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Andreia Maria da Anunciação Gomes

ESTUDO ECOFISIOLÓGICO DE CIANOBACTÉRIAS FORMADORAS DE FLORAÇÕES NA LAGOA DE

JACAREPAGUÁ

TESE DE DOUTORADO SUBMETIDA À

UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO DE JANEIRO VISANDO A

OBTENÇÃO DO GRAU DE DOUTOR EM CIÊNCIAS BIOLÓGICAS

(BIOFÍSICA)

Universidade Federal do Rio de Janeiro Centro de Ciências da Saúde Instituto de Biofísica Carlos Chagas Filho 2011

ii


ESTUDO ECOFISIOLÓGICO DE CIANOBACTÉRIAS FORMADORAS DE FLORAÇÕES NA LAGOA DE

JACAREPAGUÁ

Tese de Doutorado submetida à Universidade Federal do Rio de Janeiro visando a obtenção do grau

de doutor em Ciências Biológicas (Biofísica).

Orientadora: Dra. Sandra Maria Feliciano de Oliveira e Azevedo Universidade Federal do Rio de Janeiro

Centro de Ciências da Saúde Instituto de Biofísica Carlos Chagas Filho

2011

iii

Gomes, Andreia Maria da Anunciação

Estudo Ecofisiológico de Cianobactérias Formadoras de Florações na Lagoa de

Jacarepaguá / Andreia Maria da Anunciação Gomes. Rio de Janeiro, 2011.

xxv, 143 f.: il.

Tese de Doutorado – Universidade Federal do Rio de Janeiro, Instituto de Biofísica

Carlos Chagas Filho / Programa de Pós-graduação em Ciências Biológicas (Biofísica),

2011.

Orientador: Sandra Maria Feliciano de Oliveira e Azevedo.

1. Eutrofização. 2. Fitoplâncton. 3. Cianobactérias. 4. Alelopatia. 5. Competição. 6.

Temperatura. I. Azevedo, Sandra Maria Feliciano de Oliveira e. II. Universidade Federal

do Rio de Janeiro, Instituto de Biofísica Carlos Chagas Filho, Programa de

Pós-graduação em Ciências Biológicas (Biofísica). III. Título.

iv


Estudo Ecofisiológico de Cianobactérias Formadoras de Florações na Lagoa de Jacarepaguá

Rio de Janeiro, de de 2011

Aprovada por:

_______________________________________ PROF.

_______________________________________ PROF.

_______________________________________ PROF.

_______________________________________ PROF.

_______________________________________ PROF.

_______________________________________ PROF.

_______________________________________ Dra. Sandra Maria Feliciano de Oliveira e Azevedo / IBCCFo

(Orientadora)

v

Ao meu pai, pelo seu incansável

apoio, incentivo

e dedicação.

vi

“A Ciência, como um todo, não é nada mais que um refinamento do pensar diário”.

Albert Einstein

vii

AGRADECIMENTOS

Os anos de doutoramento foi um período de grande aprendizagem para mim, mas não apenas no sentido acadêmico. Aprendi bastante sobre amizade, companheirismo, solidariedade, paciência e muito sobre mim mesma. Esses foram anos de grandes transformações na minha vida. Transformações que me deixaram mais forte, segura... e ainda me fizeram mostrar quem realmente sou. Antigas amizades foram consolidadas, novas amizades foram feitas. Descobri muitas pessoas especiais e por isso devo muitos agradecimentos....

Primeiro, agradeço a CAPES pela concessão da minha bolsa de doutorado, que permitiu o desenvolvimento desta tese e ao CNPq pela concessão da bolsa sanduíche no exterior.

Agradeço a minha orientadora Sandra Azevedo que vem me apoiando desde a minha iniciação científica sendo incisiva quando tinha que ser e solidária e encorajadora nos momentos mais difíceis dessa carreira que escolhi.

Agradeço ao Prof. Miquel Lürling pela confiança depositada em mim e pela oportunidade de trabalhar com um grupo tão competente que é o do laboratório de Ecologia Aquática da Universidade de Wageningen.

Agradeço enormemente a revisora Professora Bia pela dedicação, cuidado e preciosas contribuições feitas a esse trabalho.

Agradeço aos meus amigos e companheiros de jornada. Antigos e Novos Companheiros do LETC: Valéria, Raquel, Simone, Ana Cláudia, Ana Lúcia, Isabel, Ronaldo, Rodrigo, Betinha, Bárbara, Pedro, Carol, Laís, Elisângela, Luana, Priscila, Roberta, Ramon, Iamê, Rafael, Adriana, Tais, Fernanda, Gustavo, César, Daniel, Roberta e Ricardinho.

Agradeço especialmente as professoras Valéria e Raquel pelos seus incentivos, além da sincera e grande amizade.

Ao professor MMM, Marcelo Manzi Marinho, agradeço pela grande ajuda no desenvolvimento dessa tese, pela confiança e incentivo.

Agradeço a queridíssima mineirinha, paulista Ana Lúcia pela amizade e todo o mimo. Obrigada por sempre emitir muita força na piruca, rsrsrs...

Agradeço meu amigo, mais que querido, Pedro Sampaio pelas ilustríssimas discussões, que muitas vezes viraram brigas, mas que no dia seguinte voltavam as admirações. Agradeço também pela ajuda nos experimentos e ainda pela oportunidade de me sentir orientando um pouquinho um aluno de iniciação científica já iniciado, comprometido e interessado.

viii

Agradeço ao meu anjo da guarda Carolzita, que só dá para agradecer abraçando, porque não consigo transformar em palavras a gratidão, a importância que tens na minha vida, amiga querida...é pra sempre!!!

Tenho que agradecer muito, muito a minha amiga Betinha por toda paciência que sempre teve comigo. Pela grande e eterna amizade estabelecida!! Obrigada pela força que me deste em todos os âmbitos da minha vida.

Agradeço a querida Belzinha por estar sempre disposta a me escutar e a ajudar quando necessário. Uma bela pessoa e amiga!!!

Muito obrigada Bêzinha!!!! Obrigada por TUDO!!! Em um momento impar da minha vida te conheci… Não acredito em coincidências. Você é muito especial para ser meramente coincidência. A partir de então usaremos pra sempre meias vermelhas... muita sorte pra nós!!! Obrigada minha mais nova e querida irmã!!

Maszar!!! Thank you a lot!!! Obrigada por transformar as noites frias e os dias nublados de Wageningen em fantásticos e calorosos momentos de sol. Você é uma das pessoas mais especiais que apareceram na minha vida. Você é meu anjo e estaremos conectados para sempre, mesmo que estejamos hoje em continentes diferentes... Conexões Brasil-Paquistão….estaremos conectados pelo nosso puro sentimento de amizade.

Agradeço também aos demais amigos paquistaneses: Príncipe Hamid, Maszar, Mobarik e Luck pelos momentos mais encantadores que experimentei na vida. Vocês são as pessoas mais bonitas que já encontrei. Obrigada pela oportunidade de conhecer um outro lado do mundo de vocês e pelos inúmeros jantares especialíssimos e cheios de significados!!!

Aos queridos brasileiros que juntos em uma cidade pequenina no meio da Holanda vão transformando os dias frios da região temperada no calor humano do nosso país tropical... são eles: Maurício, Gustavo, Cimille, Camila, Marcela, Rafa, Fernanda, Júlio, Felipe, Priscila, Charles, Aninha e a linda Bezinha. Agradeço muito a vocês!!

Agradeço a querida Irenita pela calorosa recepção espanhola em Wageningen, pela ótima convivência, pela amizade e apoio...sem nunca esquecer que "rapadura é doce, mas também não é mole não!!!"

Queridíssimo Dieguito, muito obrigada por todo seu carinho e amizade, além das riquíssimas discussões ecológicas e estatísticas. Tem pessoas que sem muito tempo ou esforço se transformam nas mais especiais e queridas... com você foi assim... Obrigada também por todos os mais divertidos momentos que tivemos juntos naquele país sem sol. Essa amizade está selada...

Agradeço aos meus amigos do laboratório ao lado, que de longa data vem me acompanhando. Os queridos Sérgio, Cláudio, Márcio, Antônio, Rodrigo e Petrus.

ix

Agradeço a minha mais nova "room-mate", querida Camila, pelo companheirismo, amizade, incentivo, ajuda e paciência.

Agradeço a minha irmã Adriana e as minhas sobrinhas lindas, maravilhosas, fantásticas, perfeitas Mayara e Marcelle por todo carinho de vocês.

Obrigada Tereza pelo seu carinho e pela harmonia do ambiente familiar que você me oferece.

Agradeço ao meu pai pela eterna dedicação e apoio em todas as minhas escolhas.

Agradeço ao meu querido R pela sutileza e despretensão com que chegou... sem sentir me deu a mão e me encorajou a finalizar esta tese...

x

RESUMO

GOMES, Andreia Maria da Anunciação. Estudo Ecofisiológico de Cianobactérias Formadoras de Florações na Lagoa de Jacarepaguá. Rio de Janeiro, 2011. Tese (Doutorado em Ciência Biológicas/ Biofísica) – Instituto de Biofísica Carlos Chagas Filho, Universidade Federal do Rio de Janeiro, Rio de Janeiro, 2011.

A lagoa de Jacarepaguá está localizada na costa sul do estado do Rio de

Janeiro, na zona metropolitana da cidade do Rio de Janeiro, Brasil. É uma lagoa rasa,

oligohalina que vem sofrendo um intenso processo de eutrofização nas últimas

décadas, com ocorrências de florações de cianobactérias reportadas desde a década

de 90. Esporadicamente ocorre quebra da dominância das cianobactérias

acompanhada de aumento da diversidade fitoplanctônica. Este estudo teve como

objetivo avaliar, através de estudo de campo e laboratório, que fatores influenciam a

dinâmica fitoplanctônica deste ambiente. Durante um ciclo sazonal (2007-2008), foram

monitorados a comunidade fitoplanctônica, e fatores físicos e químicos da água. No

período de floração de cianobactérias as espécies de maior contribuição foram

Microcystis aeruginosa, Aphanizomenon sp. e Planktothrix sp. Apesar de continuarem

dominantes no sistema, uma significativa redução da sua biomassa foi observada no

inverno, quando a temperatura da água passou de 30oC (verão) para 18oC. O colapso

da floração acarretou na liberação de grande quantidade de nitrogênio, permitindo que

outros grupos ocupassem o nicho liberado pelas cianobactérias: entre as diatomáceas

Cyclotella sp. e entre as clorofíceas Desmodesmus quadricauda. Em vista destas

observações de campo, verificou-se, em laboratório, o efeito da redução de nutrientes

sobre a comunidade fitoplanctônica, assim como o efeito da temperatura na competição

direta e indireta entre as principais espécies da lagoa de Jacarepaguá. Embora a

redução da concentração de nutrientes tenha reduzido a biomassa de cianobactérias,

não foi capaz de reduzir sua dominância. Ainda assim, o sistema mais empobrecido

favoreceu outros grupos, especialmente diatomáceas. A redução do aporte de fosfato

na lagoa de Jacarepaguá poderia recuperar esse sistema. A temperatura pode

influenciar no crescimento e substituição de espécies fitoplactônicas. Em laboratório,

estabelecemos as melhores temperaturas para o crescimento de P. agardhii (27oC), C.

xi

meneghiniana (18 e 21oC), D. quadricauda (18 e 30oC) e M. aeruginosa, (todas as

testadas entre 18 e 30oC). Nos experimentos de competição direta em cultivos mistos,

M. aeruginosa foi melhor competidora do que as demais em ambas as temperaturas

testadas (18 e 30oC). Nos cultivos com exudatos observamos diferentes respostas

alelopáticas (inibição ou estímulo do crescimento) de acordo com a temperatura.

Observando a dinâmica da comunidade na lagoa, M. aeruginosa é favorecida nos

períodos de temperaturas mais elevadas. Nos cultivos, os exudatos das suas

competidoras estimularam seu crescimento a 30oC, mas não a 18oC. A adaptação de

uma cepa a uma certa temperatura determina não só sua vulnerabilidade a compostos

alelopáticos, como sua capacidade de expressá-los. Por fim, é difícil apontar um fator

determinante para a ocorrência de florações de cianobactérias na lagoa de

Jacarepaguá. Um sinergismo de fatores ambientais e biológicos aliados a própria

fisiologia das espécies presentes irão determinar a dinâmica da comunidade

fitoplanctônica neste sistema.

xii

ABSTRACT

GOMES, Andreia Maria da Anunciação. Estudo Ecofisiológico de Cianobactérias Formadoras de Florações na Lagoa de Jacarepaguá. Rio de Janeiro, 2011. Tese (Doutorado em Ciência Biológicas/ Biofísica) – Instituto de Biofísica Carlos Chagas Filho, Universidade Federal do Rio de Janeiro, Rio de Janeiro, 2011.

Jacarepaguá Lagoon is located in the South coast of Rio de Janeiro State, in the

metropolitan zone of Rio de Janeiro City, Brazil. It is an oligohaline, shallow lagoon that

has undergone intense eutrophication in the past decades, with cyanobacterial blooms

reported since the 90'. Sporadically, a break of cyanobacteria dominance is followed by

an increase of phytoplankton diversity. The aim of this study was to evaluate, through

field and laboratory studies, which factors influence phytoplankton succession in this

environment. During a seasonal cycle (2007-2008) we analyzed phytoplankton

community and water chemical and physical parameters. During cyanobaterial blooms,

the most prominent species were Microcystis aeruginosa, Aphanizomenon sp. and

Planktothrix sp. Although still dominant, a significant reduction in biomass was observed

during winter, when water temperature decreased from about 30oC (summer) to 18oC.

