Post on 08-Feb-2019
Agradecimentos
Como alguém muito importante na minha vida escreveu um dia “Nenhum
homem é uma ilha, nenhum céu se ilumina só com uma estrela e a glória não se atinge
na solidão”, e não tenho duvidas que sem a ajuda das pessoas que aqui vou nomear,
concluir este trabalho teria sido uma tarefa impossível.
Assim, gostaria de agradecer em primeiro lugar ao Professor Doutor Jaime
Ramos, por me guiar e orientar na execução deste trabalho. Gostaria de lhe agradecer
também por todos os ensinamentos, toda a disponibilidade e suporte que me prestou ao
longo de todas as fases de execução deste trabalho.
Gostaria de agradecer ao meu colega Filipe Ceia pela paciência, ensinamentos,
apoio e toda a disponibilidade. Assim como ao meu colega Vítor Paiva, por estar
sempre disponível para me ajudar.
Um obrigada ainda aos colegas, funcionários e técnicos do IMAR, e também aos
vigilantes do ICNB Paulo Crisóstomo e Eduardo Mourato, pela colaboração prestada no
decurso deste trabalho. Agradeço ainda ao Luís Ferreira que gentilmente cedeu todas as
fotografias do Pintainho presentes nesta tese.
Não posso deixar de agradecer aos meus amigos, sobretudo à minha querida
amiga Ana Lucinda, que compartilharam comigo as dificuldades inerentes a um
“candidato a Mestre” e que se mostraram tão importantes ao longo desta jornada.
Obrigada pelos bons momentos, pelas gargalhadas e pelo convívio, que foram
fundamentais em todas as alturas.
À minha família, que merece um obrigada especial, pois foram os primeiros a
acreditar em mim e a incentivarem-me. Obrigada pelo “colinho da mãe”, tantas vezes
insubstituível, pelo amor incondicional e por todo o apoio…
E por ultimo, mas não menos importante, ao Emanuel pelo amor, por todo o
apoio e por tantas vezes me chamar à razão. Obrigada por compartilhares comigo todos
os momentos!
Um Obrigada a Todos!
Índice
Índice
Abstract I
Resumo II
Capitulo 1 – Introdução 1
1.1 - Importância do estudo da ecologia trófica das aves marinhas 1
1.2 - Ecologia Trófica de Aves Pelágicas e Aves Costeiras 7
1.3 - Análise dos Isótopos Estáveis como metodologia em
estudos de ecologia trófica 12
1.4 - Objectivos 17
Capítulo 2 – Materiais e Métodos 18
2.1 - Espécies de estudo 18
2.2 - Áreas de Estudo 25
2.3 - Trabalho de campo 29
2.4 - Análise dos isótopos estáveis 30
2.5 - Análise estatística 31
Capitulo 3 – Resultados 34
3.1 - Análise isotópica para a Gaivota de Patas-amarelas:
Sazonalidade na sua ecologia trófica. 34
Índice
3.2 - Análise isotópica para o Pintainho 37
3.2.1 - Comparação da sazonalidade na ecologia trófica entre
duas colónias distintas 37
3.2.2 - Determinação da variação inter-anual na ecologia trófica
do Pintainho na colónia de Porto Santo 42
Capitulo 4 – Discussão 47
4. 1- Ecologia trófica da Gaivota de patas-amarelas 47
4.2 – Ecologia trófica do Pintainho 51
4.3 – Considerações finais 57
Referências 59
Abstract
-I-
Abstract
The monitoring and management of marine ecosystems requires a thorough
knowledge of the trophic ecology of top predators such as seabirds. Thus, this work was
composed of three distinct objectives: evaluate the seasonality in the trophic ecology of
the population of Yellow-legged gull (Larus michahellis) nesting on the island of
Berlenga, ii) compare the trophic ecology of two separate colonies of Barolo
shearwaters (Puffinus baroli), in the islands of Porto Santo and in the Selvagens, and
iii) compare the inter-annual variation of the trophic ecology of the Barolo shearwaters
in the colony in the island of Porto Santo in the years 2011 and 2012. We evaluated the
isotopic ratios of δ13
C and δ15
N in blood and in three types of feathers (first primary
feather (P1), eighth secondary feather (S8) and breast feathers) collected during the
breeding season of the two seabird species. For the first objective, the isotopic
signatures of δ15
N and δ13
C showed significant differences among the various tissues
analyzed, indicating that the Yellow-legged gulls nesting on the island of Berlenga
changed their trophic ecology throughout the year. For the second objective, there was
an interpopulation difference in the trophic ecology between Barolo shearwaters
breeding in colonies of Porto Santo and Selvagens. Finally, we also found significant
differences in δ13
C isotope ratios in blood samples of Barolo shearwaters collected in
two consecutive years in the colony of Porto Santo, which indicates that individuals of
this colony possibly changed their feeding area during the breeding season between
years. Overall, this work confirms that seabirds may change their feeding strategies
depending on existing environmental conditions, therefore they may be used as
indicators of ecological conditions in marine ecosystems.
Key words: Foraging ecology, Stable isotopes, Puffinus baroli, Larus michahellis
Resumo
-II-
Resumo
A monitorização e gestão dos ecossistemas marinhos requerem um conhecimento
profundo da ecologia trófica de predadores de topo como as aves marinhas. Assim, este
trabalho foi composto por três objectivos distintos: i) avaliar a sazonalidade na ecologia
trófica da população da Gaivota de patas-amarelas (Larus michahellis) nidificante na
ilha da Berlenga; ii) comparar a ecologia trófica entre duas colónias distintas de
Pintainhos (Puffinus baroli), nas ilhas de Porto Santo e das Selvagens; iii) comparar a
variação inter-anual da ecologia trófica dos Pintainhos da colónia da ilha de Porto Santo
entre os anos de 2011 e 2012. Para tal foram avaliados os rácios isotópicos de δ15
N e
δ13
C no sangue e em três tipos de penas (Primeira pena primária (P1), Oitava pena
secundária (S8) e penas do peito), recolhidos durante a época de reprodução destas aves.
No primeiro caso, as assinaturas isotópicas de δ15
N e δ13
C evidenciaram diferenças
significativas entre os vários tecidos analisados, o que indica que as Gaivotas de patas-
amarelas nidificantes na ilha da Berlenga alteraram a sua ecologia trófica ao longo do
ano. No segundo caso, comprovou-se existir uma variação interpopulacional entre os
Pintainhos nidificantes nas colónias de Porto Santo e das Selvagens quanto à sua
ecologia trófica. Por fim, foram ainda encontradas diferenças significativas nos rácios
isotópicos de δ13
C nas amostras de sangue de Pintainhos recolhidas em dois anos
consecutivos na colónia de Porto Santo, o que indica que os indivíduos desta colónia,
possivelmente alteraram a sua área de alimentação durante a sua época de reprodução.
Este trabalho confirma assim que as aves marinhas podem alterar as suas estratégias
alimentares consoante as condições do meio em que estão inseridas, facto este que pode
funcionar como indicador das condições ecológicas dos ecossistemas marinhos.
Palavras-chave: Ecologia trófica, Isótopos estáveis, Puffinus baroli, Larus
michahellis
Capítulo 1 – Introdução
-1-
1.1 - Importância do estudo da ecologia trófica das aves marinhas
Em 1935, Transley introduziu o termo “ecossistema”, definindo-o como a unidade
básica da Natureza, espacialmente definida na Terra e que inclui todos os organismos e
todos os componentes abióticos dentro de limites definidos (Transley, 1935). Hoje em
dia, o termo “ecossistema” é tema central da Ecologia e, é encarado como uma forma de
integração para estudos ecológicos (Cury et al., 1995). Contudo, é difícil estudar um
ecossistema na sua generalidade, não só pela complexidade das suas relações bióticas e
abióticas, mas também pelas contínuas alterações que este sofre ao longo do tempo, um
ecossistema é um sistema em permanente mudança (Likens, 1992). Exemplos disso são
os ecossistemas marinhos. Um ecossistema marinho inclui detritos, centenas de tipos de
organismos, tais como fitoplâncton, bactérias, peixes, mamíferos e aves, entre outros, e
todos estes componentes encontram-se interligados numa complexa rede trófica em
permanente alteração (Cury et al., 1995).
Os ecossistemas desempenham um diversificado conjunto de processos, que
proporcionam aos seres humanos bens e serviços indispensáveis (Constanza et al.,
1997). Por isso, torna-se imprescindível compreender a sua dinâmica, de forma a prever
e gerir as consequências e os impactos da exploração humana, tornando os ecossistemas
em sistemas sustentáveis e equilibrados (Cury et al., 1995). Um requisito essencial para
uma gestão eficiente de um ecossistema é a obtenção de informações oportunas sobre
flutuações significativas nesse mesmo ecossistema (Piatt et al., 2007).
Existem várias abordagens para o estudo de um ecossistema, de entre as quais, a
abordagem empírica ou histórica, que consiste na observação a longo prazo e na
descrição de determinados parâmetros da Natureza, de forma a estabelecer padrões e a
formular teorias. E, por outro lado, existe também uma abordagem experimental, que
Capítulo 1 – Introdução
-2-
consiste na manipulação experimental de componentes estruturais ou funcionais de um
ecossistema (Likens, 1992). Contudo, manipular um ecossistema inteiro é demasiado
dispendioso, por isso muitas vezes são utilizados os chamados indicadores ecológicos.
Os indicadores ecológicos são utilizados para detectar variações nos ecossistemas,
permitindo avaliar a sua condição e diagnosticar os problemas que eventualmente
existam. Devido à elevada complexidade de um ecossistema é muito difícil avaliá-lo na
sua totalidade, por isso os indicadores ecológicos são uma ferramenta muito útil para o
fazer e permitem tomar decisões quanto à sua gestão de uma forma rápida e eficiente
(Duran et al., 2009).
Pode definir-se um indicador ecológico como uma ou várias características
mensuráveis da estrutura (genética, população, habitat), composição (genes, espécies,
comunidades) ou função (genética, demográfica) de um determinado ecossistema, os
indicadores ecológicos focam-se apenas em aspectos do ecossistema que são
importantes para avaliar a sua condição, mas que são também representativos de todo o
ecossistema (Niemi & McDonald, 2004; Dale et al., 2003).
A utilização de algumas espécies como indicadores ecológicos (bioindicadores) é
uma prática recorrente em Ecologia. Este conceito determina que uma única espécie
representa várias espécies com os mesmos requisitos, num determinado ecossistema
(Niemi & McDonald, 2004; Landres et al., 1988). As espécies tipicamente utilizadas
como indicadores pertencem sobretudo, à macroflora, principalmente as plantas
vasculares e à macrofauna, representada sobretudo por alguns macroinvertebrados
marinhos, peixes, mamíferos e aves (Niemi & McDonald, 2004). As principais razões
para a escolha de algumas espécies como indicadores ecológicos são, o facto de serem
relativamente fáceis de identificar, despertarem o interesse do público em geral, serem
relativamente fáceis de monitorizar, existir muita informação sobre algumas espécies,
Capítulo 1 – Introdução
-3-
nomeadamente de como reagem a perturbações, e também o facto deste tipo de
avaliação ter custos relativamente baixos (Niemi & McDonald, 2004). Contudo, é de
salientar que a ecologia das espécies indicadoras deve ser bem conhecida e estudada,
para que se consiga separar de forma clara a dinâmica natural da espécie em questão,
dos efeitos causados pela alteração do ecossistema (Koskimies, 1989).
As aves são frequentemente utilizadas como indicadores ecológicos, não só por
serem um grupo muito estudado, mas também por despertarem o interesse público em
geral e pela facilidade prática da sua monitorização em comparação com outros grupos
de organismos, para além de serem ecologicamente muito versáteis, explorando
diferentes habitats de diferentes formas (Gregory et al., 2010; Koskimies, 1989). A
monitorização biológica, nestes caso das aves, permite detectar alterações ambientais
que não seriam possíveis de detectar através de uma monitorização não biológica de
parâmetros físicos ou químicos do ecossistema e também permite detectar
consequências biológicas, muitas vezes cumulativas de várias alterações ambientais que
actuam simultaneamente e que não seriam detectadas de outra forma (Koskimies, 1989).
Ao utilizar-se as aves como bioindicadores, é possível avaliar as alterações que ocorrem
num dado ecossistema não só de uma forma quantitativa, mas também de uma forma
qualitativa (Koskimies, 1989).
Como espécies marinhas, estas aves possuem vários atributos que as destacam em
relação a outras espécies do meio marinho. Algumas das características que as tornam
bioindicadores por eleição são o facto de serem facilmente observadas num ambiente
onde a maioria das espécies se encontra imersa, estarem frequentemente no topo das
cadeias tróficas e portanto reflectirem as alterações que ocorrem em níveis tróficos
inferiores (Cury et al., 1995). São também bastante afectadas por pressões
antropogénicas, tais como, a poluição e a sobreexploração dos recursos marinhos
Capítulo 1 – Introdução
-4-
disponíveis, e ainda são espécies que despertam um grande interesse por parte do
público, o que ajuda muito na tomada de consciência para os problemas ambientais que
se vivem nos dias de hoje, tais como as alterações climáticas e a poluição excessiva
(Parsons et al., 2008, Piatt et al., 2007).
A biologia e ecologia destas aves permitem que estas constituam dois tipos de
indicadores ecológicos. Podem funcionar como ‘sentinelas’ ou biomonitores para
alterações do ecossistema, tais como focos de poluição de metais pesados e outros
poluentes ou, podem funcionar como indicadores quantitativos de componentes
específicos do ecossistema, tais como a abundância de peixe em determinados locais
(Piatt et al., 2007; Furness & Camphuysen, 1997). Devido à sua mobilidade e
longevidade, as aves marinhas têm ainda a vantagem de responder às alterações do
ecossistema marinho onde estão inseridas em diferentes escalas espaciais e temporais.
Exemplo disso são alguns Procellariiformes, que durante a sua época de reprodução,
limitam-se a procurar alimento nas zonas circundantes ao seu local de nidificação,
contudo quando esta termina, realizam migrações que lhes permitem explorar outras
fontes de alimento e, assim reflectirem condições de habitats completamente distintos e,
que de outra forma, dificilmente estariam acessíveis (Diamond & Devlin., 2003).
Quando se pretende utilizar uma ave marinha como indicador ecológico, os
parâmetros tidos em conta devem ser parâmetros rápidos de medir, sensíveis ao stress e
às alterações no ecossistema e também devem ser integrativos (Iverson et al., 2007).
Para escolher qual, ou quais os parâmetros mais informativos, deve ter-se em
consideração a escala temporal, ou seja, existem parâmetros que reflectem alterações a
curto-prazo, como o tamanho das ninhadas, enquanto outros reflectem alterações a
longo prazo, como o tamanho das populações. Deve ter-se também em conta a escala
espacial na escolha da espécie indicadora, pois existem espécies que utilizam uma
Capítulo 1 – Introdução
-5-
escala espacial mais ampla, como é o caso das aves pelágicas, enquanto outras espécies
limitam-se a uma escala espacial mais restrita, como é o caso das aves costeiras e,
portanto reflectem variações nos ecossistemas marinhos a uma escala local (Einoder,
2009). Parâmetros demográficos, fisiológicos ou comportamentais podem ser medidos e
avaliados, fornecendo indicações sobre o estado ecológico de determinado ecossistema
(Piatt et al., 2007). Contudo os parâmetros comportamentais e fisiológicos são mais
sensíveis a alterações (Mallory et al., 2010; Duran et al., 2009). O tamanho das
populações, o sucesso reprodutor, a sobrevivência dos indivíduos e a ecologia alimentar
das aves marinhas, são alguns dos parâmetros mais utilizados para avaliar o estado dos
ecossistemas marinhos (Iverson et al., 2007; Diamond & Devlin, 2003).
