ANATOMIA DOS MÚSCULOS DO OMBRO, BRAÇO E PLEXO BRAQUIAL ... · O final “E agora, ......
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UNIVERSIDADE FEDERAL DE GOIÁS ESCOLA DE VETERINÁRIA E ZOOTECNIA
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM CIÊNCIA ANIMAL
ANATOMIA DOS MÚSCULOS DO OMBRO, BRAÇO E PLEXO BRAQUIAL DO TAMANDUÁ-BANDEIRA
(Myrmecophaga tridactyla, Linnaeus, 1758)
Paulo Roberto de Souza Orientador: Prof. Dr. Eugênio Gonçalves de Araújo
GOIÂNIA 2013
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iii
PAULO ROBERTO DE SOUZA
ANATOMIA DOS MÚSCULOS DO OMBRO, BRAÇO E PLEXO BRAQUIAL DO TAMANDUÁ-BANDEIRA
(Myrmecophaga tridactyla, Linnaeus, 1758)
Tese apresentada para obtenção do grau de Doutor em Ciência Animal junto à Escola de Veterinária e Zootecnia da Universidade Federal de Goiás
Área de Concentração: Patologia, Clínica e Cirurgia Animal
Linha de Pesquisa:
Patobiologia animal, experimental e comparada
Orientador:
Prof. Dr. Eugênio Gonçalves de Araújo - EVZ - UFG Comitê de Orientação: Prof. Dr. Júlio Roquete Cardoso - ICB - UFG Prof. Dr. Paulo Cesar Moreira - ICB - UFG
GOIÂNIA
2013
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vi
À Maria Claudia, minha esposa.
Dedico
Aos meus filhos:
Lorena e Rafael,
Igor e Mariana,
Lauro.
Às minhas netas:
Maria Regina e Maria Clara.
Aos meus pais:
Francisco Antônio de Souza Júnior (in memorian),
Elza Martins de Souza
Aos meus irmãos:
Márcio e Uiara,
Celso e Helenice,
Francisco Carlos (in memorian),
Claudio e Lorena.
Aos meus sobrinhos.
À minha avó:
Enedina Pereira Barbosa (in memorian).
Ofereço
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vii
AGRADECIMENTOS
Ao senhor meu Deus, que há de perdoar os meus erros e permitir que eu
consiga também praticar o bem.
Ao Programa de Pós-graduação em Ciência Animal/EVZ/UFG, pela
oportunidade a mim concedida.
Ao CETAS/IBAMA-GO, que prontamente nos concedeu os espécimes
utilizados nesse experimento.
Aos professores do Programa de Pós-graduação em Ciência Animal, em
especial àqueles que me repassaram seus conhecimentos, também na
graduação, e aos que foram meus alunos na disciplina de Anatomia Veterinária.
A todos os colegas pós-graduandos, pelo incentivo e convívio.
Aos meus alunos da graduação, principalmente aos acadêmicos Anderson
Junqueira Martini e Isabelle Matos Macedo, pelo registro de imagens em forma
desenhos das estruturas do tamanduá-bandeira.
Ao Dr. Rafael Teixeira Alvarenga no suporte em questões sobre tecnologias
de informação.
A todos os colegas do DMORF, em especial, aos professores da área de
Anatomia Animal.
Aos amigos membros do corpo técnico e administrativo do DMORF, ICB e
EVZ na pessoa do Sr. Darci José dos Santos (in memorian), esse, companheiro
em todos os momentos.
Ao Prof. Dr. Eugênio Gonçalves de Araujo, pela orientação na execução
dessa tese e incentivo em iniciar essa etapa.
Ao Prof. Dr. Paulo Cesar Moreira, membro do comitê de orientação, e chefe
do DMORF/ICB/UFG, pelo apoio constante.
Ao Prof. Dr. Júlio Roquete Cardoso, membro do comitê de orientação,
presente de Deus a mim concedido, sem o qual, não seria possível o término
desse trabalho de tese.
Ao Prof. Dr. Raul Conde, meu orientador na execução da especialização
em Técnicas Anatômicas.
À Profa. Dra. Simone Maria Teixeira Sabóia-Morais, minha orientadora na
execução da dissertação de mestrado.
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viii
Agradeço, ainda, a todos que compartilharam comigo seus conhecimentos
e experiências, na pessoa do Prof. Orlando Alves de Brito.
Finalmente, a todos aqueles que direta ou indiretamente contribuíram para
a realização do presente trabalho, o meu muito obrigado.
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ix
O final
“E agora, meus amigos? O que faço?
Se é tão bom saber, sentir e ser...
Foge-nos a luz
mas, as sombras não permanecem
para sempre.
Sobra tempo, sobra espaço.
E o final?
Não. Não será fracasso.”
Elza Martins de Souza
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x
SUMÁRIO
RESUMO ............................................................................................................. XVI
ABSTRACT ........................................................................................................ XVII
CAPÍTULO 1 - CONSIDERAÇÕES INICIAIS .......................................................... 1
1. INTRODUÇÃO............................................................................................. 1
1.1. Características gerais do Myrmecophaga tridactyla .................................... 2
1.2. Aspectos da anatomia do músculo estriado esquelético ............................. 4
1.3. Aspectos da anatomia dos nervos espinhais e do plexo braquial ............... 7
1.4. Formação dos nervos do plexo braquial .................................................... 13
1.5. Importância do conhecimento da anatomia do plexo braquial ................... 13
2. OBJETIVOS .............................................................................................. 15
3. REFERÊNCIAS ......................................................................................... 16
CAPÍTULO 2 - ASPECTOS DA ANATOMIA DOS MÚSCULOS DO OMBRO E
BRAÇO DO Myrmecophaga tridactyla .................................................................. 25
RESUMO .............................................................................................................. 25
ABSTRACT .......................................................................................................... 26
1. INTRODUÇÃO........................................................................................... 27
2. MATERIAL E MÉTODOS ........................................................................... 28
3. RESULTADOS E DISCUSSÃO ................................................................. 29
4. CONCLUSÃO ............................................................................................ 51
5. REFERÊNCIAS ......................................................................................... 52
CAPÍTULO 3 - GROSS ANATOMY OF THE BRACHIAL PLEXUS IN THE
GIANT ANTEATER (Myrmecophaga tridactyla) .................................................... 56
SUMMARY ........................................................................................................... 57
INTRODUCTION .................................................................................................. 57
MATERIALS AND METHODS .............................................................................. 58
RESULTS AND DISCUSSION ............................................................................. 59
ACKNOWLEDGEMENTS ..................................................................................... 65
REFERENCES ..................................................................................................... 66
CAPÍTULO 4 - CONSIDERAÇÕES FINAIS .......................................................... 69
ANEXO .................................................................................................................. 71
xvi
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xi
LISTA DE FIGURAS
CAPÍTULO 1 Figura 1 - Representação esquemática da estrutura do músculo estriado esquelético e seus anexos........................................................................
05
Figura 2 - Representação esquemática da estrutura do nervo espinhal......
07
Figura 3 - Corte transversal do tronco de um vertebrado apresentando a formação e distribuição dos nervos espinhais...............................................
08
CAPÍTULO 2 Figura 1 - A. Face lateral da escápula, úmero, rádio e ulna do membro torácico direito de M. tridactyla........................................................................
30
Figura 1 - B. Face medial da escápula, úmero, rádio e ulna do membro torácico direito de M. tridactyla........................................................................ .
30
Figura 1 - C. Face cranial do úmero de M. tridactyla....................................
30
Figura 1 - D. Face caudal do úmero de M. tridactyla.....................................
30
Figura 2 - Face lateral do ombro e braço do membro torácico esquerdo de M. tridactyla..................................................................................................
33
Figura 3 - Aspecto profundo da face lateral do ombro e braço do membro torácico esquerdo de M. tridactyla, após a remoção dos músculos deltoide e trapézio...........................................................................
35
Figura 4 - Face medial do ombro e braço do membro torácico direito de M. tridactyla.........................................................................................................
38
Figura 5 - Face cranial do ombro e braço do membro torácico esquerdo de M. tridactyla...................................................................................................
43
Figura 6 - Face medial do cotovelo no membro torácico esquerdo em M. tridactyla.........................................................................................................
48
Figura 7 - Aspecto caudocranial do cotovelo no membro torácico direito em M. tridactyla................................................................................................
49
CAPÍTULO 3 Figure 1. Ventromedial view of the right brachial plexus of an adult male M. tridactyla ………………………………...…………………………………………
59
Figure 2. Right brachial plexus removed from the body of an adult male M. tridactyla ……………………………………………………………..…………....
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xii
LISTA DE TABELAS E QUADROS
CAPÍTULO 1
Quadro 1 - Ramos ventrais dos nervos espinhais que participam da
formação do plexo braquial em mamíferos selvagens.................................
12
Quadro 2 - Composição dos nervos do plexo braquial de equino, bovino,
canino e suíno..................................................................................................
13
Quadro 3. - Composição dos nervos do plexo braquial em animais
selvagens....................................................................................................
14
CAPÍTULO 2
Quadro 1 - Sumário das inserções, inervação e hipótese de ação dos
músculos do ombro e braço em M. tridactyla..............................................
41
CAPÍTULO 3
Table 1. Nerves composition of the brachial plexus of the M. tridactyla
and other mammals........................................................................................
63
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xiii
LISTA DE ABREVIATURAS
CAPÍTULOS 1 e 2
Ac Acrômio Anc M. ancôneo AnEp M. anconeoepitroclear Ax N. axilar Bcef M. braquiocefálico BicC M. bíceps braquial, cabeça curta BicL M. bíceps braquial, cabeça longa Braq M. braquial Brd M. braquiorradial C4 a C8 Nervos espinhais cervicais Ca Cabeça umeral CETAS Centro de Triagem de Animais Silvestres CEUA Comissão de ética no uso de animais Co Côndilo umeral Corb M. coracobraquial CSL Crista supracondilar lateral CSM Crista supracondilar medial DetAL M. deltoide acromial lateral DetAM M. deltoide acromial medial DetC M. deltoide clavicular DetE M. deltoide escapular DMORF Departamento de Morfologia ECE Espinha caudal da escápula EE Espinha da escápula EpL Epicôndilo lateral EpM Epicôndilo medial EVZ Escola de Veterinária e Zootecnia FDP M. flexor digital profundo FE Forame escapular FEC Fossa escapular caudal FEp Forame epicondilar FIe Fossa infraespinhosa FSe Fossa subescapular FSp Fossa supraespinhosa GraD M. grande dorsal IBAMA Instituto Brasileiro de Meio Ambiente e Recursos
Naturais enováveis ICB Instituto de Ciências Biológicas Infre M. infraespinhal IUCN União Internacional para a Conservação da
Natureza e dos Recursos Naturais Me N. mediano M. tridactyla Myrmecophaga tridactyla
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M. Músculo MC N. musculocutâneo N. Nervo NMI Neurônio motor inferior NMS Neurônio motor superior Nn. Nervos no Número Ol Olécrano Otr M. omotransverso Pc N. peitoral caudal Pcr N. peitoral cranial PeS M. peitoral superficial R N. Radial Rd Rádio RMa M. redondo maior RMe M. redondo menor SbE N. subescapular SE N. supraescapular Sube M. subescapular Supe M. supraespinhal T1, T2 Nervos espinhais torácicos TBr Tuberosidade braquiorradial TD N. toracodorsal TDe Tuberosidade deltoide TFAb M. tensor da fáscia antebraquial TL N. torácico longo TLat N. torácico lateral TMa Tubérculo maior do úmero TMe Tubérculo menor do úmero TR Tuberosidade redonda TRa Tuberosidade radial TrLa M. tríceps braquial, cabeça lateral TrLo M. tríceps braquial, cabeça longa TrMe M. tríceps braquial, cabeça medial Trp M. trapézio TSg Tubérculo supraglenoide TU Tuberosidade ulnar U N. ulnar UFG Universidade Federal de Goiás Un Ulna CAPÍTULO 3
1st First rib Ax Axillary nerve C3-C8 Cervical spinal nerves CaT Caudal trunk CCA Caudal cutaneous antebrachial nerve
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CP Caudal pectoral nerve CrP Cranial pectoral nerve CrT Cranial trunk D Dorsal ramus of C8 G Gray communicating branches GCt Cervicothoracic ganglion In1 First intercostal nerve M Median nerve MB Muscular branch. MC Musculocutaneous nerve Phr Phrenic nerve R Radial nerve SbS Subscapular nerve SC Spinal Cord SiT Single trunk SS Suprascapular nerve
ST Sympathetic trunk
T1 First thoracic nerve TD Thoracodorsal nerve TL Thoracic long nerve TLat Lateral thoracic U Ulnar nerve V Vertebral nerve VA Vertebral artery W White communicating branches
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xvi
RESUMO
Este estudo teve como objetivos: Descrever aspectos da anatomia dos
músculos do ombro e braço do M. tridactyla, com ênfase nas suas fixações ao esqueleto, relações topográficas, ação e inervação; Descrever anatomia do plexo braquial nesta espécie, com ênfase na sua formação, arquitetura e composição dos nervos. Desta forma, foram dissecadas as citadas regiões de 10 membros torácicos de cinco espécimes de M. tridactyla adultos, cedidos pelo CETAS - IBAMA-GO (licença 99/2011, processo CEUA-UFG nº 014/11). Nessa espécie o M. deltoide divide-se em três porções: acromial, escapular e clavicular. Os músculos supraespinhal e infraespinhal são típicos, embora o primeiro apresente uma inserção adicional no tubérculo menor do úmero. O M. redondo maior é bastante desenvolvido, origina-se na ampla fossa escapular caudal e apresenta inserção linear no úmero, o que aumenta seu poder de alavanca. O M. subescapular é largo e multipenado e não apresenta divisão em cabeças. O M. bíceps braquial é desenvolvido e divide-se em cabeças curta e longa, e esta última apresenta ainda uma parte superficial e outra profunda. O M. tríceps braquial é desenvolvido e dividido em três cabeças, a saber, longa, lateral e medial. Os músculos: redondo menor, coracobraquial, braquial, ancôneo, anconeoepitroclear e tensor da fáscia antebraquial (M. dorsoepitroclear) não apresentaram características peculiares. Os nervos supraescapular, subescapular, axilar, radial, musculocutâneo e ulnar participaram da inervação destes músculos. O plexo braquial é formado pelos ramos ventrais dos quatro últimos nervos espinhais cervicais, C5 até C8, e o primeiro nervo torácico, T1. Essas raízes primárias formam dois troncos, cranial (C5, C6 e C7) e caudal (C8 e T1). Os nervos originados destes troncos com sua formação mais frequente foram: supraescapular (C5 a C7); subescapular (C5 a C7); peitoral cranial (C5 a C8); peitoral caudal (C8 e T1); axilares (C5 a C7); musculocutâneo (C5 a C7); radial (C5 a T1); ulnar (C5 a T1); mediano (C5 a T1); toracodorsal (C5 a C8); torácica lateral (C7 a T1) e torácico longo (C6 e C7). Dentre as várias modificações musculares na região estudada, destacam-se a presença de músculos mais robustos envolvidos com o hábito fossorial do M. tridactyla. Em consequência, os nervos do plexo envolvidos com a inervação destes músculos são constituídos por número maior de ramos dos nervos espinhais do que se observa em outras espécies. Palavras-chave: Membro torácico, musculatura, nervos periféricos, xenarthra
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xvii
ABSTRACT
The goals of this study were: 1) To describe aspects of anatomy of the muscles of the shoulder and arm of M. tridactyla, with emphasis on their skeleton attachments, topography, syntopy, action and innervations; and 2) To describe the anatomy of the brachial plexus in this species with emphasis to its composition, architecture and nerve formation. For this purpose, the respective regions of ten thoracic limbs of five cadavers of adult M. tridactyla were dissected. The animals were provided by CETAS - IBAMA-GO (license 99/2011, CEUA-UFG no 014/11). The deltoid muscle is divided into three parts: acromial, scapular and clavicular. Supraspinatus and infraspinatus muscles do not show peculiar characteristics, although the former shows an additional insertion on the lesser tubercle of the humerus. The teres major muscle is quite developed. It originates from the whole broad teres major fossa of the scapula and has a wide linear insertion on the humerus, which increases its traction power. The subscapular muscle is wide and multipennate, but it is not divided into heads. The biceps brachial muscle is developed and divided into short and long heads and the latter shows superficial and deep parts. The triceps brachial muscle is developed and divided into three heads: long, lateral and medial. The teres minor, coracobrachialis, brachialis, anconeus, anconeoepitroclear and tensor of the antebrachial fascia (M. dorsoepitroclear) muscles are typical. The suprascapular, subscapular, axillary, radial, ulnar and musculocutaneous nerves contributed to the innervation of these muscular groups. The brachial plexus is formed by the ventral rami of the last four cervical spinal nerves, C5 through C8, and the first thoracic spinal nerve, T1. These primary roots joined to form two trunks: a cranial trunk comprising ventral rami from C5-C7 and a caudal trunk receiving ventral rami from C8-T1. The nerves originated from these trunks and their most constant arrangement were as follows: suprascapular (C5-C7), subscapular (C5-C7), cranial pectoral (C5-C8), caudal pectoral (C8-T1), axillary (C5-C7), musculocutaneous (C5-C7), radial (C5-T1), median (C5-T1), ulnar (C5-T1), thoracodorsal (C5-C8), lateral thoracic (C7-T1) and long thoracic (C6-C7). Among the several muscular modifications in the studied region, it could be highlighted the presence of stronger muscles related to the fossorial habit of the M. tridactyla. Consequently, the nerves of the plexus that are involved with the innervation of these muscles are formed by a larger number of spinal nerves rami than those in other species. Keywords: musculature, peripheral nerves, thoracic limb, xenarthra
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CAPÍTULO 1 - CONSIDERAÇÕES INICIAIS
1. INTRODUÇÃO
O Tamanduá-bandeira está incluído na lista da União Internacional
para a Conservação da Natureza e dos Recursos Naturais como uma espécie
vulnerável (IUCN, 2012). No Brasil, está classificado como vulnerável (CASELLA
et al., 2006). No entanto, a situação em cada estado pode ser mais preocupante,
pois em alguns deles, como no Rio de Janeiro e Rio Grande do Sul, essa espécie
está provavelmente extinta; no Paraná, o tamanduá-bandeira está “criticamente
em perigo”, enquanto em São Paulo e Minas Gerais, está classificado como “em
perigo” de extinção (MIKICH & BÉNILS, 2004; GREGORINI et al., 2007;
CLOZATO et al., 2008).