Bloom collapse resulted in the release of a large quantity of DIN, allowing other species

to occupy the niche released by cyanobacteria: Cyclotella sp. among diatoms and

Desmodesmus quadricauda. among green algae. Considering these field observations,

we tested, in laboratory, the effect of nutrient reduction on phytoplankton, as well as the

effect of temperature on direct and indirect competition among the main species of

Jacarepaguá lagoon. The reduction in nutrient concentration decreased cyanobacterial

biomass but did not reduce their dominance. Even so, the low nutrient condition favored

other phytoplanktonic groups, especially diatoms. The reduction of phosphate input in

Jacarepaguá lagoon could recover this system. Temperature can influence growth and

phytoplanktonic species replacement. We established, under laboratory conditions,

optimum growth temperatures for P. agardhii (27oC), C. meneghiniana (18 and 21oC), D.

quadricauda (18 and 30oC) and M. aeruginosa, (all those tested between 18 and 30oC).

In competition tests with mixed cultivation M. aeruginosa was more competitive than

others in both temperatures (18 and 30oC). In cultivation with exudates, different

allelopathic responses (growth inhibition or stimulation) were attained in different

xiii

temperatures. Observing the community dynamics in the lagoon, M. aeruginosa is

favored during periods of higher temperatures. Exudates of its competitors stimulated its

growth at 30oC, but not at 18oC. Adaptation of one strain to a specific temperature will

determine not only its vulnerability to allelopathic compounds, but also its ability to

express the allelochemical potential. Finally, it is difficult to point one factor that dictates

the occurrence of cyanobacterial blooms in the Jacarepaguá lagoon. A synergy of

environmental and biological factors combined with the physiology of the species will

determine the dynamics of phytoplankton in this system.

xiv

LISTA DE ILUSTRAÇÕES

ÁREA DE ESTUDO

Figura 1: Complexo Lagunar de Jacarepaguá................................................................14

CAPÍTULO I: AVALIAÇÃO DA DINÂMICA E DOS POSSÍVEIS FATORES REGULADORES DA

DOMINÂNCIA DE ESPÉCIES DE CIANOBACTÉRIAS NA LAGOA DE JACAREPAGUÁ

Figura 1: Lagoa de Jacarepaguá com a marcação das duas estações de

coleta...............................................................................................................................22

Figura 2: Variação dos valores de profundidade de disco de Secchi (Zsec),

profundidade máxima (Zmax) e profundidade da zona eufótica (Zeu) da lagoa de

Jacarepaguá....................................................................................................................26

Figura 3: Isolínhas dos valores de temperatura (oC), oxigênio dissolvido (mg.L-1),

condutividade elétrica (mS.cm-1) e salinidade (ppt) da água da lagoa de

Jacarepaguá....................................................................................................................29

Figura 4: Variação dos valores de pH da água na estação 1 (a) e estação 2 (b) da lagoa

de Jacarepaguá...............................................................................................................31

Figura 5: Variaçãol dos valores de fósforo solúvel reativo (PSR) e fósforo total (P-total)

da água na estação 1 (a, c) e estação 2 (b, d) da lagoa de

Jacarepaguá....................................................................................................................33

Figura 6: Variação dos valores de nitrogênio inorgânico dissolvido (NID) da água na

estação 1 (a) e estação 2 (b) da lagoa de Jacarepaguá.................................................36

xv

Figura 7: Variação da biomassa total e da contribuição relativa dos principais grupos

fitoplanctônicos na estação 1 (a, c) e na estação 2 (b, d) da lagoa de

Jacarepaguá....................................................................................................................35

Figura 8: Variação da biomassa total e da contribuição relativa das principais espécies

de cianobactérias, da Cyclotella e outras algas na estação 1 (a, c) e na estação 2 (b, d)

da lagoa de Jacarepaguá................................................................................................37

Figura 9: Diagrama de Ordenação da Análise de Componentes Principais (ACP) das

variáveis limnológicas das estações de coleta 1 e 2 da lagoa de Jacarepaguá. Zmax:

profundidade máxima, Zsecchi: profundidade de disco de Secchi, Temp: temperatura da

água, cond: condutividade elétrica, sal: salinidade da água, NID: nitrogênio inorgânico

dissolvido, PSR: fósforo solúvel reativo, P-total: fósforo total, clo-a: clorofila-a, Cyan:

Cianobactérias, Chlor: Chlorophyta, Bacil: Bacillariophyta, Cryp: Cryptophyta, Outras:

outras algas.....................................................................................................................38

CAPÍTULO II: EFEITO DA REDUÇÃO DA CONCENTRAÇÃO DE NUTRIENTES NA COMUNIDADE

FITOPLANCTÔNICA DA LAGOA DE JACAREPAGUÁ

Figura 1: Variação dos valores de temperatura da água (a), intensidade luminosa (b),

condutividade elétrica (c), salinidade (d), oxigênio dissolvido (e) e pH (f) da água, ao

longo do experimento sem sedimento.............................................................................57

Figura 2: Variação dos valores de temperatura da água (a), intensidade luminosa (b),

condutividade elétrica (c), salinidade (d), oxigênio dissolvido (e) e pH (f) da água, ao

longo do experimento com sedimento.............................................................................58

Figura 3: Variação das concentrações de PSR e NID, ao longo dos experimentos sem

sedimento (a) e (b) e com sedimento (c) e (d)................................................................59

xvi

Figura 4: Variação da concentração de clorofila-a ao longo dos experimentos sem

sedimento (a) e com sedimento (b).................................................................................60


fitoplanctônicos do controle (a) e (b), tratamento A (c) e (d) e tratamento B (e) e (f), ao



fitoplanctônicos do controle (a) e (b), tratamento A (c) e (d) e tratamento B (e) e (f), ao


Figura 7: Variação da biomassa total e da contribuição relativa dos principais espécies

de cianobactérias do controle (a) e (b), tratamento A (c) e (d) e tratamento B (e) e (f), ao


Figura 8: Variação da biomassa total e da contribuição relativa dos principais espécies

de cianobactérias do controle (a) e (b), tratamento A (c) e (d) e tratamento B (e) e (f), ao


CAPÍTULO III: EFEITO DA TEMPERATURA NO CRESCIMENTO E COMPETIÇÃO ENTRE ESPÉCIES

FITOPLANCTÔNICAS

Figura 1: Taxas de Crescimento baseadas na concentração de clorofila-a de M.

aeruginosa (MIJAC-01) em cinco diferentes temperaturas. As letras correspondem a

diferenças significativas (p<0.01)....................................................................................83

Figura 2: Variação diária da concentração de clorofila-a (µg L-1) (a) e dos valores de

rendimento do fotossistema II (b) da cepa de M. aeruginosa (MIJAC-01) em cinco

diferentes temperaturas...................................................................................................83

xvii

Figura 3: Taxas de Crescimento baseadas na concentração de clorofila-a de P. agardhii

(PAT-1) em cinco diferentes temperaturas. As letras correspondem a diferenças

significativas (p<0.01)......................................................................................................85

Figura 4: Variação diária do logaritmo natural da concentração de clorofila-a (µg L-1) (a)

e dos valores de rendimento do fotossistema II (b) da cepa de P. agardhii (PAT-1) em

cinco diferentes temperaturas.........................................................................................85

Figura 5: Taxas de Crescimento baseadas na concentração de clorofila-a de C.

meneghiniana (CCAP1070/5) em cinco diferentes temperaturas. As letras

correspondem a diferenças significativas (p<0.01).........................................................87


e dos valores de rendimento do fotossistema II (b) da cepa de C. meneghiniana (CCAP)

em cinco diferentes temperaturas...................................................................................87

Figura 7: Taxas de Crescimento baseadas na concentração de clorofila-a de D.

quadricauda (DEJAC-02) em cinco diferentes temperaturas. As letras correspondem a

diferenças significativas (p<0.01)....................................................................................88


e dos valores de rendimento do fotossistema II (b) da cepa de D. quadricauda (DEJAC-

02) em cinco diferentes temperaturas.............................................................................88

Figura 9: Taxas de crescimento das monoculturas e das culturas mistas de M.

aeruginosa (MIJAC) e P. agardhii (PAT) em duas diferentes temperaturas: (a) 18oC e

(b) 30oC. As letras correspondem a diferenças significativas

(p<0.01)...........................................................................................................................91


aeruginosa (MIJAC) e C. meneghiniana (CCAP) em duas diferentes temperaturas: (a)

xviii

18oC e (b) 30oC. As letras correspondem a diferenças significativas

(p<0.01)...........................................................................................................................91

Figura 11: Taxas de crescimento das monoculturas e das culturas mistas de P. agardhii

(PAT) e C. meneghiniana (CCAP) em duas diferentes temperaturas: (a) 18oC e (b)

30oC. As letras correspondem a diferenças significativas

(p<0.01)...........................................................................................................................92


aeruginosa (MIJAC), P. agardhii (PAT) e C. meneghiniana (CCAP) em duas diferentes

temperaturas: (a) 18oC e (b) 30oC. As letras correspondem a diferenças significativas

(p<0.01)...........................................................................................................................93

CAPÍTULO IV: EFEITO DA TEMPERATURA NA INTERAÇÃO ALELOPÁTICA ENTRE TRÊS

DIFERENTES ESPÉCIES FITOPLANCTÔNICAS

Figura 1: Esquema simplificado do desenho experimental para verificar o efeito da

temperatura no potencial alelopático das espécies M. aeruginosa (MIJAC), P. aghardii

(PAT) e C. meneginiana (CCAP) em monoculturas e cultivos mistos. O controle de cada

cepa foi cultivado em meio WC modificado (Lürling & Beekman,

1999).............................................................................................................................109

Figura 2: Taxas de Crescimento baseadas na concentração de clorofila-a de M.

aeruginosa (MIJAC) cultivada nos exudatos de M. aeruginosa (Ma exud), P. agardhii

(Pa exud), C. meneghiniana (Cm exud) e do cultivo misto dessas três espécies (Ma +

Pa + Cm exud) em duas temperaturas: 18oC (a) e 30oC (b). O controle foi crescido em

meio WC........................................................................................................................113

Figura 3: Variação dos valores de rendimento do fotossistema II da cepa de M.

aeruginosa (MIJAC) cultivada nos exudatos de M. aeruginosa (Ma exudato), P. agardhii

(Pa exudato), C. meneghiniana (Cm exudato) e do cultivo misto dessas três espécies

xix

(Ma + Pa + Cm exudato) em duas temperaturas: 18oC (a) e 30oC (b). O controle foi

crescido em meio WC...................................................................................................113

Figura 4: Variação do logaritmo natural da concentração de clorofila-a (µg L-1) da cepa

de M. aeruginosa (MIJAC) cultivada nos exudatos de M. aeruginosa (Ma exudato), P.

agardhii (Pa exudato), C. meneghiniana (Cm exudato) e do cultivo misto dessas três

espécies (Ma + Pa + Cm exudato) em duas temperaturas: 18oC (a) e 30oC (b). O

controle foi crescido em meio WC.................................................................................114

Figura 5: Variação dos valores de pH do cultivo da cepa de M. aeruginosa (MIJAC)

cultivada nos exudatos de M. aeruginosa (Ma exudato), P. agardhii (Pa exudato), C.

meneghiniana (Cm exudato) e do cultivo misto dessas três espécies (Ma + Pa + Cm

exudato) em duas temperaturas: 18oC (a) e 30oC (b). O controle foi crescido em meio

WC.................................................................................................................................115

Figura 6: Taxas de Crescimento baseadas na concentração de clorofila-a de P. agardhii

(PAT) cultivada nos exudatos de M. aeruginosa (Ma exud), P. agardhii (Pa exud), C.

meneghiniana (Cm exud) e do cultivo misto dessas três espécies (Ma + Pa + Cm exud)

em duas temperaturas: 18oC (a) e 30oC (b). O controle foi crescido em meio

WC.................................................................................................................................116

Figura 7: Variação dos valores de rendimento do fotossistema II da cepa de P. agardhii

(PAT) cultivada nos exudatos de M. aeruginosa (Ma exudato), P. agardhii (Pa exudato),

C. meneghiniana (Cm exudato) e do cultivo misto dessas três espécies (Ma + Pa + Cm


WC.................................................................................................................................117


de P. agardhii (PAT) cultivada nos exudatos de M. aeruginosa (Ma exudato), P. agardhii

(Pa exudato), C. meneghiniana (Cm exudato) e do cultivo misto dessas três espécies

xx

(Ma + Pa + Cm exudato) em duas temperaturas: 18oC (a) e 30oC (b). O controle foi

crescido em meio WC...................................................................................................117

Figura 9: Variação dos valores de pH do cultivo da cepa de P. agardhii (PAT) cultivada

nos exudatos de M. aeruginosa (Ma exudato), P. agardhii (Pa exudato), C.



WC.................................................................................................................................118

Figura 10: Taxas de Crescimento baseadas na concentração de clorofila-a de C.

meneghiniana (CCAP) cultivada nos exudatos de M. aeruginosa (Ma exud), P. agardhii

(Pa exud), C. meneghiniana (Cm exud) e do cultivo misto dessas três espécies (Ma +

Pa + Cm exud) em duas temperaturas: 18oC (a) e 30oC (b). O controle foi crescido em

meio WC........................................................................................................................119

Figura 11: Variação dos valores de rendimento do fotossistema II da cepa de C.

meneghiniana (CCAP) cultivada nos exudatos de M. aeruginosa (Ma exudato), P.





de C. meneghiniana (CCAP) cultivada nos exudatos de M. aeruginosa (Ma exudato), P.