Como já foi referido, um dos principais parâmetros estudados nas aves marinhas é
a sua ecologia alimentar. O estudo das suas dietas pode fornecer informações sobre a
diferenciação da cadeia alimentar, a importância e a abundância de presas, em diferentes
escalas espaciais e temporais, determinar a dinâmica predador/presa, avaliar as
necessidades energéticas e nutricionais destes animais e avaliar o grau de sobreposição
de nichos e a competição entre espécies (Weiser, 2010). Em conjunto com outros tipos
de dados, estas informações são importantes para a compreensão da distribuição das
aves marinhas, da sua dinâmica populacional e, também da estrutura do ecossistema e
as suas alterações ao longo do tempo (Iverson et al., 2007).
Existem várias abordagens para os estudos da ecologia trófica das aves marinhas
(Iverson et al., 2007). A análise do conteúdo estomacal das aves é uma abordagem
bastante comum, este pode ser conseguido utilizando aves mortas ou regurgitações.
Contudo, esta abordagem pode trazer algumas desvantagens pois, no caso das aves
mortas elimina a oportunidade de se realizar um estudo contínuo; no caso das
regurgitações espontâneas ou induzidas nas aves, a informação obtida é apenas da
Capítulo 1 – Introdução
-6-
refeição mais recente, não reflectindo a dieta a longo prazo, pode acontecer também que
algumas presas estejam sobre-representadas, por apresentarem partes que são resistentes
á digestão (Iverson et al., 2007). Outra metodologia bastante utilizada para reconstruir a
dieta das aves é a análise de excrementos e das plumadas (Barret et al., 2007). A análise
dos excrementos é bastante útil, pois é um método não invasivo e revela diferentes tipos
de presas que são ingeridas pelas aves, contudo tal como na análise de regurgitados este
não permite determinar todo o tipo de presas ingeridas pelo predador, pois neste caso
algumas são completamente destruídas durante a digestão (Barret et al., 2007). A
análise das plumadas assemelha-se muito à análise dos excrementos. As plumadas
consistem em regurgitações voluntárias, que contém aquilo que não pode ser digerido
pela ave, como as partes duras de algumas presas (Garthe & Scherp, 2003). Tal como a
análise de excrementos, este é também um método não invasivo, de fácil execução e que
proporciona informação bastante relevante sobre a dieta da ave. Contudo, este método
traz algumas desvantagens, pois não só está restrito às colónias, e como normalmente
existem várias espécies de aves marinhas na mesma colónia por vezes é difícil
identificar a que espécie pertence determinada plumada, como também há a
possibilidade de existirem elementos na plumada que não tenham sido ingeridos pelo
predador, mas pela presa (Barret et al., 2007). A identificação visual da captura das
presas ou dos restos encontrados nos ninhos é também uma prática recorrente na
determinação da ecologia trófica das aves marinhas, contudo só é aplicável em algumas
espécies e apenas durante a época de reprodução (Iverson et al., 2007). Actualmente, as
técnicas biomoleculares são das metodologias mais utilizadas e robustas para determinar
a ecologia trófica das aves marinhas (Barret et al., 2007). Técnicas como a análise dos
isótopos estáveis (SIA) e a quantificação dos ácidos gordos de tecidos (QFASA), entre
outras, são utilizadas na maioria dos estudos de ecologia trófica em aves marinhas, pois
Capítulo 1 – Introdução
-7-
permitem integrar informação da dieta no tempo e no espaço (Barret et al., 2007;
Iverson et al., 2007).
Em suma, pode afirmar-se que a informação detalhada sobre a ecologia trófica das
aves marinhas é muito importante para aprofundar o conhecimento da dinâmica dos
ecossistemas marinhos e a forma como estes variam espacialmente e temporalmente em
resposta às alterações climáticas e outras perturbações (Iverson et al., 2007).
1.2 - Ecologia Trófica das Aves Pelágicas e Aves Costeiras
Os animais vivem num ambiente altamente heterogéneo, em que os recursos
estão distribuídos de forma irregular e hierárquica, e a forma como cada indivíduo os
procura e explora é crucial para a sua sobrevivência. Os efeitos da heterogeneidade na
distribuição dos recursos, bem como os efeitos da escala espacial na percepção dos
indivíduos para encontrar alimento são determinantes no seu desempenho e sucesso
como predadores (Fritz et al., 2003). A heterogeneidade espacial e distribuição irregular
dos recursos são fenómenos inerentes aos oceanos. Assim, para serem bem-sucedidos os
predadores marinhos devem procurar continuamente as suas presas e responder à
complexa heterogeneidade dos oceanos em diferentes escalas espaciais e temporais
(Benoit-Bird & Au, 2003).
No caso das aves marinhas, estas são predadores marinhos de topo,
extremamente móveis e que exploram os oceanos em escalas espaciais e temporais
muito alargadas (Fig.1) (Fraser & Trivelpiece, 1996). A maioria das espécies alimenta-
se em áreas marinhas mais produtivas, facilmente caracterizadas em termos
oceanográficos por temperaturas da água do mar mais baixas, maior concentração de
clorofila, zonas de upwelling ou convergência entre massas de água distintas, entre
Capítulo 1 – Introdução
-8-
outros (Monticelli et al., 2007; Ramos et al., 2002). As presas mais habituais na dieta
destas aves são pequenos peixes pelágicos, lulas e crustáceos que existem à superfície
da coluna de água (Montevecchi & Myers, 1996). As aves podem ser classificadas em
dois grandes grupos: aves costeiras, como a maioria das Gaivotas e Andorinhas do mar,
que se reúnem em grandes grupos para se alimentar em áreas costeiras onde as presas
são abundantes; e aves pelágicas, que incluem espécies como os Pintainhos e as
Pardelas, que percorrem vastas extensões no oceano em busca das suas presas
(Schereiber et al., 2001).
Figura 1 - Representação de uma cadeia trófica marinha. As aves marinhas têm a
capacidade de explorar vários niveis tróficos ao longo das cadeias tróficas marinhas
(adapatado de Nelson, 1979).
Capítulo 1 – Introdução
-9-
Espécies costeiras, como as gaivotas (Familia Larideae) alimentam-se
geralmente junto á costa e podem muitas vezes recorrer a habitats estuarinos e terrestres
(Schereiber et al., 2001). A maioria das espécies de gaivotas apresenta um
comportamento alimentar omnívoro e generalista, o que lhes confere uma elevada
plasticidade na procura de alimento (Christel et al., 2012; Moreno et al., 2010). Estão
adaptadas para capturar uma elevada diversidade de presas: crustáceos, moluscos, e
organismos planctónicos porém, na maioria das espécies as principais presas são peixes.
A sua versatilidade na procura de alimento permite-lhes ainda modificar as suas
estratégias e ter acesso a um elevado número de fontes de alimento de origem
antropogénica, como lixeiras e excedentes das pescas (Christel et al., 2012). Os
métodos mais utilizados para capturar o alimento são a pesca superficial e o mergulho
(Serrano & Azevedo-Júnior, 2005), mas algumas espécies praticam ainda o chamado
cleptoparasitismo, ou seja, roubam frequentemente o alimento a outros animais (Oro &
Martínez-Abraín., 2007).
As gaivotas alimentam-se geralmente durante o dia, pois a grande maioria utiliza
a visão para procurar o alimento, contudo algumas espécies, como é o caso da Gaivota
de Audouin, alimentam-se principalmente à noite, quando as suas presas estão mais
disponíveis (Mañosa et al., 2004). A ecologia trófica das gaivotas varia também
sazonalmente, pois exibem um comportamento alimentar distinto na época de
reprodução e na época de invernada (Daunt et al., 2006). Durante a época de reprodução
tendem a formar grandes colónias e a alimentarem-se preferencialmente junto á colónia,
contudo podem percorrer longas distâncias para procurar alimento caso seja necessário
(Masello et al., 2010), como é o caso das Gaivotas de asa escura nas ilhas holandesas do
mar de Wadden que procuram alimento numa área de 135 km em torno das suas
colónias (Camphuysen, 1995). Fora da época de reprodução a ecologia trófica das
Capítulo 1 – Introdução
-10-
gaivotas é pouco conhecida, sabe-se apenas que durante o Outono e o Inverno a maioria
destas aves utiliza fontes de alimento terrestres, nomeadamente de origem
antropogénica, alimentam-se ainda em águas costeiras pouco profundas e em planaltos
rochosos durante a maré baixa (Poot, 2003).
As aves marinhas pelágicas, das quais fazem parte as espécies da Ordem
Procellariiformes, são predadores marinhos altamente móveis e conspícuos, passam a
maior parte da sua vida no mar e, geralmente, voltam a terra apenas para se reproduzir
(Quillfeldt et al., 2010; Fauchald, 2009; Chown et al., 1998). Comparados com os
ecossistemas terrestres e costeiros, os ecossistemas pelágicos apresentam uma produção
primária mais baixa e, consequentemente, os recursos são esparsos e efémeros (Croll &
Tershy, 2008), assim as aves pelágicas têm de percorrer centenas, ou milhares de
quilómetros à procura das suas presas de eleição, que são na maioria crustáceos,
cefalópodes e cardumes de peixes pelágicos (Fauchald, 2009; Nevitt, 2000).
As aves pelágicas aproveitam as correntes de ar que existem sobre os oceanos
para se deslocarem longas distâncias sem bater as asas, o que lhes permite minimizar os
gastos de energia durante a procura de alimento (Paiva et al., 2010b; Nevitt, 2000).
Estudos recentes indicam também que alguns dos Procellariiformes utilizam o olfacto
para localizar os aglomerados de presas dispersos pelos oceanos (Mardon et al., 2010;
Buskirk & Nevitt, 2008) Estas aves são sensíveis a alguns compostos de enxofre
libertados pelo plâncton: compostos como o dimetilsulfureto (DMS) funcionam como
um sinal indicativo de produtividade primária elevada que é utilizado pelas aves para
encontrarem as áreas mais produtivas (Nevitt & Bonadonna, 2005; Nevitt, 2000).
Tal como as aves costeiras, as aves pelágicas também apresentam vários métodos
para capturar as suas presas, como a pesca superficial e o mergulho raso ou profundo
(Haynes et al., 2011). Contudo, muitas vezes as presas não estão acessíveis às aves na
Capítulo 1 – Introdução
-11-
coluna de água, e por isso estas tiram partido da capacidade de alguns predadores
subaquáticos como os cetáceos, que para se alimentarem forçam as presas a subir em
direcção à superfície, trata-se de um tipo de comensalismo entre as aves marinhas e os
predadores subaquáticos (Le Corre et al., 2012).
Quanto aos seus padrões de actividade diários, vários autores mencionam que a
maioria das espécies se alimentam habitualmente durante o dia, mas também procuram
regularmente alimento à noite, porque ocorrem migrações verticais na coluna de água
de algumas espécies de presas nocturnas, como várias espécies de cefalópodes (Catry et
al., 2004; Fernández & Anderson, 2000; Croxall, 1987).
As aves marinhas pelágicas caracterizam-se por investir muito na reprodução e
nos cuidados parentais (Giudici et al., 2010). Por isso, durante a época de reprodução a
procura por alimento é muito elevada dado que as aves têm de garantir não só a
manutenção das suas capacidades físicas, como suprimir as necessidades nutricionais
das suas crias (Navarro & González-Solís, 2007). Para resolver este conflito muitas
espécies desenvolveram uma estratégia bimodal, que consiste na alternância entre
viagens curtas para procurar alimento para as crias e viagens longas onde os
progenitores procuram alimento para restituir as suas reservas corporais (Paiva et al.,
2010a; Weimerskirch et al., 2003; Schereiber et al., 2001).
Fora da época de reprodução pouco se sabe sobre a ecologia trófica das aves
pelágicas, sabe-se apenas que muitas espécies optam por migrar para zonas onde os
recursos são mais abundantes (Quillfeldt et al., 2010), sendo que algumas espécies
exploram várias áreas de invernada, enquanto outras parecem migrar apenas para uma
área definida e restrita (Guildfort et al., 2009). Porém, existem espécies que são
relativamente mais sedentárias, como é o caso dos Pintainhos, Puffinus baroli, objecto
deste estudo, que após a época de reprodução viajam em várias direcções e percorrem
Capítulo 1 – Introdução
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distâncias até 2500 Km, mas visitam regularmente a colónia de reprodução, o que indica
que não empreendem em grandes migrações (Neves et al., 2012; Priddel et al., 2003).
Os predadores de topo como as aves marinhas pelágicas e costeiras podem ser
utilizados como indicadores ecológicos (Furness & Camphuysen, 1997). Contudo, esta
abordagem requer um conhecimento profundo da ecologia destas aves, nomeadamente
da sua ecologia trófica (Diamond & Devlin, 2003) mas, o estudo deste tipo de
interacções em ambientes pelágicos e costeiros apresenta algumas dificuldades. Como
estas aves são altamente móveis e exploram vastas áreas à procura de alimento é difícil
obter amostras e efectuar observações nas escalas espaciais e temporais apropriadas
(Adams & Navarro, 2005). Assim, os estudos de ecologia trófica incidem
principalmente sobre a época de reprodução, quando as aves estão disponíveis para
realizar amostragens (Hobson, 1993). Por isso, existe uma grande lacuna na informação
sobre a ecologia trófica das aves marinhas fora da época de reprodução, nomeadamente,
durante a época de invernada ou de migração (Quillfeldt et al., 2005). Nas últimas
décadas, surgiram algumas metodologias para colmatar estas lacunas, como a análise
dos isótopos estáveis (SIA), que permitem integrar a informação trófica das diferentes
épocas do ano (Hobson et al., 1994).
1.3 - Análise dos Isótopos Estáveis como metodologia em estudos de ecologia
trófica
A dieta das aves marinhas e a sua ecologia trófica são parâmetros bastante
utilizados como indicadores de alterações nos ecossistemas marinhos (Barret et al.,
2007). Os estudos de dieta mais tradicionais, tais como a análise do conteúdo estomacal,
as observações directas ou ainda a recolha de restos de presas nas colónias de
Capítulo 1 – Introdução
-13-
reprodução, reflectem a dieta apenas durante esse período e alguns tipos de presas
podem estar sobre-representadas por serem mais difíceis de digerir pela ave (Hobson et
al., 1994). Assim, ao longo das últimas décadas têm sido desenvolvidas novas técnicas,
que visam complementar a informação dada pelos métodos mais tradicionais (Barret et
al., 2007). Uma dessas técnicas é a Análise dos Isótopos Estáveis (SIA) (Moreno et al.,
2010).
A análise dos isótopos estáveis foi reconhecida como uma metodologia
importante para estudos ecológicos em meados dos anos 80 (Peterson & Fry, 1987).
Contudo, só por volta dos anos 90, esta técnica começa a ser utilizada em estudos
ornitológicos, nomeadamente em estudos de ecologia trófica (Bond & Jones, 2009).
A utilização desta técnica para estudos de ecologia trófica baseia-se em dois
pressupostos. Primeiro, no facto de os rácios dos isótopos estáveis nos tecidos dos
predadores reflectirem, de forma previsível, os rácios dos isótopos das suas presas
(Catry et al., 2008). Segundo, no facto dos isótopos apresentarem um comportamento
cumulativo ao longo dos níveis tróficos nos ecossistemas marinhos (Hobson et al.,
1994).
Os isótopos estáveis mais utilizados nos estudos de ecologia trófica em
ecossistemas marinhos são o nitrogénio (δ15
N) e o carbono (δ13
C) (Catry et al., 2008). A
utilização do δ15
N baseia-se no enriquecimento trófico em 15
N à medida que se ascende
nos níveis da cadeia trófica, de uma forma previsível. Assim, os tecidos dos
consumidores tendem a ser enriquecidos em 15
N em relação aos tecidos das suas presas
(Forero & Hobson, 2003). Em cada nível trófico os níveis de 15
N aumentam entre 3 –
5%, este aumento acontece porque durante a produção de ureia ou ácido úrico, o 14
N é
preferencialmente excretado em relação 15
N (Bond & Jones, 2009). Já a utilização do
δ13
C, baseia-se no gradiente do 13
C, visto que há o enriquecimento de 13
C nos espécimes
Capítulo 1 – Introdução
-14-
costeiros em relação aos pelágicos, aumentando entre 1 – 3% em cada nível trófico,
permitindo que o δ13
C funcione como um identificador geográfico para aceder aos
locais de alimentação (Catry et al., 2008; Quillfeldt et al., 2005; Forero & Hobson,
2003). Este enriquecimento ao longo da cadeia trófica em 13
C pode ter várias
explicações, de entre as quais, uma perda preferencial de 12
C durante a respiração, ou
uma captação preferencial de 13
C dos compostos enriquecidos durante a digestão ou
assimilação, ou ainda um fraccionamento metabólico durante a síntese dos diferentes
tipos de tecidos (Michener & Lajtha, 2007). Assim, pela assinatura dos isótopos δ15
N e
δ13
C é possível avaliar as interacções nas cadeias tróficas, as posições tróficas das
espécies e ainda as suas variações espaciais e temporais (Ramos et al., 2009; Hobson et
al., 1994).