A comunidade científica entende que ações antrópicas aceleram a
extinção das espécies (REZENDE et al., 2010). Sim as principais causas da
queda na população dessa espécie estão ligadas à destruição ou degradação de
seu habitat, modificação dos seus ambientes naturais, provável modificação de
comunidades de formigas e cupins, a caça predatória e ataques de cães
(FONSECA et al., 1994; MEDRI & MOURÃO, 2005). No Brasil, as rodovias são
uma grande ameaça para os tamanduás-bandeira. Muitos são atropelados e
mortos nas rodovias que passam por fragmentos florestais (BARRETO, 2007;
DAHROUG et al., 2009). Um estudo realizado por MOREIRA et al. (2006)
demonstrou que em 200 km da rodovia GO-060, 104 tamanduás-bandeira foram
atropelados no período de um ano e meio.
Na tentativa de contribuir com a preservação da espécie, muitos
animais feridos têm sido encaminhados para tratamento e reabilitação, mas a
carência de conhecimentos nas áreas básicas, principalmente de anatomia, pode
dificultar uma abordagem clínico-cirúrgica mais eficiente a estes animais. E
quando se trata do membro torácico, em especial, a demanda por um tratamento
eficiente é fundamental para os tamanduás-bandeira, pois estes apêndices além
de importantes na deambulação, também são fundamentais para a defesa e para
a obtenção de alimento (TAYLOR, 1985; NAPLES, 1999; DAWKINS, 2009;
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2
RODRIGUES et al., 2009). Logo, qualquer deficiência neste membro inviabiliza o
retorno do animal ao seu habitat natural.
Dentre as espécies da superordem Xenarthra, já se estudou a
musculatura do membro torácico em tatu (MILES, 1941), tamanduá-mirim
(TAYLOR, 1978) e bicho-preguiça (NYAKATURA & FISCHER, 2010), todavia,
ainda não há estudos desta natureza em M. tridactyla, o que constitui uma lacuna
para se estabelecer o padrão morfológico desta superordem, que ostenta
características bastante peculiares.
No que tange aos estudos no campo da neurologia, a carência de
informações é maior, o que dificulta a atuação médica nestas espécies. Segundo
CORDEIRO (1996), o conhecimento anatômico da origem, trajeto e distribuição
dos nervos é indispensável na interpretação de lesões neurológicas, associando a
função dos músculos aos segmentos medulares.
1.1. Características gerais do Myrmecophaga tridactyla
Existem quatro grupos de mamíferos placentários: Euarchontoglires;
Afrotherios; Laurasiatérios; e Xenarthras. Sendo os Xenarthras e Afrotérios os
mais antigos. Os Xenarthras apresentaram desenvolvimento bem sucedido na
América do Sul, sendo formado pelas ordens Cingulata, cujos indivíduos
apresentam osteodermos, como é o caso dos tatus, e pela ordem Pilosa, que
apresentam pelos na cobertura corpórea, o que inclui os tamanduás e bichos-
preguiça (POUGH et al., 1993; WILSON & REEDER, 2005; DAWKINS, 2009).
O tamanduá-bandeira pertence à superordem Xenarthra, ordem Pilosa,
subordem Vermilingua e família Myrmecophagidae, onde estão incluídos os
gêneros Myrmecophaga, Tamandua e Cyclopes. Seus parentes mais próximos
são o Tamandua tetradactyla (tamanduá-mirim) e o Cyclopes didactylus
(tamanduaí, tamanduá-anão ou tamanduá-seda), ambos arborícolas e de menor
porte (POUGH et al., 1993; WILSON & REEDER, 2005; DAWKINS, 2009). O
termo xenartra significa articulação estranha, porque suas junturas intervertebrais
lombares apresentam articulações extras, não observadas em nenhuma outra
espécie. Esta especialização em T. tetradactyla e M. tridactyla provavelmente se
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3
relaciona com seus hábitos fossoriais (hábito de cavar o solo). O tronco é
estabilizado durante a atividade fossorial pelos processos xenartros na região
lombar e pelas costelas expandidas e músculos intercostais robustos na região
torácica (JENKINS JR., 1970).
O Myrmecophaga tridactyla caracteriza-se morfologicamente por um
crânio comprido, glândulas salivares desenvolvidas com secreção intensa e
ausência de dentição. Os membros torácicos são robustos e providos de garras
longas e fortes, encurvadas e fundamentais no ataque a formigueiros e
cupinzeiros, e para defesa (EISENBERG, 1981; NOWAK, 1999; DEEM &
FIORELLO, 2002; RODRIGUES et al., 2009). O animal adulto apresenta-se
pesando entre 18 e 39 kg e mede de 1,0 a 1,2 m de comprimento, fora a cauda,
que mede entre 65 e 90 cm. A língua é longa, podendo se estender por 61 cm
fora da boca, sendo revestida por saliva viscosa (SHAW, et al. 1987; NAPLES,
1999). Sua percepção olfativa é bem desenvolvida em detrimento da visão e da
audição (NOWAK & PARADISO, 1983). Apresenta uma taxa metabólica basal de
aproximadamente 34% do que se espera do seu tamanho corporal e têm uma
temperatura corpórea baixa quando comparada com a de outros mamíferos,
podendo variar de 32 a 34ºC de acordo com o ambiente (ROSA, 2007). Sua pele
espessa, cauda longa, pelagem densa e longa permite isolamento térmico
(McNAB, 1984, 1985; DE SAMPAIO, 2006). Durante o repouso, ele projeta a
cauda sobre o corpo conservando o calor e também auxiliando em sua
camuflagem (SHAW & CARTER, 1980).
Sua distribuição estende-se do sul de Belize e Guatemala ao noroeste
da Argentina e leste do Uruguai, estando presentes também no oeste dos Andes,
noroeste do Equador, sul da Venezuela, sudeste da Bolívia e oeste do Paraguai.
Na Colômbia e Brasil sobrevive em todo território. Apresenta habitat diversificado,
frequentando florestas, cerrados, campos abertos, pastagens e áreas alagadiças
(BERESCA & CASSARO, 2001; GREGORINI et al., 2007; MIRANDA & COSTA,
2007). MEDRI (2002) descreve para tamanduás-bandeira de vida livre, o espaço
territorial de 4,0 a 7,5 km2 como área de ocorrência de um macho da espécie, e
11,9 km2 da fêmea.
Quanto aos aspectos reprodutivos, sua maturidade sexual é atingida
aos dois anos e geram apenas um filhote por gestação. O período gestacional
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4
dura cerca de 190 dias, a mãe amamenta o filhote durante seis a oito meses e,
aos 12 meses, o jovem passa a ser independente (NOWAK & PARADISO 1983;
McNAB,1985; MIRANDA, 2006).
Na vida livre, o M. tridactyla é uma espécie altamente seletiva em
relação à alimentação. Sua dieta inclui formigas, cupins (térmitas) e seus ovos,
além de larvas e, raramente frutos (NOWAK, 1999; MORGADO, 2012). No
decorrer de um dia, visita muitos cupinzeiros e formigueiros, consumindo
aproximadamente 35.000 formigas ou cupins (EISENBERG, 1981; NOWAK,
1999). Em cativeiro, o tamanduá-bandeira prefere cupins ao invés de formigas
(CARVALHO & KLOSS, 1951; CARVALHO, 1966), o que não é observado em
animais de vida livre, onde a disponibilidade alimentar varia conforme o habitat e
sazonalidade (MONTGOMERY, 1985; REDFORD, 1986; DRUMOND, 1992). A
saliva tem função quimioatrativa às presas, neutraliza ação de secreções das
mesmas e auxilia na digestão de quitina do exoesqueleto dos insetos (REISS,
2000).
1.2. Aspectos da anatomia do músculo estriado esquelético
O estudo da anatomia macroscópica do sistema muscular oferece
informações a respeito da função de atividades nas espécies animais, ferramenta
esta importante na determinação de hábitos de indivíduos de determinada
espécie, podendo propiciar sua classificação nos diversos grupos taxonômicos
(ORR, 1986; STORER et al., 2000; RIBEIRO, 2002).
A parte ativa do aparelho locomotor é representada pelos músculos
esqueléticos e suas estruturas acessórias tais como, fáscias, tendões,
aponeuroses, bainhas e bolsas sinoviais (Figura 1). Os músculos como órgãos
são constituídos por tecido muscular estriado esquelético, tecido conjuntivo, vasos
e nervos (NICKEL et al., 1986).
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5
FIGURA 1 - Representação esquemática da estrutura do músculo estriado esquelético e seus anexos
Fonte:http://commons.wikimedia.org/wiki/File:Estrutura_de_um_m%C3%BAsculo_esquel%C3%A9tico.JPG?uselang=pt-br
Dos elementos conjuntivos, o epimísio é o mais externo, envolvendo o
ventre muscular. Ele é contínuo no interior da massa muscular com o perimísio,
que envolve os fascículos musculares. Cada fibra muscular, por sua vez, é
envolvida pelo endomísio. Estas estruturas permitem a passagem de vasos e
nervos no ventre muscular e são contínuas com os elementos de fixação dos
músculos ao esqueleto, tendões e aponeuroses (St. CLAIR, 1986; BANKS, 1991).
As fáscias musculares são membranas conjuntivas bastante
resistentes e relativamente pobres em vasos e nervos. A fáscia que é conectada
ao epimísio envolve músculos individuais ou porções de músculos, separando-os
em grupos. Elas emitem lamelas ou septos intermusculares, que podem seguir
entre os músculos ou se fixarem ao periósteo. Em certas regiões, próximas de
articulações, as fáscias formam estruturas para contenção de tendões,
denominadas retináculos (NICKEL et al., 1986).
Os músculos do ombro são aqueles que têm origem na escápula e
inserção no úmero. São eles o músculo deltoide, supraespinhal, infraespinhal e
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6
redondo menor, constituindo o grupo lateral. No grupo medial, encontram-se o
subescapular, redondo maior, coracobraquial e capsular (GETTY, 1986). Eles são
responsáveis pela flexão ou extensão, adução ou abdução, rotação lateral ou
medial e retração do úmero e, consequentemente, do membro torácico. No
homem, os músculos supraespinhal, infraespinhal, redondo menor e
subescapular, atuando sobre a articulação do ombro com auxilio da cápsula
articular, formam o manguito rotator, que promove a estabilização da articulação
do ombro (MOORE & DALLEY, 2011).
Os músculos do braço (GETTY, 1986), também classificados como
músculos da articulação do cotovelo (NICKEL et al., 1986), são aqueles
localizados principalmente em torno do úmero. A maior parte deles é formada por
músculos volumosos, que se originam na escápula e no úmero e se inserem
proximalmente no rádio e ulna, atuando essencialmente como flexores e
extensores. Com o animal em estação, eles fixam ombro e cotovelo, portanto,
todo o membro (NICKEL et al., 1986; KÖNIG & LIEBICH, 2004).
Estes dois grupos musculares, os músculos do ombro e do braço, são
especialmente importantes para a biomecânica do membro torácico, visto que são
os elementos proximais dos membros que mais contribuem para o deslocamento
das mãos e dos pés (FISCHER et al., 2002).
A utilização dos membros torácicos para a locomoção pode variar
significantemente, dependendo de como eles são usados em atividades tais como
caminhar, correr ou escalar. Outras possibilidades funcionais dos mesmos
incluem seu uso como órgãos para a obtenção de alimento, manipulação do
ambiente e como arma de defesa contra predadores (TAYLOR, 1985). O perfil
morfológico destes apêndices, portanto, varia consideravelmente entre as
espécies, em função de suas aptidões.
Em geral, as características dos músculos do membro torácico dos
demais xenartras remetem àquelas esperadas em animais com hábito fossorial,
conforme relatos de MILES (1941), TAYLOR (1978) e NYAKATURA & FISCHER
(2010). Toda a musculatura envolvida com a retração das garras, flexão de carpo,
flexão do cotovelo e retração do úmero é muito desenvolvida nessas espécies, o
que, naturalmente, é acompanhada por notáveis modificações osteoarticulares.
Conforme as observações desses autores, dentre os músculos proximais dos
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7
membros torácicos, os que mais se destacam em relação aos de outras espécies,
em termos de desenvolvimento, são o redondo maior, o bíceps e tríceps braquial,
justamente pelo envolvimento direto no comportamento fossorial.
1.3. Aspectos da anatomia dos nervos espinhais e do plexo braquial
Nervo é o conjunto de fibras nervosas agrupadas por intermédio de
tecido conjuntivo, onde o epineuro é o revestimento mais externo. Essa lâmina é
contínua com o perineuro, que envolve fascículos nervosos. Cada fibra nervosa,
por sua vez, é envolvida pelo endoneuro (Figura 2) (BANKS, 1991, MACHADO,
2006).
