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Conceitos de espcie e o eterno conito entre continuidade e

operacionalidade: uma proposta de normatizao de critrios para oreconhecimento de espcies pelo Comit Brasileiro de Registros Ornitolgicos

Alexandre Aleixo1, 2

1Coordenao de Zoologia, Museu Paraense Emlio Goeldi, Caixa Postal 399, Belm, PA. E-mail: [email protected]

2Comit Brasileiro de Registros Ornitolgicos

Recebido em 30 de junho de 2007; aceito em 29 de agosto de 2007

ABSTRACT. Species concepts and the ever lasting conict between continuity and operationality: a proposal of guidelines for assigning spe-

cies rank by the Brazilian Check-list Committee. Here I review two of the most important species concepts in ornithology (the Biological Species

Concept BSC and the Phylogenetic Species Concept PSC), and contrast them with the General Lineage Species Concept (GLSC) put forwardrecently as a synthesis of all species concepts proposed to date. Explicit guidelines already in practice by the Brazilian Check-list Committee for as-signing species rank based on the GLSC are presented, with the aim to assist anyone interested in understanding the rationale behind the committees

taxonomic recommendations.

KEY-WORDS: Brazils bird checklist, Brazilian Checklist Committee, Speciation, Species concepts, Taxonomy.

RESUMO. Reviso aqui dois dos mais importantes conceitos de espcie em ornitologia (o Conceito Biolgico de Espcie CBE e o Conceito Filo -gentico de Espcie CFE), contrastando-os com o Conceito Filtico Geral de Espcie (CFGE), proposto recentemente como uma sntese de todosconceitos de espcie propostos at ento. Critrios explcitos para o reconhecimento de espcies j em uso pelo j em uso pelo Comit Brasileiro de

Registros Ornitolgicos (CBRO) e baseados no CEGE so apresentados com o objetivo de assistir aqueles interessados em compreender a lgicaadotada pelas recomendaes taxonmicas do CBRO.

PALAVRAS-CHAVE: Comit Brasileiro de Registros Ornitolgicos, Conceitos de espcie, Especiao, Lista das Aves do Brasil, Taxonomia.

difcil imaginar um ramo da biologia que tenha enfrenta-do mais problemas epistemolgicos do que aquele ligado denio do que constitui uma espcie; historicamente, osavanos principais aconteceram gradual e lentamente durantea consolidao da disciplina, como foi o caso da substitui-o do conceito tipolgico por conceitos calcados na teoriada evoluo, evento que levou cerca de quase 100 anos parase concretizar aps a publicao da principal teoria de Char-les Darwin em 1859 (Mayr 1982). Apesar da teoria da evolu-o estar hoje consagrada como a lei mais geral da biologia eda sua integrao com a denio do conceito de espcie tersido sistematizada j a partir do inicio dos anos 1940s (Mayr1942), a segunda metade do sculo XX testemunhou o inciode um amplo debate em torno de uma pergunta at hoje semuma resposta precisa e unnime entre os especialistas: o que uma espcie?

Paradoxalmente, a palavra espcie reputadamente umadaquelas de mais fcil compreenso pela mente humana, ondedenies de diferentes sociedades e etnias parecem conver-gir em torno de conceitos anlogos como formas, tipos evariedades de organismos vivos ou at mesmo objetos ina-

nimados (Mayr 1982, obs. pess.). Ainda que seja bvio queexistam diferenas conceituais signicativas entre a denioantropognica ampla de espcie mencionada acima e aquelaatualmente em discusso por bilogos evolucionistas, igual-mente inegvel que existe tambm uma grande sobreposio

entre elas. A maior prova disso que, tanto historicamentecomo nos dias de hoje, a palavra espcie est consolidadatanto no jargo popular, na mdia de massa e especializada,quanto no meio acadmico, como a denio da unidade mais

bsica do mundo natural, a includa a to amplamente deba-tida biodiversidade (Mallet 2001).

No meio ornitolgico brasileiro, a situao no poderia serdiferente. A partir do nal da dcada de 90, o ornitlogo JosFernando Pacheco passou a liderar a iniciativa de consolida-o de uma lista de espcies de aves do Brasil que pudesse sercontinuamente revisada e amplamente divulgada, nos mol-des do que feito nos pases da Amrica do Norte e Europa(BOU 1992, AOU 1998). A criao do Comit Brasileiro deRegistros Ornitolgicos (daqui em diante abreviado CBRO),

posteriormente agregado Sociedade Brasileira de Ornitolo-gia como um dos seus grupos de estudo, foi o incio da ma-terializao deste plano, que se concretizou nalmente coma divulgao da primeira verso da Lista das Aves do Brasilem 1o de fevereiro de 2005 (hoje a lista se encontra na sua6aedio; CBRO 2007). Durante a conduo deste trabalho,cou claro que a questo do conceito de espcie seria central

para a denio da lista, pois para vrios gneros e gruposde espcie existem interpretaes na literatura bastante dis-tintas dos limites taxonmicos inter-especcos; um exemplodidtico o caso do complexo Pyrrhura picta (Psittacidae),cujo nmero de espcies reconhecidas varia entre um e cinco,

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uma pea chave da ento chamada Sntese Evolutiva tra-balhada em conjunto predominantemente pelo geneticistaTheodosius Dobzhansky, o ornitlogo Ernst Mayr e o pale-ontlogo George Gaylord Simpson nas dcadas de 30 e 40 do

sculo XX (Mayr 1982, Futuyma 2003). O principal avanodo CBE foi nalmente incorporar a perspectiva da genticapopulacional no processo de formao de espcies, conexoessa estabelecida com segurana de modo experimental para

populaes de moscasDrosophilapor trs eminentes geneti-cistas nas dcadas de 20 e 30 do sculo XX: Ronald Fisher,John Haldane e Sewall Wright (Mayr 1982, Futuyma 2003,de Queiroz 2005).

Basicamente, uma espcie passou a ser denida com baseno CBE como um grupo de organismos ou uma populaode organismos isolada reprodutivamente de outros gruposou populaes (Mayr 1942, 1982). Portanto, a capacidade de

grupos de organismos ou populaes se entrecruzarem e dei-xarem descendentes frteis ou no, passou a ser o critrio cha-ve para se denir limites inter-especicos. Populaes que,mesmo separadas geogracamente ou diferenciadas em maiorou menos grau, mantiveram a capacidade de se entrecruzareme produzirem descendentes frteis quando em contato even-tual, seriam consideradas como integrantes (populaes) deuma mesma espcie, a despeito de quaisquer outras diferenasentre elas. A justicativa para a escolha do critrio do isola-mento reprodutivo foi que a sua aquisio representaria umcaminho sem volta em termos evolutivos, selando, por assim

dizer, a independncia evolutiva de duas linhagens recipro-camente isoladas do ponto de vista reprodutivo, que cariamassim impossibilitadas de trocar genes entre si. No que pe-sem os problemas de vericao experimental no campo doisolamento reprodutivo efetivo entre populaes, a principal

justicativa do CBE valida at hoje e, indiscutivelmente,constitui um evento chave no processo de cladognese, ouformao de linhagens evolutivas diferenciadas (Avise 2000,de Queiroz 1998, 2005, mas veja Grant e Grant 2006).

O CBE foi o conceito de espcie que exerceu maior in-uncia sobre a ornitologia; na verdade, o seu nascimentoaconteceu no Departamento de Ornitologia do ento Museude Zoologia de Berlim na dcada de 1920, tendo como seus

principais formuladores os ornitlogos Erwin Stresemann eBernhard Rensch com base em grupos de espcies de aves daregio Palertica (Haffer 1997a). Ernst Mayr, que foi alunode Doutorado de E. Stresemann e colega de B. Rensch, teveo grande mrito de no s divulgar o CBE fora da Alema-nha, mas de tambm integr-lo a outras disciplinas da biolo-gia como a gentica e a paleontologia na Sntese Evolutiva.Portanto, devido a esse histrico de nascimento, natural que,como em nenhum outro grupo zoolgico reconhecido, a inu-ncia do CBE tenha sido to grande quanto na ornitologia.

Na regio Neotropical, na qual se insere o Brasil, a situ-ao no foi diferente. Ernst Mayr, articulador pioneiro doCBE na Sntese Evolutiva, transferiu-se em 1930 para oAmerican Museum of Natural History em Nova York, EUA(Haffer 1997a). Nesta instituio, suas idias inuenciaram

dependendo da referncia ou autoridade consultada (Peters1937, Joseph 2002, Ribas et al.2006, Remsen et al. 2007).Ficou claro, portanto, que o CBRO deveria adotar critriosconsistentes para o tratamento destes casos onde mais de uma

interpretao em relao a limites inter-especcos possveldentro de uma mesma perspectiva evolutiva, a pergunta cen-tral sendo: que critrios devemos seguir para adotarmos umadeterminada interpretao taxonmica em detrimento de umaou mais alternativas disponveis?

O presente artigo tem como objetivo fornecer uma propos-ta de normatizao destes critrios com base, principalmente,no contraste entre os dois conceitos de espcie mais ampla-mente discutidos na ornitologia (o biolgico e o logentico)e em uma mais recente perspectiva de integrao destes e ou-tros conceitos apresentada em diferentes oportunidades desdeo nal da dcada de 90 pelo evolucionista Kevin de Queiroz

(de Queiroz 1998, 2005). importante ressaltar que no sepretende aqui fazer uma reviso, ainda que preliminar, dosconceitos de espcie disponveis (as revises disponveis emde Queiroz 1998 e Sites e Marshall 2004 se prestam muito bem

para esse m), mas simplesmente focar na questo especcada normatizao operacional necessria para se consolidarconsistentemente a taxonomia da Lista das Aves do Brasil nombito do CBRO. A principal nalidade do artigo esmiuarum assunto relativamente complexo da maneira mais didtica

possvel para que interessados possam ter acesso ao embasa-mento terico do processo de deciso taxonmica no mbito

do CBRO e, portanto, da elaborao da Lista das Aves do Bra-sil. No menos importante, por ser o primeiro artigo no meioornitolgico brasileiro a tratar especicamente da questo doconceito de espcie, pretende-se tambm ampliar o debate emtorno deste assunto e, mais especicamente, dos critrios nor-mativos de reconhecimento especco aqui propostos.