Figura 13: Variação dos valores de pH do cultivo da cepa de C. meneghiniana (CCAP)

cultivada nos exudatos de M. aeruginosa (Ma exudato), P. agardhii (Pa exudato), C.


xxi


WC.................................................................................................................................121

xxii

LISTA DE TABELAS

ÁREA DE ESTUDO

Tabela 1: Dados morfométricos das lagoas do complexo lagunar de

Jacarepaguá....................................................................................................................17


DOMINÂNCIA DE ESPÉCIES DE CIANOBACTÉRIAS NA LAGOA DE JACAREPAGUÁ

Tabela 1: Valores das medianas, mínimos e máximos das variáveis limnológicas e

concentração de clorofila-a na sub-superfície nas Estações 1 e 2 nos períodos I (PI), II

(PII) e III (PIII) da lagoa de Jacarepaguá. Temp. água, temperatura da água; OD,

oxigênio dissolvido; Cond., condutividade elétrica; Sal., salinidade da água; Zsecchi,

profundidade do disco de Secchi; Zmax., profundidade máxima; DIN, Nitrogênio

inorgânico dissolvido; PSR, Fósforo solúvel reativo; P-total, Fósforo total.....................28

Tabela 2: Autovalores e Porcentagem da variância total e cumulativa resultantes da

Análise de Componentes Principais (ACP) das variáveis ambientais da lagoa de

Jacarepaguá....................................................................................................................39

Tabela 3: Correlação das variáveis ambientais com os eixos 1 e 2 resultantes da

Análise de Componentes Principais (ACP) das variáveis ambientais da lagoa de

Jacarepaguá....................................................................................................................39



Tabela 1: Soma das contribuições relativas (%) da biomassa de Microcystis aeruginosa

e Aphanizomenon sp. para biomassa total de cianobactérias, ao longo dos

experimentos...................................................................................................................66

xxiii


FITOPLANCTÔNICAS

Tabela 1: Valores de Rendimento máximo - R (µg L-1) baseado na concentração de

clorofila-a das quatro cepas cultivadas em cinco temperaturas

diferentes........................................................................................................................89

Tabela 2: Efeito das competições entre as cepas de M. aeruginosa (MIJAC), P. agardhii

(PAT), e C. meneghiniana (CCAP) em cultivos mistos em duas temperaturas (18 e 30 oC)...................................................................................................................................90


DIFERENTES ESPÉCIES FITOPLANCTÔNICAS

Tabela 1: Densidade celular (no. céls mL-1) de cada espécie do cultivo misto das cepas

M. aeruginosa (MIJAC), P. agardhii (PAT) e C. meneghiniana (CCAP) após 10 dias de

cultivo para obtenção do exudato.................................................................................108

Tabela 2: Concentração de nutrientes dos exudatos livres de células das cepas de M.

aeruginosa (MIJAC), P. agardhii (PAT), C. meneghiniana (CCAP) e da Tricultura

dessas cepas (MIJAC+PAT+CCAP) cultivadas a 18 e 30oC, antes e depois da adição

das soluções de nutrientes do meio de cultura WC.....................................................110

Tabela 3: Efeito dos exudatos das monoculturas de M. aeruginosa (MIJAC), P. agardhii

(PAT), C. meneghiniana (CCAP) e do cultivo misto das três cepas (MIJAC+PAT+CCAP)

no crescimento das mesmas cepas cultivadas em duas temperaturas (18 e

30oC).............................................................................................................................110

xxiv

SUMÁRIO

APRESENTAÇÃO............................................................................................................1

1 .INTRODUÇÃO..............................................................................................................4

1.1. LAGOAS COSTEIRAS......................................................................................................4

1.2. CIANOBACTÉRIAS…………………….............................................................................5

1.3. CIANOBACTÉRIAS X INTERAÇÕES COM O AMBIENTE........................................................6

1.4. CIANOBACTÉRIAS X INTERAÇÕES COM OUTROS ORGANISMOS..............…………............9

1.5. COMPOSTOS BIOATIVOS DAS CIANOBACTÉRIAS.............................................................10

1.6.EUTROFIZAÇÃO NO COMPLEXO LAGUNAR DE JACAREPAGUÁ...........................................11

2. ÁREA DE ESTUDO....................................................................................................14

2.1. LOCALIZAÇÃO.............................................................................................................14

2.2.CLIMA.........................................................................................................................15

2.3.GEOMORFOLOGIA........................................................................................................15

2.4.HIDROGRAFIA .............................................................................................................16

3. OBJETIVO GERAL.....................................................................................................18

4. OBJETIVOS ESPECÍFICOS.......................................................................................18


DOMINÂNCIA DE ESPÉCIES DE CIANOBACTÉRIAS NA LAGOA DE JACAREPAGUÁ.......................20


FITOPLANCTÔNICA DA LAGOA DE JACAREPAGUÁ..................................................................48


FITOPLANCTÔNICAS...........................................................................................................76


DIFERENTES ESPÉCIES FITOPLANCTÔNICAS.......................................................................103

xxv

5. DISCUSSÃO GERAL................................................................................................130

6. CONCLUSÕES.........................................................................................................135

7. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ........................................................................137

APÊNDICE....................................................................................................................144

1

APRESENTAÇÃO:

A lagoa de Jacarepaguá, área de estudo escolhida para o desenvolvimento

desta tese, é um ambiente hipereutrófico com freqüentes florações de cianobactérias

e que já vem sendo estudada pela equipe do laboratório de Ecofisiologia e

Toxicologia de Cianobactérias da UFRJ desde 1996. Embora muitos trabalhos já

tenham reportado vários fatores como sendo determinantes na dominância das

cianobactérias em ambientes aquáticos, pouco se sabe sobre as condições que

levam uma espécie de cianobactéria dominar sobre outras espécies desse mesmo

grupo ou sobre outras espécies de grupos fitoplanctônicos distintos. O presente

trabalho buscou respostas para compreender o padrão de variação de espécies

fitoplanctônicas na lagoa de Jacarepaguá, além de identificar os possíveis fatores

reguladores da ocorrência e/ou dominância de cianobactérias neste ambiente.

Os resultados obtidos nesta tese são apresentados na forma de capítulos. No

capítulo I foram reunidos dados do monitoramento dos fatores físicos e químicos e

da comunidade fitoplanctônica durante um ciclo sazonal (2007/2008) na lagoa de

Jacarepaguá, para tentar compreender a dinâmica de substituições de espécies

fitoplanctônicas neste mesmo ambiente. O capítulo II teve o objetivo de avaliar o

efeito do empobrecimento nutricional da água da lagoa de Jacarepaguá (através de

experimentos em laboratório) na comunidade fitoplanctônica.

Um dos principais resultados obtidos durante o trabalho de campo foi a

observação da comunidade fitoplanctônica dominada pelas cianobactérias

Microcystis aeruginosa, Aphanizomenon e Planktothrix sp. na maior parte do ano, no

entanto, com a chegada do período de inverno, quando a temperatura da água

passou de aproximadamente 30oC para até 18oC, houve um aumento da

2

contribuição das espécies dos grupos das clorofíceas e diatomáceas. Dentre as

espécies ocorridas durante esse período, Cyclotella meneghiniana foi uma das mais

representativas entre as diatomáceas e Desmodesmus quadricauda entre as

clorofíceas. Diante deste cenário, surgiu uma segunda etapa desta tese de

doutorado, que foi buscar entender as relações entre as espécies fitoplanctônicas

dominantes e a relação com a variação da temperatura. Concomitantemente, surgiu

a oportunidade de um estágio no exterior, onde esta segunda etapa do trabalho

(capítulos III e IV) foi desenvolvida em colaboração com o Professor Dr. Miquel

Lürling da Universidade de Wageningen, na Holanda e para a viabilidade desta

etapa contou-se também com a concessão pelo CNPq da bolsa sanduíche no

exterior. O capítulo III teve como objetivo verificar o efeito da temperatura no

crescimento e na competição direta (através de cultivos mistos) das espécies

fitoplanctônicas Microcystis aeruginosa, Planktothrix agardhii, Cyclotella

meneghiniana e Desmodesmus quadricauda. O capítulo IV buscou avaliar o efeito

da temperatura nas relações alelopáticas entre as três espécies: Microcystis

aeruginosa, Planktothrix agardhii e Cyclotella meneghiniana.

Por fim, os resultados das experimentações em laboratório das interações

intra e interespecíficas das espécies estudadas foram comparados com as

observações de ocorrência das espécies fitoplanctônicas dominantes na lagoa de

Jacarepaguá em uma discussão geral de todos os capítulos, com a intenção de

auxiliar no entendimento da dinâmica fitoplanctônica deste ambiente e compreender

os fatores que estão contribuindo para ocorrência de florações de cianobactérias em

ambientes eutrofizados.

Além disso, no anexo I estão apresentados os dados de uma revisão

organizada pela presente autora dos compartimentos bióticos e abióticos da lagoa

3

de Jacarepaguá, gerados desde 1996 em colaboração com vários grupos de

pesquisa em ecologia de microalgas e cianobactérias do Município do Rio de

Janeiro, que foi publicada na revista Oecologia Brasiliensis durante o período de

desenvolvimento desta tese.

4

1. INTRODUÇÃO GERAL

1.1. LAGOAS COSTEIRAS

As lagoas costeiras são ecossistemas de grande importância econômica

devido a sua alta produção pesqueira, intenso uso para aquicultura, recreação e

depósito de resíduos alóctones (Spaulding, 1994). São frequentemente apontadas

como um dos sistemas mais produtivos do mundo por apresentarem altas taxas de

produção primária e secundária (Knoppers, 1994). Ocorrem em praticamente todo

litoral brasileiro e são consideradas como um dos principais sistemas lênticos do

país (Esteves, 1988). Geralmente são caracterizadas como sistemas rasos,

separados do oceano por uma barreira terrestre e que podem ser conectados ao

mesmo, pelo menos temporariamente, por uma ou mais entradas restritas (Kjerfve,

1994). Sofrem uma forte influência dos ventos, o que leva a uma maior

homogeneização da coluna d’ água. Devido a sua proximidade com o mar, as lagoas

costeiras apresentam uma grande variação da salinidade. O tamanho e a

morfometria desses ambientes também influenciam muitas de suas características

físicas, químicas e biológicas (Panosso et al., 1998). Os diversos usos desses

sistemas aquáticos pelo homem vêm promovendo profundas alterações em suas

condições naturais. Como consequência, é comum verificar acelerados processos

de eutrofização – enriquecimento artificial dos ecossistemas aquáticos por nutrientes

a partir, sobretudo, de descargas de esgotos domésticos e industriais dos centros

urbanos e das regiões agricultáveis. Uma das principais consequências da

eutrofização é a diminuição da diversidade fitoplanctônica devido à dominância e

aumento da abundância das cianobactérias.

5

1.2. CIANOBACTÉRIAS

A origem das cianobactérias, inicialmente conhecidas como cianofíceas ou

algas azuis, foi estimada ser de cerca de 3,5 bilhões de anos. Acredita-se que as

cianobactérias tenham contribuído para oxigenação inicial da atmosfera terrestre e

esse tenha sido o seu principal papel na evolução das condições no nosso planeta

(Carmichael, 1994).

As cianobactérias são amplamente distribuídas em ecossistemas de água

doce, marinho e estuarino, pois apresentam características estruturais e metabólicas

específicas que lhes conferem grande plasticidade adaptativa. Várias espécies

também são capazes de viver em solos e rochas onde desempenham um importante

papel nos processos funcionais do ecossistema e na ciclagem de nutrientes

(Azevedo, 1998). Esses microrganismos procariotos usam a fotossíntese como o

seu principal modo de obtenção de energia para o metabolismo. Seus processos

vitais requerem somente água, dióxido de carbono, substâncias inorgânicas e luz.

Possuem clorofila-a, carotenóides e ainda outros pigmentos acessórios como as

ficobilinas: ficocianina, ficoeritrina e aloficocianina (Kromkamp, 1987). As

cianobactérias apresentam uma série de adaptações que as auxiliam a sobreviver

em ambientes em que outros microrganismos fotossintetizantes não são capazes de

sobreviver. Uma importante adaptação é a sua capacidade de fixar nitrogênio

molecular (N2). Em algumas cianobactérias filamentosas, a fixação de nitrogênio

ocorre nos heterocitos, que são células especializadas (Yoo et al., 1995). Outra

adaptação importante são os acinetos, células de resistência que permitem que as

cianobactérias sobrevivam durante condições desfavoráveis, mesmo na ausência de

luz, e depois regenerem em melhores condições. A presença de vacúolos gasosos é

uma terceira característica adaptativa importante para cianobactérias formadoras de

6

florações, como Microcystis, Anabaena e Aphanizomenon. Os vacúolos permitem

que essas cianobactérias flutuem na zona fótica e explorem de forma otimizada a

coluna d’ água (Padisák, 2004).

As células de cianobactérias são microscópicas, frequentemente menores

que 10 µm de comprimento ou diâmetro. Muitos gêneros de cianobactérias formam

colônias ou agregados filamentosos. Uma colônia pode conter centenas e até

milhares de células, atingindo milímetros de diâmetro. Florações de cianobactérias

são formadas quando milhões dessas colônias ou agregados são produzidos em um

corpo d’água sob condições favoráveis ao seu crescimento. Nem todas as

cianobactérias formam florações superficiais. Algumas cianobactérias filamentosas

são bastante sensíveis a altas intensidades luminosas e por isso migram

verticalmente na coluna d’ água. O gênero Planktothrix, por exemplo, pode existir

tanto disperso no epilímnio, quanto na zona metalimnética de um ambiente aquático

termicamente estratificado, especialmente se possuir um grande conteúdo de

pigmento vermelho (ficoeritrina) (Padisak, 2004; Reynolds, 2006).