FIGURA 2. Representação esquemática da estrutura do nervo espinhal Fonte: http://pds21.egloos.com/pds/201203/01/78/d0116878_4f4f57b2dfbb4.jpg
Nervos espinhais são aqueles que fazem conexão com a medula
espinhal. Sua origem real corresponde ao local onde estão localizados os corpos
dos neurônios, podendo ser a coluna dorsal, lateral ou ventral da substância
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8
cinzenta da medula espinhal. A origem aparente é o ponto onde as radículas das
fibras eferentes deixam a medula espinhal (no sulco lateral ventral da medula
espinhal), ou as radículas das fibras aferentes adentram à mesma (no sulco
lateral dorsal) (MACHADO, 2006).
Quando as raízes dorsal e ventral se unem, surge o tronco do nervo
espinhal, que funcionalmente é misto (Figura 3). Logo que o nervo espinhal
emerge pelo forame intervertebral, se bifurca em um ramo dorsal, responsável
pela inervação do dorso, e um ramo ventral, responsável pela inervação ventral e
lateral do corpo, ambos mistos. O ramo ventral segue trajeto de maneira individual
(unissegmentar), ou troca fibras com nervos espinhais de segmentos próximos,
formando plexos, como o braquial e lombossacral. A partir dos plexos surgem os
nervos plurissegmentares, que seguem seu trajeto até as terminações nervosas
(CARPENTER, 1978; CHRISMAN et al. 2005; LORENZ & KORNEGAY, 2006).
Figura 3 - Corte transversal do tronco de um vertebrado apresentando a formação
e distribuição dos nervos espinhais Fonte: KARDONG (2010)
O ramo ventral dos nervos espinhais torácicos envia, ainda, ramos
comunicantes brancos (fibra pré-ganglionar) ao tronco simpático e recebe deste o
retorno de ramos comunicantes cinzentos (fibra pós-ganglionar). Os ramos
comunicantes cinzentos incorporam também os ramos ventrais dos demais
Dermátomo
M. epaxial
Gânglio do tronco
simpático
Elementos
esqueléticos
M. hipaxial
Músculos
dorsais
Divisão do
ramo ventral
Divisão do
ramo ventral
Músculos
ventrais
Ramo primário
ventral
Ramo primário
dorsal
Nervo espinhal
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nervos espinhais. Essas fibras são eferentes viscerais e constituem o sistema
nervoso autônomo (CARPENTER, 1978; SQUIRE et al., 2003; MACHADO, 2006).
Portanto, os componentes funcionais dos nervos periféricos espinhais são:
aferente somático, aferente visceral, eferente somático e eferente visceral
(KÖNIG & LIEBICH, 2004).
O sistema motor é composto pelo neurônio motor superior (NMS) e
pelo neurônio motor inferior (NMI) (CHRISMAN et al., 2005; DEWEY, 2006;
LORENZ & KORNEGAY, 2006; MACHADO, 2006). O NMS é o responsável por
iniciar as funções motoras voluntárias e está localizado no encéfalo ou na medula
espinhal, estimulando ou inibindo o NMI. Na doença do NMS, a paresia ou
paralisia, está associada ao tônus extensor normal ou aumentada e os reflexos
normais ou exagerados (LORENZ & KORNEGAY, 2006).
O NMI é classicamente definido como neurônio motor alfa (α) e suas
fibras caminham até as fibras musculares esqueléticas extrafusais
(CUNNINGHAM,1993). Seu corpo celular está localizado nos núcleos dos nervos
cranianos e nos cornos laterais e ventrais da substância cinzenta da medula
espinhal. As lesões do NMI, tanto do corpo celular, axônio ou terminação nervosa
levam à paralisia, perda do tônus e dos reflexos (THOMAS, 2000; LORENZ &
KORNEGAY, 2006).
O número de nervos espinhais corresponde ao número de vértebras,
com exceção dos nervos coccígeos e nervos cervicais. Na região cervical, o
primeiro nervo projeta-se através do forame vertebral do atlas, e os sete seguintes
surgem em posição caudal às vértebras cervicais, de forma que o número de
nervos cervicais torna-se superior ao de vértebras. Na região coccígea da medula
espinhal não há formação de segmentos relativos às vértebras da extremidade
distal da cauda (KÖNIG & LIEBICH, 2004; MACHADO, 2006).
Plexo nervoso é uma rede de nervos conectados entre si por um
grande número de ramos comunicantes. Eles combinam grupos de nervos
espinhais que inervam uma mesma área do corpo. Há vários plexos nervosos,
incluindo os plexos cervical, braquial, lombossacral, coccígeo, além dos plexos
viscerais, formados pelos nervos que integram o sistema nervoso autônomo
(GETTY, 1986; KÖNIG & LIEBICH, 2004; DYCE et al., 2010). Dentre eles,
destacam-se o plexo braquial e lombossacral que são altamente importantes pela
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incidência de acometimentos clínicos acarretando repercussões em distúrbios nos
membros torácicos e pélvicos.
O plexo braquial é um amplo plexo nervoso compreendido entre o
pescoço e a axila e que tem a função de conferir inervação motora e sensitiva
para o membro torácico e parte da parede torácica adjacente, podendo alcançar a
parede abdominal por meio do N. torácico lateral (SCHWARZE & SCHRÖDER,
1970; EVANS & deLAHUNTA, 2001; DYCE et al., 2010). Os nervos terminais,
originados do plexo braquial, são formados a partir da contribuição de fibras
nervosas provenientes dos segmentos medulares cervicais e torácicos. Essa
formação apresenta variações entre as espécies (Quadro 1).
O plexo braquial se localiza entre o M. serrátil ventral na sua face
medial e os músculos subescapulares e supraespinhal na sua face lateral. O
plexo alcança a axila, passando entre as partes do M. escaleno e logo se divide
em ramos periféricos que se dirigem para seus territórios de inervação (MILLER
et al., 1964; GETTY, 1986; KÖNIG & LIEBICH, 2004; DYCE et al, 2010).
A relação entre o plexo braquial e a artéria axilar é de particular
interesse no campo da medicina, porque este vaso serve de referência
anatômica, tanto para bloqueios, como em inspeções do plexo por meio de
ultrassonografia (CONCEIÇÃO et al., 2007). Em espécies como gorilas (KOIZUMI
& SAKAI, 1995), chinchilas (GAMBA et al., 2007) e hipopótamo (YOSHITOMI et
al., 2012), essa artéria atravessa o plexo entre C6 e C7. Em chimpanzés e gibões
(KOIZUMI & SAKAI, 1995), no entanto, ela não cruza o plexo, estando
posicionada ventralmente ao plexo braquial. Na espécie canina, esse vaso cruza
caudalmente o plexo braquial entre este e a borda cranial da primeira costela
(MILLER et al., 1964).
Embora a organização do plexo braquial em troncos e fascículos não
constitua um padrão morfológico nas espécies domésticas (FIORETTO et al.,
2003), esse arranjo é bem definido no plexo de macacos (MILLER, 1934,
KOIZUMI & SAKAI, 1995), tendo sido descrito também em golfinhos (SEKIYA et
al., 2008) e monotremados (KOIZUMI & SAKAI, 1997). No homem, C5 e C6 se
unem para formar o tronco superior; C7 constitui por si só o tronco médio e C8 e
T1 se unem para formar o tronco inferior. Cada tronco origina uma divisão anterior
e outra posterior. As divisões posteriores dos três troncos se juntam para formar o
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fascículo posterior. As divisões anteriores do tronco superior e médio se unem
para formar o fascículo lateral. A divisão anterior do tronco inferior continua como
fascículo medial. Cada fascículo emite ramos terminais, que são os nervos do
plexo braquial (JOHNSON et al., 2010).
O plexo braquial da maioria dos mamíferos compreende os ramos
ventrais de C(4)5-T1(2) (YOSHITOMI et al., 2012). Em suínos, o plexo braquial é
formado pelos ramos ventrais dos nervos espinhais C5 a T1, em ovinos e
caprinos por ramos de C6 a T1 e em bovinos, caninos e equinos por ramos
provenientes de C6 a T2 (GETTY, 1986). A composição deste plexo nas
diferentes espécies de mamíferos selvagens investigados até o presente
momento está sumarizada no quadro 1.
Significativas variações anatômicas têm sido relatadas na composição
do plexo braquial (SANTANA et al., 2003; RIBEIRO et al., 2005). Segundo
JOHNSON et al. (2010), a variação na arquitetura neural do plexo braquial
humano é mais uma regra do que uma exceção. A análise de 200 plexos de fetos
humanos abortados espontaneamente revelou que 46,5% dos mesmos possuíam
o padrão normal de organização, enquanto que 53,5% apresentaram uma
significativa variação anatômica (UYSAL et al., 2003). As variações mais comuns
envolvem contribuições de um segmento nervoso anterior ou posterior ao do
padrão, de forma que o plexo pode encontrar-se mais cefálica ou caudalmente do
que o normal. Consequentemente, são passíveis de identificação dois tipos de
plexos, pré-fixados e pós-fixados podendo também ser considerado o plexo
estendido (RIBEIRO et al., 2005; JOHNSON et al., 2010).
De acordo com a hipótese proposta por PARADA et al. (1989), durante
o processo evolutivo a origem deste plexo ascendeu no sentido cranial,
alcançando o quarto nervo espinhal cervical nos macacos e terceiro em humanos.
Porém, a presença de C4 na formação do plexo braquial em catetos, assim como
em monotremados (MILLER, 1934; KOIZUMI & SAKAI, 1995), marsupiais
(MILLER, 1934), bicho preguiça (AMORIM JÚNIOR et al., 2003) e em capivaras
(FIORETTO et al., 2003), mostra que a participação de ramos craniais não é
privilégio de espécies mais evoluídas. Fato este explicado pela posição mais
cefálica dos membros torácicos, em algumas espécies, os quais servem como
pontos de apoio, compensando o pescoço curto e o elevado peso da cabeça,
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12
mesmo estes animais estando numa posição inferior na escala evolutiva, o que
está de acordo com CARPENTER (1978) ao afirmar que as mudanças na origem
do plexo se devem a variações na posição de inserção dos brotos dos membros
em relação ao neuroeixo.
QUADRO 1 - Ramos ventrais dos nervos espinhais que participam da formação do plexo braquial em alguns mamíferos selvagens
Espécie Segmento medular
Referências
Primatas do velho mundo C4 a T2 MILLER (1934)
Primatas do novo mundo C4 a T1 MILLER (1934)
Chimpanzé (Pan troglodytes) Gorila (Gorilla gorilla) Gibão (Hylobates agilis)
C5 a T1 C4 a T1 C5 a T1
KOIZUMI & SAKAI (1995)
Ornitorrinco (Ornithorhynchus anatinus) (Tachyglossus aculeatus)
C4 a T1 C4 a T2
KOIZUMI & SAKAI (1997)
Porco-espinho (Hystrix cristata) C5 a T2 AYDIN (2003)
Bicho-preguiça (Bradypus variegatus)
C4 a C9 e T1
AMORIM JÚNIOR et al. (2003)
Capivara (Hydrochoerus hydrochaeris)
C4 a T1
FIORETTO et al. (2003)
Cervo-do-pantanal (Masana sp) C6 a T1 OLIVEIRA et al. (2003)
Mocó (Kerodon rupestri) C6 a T2 SANTANA et al. (2003)
Morcego (Tadarida brasiliensis) C6 a T1-2 DUMMER et al. (2006)
Lobo-marinho (Arctocephalus australis)
C6 a T1
SOUZA et al. (2006)
Chinchila (Chinchilla lanigera) C6 a T1 GAMBA et al. (2007)
Veado (Mazama gouazoubira) C6 a T1 MELO et al. (2007)
Cateto (Tayassu tajacu) C6 a T2 MOURA et al (2007)
Paca (Agouti paca) C5 a T2 SCAVONE et al. (2008)
Macaco-barrigudo (Lagothrix lagothricha)
C5 a T1
CRUZ & ADAMI (2010)
Bonobo (Pan paniscus) C5 a T1 KIKUCHI et al. (2010)
Tamanduá-mirim (Tamandua tetradactyla)
C5 a T1
CRUVINEL et al. (2012), CRUZ et al. (2012)
Hipopotamo (Hippopotamus amphibius)
C5 a T1
YOSHITOMI et al. (2012)
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13
1.4. Formação dos nervos do plexo braquial
São derivados do plexo braquial os nervos supraescapular,
subescapular, axilar, musculocutâneo, radial, mediano, ulnar, toracodorsal,
torácico lateral, torácico longo, peitorais e ramos musculares (MILLER et al.,
1964). A formação de cada um destes nervos varia consideravelmente entre as
espécies, em especial devido às diferenças na aptidão do uso dos membros
torácicos para defesa, locomoção ou busca de alimentos (DYCE et al., 2010). Sua
composição em algumas espécies domésticas e selvagens está sumarizada nos
quadros 2 e 3.
QUADRO 2 - Composição dos nervos do plexo braquial de alguns mamíferos domésticos
Nervo Equino Bovino Canino Suíno
Supraescapular C6,C7 C6,C7 C6,C7 C5,C6,C7
Subescapular C7 C6,C7 C6,C7 C6,C7
Peitorais C6,C7 C7,C8 C6,C7,C8,T1 C6,C7,C8
P/ M. subclávio C7,C8 - - -
Musculocutâneo C7,C8 C6,C7,C8 C6,C7,C8 C6,C7,C8
Mediano C7,C8,T1,T2 C8,T1,T2 C8,T1,T2 C7,C8,T1
Ulnar T1,T2 C8,T1,T2 C8,T1,T2 C8,T1
Radial C7,C8,T1 C7,C8,T1 C7,C8,T1 C7,C8,T1
Axilar C6,C7,C8 C7,C8 C7,C8 C5,C6,C7
Torácico longo C7,C8,T1 C7,C8 C7,C8 C7,C8
Toracodorsal C8,T1 C7,C8,T1 C7,C8,T1 C7,C8
Torácico lateral C8,T1,T2 C8,T1,T2 C8,T1,T2 C8,T1
Fonte: (GETTY, 1986)
1.5. Importância do conhecimento da anatomia do plexo braquial
Pelo fato do plexo braquial ser responsável pelo suprimento nervoso de
todo o membro torácico, qualquer análise de disfunção neurológica ou realização
de procedimento anestésico ou cirúrgico nestes apêndices requer
necessariamente conhecimento de sua anatomia (CORDEIRO, 1996).
O bloqueio anestésico do plexo braquial apresenta muitos benefícios,
incluindo-se o controle da dor nos membros, redução da demanda por opioides
sistêmicos e facilitação de alta hospitalar mais precoce após procedimentos
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ambulatoriais. Todavia, o bloqueio efetivo do plexo demanda uma completa
compreensão de sua anatomia e das possíveis variações anatômicas que podem
ocorrer (OREBAUGH et al., 2009).
O conhecimento da anatomia do plexo também é importante para o
diagnóstico e tratamento de afecções de suas raízes e nervos derivados. O plexo
braquial pode ser acometido por inúmeros processos, como compressões das
raízes no caso de doenças neoplásicas (ROSE et al., 2005), transtornos dos
discos intervertebrais em espondiloses, radiculopatias, neurites, avulsões (ARIAS
& STOPIGLIA, 1997; ARIAS et al., 1997) e neuropatias (BRAUND, 1994), entre
outros.
QUADRO 3 - Composição dos nervos do plexo braquial em diferentes espécies de mamíferos selvagens
Ax, N. axilar; M, N. mediano; MC, N. musculocutâneo; Pc, N. peitoral caudal; Pcr, N. peitoral cranial; R, N. radial; SbE, N. subescapular; SE, N. supraescapular; TD, N. toracodorsal; TL, N. torácico longo; TLat, N. torácico lateral; U, N. ulnar. Os nervos entre parênteses têm ocorrência variável. Autores: 1. YOSHITOMI et al. (2012); 2. MOURA et al. (2007); 3. GAMBA et al. (2007); 4. SCAVONE et al. (2008); 5. SOUZA et al. (2006); 6. FIORETTO et al. (2003)
A avulsão das raízes constitui-se na desordem do plexo braquial de
origem traumática mais comum em cães, estando associada normalmente a
atropelamentos. A lesão ocorre por tração do membro, o que gera forças
longitudinais ao longo dos nervos. Assim, raízes nervosas que formam o plexo
braquial, seus ramos ventrais e o próprio plexo braquial, podem ser lesionados
(ARIAS & STOPIGLIA, 1997).