O CONCEITO BIOLGICO DE ESPCIE:DESENVOLVIMENTO, CONSAGRAO

E LIMITAES

the BSC is theoretically awed because it can lead to, andaccept, misleading historical groupings, and because there

has not been a satisfactory resolution to the problem of clas-

sifying allopatric populations Zink (1997: 107)

O Conceito Biolgico de Espcie (daqui em diante abrevia-do CBE) se consolidou a partir da segunda metade do sculoXX como o principal conceito de espcie em uso na biologiaevolutiva (Futuyma 2003). Um fator que contribuiu decisiva-mente para isso foi a verdadeira revoluo conceitual que oCBE representou frente ao conceito de espcie praticado at

ento h vrios sculos, baseado numa denio tipolgica deespcie, perspectiva essa intimamente relacionada denioessencialista de espcie vigente desde Plato (Mayr 1982). Naverdade, o CBE foi o primeiro conceito de espcie propostoexplicitamente com base na teoria da evoluo, constituindo

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grandemente os ornitlogos Norte-Americanos Frank M. Cha-pman e John T. Zimmer que, em conjunto, revisaram de modoamplo com base no CBE a taxonomia de aves Neotropicais,

particularmente da Amrica Central e regio norte da Amrica

do Sul. No menos importante foi a inuncia de Ernst Mayre do CBE na consolidao da obra intitulada Check-list ofbirds of the world, trabalho esse sem precedentes desenvol-vido entre 1934 e 1986 e iniciado pelo ornitlogo James L.Peters, razo pela qual a referida obra, de escopo global, frequentemente chamada de Peters Check-list. Essencial-mente, a taxonomia adotada hoje para as aves Neotropicais

predominantemente baseada na Peters Check-list, onde aadoo do CBE foi irrestrita.

O predomnio do CBE na biologia passou a ser questio-nado j a partir da dcada de 1970 pelo desenvolvimento dasistemtica logentica, baseada originalmente nas idias de

Willy Hennig (1966), que passou a oferecer uma viso do pro-cesso de especiao baseada na delimitao ou diagnose emgrupos monolticos ao invs de processos biolgicos como oisolamento reprodutivo (Rosen 1979, Nelson e Platnick 1981,Mayr 1982). Particularmente na ornitologia, Joel L. Cracrafte posteriormente Robert M. Zink se tornaram nos maiorescrticos do CBE, advogando em contrapartida um conceitodiferente, batizado de Conceito Filogentico de Espcie (da-qui em diante abreviado CFE) e que ser tratado logo abai-xo (Cracraft 1983, 1989, Zink e McKitrick 1995, Zink 1997,2003). Em resumo, as trs principais crticas conceituais ao

CBE feitas por estes autores foram:

O fato de que duas linhagens diferentes possam eventual-1)mente produzir descendentes frteis quando em eventualcontato no deve ser automaticamente interpretado comoevidncia de co-especicidade, pois em termos logen-ticos a capacidade de hibridizao um carter ancestralretido (simplesiomrco) destas linhagens, que o man-tiveram por qualquer motivo a despeito de acumularemgrande diferenciao em outros caracteres, a ponto de sesituarem a tempos em trajetrias evolutivas distintas (Zinke McKitrick 1995). Prova disso a ocorrncia freqente decasos de hibridizao em aves entre linhagens ou txonsno irmos, ou seja, linhagens ou txons que no com-

partilham um mesmo ancestral comum (Funk e Omland2003). Em outras palavras, hibridizao por si s no deveser sinnimo de co-especicidade, sendo mais relevante,num contexto evolutivo, avaliar sua real contribuio paraa manuteno ou no da diagnose e independncia evolu-tiva entre dois grupos de organismos que se hibridizam.

A determinao do isolamento reprodutivo e co-especici-2)dade entre txons de distribuio aloptrica (ou seja, cujas

distribuies geogrcas no esto em contato) impos-svel de ser testada diretamente em condies naturais equase nunca testada experimentalmente, sendo, portanto,de atribuio completamente subjetiva na grande maioriados casos (Cracraft 1983, Zink e McKitrick 1995).

O CBE faz uso do conceito de subespcie para descrever3)populaes que, apesar de teoricamente manterem entresi uma coeso reprodutiva, exibem diferenas apreciveisem caractersticas como tamanho, plumagem e vocaliza-

es, por exemplo. O problema que, tradicionalmente,por colocar nfase na questo do isolamento reprodu-tivo entre espcies, o CBE no nasceu com uma conco-mitante denio conceitual ou operacional rigorosa doque constitui uma subespcie. Consequentemente e emrazo da sua enorme inuncia na taxonomia ornitolgi-ca, os milhares de txons hoje considerados subespcies

pelo CBE podem representar tanto linhagens evolutivasvlidas, completamente diagnsticas e separadas (Aleixo2002), como populaes hbridas (Brumeld 2005), fen-tipos extremos de variaes clinais (Novaes e Lima 1991),ou, frequentemente, puros artefatos taxonmicos (Amaral

e Silveira 2004). Vale a pena ainda mencionar um ques-tionamento feito com relao ao uso do termo subespcie

para se referir a linhagens evolutivas independentes quese encontram sob risco de extino devido a presses an-trpicas, um evento infelizmente cada vez mais comum(IBAMA 2003); a argumentao neste caso, que o tra-tamento destas populaes de caractersticas nicas comosubespcies minimiza perante a opinio pblica a sua im-

portncia como alvos prioritrios para o conservao, oque no aconteceria caso as mesmas fossem tratadas ex-

plicitamente como espcies distintas (Zink 2003).

Collar (1997), Johnson et al.(1999) e Remsen (2005) res-ponderam a essas crticas principais propondo um CBE maisobjetivo em vrios aspectos, particularmente na questo dotratamento taxonmico de txons aloptricos. No entanto, es-tes autores voltaram a rearmar o papel central do isolamentoreprodutivo na delimitao de espcies e a defender o uso desubespcies funcionais, como proposto por Barrowclough(1982), argumentando que as vrias alternativas propostas

pelos defensores do CFE aos problemas do CBE so prec-rias do ponto de vista conceitual por estarem baseadas uni-camente em critrios operacionais, conforme detalhado maisabaixo. Portanto, apesar das vrias crticas, o CBE continuaa ter uma grande inuncia e aplicao no meio ornitolgico,tendo sido recentemente revitalizado devido necessida-de de resposta s criticas dos defensores do CFE resumidasacima (Johnson et al.1999, Remsen 2005); desse modo, odebate continua bastante ativo e, pelo menos na ornitologia,mais polarizado do que nunca.

O CONCEITO FILOGENTICO DE ESPCIE:INOVAES E LIMITAES

...many phylogenetic species run the permanent risk of rep-resenting not `irreducible, basal taxa but, on the contrary,

merely the point at which the search for further diagnosable

characters has been abandoned Collar (1997: 129-130)

Conceitos de espcie e o eterno conito entre continuidade e operacionalidade:

uma proposta de normatizao de critrios para o reconhecimento de espcies pelo Comit Brasileiro de Registros Ornitolgicos


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Na verdade, existem pelo menos trs classes de CFEs,cada uma delas com caractersticas prprias, mas tendo emcomum a associao com a losoa taxonmica cladista ousistemtica logentica (de Queiroz 1998). O CFE nasceu

dentro da ornitologia numa poca onde o uso do CBE eraconsiderado a nica alternativa disponvel para uma deni-o evolutiva de espcie (Cracraft 1983). Em parte devido slimitaes conceituais e operacionais do CBE j enumeradasacima, o CFE nasceu do postulado que, se taxonomia devereetir a histria evolutiva dos organismos, espcies devemser delimitadas primordialmente com base em logenias, ouseja, hipteses explcitas de parentesco e ancestralidade entreunidades operacionais (populaes ou txons). Historicamen-te, o CFE surgiu no incio da dcada de 1980 concomitante-mente incorporao de mtodos cladsticos na formulaode hipteses de relaes logenticas entre as grandes ordens

da classe Aves, rea da ornitologia estagnada h praticamenteum sculo, desde os trabalhos pioneiros de Frbringer no naldo sculo XIX (Stresemann 1959, Cracraft 1981, Cracraft etal.2004).

Conforme denido por Cracraft (1983, 1989), espcies sodenidas no CFE como o menor grupo diagnstico de indiv-duos onde exista um padro de ancestralidade e descendncia,que em conjunto passam a constituir unidades diagnsticas

basais. Na prtica, essa denio implica, por exemplo, quese dois grupos de indivduos podem ser diagnosticados umdo outro por quaisquer caracteres ou mesmo um nico car-

ter, eles devem ser tratados como espcies distintas, uma vezque a diagnose recproca s pode ter sido adquirida atravs dehistrias evolutivas independentes, reetidas numa logeniaatravs de ramos terminais distintos. Portanto, ca claro queo ponto chave do CFE consiste na diagnose consistente degrupos de indivduos uns em relao aos outros. Indiscuti-velmente, o CFE se aproxima muito mais da prtica taxon-mica observada em outras disciplinas da zoologia, como, porexemplo, a ictiologia e herpetologia, onde tradicionalmente adiagnose pura e simples basta para classicar um determinadogrupo de organismos como espcie, ao contrrio da ornito-logia, onde a inuncia Mayriana claramente imps umadenio mais terica do que unicamente prtica (Zink 1997,Watson 2005).