A análise dos isótopos estáveis tem-se mostrado uma metodologia complementar
para os estudos de ecologia trófica muito vantajosa, pois permite colmatar algumas das
falhas dos métodos mais convencionais (Forero & Hobson, 2003). Algumas das
vantagens que esta metodologia traz para os estudos de ecologia trófica, em relação aos
métodos convencionais são: i) fornece informações sobre todos os indivíduos
amostrados, mesmo aqueles que não tenham qualquer conteúdo no estômago; ii) evita
algumas tendências promovidas pela digestão diferencial dos diversos tecidos (moles e
rígidos) que compõe as presas; iii) fornece informação não apenas sobre o alimento
ingerido, mas também sobre os alimentos que foram assimilados pelos tecidos; iv)
permite integrar informação de escalas temporais alargadas, não apenas do período de
tempo em que as amostragens foram obtidas (Ogden et al, 2004).
Este tipo de metodologia permite, através da análise de diferentes tecidos do
mesmo indivíduo, obter informações sobre a sua ecologia trófica em diferentes escalas
temporais, pois a assinatura isotópica de cada tecido, reflecte a altura em que este foi
Capítulo 1 – Introdução
-15-
sintetizado (Bond & Jones, 2009; Forero & Hobson, 2003). Assim, ao analisar
diferentes tecidos duma ave, torna-se possível avaliar a sua dieta em diferentes alturas
do ano, mesmo quando esta não está acessível para fazer amostragens, nomeadamente
quando se encontra em migração, ou fora da época de reprodução (Quillfeldt et al.,
2008).
Dependendo da questão ecológica que se pretende avaliar, podem ser utilizados
diferentes tipos de tecidos para realizar a SIA. No caso das aves, os tecidos que são mais
utilizados são as penas, o sangue, albúmen dos ovos, musculo, fígado, entre outros
(Bond & Jones, 2009). Sendo que, tecidos com uma rotatividade isotópica rápida irão
reflectir uma dieta mais recente, enquanto tecidos com uma rotatividade isotópica mais
lenta irão reflectir a dieta a longo prazo (Hobson & Clarck, 1992a). Sabe-se que, a taxa
de rotatividade dos isótopos está relacionada de forma linear com a taxa metabólica de
cada tecido, ou seja, tecidos com uma taxa metabólica elevada, como é o caso do fígado
ou do sangue, apresentam uma rotatividade isotópica elevada, o que significa que a
análise isotópica desses tecidos irá reflectir a dieta do indivíduo a curto prazo. Por outro
lado, tecidos com taxas metabólicas mais baixas, como é o caso das penas e dos ossos,
apresentam uma rotatividade isotópica mais baixa e portanto reflectem a dieta a longo
prazo (Ogden et al., 2004; Hobson & Clarck, 1992a).
Actualmente, no caso das aves, os tecidos de eleição para análise dos isótopos
estáveis em estudos de ecologia trófica são as penas e o sangue, pois estes tecidos
fornecem uma grande quantidade de informações dietéticas, reduzindo a necessidade de
sacrificar as aves para avaliar a sua dieta (Forero & Hobson, 2003; Bearhop et al.,
2002). Como já foi dito, a assinatura isotópica dos tecidos reflecte a dieta das aves
durante a síntese desses mesmos tecidos. No caso das penas, uma vez que a queratina é
um composto metabolicamente inerte conserva informações sobre a dieta ao longo do
Capítulo 1 – Introdução
-16-
tempo de crescimento da pena. Assim, ao analisar a assinatura isotópica de determinada
pena de uma ave, esta vai reflectir a sua dieta na altura da muda da respectiva pena
(Bond & Jones, 2009; Forero & Hobson 2003). No caso do sangue, a assinatura
isotópica deste tecido reflecte a dieta da ave 12 a 15 dias antes da sua recolha, altura em
que foi sintetizado (Bond & Jones, 2009). O sangue pode ainda ser dividido em células
sanguíneas (RBC) e plasma, e a sua análise isotópica pode ser feita separadamente.
Neste caso, as células sanguíneas reflectem a dieta das últimas semanas e o plasma
reflecte a dieta dos últimos 2 a 5 dias (Votier et al., 2010).
Esta técnica permite assim avaliar a flutuação das aves nos níveis tróficos ao
longo do ano, ou seja, se estão num nível trófico mais elevado ou mais baixo e ainda
determinar a sua variação espacial na procura do alimento, permitindo reconstruir um
histórico da dieta ao longo do ano (Hobson et al., 1994). Contudo, tal como todas as
metodologias, esta técnica também apresenta algumas limitações. A principal limitação
deste tipo de metodologia está relacionada com o fraccionamento ou alteração dos
isótopos estáveis nos tecidos dos consumidores, pois ainda não se compreende
totalmente como estes são fraccionados ou alterados quando são incorporados nos
tecidos, ou seja, não se compreende totalmente as alterações isotópicas entre os tecidos
da presa e os tecidos do consumidor, mas sabe-se que este efeito é devido a assimilação
bioquímica selectiva de alguns componentes da dieta com diferentes assinaturas
isotópicas (Hobson & Clarck, 1992a, b). Vários factores têm sido sugeridos para
explicar estas variações na assimilação dos isótopos pelos tecidos. Os factores mais
mencionados são a dieta, a idade, o metabolismo, o stress nutricional, as diferenças
entre indivíduos e os locais de alimentação (Quillfeldt et al., 2005; Hobson & Clarck,
1992b). Contudo, é ainda desconhecido até que ponto estes factores podem complicar os
estudos de ecologia trófica/dieta baseados em isótopos (Hobson & Clarck, 1992b).
Capítulo 1 – Introdução
-17-
Assim, a análise dos isótopos estáveis consiste numa técnica robusta para estudar
determinados parâmetros da ecologia das aves marinhas, nomeadamente a sua ecologia
trófica (Caut et al, 2008).
1.4 - Objectivos
O intuito deste trabalho consiste em avaliar a ecologia trófica de duas espécies de
aves marinhas utilizando para isso uma abordagem isotópica, que consiste na
comparação dos rácios de isótopos de carbono (δ13
C) e azoto (δ15
N) em tecidos
sintetizados em diferentes épocas do ano (sangue, que em algumas análises se dividiu
em células e plasma, e diferentes tipos de penas). Assim, este trabalho teve três
objectivos distintos:
1) Avaliar as diferenças sazonais na ecologia trófica da Gaivota de patas-amarelas
(Larus michahellis) que nidifica na ilha da Berlenga, através da análise de
isótopos estáveis (δ13
C e δ15
N) no sangue e em três tipos de penas (primárias,
secundárias e do peito);
2) Comparar a ecologia trófica entre duas colónias distintas de Pintainhos (Puffinus
baroli), nas ilhas de Porto Santo e das Selvagens através da análise de isótopos
estáveis (δ13
C e δ15
N) de sangue e três tipos de penas (primárias, secundárias e
do peito);
3) Comparar a variação inter-anual da ecologia trófica dos Pintainhos da colónia da
ilha de Porto Santo através da comparação de isótopos estáveis (δ13
C e δ15
N) em
sangue, penas primárias, penas secundárias e penas do peito, entre 2011 e 2012.
Capítulo 2 – Materiais e Métodos
-18-
2.1 - Espécies de estudo
Para desenvolver este trabalho estudaram-se duas espécies de aves marinhas, uma
costeira e a outra pelágica, a Gaivota de patas-amarelas (Larus michahellis) e o
Pintainho (Puffinus baroli), respectivamente.
A Larus michahellis (Naumann, 1840), vulgarmente conhecida como Gaivota de
patas-amarelas, é uma ave marinha costeira pertencente á Família Laridae e á Ordem
Charadriiformes. Esta é uma ave de grande porte, apresentando uma envergadura de
asas que varia entre os 138 e os 155 cm e pode atingir, aproximadamente, os 68 cm de
comprimento. O corpo é na sua maioria branco, apresentando o dorso e as asas com
uma tonalidade cinzenta, contrastando com as extremidades pretas com manchas
brancas das asas. Apresenta um bico forte e amarelo, com a ponta caracteristicamente
vermelha, as suas patas são amarelas, atribuindo o nome comum á espécie, assim como
os olhos, que apresentam ainda um anel orbital alaranjado (Fig. 2). Enquanto juvenis e
imaturos, os indivíduos desta espécie apresentam uma plumagem em tons castanhos,
assim como as patas, o bico e os olhos (Cramp et al., 1983). Apenas quando estão
próximos da maturidade, aproximadamente aos 5 anos, adquirem a plumagem
característica da espécie (Skórka et al., 2005). A muda das penas nos indivíduos adultos
desta espécie inicia-se nos finais de Junho após o período reprodutor, com a muda das
penas primárias, que termina em meados de Setembro, as penas secundárias começam a
ser mudadas logo após o início da muda das penas primárias e vão sendo mudadas ao
longo da época de invernada (Ramos et al., 2011). Já as penas do peito são mudadas ao
longo do ano (Monteiro et al., 1996). Os indivíduos desta espécie podem facilmente ser
confundidos com outras espécies de gaivotas como é o caso da Gaivota de asa escura
Capítulo 2 – Materiais e Métodos
-19-
(Larus fuscus) quando imaturos e da Gaivota prateada (Larus argentatus) em adultos
(Mullarney et al., 2003).
Figura 2 - Esquema representativo de um indivíduo adulto da espécie Larus
michahellis. Esta ave marinha de grande porte caracteriza-se por possuir grande parte do corpo
branco, dorso e asas cinzento-claro, sendo que as asas apresentam as extremidades pretas com
manchas brancas. As patas são amarelas, assim como os olhos e o bico, este apresenta uma
mancha vermelha característica.
Não existem diferenças morfológicas acentuadas entre os sexos desta espécie, os
machos são apenas ligeiramente maiores e mais pesados do que as fêmeas, o que pode
ser útil para diferenciar os sexos nesta espécie, contudo devem ser tidas em conta as
variações sazonais que ocorrem, nomeadamente na massa corporal dos indivíduos do
sexo feminino aquando da época de reprodução (Aguirre et al., 2009; Arizaga et al.,
2008). O período reprodutor desta espécie inicia-se em Abril e prolonga-se até meados
de Junho. Normalmente as fêmeas produzem entre dois e três ovos, ambos os
progenitores participam na incubação, que dura aproximadamente 30 dias, e na
Capítulo 2 – Materiais e Métodos
-20-
alimentação das crias, a emancipação dos juvenis dá-se ao fim de 35 a 40 dias (Ramírez
et al., 2010; Ouarab et al., 2009).
Esta espécie pode ser considerada sedentária, formando grandes colónias
sobretudo aquando da época de reprodução, contudo em alguns casos pode verificar-se
alguma dispersão, principalmente em indivíduos imaturos ou em situações em que as
fontes de alimento sejam instáveis (Arizaga et al., 2010). Tem preferência por habitats
costeiros, contudo graças ao seu carácter oportunista e, á sua grande plasticidade
adaptativa e competitiva tem a capacidade de colonizar diversos tipos de habitats, tais
como habitats estuarinos e corpos de água interiores (Velasco et al., 1999), pode ainda
encontrar-se em meios urbanos, particularmente em cidades litorais (Morais et al.,
2008). As populações desta espécie têm, nas últimas décadas prosperado de forma
notória, tanto que em alguns locais já são consideradas como praga (Skórka et al., 2005;
Oro et al., 2007). É residente em grande parte do sul da Europa, na costa do
Mediterrâneo, no Mar Negro e Mar Cáspio, nas Ilhas Canárias, nas ilhas dos Açores e
da Madeira e também, em Portugal Continental. Os seus locais de invernada incluem a
costa do sudeste da Ásia, a maior parte da costa europeia, e a costa de África (BirdLife
International (2011) Species factsheet: Larus michahellis). Em Portugal Continental
esta ave pode ser encontrada ao longo de toda a costa, sendo que o seu principal local de
nidificação ocorre na ilha das Berlengas, onde existe uma colónia com vários milhares
de casais, cerca de 25.000 aves no censo de 2008; ICNB/RNB. Também é muito
frequente nas ilhas dos Açores e da Madeira, onde se podem encontrar algumas colónias
de menores dimensões (Ramírez et al., 2008).
Quanto á sua ecologia trófica, esta espécie é oportunista por excelência,
apresentando um comportamento alimentar totalmente omnívoro, com a capacidade de
se alimentar de quase tudo, desde que tenha a textura e o tamanho apropriado (Cramp et
Capítulo 2 – Materiais e Métodos
-21-
al., 1983). Estes animais são extremamente versáteis na procura do alimento, o que lhes
permite explorar diferentes oportunidades, aumentando assim as fontes de alimento
disponíveis.
Como predadores de topo generalistas têm a capacidade de capturar vários tipos
de presas, desde peixe junto á costa, como pequenos mamíferos, pequenos répteis, ou
outras aves em terra. Habitualmente, nas épocas de reprodução também furtam os ovos
de outras aves, ou as crias caso já tenham eclodido (Matias et al., 2010). Estas aves
praticam ainda o chamado cleptoparasitismo, ou seja, roubam frequentemente o
alimento a outros animais (Oro et al., 2007). Com a crescente pressão da população
humana e com a diminuição dos recursos naturais disponíveis, estas aves procuram cada
vez mais as fontes de alimento provenientes da actividade antropogénica, como lixeiras,
descargas provenientes da actividade piscatória, entre outros (Matias et al., 2010). Estas
fontes de alimento antropogénicas condicionam de forma determinante a dinâmica de
algumas populações da Larus michahellis, influenciando a sobrevivência dos indivíduos
imaturos, o sucesso reprodutivo, os padrões de distribuição geográfica, entre outros,
alterando as taxas de mortalidade esperadas. É um facto que, o aumento da
disponibilidade de alimentos resultantes da actividade humana leva a um aumento das
populações desta espécie (Ramos et al., 2009). Estas fontes de alimento antropogénicas,
permitem às Gaivotas de patas-amarelas uma maior taxa de sobrevivência pois,
proporcionam-lhe alimentos extremamente ricos em proteínas/energia (Pierotti &
Annett, 1987), contudo não fornecem os nutrientes óptimos necessários para um
desenvolvimento saudável destas aves. É de salientar ainda que, a dieta destas aves pode
variar consideravelmente com a sua localização geográfica e a distância a que se
encontram das principais fontes de alimento, assim, conforme a sua localização
Capítulo 2 – Materiais e Métodos
-22-
geográfica, a sua dieta pode ser mais rica numa ou outra presa, que seja mais abundante
no local em causa (Arizaga et al., 2010).
O comportamento alimentar da Gaivota de patas-amarelas varia também de
acordo com a idade dos indivíduos e a época do ano. Quando crias, estas aves são
inteiramente dependentes dos progenitores, sendo que a sua alimentação deve ser
superior em termos qualitativos, de forma a suprimir as necessidades nutricionais dos
indivíduos em crescimento (Nogales et al., 1995). Vários estudos demonstram que a
dieta das crias é muito heterogénea e bastante rica, sobretudo em peixe e invertebrados
marinhos ou terrestres. Já os imaturos, recorrem mais a fontes de alimento
antropogénicas, como lixeiras, visto estas serem mais abundantes e de fácil captura mas,
nutricionalmente mais pobres. Contudo, este tipo de comportamentos pode variar com a
localização geográfica da colónia e também com a disponibilidade dos recursos
(Arizaga et al., 2010; Ramos et al., 2009). Assim, a idade e a experiência dos
indivíduos, pode ser um factor que afecta a exploração alimentar, condicionando a dieta
e consequentemente o sucesso de cada indivíduo.