Nervo Hipopó- tamo1
Cateto2 Chinchi- la3
Paca4 Lobo-
marinho5 Capivara6
SE C5-T1 (C4,C5)C6-C7 C6-C7 C5-C6(C7) C6-C7 (C4)C5-C6(C7)
SbE C5-T1 (C5)C6-C7 C6-C7 C6 C7 -
Pcr C5-T1 - - - C6 -
Pc C7-T1 C7-C8 C8-T1 C8-T1 C8-T1 -
MC C5-T1 C7-C8(T1) C6-C7 (C6),C7,(C8) C8-T1 C6-C8(T1)
M C7-T1 C7-T1,(T2) C7-T1 (C7)C8-T1 C8-T1 C6-C8(T1)
U C7-T1 C8-T1(T2) C7-T1 C8-T1 C8-T1 C6-C8(T1)
R C5-T1 C8-T1(T2) C7-T1 C7-C8(T1) C7-T1 C6-C8(T1)
Ax C7-T1 C6-C7 C6-C7 C6-C7 C7-T1 C5-C6(C7)
TL - C7-C8 C7-C8 C7-C8 C7-C8 (C6)C7(C8)
TD C7-T1 C6-C8 C8 C8-T2 C6 C6-C8(T1)
TLat - C8-T1(T2) C8-T1 C8-T2 C8-T1 (C7)C8-T1
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O trauma que abduz ou desloca o membro torácico pode arrancar as
raízes ventrais, dorsais ou ventrais e dorsais dos nervos espinhais formadores do
plexo braquial. A avulsão ocorre principalmente de forma intradural no ponto em
que as raízes emergem da medula espinhal. As avulsões foram classificadas em
completas (todo o plexo), craniais (raízes de C6 e C7) e caudais (raízes de C8 a
T2) (CHRISMAN et al., 2005; DEWEY, 2006; LORENZ & KORNEGAY, 2006). A
atrofia muscular neurogênica tem início em uma semana (ARIAS et al., 1997). As
anormalidades mais frequentes da avulsão do plexo braquial são paralisia flácida,
ausência dos reflexos do panículo, tricipital, bicipital e extensor radial do carpo,
atrofia dos músculos tríceps braquial, bíceps braquial, supraespinhal,
infraespinhal e extensores do carpo, anestesia cutânea distal em nível do cotovelo
e ulceração na face dorsal da mão (abrasão) (ARIAS & STOPIGLIA, 1997).
2. OBJETIVOS
A fim de contribuir com dados sobre a morfologia, este estudo teve
como objetivo descrever no M. tridactyla os aspectos da anatomia dos músculos
do ombro e braço, com ênfase nas suas fixações ao esqueleto, relações
topográficas, ação e inervação; alem de descrever o plexo braquial, com ênfase
em sua formação, arquitetura e composição dos nervos originados desse plexo.
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CAPÍTULO 2 - ASPECTOS DA ANATOMIA DOS MÚSCULOS DO OMBRO E
BRAÇO DO Myrmecophaga tridactyla
RESUMO
Longe de se restringirem a órgãos locomotores, os membros torácicos do tamanduá-bandeira desempenham papel fundamental na defesa, e, em especial, no comportamento alimentar desta espécie, refletindo assim em várias adaptações ósseas e musculares em todo o membro. Nesse contexto, o objetivo do presente estudo foi o de descrever aspectos da anatomia dos ossos e músculos do ombro e braço do M. tridactyla, com ênfase nas suas inserções ósseas, relações topográficas, ação e inervação. Para tal finalidade, foram dissecadas regiões de 10 membros torácicos de cinco cadáveres de M. tridactyla adultos, cedidos pelo CETAS - IBAMA-GO (licença 99/2011, processo CEUA-UFG no. 014/11). O M. tridactyla apresenta uma robusta musculatura nestas regiões, em especial aquela relacionada diretamente ao comportamento fossorial desta espécie, associado a significativas adaptações ósseas para conferir, particularmente, ampla fixação à mesma. O M. deltoide está dividido em três porções: acromial, escapular e clavicular. Os músculos supraespinhal e infraespinhal são típicos, embora o primeiro apresente uma inserção adicional no tubérculo menor do úmero. O M. redondo maior é bastante desenvolvido, origina-se na fossa escapular caudal e tem uma extensa inserção linear no úmero, o que aumenta seu poder de alavanca. O M. subescapular é largo e multipenado, mas não apresenta divisão em cabeças. O M. bíceps braquial é desenvolvido e divide-se em cabeças curta e longa, e esta última ainda apresenta uma parte superficial e outra profunda. O M. tríceps braquial é desenvolvido e dividido em três cabeças, longa, lateral e medial. Os músculos: redondo menor, coracobraquial, braquial, ancôneo, anconeoepitroclear e tensor da fáscia antebraquial (M. dorsoepitroclear) são típicos. Participaram da inervação destes musculos os nervos supraescapular, subescapular, axilar, radial, musculocutâneo e ulnar. Pode-se concluir que as adaptações osteomusculares das regiões abordadas favorecem a força em detrimento à velocidade e estão diretamente ligadas ao hábito fossorial do M. tridactyla. Sua anatomia remete àquela dos demais membros da superordem Xenarthra, em especial a do Tamandua tetradactyla e o Dasypus novemcinctus texanus, que também apresentam hábito fossorial, em detrimento ao Choloepus didactylus, cujo hábito é exclusivamente arborícola. Palavras-chave: Inervação, membro torácico, musculatura, tamanduá-bandeira
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CHAPTER 2 - ASPECTS OF ANATOMY OF THE MUSCLES OF THE
SHOULDER AND ARM OF THE Myrmecophaga tridactyla
ABSTRACT
Far from being restricted to locomotor function, the thoracic limbs of anteaters play a fundamental role in the defense and in particular in the feeding behavior of this species, reflecting in various musculoskeletal adaptations in the whole limb. Thus, the objective of this study was to describe aspects of anatomy of the muscles of the shoulder and arm of M. tridactyla, with emphasis on their skeleton attachments, topography, syntopy, action and innervation. For this purpose, the respective regions of ten thoracic limbs of five cadavers of adult M. tridactyla were dissected. The animals were provided by CETAS - IBAMA-GO (license 99/2011, CEUA-UFG no 014/11). M. tridactyla shows a robust musculature in these regions, especially that directly associated to fossorial behavior of this species in addition to significant skeletal adaptations, which in turn gives a particularly broad attachment area to it. The deltoid muscle is divided into three parts: acromial, scapular and clavicular. Supraspinatus and infraspinatus muscles are typical, although the former shows an additional insertion on the lesser tubercle of the humerus. The teres major muscle is quite developed. It originates from the whole broad teres major fossa of the scapula and has a wide linear insertion on the humerus, which increases its traction power. The subscapular muscle is wide and multipennate, but it is not divided into heads. The biceps brachial muscle is developed and divided into short and long heads, and the latter shows superficial and deep parts. The triceps brachial muscle is developed and divided into three heads: long, lateral and medial. The teres minor, coracobrachialis, brachialis, anconeus, anconeoepitroclear and tensor of the antebrachial fascia (M. dorsoepitroclear) muscles are typical. The suprascapular, subscapular, axillary, radial, ulnar and musculocutaneous nerves contributed to the innervation of these muscular groups. It can be concluded that the musculoskeletal adaptations of the studied regions favor strength rather than speed and are directly related to fossorial habit of the M. tridactyla. Its anatomy leads to that of the other members of superorder Xenarthra, especially that of the Tamandua tetradactyla and Dasypus novemcinctus texanus, which also present fossorial habit in detriment to Choloepus didactylus, whose habit is exclusively arboreal. Keywords: Giant anteater, innervation, musculature, thoracic limb
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1. INTRODUÇÃO
A superordem Xenarthra é formada pelas ordens Cingulata, cujos
integrantes apresentam osteodermos, como é o caso dos tatus, e pela ordem
Pilosa, com indivíduos apresentando pelos na cobertura corpórea, o que inclui os
tamanduás e os bichos-preguiça (GARDNER, 2005). O tamanduá-bandeira
(Myrmecophaga tridactyla) (ordem Pilosa, subordem Vermilingua, família
Myrmecophagidae) tem como parentes mais próximos e integrantes da mesma
subordem o Tamandua tetradactyla (tamanduá-mirim) e o Cyclopes didactylus
(tamanduaí, tamanduá-anão ou tamanduá-Seda), ambos arborícolas e de menor
porte (GAUDIN, 1999; DEEM & FIORELLO, 2002; DAWKINS, 2009; RODRIGUES
et al., 2009).
Há carência de informações sobre os aspectos morfofisiológicos dos
tamanduás-bandeira, principalmente em relação aos apêndices locomotores.
Quando se trata dos membros torácicos, a demanda por intervenções clínico ou
cirúrgica eficiente é fundamental para essa espécie, pois além de importantes na
deambulação, esses apêndices também são básicos para a defesa e obtenção do
alimento, por meio do uso de suas poderosas garras (TAYLOR, 1985; NAPLES,
1999; DAWKINS, 2009; RODRIGUES et al., 2009). Logo, qualquer deficiência
nesses membros, em especial osteomuscular, inviabiliza o retorno do animal ao
seu habitat natural. Além do mais, o estudo da anatomia macroscópica do sistema
muscular apresenta relevantes informações a respeito do comportamento,
ferramenta importante na determinação de hábitos de indivíduos de determinada
espécie (AVERSI-FERREIRA et al., 2005).
Os músculos do membro torácico já fora descrita em outros indivíduos
da superordem Xenarthra, como em tatus (MILLES, 1941), tamanduá-mirim
(TAYLOR, 1978) e bicho-preguiça (NYAKATURA & FISCHER, 2010), mas ainda
não foi abordada no M. tridactyla. As informações do presente estudo permite
avaliar as características peculiares dos integrantes dessa superordem, contribuir
com a clínica médica e cirúrgica, anatomia comparativa e futuros estudos
filogenéticos.
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Assim, o objetivo deste estudo foi o de se descrever aspectos da
anatomia dos músculos do ombro e braço em M. tridactyla com ênfase nas suas
fixações ao esqueleto, relações topográficas, ação e inervação.
2. MATERIAL E MÉTODOS
Foram utilizados neste estudo cinco exemplares de tamanduá-
bandeira, adultos, sendo três fêmeas e dois machos. Os animais foram cedidos
pelo Centro de Triagem de Animais Silvestres (CETAS) - IBAMA-GO (licença
99/2011), portanto, nenhum animal sofreu eutanásia especificamente para esse
trabalho, que foi previamente aprovado pela comissão de ética no uso de animais
(Processo CEUA-UFG no. 014/11). Todos os espécimes tiveram os dois
antímeros dissecados, assim os resultados desse estudo é produto da análise de
10 membros torácicos.
O preparo, acondicionamento e dissecação foram realizados no
Laboratório de Anatomia Animal do Instituto de Ciências Biológicas (ICB), da
Universidade Federal de Goiás (UFG). Os animais foram descongelados à
temperatura ambiente, por um período de aproximadamente 48 h, higienizados
em água corrente e fixados, por meio de injeção intra-arterial de aldeído fórmico
10%. Decorrido período de 24 horas após a fixação, essas peças foram
submersas em solução de aldeído fórmico a 4% e dissecadas a partir de no
mínimo 72 horas após imersão (RODRIGUES, 2010). Na dissecação, foi
removida a pele e, em segundo plano, a fáscia superficial. Em sequida, foram
removidas as fáscias profundas para a evidenciação dos músculos do ombro e
braço, bem como os nervos destinados a esses músculos. Para evidenciação dos
músculos profundos, bem como das inserções musculares, a musculatura
superficial teve seus ventres ou tendões seccionados, quando necessário.
A ação hipotética dos músculos foi estabelecida a partir da análise de
sua morfologia, topografia e de seus pontos de fixação ao esqueleto.
Os resultados foram documentados por meio de fotografias, obtidas
com câmera digital (Canon® EOS 50D) e a terminologia empregada obedeceu à
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nomenclatura estabelecida pelo International Committee on Veterinary Gross
Anatomical Nomenclature (2012).
3. RESULTADOS E DISCUSSÃO
Diferente da maioria dos mamíferos domésticos, cujos membros
torácicos são especializados puramente em órgãos locomotores (NICKEL et al.,
1986), estes apêndices no tamanduá-bandeira desempenham também papel
fundamental na defesa, e, em especial, no comportamento alimentar desta
espécie. O papel principal do membro torácico neste tipo de comportamento
alimentar envolve uma poderosa retração das garras em direção ao corpo para
rasgar e destruir montículos de terra e troncos de árvores infestados por insetos
(TAYLOR, 1978), o que reflete em várias adaptações ósseas e musculares em
todo o membro (MILES, 1941).
Animais de hábito fossorial apresentam no membro torácico músculos
flexores mais desenvolvidos, com predomínio de inserções tendinosas em relação
às carnosas, conferindo maior força em relação à velocidade e inserções
musculares mais distais e amplas, aumentando o poder de alavanca dos
músculos (MILES, 1941, TAYLOR, 1978, NICKEL et al., 1986; ENDO et al.,
2002).
As adaptações ósseas no membro torácico do M. tridactyla também
são notáveis. O modelo biomecânico observado nos três gêneros de
Myrmecophagidae (Cyclopes, Tamandua e Myrmecophaga) enfatiza a força em
detrimento da velocidade (OLIVEIRA, 2001).
A escápula é ampla e apresenta a fossa escapular caudal para fixação
do M. redondo maior. Esta fossa é separada da fossa infraespinhosa pela espinha
caudal da escápula (Figura 1). A presença dessa fossa aumenta
consideravelmente a largura da escápula, de forma que esta medida supera o
comprimento dorsoventral. As fossas supraespinhosa e infraespinhosa
apresentam dimensões equivalentes e a fossa subescapular é profunda e ampla.
A porção distal da fossa supraespinhosa apresenta um forame para a passagem
do N. supraescapular. O acrômio é desenvolvido e forma um arco voltado
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cranialmente, oferecendo uma maior área para inserção muscular, assim como
em demais membros da superordem Xenarthra (MILES, 1941; TAYLOR, 1978;
NYAKATURA & FISCHER, 2010). O processo supraglenoidal é pouco
desenvolvido e não apresenta o processo coracoide.
FIGURA 1 - A. Face lateral da escápula, úmero, rádio e ulna de M. tridactyla B. Face medial da escápula, úmero, rádio e ulna de M. tridactyla C. Face cranial do úmero de M. tridactyla D. Face caudal do úmero de M. tridactyla
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Em comparação com os demais membros da superordem Xenarthra, a
escápula do M. tridactyla apresenta as mesmas características descritas no
tamanduá-mirim (TAYLOR, 1978). O tatu (MILES, 1941) não apresenta o forame
para passagem do N. supraescapular, e tanto o tatu quanto o bicho-preguiça não
apresentam a fossa escapular caudal. O processo coracoide, que está ausente no
M. tridactyla, encontra-se fundido ao acrômio no bicho-preguiça (NYAKATURA &
FISCHER, 2010).
A clavícula do M. tridactyla é curta, ovoide e não se articula com o
esqueleto, estando inserida na intersecção tendínea do M. braquiocefálico. As
clavículas do tatu (MILES, 1941) e bicho-preguiça (NYAKATURA & FISCHER,
2010), entretanto, são completas e desenvolvidas. TAYLOR (1978) não faz
referência à clavícula em seu estudo em tamanduá-mirim.