O CFE foi advogado, principalmente por Robert M. Zinke vrios de seus colaboradores, como a soluo para as prin-cipais limitaes do CBE discutidas anteriormente (Zink eMcKitrick 1995, Zink 1997, 2003). Segundo esses autores,o principal critrio do CBE para a classicao de espcies(compatibilidade reprodutiva) equivocado, uma vez que oisolamento reprodutivo nem sempre evolui em concerto comoutros caracteres de grande importncia que delimitam igual-mente a independncia evolutiva entre populaes (e.g., vo-

calizaes e plumagem), especialmente nos estgios iniciaisdo processo de cladognese (Zink 1997). Por isso, frequen-temente linhagens agrupadas dentro de uma mesma espcie

biolgica no compartilham um mesmo ancestral recentecomum (i.e., no so monolticas), o que leva a existncia

de espcies paralticas ou polilticas e a uma conseqentetaxonomia que no reete a histria evolutiva dos txons emquesto (Zink 1997, Funk e Omland 2003). Portanto, segundoos defensores do CFE, a maneira mais eciente de se delimi-

tar uma espcie reconstruindo o processo de cladogneseque a originou, o que s pode ser feito atravs da construode hipteses logenticas baseadas em diversos caracteres;somente depois que essas hipteses estiverem prontas quese pode vericar a efetiva contribuio do papel do isolamen-to reprodutivo no processo de cladognese como um todo.

Segundo Zink (1997), os principais avanos oferecidospelo CFE frente ao CBE so:

1) Delimitao de espcies de modo comparvel quele pra-ticado em outros grupos biolgicos, inclusive aqueles mega-diversos como fanergamas e artrpodes, onde a diagnose

pragmtica das unidades taxonmicas tem um papel central.2) Adoo de um mtodo objetivo para o teste dos limitesinter-especcos entre populaes aloptricas, baseado unica-mente numa diagnose efetiva e consistente entre elas, ao invsde inferida indiretamente, como praticado pelo CBE.

3) Remoo da categoria subespcie, cuja denio ain-da mais contenciosa que a de espcie (todas as subespciesconsistentemente diagnsticas e que no representassem po-

pulaes hbridas, clinas ou artefatos de amostragem, seriam

consideradas espcies pelo CFE).

4) Oferecer segurana de que limites inter-espcicos soconsistentes com a histria evolutiva dos txons e populaesanalisados.

Apesar de contribuir grandemente para o estudo do pro-cesso de especiao e para o debate em torno do conceito deespcie, vrias crticas foram dirigidas ao CFE, na sua maioriacom relao ao descompasso que existe entre o seu embasa-mento terico e aplicao, ilustrado talvez da melhor maneira

pelo fato de que a maior parte das espcies logenticas no denida com base em uma logenia, mas apenas com baseem descontinuidades observadas, constituindo verdadeirasentidades fenticas sem uma base necessariamente evolutiva(Collar 1997, Johnson et al.1998).

No menos importante, os nveis mnimo e mximo dediagnose entre indivduos para que os mesmos sejam con-siderados como pertencentes ou no a uma mesma espcielogentica so ambguos e, portanto, de denio arbitrria.Remsen (2005) postula que, independentemente do nvel cr-tico de diagnose adotado (100%, 95% ou 75%) para que duas

populaes sejam consideradas espcies distintas, as deni-

es sempre sero arbitrrias e em grande parte inuenciadaspelo regime de amostragem do estudo taxonmico em ques-to. Como exemplo hipottico, ele discute que um nvel pr-estabelecido de 95% de diagnose (i.e., pelo menos 95% dosindivduos de duas populaes devem diferir entre si em pelo

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menos um carter para que possam ser considerados mem-bros de espcies distintas), populaes com nvel de diagnosepouco abaixo do limite (e.g., 94%) devero ser consideradascomo integrantes de uma mesma espcie, o que no pode ser

aceito conceitualmente; mais preocupante ainda a questometodolgica: a incluso de um indivduo adicional na an-lise pode elevar ou diminuir o nvel crtico de diagnose ado-tado, consequentemente alterando radicalmente o tratamentotaxonmico das populaes (Remsen 2005). Finalmente, de-vido sua aplicao levar em considerao apenas padres dediagnose (desconsiderando os processos que levaram a ela),uma extenso lgica da denio mais utilizada do CFE se-ria considerar cada indivduo uma unidade diagnstica basal

passvel de ser diagnosticada gentica e fenotipicamente e,portanto, uma espcie independente, reduzindo o CFE ao ab-surdo (Johnson et al.1998).

O CONCEITO FILTICO GERAL DE ESPCIE:UMA UNIFICAO CONCEITUAL ENTRE O CBE E O

CFE E OUTROS CONCEITOS DE ESPCIE

...it emerges here how little the PSC differs from the BSCin depending, ultimately, on human interpretation of the evi-

dence, which at some point inevitably requires reasoned sub-

jectiveness Collar (1997: 131)

Os embates entre os proponentes do CBE e CFE e outrosconceitos de espcie frustraram muitos pesquisadores que en-tendiam que um debate to acalorado e polarizado poderialevar a concluso equivocada que espcies no so entidadesreais, uma vez que nem mesmo bilogos evolucionistas con-cordam com uma denio nica e objetiva sobre o termo (deQueiroz 1998). Isso poderia ter graves conseqncias na bio-logia como um todo, em funo do papel central que espciesdesempenham em vrios ramos da disciplina e mesmo foradela. Foi mrito do geneticista Kevin de Queiroz iniciar uma

profunda reexo sobre o tema, propondo nalmente umaunicao conceitual da denio de espcie consistente como cerne de todos os conceitos de espcie propostos at entocom base na teoria da evoluo (de Queiroz 1998).

Uma distino terminolgica fundamental proposta porde Queiroz (1998) aquela entre conceito e critrio deespcie. Segundo de Queiroz (1998), na realidade todos osconceitos de espcie propostos at ento so variaes deum nico conceito de espcie, uma vez que todos eles ex-

plcita ou implicitamente consideram espcies segmentos delinhagens evolutivas de nvel populacional (no no sentido deuma comunidade reprodutiva como entende o CBE, mas ape-nas no sentido de um nvel de organizao evolutiva imedia-

tamente acima do indivduo). As diferenas conceituais quemarcaram as distines entre conceitos de espcie, comoo CBE e CFE, dizem respeito apenas nfase que cada umdeles coloca em diferentes fenmenos que acompanham o

processo de cladognese, no consistindo, contudo, num con-

ito com relao ao tipo de entidade ao qual eles se referemcomo espcie. Portanto, ao invs de conceitos de espcie,de Queiroz (1998) advoga que o CBE e CFE, por exemplo,constituem unicamente critrios distintos e alternativos para a

denio de espcie dentro de um mesmo conceito unicadode espcie, batizado por ele de Conceito Filtico Geral de Es-pcie (traduo livre de General Lineage Species Concept),abreviado daqui em diante CFGE. A chave para entender anova terminologia proposta por de Queiroz (1998) conside-rar o relativamente extenso componente temporal do processode cladognese que, no nvel micro-evolutivo, culmina com a

produo de espcies cujos genomas no mais se misturam.O processo de cladognese comea quando num determi-

nado instante (denominado T1) ocorre uma separao entrepopulaes irms (denominadas A e B), seja por uma barreirageogrca, ecolgica ou comportamental, e que a partir de

ento passam a acumular diferenas em vrios caracteres emfuno do uxo gnico severamente reduzido ou interrompidoentre elas. Num segundo instante (denominado T2), aps v-rias geraes separadas, as duas populaes irms j xaramdiferenas em vrios caracteres, sendo plenamente diagnosti-cadas uma da outra. Neste ponto do processo de clagognese,os caracteres que fazem a diferenciao entre as populaes Ae B podem ou no ter evoludo em concerto com barreiras aouxo gnico. Na verdade, neste estgio do processo de clado-gnese, provvel que as populaes A e B ainda mantenhama compatibilidade reprodutiva em funo da sua relao lo-

gentica ainda prxima. Num terceiro instante (denominadoT3), as diferenas iniciais acumuladas entre as populaes Ae B foram ampliadas para um conjunto ainda maior de carac-teres; uma importante mudana que tanto tempo se passoudesde o instante T1, que as populaes A e B j no so maisirms, uma vez que elas foram sub-divididas por quaisquer

barreiras geogrcas, ecolgicas e comportamentais, exa-tamente como aconteceu com A e B em T1. Assim, em T3tanto quanto em T2, a compatibilidade reprodutiva entre Ae B pode ou no ter sido mantida. Finalmente, num quartoinstante (denominado T4), tantas diferenas se acumularamentre as populaes A e B, que elas desenvolveram uma bar-reira reprodutiva (em aves geralmente barreiras pr-zigticasevoluem antes das ps-zigticas; Price e Bouvier 2002). Nomundo real, existem muitos instantes intermedirios entre T1,T2, T3 e T4, em razo da natureza gradual e contnua do pro-cesso de cladognese.

Segundo de Queiroz (1998), o CBE e o CFE diferem sim-plesmente quanto ao instante T do processo de cladognese apartir do qual linhagens antes pertencentes a uma nica po-pulao panmtica (as populaes A e B do exemplo acima),passam a ser consideradas distintas e merecedoras de reco-nhecimento explcito neste sentido (atravs da sua denomi-

nao como espcies). Uma anlise comparativa entre o CBEe o CFE com relao ao instante T1 do exemplo acima, indi-ca que embora esse instante seja importante no processo decladognese (anal nele que o mesmo se inicia), nenhumdestes conceitos dene espcies a partir de T1, principalmen-




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te porque neste estgio as populaes j separadas ainda noacumularam diferenas signicativas entre si, impedindo oudicultando bastante a deteco desta distino evolutiva j

presente por parte de taxonomistas (mesmo se j existam dife-

renas genticas entre essas populaes, elas ainda no estoxadas, o mesmo valendo para outros caracteres). Um outromotivo que em T1, o processo de cladognese que apenasse inicia pode ser fcil e rapidamente revertido caso a barreira

primria separando as duas populaes deixe de existir. Detodo modo, o descompasso que existe entre a importncia deT1 no processo de cladognese e a diculdade dele ser iden -ticado em condies naturais, ilustra muito bem o fato que o

processo de cladognese s pode ser estudado de modo indi-reto em razo da sua natureza histrica, ou seja, no h comomodelar o processo de cladognese para populaes reais,s sendo possvel reconstru-lo a posterioria partir do estudo

dos caracteres destas populaes. Esta constatao de extre-ma relevncia, pois revela o vis inevitavelmente introduzido

por diferentes metodologias, tipos de caracteres e regimes deamostragem empregados na reconstruo do processo de cla-dognese a partir do estudo dos organismos alvo, deixandobvio que essa limitao independe completamente do crit-rio de espcie adotado, embora inua diretamente na sua apli-cao. pouco justicado, portanto, que tanto os proponentesdo CBE quanto os do CFE usem adjetivos com rigor parase auto-caracterizar, ou proponham uma superioridade cient-ca em relao ao critrio adversrio, uma vez que ambos s

podem ser aplicados com base em dados que reconstroem oprocesso de cladognese com um nvel desconhecido de in-certeza (Zink 1997, Remsen 2005).