O Pintainho ou Frulho, de nome científico Puffinus baroli (Bonaparte, 1857) é
uma espécie recentemente separada da espécie Puffinus assimilis, com uma população
estimada entre os 2700 e os 3900 casais (Groz et al., 2005). Pertence á Família
Procellariidae e á Ordem Procellariiformes. É uma ave com distribuição pelágica, que é
endémica da Macaronésia e reproduz-se nos arquipélagos da Madeira, dos Açores e nas
Canárias (Groz et al., 2005).
Esta ave apresenta um comprimento entre 25 e 30 cm, uma envergadura média de
asas que varia entre os 58 e os 67 cm e um peso médio de 170g. A sua coloração é preta
na zona dorsal, já a parte inferior do corpo e das asas brancas e as extremidades das asas
Capítulo 2 – Materiais e Métodos
-23-
são cinza-prateado, curtas e arredondadas. Apresenta uma cabeça arredondada e o rosto
branco, a divisória entre a coloração preta e a branca ocorre acima do olho, o que
permite distingui-lo de outras espécies de Puffinus norte-atlânticas, como o Puffinus
assimilis (Lee, 1988). Tem um bico curto e fino, de cor preta, assim como os seus olhos,
que são pequenos e pretos. As suas pernas apresentam uma tonalidade azulada com
laivos cinzento-escuro (Fig. 3). Não existem diferenças morfológicas entre sexos e
também não é possível distinguir os adultos dos imaturos, contudo os juvenis
apresentam parte do tarso e as membranas interdigitais com uma tonalidade rosada.
Também não existem diferenças sazonais na plumagem dos indivíduos (Cramp et al.,
1977).
Figura 3 - Esquema representativo de um indivíduo adulto da espécie Puffinus
baroli. Esta ave marinha caracteriza-se por possuir a parte inferior do corpo branca, o dorso e as
asas pretas. A cabeça também é branca, sendo que a divisória entre o preto e o branco ocorre
acima do olho. As patas são de tonalidade azulada com laivos cinzento-escuros e os olhos e o
bico são pretos.
Capítulo 2 – Materiais e Métodos
-24-
A muda das penas nos indivíduos adultos desta espécie inicia-se em Março, com
renovação das penas do peito, que termina em meados de Setembro ou Outubro,
enquanto a muda das penas primárias, inicia-se entre Abril e Maio, numa sequência
descendente que termina em Agosto, quanto às penas secundárias, apenas se sabe que a
muda ocorre perto do final do período não reprodutor (Neves et al., 2012; Monteiro et
al., 1996).
Ao contrário de outros Procellariiformes, esta espécie caracteriza-se por ser
relativamente sedentária. Normalmente fica próxima das colónias a maior parte do ano e
não faz grandes migrações na procura do alimento, com excepção de alguns indivíduos
imaturos que dispersam. Aquando da época de reprodução formam colónias em ilhas e
falésias costeiras. Caracteriza-se também por fazer visitas frequentes ao local de
nidificação fora da época de reprodução, contudo a sua presença em terra pode
facilmente passar despercebida, pois em noites de luar esta ave tem por hábito cessar a
sua actividade vocal (Monteiro et al., 1996). Esta ave é, aparentemente, mais aquática
do que as restantes espécies da família dos Procellariiformes, ou seja, passa mais tempo
na água do que em voo (Cramp et al., 1977).
O período reprodutor desta espécie inicia-se em meados de Janeiro e termina em
meados de Maio, a eclosão das crias dá-se em Março e adquirem capacidade de voo em
Maio, tornando-se independentes 8 a 11 dias depois (Monteiro et al., 1996). As fêmeas
apenas põem um ovo por ninhada. Ambos os progenitores participam na construção do
ninho, na incubação do ovo e na alimentação da cria. O ninho normalmente é construído
em cavidades nas rochas ou no chão, o que os torna muito vulneráveis a ataques de
predadores (Cramp et al., 1977).
Quanto á sua ecologia trófica muito pouco se sabe, apenas que depende
inteiramente dos oceanos para se alimentar, a sua alimentação consiste
Capítulo 2 – Materiais e Métodos
-25-
predominantemente em peixe e cefalópodes capturados á superfície ou por mergulho
(Monteiro et al., 1996; Cramp et al., 1977).
Esta espécie está classificada nas ilhas dos Açores e da Madeira como espécie
vulnerável (VU) pelo Instituto de Conservação da Natureza (Cabral et al., 2006). As
principais ameaças a esta espécie são a presença de mamíferos predadores introduzidos
próximo aos seus locais de nidificação, tais como ratos e gatos, entre outros. A
competição por locais de nidificação com outras espécies, nomeadamente
Procellariiformes maiores como a Cagarra (Calonectris diomedea) influencia
negativamente o sucesso reprodutor (Ramos et al., 1997). O desenvolvimento costeiro
por parte do Homem, quer pela construção de edifícios, quer pela exploração agrícola
ou piscatória, leva á perda de habitat, com consequente diminuição dos recursos e do
espaço disponível para estas aves nidificarem, o que promove um decréscimo acentuado
do número de indivíduos (Cabral et al., 2006; Groz et al., 2005; Monteiro et al., 1996).
2.2 - Áreas de estudo
Este estudo realizou-se em três áreas distintas, a ilha da Berlenga (Larus
michahellis), Selvagem Grande (arquipélago das Selvagens) e ilhéu do Farol, ilha de
Porto Santo (Puffinus baroli).
A ilha da Berlenga pertence ao arquipélago das Berlengas (39°23'N, 9°36'W).
Este pequeno arquipélago situa-se no Atlântico Nordeste e dista cerca de 5,7 milhas do
Cabo Carvoeiro, junto á cidade de Peniche (Fig. 4). É composto por três grupos de
ilhéus, a Berlenga, as Estelas e os Farilhões e é o único local da zona continental
portuguesa onde nidificam aves marinhas pelágicas. É uma zona de upwelling que
suporta um elevado número de aves marinhas na sua época de reprodução, em passagem
Capítulo 2 – Materiais e Métodos
-26-
migratória e durante o Inverno, funcionando como limite biogeográfico para muitas
espécies (Ramírez et al., 2008). Apresenta um clima de características marcadamente
oceânicas, dominado por influências Atlânticas, em especial nas encostas viradas a
Norte e a Oeste, também se verifica uma forte componente mediterrânica, visível nas
encostas voltadas a Sul (Amado et al., 2007). Em 1981 foi reconhecida como Reserva
Natural e este ano foi classificada pela UNESCO como Reserva Mundial da Biosfera,
por forma salvaguardar toda a biodiversidade lá existente. Nas Berlengas existem cerca
de 80 espécies de plantas, sendo três delas endémicas do arquipélago. Contudo,
actualmente a espécie exótica Carpobrutus edulis, comummente conhecida como
Chorão, cobre uma grande área na ilha da Berlenga, colocando em perigo a vegetação
endémica. Os únicos mamíferos existentes nas Berlengas, para além do Homem são o
coelho comum (Oryctolagus cunniculus) e o rato preto (Rattus rattus). Existe ainda uma
população de lagarto (Lacerta lépida) e de lagartixa (Podarcis bocagei) (Amado et al.,
2007). A avifauna é omnipresente em todo o arquipélago, existindo diversas espécies de
aves marinhas e algumas terrestres. A Reserva Natural das Berlengas é uma importante
área de nidificação para algumas aves, sobretudo marinhas, de entre as quais a Cagarra
(Calonectris diomedea), o Corvo-marinho de crista (Phalacrocorax aristotelis), o Airo
(Uria aalge), o Painho-da-madeira (Oceanodroma castro) e também a Gaivota de patas-
amarelas (Larus michahellis), que possui na ilha da Berlenga o maior núcleo
populacional da costa portuguesa, com cerca de 25.000 aves nidificantes, constituindo a
espécie dominante em toda a ilha (Ramírez et al., 2008). O valor ornitológico desta
Reserva Natural é ainda reforçado pelo facto do arquipélago das Berlengas funcionar
como ponto de escala para um elevado número de espécies migratórias nas suas rotas
transcontinentais.
Capítulo 2 – Materiais e Métodos
-27-
As Selvagens (30°07'N, 15°53'W) são um arquipélago inabitado constituído por
grupos distintos de ilhas de origem vulcânica, sendo que as mais importantes em termos
científicos são a Selvagem Grande, a Selvagem Pequena. Situa-se a 280 quilómetros a
sul da ilha da Madeira e a 160 quilómetros a norte das ilhas Canárias (Fig. 4). Este
arquipélago faz parte do arquipélago da Madeira e está classificado como Reserva
Natural devido á sua riqueza em fauna e flora (Leitão et al., 2005). É de extrema
importância sobretudo, para a avifauna marinha, pois reúne algumas das maiores
colónias de aves marinhas. Sendo que aqui nidifica a maior colónia de Cagarra com
aproximadamente 30.000 casais, e as maiores colónias de Pintainho (Puffinus baroli) de
todo o Atlântico, aproximadamente 4000 casais, entre outras espécies, como a Alma-
negra (Bulweria bulwerii) e o Calcamar (Pelagodroma marina) (Ramírez et al., 2008).
Com a percentagem mais elevada de endemismos por unidade de superfície, em toda a
Macaronésia, estas ilhas exibem uma flora à base de plantas herbáceas e arbustivas,
sendo que não existe vegetação arbórea. A flora das ilhas Selvagens apresenta maiores
semelhanças com as Canárias, com vários endemismos em comum, ostentando
características de um habitat desértico (Leitão et al., 2005).
Devido às suas condições árduas e á difícil acessibilidade, as Selvagens são
totalmente despovoadas, apesar de já terem sido colonizadas no passado. Actualmente
estas ilhas constituem um santuário para as aves marinhas, muitas delas com estatuto
vulnerável. O maior predador natural nestas ilhas é a Gaivota de patas-amarelas (Larus
michahellis) que se alimenta, frequentemente, de ovos, de crias e até de indivíduos
adultos de espécies mais pequenas, como é o caso do Calcamar (Pelagodroma marina),
entre outros (Matias et al., 2010; Leitão et al., 2005). Além da avifauna existem outros
elementos faunísticos de elevado interesse, como é o caso da Osga-das-Selvagens
(Tarentola bischoffi) e da Lagartixa (Lacerta dugesii), entre outros (Leitão et al., 2005).
Capítulo 2 – Materiais e Métodos
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Os ilhéus de Porto Santo (33°01´N 16°22´W) são vários ilhéus rochosos
desabitados que rodeiam a ilha de Porto Santo, no arquipélago da Madeira (Fig. 4). São
três os ilhéus principais, o Ilhéu de Fora, o Ilhéu de Baixo e o Ilhéu de Ferro. Estes
encontram-se cobertos por arbustos e também por flora costeira da Macaronésia. Na ilha
de Porto Santo e nos ilhéus que a circundam existem pequenas populações de algumas
aves marinhas, tais como a Cagarra, o Roque-de-castro, a Alma-negra e o Pintainho
(Ramírez et al., 2008).
Figura 4 - Localização geográfica e imagens das áreas de estudo. O arquipélago das
Berlengas encontra-se a aproximadamente 5,7 milhas do Cabo Carvoeiro e pertence ao concelho
de Peniche. As ilhas Selvagens encontram-se a aproximadamente 660 milhas de Portugal
Continental e pertencem ao arquipélago da Madeira. Porto Santo dista cerca de 539 milhas de
Portugal Continental e, tal como as ilhas Selvagens, também pertence ao arquipélago da
Madeira.
Capítulo 2 – Materiais e Métodos
-29-
2.3 - Trabalho de campo
Na ilha das Berlengas, a recolha das amostras para Larus michahellis foi feita
durante a primeira quinzena do mês de Junho no ano de 2011, aquando da sua época de
reprodução. Para capturar os indivíduos foram colocadas gaiolas sobre ninhos com dois
a três ovos. Após capturar os indivíduos, estes foram pesados e as suas asas foram
medidas.
Para posterior análise isotópica, foi-lhes retirada uma pequena amostra de penas
de peito, e uma pequena parte das penas P1 e S8 (Fig. 5), uma faixa de 2-5 mm foi
cortada de forma a não prejudicar o voo. Depois foi-lhes ainda retirada uma pequena
amostra de sangue (0,3 ml aproximadamente) das veias metatarsal ou braquial,
posteriormente separada em plasma e células sanguíneas por centrifugação e foram
congeladas até serem analisadas.
A recolha de amostras da espécie Puffinus baroli foi efectuada durante a sua
época de reprodução nos meses de Fevereiro – Março de 2011 na Selvagem Grande,
Abril de 2011 e Fevereiro – Março de 2012 em Porto Santo. A captura dos indivíduos
foi feita quando estes estavam no ninho a incubar os ovos ou quando os indivíduos
estavam a descansar junto aos locais de nidificação. Os indivíduos foram pesados,
foram medidas as suas asas e foram recolhidas amostras de penas do peito, penas P1 e
S8 (Fig. 5). Foi-lhes ainda retirada uma pequena amostra de sangue (0,1 – 0,2 ml) que
foi preservada em álcool a 70% até ser analisado.
Capítulo 2 – Materiais e Métodos
-30-
Figura 5 - Esquema representativo da asa de uma ave. Para a análise isotópica recolheu-se
uma pequena porção das penas P1 e S8 em ambas as espécies.
2.4 - Análise dos isótopos estáveis
As amostras de penas recolhidas (peito, P1 e S8), assim como as amostras de
sangue de Larus michahellis e Puffinus baroli, foram ambas sujeitas a uma análise
isotópica (SIA), para os isótopos 15
N e 13
C, por forma a avaliar a ecologia trófica das
aves em diferentes épocas do ano (Tabela I). Para tal, as penas foram lavadas três vezes
numa solução de Clorofórmio e Metanol (razão 2:1, respectivamente), de forma a retirar
impurezas que nelas se pudessem encontrar. Depois, foram acondicionadas em folhas de
alumínio e foram para a estufa a 50º C para secarem. Após estarem secas, as penas
forma cortadas em pedaços muito pequenos e armazenadas em eppendorfs. Depois deste
procedimento, seguiu-se o encapsulamento, que consistiu em colocar cerca de 0,5 a 0,7g
de pena em cápsulas de papel de estanho, para finalmente proceder à sua análise
isotópica utilizando o espectofótometro de massa (IRMS) do Instituto do Mar.
Capítulo 2 – Materiais e Métodos
-31-
Quanto às amostras de sangue e plasma, estas foram secas na estufa e depois
foram moídas até ficarem em pó. Depois de estarem reduzidas a pó, as amostras foram
encapsuladas, tal como as amostras de pena e por fim, procedeu-se à análise isotópica.
Tabela I. Análise isotópica dos tecidos: Época do ano a que corresponde cada tipo de tecido
(penas P1, S8 e do peito, células sanguíneas, plasma e sangue) na análise isotópica para ambas
as espécies de estudo.