O úmero do M. tridactyla é relativamente mais curto, porém mais
robusto em comparação com o de espécies de porte físico semelhante. Este perfil
pode estar relacionado ao uso em movimentos mais lentos, porém mais vigorosos
dos membros torácicos devido ao hábito fossorial (OLIVEIRA, 2001).
As cristas supracondilares lateral e medial se unem às tuberosidades
deltoidea e redonda maior, respectivamente, conferindo ao úmero um perfil
achatado craniocaudalmente. Isto amplia a área de inserção muscular
melhorando o sistema de alavancas nos movimentos de rotação do úmero. Os
epicôndilos desenvolvidos oferecem grande área para fixação dos potentes
músculos flexores e extensores do carpo e dos dedos. Um grande forame
epitroclear está presente no epicôndilo medial, que segundo MILES (1941) dá
passagem à artéria braquial e ao N. mediano (MILES, 1941).
Os músculos do ombro são aqueles que se originam na escápula e se
inserem no úmero, podendo ser divididos em dois grupos, um lateral e outro
medial. O grupo lateral inclui o músculo deltoide, supraespinhal, infraespinhal e
redondo menor. O grupo medial o músculo subescapular, redondo maior,
coracobraquial e capsular (GETTY, 1986), esse último, não encontrado no
tamanduá-bandeira.
Os músculos do braço são aqueles agrupados em torno do úmero,
sendo eles: bíceps braquial; braquial; tensor da fáscia antebraquial; tríceps
braquia; e ancôneo. Originam-se na escápula e no úmero e se inserem no
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antebraço, agindo sobre a articulação do cotovelo e fáscia do antebraço (GETTY,
1986), ressaltando-se que no tamanduá-bandeira foi encontrado o M.
anconeoepitroclear.
Tomando-se como base a origem, inserção e a posição das fibras
musculares em relação às articulações e ao eixo envolvido em cada movimento,
foram propostostas hipóteses de ação dos músculos do ombro e braço em M.
tridactyla.
A seguir serão descritas as inserções, inervação e hipótese de ação
dos músculos do ombro e do braço (Quadro 1), assim como a localização e
estrutura desses músculos no tamanduá-bandeira.
Músculo deltoide
O M. deltoide recobre craniolateralmente o contorno do úmero, o M.
infraespinhal e também a superfície laterocranial do M. tríceps braquial (Figura 2).
Está dividido em três porções: acromial, escapular e clavicular, conforme
observado no bicho-preguiça (NYAKATURA & FISCHER, 2010), mas há
significativa variação no número de partes entre as espécies. Por exemplo, em
equinos e suínos, ocorre apenas a porção escapular, enquanto cães, gatos e
ruminantes apresentam as porções acromial e escapular (NICKEL et al., 1986).
MILES (1941), no tatu, cita a existência da porção clavicular e acromial. Na
toupeira, também são encontradas três porções: cleidodeltoidea,
acromiodeltoidea e espinodeltoidea, sendo observado que as duas primeiras
porções se originam na clavícula (WHIDDEN, 2000) já no esquilo THORINGTON,
JR. et al. (1997) observou três porções: acromiodeltoidea, espinodeltoidea e
clavodeltoidea.
A porção acromial tem sua origem no acrômio, espinha da escápula e
tubérculo supraglenoide; segue em sentido distal e se divide em duas partes,
estando os músculos braquiorradial e braquial intercalado entre elas (Figura 2).
Este padrão de divisão da porção acromial não foi descrito em outras espécies. A
parte medial se insere na tuberosidade deltoide, enquanto a lateral se insere no
epicôndilo lateral do úmero, crista supracondilar lateral e na fáscia dorsal do
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antebraço, em conjunto com a porção escapular, o que difere de outras espécies.
No cão (EVANS & deLAHUNTA, 2001), mão pelada (SANTOS et al., 2010a),
quati (SANTOS et al., 2010b) e no hipopótamo pigmeu (FISHER et al., 2007), a
porção acromial se une com a escapular para se inserir na tuberosidade deltoide.
No bicho-preguiça, a porção acromial forma um tendão comum com o M. peitoral
superficial posterior e distalmente, em comum com o M. bíceps braquial, insere-se
no rádio (NYAKATURA & FISCHER, 2010).
FIGURA 2 - Face lateral do ombro e braço do membro torácico esquerdo de M.
tridactyla. Brd, M. braquiorradial; DetAL, M. deltoide acromial lateral; DetAM, M. deltoide acromial medial; DetE, M. deltoide escapular; GraD, M. grande dorsal; Otr, M. omotransverso; RMa, M. redondo maior; TFAb, M. tensor da fáscia antebraquial; TrLa, M. tríceps braquial, cabeça lateral; TrLo, M. tríceps braquial, cabeça longa; Trp, M. trapézio
A porção escapular origina-se na espinha da escápula, relaciona-se
cranialmente com a porção acromial e caudalmente com a cabeça longa do M.
tríceps braquial.
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A porção clavicular apresenta-se como uma delgada lâmina de fibras
musculares, posicionada cranialmente ao ombro (Figura 4). Origina-se na
clavícula vestigial e se insere na superfície cranial da tuberosidade deltoide, junto
ao M. peitoral superficial. Com a regressão da clavícula, a porção clavicular nos
mamíferos domésticos está descrita como porção cleidobraquial do M.
braquiocefálico (GETTY, 1986; SCHALLER, 1999).
Embora a ação do M. deltoide se resuma à flexão da articulação do
ombro e abdução do braço nos mamíferos domésticos (GETTY, 1986;
SCHALLER, 1999; KÖNIG & LIEBICH, 2004), mão pelada (SANTOS et al.,
2010a), quati (SANTOS et al., 2010b) e hipopótamo pigmeu (FISHER et al.,
2007), no M. tridactyla, a ação de suas partes é mais complexa. A porção
escapular flexiona a articulação do ombro, abduz o braço, e promove rotação
axial lateral do úmero. Por outro lado, a porção acromial provoca extensão da
articulação do ombro, abdução do braço e, devido à inserção no antebraço,
auxilia na flexão da articulação do cotovelo. Por último, a porção clavicular, em
conjunto com a porção cleidocefálica do M. braquiocefálico, auxilia na protração
do ombro.
À semelhança do que ocorre nos mamíferos domésticos a inervação do
M. deltoide no M. tridactyla é realizada pelo N. axilar (GETTY, 1986; SCHALLER,
1999; KÖNIG & LIEBICH, 2004).
Músculo supraespinhal
O M. supraespinhal (Figuras 3 e 4) tem a forma cônica, ocupa toda a
fossa supraespinhosa e está recoberto pelo M. trapézio. Sua fáscia espessa fixa-
se na borda cranial da escápula e na espinha da escápula, inclusive no acrômio, o
que confere resistência à espinha e acrômio, por contrapor as tensões exercidas
pela contração do M. deltoide, que se fixa na borda oposta dessa projeção óssea.
As fibras musculares de seu ventre cruzam cranialmente a articulação
do ombro, profundamente ao desenvolvido acrômio, para se inserirem nos
tubérculos maior e menor do úmero. O tendão para o tubérculo menor cruza
superficialmente o tendão da cabeça longa do M. bíceps braquial, semelhante ao
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suíno, bovino e equino (GETTY, 1986; KÖNIG & LIEBICH, 2004). A dupla
inserção em M. tridactyla difere daquela observada em outras espécies, como no
esquilo (THORINGTON, JR., 1997), toupeira (WHIDDEN, 2000), bicho-preguiça
(NYAKATURA & FISCHER, 2010), macaco Cebus albifrons (CRIBILLERO et al.,
2009), mão pelada (SANTOS et al., 2010a) e quati (SANTOS et al., 2010b), onde
sua inserção ocorre somente no tubérculo maior, e no tatu; onde ocorre a fusão
dos tendões dos músculos supra e infraespinhal, antes de se inserirem neste
mesmo tubérculo (MILLES, 1941).
FIGURA 3 - Aspecto profundo da face lateral do ombro e braço do membro
torácico esquerdo de M. tridactyla, após a remoção dos músculos deltoide e trapézio. Anc, M. ancôneo; Braq, M. braquial; Infre, M. infraespinhal; RMe, M. redondo menor; Supe, M. supraespinhal; TrLa, M. tríceps braquial, cabeça lateral; TrLo, M. tríceps braquial, cabeça longa
O M. supraespinhal em M. tridactyla atua como um extensor da
articulação do ombro. NYAKATURA & FISCHER (2010) acrescentam ainda que,
no bicho-preguiça, a ação conjunta dos músculos supraespinhal, infraespinhal e
subescapular presumivelmente guia a retração do úmero, evitando a abdução do
braço, e, segundo FISHER et al. (2007) e MOORE & DALLEY (2011), com auxilio
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dos músculos redondo menor, infraespinhal e subescapular, ele atua sobre a
articulação do ombro promovendo sua estabilização.
Sua inervação é proveniente do N. supraescapular, como em outras
espécies com no tatu (MILLES, 1941) e em mamíferos domésticos (GETTY,
1986), acrescentando-se que no caso do M. tridactyla, esse nervo não contorna o
colo da escápula como nos mamíferos domésticos (GETTY, 1986), mas sim
passa entre as fibras do M. subescapular e cruza a escápula através do forame
escapular (Figura 1), localizado na parte distal e cranial da fossa supraespinhosa.
Músculo infraespinhal
O M. infraespinhal (Figura 3) ocupa a totalidade da fossa
infraespinhosa, que se equivale em proporção à fossa supraespinhosa e é
separada caudalmente da fossa escapular caudal pela espinha caudal da
escápula (Figura 1). Está recoberto pelo M. deltoide e cruza lateralmente a
articulação do ombro para se inserir no tubérculo maior do úmero, conforme
ocorre em outras espécies (GETTY, 1986; CONCHA et al., 2004; SANTOS et al.,
2010 ab).
Este músculo é inervado pelo N. supraescapular e sua ação varia
bastante entre as diferentes espécies de mamíferos. No bovino, ele estende a
articulação do ombro e no equino promove a abdução do braço (GETTY, 1986).
Por outro, no quati (SANTOS et al., 2010b) e mão pelada (SANTOS et al., 2010a),
pode tanto estender como flexionar a articulação do ombro. Já no cão (GETTY,
1986) e quati (SANTOS et al., 2010b) atua como ligamento colateral da
articulação do ombro. Baseado na sua posição e nos pontos de fixação, em M.
tridactyla ele auxilia na flexão da articulação do ombro e rotação lateral do úmero.
Músculo redondo menor
O M. redondo menor (Figura 3) localiza-se profundamente ao M.
deltoide, acompanhando a borda ventral do M. infraespinhal. Origina-se na
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extremidade distal da espinha caudal da escápula e se insere no tubérculo maior
do úmero, distalmente à inserção do M. infraespinhal. No bicho-preguiça, insere-
se na borda caudal da escápula (NYAKATURA & FISCHER, 2010).
Apesar desse músculo estar bem individualizado no presente estudo,
conforme também ocorre nos mamíferos domésticos (GETTY, 1986), ele
apresenta íntima relação anatômica com o M. infraespinhal, o que dificulta sua
identificação. A relação anatômica com esse músculo também é reportada em
outras espécies. No hipopótamo pigmeu, ele se origina do M. infraespinhal
(FISHER et al., 2007), ou está fusionado a ele, conforme se observa no tatu
(MILES, 1941), no esquilo (THORINGTON, JR., 1997) e no bicho-preguiça
(NYAKATURA & FISCHER, 2010). No tatu, a separação destes músculos só é
possível acompanhando a inervação dos mesmos (MILES, 1941).
Em M. tridactyla, o M. redondo menor auxilia na flexão da articulação
do ombro, corroborando as descrições de FISHER et al. (2007), para o
hipopótamo pigmeu e MOORE et al. (2012), para o texugo americano. No entanto
a sua inserção no tamanduá-bandeira pode permitir também a rotação axial
lateral do úmero.
Sua inervação se dá pelo N. axilar, à semelhança que se observa nos
mamíferos domésticos (GETTY, 1986) e no bicho-preguiça (NYAKATURA &
FISCHER, 2010).
Músculo subescapular
O M. subescapular (Figuras 3 e 4) é um músculo largo e multipenado,
que ocupa toda a ampla fossa subescapular, ultrapassando seu limite caudal e
cranial. As fibras musculares têm origem em toda a face medial da escápula, da
borda cranial até a borda caudal, distalmente à face serrátil. Proximalmente à sua
inserção no tubérculo menor do úmero, seu ventre é atravessado pelo tendão
comum de origem dos músculos bíceps braquial e coracobraquial (Figura 4) e
pelo N. supraescapular.
O M. subescapular no M. tridactyla apresenta, de forma geral, a mesma
topografia, origem e inserção que a observada nos animais de sua ordem, quer
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seja, o tatu (MILLES, 1941), o tamanduá-mirim (TAYLOR, 1978) e o bicho-
preguiça (NYAKATURA & FISCHER, 2010). Todavia, não foi observado em M.
tridactyla a divisão deste músculo em cabeças, sendo duas as descritas na
toupeira (WHIDDEN, 2000) e no hipopótamo pigmeu (FISHER et al., 2007) e três
no tatu (MILLES, 1941).
O M. subescapular do M. tridactyla promove a adução do braço, à
semelhança do descrito por MOORE et al. (2012) no texugo americano e FISHER
et al. (2007) no hipopótamo pigmeu. Além da flexão ou extensão da articulação do
ombro, na dependência da posição do braço e, conforme o descrito no tamanduá-
mirim (TAYLOR, 1978), provoca também a rotação medial do úmero. No texugo
americano (MOORE et al., 2012) e no hipopótamo pigmeu (FISHER et al., 2007),
o M. subescapular promove a adução e a estabilização da articulação do ombro.
FIGURA 4 - Face medial do ombro e braço do membro torácico direito de M.
tridactyla. AnEp, M. anconeoepitroclear; BicC, M. bíceps braquial, cabeça curta; BicL, M. bíceps braquial, cabeça longa; Brd, M. braquiorradial; Corb, M. coracobraquial; DetC, M. deltoide clavicular; Sube, M. subescapular; Supe, M. supraespinhal; TrMe. M. tríceps braquial, cabeça medial; TrLo, M. tríceps braquial, cabeça longa
Este músculo é inervado pelo N. subescapular, à semelhança do
observado no tatu (MILLES, 1941) e nos animais domésticos, exceto no equino
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onde recebe também contribuição de fibras dos nervos peitoral cranial e axilar
(GETTY, 1986).
Músculo redondo maior
Por estar diretamente envolvido com o hábito fossorial (promovendo a
retração do úmero), o M. redondo maior do M. tridactyla constitui uma
desenvolvida massa muscular, que se encontra posicionada caudoventralmente
aos músculos infraespinhal e tríceps braquial (Figura 2).
A origem deste músculo apresenta uma característica em comum com
algumas espécies de mamíferos que compartilham d hábito fossorial. Assim,
enquanto sua origem se restringe à borda caudal da escápula e M. subescapular
nos mamíferos domésticos (GETTY, 1986), esquilos (THORINGTON, JR., 1997),
hipopótamo (FISHER et al., 2007) e nos texugos americanos (MOORE et al.,
2012); nos animais cavadores, devido ao grande volume deste músculo, a
escápula apresenta uma área adicional para a sua origem, denominada fossa
escapular caudal, cuja área supera inclusive a das fossas supra e infraespinhal à
semelhança do observado no presente estudo e essa característica foi descrita no
tamanduá-mirim (TAYLOR, 1978) e na toupeira (WHIDDEN, 2000).
As fibras musculares do M. redondo maior dirigem-se obliquamente em
sentido cranial e distal entre os músculos tríceps braquial e grande dorsal,
inserindo-se na tuberosidade redonda do úmero, por intermédio de uma lâmina
tendinosa, coberta em sua face medial pela inserção também laminar do M.
grande dorsal. No bicho-preguiça a inserção é mais proximal, ocorrendo na crista
do tubérculo menor, o que confere menor capacidade de alavanca deste músculo
nessa espécie em relação ao M. tridactyla.