1.3. CIANOBACTÉRIAS X INTERAÇÕES COM O AMBIENTE

As diferentes características fisiológicas das cianobactérias têm permitido a

esse grupo explorar diferentes habitats do ecossistema aquático. A sua dominância

em determinados ambientes aquáticos vem sendo associada a alguns fatores

ambientais característicos, tais como: regime de mistura com estratificação

duradoura da coluna d’água (Reynolds, 1987) ou diária (constância ambiental)

(Ganf, 1974); baixa disponibilidade luminosa (Zevenboom & Mur, 1980; Smith,

1986); reduzida razão Zona eufótica/Zona de mistura (Jensen et al., 1994); elevadas

temperaturas (Shapiro, 1990); pH elevado com baixa disponibilidade de CO2 (King,

7

1970; Shapiro, 1990; Caraco & Miller, 1998); alta concentração de P-total (McQueen

& Lean, 1987; Trimbee & Prepas, 1987; Seip, 1988; Watson et al., 1997); baixos

teores de N-total (Smith, 1983) e de nitrogênio inorgânico dissolvido (Blomqvist et

al., 1994) e baixa razão N/P (Smith, 1983). Além disso, as cianobactérias

apresentam vantagens adaptativas para estocar fósforo, capacidade de fixar

nitrogênio atmosférico, habilidade de minimizar herbivoria e de controlar sua

flutuabilidade (Pettersson et al., 1993; Haney, 1987; Reynolds, 1987, 2006, Paerl,

2006). Embora esses estudos tenham abordado somente algumas espécies de

cianobactérias, especialmente as formadoras de florações, seus resultados acabam

gerando conclusões para todo o grupo. Entretanto, as cianobactérias constituem um

grupo bastante antigo e diverso de espécies, que apresentam estratégias

ecofisiológicas muito diferentes e algumas vezes até contrastantes. Estas

generalizações nem sempre podem ser extrapoladas para todo o grupo, e, enquanto

não forem adequadamente testadas, a aplicação para todas as cianobactérias deve

ser necessariamente tratada com cautela (Marinho, 2006).

Embora florações possam ocorrer em condições favoráveis ao crescimento

fitoplanctônico, a dominância de uma única espécie em detrimento de outras irá

depender das interações entre os organismos e o seu ambiente (Oliver & Ganf,

2000). Muitas vezes, a dominância das cianobactérias é correlacionada a fatores

como condições luminosas, temperatura e disponibilidade de nutrientes (Reynolds,

1987). No entanto, para uma espécie ser capaz de formar florações ela deve ser

favorecida pelo efeito somatório desses fatores.

A temperatura é um dos fatores ambientais que mais afetam o crescimento

das microalgas e cianobactérias, uma vez que influencia diretamente processos

metabólicos relacionados à fotossíntese e outras vias biossintéticas (Robarts &

8

Zohary, 1987; Davidson, 1991; Cole & Jones, 2000). Cada espécie possui uma

temperatura ótima para seu crescimento (Raven & Geider, 1988). Além disso,

mudanças de temperatura também podem afetar as características morfológicas das

espécies, uma vez que tamanho celular e formação de colônias parecem ser

inversamente relacionados ao aumento da temperatura (Morgan & Kalff, 1979;

Lürling & Van Donk, 1999; Montagnes & Franklin, 2001; Soares, 2008). Embora a

variação anual da temperatura nos trópicos não seja tão grande quanto na região

temperada, a ocorrência de cianobactérias em muitos sistemas brasileiros tem sido

relacionada a períodos de temperaturas mais elevadas (Branco & Senna, 1994;

Bouvy et al., 2000; Huszar et al., 2000; Marinho & Huszar, 2002).

Quanto aos nutrientes, nitrogênio e fósforo são os principais elementos que

determinam a produção primária, a periodicidade e o tipo de comunidade

fitoplanctônica presente em um dado ambiente (Henry & Tundisi, 1982; Elser et al.,

1990; Elser & Goldman, 1991; González & Ortaz, 1998; González, 2000). Diversos

estudos mostram uma correlação positiva entre a concentração de clorofila-a e a

concentração de P-total e N-total em corpos d’ água (Vollenweider & Kerekes, 1980;

Bachmann, 2001). Embora tenha sido sugerido que cianobactérias possuam maior

habilidade para estocar fósforo do que outros microrganismos fotossintetizantes

(Sommer, 1985), nenhuma diferença genética entre cianobactérias e microalgas foi

encontrada para sustentar essa hipótese. No entanto, a capacidade de flutuar na

coluna d`água pela presença de aerótopos, confere às cianobactérias a vantagem

de explorar nichos com concentrações específicas de fósforo com mais eficiência.

A capacidade de fixar nitrogênio atmosférico pelas cianobactérias de água

doce da ordem Nostocales também é uma grande vantagem competitiva. Logo, as

9

cianobactérias são favorecidas em condições de deficiência de nitrogênio no sistema

(Blomqvist et al., 1994).

Portanto, identificar fatores que favoreçam o crescimento de uma espécie de

cianobactéria sobre outros organismos fitoplanctônicos torna-se bastante relevante,

principalmente no sentido de prever a ocorrência de florações desse grupo.

1.4. CIANOBACTÉRIAS X INTERAÇÕES COM OUTROS ORGANISMOS

A abundância e composição fitoplanctônicas não estão apenas relacionadas

com o ambiente físico e/ou químico, mas também com a presença de outras

espécies algais. Estas interações podem ser indiretas, envolvendo a exploração de

recursos comuns, ou diretas, quando um competidor causa danos diretamente ao

outro (Lampert & Sommer, 1997).

Alelopatia deve ser incluída como um importante fator de competição direta

entre espécies, uma vez que os efeitos das substâncias alelopáticas podem conferir

vantagens competitivas sobre outras espécies (Legrand et al., 2003). Embora

relativamente pouco estudado em ambientes aquáticos, o papel da alelopatia pode

ser importante nas mudanças na comunidade planctônica, competição e formação

de florações (Keating, 1977; Figueredo et al., 2007). Alguns estudos com

organismos fitoplanctônicos já registraram atividade alelopática em primnesiofíceas

(Fistarol et al., 2003; Granéli & Johansson, 2003), dinoflagelados (Fistarol et al.

2004; Wu et al., 1998), clorofíceas (Chiang et al., 2004) e cianobactérias (Suikkanen

et al., 2004; 2005; Fistarol et al., 2003 Leão et al., 2009). Outros trabalhos também

vêm demonstrando uma função alelopática para as toxinas de cianobactérias

(Sedmak & Kosi, 1998; Kearns & Hunter, 2000; Hu et al., 2004; Sedmak & Elersek,

2006; Bar-Yosef et al,. 2010; Leão et al., 2010;)

10

1.5. COMPOSTOS BIOATIVOS DAS CIANOBACTÉRIAS

O crescimento excessivo das cianobactérias (florações) não é indesejável

apenas por causar problemas estéticos (formação de nata verde e odores fétidos

nas margens de rios, lagos e lagoas), mas também por gerar efeitos danosos para a

biota aquática, além de sérios riscos para população humana, uma vez que vários

gêneros e espécies de cianobactérias que formam florações podem produzir

compostos tóxicos.

As cianobactérias produzem um grande número de metabólitos secundários,

que são substâncias não essenciais para o metabolismo primário. Alguns

metabólitos secundários inibem o crescimento e desenvolvimento de outros

organismos. Apesar das cianobactérias serem organismos aquáticos, muitas das

suas toxinas são mais nocivas para mamíferos do que para outros organismos

aquáticos, podendo ser letalmente tóxicas tanto para animais selvagens e

domésticos quanto para os seres humanos (Carmichael 1997; Carmichael, 2001a;

Cood et al., 2005). Esses metabólitos podem ser incluídos em três grandes grupos,

de acordo com suas estruturas químicas: os peptídeos cíclicos, os alcalóides e os

lipopolissacarídeos. Entretanto, por sua ação farmacológica, as duas principais

classes de cianotoxinas até agora caracterizadas são as neurotoxinas (anatoxina-a,

anatoxina-a(s) e saxitoxinas) e hepatotoxinas (microcistinas, nodularinas e

cilindrospermopsinas). Além desses, diversos outros grupos de compostos bioativos

podem ser produzidos por cianobactérias.

Existem vários relatos de intoxicação humana relacionados a florações de

cianobactérias na Austrália, Inglaterra, China, África do Sul (Falconer, 1994; Chorus

& Bartram, 1999). No Brasil já foram relatados dois casos: em 1988 foi constatada

uma correlação epidemiológica entre a floração de cianobactérias no Reservatório

11

de Itaparica, Bahia e a morte de 88 pessoas, entre 2000 intoxicadas (Teixeira et al.,

1993). Em outro caso, um pouco mais recente, em Caruaru, Pernambuco, 130

pessoas que faziam tratamento de hemodiálise passaram a desenvolver os sintomas

típicos de hepatotoxicoses, o que levou ao óbito de mais de 60 pessoas, sendo

detectada a presença de microcistinas (média de 223 ng/g) no sangue e nos fígados

das pessoas afetadas, assim como no filtro de carvão ativado, na areia e nas resinas

de troca iônica (valores entre 0,5 - 2,1 µg/g) da clínica de hemodiálise. Também

foram encontrados valores de até 19,7 µg/g de cilindrospermopsinas no carvão

ativado desta mesma clínica. Este foi o primeiro caso confirmado de morte humana

por intoxicação com cianotoxinas (Jochimsen et al., 1998; Carmichael et al., 2001b;

Azevedo et al., 2002).

Problemas associados a cianobactérias e suas toxinas vem aumentando

significativamente no Brasil, especialmente em regiões onde ocorre crescimento

populacional desordenado e tratamento de água e esgoto inadequados.

1.6. EUTROFIZAÇÃO NO COMPLEXO LAGUNAR DE JACAREPAGUÁ

No Complexo Lagunar de Jacarepaguá o impacto antropogênico é

evidenciado pela ocupação urbana desordenada, que resulta no aporte de efluentes

sem nenhum tipo de tratamento, além dos assoreamentos e aterros acelerados das

lagoas, causando o estrangulamento dos canais de ligação com o mar. Tal fato tem

acelerado modificações significativas na composição das águas lagunares,

aumentando excessivamente a proporção de água doce. Como consequência há

dificuldades de troca de água entre as lagoas e o mar, o que tem provocado,

periodicamente, grandes taxas de mortandade de peixes.

12

Em 2002, um estudo da Secretaria Municipal de Meio Ambiente (SMAC,

2002), responsável pelo monitoramento das águas das lagoas do município,

caracterizou o Arroio Pavuna e o Arroio Fundo como as principais fontes de poluição

do sistema lagunar da região. Os canais se localizam na lagoa do Camorim,

poluindo principalmente as lagoas adjacentes, sendo elas, Jacarepaguá e Tijuca. No

caso da lagoa de Jacarepaguá há que se destacar a intensa atividade industrial

exercida na região, cujos resíduos vão desaguar na lagoa (Feema, 1982; Feema,

1984). Cabe destacar que as lagunas desse complexo se intercomunicam,

distribuindo de forma mais ou menos homogênea as descargas que recebem

(Domingos, 2001).

O processo de eutrofização observado nesse sistema lagunar vem sendo

apontado há mais de 20 anos (Saieg-Filho, 1986), muito embora na década anterior,

Semeraro e Costa (1972) já relatassem a primeira ocorrência de florações de

cianobactérias, além de destacar a frequente ocorrência de florações de

dinoflagelados (Gymnodinium spp.), que conferiam coloração castanha às águas da

lagoa de Jacarepaguá.

Uma das principais consequências do processo de eutrofização é o aumento

relativo de cianobactérias na comunidade fitoplanctônica, resultante, dentre outros

fatores, do acúmulo de nutrientes inorgânicos dissolvidos. No complexo lagunar

Jacarepaguá-Camorim-Tijuca, florações frequentes de cianobactérias vêm sendo

registradas desde 1990 (Fernandes, 1993), inclusive sendo registrada a ocorrência

de cepas produtoras de cianotoxinas (Magalhães et al., 2001). Essa ocorrência se

tornou constante a partir de meados da década de 90 e tem sido objeto de estudo do

grupo de pesquisadores do Laboratório de Ecofisiologia e Toxicologia de

Cianobactérias/UFRJ, evidenciando o predomínio de cianobactérias nesta lagoa

13

(Domingos, 2001; Ferrão-Filho et al., 2002a, 2002b) com a presença de cepas de

Microcystis aeruginosa produtoras de microcistinas (Magalhães et al., 2001).

Entretanto, se desconhecem estudos que contemplem a proposição de limites

máximos recomendáveis de nutrientes na coluna d’água deste sistema para limitar o

crescimento de cianobactérias e sua consequente dominância no fitoplâncton.

A presença de cianobactérias tóxicas nessas lagoas também acarreta

problemas de saúde pública na região costeira onde o sistema lagunar comunica-se

com o mar. Devido à hidrodinâmica deste sistema, suas águas são lançadas em

uma praia de grande uso recreativo. No verão de 2007 foram observados valores

superiores a 0,3 µg L-1 de microcistinas dissolvidas na água da praia da Barra da

Tijuca, o que levou as autoridades estaduais de meio ambiente e saúde a interditar

um trecho desta praia.

Em face dos conhecimentos expostos acima e da escassez de dados

recentes sobre o processo de eutrofização da lagoa de Jacarepaguá, faz-se

necessário, portanto, estudar a dinâmica da ocorrência das florações de

cianobactérias, assim como identificar fatores que contribuam para o seu

estabelecimento nesse ambiente. Além disso, esses estudos propiciarão o avanço

do conhecimento sobre processos ecofisilógicos e ecotoxicológicos dos principais

grupos de cianobactérias que comumente apresentam-se como dominantes em

vários ecossistemas costeiros brasileiros.