J com relao aos instantes T2 e T3 do exemplo acima,como a diagnose das populaes A e B j possvel, elas j

passam a ser reconhecidas como entidades distintas tanto peloCBE quanto pelo CFE; a grande diferena que o CBE asdenomina subespcies, enquanto o CFE as denomina espcie.Como discutido acima, a razo para isso o fato de que as

populaes A e B podemainda no estar isoladas reproduti-vamente, ou seja, elas ainda podemser capazes de se entre-cruzarem e produzir descendentes frteis, justicando o seutratamento como subespcies pelo CBE. As nfases na fraseanterior tm uma razo de ser: infelizmente, a grande maioriadas espcies biolgicas politpicas aceitas hoje foi delimita-da na prtica atravs deste raciocnio subjetivo, sem qualqueranlise formal (ou com anlises simplrias) dos txons envol-vidos. Vale a pena aqui ilustrar esse quadro com um exem-

plo. A taxonomia das aves da regio Amaznica, que ocupanove pases na poro norte da Amrica do Sul, foi grande-mente beneciada pelos catlogos de Hellmayr (Hellmayret al.1918 1949), onde o CBE ou qualquer outro conceitode espcie no foi adotado; na verdade, antes desta srie de

catlogos, a confuso taxonmica na ornitologia Neotropicalcomo um todo era to grande que a aplicao de conceitosou critrios de espcie no faria qualquer sentido. A situaomudou completamente com os trabalhos de John T. Zimmersobre as aves do Peru (1931 1953), por exemplo, que passa-

ram a delimitar espcies biolgicas simplesmente agrupandocom base em critrios puramente subjetivos a maior parte dostxons anteriormente considerados vlidos pelos catlogosde Hellmayr (Hellmayr et al.1918 1949). Esses arranjos

foram adotados por inrcia e sem qualquer questionamentopelas referncias chave mais utilizadas por ornitlogos traba-lhando na regio Neotropical desde ento (e.g, Peters che-cklist), situao que perdura at os dias de hoje, tendo sidoinclusive amplicada pelos guias de campo lanados para asdiferentes partes desta regio (de modo compreensvel e espe-rado, guias de campo simplesmente seguiram a taxonomia vi-gente nas publicaes chave, mas em alguns casos [e.g., Rid-gely e Tudor 1994] j apontaram vrias discrepncias entre otratamento vigente e aquele sugerido por estudos de campo).A cada ano, um nmero de estudos cada vez maior revela ainadequao dos limites de espcies biolgicas estabelecidos

desta maneira, inclusive por taxonomistas praticantes do pr-prio CBE (Haffer 1997b, Zimmer 2002, Isler et al.2007a, b).Ou seja, alm da distncia que existe entre o embasamentoe rigor tericos dos diferentes critrios para delimitaes deespcie e as condies de suas aplicaes no mundo real, ahistria da prtica taxonmica em uma determinada disciplina(como o caso da ornitologia) pode introduzir mais um fatorindependente a ser considerado nos debates sobre critrios deespcie, dicultando ainda mais o entendimento e as conseq-ncias de cada um deles.

Voltando ao instante T4 do exemplo de cladognese dis-

cutido acima, as populaes A e B j esto separadas h tantasgeraes e acumularam tantas diferenas, que no so maiscapazes de produzir descendentes frteis, ou seja, o isola-mento reprodutivo entre elas se concretizou e o processo demistura dos seus genomas muito provavelmente no podermais ocorrer no futuro. Portanto, tanto o CBE quanto o CFEconsideram as populaes A e B espcies distintas. Interes-sante observar que entre T1 e T4, tantas geraes se passaram,que em T4 a antiga populao A (que em T1 constitua umaentidade ainda no diagnosticvel da populao B) foi sub-dividida em vrias sub-populaes diagnosticveis entre si,denominadas espcies pelo CFE ou subespcies pelo CBE.Isso ilustra o carter contnuo, interminvel do processo decladognese, onde ao longo do tempo, gradualmente, novas

populaes diagnsticas surgem, dando origem a outras, en-quanto outras se extinguem; critrios de espcies como o CBEe CFE simplesmente procuram domesticar o processo decladognese, compartimentalizando-o com a nalidade ope-racional de denir limites entre linhagens consistentes comuma determinada interpretao de limites inter-especcos.Portanto, como o processo de cladognse contnuo por na-tureza, a denio destes limites necessariamente arbitrria,independentemente do critrio adotado.

A proposta do CFGE que os limites defendidos peloCBE e CFE, por exemplo, passam a no mais delimitar esp -cies, mas se tornam propriedades inerentes s mesmas ao lon-go de sua trajetria evolutiva. Considerando o descompassoexistente entre as denies terica e operacional de espcie,

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j discutido acima, o CFGE denomina espcies metapopula-es (populaes diferenciadas) de organismos que estejamem uma trajetria evolutiva independente de outras metapo-

pulaes (de Queiroz 1998, 2005). Essas caractersticas so

passveis de serem testadas ou vericadas empiricamenteatravs da reconstruo a posteriori da trajetria evolutivadestas metapopulaes a partir do estudo de vrios caracteres(e.g., bioacsticos, morfolgicos e genticos). Qualquer de-nio terica de espcie, por mais conceitualmente correta, de pouca utilidade se ela no pode ser testada com o mesmorigor no mundo real, ou seja, se ela no permite um teste obje-tivo dos limites inter-especcos com base em previses pas-sveis de serem falsicadas. Assim, o CFGE tem apenas doiscritrios claros e objetivos para considerar uma determinada

populao hipottica denominada X uma espcie distinta,enumerados aqui na forma de perguntas: 1) a populao X

diagnosticvel em relao a outras populaes? e 2) a popu-lao X independente evolutivamente (monoltica) deoutras populaes? A grande vantagem do uso destes critrios que possvel combinar uma denio operacional objetivade espcie com uma denio terica / conceitual rigorosa.

No menos importante, os caracteres diagnsticos a seremconsiderados so apenas aqueles que fazem a diagnose a nvelmetapopulacional, ou seja, aqueles num nvel logo acima doindivduo, conferindo um rigor conceitual ao CFGE num pon-to onde existe grande ambigidade no CFE.

No CFGE, o isolamento reprodutivo no entra como cri-

trio para a denio de limites inter-especcos, porque eleno conveniente tanto do ponto de vista conceitual quantooperacional. Conceitualmente, num exemplo de cladogneseclssico (como o apresentado acima), tpico de vertebrados,o isolamento reprodutivo aparece apenas no nal do proces-so de cladognese, frequentemente quando outros processosde cladognese iniciados posteriormente j se encontram emcurso dentro de espcies biolgicas irms. Estima-se que paraaves de um modo geral o isolamento reprodutivo denitivo(ps-zigtico) leve mais de 2 milhes de anos para se concre-tizar (Price e Bouvier 2002), perodo de tempo esse superior,

por exemplo, quele onde evoluiu toda ou quase toda a ra-diao adaptativa dos tentilhes das ilhas Galpagos (Grante Grant 2006). Portanto, isolamento reprodutivo conseq-ncia (e no causa) do processo de cladognese, sem o qualespcies no podem existir; ou seja, metapopulaes diferen-ciadas no podem existir sem cladognese, mas existem (e

por longos perodos, por sinal) sem isolamento reprodutivo(Grant e Grant 2006). O fato resume-se a uma relao causae efeito: isolamento reprodutivo simplesmente uma medidado tempo do qual duas linhagens esto evoluindo separada-mente, no sendo um fator determinante durante a maior partedo processo de cladognese, onde as mais diversas barreiras

extrnsecas ao uxo gnico assumem estas sim - um pa -pel preponderante. Apesar disso, na denio de espcie doCFGE, o sub-critrio monolia para determinao de limitesinter-especcos se relaciona intimamente com a questo doisolamento reprodutivo; amplamente conhecido em gentica

de populaes que populaes em diviso durante o processode cladognese evoluem de modo crescente da polilia e pa-ralia para a monolia e que a monolia recproca entre elass atingida depois de muitas geraes aps a interrupo

do uxo gnico (Avise 2000). Portanto, populaes recipro-camente monolticas so, de fato, isoladas reprodutivamen-te entre si por longos perodos de ausncia de uxo gnico;se elas j esto ou no isoladas intrinsecamente, ou seja, porincompatibilidade reprodutiva, ser de interesse unicamentecomo uma medida da probabilidade delas continuarem distin-tas no futuro caso entrem em contato secundrio. Aqui entraem considerao a principal limitao operacional em se uti-lizar o isolamento reprodutivo potencial (como faz o CBE)como o critrio para o estabelecimento de limites inter-espe-ccos. Toda e qualquer previso sobre como duas metapopu-laes diagnsticas reciprocamente monolticas e separadas

geogracamente se comportaro no futuro, caso elas tenham achance de se encontrar, so totalmente especulativas; embora,teoricamente, isso possa ser testado em condies naturais,na prtica um experimento como esse enfrentaria vrios en-traves para sua realizao, um no menos importante sendo aquesto da bio-segurana envolvendo a translocao de indi-vduos destas populaes. A adoo de uma srie de critrioscomparativos (dentro de um mesmo gnero, por exemplo),

para a delimitao de limites inter-especcos, como propostopor Johnson et al. (1999) e Remsen (2005), s evidencia adiculdade em se abordar a questo do isolamento reprodu-

tivo com uma soluo operacional que avalie diretamente ograu de compatibilidade reprodutiva entre as duas populaesenvolvidas. Cabe a pergunta: se o isolamento reprodutivo um dos efeitos e no causa do processo de cladognese, e seele no pode ser avaliado direta e objetivamente e de modo

padronizado na grande maioria das situaes, para que en-to utiliz-lo? Quando o CBE apareceu, h mais de 60 anosatrs, o critrio do isolamento reprodutivo talvez fosse o maisbiolgico ou evolutivo possvel de ser adotado, mas hojea sistemtica logentica (em particular a logeograa) per-mite estimar historicamente a histria evolutiva de um grupode organismos prximos, reconstruindo todo o processo decladognese, atravs de respostas s seguintes perguntas: 1)quando a divergncia em duas populaes comeou e se com-

pletou? 2) quais caracteres esto envolvidos e xados entreelas? e 3) em que estgio (T1, T2, T3 ou T4) do processo decladognese elas se encontram?