O M. redondo maior do M. tridactyla é responsável pela rotação medial
do úmero e flexão do ombro, retraindo o úmero e o ombro caudalmente,
corroborando assim com os relatos de GETTY (1986), FISHER et al. (2007) e
MOORE et al. (2012). Neste sentido, esta ação desempenha importante papel no
hábito alimentar dos tamanduás-bandeira, pois a tração do membro em direção
ao corpo permite a escavação e destruição de montículos de cupins e formigas.
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O M. redondo maior do M. tridactyla é inervado pelo N. axilar,
concordando assim com as descrições existentes para mamíferos domésticos
(NICKEL et al., 1986). Curiosamente, no tatu, que é também membro da
superordem Xenarthra, a inervação deste músculo é realizada pelo N.
subescapular (MILES, 1941).
Músculo coracobraquial
O M. coracobraquial (Figura 4) é uma forte faixa muscular que tem
origem conjunta com a cabeça curta do M. bíceps braquial na face craniomedial
do colo da escápula. Esta origem em comum com o bíceps braquial não é usual,
sendo relatada também no macaco Cebus albifrons (CRIBILLERO et al., 2009).
Todavia, nesta espécie o M. coracobraquial apresenta as porções média e
profunda. No tatu (MILLES, 1941), no bicho-preguiça (NYAKATURA & FISCHER,
2010) e na toupeira (WHIDDEN, 2000), se origina isoladamente no processo
coracoide, acidente este ausente em M. tridactyla.
Seu tendão, conjuntamente com o tendão da cabeça curta do M.
bíceps braquial, cruza medialmente a articulação do ombro, seguindo em sentido
distal, na face medial do úmero. Sua face profunda está em contato com o N.
mediano, artéria e veia braquial, corroborando as descrições de MILLES (1941),
feitas para o tatu. Após separar-se da cabeça curta do M. bíceps braquial, na
altura do terço distal do úmero, ele se insere na crista supracondilar medial,
diferindo do tatu, cuja inserção no epicôndilo medial é mais distal (MILLES, 1941).
A hipótese de ação para este músculo é adução do braço, enquanto
nos mamíferos domésticos esse o mesmo é capaz de estender e aduzir a
articulação do ombro (SCHALLER, 1999). Sua inervação ocorre pelo N.
musculocutâneo, conforme encontrado por MILLES (1941) no tatu e NICKEL et al.
(1986) nos mamíferos domésticos.
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QUADRO 1 - Resumo das inserções, inervação e hipótese de ação dos músculos do ombro e braço em M. tridactyla
Músculos Origem Inserção Inervação (Nn.) Hipótese de ação
Supraespinhal Fossa supraespinhosa Tuberosidade lateral e medial do úmero Supraescapular Extensão e estabilização do ombro
Infraespinhal Fossa infraespinhosa Tuberosidade lateral do úmero Supraescapular Flexão do ombro e rotação lateral do úmero
Deltoide acromial Acrômio, espinha da escápula e tubérculo supraglenoide
Tuberosidade deltoide, epicôndilo lateral, crista supracondilar lateral e fáscia dorsal do antebraço
Axilar Extensão da articulação do ombro, abdução do braço e flexão da articulação do cotovelo
Deltoide escapular Espinha da escápula Epicôndilo lateral, crista supracondilar lateral e fáscia dorsal do antebraço
Axilar Flexão do ombro, abdução do braço e rotação axial lateral do úmero
Deltoide clavicular Clavícula Tuberosidade deltoide Axilar Protração do ombro
Redondo menor Espinha caudal da escápula
Tubérculo maior do úmero Axilar Flexão do ombro e rotação axial lateral do úmero
Subescapular Face medial da escápula Tubérculo menor do úmero Subescapular Adução do braço, flexão ou extensão do ombro e rotação medial do úmero
Redondo maior Fossa escapular caudal Tuberosidade redonda do úmero Axilar Rotação medial do úmero, flexão do ombro, retração do úmero e ombro caldaumente
Coracobraquial Face craniomedial do colo da escápula
Crista supracondilar medial Musculocutâneo Adução do braço
Bíceps braquial cabeça longa
Tubérculo supraglenoide Tuberosidade radial e ulnar Musculocutâneo Extensão do ombro, flexão cotovelo e supinação do antebraço.
Bíceps braquial cabeça curta
Face craniomedial do colo da escápula
Tuberosidade radial Musculocutâneo Adução do braço, flexão do cotovelo e supinação do antebraço
Braquial Face caudal do úmero e tuberosidade deltoide
Tuberosidade ulnar Musculocutâneo Flexão do cotovelo e supinação do antebraço
Tensor da fáscia antebraquial
M. Grande dorsal e quarta vértebra torácica
Epicôndilo medial e fáscia do antebraço Radial, toracodorsal e ramos dos Nn. espinhais torácicos
Extensão do cotovelo, flexão do ombro, retração do braço e tensão da fáscia do antebraço
Tríceps braquial cabeça longa
Borda caudal e espinha da escápula
Olécrano Radial Extensão do cotovelo e flexão do ombro
Tríceps braquial cabeça lateral
Terço proximal do úmero Olécrano e fáscia do antebraço Radial Extensão do cotovelo e tensão da fáscia do antebraço
Tríceps braquial cabeça medial
Crista supracondilar medial Olécrano Radial Extensão do cotovelo e supinação do antebraço
Ancôneo Epicôndilo lateral e crista supracondilar lateral
Olécrano e fáscia do antebraço Radial Extensão do cotovelo, pronação do antebraço e tensão da fáscia do antebraço
Anconeoepitroclear Epicôndilo medial e crista supracondilar medial
Olécrano e fáscia do antebraço Ulnar Extensão do cotovelo, supinação do antebraço e tensão da fáscia do antebraço
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Músculo bíceps braquial
O M. bíceps braquial em M. tridactyla é bastante desenvolvido,
apresentando duas cabeças (Figuras 4 e 5), conforme descrito no tamanduá-
mirim (TAYLOR, 1978), humanos (MOORE & DALLEY, 2011), canguru
(HOPWOOD, 1974), esquilos (THORINGTON, JR., 1997), primatas (MOORE &
DALLEY, 2011; CRIBILLERO et al., 2009) e bicho-preguiça (NYAKATURA &
FISCHER, 2010). Nesta última espécie, ele origina-se por um único tendão no
processo coracoide da escápula, mas logo a seguir divide-se em dois ventres;
anterior e posterior (NYAKATURA & FISCHER, 2010). Por outro lado, nos
mamíferos domésticos (EVANS & deLAHUNTA, 2001; KÖNIG & LIEBICH, 2004),
no tatu (MILLES, 1941), na toupeira (WHIDDEN, 2000), no hipopótamo pigmeu
(FISHER et al., 2007), no mão pelada (SANTOS et al., 2010a), e no quati
(SANTOS et al., 2010b), o bíceps braquial apresenta apenas uma cabeça e,
portanto, um único ponto de origem.
A cabeça longa origina-se no tubérculo supraglenoide e seu tendão
cruza a superfície cranial da articulação do ombro (Figura 5), passando pelo sulco
intertubercular e seguindo em sentido distal em contato com a face cranial do
úmero. Após cruzar a articulação do cotovelo, divide-se em duas partes,
superficial e profunda. A parte superficial insere-se na tuberosidade radial,
localizada na face medial da cabeça do rádio, juntamente com a cabeça curta. A
parte profunda por sua vez insere-se na tuberosidade ulnar, localizada na face
cranial da extremidade proximal da ulna, em associação com a inserção do M.
braquial.
A cabeça curta origina-se na face craniomedial do colo da escápula em
um tendão comum com o M. coracobraquial (Figura 5), diferindo assim da
toupeira (WHIDDEN, 2000) e tatu (MILES, 1941), cuja origem se dá no lábio
glenoidal. Esse tendão cruza a face medial da articulação do ombro em sentido
distal, mantendo contato com o N. musculocutâneo e o úmero. Na altura do terço
distal do úmero, esses dois músculos se separam e a cabeça curta do bíceps
braquial se insere no rádio através de um tendão comum com a divisão superficial
da cabeça longa.
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FIGURA 5 - Face cranial do ombro e braço do membro torácico esquerdo de M. tridactyla. BicC, M. bíceps braquial, cabeça curta; BicL, M. bíceps braquial, cabeça longa; Braq, M. braquial; Sube, M. subescapular; Supe, M. supraespinhal; TMeU, Tubérculo menor do úmero
A ação do M. bíceps braquial no M. tridactyla, devido às suas
características anatômicas, assemelha-se à descrita em humanos (MOORE &
DALLEY, 2011) e outros primatas (CRIBILLERO et al., 2009). A cabeça longa,
assim como nos mamíferos, promove extensão da articulação do ombro, flexão
da articulação do cotovelo e supinação do antebraço. A cabeça curta promove
adução do braço, flexão da articulação do cotovelo e supinação do antebraço.
Sua inervação é realizada pelo N. musculocutâneo, corroborando o descrito para
outras espécies de mamíferos (MOORE & DALLEY, 2011; EVANS &
deLAHUNTA, 2001; KÖNIG & LIEBICH, 2004).
Músculo braquial
O M. braquial (Figuras 3 e 5) em M. tridactyla localiza-se
profundamente aos músculos deltoide, bíceps braquial e braquiorradial. Sua
origem ocorre na face caudal da extremidade proximal do úmero, conforme
observado no tatu (MILLES, 1941). Seu ventre contorna obliquamente a face
lateral do úmero no sentido distal e cranial. Cruza a face cranial da articulação do
cotovelo, profundamente ao tendão do M. bíceps braquial, para em seguida,
inserir na tuberosidade ulnar, localizada na face cranial da extremidade proximal
da ulna, em comum com a inserção da porção profunda da cabeça longa do M.
bíceps braquial, conforme descrito no bicho-preguiça (NYAKATURA & FISCHER,
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2010). No tatu, esta inserção ocorre também na ulna, porém distalmente à
inserção do bíceps braquial (MILLES, 1941).
A ação do M. braquial varia conforme seu local de inserção. Assim, nas
espécies cuja inserção ocorre no rádio, como é o caso dos animais domésticos
(KÖNIG & LIEBICH, 2004), e do hipopótamo (FISHER et al., 2007), sua ação
restringe-se à flexão do cotovelo, conjuntamente com os músculos bíceps
braquial e braquiorradial. Em M. tridactyla, entretanto, por se inserir na ulna, o M.
braquial pode ainda contribuir com a supinação do antebraço, contrapondo assim
o descrito por TAYLOR (1978) que sugere somente o movimento de flexão do
cotovelo no Tamandua tetradactyla, apesar do M. braquial apresentar nessa
espécie a mesma inserção observada no M. tridactyla.
O M. braquial é inervado pelo N. musculocutâneo, não sendo
encontrada em M. tridactyla inervação adicional proveniente do N. radial,
conforme ocorre no tatu (MILLES, 1941) e no equino (GETTY, 1986).
Músculo tensor da fáscia antebraquial
Assim como no tatu (MILES, 1941) o M. tensor da fáscia antebraquial
(Figura 2) é desenvolvido e localiza-se na face caudal e medial do antebraço,
mantendo relação em sua face profunda com o M. tríceps braquial. Apesar da
variação na terminologia, o M. tensor da fáscia antebraquial é descrito em várias
espécies, inclusive a humana, onde ele é inconstante mas pode ser observado
em embriões (HANINEC et al., 2009).
No presente estudo adotou-se a terminologia M. tensor da fáscia
antebraquial, conforme a “International Committee on Veterinary Gross
Anatomical Nomenclature (2012)”. Todavia, o termo dorsoepitroclear foi utilizado
em vários estudos (RAVEN & HILL, 1950; SWINDLER & WOOD, 1973; TAYLOR,
1978; THORINGTON, JR., 1997; WHIDDEN, 2000; NYAKATURA & FISCHER,
2010), além de latissimocondiloideo (HOPWOOD, 1974), dorso-olécrano
(AVERSI-FERREIRA et al., 2005) e epitroclear (MOORE et al., 2012).
A origem deste músculo varia significativamente entre as espécies.
Duas origens foram observadas no presente estudo. As fibras musculares
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posicionadas cranialmente originam-se no M. grande dorsal, coincidindo com as
descrições no tatu (MILLES, 1941), canguru (HOPWOOD, 1974), tamanduá-mirim
(TAYLOR, 1978), macaco-prego (AVERSI-FERREIRA et al., 2005), macaco
Cebus albifrons (CRIBILLERO et al., 2009), bicho-preguiça (NYAKATURA &
FISCHER, 2010), toupeira (WHIDDEN, 2000), chimpanzés e babuínos
(SWINDLER & WOOD, 1973) e, quando presente no homem (HANINEC et al.,
2009).
As fibras posicionadas caudalmente acompanham a borda cranial do
M. grande dorsal no sentido proximal para se fixarem no processo espinhoso da
quarta vértebra torácica, sendo esta uma característica típica do M. tridactyla,
acrescentando a este músculo a capacidade de contribuir com a flexão da
articulação do ombro e auxílio na retração do braço. Todavia, um segundo ponto
de fixação foi também relatado em outras espécies, como no ângulo caudal da
escápula do tamanduá-mirim (TAYLOR, 1978), no M. redondo maior do esquilo
(THORINGTON, JR., 1997) e nos músculos peitorais do texugo americano
(MOORE et al., 2012).
A inserção em M. tridactyla ocorre no epicôndilo medial do úmero,
assim como no gorila (RAVEN & HILL, 1950), bicho-preguiça (NYAKATURA &
FISCHER, 2010) e, quando presente, no homem (HANINEC et al., 2009); se
insere também na fáscia profunda caudal do antebraço, conforme observado no
Cebus albifrons (CRIBILLERO et al., 2009). No chimpanzé e babuíno
(SWINDLER & WOOD, 1973), esquilo (THORINGTON, JR., 1997), macaco-prego
(AVERSI-FERREIRA et al., 2005) e texugo americano (MOORE et al., 2012), a
inserção ocorre no olécrano. No canguru (HOPWOOD, 1974), puma (CONCHA et
al., 2004) e quati (SANTOS et al., 2010b), a inserção distal acontece na fáscia do
antebraço e olécrano. Já a toupeira ocorre na fáscia do antebraço (WHIDDEN,
2000). Conforme descrito por AVERSI-FERREIRA et al. (2005), a inserção no
úmero gera mais força e menos amplitude de movimento. Ao atravessar a
articulação do cotovelo para se inserir no olécrano; ocorre perda efetiva de força,
porem com ganho na amplitude de movimentos.
O M. tensor da fáscia antebraquial tenciona a fáscia do antebraço e
estende a articulação do cotovelo. A existência do segmento com origem na
vértebra torácica flexiona a articulação do ombro e auxilia o M. grande dorsal na
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retração do braço. Nos mamíferos domésticos, GETTY (1986) considera que a
ação deste músculo se restringe à tensão da fáscia do antebraço e extensão da
articulação do cotovelo, apesar de citar a flexão do ombro no cão. AVERSI-
FERREIRA et al. (2005) afirmam que esse músculo é fundamental para a
execução de movimentos rápidos, principalmente em primatas de hábitos
arbóreos.