14

2. ÁREA DE ESTUDO

2.1. LOCALIZAÇÃO

O Complexo Lagunar de Jacarepaguá localiza-se na Planície Costeira de

Jacarepaguá, no litoral sul do Estado do Rio de Janeiro e na região sudeste do

município de mesmo nome, entre os pontos de coordenadas 43º 17’ e 43º 30’ W e

22º 55’ e 23º 00’ S (Fig. 1). Esse complexo lagunar possui aproximadamente 13 km2

de extensão e é formado por três lagoas principais: Jacarepaguá, Tijuca e

Marapendi, que são bastante extensas e alongadas, e pela lagoa de Camorim –

trecho entre as lagoas de Jacarepaguá e da Tijuca (Domingos, 2001).

Figura 1: Complexo Lagunar de Jacarepaguá

15

2.2. CLIMA

A baixada de Jacarepaguá possui um microclima típico de região litorânea

tropical, influenciada pela sua localização geográfica (latitude e longitude),

proximidade com o mar, topografia local, natureza da cobertura vegetal e ação da

circulação local, como as brisas marítimas e terrestres. O clima dessa região é

tropical chuvoso megatérmico, caracterizando-se por um verão úmido e um inverno

seco (Zee, 1994). As mais altas temperaturas e os valores mais altos de

pluviosidade ocorrem no período de verão/outono (dezembro a abril) e os menores

valores ocorrem no inverno (maio a agosto).

2.3. GEOMORFOLOGIA

A Planície Costeira de Jacarepaguá tem uma extensão de 140 Km e está

encaixada entre os relevos montanhosos, a oeste, pelo Maciço da Pedra Branca e a

leste, pelo Maciço da Tijuca; tendo ainda como referência o Oceano Atlântico ao sul.

Essas montanhas são formadas por rochas do embasamento cristalino mostrando

vertentes abruptas, podendo atingir altitudes de até 1025 m. O relevo dessa região

ainda é formado pelo clinoplano periférico, que pode ser visto como a zona de

transição entre o relevo de montanhas e as planícies paludiais. O clinoplano

periférico é uma superfície com inclinação convergente para o centro da baixada,

envolvendo-a pelos flancos oeste, norte e leste. As duas planícies paludiais

existentes nessa região têm topografia plana. A planície paludial mais extensa

apresenta-se delimitada pelo clinoplano periférico e pela barreira alongada interna

(restinga interna ou restinga de Jacarepaguá) e nela se localizam as lagoas da

Tijuca, Camorim e Jacarepaguá. A planície paludial de menor área está contida

entre as barreiras alongadas interna e externas (restingas de Jacarepaguá e da

16

praia do Recreio dos Bandeirantes), e nela se encontra a lagoa de Marapendi

(Fernandes, 1993). Hoje, as regiões de restingas estão quase todas ocupadas por

construções de grandes condomínios de casas e apartamentos.

O aporte sedimentar proveniente de outras áreas é pouco significativo, uma

vez que as projeções rochosas formam barreiras ao trânsito litorâneo. As duas

zonas de progradação foram, portanto, construídas principalmente com material

exposto da plataforma continental, através de regressões e mobilizações pelas

ondas (Strag,1965).

2.4. HIDROGRAFIA

A bacia hidrográfica de Jacarepaguá é formada pelos rios que descem das

vertentes dos Maciços da Tijuca e da Pedra Branca e do escudo rochoso situado ao

norte da baixada, e pelas lagoas da Tijuca, Camorim, Jacarepaguá e Marapendi (Fig

1). A drenagem tem como destino as lagoas, em primeira instância, e em seguida o

mar. A área total da bacia hidrográfica de Jacarepaguá é de aproximadamente 402

Km2, sendo que cerca de 176 Km2 referem-se às superfícies drenadas pelos rios e

226 Km2 pelas lagoas. A lagoa de Jacarepaguá é a que recebe maior contribuição

de rios que drenam para sua bacia. Os principais rios afluentes da lagoa de

Jacarepaguá são Arroio Pavuna (5,0 Km), rio Pavuninha (4,0 Km), rio Passarinho

(2,5 Km), rio Caçambé (3,2 Km), rio Camorim (6,5 Km) e rio Marinho (3,5 Km)

(SEMADS, 2001).

A lagoa de Jacarepaguá apresenta uma área de 3,7 Km2, profundidade média

de 3,3 m e comunica-se com o mar através das lagoas do Camorim, da Tijuca e do

canal artificial da Joatinga. Essa lagoa é a mais continental do complexo, com pouca

troca de água com o mar e apresenta maior tempo de retenção da água. Isso

17

contribui para o aumento da eutrofização deste ambiente (Domingos, 2001). A lagoa

de Jacarepaguá possui a maior área de drenagem da região (102,8 Km2) e uma

vazão dos rios contribuintes de cerca de 0,78 m3/s (Tabela 1). Estes rios cortam

grande parte dos bairros de Jacarepaguá e adjacências, trazendo em suas águas

grande quantidade de sedimentos, resíduos industriais e domésticos (SEMADS,

2001).

Tabela 1: Dados morfométricos das lagoas do complexo lagunar de Jacarepaguá. Lagoas Área

(Km2)Área da bacia de

drenagem(Km2)

Larguramédia(Km)

Comprimento médio (Km)

Perímetro(Km)

Jacarepaguá 3,7 102,8 0,93 4,0 17,8 Camorim 0,8 91,7 0,49 3,5 8,0

Tijuca 4,8 26,9 0,88 6,0 32,4 Marapendi 3,5 4,6 0,35 10,0 33,4

Fonte: FEEMA, 1991 e SEMADS, 2001.

A lagoa da Tijuca possui a maior área (4,8 Km2), mas uma pequena bacia de

drenagem, com cerca de 26 Km2, cuja contribuição dos rios que nela deságuam

chega a 0,58 m3/s de vazão. Esta recebe as águas da lagoa de Marapendi pelo

canal de mesmo nome, de cerca de 4,0 Km de comprimento. A lagoa de Camorim

tem uma característica inversa à da Tijuca, possuindo um pequeno espelho d’água

com cerca de 0,8 Km2 que normalmente é repartido entre as áreas das lagoas da

Tijuca e Jacarepaguá, mas com grande área de drenagem (cerca de 91,7 Km2).

Estas águas então se dirigem para a sua barra no litoral pelo canal da Joatinga. A

maior parte do espelho d’água da lagoa atinge profundidade inferior a um metro (1

m), sendo a mínima de 0,30 m e a máxima de 12,7 m (SEMADS, 2001).

18

3. OBJETIVO GERAL

Através de estudo de campo e de laboratório, conhecer a dinâmica sazonal

da comunidade fitoplanctônica na lagoa de Jacarepaguá, investigando os fatores

bióticos ou abióticos que influenciam na substituição de espécies e dominância de

cianobactérias neste sistema.

4. OBJETIVOS ESPECÍFICOS

CAPÍTULO I:

� Conhecer a dinâmica sazonal das espécies de cianobactérias formadoras de

florações na lagoa de Jacarepaguá;

� Identificar os possíveis fatores reguladores da ocorrência e dominância de

cianobactérias neste ambiente;

CAPÍTULO II:

� Avaliar os efeitos da redução de nutrientes na água da lagoa de Jacarepaguá

sobre a comunidade fitoplanctônica;

CAPÍTULO III:

� Através de experimentos em laboratório, avaliar a influência da temperatura

no crescimento e na competição entre quatro espécies fitoplanctônicas que

ocorrem na lagoa de Jacarepaguá;

19

CAPÍTULO IV:

� Verificar o efeito da temperatura no potencial alelopático do exudato de cepas

de cianobactérias e uma diatomácea que ocorrem com abundâncias

alternadas na lagoa de Jacarepaguá.

20

CAPÍTULO I:AVALIAÇÃO DA DINÂMICA E DOS POSSÍVEIS FATORES REGULADORES DA DOMINÂNCIA DE

ESPÉCIES DE CIANOBACTÉRIAS NA LAGOA DE JACAREPAGUÁ

INTRODUÇÃO

A dominância das cianobactérias, assim como a sua capacidade de formar

florações, está entre as principais consequências do acelerado processo de

eutrofização de lagos e reservatórios (Moss et al., 1997). Estas florações têm se

tornado cada vez mais frequentes em corpos d'água do mundo inteiro. A alta

densidade celular de cianobactérias não produz apenas problemas estéticos, devido

à densa camada de células na superfície dos corpos d'água, mas também afeta o

sabor e o odor da água potável e pode causar a morte da biota aquática devido às

condições associadas a sua senescência (p.e., redução de oxigênio dissolvido e alta

concentração de amônia) e a produção de toxinas (Paerl et al., 2001).

O entendimento das causas da dominância das cianobactérias nos ambientes

aquáticos tem sido foco de interesse de muitas pesquisas limnológicas. Determinar

fatores ambientais específicos que promovem florações de cianobactérias é uma

questão crucial para muitos pesquisadores, mas parece óbvio que um único fator

não irá servir como preditor. No entanto, o papel de alguns fatores tem sido

discutido. Schindler (1977) reportou que altas concentrações de fósforo são

favoráveis à formação de florações de cianobactérias. Smith (1983) propôs que sob

baixas razões NT:PT, as cianobactérias se tornam melhores competidoras por

nitrogênio em ambiente com escassez deste elemento. Outros fatores como regime

de mistura com estratificação duradoura da coluna d’água (Reynolds, 1987) ou diária

(constância ambiental) (Ganf, 1974); baixa disponibilidade luminosa (Zevenboom &

Mur, 1980; Smith, 1986); reduzida razão Zona eufótica/Zona de mistura (Jensen et

21

al., 1994); elevadas temperaturas (Shapiro, 1990); pH elevado com baixa

disponibilidade de CO2 (King, 1970; Shapiro, 1990; Caraco & Miller, 1998); baixos

teores de N-total (Smith, 1983) e de nitrogênio inorgânico dissolvido (Blomqvist et

al., 1994), também têm sido apontados como favoráveis à dominância de

cianobactérias. Além disso, o fato de apresentarem vantagens adaptativas para

estocar fósforo, capacidade de fixar nitrogênio atmosférico, habilidade para

minimizar herbivoria e para controlar sua flutuabilidade (Pettersson et al., 1993;

Haney, 1987; Reynolds, 1987, 2006, Paerl, 2006) e mudanças climáticas globais,

como aquecimento global e o fenômeno El Nino (Bouvy et al., 1999; Paerl &

Huisman, 2009) também fazem parte desta lista de fatores favoráveis.

A lagoa de Jacarepaguá vem sofrendo um processo de eutrofização artificial

há mais de 20 anos (Saieg-Filho, 1986) e florações frequentes de cianobactérias

vêm sendo registradas desde 1990 (Fernandes, 1993; Gomes et al., 2009), inclusive

sendo registrada a ocorrência de cepas produtoras de cianotoxinas (Magalhães et

al., 2001). Neste ambiente, as cianobactérias ocorrem sob condição de grande

estabilidade, elevadas temperaturas (Gomes et al, 2009) e elevadas concentrações

de nutrientes (Domingos, 2001). Entretanto, picos de maior diversidade

fitoplanctônica foram observados nos meses de inverno (Gomes et al., 2009). Logo,

surge a pergunta: Que fatores seriam responsáveis pela quebra dessa estabilidade e

supressão da vantagem competitiva das cianobactérias que permitiriam que

espécies de outros grupos taxonômicos ocorressem neste período? A hipótese

levantada é que, em um sistema rico em nutrientes, outros fatores estariam

controlando a dominância das cianobactérias. Portanto, o objetivo deste capítulo foi

avaliar os fatores que controlam a floração de cianobactérias e a composição

taxonômica na comunidade fitoplanctônica da lagoa de Jacarepaguá.

22

MATERIAL E MÉTODOS

ÁREA DE ESTUDO

A lagoa de Jacarepaguá, área de estudo do presente capítulo, está

devidamente descrita no item 2 desta tese.

PERIODICIDADE E ESTAÇÕES DE COLETA

Foram realizadas coletas quinzenais, durante um ano (fev/2007 a fev/2008),

em duas estações de coleta na lagoa de Jacarepaguá, em um total de 48

amostragens. As estações de amostragem foram definidas com base em

amostragem prévia e dados pré-existentes (Gomes et al., 2009).

Figura 1: Lagoa de Jacarepaguá com a marcação das duas estações de coleta.

23

ESTUDOS DE CAMPO

Medidas de Campo – O perfil térmico da coluna d’água foi obtido, através de um

termístor digital, medindo-se a temperatura da água a cada 0,2 m até o fundo da

lagoa. Valores de oxigênio dissolvido (OD), condutividade elétrica, salinidade e pH

foram obtidos com o uso de eletrodos específicos. Também foram realizados perfis

de OD, condutividade e salinidade. A transparência d’água foi estimada pela

extinção do disco de Secchi. A intensidade da luz que chega na coluna d’água foi

medida com auxílio de um quantameter.

Clorofila-a – As coletas de água foram realizadas com garrafa de Van – Dorn. Parte

da amostra coletada foi filtrada em campo, em filtros de fibra de vidro. Os filtros

foram preservados congelados para posterior análise de clorofila-a. A concentração

de clorofila-a foi obtida por espectrofotometria, seguindo a metodologia descrita em

APHA (1998). Esta técnica foi realizada a partir da extração de clorofila-a das células

retidas nos filtros com acetona 90%, durante 20-24h. Realizou-se em seguida a

centrifugação da amostra a 1000 g durante 10 minutos, sendo a absorbância do

sobrenadante determinada em espectrofotômetro a 665 e 750nm, antes e após

acidificação com solução de ácido clorídrico (HCl) 0,3 M.