No menos importante, uma inconvenincia adicionalem se utilizar o isolamento reprodutivo como limite inter-especco a delimitao de espcies bastante inclusivasem termos evolutivos. Um exemplo, entre muitos igualmenteilustrativos, aquele envolvendo o tirandeo Cnemotriccus

fuscatus. Apenas no sudeste brasileiro, as duas populaes

conhecidas (de distribuio paraptrica) so bastante distintasvocal e ecologicamente, sendo uma associada a estratos infe-riores do cerrado e matas semidecduas do interior e a outraassociada ao dossel / sub-dossel da oresta Atlntica costeira(Belton 1984, obs. pess.). A incluso de ambas populaes




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numa mesma espcie no faz justia a essas importantes di-ferenas evolutivas e, pior ainda, no permite um resgate

pronto das mesmas por bancos de dados com informaes bio-lgicas utilizados amplamente, por exemplo, na denio de

polticas de conservao em vrios nveis geopolticos (e.g.,Oren 2001). Como o isolamento reprodutivo entre populaesirms geralmente evolui tardiamente durante o processo decladognese (Price e Bouvier 2002), a sua utilizao comocritrio de limite inter-especco necessariamente leva a es-

pcies com populaes to distintas em vrios nveis, que asmesmas podem requerer solues especcas e diferenciadas

para sua conservao. Indiscutivelmente, o apelo heursticoda palavra espcie bem maior para a esmagadora maioriada populao humana (e em especial os tomadores de deci-so) do que subespcie, uma unidade taxonmica consideradade baixa prioridade para a incluso em bancos de dados, em

grande parte tambm devido impreciso quanto sua de-nio. O impacto de diferentes critrios de delimitao de es-

pcies na biologia da conservao um assunto amplamentedebatido em funo das suas grandes repercusses (Petersone Navarro-Siguenza 1999, Zink 2003, Isaac et al.2004, Mace2004, Navarro-Siguenza e Peterson 2004, Watson 2005).

Como amplamente discutido acima, se a arbitrariedade inerente ao processo de estabelecimento de limites inter-espe-ccos, ento, mesmo com a adoo do CFGE (ou especial -mente em decorrncia disto) faz-se necessrio uma normati-zao explcita dos critrios arbitrrios a serem adotados.

A seguir, esses critrios so sugeridos para a aplicao nombito do CBRO.

APLICANDO O CFGE I:DIAGNOSE, MONOFILIA E FLUXO GNICO

Since taxon diagnosis is a purely practical undertaking of

the human observer...it does not matter whether or not char-

acters used in the diagnosis are relevant to the birds them-

selves, for instance in mate recognition. The mere fact that

they differ between taxa indicates that there has been a period

during which genetic differences have accumulated Helbiget al.(2002: 519-520)

A pergunta central a ser explorada nesta seo a seguin-te: quais critrios vamos utilizar para reconhecer espciesna Lista das Aves do Brasil? Como discutido amplamenteacima, a denio destes critrios explcitos essencial, umavez que, por denio, a delimitao de espcies ao longo do

processo maior de cladognese necessariamente um proce-dimento arbitrrio, com uma nalidade em grande parte ope-racional.

Um aspecto prtico essencial ligado delimitao de es-

pcies (independentemente do critrio adotado) que elas de-vem ser reciprocamente diagnsticas, ou seja, diferentes entresi. Portanto, a denio de critrios para o reconhecimentode espcies deve comear com critrios de diagnose, ou seja,denies sobre um nvel mnimo de distino entre carac-

teres de plumagem, vocalizao, genticos ou anatmicosque distinguem mutuamente duas populaes e que, portanto,

permitem que elas sejam reconhecidas como metapopulaesdentro do CFGE. Abaixo, esses critrios so enumerados, na

sua maior parte extrados diretamente de uma proposta ope-racional de diagnose para aves da regio palertica (Helbiget al.2002). Neste primeiro momento, a nica preocupao simplesmente delimitar essas metapopulaes com uma na-lidade meramente operacional, sem necessariamente se preo-cupar com suas trajetrias evolutivas.

Duas populaes (ou txons j descritos) sero conside-rados reciprocamente diagnsticos (ou vlidos, no caso dostxons) se eles:

Se diferenciarem em pelo menos um carter de variao1.discreta (presena / ausncia). importante nestes casos

que essas diferenas sejam xadas; por exemplo: todos in-divduos da populao A possuem trs barras na asa, ao

passo que todos os da populao B possuem apenas duasbarras. Portanto, diferenas no nmero de barras nas asasesto xadas entre as populaes A e B, permitindo suacompleta diagnose.

Se diferenciarem em pelo menos um carter de variao2.contnua com baixa (no estatisticamente signicativa)ou nenhuma sobreposio. Obviamente, a aplicao dessecritrio deve ser feita com base em anlises quantitativas

com regimes de amostragem e testes estatsticos adequa-dos.

Se diferenciarem signicativamente em anlises estats-3.ticas multivariadas de diversos caracteres (e.g., AnliseDiscriminante Funcional). Novamente, a aplicao dessecritrio deve ser feita com base em anlises quantitativascom regimes de amostragem e testes estatsticos adequa-dos.

Se diferenciarem por uma combinao de 2 ou 3 carac-4.teres funcionalmente independentes e que, isoladamente,no podem fazer a diagnose entre elas, mas que o fazemquando avaliados em conjunto, como por exemplo: plu-magem, DNA mitocondrial e vocalizaes. importanteestabelecer um limite mximo em relao ao nmero totalde caracteres independentes permitidos neste caso, pois adiagnose sempre tende a aumentar com um nmero maiorde caracteres. Novamente aqui, anlises rigorosas so ne-cessrias para aplicao deste critrio.

essencial lembrar que, obviamente, existiro nveis dife-rentes de distino entre duas ou mais populaes reciproca-

mente diagnsticas. Por exemplo, uma determinada popula-o A difere de uma determinada populao B por apenas umasubstituio nucleotdica na posio 15.459 do gene mitocon-drial Citocromo b, ou apenas uma primria ou secundria amais; num extremo oposto, outras populaes se distinguiro

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por diferenas genticas e morfolgicas (e at vocais) bemmaiores. Uma comparao entre estas situaes bastante di-ferentes instrutiva, pois revela que embora nesses dois ca-sos ambas as populaes sejam diagnosticveis, no segundo

exemplo a magnitude maior na diagnose pode revelar um pe-rodo mais longo de evoluo separada entre essas populaese isso pode ser levado em considerao para inferir o graude independncia evolutiva entre elas. O ponto central aqui que, uma vez feita a diagnose, o segundo passo para a aplica-o do CFGE ser determinar se as populaes A e B consti-tuem de fato unidades monolticas, ou seja, populaes comum histrico (ainda que relativamente recente) de evoluoindependente. Dentro de uma perspectiva cladstica ou siste-mtica logentica / logeogrca, o teste da monolia rec-

proca entre duas populaes bastante simples e objetivo; noentanto, por vrios motivos, essa metodologia relativamente

recente nem sempre utilizada em estudos taxonmicos, oque geralmente no inviabiliza a adequao destes ltimos emservir de base para decises sobre a aplicao de limites inter-especcos. A recomendao que se faz aqui que, na ausn -cia de logenias / logeograas para as populaes ou txonsestudados, uma suposta independncia evolutiva ao nvel demonolia s seja inferida a partir de nveis maiores de diag-nose do que aqueles discutidos no exemplo hipottico acima,onde duas populaes so diagnosticveis apenas por uma di-ferena bastante sutil de caracteres. Idealmente, recomenda-se que pelo menos dois dos critrios de diagnose discutidos

acima estejam presentes entre duas metapopulaes para queelas sejam consideradas detentoras de trajetrias evolutivasdistintas.