Poucos autores citam a inervação do M. tensor da fáscia antebraquial,
sendo ela realizada pelo N. radial no macaco-prego (AVERSI-FERREIRA et al.,
2005), no bicho-preguiça (NYAKATURA & FISCHER, 2010) e nos mamíferos
domésticos (MILLER et al., 1964; GETTY, 1986). No M. tridactyla, entretanto, sua
inervação provém de vários nervos. A parte caudal do músculo é inervada pelo N.
radial e por um ramo proveniente do primeiro nervo torácico. As fibras localizadas
cranialmente ao M. grade dorsal são inervadas pelo N. toracodorsal e por ramos
dorsais de nervos espinhais torácicos. A presença da participação do N.
toracodorsal na inervação desse músculo contribui para sustentar a hipótese de
que ele colabora com o M. grande dorsal na flexão do ombro e retração do braço,
uma vez que estes músculos recebem fibras nervosas originadas do mesmo
nervo.
Músculo tríceps braquial
O M. tríceps braquial ocupa o espaço caudal à articulação do ombro,
entre a escápula e o úmero (Figuras 2 e 3). As fibras musculares de suas três
cabeças seguem no sentido distal para se inserirem na tuberosidade do olecrano
e na fáscia do antebraço.
A cabeça longa é a mais desenvolvida e está em contato, em sua face
cranial, com a cabeça lateral e com o M. deltoide escapular enquanto sua face
caudal está em contato com os músculos redondo maior e tensor da fáscia
antebraquial (Figura 2). Este músculo tem uma ampla origem, que inclui a espinha
da escápula, face lateral da escápula entre as inserções dos músculos deltoide,
redondo maior e também na borda caudal do terço distal da escápula.
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A cabeça lateral apresenta-se como uma lâmina espessa em contato
com a face cranial da cabeça longa e com a face caudal do M. deltoide. Origina-
se na face lateral e caudal do terço proximal do úmero e, além da inserção no
olécrano, insere-se também na fáscia do antebraço (Figura 3), auxiliando na
tensão da mesma.
A cabeça medial é a menos desenvolvida delas, apresentando-se
como uma faixa delgada de fibras musculares curtas e paralelas, com origem na
parte proximal da crista supracondilar medial do úmero. Suas fibras estão
direcionadas no sentido caudal e distal em contato com a borda proximal do M.
anconeoepitroclear para se inserirem no olécrano (Figuras 4, 6A e 6B). A sua face
profunda está em contato com o N. ulnar e com a cabeça umeral proximal do M.
flexor profundo dos dedos (Figura 7).
O M. tríceps braquial apresenta quatro cabeças (longa, lateral, medial e
acessória) nos ruminantes e caninos (GETTY, 1986; NICKEL et al., 1986), quati
(SANTOS et al., 2010b) e mão pelada (SANTOS et al., 2010a), duas cabeças nos
cetáceos, sendo elas a cabeça longa e, de forma vestigial, a cabeça lateral
(COOPER et al., 2007). No gato, a cabeça lateral, está dividida em porções
acessória, intermédia e curta (GETTY, 1986).
TAYLOR (1978) cita que as fibras constituintes da cabeça medial do M.
tríceps braquial em M. tridactyla incorporam o M. anconeoepitroclear e considera
a cabeça umeral proximal do M. flexor profundo dos dedos, em tamanduá-mirim,
como cabeça medial do M. tríceps braquial. Os achados do presente estudo, em
M. tridactyla diferem dos descritos por TAYLOR (1978) e corroboram os
resultados encontrados em esquilos (THORINGTON, JR., 1997), texugos
americanos (MOORE et al., 2012) e toupeiras (WHIDDEN, 2000), onde, de forma
independente existem dois músculos, o anconeoepitroclear e a cabeça medial do
tríceps braquial.
A ocorrência, no presente estudo, de ramos do N. radial destinados a
este conjunto de fibras musculares encontradas na borda proximal do M.
anconeoepitroclear confirma que elas constituem realmente a cabeça medial do
tríceps braquial, possibilitando durante a dissecação a separação das fibras do M.
anconeoepitroclear que são inervadas por ramos do N. ulnar (Figura 6).
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FIGURA 6 - Face medial do cotovelo no membro torácico esquerdo em M. tridactyla: AnEp. M. anconeoepitroclear recebendo fibras do N. ulnar (U); Me, N. mediano; TrMe, Cabeça medial do M. tríceps braquial recebendo fibras nervosas do N. radial (R)
À semelhança dos mamíferos já investigados (GETTY, 1986; ORR,
1986; GARDNER et al., 1998; STORER et al., 2000), o M. tríceps braquial do
tamanduá-bandeira, particularmente as cabeças longa e lateral, é um potente
extensor da articulação do cotovelo enquanto a cabeça longa, por se originar na
escápula, também flexiona o ombro. A cabeça lateral também tenciona a fáscia
do antebraço. A cabeça medial contribui com o M. anconeoepitroclear com a
adução da ulna durante a supinação, potencializando a movimentação de rotação
do antebraço e a movimentação lado a lado do antebraço, em conjunto, mas
antagonicamente à ação do M. ancôneo, corroborando as descrições em
tamanduá-mirim (TAYLOR, 1978). Esse movimento lado a lado ou latero-lateral
observado na articulação do cotovelo é possível ao se constatar que a superfície
articular do rádio apresenta-se de forma esférica, e o contato com a ulna sugere
que essa articulação seja classificada, quanto à forma, como esferoide.
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Músculo ancôneo
O M. ancôneo é pequeno, localizado na face lateral e caudal da
articulação do cotovelo (Figura 7), recobrindo lateralmente a fossa do olécrano.
Está recoberto pela cabeça lateral do M. tríceps braquial (Figura 3). Suas fibras
têm origem no epicôndilo lateral e crista supracondilar lateral, seguindo
obliquamente para inserção na tuberosidade do olécrano e fáscia do antebraço.
Curiosamente, este músculo não é citado por MILLES (1941) e NYAKATURA &
FISCHER (2010), em seus estudos no tatu e bicho-preguiça, respectivamente.
Porém, é descrito no tamanduá-mirim (TAYLOR, 1978) apresentando a mesma
morfologia daquela descrita no M. tridactyla.
FIGURA 7 - Aspecto caudocranial do cotovelo no membro torácico direito em M. tridactyla. Anc, M. ancôneo; AnEp, M. anconeoepitroclear; FDP, Porção proximal da cabeça umeral do M. flexor digital profundo; Me, N. mediano; U, N. ulnar; TrMe, M. tríceps braquial, cabeça medial recebendo fibras nervosas do N. radial (R)
No M. tridactyla o M. ancôneo contribui com a extensão da articulação
do cotovelo, corroborando os relatos de MOORE et al. (2012), THORINGTON,
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JR. (1997) e GETTY (1986), além de tencionar a fáscia do antebraço. Promove
também abdução da ulna durante a pronação do antebraço, potencializando a
movimentação de rotação do antebraço, conforme descrito em humanos (MOORE
& DALLEY, 2011). À semelhança do descrito para mamíferos domésticos
(GETTY, 1986) sua inervação é proveniente do N. radial.
Músculo anconeoepitroclear
O M. anconeoepitroclear é curto e suas fibras cobrem a porção medial
da fossa do olécrano, distalmente à cabeça medial do M. tríceps braquial (Figuras
4, 6 e 7). Origina-se na parte distal da crista supracondilar medial e insere-se na
face medial do olécrano e na fáscia do antebraço. A sua face profunda está em
contato com o N. ulnar e com as fibras musculares da cabeça umeral proximal do
M. flexor profundo dos dedos (Figura 7). Em M. tridactyla, recebe fibras nervosas
do nervo ulnar, o que facilita a sua individualização (Figura 6). Apesar de não
estar presente na maioria dos mamíferos domésticos, o M. anconeoepitroclear é
descrito em várias espécies, como no canguru (HOPWOOD, 1974), no tamanduá-
mirim (TAYLOR, 1978), no esquilo (THORINGTON, JR., 1997) e na toupeira
(WHIDDEN, 2000). Nesta última espécie, há presença de duas cabeças: uma
superficial, maior e com origem no epicôndilo medial do úmero, e outra profunda
com origem na face caudal do úmero. Dentre os mamíferos domésticos, o M.
anconeoepitroclear foi descrito somente no gato, sendo composto por algumas
fibras localizadas na superfície medial do cotovelo (GETTY, 1986).
Em tamanduá-bandeira o M. anconeoepitroclear tenciona a fáscia do
antebraço e promove extensão da articulação do cotovelo, com o auxílio do M.
ancôneo e M. tríceps braquial. Promove também, com auxilio da cabeça medial
do M. tríceps braquial, a adução da ulna durante a supinação do antebraço,
potencializando a movimentação de rotação do antebraço, contrapondo-se assim
à ação do M. ancôneo. Ao descrever o tamanduá-mirim TAYLOR (1978) mostra
também a movimentação lado a lado do antebraço, conjuntamente e em sentido
contrário à ação do M. ancôneo, citando ainda que uma contração isométrica dos
músculos ancôneo e anconeoepitroclear poderia estabilizar o cotovelo.
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O M. anconeoepitroclear é inervado pelo N. ulnar, não havendo na
literatura relatos para fins de comparação (Figura 6).
4. CONCLUSÃO
As projeções ósseas não articulares são proeminentes, dando suporte
à fixação de músculos robustos, formando sistema de alavancas que favorece a
forca em detrimento da velocidade.
Os anexos musculares fibrosos do M. tridactyla, em especial as
fáscias, são bem desenvolvidos. Os músculos são individualmente volumosos,
com predominância das inserções tendinosas em detrimento às musculares e
estas ocorrem em projeções ósseas protuberantes e localizadas mais distantes
das articulações e do eixo dos movimentos, o que permite movimentos mais
amplos e vigorosos. Nesse aspecto, destacam-se os músculos que constituem os
principais agonistas dos movimentos associados ao hábito fossorial, como o
deltoide, redondo maior, bíceps e tríceps braquial.
Dentre as várias modificações musculares observadas nesta espécie,
destacam-se: a divisão do M. deltoide em três porções a saber acromial,
escapular e clavicular; o M. redondo maior bastante desenvolvido, com origem na
ampla fossa caudal da escápula e uma vasta inserção linear no úmero; o M.
bíceps braquial também desenvolvido e dividido em cabeças curta e longa, onde
esta última apresenta ainda uma parte superficial e outra profunda.
Neste sentido, a anatomia dos músculos do ombro e braço em M.
tridactyla remete àquela dos demais membros da superordem Xenarthra, em
especial a do Tamandua tetradactyla e o do Dasypus novemcinctus texanus, que
também apresentam hábito fossorial.
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CAPÍTULO 3 - GROSS ANATOMY OF THE BRACHIAL PLEXUS IN THE GIANT
ANTEATER (Myrmecophaga tridactyla)
Title page
Federal University of Goias
Gross anatomy of the brachial plexus in the giant anteater
(Myrmecophaga tridactyla)
P. R. SOUZA1, J. R. CARDOSO
1*, L. B. M. ARAÚJO
2, P. C. MOREIRA
1, V. S. CRUZ
1,
E. G. ARAÚJO2
Addresses of authors:
1 Department of Morphology, Federal University of Goias, Goiânia, 74001-970 Goiás,
Brazil; 2 Department of Veterinary Medicine, EVZ - Federal University of Goias, Goiânia, 74001-
970 Goiás, Brazil
*Correspondence:
Tel.: +55 062 35211143;
Fax: +55 062 35211487;
e-mail: [email protected]
With 2 figures and 1 table
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Gross anatomy of the brachial plexus in the giant anteater
(Myrmecophaga tridactyla)
Summary
Ten forelimbs of five M. tridactyla were examined to study the anatomy of the
brachial plexus. The brachial plexuses of the M tridactyla observed in the present study
were formed by the ventral rami of the last four cervical spinal nerves, C5 through C8, and
the first thoracic spinal nerve, T1. These primary roots joined to form two trunks: a cranial
trunk comprising ventral rami from C5-C7 and a caudal trunk receiving ventral rami from
C8-T1. The nerves originated from these trunks and their most constant arrangement were
as follows: suprascapular (C5-C7), subscapular (C5-C7), cranial pectoral (C5-C8), caudal
pectoral (C8-T1), axillary (C5-C7), musculocutaneous (C5-C7), radial (C5-T1), median
(C5-T1), ulnar (C5-T1), thoracodorsal (C5-C8), lateral thoracic (C7-T1) and long thoracic
(C6-C7). In general, the brachial plexus in the M. tridactyla is similar to the plexuses in
mammals, but the number of rami contributing to the formation of each nerve in the M.
tridactyla was found to be larger than those of most mammals. This feature may be related
to the very distinctive anatomical specializations of the forelimb of the anteaters.
Key words: Myrmecophagidae, Nerves, Nervous system, Xenarthra,
Introduction
The Myrmecophaga tridactyla (Linnaeus, 1758) is the largest species of anteater in
the world and widely distributed in Central and South America (Collevatti et al., 2007).
Together with the armadillos and sloths, anteaters are members of the superorder
Xenarthra (Nowak, 1999).
The brachial plexus is the complex network of nerves, which supplies motor,
sensory, and sympathetic fibers to the thoracic limb and part of the thoracic wall (Dyce et
al., 2004; Johnson et al., 2010). The general composition of this plexus in terrestrial
mammals seems to primarily include C5-T1 with a minor contribution from C4 and/or T2
(Yoshitomi et al., 2012). The nerves which are branches of the brachial plexus or are direct
continuations of the formative ventral branches include the suprascapular, subscapular,
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axillary, musculocutaneous, radial, median, ulnar, thoracodorsal, lateral thoracic, long
thoracic, pectoral and muscular branches (Miller et al., 1964).
The anatomical morphology of the brachial plexus has been the object of numerous
studies in man and in various vertebrates because of its direct application in the diagnosis
of neuromuscular dysfunctions, regional anesthesia, and surgical procedures (Koizumi and
Sakai, 1997; Fioretto et al., 2003; Johnson et al., 2010). The lack of anatomical and
physiological information may hinder the effective clinical practice and surgical
procedures in anteaters that undergo car collisions on roads each year. The knowledge on
anteaters’ anatomy of the brachial plexus may be useful not only for wild animal veterinary
medicine, but also for morphological, zoological and phylogenetic studies. Thus, the aim
of this study was to describe the anatomy of the brachial plexus in the giant anteater
(Myrmecophaga tridactyla) with emphasis on its composition, architecture and nerve
formation.
Materials and Methods
Ten brachial plexuses of five adult M. tridactyla (two males and three females)
were examined by gross dissection after the experimental protocol had been approved by
the Ethics Committee for Animal Use of the Federal University of Goiás - Brazil (protocol
nº 014/11). All cadavers used in this study were provided by IBAMA - Brazilian Institute
of Environment and Renewable Natural Resources) (license 99/2011), where they were
preserved in a frozen state. After thawing, the specimens were fixed and preserved in 10%
aqueous solution of formaldehyde.
The access to the brachial plexus and spinal cord was performed by dorsal and
ventral approaches. The dorsal approach was achieved by removing the epaxial muscle
mass and vertebral arches from the second cervical through third thoracic vertebras,
whereas the ventral approach was reached by removing the longus colli muscle and the
vertebral bodies. The fiber fascicles trajectories and nerve composition were carefully
examined under a stereomicroscope (Nikon® SMZ 445) after epineurium removal. The
entire region related with the plexus was dissected in order to expose the apparent origin of
the spinal rami, the nervous trunks and the proximal part of the brachial plexus nerves
along with muscles and the coursing blood vessels. All dissection stages were documented
by drawings and digital images taken with a digital camera and the terms were used in
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agreement with the Nomina Anatomica Veterinaria (International Committee on
Veterinary Gross Anatomical Nomenclature, 2012).
Results and discussion
The brachial plexus of the M. tridactyla showed only one pattern of formation
comprising the ventral rami of the spinal nerves C5-T1 (Figures 1 and 2, Table 1) as that of
swine (Getty, 1986), rat (Uzun et al., 2001), monkey Cebus apella (Ribeiro et al., 2005),
bonobo (Kikuchi et al., 2010), hippopotamus (Yoshitomi et al., 2012) and lesser anteater
(Cruz et al., 2012). Moreover, this is the typical formation of the man’s brachial plexus
(Johnson et al., 2010). C7 and C8 were thicker than C6 and T1, while C5 was the thinner
root and gave off a ramus that united with rami from C4 and C6 to form the phrenic nerve.