Nutrientes – As amostras filtradas foram destinadas à análise de nutrientes

dissolvidos. Os nutrientes analisados foram nitrogênio amoniacal, nitrito, nitrato e

fosfato solúvel reativo. Todos os nutrientes dissolvidos foram analisados através da

metodologia de separação e análise por cromatografia de íons, utilizando o

cromatógrafo Dionex ICS-1000. A análise do fósforo total foi realizada a partir da

amostra de água não filtrada, seguida de uma digestão do seu conteúdo orgânico

24

feita em autoclave com persulfato de potássio. A metodologia foi descrita por Murphy

& Riley (1962) e consistiu na formação de um ácido complexo (ácido

fosfomolíbdico), a partir da reação entre fósforo e molibdato de amônio em meio

ácido. Este complexo é reduzido a azul de molibdênio na presença de ácido

ascórbico. A absorbância dessa solução azul foi determinada em espectrofotômetro,

em comprimento de onda de 885 nm.

Fitoplâncton – As amostras de fitoplâncton foram coletadas na sub-superfície (0,1

m) de cada estação de coleta e fixadas com solução de lugol. As populações foram

identificadas sempre que possível em nível de espécie. A densidade fitoplanctônica

(ind./ml) foi estimada segundo Utermöhl (1958). Os indivíduos (células, colônias,

cenóbios, filamentos) foram enumerados em campos aleatórios (Uhelinger, 1964),

em número suficiente para alcançar 100 indivíduos da espécie mais freqüente,

sendo o erro inferior a 20%, a um coeficiente de confiança de 95%. O biovolume

(mm3.L-1) foi estimado multiplicando-se as densidades de cada espécie pelo volume

médio de suas células, sempre que possível considerando as dimensões médias de

cerca de 25 indivíduos. O volume de cada célula foi calculado a partir de modelos

geométricos aproximados à forma dos indivíduos. A biomassa específica foi

expressa em mg L-1 (peso fresco) calculada pelo produto da densidade populacional

vezes o volume médio de cada unidade, assumindo a densidade das células

fitoplanctônicas de 1 g.cm-3.

Análise de Dados – Considerando os dados de temperatura da água, biomassa dos

principais grupos fitoplanctônicos e de nitrogênio inorgânico dissolvido, o ano de

estudo foi dividido em três períodos: período I (PI) de fev/07 a abr/07, período II (PII)

25

de mai/07 a jul/07 e o terceiro período chamado de PIII, foi de ago/07 a fev/08. Os

valores de profundidade da zona eufótica foram definidos de acordo com Cole

(1994). Os dados de nitrogênio inorgânico dissolvido (NID) foram obtidos a partir da

soma das concentrações de N-NO3- e N-NH4

+. O N-NO2- não foi utilizado na soma do

NID devido a problemas análíticos como a sobreposição do seu pico com o pico de

cloreto. Este último íon é bastante abundante na água da lagoa devido ao fato da

mesma ser uma lagoa costeira (alta salinidade). A análise de componentes

principais foi realizada com objetivo de indentificar padrões de distribuição espacial e

temporal. Apenas os dados de biomassa populacional dos principais grupos

taxonômicos da comunidade fitoplanctônica foram transformados em log (x+1). Esta

análise foi realizada utilizando o programa de Análise Multivariada para dados

Ecológicos PC-ord 5.0 (MjM Software Desing).

RESULTADOS E DISCUSSÃO

Segundo a definição de Scheffer (2004), que caracteriza uma lagoa com

profundidade média menor que 3 m como lagoa rasa, a lagoa de Jacarepaguá pode

ser descrita como tal, uma vez que sua profundidade máxima foi de 2,4 m, atingida

no mês de dezembro na estação de coleta 1 (fig.2), e a média anual da profundidade

foi de 1,5 m.

Flutuações nos valores de penetração de luz na coluna d'água da lagoa foram

observadas entre os períodos, embora os valores indiquem que este seja um

ambiente túrbido. O PII teve o maior valor de profundidade de disco de Secchi (Zsec)

(máximo: 0,7 m estação1 (E1) e 0,8 m estação2 (E2)) e consequentemente maior

zona eufótica (Zeu) (máximo: 2,2 m E1 e 1,9 m E2), porém atingindo o fundo da

lagoa nos meses de março, junho, dezembro e janeiro na E1 e maio, junho e

26

dezembro na E2 (fig.2). O PI foi marcado por baixos valores de Zsec, variando de 0,2

a 0,5 m na E1 e 0,3 a 0,4 m na E2 (fig.2), provavelmente devido às altas biomassas

fitoplanctônicas.

Figura 2: Variação dos valores de profundidade de disco de Secchi (Zsec), profundidade máxima (Zmax) e profundidade da zona eufótica (Zeu) da lagoa de Jacarepaguá.

A lagoa de Jacarepaguá não apresentou nenhum padrão de estratificação

térmica. A mescla total da coluna d’água pôde ser observada durante todos os

períodos do ciclo anual estudado, nas duas estações de coleta (fig.3a).

É comum lagoas de baixa profundidade apresentarem padrões de misturas

diárias ou nunca se estratificarem, mesmo nos meses de verão (Scheffer 2004).

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27

Embora nenhuma estratificação térmica tenha sido observada, houve uma

estratificação química na lagoa de Jacarepaguá, haja visto os dados de perfil de

condutividade, salinidade e oxigênio dissolvido (OD) na água (fig.3). Em alguns

períodos do ano (PI e PIII) as concentrações de OD foram mais elevadas nas

primeiras profundidades da coluna d’água, em consequência da elevada produção

primária. Altas biomassas fitoplanctônicas foram a causa dos elevados valores de

OD e da menor penetração de luz na coluna d'água. Na maioria das amostragens, a

hipóxia ou anóxia foi registrada já a partir dos primeiros 0,50 m da coluna d’água

(Fig.3b).

Um dos fatores que apresentou maior variabilidade temporal na lagoa de

Jacarepaguá foi a temperatura da água. Esta variação esteve de acordo com a

variação climática (verão/ inverno) da região. A temperatura da água variou de 31,4

oC (valor máximo) no PI (fev – abr/07) para 18,5 oC (mínimo) no PII (mai – jul/07), na

E1. Já na E2, esta variação foi de 30,6 a 19,1 oC (fig 3; tab.1). A variação de um

pouco mais de 10 oC de temperatura da água entre os meses de inverno e verão

observada na lagoa de Jacarepaguá parece ter sido um fator que contribuiu de

forma importante para a mudança na composição e biomassa fitoplanctônica neste

ambiente. Embora alguns pesquisadores defendam que a variação anual da

temperatura nos trópicos não seja tão grande quanto na região temperada, a

dinâmica das principais espécies fitoplanctônicas em muitos sistemas brasileiros tem

sido relacionada a períodos de grandes variações de temperatura (Branco & Senna,

1994; Bouvy et al., 2000; Huszar et al., 2000; Marinho & Huszar, 2002).

A condutividade elétrica é uma medida indireta da concentração de íons na

água (Esteves, 1988). Muitos destes íons podem ser nutrientes para o fitoplâncton,

embora no caso da lagoa de Jacarepaguá, a variação da condutividade tenha

28

estado bem intimamente relacionada com a salinidade da água. Para as duas

estações de coleta, os maiores valores foram encontrados no PII (medianas:12.3 mS

cm-1, E1 e 12,9 mS cm-1, E2).

29

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5,7

– 22

24,4

) 84

5,7

(627

,3 –

194

7,2)

11

68,0

(101

9,6

– 13

27,9

) 15

06,8

(136

5,8

– 15

93,0

) 11

19,4

(650

,0 –

178

2,3)

C

loro

fila-

a (�

g L-1

)27

1,7

(153

,3 –

462

,6)

173,

0(6

7,4

– 26

8,6)

14

6,5

(33,

9 –

699,

1)

253,

7(1

93,1

– 3

76,3

) 16

9,9

(74,

8 –

333,

0)

144,

2(1

6,0

– 45

0,3)

30

Figura 3: Isolinhas dos valores de temperatura (oC), oxigênio dissolvido (mg.L-1),condutividade elétrica (mS.cm-1) e salinidade (ppt) da água da lagoa de Jacarepaguá.

2

1.5

1

0.5

0

19

21

23

25

27

29

31

2

1.5

1

0.5

0

Pro

fund

idad

e (m

)

Temperatura da água ( oC

)

2

1.5

1

0.5

0

0

2

4

6

8

10

12

14

2

1.5

1

0.5

0

Pro

fund

idad

e (m

)

OD

(mg L

-1)

2

1.5

1

0.5

0

3

5

7

9

11

13

15

17

19

21

23

25

2

1.5

1

0.5

0

Pro

fund

idad

e (m

) Condutividade (m

Scm

-1)

2

1.5

1

0.5

0

M A M J J A S O N D J F2007 2008

1

2

3

4

5

6

7

8

9

10

11

12

13

2

1.5

1

0.5

0

M A M J J A S O N D J F2007 2008

Pro

fund

idad

e (m

)

Salinidade (ppt)

Estação 1 Estação 2PI PII PIII PI PII PIII

2

1.5

1

0.5

0

19

21

23

25

27

29

31

2

1.5

1

0.5

0

Pro

fund

idad

e (m

)

Temperatura da água ( oC

)

2

1.5

1

0.5

0

0

2

4

6

8

10

12

14

2

1.5

1

0.5

0

Pro

fund

idad

e (m

)

OD

(mg L

-1)

2

1.5

1

0.5

0

3

5

7

9

11

13

15

17

19

21

23

25

2

1.5

1

0.5

0

Pro

fund

idad

e (m

) Condutividade (m

Scm

-1)

2

1.5

1

0.5

0

M A M J J A S O N D J F2007 2008

1

2

3

4

5

6

7

8

9

10

11

12

13

2

1.5

1

0.5

0

M A M J J A S O N D J F2007 2008

Pro

fund

idad

e (m

)

Salinidade (ppt)

Estação 1 Estação 2PI PII PIII PI PII PIII

31

A salinidade da água da lagoa de Jacarepaguá variou desde valores próximos

a zero ppt (PIII, E1 e E2) até 9,0 ppt (PII, E2) (Fig.3; tab. 1). Em PIII, ocorreram

salinidades mais baixas nos meses de verão (período chuvoso), se comparadas aos

meses de seca do inverno, sugerindo uma possível diluição da água da lagoa pela

água da chuva. Estes valores de salinidade não se comparam com aqueles

observados nas lagoas localizadas no norte do estado do Rio de Janeiro, que

chegam a 53,4 ppt (Enrich-Prast et al. 2004), possivelmente devido à escassa

circulação da água do mar provocada pelo estrangulamento e fechamento dos

canais de comunicação da lagoa com a região costeira.

Os valores de pH nas estações 1 e 2 variaram de neutro a levemente alcalino

no PI (medianas: 8,3 - 8,7; máximo: 9,3) (Fig. 4, tab. 1). Uma considerável redução

nos valores de pH foi registrada nos meses de inverno (medianas: 6,1 - 7,0; máximo:

7,1) (PII), coincidindo com os menores valores de biomassa fitoplanctônica total e

redução da dominância de cianobactérias, observada no período anterior, e aumento

da contribuição de espécies dos grupos das clorofíceas e diatomáceas na

composição fitoplanctônica. É importante ressaltar que, embora as cianobactérias

apresentem vantagens em colonizar ambientes com pH mais elevado (Caraco &

Miller 1998), a dominância desse grupo na comunidade fitoplanctônica aqui

estudada não se restringiu a épocas em que as águas estiveram alcalinas. Na E1

durante PIII, mesmo com o retorno da elevada biomassa de cianobactérias, o

valores de pH permaneceram neutros na maioria dos meses (mediana: 6,5) (Fig. 4,

tab. 1).

32

Figura 4: Variação dos valores de pH da água na estação 1 (a) e estação 2 (b) da lagoa de Jacarepaguá.

A lagoa de Jacarepaguá é um ambiente eutrófico, exibindo elevadas

concentrações de nutrientes durante todo o ano. As concentrações de fósforo foram

altas durante todos os períodos (o valor mínimo registrado foi em E2 durante PIII:

93,8 �g L-1). Um aumento nas concentrações de PSR foi observado do PI para o PII,

seguido de uma redução no PIII a níveis próximos ao PI, nas duas estações de

coleta. Na E1, o PSR passou de 250,3 �g L-1 (mediana PI) para 614,0 �g L-1 no PII,

retornando a concentração de 303,5 �g L-1 (mediana PIII) (fig.5). Na E2, o PSR

passou de 297,0 �g L-1 (mediana PI) para 564,9 �g L-1 no PII, reduzindo-se para

434,9 �g L-1 (mediana PIII) (fig.5). Os valores de P-total também foram bastante

elevados durante todo o período estudado, e seu padrão de variação acompanhou

aquele observado para PSR. As maiores concentrações de P-total foram atingidas

no PII (medianas E1: 1544,6 �g L-1 e E2: 1506,8 �g L-1) (fig.5). Segundo Reynolds

(2006), concentrações inferiores a 10 �g P L-1 podem ser consideradas limitantes

para os produtores primários, portanto, o fósforo não foi um nutriente limitante para o

crescimento do fitoplâncton na lagoa Jacarepaguá. As elevadas concentrações de P

a)

Estação 1

pH

0

2

4

6

8

10

12

14

F M A M J J A S O N D J F

Estação 2


PI PIIIPII PI PIIIPII

2007 2008 2007 2008

Estação 1

pH

0

2

4

6

8

10

12

14


Estação 2



Estação 1

pH

0

2

4

6

8

10

12

14


Estação 2



2007 2008 2007 2008

b)

33

observadas neste sistema são resultado do grande aporte deste elemento devido a

forte ocupação urbana e industrial em seu entorno (Silva, 2006). Também é sabido

que o P acumula-se facilmente no sedimento em ambientes eutrofizados (Jensen et

al., 1992) e que em lagoas rasas há uma forte interação entre o sedimento e a

coluna d' água (Kosten et al., 2009). A anoxia da região de interface entre a coluna

dá água e o sedimento favorece a liberação de P do sedimento para água. Este fato,

aliado à pequena profundidade do sistema e constante circulação da água, também

pode explicar as elevadas concentrações de P na lagoa durante todo período de

estudo.