Igualmente, a magnitude do uxo gnico entre duas me-tapopulaes (medido empiricamente ou inferido) tambm

pode ser considerada uma medida do grau de independnciaevolutiva entre elas, uma vez que ela constitui uma medidada probabilidade futura da perda da diagnose recproca en-tre elas. Claramente, um repentino reincio do uxo gnico,em larga escala, entre duas metapopulaes antes isoladasecolgica ou geogracamente, far com que, num determi-nado momento, a diagnose entre elas desaparea, impedindoseu reconhecimento como espcies distintas (Grant e Grant2006). Portanto, a magnitude do uxo gnico tambm umaimportante varivel a ser considerada na avaliao do graude independncia evolutiva entre duas metapopulaes, masapenas com relao sua histria pregressa e atual, ou seja,aquele componente temporal do processo de cladognese que

pode ser efetivamente reconstrudo ou estimado com base noestudo de caracteres das entidades envolvidas. Como j dis-cutido anteriormente de modo amplo, no possvel avaliarde modo objetivo a magnitude do potencial de uxo gnicofuturo em populaes entre as quais hoje ele no se faz pre-

sente, portanto, o critrio de isolamento reprodutivo potencialintrnseco entre duas metapopulaes no ser consideradoaqui na delimitao de espcies, ao contrrio de outras inter-

pretaes (Helbig et al.2002).Todos os critrios propostos aqui so recomendaes que

seguem uma determinada lgica (aquela do CFGE) e que de-vero ser aplicados numa grande quantidade de casos comnveis diferentes de complexidade e tipos distintos de parti-cularidades. Num cenrio ideal, metapopulaes diagnsticas

por dois ou mais caracteres que se encaixam nos critrios dediagnose acima, reciprocamente monolticas (como com-provado por uma logeograa) e que no experimentam qual-quer grau de uxo gnico ao longo de sua histria recentesero consideradas espcies independentes. Num segundo ce-nrio, quando dados moleculares no esto presentes, popula-es diagnsticas por caracteres diferentes como plumagem,morfometria e voz e que tambm no experimentam qualquergrau de uxo gnico ao longo de sua histria recente (inferidoatravs da presena ou ausncia de indivduos com caracte-rsticas intermedirias ao longo das suas distribuies) seroconsideradas espcies independentes. Obviamente, espera-

se aplicar esses mesmos critrios a casos mais difceis, ondeno haja necessariamente uma concordncia entre graus devariao morfolgica, distino vocal / gentica e uxo gni-co. Para tornar o processo de deciso nestes casos um poucomais fcil, so apresentados na sesso seguinte critrios para adelimitao de espcies incorporando tambm o componenteespacial (no somente o temporal, como feito at agora) do

processo de cladognese.

APLICANDO O CFGE II: O CONTEXTO ESPACIAL

DO PROCESSO DE CLADOGNESE

The likelihood that allopatric taxa will remain distinct can

only be judged by the degree of their divergence, preferably

in comparison with taxa that are closely related to the group

under investigation and that are known to coexist in sympatry.

Assignment of species rank in such cases will necessarily be

based on a hypothesis, rather than on proven facts Helbig etal.(2002: 521)

Essencialmente, no que se refere suas distribuies, duasou mais metapopulaes se encaixam em um dos trs tiposdistintos de distribuio enumerados abaixo (para exemplosveja Haffer 1998 e Sigrist 2006):

Simpatria. Duas metapopulaes ou txons so simp-1.tricos se eles co-ocorrem numa mesma localidade e nummesmo ambiente (sintopia). O fato de que duas ou maismetapopulaes distintas ocorram em simpatria / sintopiae ainda assim mantenham sua diagnose recproca intacta a maior prova da sua completa independncia evolutiva,que j provavelmente to antiga que evoluiu para algumgrau de incompatibilidade reprodutiva.

Parapatria. Duas metapopulaes so paraptricas se as suas2.distribuies so contguas espacialmente, ou seja, elas noso simptricas, mas se substituem geogracamente em la-dos opostos de uma barreira, como, por exemplo, um rio,




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ou em altitudes distintas de uma cadeia montanhosa. Ge-ralmente, metapopulaes paraptricas que mantm a suadiagnose j adquiriram um elevado grau de independnciaevolutiva, uma vez que o impedimento fsico presente im-

pedindo o contato entre elas geralmente no to rigorosocomo aquele operando entre populaes aloptricas, comodescrito abaixo. Num grande nmero de casos, metapopu-laes ou espcies paraptricas j esto diferenciadas emvrios nveis, exceto o ecolgico, o que inviabiliza a suasobreposio espacial (simpatria; Haffer 1992).

Alopatria. Duas metapopulaes so aloptricas se suas3.distribuies so completamente disjuntas, ou seja, no

se sobrepe (simpatria) e no so contguas (parapatria).

Ao contrrio dos casos de simpatria e parapatria, o padro

aloptrico de distribuio no funciona por si s como um

experimento natural que permite a vericao in loco

do grau de independncia evolutiva entre as metapopula-

es ou txons envolvidos. Tipicamente, a independncia

evolutiva entre essas metapopulaes s pode ser inferida

a partir de logenias ou, indiretamente, a partir de nveis

comparativos de divergncia em caracteres morfolgicos e

bioacsticos (para estes ltimos, ver Isler et al.1998 para

uma proposta operacional explcita baseada em dados em-

pricos). Frequentemente, a vericao do grau de inde-

pendncia evolutiva entre metapopulaes aloptricas se

confunde com a busca pela determinao do seu grau de

compatibilidade reprodutiva (Helbig et al. 2002, Remsen2005), o que de comprovao bem mais difcil ou mesmo

invivel na grande maioria dos casos, conforme discutido

anteriormente. Por esse motivo, na presente proposta de cri-

trios, no ser absolutamente necessrio abordar a questo

da compatibilidade reprodutiva para a determinao dos li-

mites inter-especcos entre metapopulaes aloptricas.

Embora zonas de intergradao no sejam consideradassndromes de distribuio geogrca de espcies / metapopu-laes (como simpatria, parapatria e alopatria), elas represen-tam espaos geogrcos de conexo evolutiva entre linhagens,estando, portanto, igualmente envolvidas na determinao delimites inter-especcos (Grant e Grant 2006). Essas zonasindicam algum tipo de restrio histrica ou atual recente aouxo gnico entre metapopulaes, que podem evoluir tanto

para um aumento quanto para um decrscimo, no sendo ne-cessariamente possvel prever uma direo.

Como uma regra geral, quanto maior a extenso de umazona de intergradao em relao ao poder de disperso dosorganismos envolvidos, maior a conexo evolutiva entre asmetapopulaes em questo. Essencialmente, dois tipos dezonas de intergradao so reconhecidas:

Zonas de hibridizao. So caracterizadas pela co-existn-1.cia geogrca ao longo de uma zona relativamente restritaentre indivduos puros e hbridos (resultantes do in-tercruzamento) de duas metapopulaes distintas.

Zonas de transio clinal. So caracterizadas pela exis-2.tncia em seus extremos geogrcos de metapopulaesdiagnsticas conectadas ao longo de uma ampla zonaonde apenas indivduos com caractersticas intermedi-

rias entre elas so encontrados. Tipicamente, zonas detransio clinal so interpretadas como amplas reas deconexo evolutiva (via uxo gnico) entre metapopula-es num estgio ainda intermedirio de independnciaevolutiva.

Abaixo, so propostos critrios explcitos para a determi-nao de limites inter-especcos entre metapopulaes nosdiferentes contextos geogrcos de diferenciao.

SIMPATRIA

Metapopulaes / txons diagnsticos simptricos seroconsiderados espcies quando pelo menos um dos critriosabaixo for satisfeitos:

Existe monolia recproca entre as entidades envolvidas,como inferido diretamente a partir de logenias / logeo-graas;

No existe intercruzamento ou ele acontece to raramentehoje entre as metapopulaes / txons envolvidos que a in-dependncia evolutiva dos mesmos no comprometida,como inferido a partir da ausncia ou uma freqncia no

signicativa de indivduos com caracteres intermediriosentre as duas metapopulaes / txons.

PARAPATRIA

Metapopulaes / txons diagnsticos paraptricos seroconsiderados espcies quando pelo menos um dos critriosabaixo for satisfeitos:

Existe monolia recproca entre as entidades envolvidas,como inferido diretamente a partir de logenias / logeo-graas;

No existe intercruzamento ou ele acontece to raramentehoje entre as metapopulaes / txons envolvidos que a in-dependncia evolutiva dos mesmos no comprometida,como inferido a partir da ausncia ou uma freqncia nosignicativa de indivduos com caracteres intermediriosentre as duas metapopulaes / txons.

ALOPATRIA

Metapopulaes / txons diagnsticos aloptricos sero

considerados espcies quando pelo menos dois dos seguintescritrios forem satisfeitos:

Existe monolia recproca entre as entidades envolvidas,como inferido diretamente a partir de logenias / loge-ograas;

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Pelo menos dois dos critrios de diagnose enumerados ediscutidos anteriormente diferenciam as duas metapopula-es / txons sendo comparados;A magnitude da variao dos caracteres entre as entida-

des envolvidas no mnimo equivalente quela que seobserva entre pares de txons / metapopulaes simptri-cos aparentados (dentro do mesmo gnero, por exemplo),como revelado a partir de estudos comparativos, preferen-cialmente baseados em mais de um nico tipo de carter(morfolgicos e bioacsticos, por exemplo). Entende-seque essa abordagem comparativa importante para a de-terminao do grau de independncia evolutiva entre asmetapopulaes / txons quando logenias / logeograasno esto disponveis.

No caso de metapopulaes / txons envolvidos em uma de-

terminada zona de intergradao, so propostos abaixo critrios

explcitos para a determinao de limites inter-especcos.

ZONAS DE HIBRIDIZAO

Metapopulaes / txons diagnsticos que se hibridizamatravs de zonas de contato secundrias (e.g., que ocorrem en-tre metapopulaes / txons de distribuio paraptrica) seroconsiderados espcies quando:

A hibridizao recente e/ou ocorre numa freqncia to

baixa que a independncia evolutiva dos txons no comprometida, como inferido a partir da ausncia ou umafreqncia no signicativa de indivduos com caracteresintermedirios entre as duas metapopulaes / txons.A zona hbrida inferida ou demonstrada como estveltemporal e geogracamente e inclui fentipos parentaispuros, que convivem com hbridos F1 e F2.