Tecido
Espécie
P1 S8 Peito Células
Sanguíneas Plasma Sangue
Puffinus baroli Maio - Agosto Época de
Invernada
Todo o
ano
12 a 15 dias
antes da
colheita
2 a 5 Dias
antes da
colheita
12 a 15
dias antes
da colheita
Larus michahellis Junho - Setembro Época de
Invernada
Todo o
ano
12 a 15 dias
antes da
colheita
2 a 5 Dias
antes da
colheita
12 a 15
dias antes
da colheita
2.5 - Análise estatística
Para uma primeira análise dos resultados calcularam-se as médias ± desvio padrão
dos valores de 15
N e 13
C obtidos para cada tecido, tendo em conta que no caso da
Gaivota de patas-amarelas, para obter os valores isotópicos do sangue na sua totalidade
(separado em células sanguíneas e plasma aquando do trabalho de campo) fez-se a
média entre os valores isotópicos das células sanguíneas e do plasma. Posteriormente,
para verificar se existia uma variação sazonal na ecologia trófica da Gaivota de patas-
amarelas, comparam-se os diferentes tecidos (sangue e penas) entre si quanto aos
valores de δ15
N e δ13
C, contudo para que esta comparação pudesse ser feita foram
aplicados os factores de discriminação, que consistem em factores de correcção que
possibilitam comparar diferentes tecidos quanto aos seus valores isotópicos. A aplicação
Capítulo 2 – Materiais e Métodos
-32-
dos factores de discriminação foi feita segundo o artigo de Caut et al. (2009), onde os
autores apontam um método para a obtenção de valores adequados quando os factores
de discriminação não podem ser medidos experimentalmente. Assim, no caso do δ15
N,
foi adicionado aos valores isotópicos do sangue o valor de 1,59, resultado proveniente
da diferença entre os valores médios discriminados para as penas (3,24) e o sangue
(2,25). Quanto ao δ13
C, para obter os valores discriminados para cada amostra de
sangue, aplicou-se a equação [Δ13
Csangue = (-0,199xδ13
C) - 3,986], indicada pelos
autores. Cada valor obtido através da equação foi então subtraído ao valor médio
discriminado para as penas (2,16). Por fim, os resultados provenientes das subtracções
foram adicionados aos valores isotópicos de δ13
C, obtidos inicialmente para as amostras
de sangue. Assim, após aplicados os factores de discriminação, para verificar se
existiam diferenças significativas entre os valores isotópicos de δ15
N e δ13
C nos
diferentes tipos de tecidos utilizou-se a ANOVA de uma via, e para determinar quais
tecidos apresentavam diferenças significativas entre si aplicou-se o teste post-hoc de
Tuckey.
No caso dos Pintainhos, para verificar se existiam diferenças na ecologia trófica
de duas colónias distintas, compararam-se, através de uma ANOVA de duas vias, os
valores de δ15
N e δ13
C entre os diferentes tipos de pena, as duas colónias e a interacção
entre estes dois factores. Após se verificar que existiam diferenças significativas, foi
aplicado um teste post-hoc de Tuckey, para determinar quais os tecidos que
apresentavam diferenças entre as duas colónias. Neste caso, realizou-se ainda uma
ANOVA de uma via para verificar se, no caso do sangue, também existiam diferenças
significativas nos valores de δ15
N e δ13
C, entre as duas colónias.
Por fim, para determinar a variação inter-anual na ecologia trófica de uma colónia
de Pintainho, tal como no caso anterior, foi aplicada uma ANOVA de duas vias aos
Capítulo 2 – Materiais e Métodos
-33-
valores de δ15
N e δ13
C por forma a comparar os diferentes tipos de penas, os dois anos
de dados e ainda a interacção entre estes dois factores. De seguida foi utilizado um teste
post-hoc de Tuckey, para determinar quais os tecidos que apresentavam diferenças entre
os dois anos. Também neste caso, foi aplicada uma ANOVA de uma via no caso do
sangue, para verificar se existiam diferenças significativas entre os dois anos quanto aos
valores de δ15
N e δ13
C.
Capítulo 3 - Resultados
-34-
3.1 - Análise isotópica para a Gaivota de Patas-amarelas: Sazonalidade na sua
ecologia trófica.
É facilmente observável que o valor médio da assinatura isotópica de 15
N para a
pena primária 1 (P1) é superior aos valores dos restantes tecidos (Fig. 6A). À pena
primária 1 correspondem os valores de 13,95 ± 1,11, enquanto à secundária 8 (S8)
correspondem os valores 13,22 ± 1,58, às penas do peito correspondem 13,95 ± 1,11
12,95 ± 1,15 e por fim, ao sangue correspondem os valores 12,70 ± 1,35. Já no que
respeita às assinaturas de Carbono, os valores médios para o sangue são os que
apresentam os valores mais negativos, -19,08 ± 0,74, enquanto os restantes tecidos
apresentam valores muito semelhantes, sendo que a P1 apresenta -17,71 ± 0,91, a S8
apresenta -17,19 ± 0,54 e o peito apresenta -17,41 ± 0,41 (Fig. 6B).
A B
Figura 6 – Rácios dos isótopos estáveis de Azoto (
15N) e Carbono (
13C) (‰). Médias ±
desvio padrão dos valores isotópicos para diferentes tecidos sintetizados em diferentes épocas
do ano (P1 – pena primária 1; S8 – pena secundária 8; peito – penas do peito; sangue), para um
total de 26 indivíduos. A representa os valores de δ15
N e B representa os valores de δ13
C.
Capítulo 3 - Resultados
-35-
Quanto aos resultados da ANOVA encontraram-se diferenças significativas no
δ15
N entre os diferentes tipos de tecidos analisados (F (3, 100) = 5,97; p=0,0008), como
está representado na Fig.7. Neste caso verificou-se, através do teste de Tuckey, que
existiam diferenças significativas entre todos os tecidos, excepto entre a pena P1 e o
sangue e a pena P1 e S8, e verificou-se também que as diferenças estatísticas mais
acentuadas se encontravam entre as penas do peito e o sangue (p = 0.0019).
Figura 7 - Diferenças sazonais no nível trófico da Gaivota de Patas-amarelas, através do
δ15
N (média ± desvio padrão). Diferenças encontradas nos valores do isótopo δ15
N em
diferentes tecidos, organizados cronologicamente quanto à época que representam (sangue e
pena P1: época de reprodução; pena S8: época de invernada; Penas do peito: restante parte do
ano. n=26 indivíduos
Sangue P1 S8 Peito12,0
12,5
13,0
13,5
14,0
14,5
15,0
15,5
δ1
5N
(‰
)
Capítulo 3 - Resultados
-36-
Para o δ13
C, também foram encontradas diferenças estatisticamente significativas
entre os diferentes tipos de tecidos analisados (F (3, 100) = 8,24; p <0,0001), como se
encontra representado na Fig. 8 Neste caso, através do teste de Tuckey, foram
encontradas diferenças significativas entre a pena P1 e o sangue e, também, entre o
sangue e as penas do peito, sendo que as diferenças mais expressivas estão entre a P1 e
o sangue (p= 0,0002).
Figura 8 - Diferenças sazonais na dieta da Gaivota de Patas-amarelas, através do δ13
C
(média ± desvio padrão). Diferenças encontradas nos valores do isótopo δ13
C em diferentes
tecidos organizados cronologicamente quanto à época que representam (sangue e pena P1:
época de reprodução; pena S8: época de invernada; Penas do peito: restante parte do ano. n =26
indivíduos.
Sangue P1 S8 Peito-18,2
-18,0
-17,8
-17,6
-17,4
-17,2
-17,0
-16,8
-16,6
-16,4
-16,2
δ1
3C
(‰
)
Capítulo 3 - Resultados
-37-
3.2 - Análise isotópica para o Pintainho
3.2.1 - Comparação da sazonalidade na ecologia trófica entre duas colónias
distintas
Pode verificar-se que o valor médio da assinatura isotópica de 15
N da pena
secundária 8 (S8) dos indivíduos da colónia de Porto Santo é o mais elevado de entre
todos os tecidos. Já o tecido que apresenta os valores de 15
N mais baixos é o sangue em
ambas as colónias. Verifica-se ainda que na colónia de Porto Santo os valores de 15
N
são sempre mais elevados para todos os tecidos, em relação á colónia das Selvagens
(Fig. 9A). O valor médio mais elevado, em ambos os casos, corresponde à pena
secundária 8 (S8): 12,06 ± 1,72 e 13,99 ± 1,55 para as Selvagens e Porto Santo,
respectivamente. Já os valores mais baixos dizem respeito ao sangue: 9,60 ± 0,49 e 9,97
± 0,29 para Selvagens e Porto Santo, respectivamente. Para a assinatura de 13
C, os
valores médios do sangue são os que apresentam os valores mais negativos em ambas as
colónias: -19,96 ± 0,22 e -19,82 ± 0,17 para as Selvagens e Porto Santo,
respectivamente. Enquanto as penas do peito são as que apresentam os valores menos
negativos: -17,09 ± 0,38 correspondem à colónia das Selvagens e os valores -17,46 ±
0,62 pertencem à colónia de Porto Santo (Fig. 9B).
Capítulo 3 - Resultados
-38-
A
B
Figura 9 - Rácios dos isótopos estáveis de Azoto (15
N) e Carbono (13
C) (‰), para duas
colónias distintas de Pintainho. Média ± desvio padrão dos valores isotópicos para diferentes
tecidos sintetizados em diferentes épocas do ano (P1 – pena primária 1; S8 – pena secundária 8;
peito – penas do peito; sangue), para duas colónias de Pintainho, Selvagens e Porto Santo. A
representa os valores de δ15
N e B representa os valores de δ13
C
Capítulo 3 - Resultados
-39-
Quanto aos resultados da ANOVA para os diferentes tipos de penas, para as duas
colónias e para a interacção entres ambos, verifica-se que em termos do δ15
N obteve-se
um efeito significativo do tipo de pena (F (2, 152) = 11,14; p < 0,0001), da colónia (F (1,
152) = 57,75; p <0,0001) e da interacção entre as colónias e o tipo de penas (F (2, 152) =
7,14; p = 0,001), como se pode verificar na Fig.10. Através do teste de Tuckey
verificou-se que os valores isotópicos das penas do peito diferem das restantes. Em
termos de interacção, o resultado mais importante foi devido às penas do peito e S8 que
diferiam entre as ilhas de Porto Santo e Selvagens (p < 0,0001, em ambos os casos).
Figura 10 - Interacção entre a assinatura isotópica de δ15N nos diferentes tipos de pena e
as colónias de nidificação. Diferenças encontradas nos valores do isótopo δ15
N (média ± desvio
padrão) em diferentes tipos de pena, organizados por ordem cronológica quanto à época
que representam (pena P1 – época reprodutora; pena S8 e penas do peito – época de invernada),
nas colónias de Porto Santo (circulo) e das Selvagens (triângulo).
Porto Santo
SelvagensP1 S8 Peito
9,0
9,5
10,0
10,5
11,0
11,5
12,0
12,5
13,0
13,5
14,0
14,5
15,0
15,5
δ1
5N
(‰
)
Capítulo 3 - Resultados
-40-
Quanto aos resultados da ANOVA para valores de δ13
C também se verificou um
efeito significativo do tipo de pena (F (2, 152) = 134,9; p < 0,0001), das colónias (F (1, 152)
= 26,6; p < 0,0001) e da interacção entre o tipo de penas e as colónias (F (2, 152) = 25,0; p
< 0,0001), como se pode visualizar na Fig. 11. O teste de Tuckey realizado à posteriori,
revelou que os tipos de penas apresentam bastantes diferenças entre si e que em termos
de interacção, as penas P1 e S8 são as que apresentam diferenças mais significativas
entre as duas colónias (p = 0,0028 e p < 0,0001, respectivamente).
Figura 11 - Relação entre a assinatura isotópica de δ13
C (média ± desvio padrão)
nos diferentes tipos de penas e a localização. Diferenças encontradas nos valores do isótopo
δ13
C em diferentes tipos de pena, organizados por ordem cronológica quanto à época que
representam (pena P1 – época reprodutora; pena S8 e penas do peito – época de invernada),nas
colónias de Porto Santo (circulo) e das Selvagens (triângulo).
Porto Santo
SelvagensP1 S8 Peito
-20,0
-19,5
-19,0
-18,5
-18,0
-17,5
-17,0
-16,5
δ1
3C
(‰
)
Capítulo 3 - Resultados
-41-
No caso do sangue, existe um efeito significativo da colónia nos valores
isotópicos de δ15
N, (F (1, 145) = 37,24; p < 0,0001), verificando-se que as aves da colónia
de Porto Santo apresentam valores de δ15
N no sangue mais elevados que as aves da
colónia das Selvagens (Fig.12). Tal como no δ15
N, para o δ13
C também se encontraram
diferenças significativas no sangue dos animais das duas colónias (F (1, 145) = 17,00; p <
0,0001), verificando-se um enriquecimento em δ13
C no sangue dos animais da colónia
de Porto Santo em comparação com os animais da colónia das Selvagens (Fig.12).
Figura 12 – Valores isotópicos de δ
15N e δ
13C, e respectivas médias (média ± desvio
padrão), no sangue de Pintainhos de duas colónias distintas. Distribuição e diferenças
(média ± desvio padrão) encontradas para os valores de δ15
N e δ13
C no sangue (tecido que
representa a época reprodutiva) de indivíduos de duas colónias distintas, Porto Santo (Azul) e
Selvagens (Preto).
Capítulo 3 - Resultados
-42-
3.2.2 - Determinação da variação inter-anual na ecologia trófica do Pintainho na
colónia de Porto Santo
Verifica-se que não existe uma variação acentuada nos valores médios do
isótopo 15
N nos tecidos amostrados nos dois anos. O tecido que apresenta os valores de
15N mais elevados nos dois anos é a pena S8, e o que apresenta os valores mais baixos é
o sangue (Fig.13A). À pena S8, correspondem os valores13,99 ± 1,55 para o ano de
2011, e 13,75 ± 1,12 para o ano de 2012. O sangue apresenta como valores médios, 9,97
± 0,29 e 10,04 ± 0,52 para 2011 e 2012, respectivamente.
Nos valores de 13
C, também não se verifica uma mudança acentuada de um ano
para o outro (Fig.13B). Em ambos os casos o tecido que apresenta os valores mais
elevados é a pena S8, à qual correspondem os valores -17,78 ± 0,69 para o ano de 2011
e -17,98 ± 0,67 para o ano de 2012. Já o tecido que apresenta os valores médios de 13
C
mais baixos é o sangue, -19,82 ± 0,17 para 2011 e -20,77 ± 0,23 para 2012.
A
Capítulo 3 - Resultados
-43-
B
Figura 13 - Rácios dos isótopos estáveis de Azoto (15
N) e Carbono (13
C) (‰), em dois anos
distintos, na colónia de Pintainho de Porto Santo. Média ± desvio padrão dos valores
isotópicos para diferentes tecidos sintetizados em diferentes épocas do ano (P1 – pena primária
1; S8 – pena secundária 8; peito – penas do peito; sangue), em dois anos distintos (2011 e 2012)
na colónia de Porto Santo. A representa os valores de δ15
N e B representa os valores de δ13
C.
Quanto aos resultados da ANOVA para os valores de δ15
N verificou-se que
existe um efeito significativo do tipo de pena (F (2, 147) = 11,60; p < 0,0001), e verificou-
se também que os anos não exerceram um efeito significativo nos valores de δ15
N dos
tecidos (F (1, 147) = 0,01; p = 0,93). Quanto à interacção entre o tipo de penas e o ano,
obteve-se um efeito significativo nos valores de δ15
N (F (2, 147) = 6,01; p = 0,003), como
se pode visualizar na Fig.14. No entanto, o teste de Tuckey realizado à posteriori, não
conseguiu detectar diferenças nos valores de 15
N nos vários tipos de penas entre os dois
anos.
Capítulo 3 - Resultados
-44-
Figura 14 - Interacção entre a assinatura isotópica de δ15N (média ± desvio padrão) nos
diferentes tipos de pena e o ano. Diferenças encontradas nos valores do isótopo δ15
N em
diferentes tipos de pena organizados por ordem cronológica quanto à época que representam
(pena P1 – época reprodutora; pena S8 e penas do peito – época de invernada), em dois anos
distintos, 2011 (triângulo) e 2012 (quadrado), na colónia de Porto Santo
Em termos de δ13
C, os resultados da ANOVA revelam que, tal como para o
isótopo 15
N, o tipo de pena exerce um efeito significativo (F (2, 147) = 83,0; p < 0,0001),
no entanto, o ano e a interacção entre o tipo de pena, e o ano, não exercem quaisquer
efeitos significativos nos valores de δ13
C (F(1, 147) = 2,9; p = 0,08 e F(2, 147) = 1,7; p =
0,19, respectivamente), tal como se pode observar na Fig.15. Neste caso, o teste post-
hoc de Tuckey, tal como no caso anterior, não conseguiu detectar diferenças
significativas nos valores de 13
C nas diferentes penas ao longo dos dois anos.