As concentrações de NID nos meses de verão do ano de 2007 (PI) não

ultrapassaram 40 �g L-1 nas duas estações de coleta (fig 6; tab.1), ou seja,

estiveram sempre abaixo de 100 �g L-1, que é a concentração considerada por

Reynolds (2006) como limitante para o crescimento do fitoplâncton. Possivelmente,

este foi um período em que as elevadas biomassas fitoplanctônicas (mediana: 271,7

�g L-1 E1 e 253,7 �g L-1 E2) (fig. 7) estavam consumindo a maior parte do nitrogênio

disponível. Quando houve o colapso da comunidade fitoplanctônica, o nitrogênio

incorporado foi liberado para o sistema. Este período (PII) foi marcado pelo drástico

aumento da concentração de NID (mediana: 3822,2 �g N L-1 E1 e 3255,7 �g N L-1

E2) (fig.8). Além da lise celular, a decomposição da matéria orgânica também

normalmente permite a liberação do nitrogênio na forma de amônia (Scheffer, 2004)

e mais de 90% da concentração de NID era composta por esta molécula. A amônia

é a forma preferida de NID do fitoplâncton devido as suas vantagens energéticas

(McCarthy et al., 1982; Miyazaki et al., 1989; Mallet et al., 1998), uma vez que o

nitrato tem que ser reduzido a amônia para ser utilizado metabolicamente pelas

células (Wetzel 1983; Reynolds, 1984). Uma vez liberado no sistema, a

34

disponibilidade de nitrogênio pode ter sido uma importante causa da mudança na

composição da comunidade fitoplanctônica da lagoa.

Figura 5: Variação dos valores de fósforo solúvel reativo (PSR) e fósforo total (P-total) da água na estação 1 (a, c) e estação 2 (b, d) da lagoa de Jacarepaguá.

Figura 6: Variação dos valores de nitrogênio inorgânico dissolvido (NID) da água na estação 1 (a) e estação 2 (b) da lagoa de Jacarepaguá.

d)c)

b)a)

b)a)

Estação 1

PSR

(�g

L-1)

0

200

400

600

800

1000

1200

1400


Estação 2



20082007 20082007

Estação 1

PSR

(�g

L-1)

0

200

400

600

800

1000

1200

1400


Estação 2



Estação 1

PSR

(�g

L-1)

0

200

400

600

800

1000

1200

1400


Estação 2



20082007 20082007

Estação 1

P-to

tal (�g

L-1

)

0

500

1000

1500

2000

2500


Estação 2



20082007 20082007

Estação 1

P-to

tal (�g

L-1

)

0

500

1000

1500

2000

2500


Estação 2



Estação 1

P-to

tal (�g

L-1

)

0

500

1000

1500

2000

2500


Estação 2



20082007 20082007

Estação 1

DIN

(�g

L-1)

0

500

1000

1500

2000

4000

6000

8000


Estação 2



2008200720082007

Estação 1

DIN

(�g

L-1)

0

500

1000

1500

2000

4000

6000

8000


Estação 2



Estação 1

DIN

(�g

L-1)

0

500

1000

1500

2000

4000

6000

8000


Estação 2



2008200720082007

35

A comunidade fitoplanctônica foi dominada por espécies do grupo das

cianobactérias em todos os períodos, com uma única exceção em agosto/07 onde

uma espécie de diatomácea, Thalassiosira sp., apresentou uma contribuição relativa

maior que 50% (fig.7). O PII foi caracterizado como um período de menores

biomassas e de maior contribuição de espécies de outros grupos taxonômicos para

a composição do fitoplâncton. O grupo das bacilariofíceas foi o segundo grupo de

maior contribuição (fig.7). A mudança na proporção de espécies fitoplanctônicas foi

coincidente com uma expressiva variação da temperatura da água (fig.7). Embora

dominantes quase todo o tempo, a elevada temperatura, aliada à alta disponibilidade

de nutrientes, parece ter favorecido ainda mais o crescimento de espécies de

cianobactérias. Alguns autores vêm reportando a importância da temperatura como

fator determinante para a dominância de cianobactérias, mesmo em ambientes

tropicais (Bouvy et al., 2000; Huszar et al., 2000; Marinho & Huszar, 2002; Soares et

al., 2009). Quando a temperatura passou de aproximadamente 30 oC para em torno

de 18 oC no PII, a população de cianobactérias entrou em colapso, disponibilizando

nitrogênio, principalmente na forma de amônia, para o sistema e deu oportunidade

para o crescimento de espécies dos demais grupos. No PIII, a temperatura voltou a

aumentar e as cianobactérias voltaram a dominar quase completamente a

comunidade fitoplanctônica.

36

Figura 7: Variação da biomassa total e da contribuição relativa dos principais grupos fitoplanctônicos na estação 1 (a, c) e na estação 2 (b, d) da lagoa de Jacarepaguá.

As maiores biomassas observadas no PI foram compostas pelas espécies

Aphanizomenon sp., Microcystis aeruginosa e Planktothrix sp. (fig.8). Sendo que

tanto no PI quanto o PIII, períodos de mais baixas concentrações de NID, a espécie

potencialmente fixadora de nitrogênio, Aphanizomenon sp., dominou o sistema

(>50%). Microcystis aeruginosa também teve uma importante contribuição para a

elevada biomassa e composição da comunidade fitoplanctônica no PI. É frequente a

descrição desta espécie atingindo elevadas biomassas em ambientes aquáticos

tropicais, associada a períodos de altas temperaturas de verão e outono (Marinho &

Huszar, 2002; Soares et al., 2009). No PII, embora a maior contribuição para

comunidade fitoplanctônica tenha sido ainda de uma espécie de cianobactéria

(Planktothrix sp.), a disponibilidade de novos nichos, provocada pela redução da

biomassa total e maior disponibilidade de nutriente, especialmente N-NH4+, aliada à

Estação 1 Estação 2

07

Mar./07

Mar./07

Abr./07

Abr./07

Mai./07

Mai./07

Jun./

07

Jun./

07

Jul./0

7

Jul./0

7

Ago./0

7

Ago./0

7

Set./07

Set./07

Out./07

Out./07

Nov./0

7

Nov./0

7

Dez./0

7

Jan./

08

Jan./

0815

17

19

21

23

25

27

29

31

33

Tem

pera

tura

(o C)

nobactérias Bacillariophyta Chlorophyta Cryptophyta Outros

0

10

20

30

40

50

60

70

80

Fev./0

7

Mar./07

Mar./07

Abr./07

Abr./07

Mai./07

Mai./07

Jun./

07

Jun./

07

Jul./0

7

Jul./0

7

Ago./0

7

Ago./0

7

Set./07

Set./07

Out./07

Out./07

Nov./0

7

Nov./0

7

Dez./0

7

Jan./

08

Jan./

08

mg

L-1

15

17

19

21

23

25

27

29

31

33

Tem

pera

tura

(o C)

Cianobactérias Bacillariophyta Chlorophyta Cryptophyta Outros

0

10

20

30

40

50

60

70

80

Fev./0

7

Mar./07

Mar./07

Abr./07

Abr./07

Mai./07

Mai./07

Jun./

07

Jun./

07

Jul./0

7

Jul./0

7

Ago./0

7

Ago./0

7

Set./07

Set./07

Out./07

Out./07

Nov./0

7

Nov./0

7

Dez./0

7

Jan./

08

Jan./

08

mg

L-1

15

17

19

21

23

25

27

29

31

33

Tem

pera

tura

(o C)

Cianobactérias Bacillariophyta Chlorophyta Cryptophyta Outras

0%

10%

20%

30%

40%

50%

60%

70%

80%

90%

100%

Fev./0

7

Mar./07

Mar./07

Abr./07

Abr./07

Mai./07

Mai./07

Jun./

07

Jun./

07

Jul./0

7

Jul./0

7

Ago./0

7

Ago./0

7

Set./07

Set./07

Out./07

Out./07

Nov./0

7

Nov./0

7

Dez./0

7

Jan./

08

Jan./

0815

17

19

21

23

25

27

29

31

33

Tem

pera

tura

(oC

)


(a) (b)

(c) (d)

PI PII PIII PI PII PIII


F M A M J J A S O N D J2007 2008

F M A M J J A S O N D J2007 2008


07

Mar./07

Mar./07

Abr./07

Abr./07

Mai./07

Mai./07

Jun./

07

Jun./

07

Jul./0

7

Jul./0

7

Ago./0

7

Ago./0

7

Set./07

Set./07

Out./07

Out./07

Nov./0

7

Nov./0

7

Dez./0

7

Jan./

08

Jan./

0815

17

19

21

23

25

27

29

31

33

Tem

pera

tura

(o C)


0

10

20

30

40

50

60

70

80

Fev./0

7

Mar./07

Mar./07

Abr./07

Abr./07

Mai./07

Mai./07

Jun./

07

Jun./

07

Jul./0

7

Jul./0

7

Ago./0

7

Ago./0

7

Set./07

Set./07

Out./07

Out./07

Nov./0

7

Nov./0

7

Dez./0

7

Jan./

08

Jan./

08

mg

L-1

15

17

19

21

23

25

27

29

31

33

Tem

pera

tura

(o C)


0

10

20

30

40

50

60

70

80

Fev./0

7

Mar./07

Mar./07

Abr./07

Abr./07

Mai./07

Mai./07

Jun./

07

Jun./

07

Jul./0

7

Jul./0

7

Ago./0

7

Ago./0

7

Set./07

Set./07

Out./07

Out./07

Nov./0

7

Nov./0

7

Dez./0

7

Jan./

08

Jan./

08

mg

L-1

15

17

19

21

23

25

27

29

31

33

Tem

pera

tura

(o C)


0%

10%

20%

30%

40%

50%

60%

70%

80%

90%

100%

Fev./0

7

Mar./07

Mar./07

Abr./07

Abr./07

Mai./07

Mai./07

Jun./

07

Jun./

07

Jul./0

7

Jul./0

7

Ago./0

7

Ago./0

7

Set./07

Set./07

Out./07

Out./07

Nov./0

7

Nov./0

7

Dez./0

7

Jan./

08

Jan./

0815

17

19

21

23

25

27

29

31

33

Tem

pera

tura

(oC

)


07

Mar./07

Mar./07

Abr./07

Abr./07

Mai./07

Mai./07

Jun./

07

Jun./

07

Jul./0

7

Jul./0

7

Ago./0

7

Ago./0

7

Set./07

Set./07

Out./07

Out./07

Nov./0

7

Nov./0

7

Dez./0

7

Jan./

08

Jan./

0815

17

19

21

23

25

27

29

31

33

Tem

pera

tura

(o C)


0

10

20

30

40

50

60

70

80

Fev./0

7

Mar./07

Mar./07

Abr./07

Abr./07

Mai./07

Mai./07

Jun./

07

Jun./

07

Jul./0

7

Jul./0

7

Ago./0

7

Ago./0

7

Set./07

Set./07

Out./07

Out./07

Nov./0

7

Nov./0

7

Dez./0

7

Jan./

08

Jan./

08

mg

L-1

15

17

19

21

23

25

27

29

31

33

Tem

pera

tura

(o C)


0

10

20

30

40

50

60

70

80

Fev./0

7

Mar./07

Mar./07

Abr./07

Abr./07

Mai./07

Mai./07

Jun./

07

Jun./

07

Jul./0

7

Jul./0

7

Ago./0

7

Ago./0

7

Set./07

Set./07

Out./07

Out./07

Nov./0

7

Nov./0

7

Dez./0

7

Jan./

08

Jan./

08

mg

L-1

15

17

19

21

23

25

27

29

31

33

Tem

pera

tura

(o C)


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)


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F M A M J J A S O N D J2007 2008

F M A M J J A S O N D J2007 2008

37

diminuição da temperatura, permitiu o crescimento da espécie Cyclotella sp. (figs. 8b

e 8d). Zhang & Prepas (1996) associaram a dominância de diatomáceas na lagoa

Alberta (Canadá) à baixa estabilidade da coluna d'água e a baixas temperaturas da

água. Embora a circulação da água tenha sido constante ao longo do ano, no PII, a

temperatura da água na lagoa de Jacarepaguá variou de 18,5 a 23,5 oC na E1 e de

19,1 a 23,6 oC na E2, as menores registradas neste sistema. A alta concentração de

NID no PII, também permitiu o aumento da biomassa da espécie de cianobactéria

não fixadora de nitrogênio Planktothrix sp. no final deste período.

No terceiro período (PIII), as biomassas totais voltaram a aumentar,

especialmente na E1, atingindo valores próximos a 50 mg L-1. Durante os primeiros

meses desse período, a espécie Synecocystis aquatilis dominou a comunidade

fitoplanctônica (fig. 8). Segundo Reynolds (1988, 1997, 2006), as espécies C

estrategistas, grupo no qual a espécie S. aquatilis pode ser inserida, têm uma alta

razão superfície/volume e consequentemente altas taxas de crescimento, além de

mais alto requerimento por nutrientes. Portanto, as elevadas concentrações de

nitrogênio no PII parecem ter favorecido o crescimento dessa espécie no período

seguinte. Possivelmente, o crescimento de S. aquatilis estava sendo limitado por

nitrogênio nos períodos anteriores (especialmente no PI), quando outras espécies de

cianobactérias S estrategistas (tolerantes ao estresse), que suportam altas

intensidades luminosas e têm um menor requerimento por nutrientes, dominaram o

sistema em temperaturas elevadas.