ZONAS DE TRANSIO CLINAL

Metapopulaes / txons dos extremos de uma clina(como demonstrado atravs de quaisquer caracteres genticosou com base gentica), mesmo se plenamente diagnostic-veis, no devem ser classicados como espcies, uma vez queambos ainda esto conectados evolutivamente em grande es-cala (no atingiram monolia recproca, ver Brumeld 2005),no satisfazendo, portanto, o critrio de trajetrias evoluti-vas independentes, como requerido pelo CFGE (de Queiroz1998). Tampouco, a diagnose entre estas metapopulaes,mesmo se vericada circunstancialmente atravs de estudoscom uma amostragem parcial, um artefato, uma vez que elas existe em funo da distncia geogrca ou dos setores

populacionais sendo comparados, sendo, portanto, relativa eno absoluta, ao contrrio dos demais casos tratados acima.Em outras palavras: a diagnose no decorre de um processohistrico de evoluo independente entre duas linhagens, massimplesmente em funo de um isolamento contemporneo

por distncia entre populaes que podem, inclusive, estar so-frendo presses seletivas distintas. Remsen (2005) sugere quea categoria taxonmica subespcie se presta bem para des-crever, por exemplo, populaes diagnsticas em extremos

geogrcos conectadas por uma zona de intergradao, e queisso representaria uma vantagem em relao a uma interpre-tao alternativa de simplesmente consider-las parte de umaespcie politpica sem qualquer reconhecimento taxonmicoformal para as unidades diferenciadas. A argumentao prin-cipal que o reconhecimento taxonmico formal destas uni-dades como subespcies permite um pronto resgate da infor-mao de sua diferenciao (ainda que incipiente), cujo futuro incerto, na medida em que ela pode evoluir tanto para umaumento (entende-se aqui, monolia recproca), quanto paraum decrscimo (coalescncia e conseqente perda de diagno-se). Embora a argumentao terica seja vlida do ponto de

vista evolutivo, o maior desao neste caso ser fornecer umadiagnose objetiva de uma determinada populao / subespcie(mesmo seguindo-se os critrios sugeridos por Patten e Unitt2002) que se sustente mesmo quando indivduos intermedi-rios da zona de intergradao (que no caso de uma clina ge-ralmente bastante ampla) so avaliados. Entende-se aqui quea impossibilidade de uma diagnose absoluta impede que qual-quer txon seja denido de modo objetivo, o que obviamentese aplica inclusive no caso de subespcie, no justicando,

portanto, o seu uso.

CONSIDERAES FINAIS

Recent attention to conservation of biodiversity could cata-lyze quantitative, comprehensive overhauls of subspecies

taxonomy, but because this type of research is applied rather

than conceptually oriented, it...will more likely proceed on a

case-by-case basis as needs or opportunities arise. Alterna-

tives are needed Remsen (2005: 409)O historicamente longo domnio do CBE na ornitologia de

quase 70 anos levou consolidao na disciplina de um gran-de nmero de espcies politpicas subdivididas em subesp-cies (Peters 1934 1986). A incerteza em relao validadedestes arranjos do ponto de vista evolutivo (anal, a maior

parte destas espcies foi delimitada com base num conjuntode dados e abordagens bastante limitados) e suas potenciaisconseqncias deletrias em vrias reas do conhecimento,tm gerado uma grande demanda por estudos que testem a va-lidade evolutiva das espcies de aves reconhecidas atualmen-te, particularmente em regies mega-diversas onde polticasde conservao ainda esto em fase de consolidao (Peter-son e Navarro-Siguenza 1999, Zink 2003, Navarro-Siguenza

e Peterson 2004, Watson 2005, Silveira e Olmos 2007). Atu-almente, novas tecnologias permitem no somente o estudode caracteres to distintos como vocalizaes e DNA, comotambm a anlise dos mesmos com equipamentos e tcnicasquantitativas inovadoras. Portanto, a maior contribuio po-




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tencial para a reviso de limites inter-especcos em aves novem por parte da adoo de determinados critrios para o re-conhecimento de espcies, como aqueles propostos aqui, massim do uso das novas tecnologias em estudos taxonmicos

com regimes de amostragem rigorosos; os critrios so sim-plesmente balizadores de decises cujo embasamento deveocorrer nos resultados obtidos por estudos taxonmicos in-tegradores. Isso no surpreendente, na medida em que hoje

j existe uma unicao do conceito de espcie em biologiaevolutiva (CFGE), ao mesmo tempo em que se reconheceme se acomodam diferentes critrios (pontos de corte) paradelimitao de espcies dentro deste mesmo conceito.

O impacto sobre a Lista das Aves do Brasil da proposta denormatizao para o reconhecimento de espcie aqui apresen-tada s poder ser conhecido com exatido daqui algum tem-

po. Provavelmente, a grande mudana ser um aumento no

nmero de espcies da Lista, motivado em grande parte porestudos taxonmicos que validem e, portanto, elevem ao nvelde espcie txons antes considerados subespcies; discussesinteressantes sobre as conseqncias de um aumento signi-cativo no nmero de espcies de aves em funo de diferentescritrios de espcie podem ser encontradas em Mace (2004) eWatson (2005). Todavia, importante ressaltar que essa ten-dncia de aumento no nmero de espcies reconhecidas emfuno da validao e elevao de subespcies ao nvel de es -

pcie, no est obrigatoriamente correlacionada com a adoode novos critrios de limites inter-especcos, como aqueles

apresentados aqui. Prova disso o nmero cada vez maior deestudos que atestam que vrios txons antes agrupados dentrode uma mesma espcie biolgica representam entidades comhistrias evolutivas bastante distintas, que s podem ser clas-sicadas de modo consistente como espcies, mesmo quandoo critrio mais conservador para a delimitao destas (CBE) adotado (e. g., Isler et al.2007a, b e vrias resolues cons-tantes em Remsen et al. 2007). O que est acontecendo naverdade uma reviso dos limites inter-especcos propostosde modo informal e subjetivo durante os heydays do CBE(Peters 1934 1986) com base em anlises rigorosas e inte-gradoras, onde dados de campo, laboratrio e colees biol-gicas so interpretados nos contextos logenticos temporal eespacial. Isso representa um importante avano na ornitologiae uma multiplicao de oportunidades que fortalece bastante alinha de pesquisa em taxonomia, que j chegou a car restritano Brasil a poucos crculos no nal do sculo XX. Particu -larmente o Brasil tem um potencial enorme nessa rea, quecomea nalmente a se concretizar. Como atualmente estudostaxonmicos integram vrias perspectivas e so em grande

parte baseados em estudos de campo e/ou coleta de espcimese material gentico, recai principalmente sobre os pesquisa-dores residentes no pas a tarefa de reunir material necessrio

para as revises taxonmicas, situao completamente dife-rente daquela da maior parte do sculo XX, quando estes estu-dos eram feitos principalmente por autores residentes na Eu-ropa e Estados Unidos. Nesse sentido, o verdadeiro processode revitalizao que grande parte das colees ornitolgicas

brasileiras experimenta atualmente, representa uma perspec-tiva sem precedentes de expanso da linha de pesquisa em ta-xonomia na ornitologia no pas. Iniciativas como aquelas em

prtica, por exemplo, nas colees ornitolgicas do Instituto

Nacional de Pesquisas da Amaznia (Manaus), Museu Para-ense Emlio Goeldi (Belm) e da Universidade de So Paulo(So Paulo), que j dispe de espcimes modernos para osquais tanto vocalizaes quanto material gentico tambm seencontram registrados e disponveis em colees especcase separadas destes tipos de material, so o esteio para a con-solidao de um amplo programa de sistemtica e taxonomiana ornitologia brasileira. Espera-se, por m, que os critriosapresentados aqui sirvam no somente para a avaliao de

propostas de arranjos taxonmicos j existentes no mbito doCBRO, mas que tambm norteiem o processo de planejamen -to e conduo de novas revises neste futuro promissor da

sistemtica e taxonomia na ornitologia brasileira.

AGRADECIMENTOS

As idias contidas e discutidas ao longo deste trabalho re-sultam de um processo de 10 anos de aprendizado e reexo.Ao longo da maior parte desse perodo fui bolsista do Conse-lho Nacional de Desenvolvimento Cientco e Tecnolgico(CNPq auxlios no. 200099/97-3 e 35.0415/2004-8). Con-tribuies essenciais para a consolidao deste artigo foram

recebidas dos seguintes colegas, cujas idias e posies nemsempre concordaram necessariamente com as minhas, masque sempre me instigaram: J. V. Remsen Jr., Fred H. Sheldon,J. McGuire, Jason D. Weckstein, Chris Witt, Rob Moyle, JoelL. Cracraft, Jos Maria Cardoso da Silva, Mario Cohn-Haft,John M. Bates, Lus Fbio Silveira, Marcos Raposo, DavidC. Oren, Luis Antnio Pedreira Gonzaga e Fernando C. No-vaes (in memoriam). Agradeo ainda aos colegas do ncleode taxonomia do CBRO por comentrios e sugestes a uma

primeira verso deste artigo.

REFERNCIAS

Aleixo, A. (2002) Molecular systematics and the role of thevrzea-terra-rme ecotone in the diversication of

Xiphorhynchuswoodcreepers (Aves: Dendrocolaptidae).Auk119: 621-640.

Amaral, F. S. R. e L. F. Silveira (2004) Tinamus solitariuspernambucensisBerla, 1946 sinnimo de Tinamus so-litarius(Vieillot, 1819).Ararajuba12: 33-41.

American Ornithologists Union (AOU) (1998) Check-list ofNorth American birds, 7aEd. Washington D.C.: Ameri-can Ornithologists Union.

Avise, J. C. (2000) Phylogeography: the history and forma-tion of species. Cambridge: Harvard University Press.

Alexandre Aleixo


13/14

309

Barrowclough, G. F. (1982) Geographic variation, predictive-ness, and subspecies. The Auk99: 601-603.

Belton, W. (1984) Taxonomy of certain species of birds fromRio Grande do Sul, Brazil.National Geographic Society

Research Reports17: 183-188.

British Ornithologists Union (BOU) (1992) Check-list ofbirds of Britain and Ireland, 6aEd. Tring: British Orni-thologists Union.