Figure 1. Ventromedial view of the right brachial plexus of an adult male M. Tridactyla
showing: SC, spinal cord; C5-C8, cervical spinal nerves, T1, first thoracic nerve; CrT and
CaT, cranial and caudal trunk of the plexus, respectively; Phr, phrenic nerve; GCt,
cervicothoracic ganglion; 1st, first rib; VA, vertebral artery.
The cranial bound of the brachial plexus of the M. tridactyla differ from that of
other mammals, such as lemurs (Miller, 1934), platypus (Koizumi and Sakai, 1997),
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gorillas, chimpanzees and gibbon (Koizumi and Sakai, 1995), capybara (Fioretto et al.,
2003) and collared peccary (Moura et al., 2007), whose plexuses start with C4, and from
domestic animals (Getty, 1986; Dyce et al., 2004; König and Liebich, 2004), rock cavy
(Santana et al., 2003), South American fur seal (Souza et al., 2010), collared peccary
(Moura et al., 2007), chinchillas (Gamba et al., 2007), deers (Melo et al., 2007), where
brachial plexus originate from C6. The involvement of C3 in the brachial plexus
composition is less frequent, being reported in monotremes (Koizumi and Sakai, 1997).
The thoracic segment contribution in the M. tridactyla’s brachial plexus
composition was the ventral ramus of T1, which is the commonly caudal bound of this
plexus demonstrated in mammals (Fioretto et al., 2003, König and Liebich, 2004, Souza et
al., 2010, Gamba et al., 2007, Melo et al., 2007, Cruz et al., 2012, Yoshitomi et al., 2012).
However, the involvement of T2 in the brachial plexus composition has been also
demonstrated in many species, such as new and old world monkeys (Miller, 1934), bovine,
dog and horse (Getty, 1986), monotremas (Koizumi and Sakai, 1997), porcupine (Aydin,
2003), rock cavy (Santana et al., 2003), collared peccary (Moura et al., 2007) and paca
(Scavone et al., 2008). Among mammals, only the La Plata River dolphin (Pontoporia
blainvillei) does not show thoracic contribution in its brachial plexus, which is comprised
by C4 through C8 cervical roots (Strickler, 1978).
The textbooks on domestic animals anatomy do not describe the pattern of the
brachial plexus organization in trunks and cords. In agreement with Fioretto et al., (2003),
it does not constitute a morphological pattern and a distinct and well-defined root
arrangement in these animals. Nevertheless, the presence of three trunks is a common
arrangement of the brachial plexus of primates, as reported in new and old world primates
(Miller, 1934), chimpanzees, gorillas and gibbons (Koizumi and Sakai, 1995), even though
this formation has been also described in monotremes (Koizumi and Sakai, 1997). In man,
C5 and C6 join to form the superior or upper trunk, C7 constitutes by itself the middle
trunk, and C8 and T1 join to form the inferior or lower trunk. The three trunks split into
anterior and posterior divisions. The posterior divisions of all three trunks join to form the
posterior cord. The anterior divisions of the superior and middle trunk join to form the
lateral cord. The anterior division of the lower trunk continues as the medial cord. Each
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Figure 2. Right brachial plexus removed from the body of an adult male M. tridactyla .
Ax, axillary nerve
C4-C8, cervical spinal nerves
CaT, caudal trunk
CCA, caudal cutaneous antebrachial nerve
CP, caudal pectoral nerve
CrP, cranial pectoral nerve
CrT, cranial trunk;
D, dorsal ramus of C8
G, gray communicating branche
GCt, cervicothoracic ganglion
In1, first intercostal nerve
M, median nerve
MB, muscular branch
MC, musculocutaneous nerve
Phr, phrenic nerve
R, radial nerve
SbS, subscapular nerve
SC, spinal cord
SiT, single trunk.
SS, suprascapular nerve
ST, sympathetic trunk
T1, first thoracic nerve
TD, thoracodorsal nerve
TL, thoracic long nerve
TLat, lateral thoracic
U, ulnar nerve
V, vertebral nerve
W, white communicating branche
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cord branches into two terminal branches, which are the nerves of the brachial plexus
(Johnson et al., 2010).
In contrast, the brachial plexus of the M. tridactyla consisted of two trunks as that
of the La Plata River dolphin (Strickler, 1978), porcupine (Aydin, 2003) and hippopotamus
(Yoshitomi et al., 2012). The cranial trunk is thicker and comprised ventral rami from C5-
C7, whereas the caudal trunk received ventral rami from C8 and T1 (Figures 1 and 2). The
two trunks run ventrally between the longus cervicis and scalene muscles and unite
cranially to the distal third of the first rib to form a single large trunk, which in turn
ramifies into the terminal branches of the brachial plexus without formation of cords. The
data reported here also differs from findings in rodents, such as capybaras (Fioretto et al.,
2003) and rocky cavies (Santana et al., 2003) and even from lesser anteaters, where just
one trunk was formed and from pacas (Scavone et al., 2008), whose brachial plexus did not
show trunks.
The suprascapular, subscapular, axillar, musculocutaneous and thoracic long nerves
arose from the cranial trunk and the caudal pectoral from the caudal trunk. The median,
ulnar and radial nerves received in 100% of the cases contribution from both trunks. The
remaining nerves of the plexus had a variable origin. The cranial pectoral and
thoracodorsal nerves arose from the cranial trunk in 60% and 40% of cases, respectively
and from both trunks in 40% and 60% of cases, respectively. The lateral thoracic nerve
arose from the caudal trunk in 80% of cases and received contribution from both trunks in
20% of cases. The brachial plexus composition of each nerve of the M. tridactyla in
comparison with those of other mammals is summarized in the table 1.
In general, the giant anteater brachial plexus nerves had a greater number of rami
from the spinal nerves than those of most of mammals. This feature probably relates to the
distinctive anatomical specializations of the anteaters forelimb. In addition to its
locomotive functions, the forelimb is used as an organ for obtaining food and for defense.
They use their powerful forelimbs and large claws to dig into termite and ant mounds. The
main role of the forelimb in this type of feeding behavior involves forcefully pulling the
claws toward the body (Taylor, 1978). For example, the median and ulnar (Figure 2),
which innervate the large muscles involved with powerful flexion of the carpus and claws
received contribution from five spinal nerves (C5-T1). The same occurred with the radial
nerve. This arrangement is comparable to that demonstrated in man (Moore and Dalley,
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Table 1. Nerves composition of the brachial plexus of the M. tridactyla and other mammals.
Nerves M. tridactyla Collared peccary1 Chinchilla
2 Paca
3 Fur seal
4 Capybara
5
SS C5-C7 (80%)
(C4,C5)C6-C7 C6-C7 C5-C6(C7) C6-C7 (C4)C5-C6(C7) C5-C6 (20%)
SbS C5-C7 (C5)C6-C7 C6-C7 C6 C7 -
CrP C5-C8 (40%)
C5-C7(60%) - - - C6 -
CP C8-T1 C7-C8 C8-T1 C8-T1 C8-T1 -
MC C5-C7 C7-C8(T1) C6-C7 (C6),C7,(C8) C8-T1 C6-C8(T1)
Med C5-T1 C7-T1,(T2) C7-T1 (C7)C8-T1 C8-T1 C6-C8(T1)
U C5-T1 C8-T1(T2) C7-T1 C8-T1 C8-T1 C6-C8(T1)
Rad C5-T1 C8-T1(T2) C7-T1 C7-C8(T1) C7-T1 C6-C8(T1)
Ax C5-C7 C6-C7 C6-C7 C6-C7 C7-T1 C5-C6(C7)
TL C6-C7 (60%)
C7-C8 C7-C8 C7-C8 C7-C8 (C6)C7(C8) C5-C7 (40%)
TD C5-C8 (60%)
C6-C8 C8 C8-T2 C6 C6-C8(T1) C5-C7 (40%)
TLat C7-T1 (20%)
C8-T1 (80%) C8-T1(T2) C8-T1 C8-T2 C8-T1 (C7)C8-T1
Ax, axillary nerve; CP, caudal pectoral nerve; CrP, cranial pectoral nerve; M, median nerve; MC, musculocutaneous nerve; R, radial nerve;
SbS, subscapular nerve; SS, suprascapular nerve; TD, thoracodorsal nerve; TL, long thoracic nerve; TLat, lateral thoracic; U, ulnar nerve; The
spinal nerves between parentheses have varied occurrence. Authors: 1. Moura et al. (2007); 2. Gamba et al. (2007); 3. Scavone et al. (2008); 4.
Souza et al. (2010); 5. Fioretto et al. (2003).
63
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2001) and other primate species (Kikuchi et al., 2010), where these nerves are composed of
four or five roots. In contrast, the median, ulnar and radial nerves of domestic mammals
(Getty, 1986, Schaller, 1999), rodents (Fioretto et al., 2003, Santana et al., 2003; Gamba et
al., 2007; Moura et al., 2007, Scavone et al., 2008) receive only two or three rami. In
addition, the suprascapular, subscapular, musculocutaneous and lateral thoracic nerves
(Figure 2) had in most of cases at least one ramus more in M. tridactyla than those of other
mammals (Table 1).
The thoracodorsal nerve (Figure 2) was formed by four rami in most cases (60%) as
that of bonobo (Kikuchi et al., 2010) and in this respect it differs from those of other
mammals. It comprised one ramus in domestic ruminants and horse (Getty, 1986), fur seal
(Souza et al., 2010) and chinchillas (Gamba et al., 2007), two rami in swine and cat (Getty,
1986) and three rami in collared peccary (Moura et al., 2007), paca (Scavone et al., 2008),
hippopotamus (Yoshitomi et al., 2012) and man (Moore and Dalley, 2001). This difference
reinforces the premise that the greater number of rami composing some nerves of the
brachial plexus in M. tridactyla than those of other mammals may be related to the
fossorial activity, once the thoracodorsal nerve innervates the latissimus dorsi muscle,
which is the most important muscle for retracting the limb (Getty, 1986). Cruz et al. (2012)
studied the origin of the brachial plexus in the lesser anteater however they did not show
the nerve composition of this species, which could contribute to a better understanding of
this feature.
The knowledge of the correlation between the brachial plexus and the axillary
artery is of particular interest in the medical field because this vessel is the anatomical
reference, in the surface, for axillary brachial plexus block (Conceição et al., 2007).
Although, there are many variations in the interrelationships between the brachial plexus
and axillary artery among the primate species (Conceição et al., 2007; Johnson et al., 2010;
Kikuchi et al., 2010), this feature has not been reported in other mammals.
Interestingly, the long thoracic nerve, which was not described in the lesser anteater
(Cruz et al., 2012) was present in the giant anteater, receiving contribution from C5, C6
and C7. It inervetes the well developed ventral serratil muscle.
The axillary artery of gorillas (Koizumi and Sakai, 1995), chinchillas (Gamba et al.,
2007) and hippopotamus (Yoshitomi et al., 2012) went through the brachial plexus on the
position between C6 and C7, or between the median and ulnar nerves in collared peccary
(Moura et al., 2007). In chimpanzees, gibbons (Koizumi and Sakai, 1995) and bonobo
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(Kikuchi et al., 2010), however, the axillary artery and the brachial plexus did not cross
over, but the axillary artery positioned anterior to the brachial plexus all the way along.
The axillary artery did not cross the brachial plexus of the M. tridactyla as well, however,
it passed in between the caudal trunk and the first rib as described in dogs (Miller et al.,
1964).
In conclusion, although the brachial plexus in the M. tridactyla resembles that of
the other mammals regarding to origin and architecture, some differences are noteworthy,
such as the presence of two trunks, which unite forming a single trunk, the location of the
axillary artery caudally to the plexus and the presence of a larger number of rami
contributing to the formation of the plexus nerves in this species than in other mammals.
Acknowledgements
The authors would like to thank IBAMA - Brazilian Institute of Environment and
Renewable Natural Resources for donating the M. tridactyla specimens used in this study.
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CAPÍTULO 4 - CONSIDERAÇÕES FINAIS
Dentre as espécies de mamíferos que habitam o cerrado brasileiro,
optamos pela investigação do M. tridactyla pelos motivos que se seguem. Esta é
uma espécie importante para o ecossistema cerrado, pois contribui decisivamente
para a manutenção do equilíbrio biológico das populações de formigas e, em
especial de cupins, que causam prejuízos a produtores rurais e à própria
natureza. É uma espécie que se encontra ameaçada de extinção, sendo uma das
mais prejudicadas pela ação antrópica, haja vista o número de animais que
morrem atropelados nas vias que cruzam o território nacional. Goza de
características anatômicas e fisiológicas muito peculiares e que despertam a
curiosidade.
Optou-se pelo estudo do membro torácico, pois considerando a
possibilidade de que esse trabalho pudesse contribuir de alguma maneira para a
preservação da espécie, admitindo que nesse sentido a abordagem desse
apêndice se faz fundamental. Dada a importância dos membros torácicos para a
sobrevivência desta espécie, é praticamente insustentável restituir à vida livre
tamanduás-bandeira portadores de qualquer deficiência nesse apêndice.
Considerando-se que a morfologia reflete o aspecto funcional, os
achados desse estudo estão diretamente associados ao comportamento do M.
tridactyla.
As projeções ósseas onde ocorrem as inserções musculares são mais
proeminentes, dando suporte à fixação de músculos mais robustos, envolvidos
com o hábito de cavar (M. deltoide, redondo maior, bíceps braquial e tríceps
braquial). A distância entre o ponto de inserção muscular e o eixo do movimento é
maior, o que resulta em grande poder de alavanca.
Os músculos são individualmente volumosos, as inserções musculares
predominantemente tendíneas, favorecendo a força em detrimento à velocidade
ou precisão de movimentos. Os nervos do plexo braquial recebem contribuição de
número maior de segmentos medulares, quando comparados aos de qualquer
outra espécie não primata já estudada.
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Espera-se, portanto, que os resultados desse estudo possam contribuir
para a compreensão das funções exercidas pelas estruturas descritas nesse
trabalho de tese, tornando possível a intervenção médica nas inúmeras injúrias,
às quais os indivíduos dessa espécie estão sujeitos. Espera-se ainda estimular
outros grupos de pesquisadores a continuarem as investigações neste importante
campo de pesquisa.
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ANEXO
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From: [email protected]
CC: [email protected], [email protected], [email protected], [email protected], [email protected], [email protected]
Subject: Anatomia, Histologia, Embryologia - Manuscript ID AHE-10-12-
OA-189.R1 [email ref: SE-8-a]
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Souza, Paulo; Cardoso, Júlio; Araújo, Luciana; Moreira, Paulo; Cruz, Viviane; Araújo, Eugênio, has been successfully submitted online and is presently being given full consideration for publication in Anatomia, Histologia, Embryologia. If you wish your article to be available to non-subscribers on publication, please see the information on Online Open at the bottom of this email. Co-authors: Please contact the Editorial Office as soon as possible if you disagree with being listed as a co-author for this manuscript. Your manuscript ID is AHE-10-12-OA-189.R1. For your reference: the manuscript number of the PREVIOUS manuscript version is: AHE-10-12-OA-189. Please mention the above manuscript ID in all future correspondence or when calling the office for questions. If there are any changes in your street address or e-mail address, please log in to Manuscript Central at http://mc.manuscriptcentral.com/ahe and edit your user information as appropriate. You can also view the status of your manuscript at any time by checking your Author Center after logging in to http://mc.manuscriptcentral.com/ahe . OnlineOpen is available to authors of primary research articles who wish to make their article available to non-subscribers on publication,
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Date Sent: 12-Mar-2013