2011
2012
P1 S8 Peito11,0
11,5
12,0
12,5
13,0
13,5
14,0
14,5
15,0
δ1
5N
(‰
)
Capítulo 3 - Resultados
-45-
Figura 15 - Relação entre a assinatura isotópica de δ13
C (média ± desvio padrão) nos
diferentes tipos de pena e o ano. Diferenças encontradas nos valores do isótopo δ13
C em
diferentes tipos de pena organizados por ordem cronológica quanto à época que representam
(pena P1 – época reprodutora; pena S8 e penas do peito – época de invernada), em dois anos
distintos, 2011 (triângulo) e 2012 (quadrado), na colónia de Porto Santo.
Por fim, os valores da ANOVA revelaram que não existe um efeito significativo
do ano na assinatura isotópica de δ15
N no sangue (F (1, 145) = 0,45; p = 0,50), tal como
está representado na Fig.16. Por outro lado, verificou-se que o ano exerce um efeito
significativo na assinatura isotópica de δ13
C no sangue (F (1, 145) = 816; p < 0,0001),
Fig.16.
2011
2012P1 S8 Peito
Tipo de Pena
-20,0
-19,5
-19,0
-18,5
-18,0
-17,5
-17,0
-16,5
δ1
3C
(‰
)
Capítulo 3 - Resultados
-46-
Figura 16 - Valores isotópicos de δ
15N e δ
13C, e respectivas médias (média ± desvio
padrão), no sangue de Pintainhos recolhido em dois anos distintos. Diferenças encontradas
para os valores de δ15
N e δ13
C nas amostras de sangue (tecido que representa a época
reprodutiva) recolhidas em dois anos distintos, 2011 e 2012, na colónia de Porto Santo.
Capítulo 4 - Discussão
-47-
4.1 - Ecologia trófica da Gaivota de patas-amarelas
Através da análise isotópica de δ15
N e δ13
C em diferentes tecidos da Gaivota de
patas-amarelas nidificante na ilha da Berlenga, a maior colónia de nidificação desta ave
em Portugal, foi possível verificar que esta ave apresenta uma sazonalidade na sua
ecologia trófica ao longo do ano. Os resultados obtidos demonstraram que o sangue e a
pena P1, que representam a época reprodutora desta espécie, são os tecidos que
apresentam os valores mais elevados do isótopo δ15
N, não se registando diferenças
significativas entre estes dois tecidos. A pena S8, representativa da época de invernada,
apresenta valores intermediários deste isótopo e significativamente diferentes dos
valores obtidos para o sangue. Já as penas do peito, que reflectem a generalidade do
ano, são as que apresentam os valores mais baixos, os quais são significativamente
diferentes dos valores obtidos para a pena P1 e o sangue. Assim, estes resultados
sugerem que apesar da Gaivota de patas-amarelas apresentar um carácter oportunista e
generalista (Ramos et al., 2009b), durante a época de reprodução explora recursos
alimentares de níveis tróficos mais elevados do que na época não reprodutora. Este tipo
de comportamento poderá ser explicado pela elevada disponibilidade de peixe em torno
da colónia durante a época reprodutiva, pois a circulação oceânica e os fenómenos de
upwelling característicos da área em redor das Berlengas, e que se fazem sentir
principalmente entre Junho e Outubro, tornam a área circundante à colónia
extremamente produtiva (Paiva et al., 2010b). A intensa actividade piscatória na zona
de Peniche (Queiroga et al., 2008) constitui outra fonte abundante de peixe para as
Gaivotas, pois como está documentado, estas aves recorrem muito às descargas de peixe
para se alimentarem (Duhem et al., 2008; Duhem et al., 2003; Arcos et al., 2001). As
necessidades nutricionais mais elevadas durante a época de reprodução poderão ser
Capítulo 4 - Discussão
-48-
outro factor que permite justificar este comportamento pois, como vários estudos
indicam, na família dos larídeos os custos nutricionais e energéticos associados à
reprodução são muito elevadas (Blight, 2011; Ramírez et al., 2011), pelo que as aves
têm de garantir todos os nutrientes necessários ao processo reprodutivo e também à
manutenção da sua condição corporal, alimentando-se para isso de presas de níveis
tróficos superiores. Como demonstraram estudos de Annett e Pierotti (1999) com a
espécie Larus occidentalis, onde as aves que se alimentavam em níveis tróficos
superiores apresentavam ninhadas maiores, maior sucesso de eclosão e uma taxa de
sobrevivência bastante mais elevada do que os indivíduos que se alimentavam
principalmente de detritos antropogénicos. Nogales et al. (1995) verificou também que,
no caso da Gaivota prateada (Larus argentatus argenteus) os progenitores
seleccionavam os alimentos com maior valor nutricional para alimentar as crias, por
forma a garantir o seu desenvolvimento.
Durante a época de invernada, bem como no restante do ano, os resultados
indicam que os indivíduos desta espécie se alimentam maioritariamente em níveis
tróficos mais baixos, possivelmente pela diminuição dos recursos disponíveis. O
inverno é a época do ano com maior índice de mortalidade na maioria dos animais,
devido ao agravamento das condições climatéricas e à diminuição da disponibilidade de
alimento (Maciusik et al., 2010). A diminuição dos recursos alimentares durante o
inverno, leva várias espécies de gaivotas a procurarem outras fontes de alimento
alternativas, muitas vezes de níveis tróficos inferiores, tais como, pequenos moluscos,
invertebrados marinhos e terrestres, insectos, e detritos antropogénicos entre outros
(Bernhardt et al., 2010; Skórka & Wójcik, 2008; Vaitkus, 1999;). Para além disso, após
o período reprodutor as aves iniciam a muda, este é um processo muito dispendioso em
termos energéticos, pelo que as aves necessitam de recursos alimentares abundantes e
Capítulo 4 - Discussão
-49-
ricos em energia (Blomquvist, 2003). Os resíduos antropogénicos constituem uma fonte
abundante de alimentos muito ricos em energia/proteínas e que as aves utilizam
frequentemente para colmatar as suas necessidades energéticas durante o processo de
muda, contudo são muitas vezes de níveis tróficos baixos e nutricionalmente pobres
(Blomquvist, 2003; Pierotti & Anetta, 1987)
A partir da análise dos rácios isotópicos de 13
C nos vários tecidos, foi ainda
possível verificar que as aves alteram as suas fontes de alimento ao longo do ano. Neste
caso, verificou-se que o tecido mais enriquecido em 13
C era o sangue e os menos
enriquecidos eram a P1 e o peito, sendo que existem diferenças significativas entre o
sangue e a pena P1, e entre as penas do peito e o sangue. Visto o ambiente marinho ser
mais enriquecido em δ13
C do que o ambiente terrestre (Rubenstein & Hobson, 2004),
estes resultados sugerem que as Gaivotas de patas-amarelas alteram a sua área de
alimentação ao longo do seu ciclo anual, recorrendo não só a ambientes marinhos, mas
também a ambientes terrestres. Aparentemente, no início da época de reprodução as
aves alimentaram-se sobretudo em meio marinho, como indicam os valores de 13
C
enriquecidos para o sangue, enquanto no final do período reprodutor e no restante do
ano, representado pela pena P1 e pelas penas do peito, respectivamente, alimentaram-se
maioritariamente em meio terrestre. Uma possível explicação para estes resultados,
reside no facto de no início da época de reprodução, em que as aves estavam na fase de
postura/incubação dos ovos, estarem condicionadas ao local de nidificação, e também
ao facto de necessitarem de um maior número de nutrientes essenciais ao seu processo
reprodutivo e à manutenção da sua condição corporal, alimentando-se assim
maioritariamente nas áreas marinhas que circundam a colónia, evitando perder tempo na
procura de alimento e, simultaneamente, beneficiando da elevada disponibilidade de
recursos que existe. Pois, tal como referem Schwemmer & Garthe (2008), aves
Capítulo 4 - Discussão
-50-
oportunistas como as gaivotas alteram a sua área de alimentação em função da
disponibilidade/abundância dos recursos. Enquanto no final do período reprodutor,
início do período pós-reprodutor, em que as aves já não se encontram tão condicionadas
ao local de nidificação, podem alargar a sua área de procura de alimento e, portanto,
explorar mais recursos provenientes do meio terrestre. A época de invernada apresenta
algumas semelhanças com o final do período reprodutor: apesar de não se registarem
diferenças significativas entre a pena S8 e os restantes tecidos, verificou-se uma
tendência de enriquecimento em 13
C na pena S8 em comparação com o sangue, o que
indica que durante a época de invernada a aves, possivelmente, se alimentaram mais em
meio terrestre do que no meio marinho. Este comportamento poderá estar relacionado
com a diminuição dos recursos no meio marinho e com o agravamento das condições
atmosféricas durante o Inverno, o que muitas vezes força as gaivotas a moverem-se para
regiões interiores, tais como zonas intertidais, rios e até mesmo cidades, em busca de
alimento em abundância (Maciusik et al., 2010). Martinez- Abraín et al. (2002)
demonstrou que, quando as condições de agravam no inverno, as Gaivotas de patas-
amarelas do Mediterrâneo ocidental, migravam para zonas mais interiores. Estudos de
Sol et al. (1995) com a mesma espécie, nidificante em várias colónias em Espanha,
demonstraram ainda que a distribuição durante o inverno desta espécie está altamente
relacionada com a disponibilidade de alimento proveniente de actividades
antropogénicas.
Para as penas do peito, que representam a restante parte do ano, verificou-se um
enriquecimento significativo em 13
C quando comparado com os valores obtidos para o
sangue, o que indica que os indivíduos terão utilizado principalmente o meio terrestre
para se alimentarem, pois existe uma elevada disponibilidade de alimento. Contudo,
existem vários estudos que contradizem estes resultados e defendem que não existe uma
Capítulo 4 - Discussão
-51-
sazonalidade na ecologia trófica destas aves. Alguns autores afirmam que as Gaivotas
de patas-amarelas são extremamente dependentes de resíduos antropogénicos,
alimentando-se apenas de recursos marinhos e naturais quando não existem recursos
antropogénicos disponíveis (Duhem et al., 2003). Outros autores defendem ainda que
uma alimentação mais rica em detritos antropogénicos derivados de lixeiras e aterros
aumentam o sucesso reprodutor destas aves e por isso estas não apresentam uma
alimentação diferenciada na época de reprodução (Weiser & Powell, 2010; Ramos et
al., 2009b).
4.2 - Ecologia trófica do Pintainho
Neste trabalho comprovou-se também existir uma variação sazonal e inter-
populacional na ecologia trófica das populações de Pintainho (Puffinus baroli) nas ilhas
das Selvagens e no ilhéu do Farol, Porto Santo. Verificou-se que estas aves alteram o
seu nível trófico entre o período reprodutor e o período de invernada. Durante a época
reprodutora a aves parecem alimentar-se em níveis tróficos mais baixos, como se pode
comprovar pelos níveis de δ15
N no sangue e na P1, enquanto na época de invernada,
bem como na maior parte do ano, parecerem selecionar presas de níveis tróficos
superiores e/ou presas maiores, como demonstram os níveis de δ15
N mais elevados na
pena S8 e nas penas do peito. Estudos de Neves et al. (2012) realizados com a mesma
espécie numa colónia no arquipélago dos Açores, estão de acordo com os resultados
obtidos neste trabalho, estes autores verificaram que estas aves se alimentaram em
níveis tróficos superiores na época de invernada, como demonstram os valores
isotópicos de 15
N para a pena S8 (δ15
N S8 = 13.5 ± 0.5), enquanto na época reprodutora
Capítulo 4 - Discussão
-52-
recorreram a níveis tróficos mais baixos para se alimentar, como se pode constatar
através dos valores isotópicos de 15
N na pena P1 (δ15
N P1 = 11.7 ± 0.6).
Estes resultados poderão ser explicados pela selecção de presas mais pequenas para
as crias e uma área de procura mais restrita em torno da colónia durante a época
reprodutora, contrariamente ao que acontece na época não reprodutora, em que as aves
não se encontram limitadas à área de reprodução para procurar alimento, e podem
aumentar em cerca de 10 vezes a área de procura de alimento (Neves et al., 2012;
Fagundes et al., 2011). Sabendo que nos ecossistemas marinhos existe um gradiente no
enriquecimento de 13
C, em que as fontes alimentares costeiras são enriquecidas em 13
C
em relação às fontes alimentares pelágicas (Bond & Jones, 2009; Forero & Hobson,
2003), seria de esperar que os valores de δ13
C fossem menores na pena S8 e no peito,
quando a ave percorre áreas mais vastas à procura de alimento, do que na pena P1 e no
sangue, quando a ave está na sua época reprodutiva e portanto restrita a uma área menor
para procurar alimento. Neste estudo, isso não se verifica, pois a pena P1 e o sangue são
os tecidos que apresentam os valores mais baixos de δ13
C, o que indica que,
possivelmente, as aves se alimentaram mais afastadas da costa durante a época de
reprodução. Este resultado poderá no entanto ser explicado pelo facto do sangue
representar o tempo de incubação, enquanto a pena P1 representa o final do período
reprodutor, e nestes períodos as aves procuram alimento em áreas mais alargadas do que
na época de alimentação das crias, tal como descreve Neves et al. (2012).
Para além da variação sazonal encontrada em ambas a colónias, verificou-se também
que existe uma variação inter-populacional na ecologia trófica entre as populações
nidificantes de Pintainho nas Selvagens e Porto Santo, pois o nível trófico em que se
alimentam, bem como local onde providenciam o alimento parecem variar entre as duas
colónias. Verificou-se que os indivíduos da colónia de Porto Santo apresentam valores
Capítulo 4 - Discussão
-53-
significativamente mais elevados de δ15
N na pena S8, nas penas do peito e no sangue do
que os indivíduos da colónia das Selvagens, o que indica que durante a época de
invernada, parte da época de reprodução e o restante do ano, provavelmente, as aves de
Porto Santo alimentaram-se num nível trófico superior em comparação com as aves das
Selvagens. Para além disso, verificou-se ainda que no caso do isótopo 13
C também
existiam diferenças significativas entre as duas colónias, visto que os valores isotópicos
de 13
C das penas P1 e S8 e do sangue eram significativamente mais elevados para os
indivíduos da colónia de Porto Santo, em relação aos valores obtidos para os indivíduos
da colónia das Selvagens, o que sugere que as aves de Porto Santo, tanto na época de
reprodução, como na época de invernada se alimentaram mais próximas da costa, do
que as aves das Selvagens. Estes resultados poderão estar relacionados com a
localização das colónias e a produtividade das águas envolventes. Visto existir um
gradiente no Atlântico Norte, em que a produtividade aumenta das águas subtropicais
até às aguas frias mais a norte, as águas que rodeiam as Selvagens possuem baixos
índices de clorofila a e as temperaturas da superfície do mar são elevadas, o que indica
que a sua produtividade é baixa (Paiva et al., 2010c), enquanto as águas em torno da
colónia de Porto Santo são um pouco mais frias e os níveis de clorofila a são mais
elevados (Caldeira et al., 2002), o que indica que a produtividade em torno desta ilha
será mais elevada do que na ilha das Selvagens, o que poderá contribuir para uma maior
abundância de presas junto à ilha de Porto Santo.
Em ambientes oceânicos, onde os recursos são escassos, os predadores marinhos de
topo procuram alimento em áreas onde a produtividade é mais elevada, tais como zonas
de upwelling e montes submarinos (Paiva et al., 2010a) e, tal como demonstram alguns
estudos, os Pintainhos não são excepção. Estudos de Fagundes et al. (2011) em que os
Pintainhos foram seguidos com dispositivos electrónicos (GLS) demonstraram que as
Capítulo 4 - Discussão
-54-
aves que nidificam na ilha da Selvagem Grande, sobretudo fora da época de reprodução,
procuram alimento em zonas com elevadas concentrações de clorofila a, e temperaturas
à superfície do mar baixas, desde o Norte dos Açores até à zona de upwelling na costa
noroeste Africana, onde a produtividade é muito elevada. Estes autores demonstraram
assim que as áreas de upwelling associadas à corrente das Canárias e à costa africana
adjacente são muito procuradas pelos Pintainhos para se alimentarem. Tal como os
indivíduos que nidificam nas Selvagens, possivelmente também os Pintainhos
nidificantes na ilha de Porto Santo recorrem a estas zonas de produtividade elevada.