Brumeld, R. T. (2005) Mitochondrial variation in Bolivianpopulations of the variable antshrike (Thamnophiluscaerulescens).Auk122: 414-432.

CBRO (2007) Lista das Aves do Brasil. 6 Edio (16 de agos-to de 2007). Comit Brasileiro de Registros Ornitol-

gicos, Sociedade Brasileira de Ornitologia. http://www.cbro.org.br (acesso em 21/08/2007).

Collar, N. J (1997) Taxonomy and conservation: chicken andegg.Bull. Brit. Ornithol. Club117: 122-136.

Cracraft, J. (1981) Toward a phylogenetic classication of therecent birds of the world (Class Aves).Auk 98: 681-714.

_______ (1983) Species concepts and speciation analysis.Current Ornithol.1: 159-187.

_______ (1989) Speciation and its ontology: the empirical

consequences of alternative species concepts for under-standing patterns and processes of differentiation, p. 28-59. Em: D. Otte e J. A. (eds.) Speciation and its conse-quences. Sunderland: Sinauer Associates, Inc.

Cracraft, J.; F. K. Barker, M. Braun, J. Harshman, G. J. Dyke,J. Feinstein, S. Stanley, A.

Cibois, P. Schikler, P.Beresford, J. Garcia-Moreno, M. D.Sorenson, T. Yuri e D. Mindell (2004) Phylogenetic re-lationships among modern birds (Neornithes). Towardan avian tree of life, p. 468-489. Em: J. Cracraft e M.J. Donoghue (eds.) Assembling the tree of life. Oxford:Oxford University Press.

Funk, D. J. e K. E. Omland (2003) Species-level paraphyly andpolyphyly: frequency, causes, and consequences, with in-sights from animal mitochondrial DNA. Ann. Rev. Ecol.Evol. Syst. 34: 397-423.

Futuyma, D. J. (2003) Biologia evolutiva, 2 Edio. RibeiroPreto: FUNPEC-RP.

Grant, P. R. e B. R. Grant (2006) Species before speciation iscomplete. Ann. Missouri Bot. Gard. 93: 94-102.

Haffer, J. (1992) Parapatric species of birds. Bull. Brit. Orni-thol. Club 112: 250-264.

_______ (1997a) Ornithologen-Briefe des 20. Jahrhunderts.kologie der Vgel, Band 19. Ludwigsburg.

_______ (1997b) Contact zones between birds of southernAmazonia. Ornithol. Monog.48: 281-305.

_______ (1998) Species concepts and species limits in orni-thology, p. 11 24. Em: J. de Hoyo, A. Elliott e J. Sar-gatal (eds.) Handbook of the birds of the world, v. 4.Sandgrouse to cuckoos. Barcelona: Lynx Edicions.

Helbig, A. J., A. G. Knox, D. T. Parkin, G. Sangster e M. Col-linson (2002) Guidelines for assigning species rank.Ibis144: 518-525.

Hellmayr, C. E., C. B. Cory e B. Conover (1918 1949). Cata-logue of birds of the Americas and the adjacent islands in

Field Museum of Natural History : including all species

and subspecies known to occur in North America, Mexi-

co, Central America, South America, the West Indies, and

islands of the Caribbean Sea, the Galapagos Archipela-

go, and other islands which may properly be included on

account of their faunal afnities.Field Museum Zoologi-cal Series. Chicago: Field Museum of Natural History.

Hennig, W. (1966)Phylogenetic systematics. Urbana: Univer-sity of Illinois Press.

IBAMA. (2003). Lista nacional da fauna brasileira ameaadade extino. http://www.mma.gov.br/port/sbf/fauna/in-dex.cfm (acesso em 20/06/2007).

Isaac, N. J. B., J. Mallet e G. M. Mace (2004) Taxonomic in-ation: its inuence on macroecology and conservation.Trends Ecol. Evol.19: 464-469.

Isler, M. L., P. R. Isler e B. M. Whitney (1998) Use of vocal-izations to establish species limits in antbirds (Passeri-formes: Thamnophilidae).Auk 115: 577-590.

_________, _________ e _________ (2007a) Species limitsin antbirds (Thamnophilidae): the warbling antbird (Hy-

pocnemis cantator) complex.Auk124: 11-28.

_________, _________, _________ e K. J. Zimmer (2007b)

Species limits in the Schistocichla complex of Perc-nostola antbirds (Passeriformes: Thamnophilidae). TheWilson J. Ornithol.119: 53-70.

Johnson, N. K., J. V. Remsen Jr. e C. Cicero (1999) Reso-lution of the debate over species concepts in ornithol-ogy: a new comprehensive biologic species concept, p.1470-1482. Em: N. J. Adams e R. H. Slotow (eds.) Proc.22 Int. Ornithol. Congr. Durban. Johannesburg: Bird-Life South Africa.

Joseph, L (2002) Geographical variation, taxonomy and distri-

bution of some AmazonianPyrrhuraparakeets. Ornitol.Neotr. 13: 337-363.

Mace, G. M. (2004) The role of taxonomy in species conserva-tion.Phil. Trans. Royal Soc. London B359: 711-719.




14/14

310

Mallet, J (2001) Species, concepts of, p. 427-440. Em: S. A.Levin (ed.) Encyclopedia of biodiversity, v. 5. AcademicPress.

Mayr, E (1942) Systematics and the origin of species. NewYork: Columbia University Press.

_______ (1982) The growth of biological thought: diversity,evolution, and inheritance. Cambridge: Harvard Univer-sity Press.

Navarro-Sigenza, A. G. e A. T. Peterson (2004) An alterna-tive species taxonomy of the birds of Mexico.Biota Neo-tropica4: 1-13.

Nelson, G. e N. Platnick (1981) Systematics and biogeogra-phy. Cladistics and Vicariance. New York: ColumbiaUniversity Press.

Novaes, F. C e M. F. C. Lima (1991) Variao geogrca e an-otaes sobre morfologia e biologia de Selenidera goul-dii (Piciformes: Ramphastidae).Ararajuba2: 59-63.

Oren, D. C. (2001) Biogeograa e conservao de aves naregio Amaznica, p. 97 109. Em: J. P. R. Capobianco,A. Verssimo, A. Moreira, D. Sawyer, I. Santos e L. P.Pinto (eds.) Biodiversidade na Amaznia brasileira: aval-iao e aes prioritrias para a conservao, uso sus-tentvel e repartio de benefcios. So Paulo: EstaoLiberdade e Instituto Socioambiental.

Patten, M. A e P. Unitt (2002) Diagnosability versus mean dif-ferences of sage sparrow subspecies.Auk119: 26-35.

Peters, J. L. (1934 1986) Check-list of birds of the world, V.1 - 16. Cambridge: Museum of Comparative Zoology,Harvard University.

Peterson, A. T. e A. G. Navarro-Sigenza (1999) Alternativespecies concepts as bases for determining priority con-servation areas. Cons. Biol.13: 427-431.

Price, T. D. e M. M. Bouvier (2002) The evolution of F1postzygotic incompabilities in birds.Evolution 56: 2083-2089.

Queiroz, de K (2005) Ernst Mayr and the modern concept ofspecies.Proc. Nat. Acad. Sci. 102: 6600-6607.

_______ (1998) The general lineage concept of species, spe-cies criteria, and the process of speciation: a conceptualunication and terminological recommendations, p. 57-75. Em: D. J. Howard e S. H. Berlocher (eds.) Endless

forms: species and speciation. Oxford: Oxford Univer-sity Press.

Remsen, J. V (2005) Pattern, process, and rigor meet classi-cation.Auk122: 403-413.

_______, C. D. Cadena, A. Jaramillo, M. Nores, J. F. Pacheco,M. B. Robbins, T. S. Schulenberg, F. G. Stiles, D. F. Stotze K. J. Zimmer (2007) A classication of the bird speciesof South America. American Ornithologists Union, ver-so 28/07/2007. http://www.museum.lsu.edu/~Remsen/SACCBaseline.html (acessado em 16/08/2007).

Ribas C. C., L. Joseph e C. Y. Miyaki (2006) Molecular sys-tematics and patterns of diversication in Pyrrhura (Psit-tacidae), with special reference to the picta-leucotis com-

plex.Auk123: 660-680.

Ridgely, R. S. e G. Tudor (1994) The birds of South America, v.2. The suboscine passerines. Austin: University of Texas

Press.

Rosen, D. E. (1979) Fishes from the uplands and intermontanebasins of Guatemala: revisionary studies and compara-tive geography.Bull. Am. Mus. Nat. Hist.162: 267-376.

Sigrist, T. (2006)Aves do Brasil: uma viso artstica. So Pau-lo: Fosfertil e Ministrio da Cultura.

Silveira, L. F. e F. Olmos (2007) Quantas espcies de avesexistem no Brasil? Conceitos de espcie, conservao e oque falta por descobrir.Rev. Bras. Ornitol.15: 289-296.

Sites Jr., J. W. e J. C. Marshall (2004) Operational criteria for de-

limiting species.Ann. Rev. Ecol., Evol. Syst.35: 199-277

Stresemann, E. (1959) The status of avian systematics and itsunsolved problems.Auk76: 269-280.

Watson, D. M (2005) Diagnosable versus distinct: evaluatingspecies limits in birds.BioScience55: 60-68.

Zimmer, J. T. (1931 1953). Studies of Peruvian birds. Am.Mus. Novit.. no 1 65.

Zimmer, K. J. (2002) Species limits in Olive-backed Foliage-Gleaners (Automolus: Furnariidae). Wilson Bull. 114:20-37.

Zink, R. M (1997) Species concepts.Bull. Brit. Ornithol. Club117: 97-109.

_______ (2003) The role of subspecies in obscuring avianbiological diversity and misleading conservation policy.Proc. Royal Soc. London, series B27: 561-564.

_______ e M. C. McKitrick (1995) The debate about species

concepts and its implications for ornithology. Auk 112:701-719.

Alexandre Aleixo

Aleixo, CFGEwefef

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