Contudo, como as águas em torno da ilha de Porto Santo são ligeiramente mais
produtivas que as águas que rodeiam as Selvagens, estas aves podem alimentar-se mais
próximas da colónia, tanto durante a época de reprodução, como fora desta, o que
poderá explicar os valores isotópicos de 13
C mais elevados nos tecidos dos indivíduos
que nidificam em Porto Santo. Este tipo de diferenças inter-coloniais relacionadas com
a produtividade dos locais de nidificação também está documentado para outras
espécies de aves pelágicas, como é o caso da Cagarra (Calonectris diomedea). Estudos
de Alonso et al. (2012) demonstraram que durante a época de reprodução, indivíduos
nidificantes na Selvagem Grande estavam envolvidos em viagens muito mais longas,
tanto em termos de distância percorrida como tempo de duração, para procurar alimento
do que os indivíduos nidificantes na colónia da Berlenga, que procuram o alimento
principalmente junto da costa e em redor da colónia. Isto acontece porque a ilha da
Berlenga está localizada numa zona de elevada produtividade, pelo que as aves não têm
de percorrer grandes distâncias para encontrar alimento, enquanto a ilha da Selvagem
Grande se encontra numa zona de fraca produtividade marítima, o que obriga as aves a
procurar áreas de maior produtividade como a plataforma ocidental africana que se
caracteriza por ser uma zona de upwelling. Contudo, para comprovar esta hipótese
Capítulo 4 - Discussão
-55-
seriam necessários mais estudos, nomeadamente o seguimento das aves que nidificam
em Porto Santo com GLS.
Através deste trabalho encontrou-se ainda uma variação interanual na ecologia
trófica dos Pintainhos da colónia de Porto Santo. Os resultados obtidos sugerem que os
indivíduos desta colónia exploraram áreas alimentares distintas durante as épocas de
reprodução de 2011 e 2012, tal pode comprovar-se pelos valores de δ13
C
significativamente mais baixos nas amostras de sangue (tecido que representa a época
reprodutora) recolhidas em 2012, em comparação com as amostras do mesmo tecido,
recolhidas em 2011. Quanto ao período pós-reprodutor e à época de invernada,
representados pelas penas P1 e S8, respectivamente, não foram encontradas quaisquer
diferenças entre os dois anos, o que indica que as aves possivelmente exploraram as
mesmas fontes de alimento ou fontes de alimento com uma constituição semelhante. Os
resultados obtidos neste estudo indicam ainda, que os indivíduos da colónia de Porto
Santo mantiveram uma determinada consistência no nível trófico em que se
alimentaram ao longo dos dois anos de estudo, ou seja, aparentemente as aves
procuraram alimentar-se em níveis tróficos semelhantes nas épocas similares, pois não
foram encontradas diferenças significativas nos valores isotópicos de δ15
N entre as
amostras de tecidos recolhidas em 2011 e, em 2012. Uma possível explicação para estes
resultados poderá estar relacionada com a abundância de presas aquando da época de
reprodução destas aves, pois como vários autores indicam a disponibilidade de presas
pode influenciar de forma determinante a ecologia trófica das aves marinhas (Garthe et
al., 2011; Harding et al., 2007; Suryan et al., 2002). Assim, durante a época de
reprodução, eventualmente poderá ter ocorrido uma diminuição da disponibilidade das
presas de eleição destas aves nas fontes de alimento habituais, o que as forçou a
procurar o mesmo tipo de presas em outros locais, pois as aves apresentam valores
Capítulo 4 - Discussão
-56-
isotópicos de δ15
N aproximados nos dois anos, em outras massas de água,
eventualmente mais pelágicas, pois para o ano de 2012 o sangue apresenta valores de
δ13
C ainda mais baixos. Este tipo de comportamento está já descrito em vários
trabalhos, como é o caso do trabalho desenvolvido por Burke & Montevecchi (2009)
com a espécie Uria aalge, vulgarmente conhecida por Airo. Os autores verificaram que,
aquando da sua época de reprodução na colónia na ilha Funk, os indivíduos desta
espécie alteravam de forma significativa a sua área de procura de alimento, quando
ocorria uma diminuição da abundância da sua presa principal, o Capelim (Mallotus
villosus), aumentando em cerca de 35% a sua área de procura. Estudos de Garthe et al,
(2011), também descrevem um comportamento semelhante por parte dos gansos-patolas
(Morus bassanus). Neste caso, os autores verificaram que indivíduos da mesma colónia,
durante a sua época de reprodução no ano de 2005 duplicaram a sua área de
alimentação, em relação ao ano de 2003, para obterem presas de maiores dimensões,
tais como grandes peixes pelágicos.
Alterações nos constituintes das massas de água em que os Pintainhos se
alimentaram durante a época de reprodução também podem ter influenciado os seus
valores isotópicos de δ13
C no sangue. Pois, a presença ou ausência de determinados
organismos constituintes do fitoplâncton, podem influenciar de forma significativa os
valores isotópicos de δ13
C, levando a um enriquecimento ou empobrecimento da massa
de água neste isótopo (Fry & Wainright, 1991).
Capítulo 4 - Discussão
-57-
4.3 Considerações finais
Estre trabalho ilustra de forma bastante clara que, apesar de todas as aves
marinhas dependerem do mar para se alimentarem, podem apresentar estratégias de
aprovisionamento bastantes distintas, sendo altamente influenciadas pelo ambiente que
as rodeia.
Com o estudo isotópico da ecologia trófica da Gaivota de patas-amarelas, uma
espécie costeira extremamente abundante na costa Portuguesa, foi possível concluir que,
apesar do seu comportamento altamente oportunista e generalista, esta ave apresenta
uma sazonalidade acentuada na sua ecologia trófica, alterando o nível trófico em que se
alimenta e as suas fontes de alimento entre a época reprodutora e as épocas não
reprodutoras, tirando assim o máximo partido dos diferentes recursos que se encontram
disponíveis nas diferentes alturas do ano.
Quanto aos Pintainhos, foi possível concluir que a sua ecologia trófica é bastante
influenciada pelas condições ambientais que rodeiam as suas colónias de nidificação.
Pois, neste trabalho foram encontradas diferenças notórias entre os indivíduos de duas
colónias localizadas em locais com produtividades distintas (Porto Santo e Selvagens),
quanto ao nível trófico em que se alimentaram e as áreas que exploraram na procura do
alimento. Para além disso, foi ainda possível concluir que os Pintainhos podem alterar a
sua estratégia alimentar de um ano para o outro, caso ocorram alterações significativas
na sua área de alimentação aquando da sua época de reprodução. O que mais uma vez
comprova que as aves marinhas são altamente influenciadas pelo ambiente que as
rodeia, e que podem alterar as suas estratégias de aprovisionamento quando as
condições são desfavoráveis.
Capítulo 4 - Discussão
-58-
Assim, este tipo de estudos constituem uma importante área de investigação na
Biologia/Ecologia, pois permitem um conhecimento mais aprofundando acerca do papel
das aves nas cadeias alimentares marinhas e, consequentemente, da dinâmica dos
ecossistemas marinhos em que estas estão inseridas. Contribuindo com informações
importantes para a implementação de medidas e políticas de gestão e conservação mais
adequadas e eficazes.
Quanto à metodologia utilizada neste estudo, a análise dos isótopos estáveis,
para além de ter permitido um estudo numa escala temporal alargada, revelou-se ainda
extremamente eficaz na deteção de diferenças na ecologia trófica das duas espécies de
aves marinhas. Contudo, a interpretação dos resultados obtidos foi por vezes difícil pois,
apenas através desta metodologia não foi possível definir com certezas qual a dieta das
aves e quais as áreas em que estas procuraram alimento. Assim, em estudos posteriores,
a utilização de outras metodologias complementares, tais como, a análise de conteúdos
estomacais ou o seguimento das aves com GLS/GPS, poderão revelar-se uma mais-
valia, pois com os resultados obtidos através dessas metodologias, será possível
confirmar-se alguns resultados retirados a partir das análises isotópicas.
Referências
-59-
Adams NJ, Navarro RA (2005) Foraging of a coastal seabird: flight patterns and
movements of breeding Cape gannets Morus capensis. African Journal of Marine
Science 27: 239 – 248
Aguirre JI, Arana P, Antonio MT (2009) Testing efeciveness of discriminant functions
to sex different populations of Mediterranean Yellow-legged Gulls Larus michahellis
michahellis. Ardeola 56: 281 – 286
Alonso H, Granadeiro JP, Paiva VH, Dias AS, Ramos JA, Catry P (2012) Parent-
offspring dietary segregation of Cory’s shearwaters breeding in contrasting
environments. Marine Biology 159: 1197 - 1207
Amado A, Gafeira C, Teixeira A, Preto A (2007) Plano de Ordenamento da Reserva
Natural das Berlengas. Instituto Conservação da Natureza - Capítulo 6
Annett CA, Pierotti R (1999) Long-term reproductive output in western gulls:
consequences of alternate tactics in diet choice. Ecology 80: 288 – 297
Arcos JM, Oro D, Sol D (2001) Competition between the yellow-legged gull Larus
cachinnans and Audouin´s gull Larus audouinii associated with commercial fishing
vessels: the influence of season and fishing fleet. Marine Biology 139: 807 - 816
Arizaga J, Aldalur A, Herrero A, Cuadrado J, Mendiburu A, Sanpera C (2010) High
importance of fish prey in the diet of Yellow-legged Gull Larus michahellis chicks from
the southeast Bay of Biscay. Seabird 23: 1 - 6
Arizaga J, Aldalur A, Herrero A, Galicia D (2008) Sex Differentiation of Yellow-legged
Gull (Larus michahellis lusitanius): the Use of Biometrics, Bill Morphometrics and
Wing Tip Coloration. Waterbirds 31: 211 – 219
Referências
-60-
Arizaga J, Herrero A, Galarza A, Hidalgo J, Aldalur A, Cuadrado JF, Ocio G (2010)
First-Years Movements of Yellow-Legged Gull (Larus michahellis lusitanius) from the
Southeastern Bay of Biscay. Waterbirds 33: 444 – 450
Barret RT, Camphusyen K, Anker-Nilssen T, Chardine JW, Furness RW, Garthe S,
Hüppop O, Leopold MF, Montevecchi WA, Veit RR (2007) Diet studies of seabirds: a
review and recommendations. Journal of Marine Science 64: 1675 – 1691
Benoit-Bird KJ, Au WWL (2003) Prey dynamics affect foraging by a pelagic predator
(Stenella longirostris) over a range of spatial and temporal scales. Behavioral Ecology
and Sociobiology 53: 364 – 373
Bernhardt GE, Kutschbach-Brohl L, Washburn BE, Chipman R, Francoeur L (2010)
Temporal variation in Terrestrial Invertebrate consumption by Laughing Gulls in New
York. The American Midland Naturalist 163: 442 – 454
Bond AL, Jones IL (2009) A practical introduction to stable-isotope analysis for seabird
biologists: approaches, cautions and caveats. Marine Ornithology 37: 183 – 188.
Blomqvist L (2003) Yellow-legged Gull Larus michahellis in the Secovlje Saltpans
(SW Slovenia) – abundance, age distribution and habitat preference in post-breeding
period in July 2003. Acrocephalus 28: 69 – 73
Burke CM, Montevecchi WA (2009) The foraging decisions of a central place foraging
seabird in responde to fluctuations in local prey conditions. Journal of Zoology 278: 354
- 361
Buskirk RWV, Nevitt GA (2008) The influence of developmental environment on the
evolution of olfactory foraging behaviour in procellariiform seabirds. Journal of
Evolutionary Biology 21: 67 - 76
Cabral MJ, Almeida J, Almeida PR, Dellinger T, Ferrand de Almeida N, Oliveira ME,
Palmeirim JM, Queiroz AI, Rogado L & Santos-Reis M (2006) Livro Vermelho dos
Referências
-61-
Vertebrados de Portugal. 2ªed. Instituto da Conservação da Natureza/Assírio & Alvim.
Lisboa: 157 – 158.
Camphuysen K (1995) Herring Gull Larus argentatus and Lesser Black- Backed Gull L.
fuscus feeding at fishing vessels in the breeding season: competitive scavenging versus
efficient flying. Ardea 83: 365 – 380
Catry T, Ramos JA, Le Corre M, Kojadinovic J, Bustamante P (2008) The role of
stable isotopes and mercury concentrations to describe seabird foraging ecology in
tropical environments. Marine Biology 155: 637 – 647.
Catry P, Phillips RA, Phalan B, Silk JRD, Croxall JP (2004) Foraging strategies of
grey-headed albatrosses Thalassarche chrysostoma: integration of movements, activity
and feeding events. Marine Ecology Progress Series 280: 261–273
Caut S, Angulo E, Couchamp F (2009) Variation in discrimination factors (Δ15
N and
Δ13
C) the effect of diet isotopic values and applications for diet reconstruction. Journal
of Applied Ecology 46: 443 – 453
Chown SL, Gaston KJ, Williams PH (1998) Global patterns in species richness of
pelagic seabirds: the Procellariiformes. Ecography 21: 342 – 350
Christel I, Navarro J, Castillo M, Gama A, Ferrer X (2012) Foraging movements of
Audouin´s gull (Larus audouinii) in the Ebro Delta, NW Mediterranean: A preliminary
satellite-tracking study. Estuarine, Coastal and Shelf Science 96: 257 – 261
Connan M, Mayzaud P, Hobson KA, Weimerskirch H, Cherel Y (2010) Food and
feeding ecology of the Tasmanian short-tailed shearwater (Puffinus tenuirostris,
Temminck): insights from three complementary methods. Journal of Oceanography,
Research and Data 3: 19 – 32
Constanza R, Arge Raph, Groot R, Farber S, Grasso M, Hannon B, Limburg K, Naeem
S, O’Neill R, Paruelo J, Raskin RG, Sutton P, Belt M (1997) The value of the world’s
ecosystem services and natural capital. Nature 387: 153 – 260
Referências
-62-
Cramp S, Simmons KEL, (1977) Handbook of the birds of Europe the Middle East and
North Africa – The Birds of the Western Paleartic. Oxford University Press, Vol I:
Ostrich to Ducks: 151 - 155
Cramp S, Simmons KEL, (1983) Handbook of the birds of Europe the Middle East and
North Africa – The Birds of the Western Paleartic. Oxford University Press, Vol III:
Waders to Gulls: 815-837
Croll DA, Tersby BR Erik JS, Brian F (2008) Pelagic predators. Encyclopedia of
Ecology. Academic Press: 121-164
Croxall JP (1987) Seabirds: feeding ecology and role in marine ecosystems. Cambridge
University Press: 135 – 173
Cury P, Shannon L, Shin Y (1995) The functioning of marine ecosystems. CAB
International: 103 – 123
Dale VH, Beyeler SC (2001) Challenges in the development and use of ecological
indicators. Ecological Indicators 1: 3 – 10.
Diamond AW, Devlin CM (2003) Seabirds as indicators of change in marine
ecosystems: Ecological monitoring on Machias Seal Island. Environmental Monitoring
and Assessment 88: 153– 175
Duhem C, Roche P, Vidal E, Tatoni T (2008) Effects of anthropogenic food resources
on yellow-legged gull colony size on Mediterranean islands. Population Ecology 50: 91
– 100
Duhem C, Vidal E, Legrand J, Tatoni T (2003) Opportunistic feeding responses of the
Yellow-legged Gull Larus michahellis to accessibility of refuse dumps. Bird Study 50:
61 - 67
Referências
-63-
Durant JM, Hjermann DO, Frederiksen M, Charrassin JB, Maho YL, Sabarros PS,
Crawford RJM, Stenseth NC (2009) Pros and cons of using seabirds as ecological
indicators. Climate research 39: 115-129
Einoder LD (2009) A review of the use of seabirds as indicators in fisheries and
ecosystem management. Fisheries Research 95: 6 – 13
Fauchald P (2009) Spatial interaction between seabirds and prey: review and synthesis.
Marine Ecology Progress Series 391: 139 – 151
Fernández P, Anderson DJ (2000) Nocturnal and diurnal foraging activity of Hawaiian
Albatrosses detected with a new immersion monitor. The Condor 102: 577–584
Forero MG, Hobson KA (2003) Using stable isotopes of nitrogen and carbon to study
seabird ecology: applications in the Mediterranean seabird community. Scientia Marina
67: 23 – 32
Fraser WR, Trivelpiece WZ (1996) Factors contolling the distribution of seabirds:
Winter-Summer heterogeneity in the distribution of Adélie Penguin populations.
Antartic Research Series 70: 257 – 272
Fritz H, Said S, Weimerskirch H (2003) Scale-dependt hierarchial adjustments of
movement patterns in a long-range foraging seabird. Proceedings of the Royal Society
of London B 270: 1143 – 1148
Fry B, Wainright SC (1991) Diatom sources of 13
C-rich carbon in marine food webs.
Marine Ecology Progress Series 76: 149 - 157
Furness RW, Camphuysen K (1997) Seabirds as monitors of the marine environment.
Journal of Marine Science 54: 726– 737
Garthe S, Montevecchi WA, Davoren GK (2011) Inter-annual changes in prey fields
trigger different foraging tactics in large marine predator. Limnology and Oceanography
56: 802 – 812
Referências
-64-
Garthe S, Scherp B (2003) Utilization of discards and offal from commercial fisheries
by seabirds in the Baltic Sea. Journal of Marine Science 60: 980 – 989
Giudici A, Navarro J, Juste C, González-Sólis J (2010) Physiological ecology of
breeders and sabbaticals in a pelagic seabird. Journal of Experimental Marine Biology
and Ecology 389: 13 – 17
Gregory RD, Strien A (2010) Wild bird indicators: using composite population trends of
birds as measures of environmental health. Ornithological Science 9: 3 – 22.
Groz MP, Monteiro LR, Pereira JC, Silva AG, Ramos JA (2005) Conservation of
Puffinus species in the Azores. Airo 15: 11 – 17.
Guilford T, Meade J, Willis J, Phillips RA, Boyle D, Roberts S, Collet M, Freeman R,
Perrins CM (2009) Migration and stopover in a small pelagic seabird, the Manx
shearwater Puffinus puffinus: insights from machine learning. Proceedings of the Royal
Society B 276: 1215– 1223
Harding AMA, Piatt JF, Schmutz JA, Shultz MT, Van Pelt TI, Kettle AB, Speckman
SG (2007) Prey density and the behavioural flexibility of a marine predator: The
Common Murre (Uria aalge). Ecology 88: 2024 – 2033
Haynes TB, Nelson K, Padula VM (2011) Dynamics of multi-species feeding
associations in marine waters near Juneau, Alaska. Marine Ornithology 39: 227 – 234
Hobson KA, Clark RG (1992a) Assessing avian diets using stable isotopes I: turnover
of 13
C in tissues. The Condor 94: 181 – 188
Hobson KA, Clark RG (1992b) Assessing avian diets using stable isotopes II: Factors
influencing diet-tissue Fractionation. The Condor 94: 189 – 197
Hobson KA, Piatt JF, Pitocchell J (1994) Using stable isotopes to determine seabird
trophic relationships. Journal of Animal Ecology 63: 786 – 798
Referências
-65-
Iverson SJ, Springer AM, Kitaysky AS (2007) Seabirds as indicators of food Web
structure and ecosystem varianility: qualitative and quantitative diet analyses using fatty
acids. Marine Ecology Progress Series 352: 235-244
Koskimies P (1989) Birds as a toll in environmental monitoring. Annalles Zoologici
Fennici 26: 153 – 166
Landres PB, Verner J, Thomas JW (1988) Ecological uses of vertebrate indicator
species: a critique. Conservation Biology 2: 1 – 13
Le Corre M, Jaeger A, Pinet P, Kappes MA, Weimerskirch H, Catry T, Ramos JA,
Russell JC, Shah N, Jaquemet S (2012) Tracking seabirds to identify potential Marine
Protected Areas in the tropical western Indian Ocean. Biological Conservation. In press
Lee DS (1988) The Little Shearwater (Puffinus assimilis) in the western North Atlantic.
Seabird Ecology 42: 213-220
Leitão N, Carvalho L (2005) A noção estratégica das ilhas Selvagens. GeoINova, 11:
267 – 283
Likens G (1992) An ecosystem approach: its use and abuse. Excellence in Ecology.
Ecology Institute Oldendorf/Luhe, Germany, Book 3.
Maciusik B, Lenda M, Skórka P (2010) Corridors, local food resources, and climatic
condition affect the utilization of the urban environment by the Black-Headed Gull
Larus ridibundus in winter. Ecological Research 25: 263 - 272
Mallory ML, Robinson SA, Hebert CE, Forbes MR (2010) Seabirds as indicators of
aquatic ecosystem conditions: A case for gathering multiple proxies of seabird health.
Marine Pollution Bulletin 60: 7 – 12
Mañosa S, Oro D, Ruiz X (2004) Activity patterns and foraging behavior of Audouin´s
gulls in the Ebro Delta, NW Mediterranean. Scientia Marina 68: 605 – 614
Referências
-66-
Mardon J, Nesterova AP,Traugott, Saunders SM, Bonadonna F (2010) Insight of scent:
experimental evidence of olfactory capabilities in the wandering albatross (Diomedea
exulans). The Journal of Experimental Biology 213: 558-563
Martinez-Abrain A, Oro D, Carda J, Señor XD (2002) Movements of Yellow-legged
gulls Larus(cachinnans) michahellis from two small western Mediterranean colonies.
Atlantic Seabirds 4: 101 - 108
Masello JF, Mundry R, Poisbleau M, Demongin L, Voigt C, Wikelski M, Quilflfeldt P
(2010) Diving seabirds share foraging space and time within and among species.
Ecosphere 1: 1 - 28
Matias R, Catry P (2010) The diet of Atlantic Yellow-legged Gulls (Larus michahellis
atlantis) at an oceanic seabird colony: estimating predatory impact upon breeding
petrels. European Journal of Wildlife Research 56: 861-869
Monteiro LR, Ramos JA, Furness RW (1996) Past and Present Status and
Conservations of the Seabirds in the Azores Archipelago. Biological Conservation 78:
319 – 328
Monteiro LR, Ramos JA, Furness RW, Nevo AJ (1996) Movements, Morphology,
Breeding, Molt, Diet and Feeding of Seabirds in the Azores. Colonial Waterbirds 19: 82
– 97
Montevecchi WA, Myers RA (1996) Dietary changes of seabirds indicate shifts in
pelagic food webs. Sarsia 80: 313 – 322
Monticelli D, Ramos JA, Quartly GD (2007) Effects of annual changes in primary
productivity and ocean indices on the breeding performance of tropical roseate terns in
the western Indian Ocean. Marine Ecology Progress Series 351: 273-286
Morais L, Casanova A (2008) Roof-nesting Yellow-legged Gulls (Larus michahellis) in
the town of Peniche, Portugal. Airo 18: 29-33.
Referências
-67-
Moreno R, Jover L, Munilla I, Velando A, Sanpera C (2019) A three-isotope approach
to disentangling the diet of a generalist consumer: the yellow-legged gull in northwest
Spain. Marine Biology 157: 545 – 553
Mullarney K, Svensson L, Zetterström, Grant PJ (2003) Guia de aves – Guia de campo
das aves de Portugal e da Europa. Assírio e Alvim. Lisboa: 168-183
Navarro J, González-Sólis J (2007) Experimental increase of flying costs in a pelagic
seabird: effects on foraging strategies, nutritional state and chick condition. Oecologia
151: 150 – 160
Neves VC, Bied J, González –Sólis, Roscales JL, Clarke MR (2012) Feeding ecology
and movements of the Macaronesian shearwater Puffinus baroli baroli in the Azores,
NE Atlantic. Marine ecology Progress Series (In press)
Nevitt GA (2000) Olfactory Foraging by Antarctic Procellariiform Seabirds: Life at
High Reynolds Numbers. Biological Bulletin 198: 245 – 253
Nevitt GA, Bonadonna F (2005) Sensitivity to dimethyl sulphide suggests a mechanism
for olfactory navigation by seabirds. Biology Letters 1: 303–305
Niemi GJ, McDonald ME (2004) Application of Ecological Indicators. Annual Review
of Ecology, Evolution, and Systematics 35:89 – 111
Nogales M, Zonfrillo B, Monaghan P (1995) Diets of adult and chick Herring Gulls
Larus argentatus argenteus on Ailsa Craig south-west Scotland. Seabird 17: 56 – 63.
Ogden LJE, Hobson KA, Lank DB (2004) Blood Isotopic (δ13
C and δ15
N) Turnover
and Diet-Tissue Fractionation Factors in Captive Dunlin (Calidris alpine pacifica). The
Auk 121: 170 – 177
Oro D, Martínez-Abraín A (2007) Desconstructing myths on large gulls and their
impact on threatened sympatric waterbirds. Animal Conservation 10: 117 – 126
Referências
-68-
Ouarab S, Voisin JF, Thevenot M, Doumandji S (2009) Numbers and phenology of the
Yellow-legged Gull Larus michahellis in the wetland of Réghaïa. Journal of Cell and
Animal Biology 3: 231-238.
Paiva VH, Geraldes P, Ramírez I, Garthe S, Ramos JA (2010a) How area restricted
search of a pelagic seabird changes while performing a dual foraging strategy. Oikos
119: 1423 – 1434
Paiva VH, Guilfordt T, Meade J, Geraldes P, Ramos JA, Garthe S (2010b) Flight
dynamics of Cory´s shearwater foraging in a coastal environment. Zoology 113: 47– 56
Paiva VH, Geraldes P, Ramírez I, Meirinho A, Garthe S, Ramos JA (2010c) Foraging
plasticity in a pelagic seabird species along a marine productivity gradient. Marine
Ecology Progress Series 398: 259 – 274
Piatt JF, Syedeman WJ, Wiese F (2007) Introduction: a modern role for seabirds as
indicators. Marine Ecology Progress Series 352: 199 – 204
Pierotti R, Annett C A (1987) Reproductive consequences of dietary specialization and
switching in an ecological generalist. Foraging behavior: 417-442
Poot M (2003) Offshore foraging of Mediterranean gulls Larus Melanocephalus in
Portugal during the winter. Atlantic Seabirds 5: 1 – 12
Priddel D, Hutton I, Carlile N, Bester A (2003) Little Shearwaters, Puffinus assimilis
assimilis, breeding on Lord Howe Island. Emu 103: 67-70
Queiroga H, Leão F, & Coutinho M (2008) “Candidatura das Berlengas a Reserva da
Biosfera da UNESCO”, Versão para Consulta Pública, Instituto do Ambiente e
Desenvolvimento, 38-83
Referências
-69-
Quilleldt P, Bugoni L, McGill RAR, Masello JF, Furness RW (2008) Differences in
stable isotopes in blood and feathers of seabirds are consistent across species, age and
latitude: implications for food webs studies. Marine Biology 155: 593 – 598
Quillfeldt P, Masello JF, McGill R, Adams M, Furness RW (2010a) Moving polewards
in winter: a recent change in the migratory strategy of a pelagic seabird? Frontiers in
Zoology 7: 1-11
Quillfeldt P, McGill RAR, Furness RW (2005) Diet and foraging areas of Southern
Ocean seabirds and their prey inferred from stable isotopes: review and case study of
Wilson’s storm-petrel. Marine Ecology Progress Series 295: 295–304
Quillfeldt P, Voigt CC, Masello JF (2010b) Plasticity versus repeatability in seabirds
migratory behavior. Behavioral Ecology and Sociobiology 64:1157 – 1164
Ramírez F, Hobson KA, Wangsteen OS, Genovart M, Viscor G, Sanpera C, Jover L
(2010) A physiological marker for quantifying differential reproductive investment
between the sexes in Yellow-legged gulls (Larus michahellis). Journal of Experimental
Marine Biology and Ecology 392: 48 - 52
Ramírez I, Geraldes P, Meirinho A, Amorim P, Paiva V (2008) Áreas Marinhas
Importantes para as Aves em Portugal. Projecto LIFE04NAT/PT/000213 – Sociedade
Portuguesa Para o Estudo das Aves.
Ramos JA, Maul AM, Ayrton V, Bullock I, Hunter J, Bowler J, Castle G, Mileto R,
Pacheco C (2002). The influence of local and large scale weather events and timing of
breeding on tropical Roseate Tern reproductive parameters. Marine Ecology Progress
Series 243: 271-279.
Ramos R, Ramirez F, Sanpera C, Jover L, Ruiz X (2009a) Diet of Yellow-legged Gull
(Larus michahellis) chicks along the Spanish Western Mediterranean coast: the
relevance of refuse dumps. Journal of Ornithology 150: 265-272.
Referências
-70-
Ramos R, Ramírez F, Sanpera C, Jover L, Ruiz X (2009b) Feeding ecology of yellow-
legged gulls Larus michahellis in the western Mediterranean: a comparative assessment
using conventional and isotopic methods. Marine Ecology Progress Series 377:289 -
297
Rubenstein DR, Hobson KA (2004) From birds to butterflies: animal movement
patterns and stable isotopes. Trends in Ecology and Evolution 19: 253 – 263
Schwemmer P, Garthe S (2008) Regular habitat switch as an important feeding strategy
of an opportunistic seabird species at the interface between land and sea. Estuarine,
Coastal and Shelf Science 77: 12 - 22
Schreiber EA, Burger J (2001) Biology of Marine Birds. CRC Press. Florida: 137 – 178
Serrano IL, Azevedo-Júnior SM (2005) Dietas das aves marinhas no Parque Nacional
dos Abrolhos, Bahia, Brasil. Ornithologia 1:75-92
Skórka P, Wójcik JD (2008) Habitat utilization, feeding tactics and age related feeding
efficiency in the Caspian Gull Larus cachinnans. Journal of Ornithology 149: 31 - 39
Skórka P, Wójcik JD, Martyca R (2005) Colonization and population growth of
Yellow-legged Gull Larus cachinnans in southeastern Poland: causes and influence on
native species. Ibis 147: 471 – 482.
Sol D, Arcos JM, Senar JC (1995) The influence of refuse tips on the winter distribution
of Yellow-legged Gull Larus cachinnans. Bird Study 42: 216 – 221
Suryan RM, Irons DB, Kaufman M, Benson J, Jodice PGR, Roby DD, Brown ED
(2002) Short-term fluctuations in forage fish availability and the effect on prey selection
and brood-rearing in the black-legged kittiwake Rissa tridactyla. Marine Ecology
Progress Series 236: 273 - 287
Tansley, AG (1935) The use and abuse of vegetational concepts and terms. Ecology 16:
284 – 307
Referências
-71-
Velasco T, Acha A, Marchamalo J (1999) Nidificación de la Gaivota Patiamarilla Larus
michahellis en España Central. Butll. GCA 16: 41 – 46
Weimerskirch H, Ancel A, Caloin M, Zahariev A, Spagiari J, Kersten M, Chastel O
(2003) Foraging efficiency and adjustment of energy expenditure in a pelagic seabird
provisioning its chick. Journal of Animal Ecology 72: 500 – 508
Weiser, EL (2010) Use of anthropogenic foods by Glaucous Gulls (Larus Hyperboreus)
in Northern Alaska. In Master thesis, Faculty of the University of Alaska Fairbanks: 7 -
43
Weiser EL, Powell AN (2010) Does garbage in the diet improve reproductive output of
Glaucous Gulls? The Condor 112: 530 - 538
Williams CT, Buck CL, Sears J, Kitaysky AS (2007) Effects of nutritional restriction on
nitrogen and carbon stable isotopes in growing seabirds. Oecologia 153: 11 – 18
Referências online:
BirdLife International (2011) Species factsheet: Larus michahellis. Download de
http://www.birdlife.org em 24/05/2011