38

Figura 8: Variação da biomassa total e da contribuição relativa das principais espécies de cianobactérias, de Cyclotella e outras algas na estação 1 (a, c) e na estação 2 (b, d) da lagoa de Jacarepaguá.

Na análise de componentes principais (ACP), a variância total explicada pelos

dois primeiros eixos foi de 47,6% e pelos quatro primeiros eixos foi de 72,5% (tab.2).

De maneira geral, esta análise corroborou com os períodos do ano, previamente

definidos (fig 9). O eixo 1, com uma explicação de 30,8% da variabilidade dos dados,

separou os períodos PI e PIII do PII. A temperatura foi a variável que contribuiu de

forma mais relevante para a explicação deste eixo. Os períodos PI e PIII foram

agrupados principalmente por apresentarem maiores valores de temperatura da

água, além das maiores densidades de cianobactérias associadas a altos valores de

pH e OD, resultantes das maiores biomassas fitoplanctônicas (clorofila-a). O PII foi

representado pela maior diversidade de grupos fitoplanctônicos, maior

disponibilidade de luz e maior concentração de NID. O eixo 2 está representando um

0

10

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Aphanizomenon sp. Microcystis aeruginosa Planktothrix sp.Synecocystis aquatilis Aphanothece sp. Outras

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Aphanizomenon sp. Microcystis aeruginosa Planktothrix sp.Synecocystis aquatilis Aphanothece sp. OutrasCyclotella sp.

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PI PII PIII

F M A M J J A S O N D J2007 2008

F M A M J J A S O N D J2007 2008

PI PII PIII



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PI PII PIII

F M A M J J A S O N D J2007 2008

F M A M J J A S O N D J2007 2008

PI PII PIII



(a) (b)

(c) (d)

39

gradiente de trofia do sistema. Ele está positivamente ligado às maiores

profundidade de Secchi, maior diversidade fitoplanctônica e negativamente ligado às

elevadas concentrações de clorofila-a, PSR e P-total, além das medidas mais

indiretas de eutrofização, que são condutividade elétrica e salinidade. Cabe ressaltar

a posição do eixo NID, quase diametralmente oposta às cianobactérias,

evidenciando mais uma vez que o colapso da sua população, possivelmente,

promoveu o aumento da concentração de nitrogênio. Nos períodos de maior

densidade de cianobactérias, as concentrações de NID foram baixas, devido ao seu

consumo.

Figura 9: Análise de Componentes Principais (ACP) das variáveis limnológicas das estações de coleta 1 e 2 da lagoa de Jacarepaguá. Zmax: profundidade máxima, Zsecchi: profundidade de disco de Secchi, Temp: temperatura da água, cond: condutividade elétrica, sal: salinidade da água, NID: nitrogênio inorgânico dissolvido, PSR: fósforo solúvel reativo, P-total: fósforo total, clo-a: clorofila-a, Cyan: Cianobactérias, Chlor: Chlorophyta, Bacil: Bacillariophyta, Cryp: Cryptophyta, Outras: outras algas.

Gra

u de

Tro

fia

PI e PIIIPII

Gra

u de

Tro

fia

PI e PIIIPII

40

Tabela 2: Autovalores e Porcentagem da variância total e cumulativa resultantes da Análise de Componentes Principais (ACP) das variáveis ambientais da lagoa de Jacarepaguá.

Eixo 1 Eixo 2 Autovalores 4,93 2,69 Porcentagem de variância total (%) 30,8 16,8 Porcentagem de variância acumulada (%) 30,8 47,6

Tabela 3: Correlação das variáveis ambientais com os eixos 1 e 2 resultantes da Análise de Componentes Principais (ACP).

Coeficiente de Correlação Variáveis Eixo 1 Eixo 2

Temperatura da água 0,381 0,044

pH 0,144 -0,262

OD 0,231 -0,112

Condutividade -0,388 -0,251

Salinidade -0,386 -0,258

Secchi -0,040 0,327

Profundidade -0,071 0,008

DIN -0,335 0,257

SRP -0,333 -0,168

P-total -0.375 -0,190

Clorofila-a 0,028 -0,299

Cianobactéria 0,254 -0,256

Chlorophyta -0,171 0,366

Bacillariophyta -0,043 0,234

Cryptophyta -0,102 0,394

Outros 0,040 0,217

41

CONSIDERAÇÕES FINAIS:

A dominância constante de cianobactérias na lagoa de Jacarepaguá está

estreitamente relacionada com o intenso processo de eutrofização deste sistema. A

elevada biomassa fitoplanctônica, nos períodos I e III, causou diminuição na

disponibilidade de luz por auto-sombreamento e aumento nos valores de pH. As

elevadas concentrações de OD também foram associadas às intensas atividades

fotossintéticas nas camadas superficiais da lagoa.

Embora as concentrações de P-total e clorofila-a permitam a classificação da

lagoa de Jacarepaguá como hipereutrófica, além da alta disponibilidade de PSR

durante todo o ano e elevadas biomassas terem sido observadas, o crescimento

fitoplanctônico parece ser limitado por nitrogênio em alguns meses.

A temperatura foi o fator de maior variação temporal. Nos meses de verão a

temperatura da água atingiu valores máximos de até 30 oC, mas sofreu uma redução

atingindo valores mínimos de 18 oC nos meses de inverno. Os períodos de menor

temperatura da água coincidiram com o período de colapso da floração de

cianobactérias, disponibilizando uma alta concentração de nitrogênio, principalmente

na forma de amônia. Cabe ressaltar que este foi o único período (PII) de entrada de

uma cunha salina na lagoa, o que também pode ajudar a explicar a drástica redução

da biomassa fitoplanctônica observada.

Segundo Nunes-Flores (2000), quando há uma mudança de estado trófico

para condições hipereutróficas, as variáveis físicas se tornam mais importantes para

promover o desenvolvimento de diferentes espécies com diversas estratégias de

adaptação. No entanto, a interpretação da relação entre variáveis físicas e químicas

e a biomassa algal pode ser problemática, uma vez que esta relação pode ser causa

ou consequência da atividade fitoplanctônica. Contudo, a variação da temperatura e

42

o aumento da disponibilidade de nitrogênio e luz, além de promoverem variação na

biomassa, também provocaram mudança na composição do fitoplâncton.

A lagoa de Jacarepaguá apresentou uma grande variabilidade sazonal, e

suas características limnológicas levaram à identificação de três períodos distintos.

O período I se caracterizou por elevadas temperaturas (mediana da E1: 29,9 oC e

E2: 30,2 oC), reduzida concentração de NID (mediana da E1: 20,4��g L-1 e E2: 30,4

�g L-1) e alta biomassa de cianobactérias (mediana da E1: 21,9 mg L-1 e E2: 27,9 mg

L-1) e consequentemente, baixa penetração de luz (mediana Zsecchi da E1 e E2: 0,3

m). Neste período houve uma co-dominância entre as espécies Microcystis

aeruginosa e Aphanizomenon sp., também com uma considerável contribuição de

Planktothrix sp. Possivelmente as diferentes estratégias adapatativas para captação

de N entre estas espécies permitiram a co-dominância. M. aeruginosa, assim como

Planktothrix sp. são espécies de cianobactérias não fixadoras de nitrogênio

atmosférico e, provavelmente, estavam utilizando todo o NID para a produção de

sua biomassa. No entanto, Aphanizomenon sp. pode dividir o nicho com estas

espécies por poder utilizar nitrogênio atmosférico para o seu crescimento. Marinho &

Huszar (2002) também observaram a dominância de duas cianobactérias fixadoras

de nitrogênio, Anabaena spiroides e Cylindrospermopsis raciborskii, associada a

períodos de baixa disponibilidade de N no reservatório de Juturnaíba, RJ.

O período II foi marcado principalmente pela reduzida biomassa

fitoplanctônica (mediana da E1: 12,89 mg L-1 e E2: 6,21 mg L-1). Neste período, a

temperatura da água chegou a atingir o mínimo de aproximadamente 18 oC e uma

mediana de 22,8 oC na E1 e 23,2 oC na E3, o que coincidiu com o colapso da

floração de cianobactérias observada no período anterior. Esse colapso acabou

disponibilizando uma alta concentração de NID (mediana da E1: 3822,2 �g L-1 e E2:

43

3255,7 �g L-1), o que permitiu que a Planktothrix sp., embora em baixa biomassa,

dominasse a comunidade. A composição fitoplactônica também ganhou uma maior

contribuição das diatomáceas, principalmente representadas pela espécie Cyclotella

sp., o que foi associado à reduzida temperatura da água desses meses de inverno.

A mais alta disponibilidade de luz, promovida pelo colapso da floração neste

período, também pode ter favorecido as diatomáceas.

As diferentes estratégias adaptativas do fitoplâncton (estratégias C-S-R,

descritas por Reynolds 1997, 2006) também poderiam explicar as substituições de

espécies no final do período II e início do período III. Synecocystis sp., por ser uma

espécie competidora (C-estrategista), pode aproveitar o NID disponibilizado pela

redução da biomassa de Planktothrix sp e investir rapidamente no seu crescimento.

No entanto, no retorno dos meses mais quentes de verão do final do ano de 2007 e

início de 2008 (final do PIII), a lagoa de Jacarepaguá retornou a condições

semelhantes a do período I. Houve um aumento de biomassa (máx da E1: 46,9 mg

L-1 e E2: 17,8 mg L-1), baixas concentrações de NID (min da E1:7,4 mg L-1 e

E2:13,0mg L-1) e co-dominância das espécies Microcystis aeruginosa,

Aphanizomenon sp. e Planktothrix sp. No entanto, neste período, houve uma maior

contribuição de outros grupos taxonômicos do que no período I.

Em síntese, a lagoa de Jacarepaguá apresentou uma grande dinâmica

sazonal, tendo como principais fatores reguladores a temperatura da água e a

concentração de nutrientes, especialmente nitrogênio. Desta forma, os capítulos

seguintes tiveram como objetivo avaliar a redução das concentrações de nutrientes,

assim como a variação da temperatura no crescimento e competição entre espécies

fitoplanctônicas de maior representatividade na lagoa de Jacarepaguá.

44

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48

CAPÍTULO II:EFEITO DA REDUÇÃO DA CONCENTRAÇÃO DE NUTRIENTES NA COMUNIDADE


INTRODUÇÃO

Um dos principais impactos da atividade humana nos ambientes aquáticos é o

aporte de elevadas concentrações de nutrientes, através do lançamento de esgotos

domésticos e industriais (Tundisi & Matsumura-Tundisi, 1992). Uma das

consequências desse enriquecimento por nutrientes (eutrofização) é o acúmulo de

elevada biomassa de cianobactérias, chamada de floração. Conhecer a estrutura e a

dinâmica da comunidade fitoplanctônica é necessário para se entender o impacto

deste processo de eutrofização. Já é sabido que o nitrogênio (N) e fósforo (P) são os

mais importantes elementos neste processo, porque influenciam diretamente no

crescimento do fitoplâncton (Vollenweider & Kerekes, 1980; Paerl, 2006) e

consequentemente podem determinar a sua dinâmica, composição e biomassa em

um dado ambiente (Paerl, 2006; Reynolds 2006).

Um esforço intenso tem sido feito para produzir um modelo de classificação

que vise prever os efeitos de impactos antropogênicos no ambiente. Estes modelos

se tornam úteis na medida em que agrupam espécies de acordo com suas respostas

específicas a mudanças ambientais (Lavorel et al., 1997). A capacidade de prever

mudanças ambientais decorrentes de impactos pode ser uma poderosa ferramenta

no manejo dos ecossistemas. No entanto, é relativamente limitado o conhecimento

sobre as mudanças no fitoplâncton durante um processo de restauração de um lago,

como por exemplo, durante a redução do aporte de P (Padisák & Reynolds, 1998),

principalmente em ecossistemas tropicais e subtropicais.

49

A redução de nutrientes tem sido a principal técnica estudada e aplicada para

diminuir os efeitos nocivos da eutrofização artificial. Como parte desse processo,

experimentos têm sido feitos visando conhecer a dinâmica de nutrientes e seu efeito

nas comunidades de um lago (Paerl & Bowles, 1987; Ortega-Mayagoitia et al., 2002,

2003). Entretanto, ainda há escassez de informação sobre os efeitos do processo de

oligotrofização na comunidade fitoplanctônica.

Como já discutido, a lagoa de Jacarepaguá é um ambiente bastante

impactado, com elevado aporte de nutrientes e constantes florações de

cianobactérias (Gomes et al., 2009; capítulo I). Entretanto, permanecem as

seguintes perguntas: (i) a redução de nutrientes nesse ambiente seria capaz de

diminuir estas recorrentes florações? (ii) qual seria a concentração de nutrientes que

limitaria o crescimento exacerbado das cianobactérias neste ambiente?

O presente trabalho teve como objetivo, através de estudo com microcosmos

em laboratório, simular um processo de redução de nutrientes (especialmente P) na

tentativa de verificar seu efeito na dinâmica, estrutura e composição do fitoplâncton,

dominado por cianobactérias, da lagoa de Jacarepaguá.

MATERIAL E MÉTODOS

Visando inferir valores críticos de concentração de macro-nutrientes que

limitem o crescimento e a dominância de cianobactérias no fitoplâncton na lagoa de

Jacarepaguá, foram realizados experimentos em laboratório com água desse

sistema (Experimento de Oligotrofização). O processo de oligotrofização foi simulado

através da diluição da água da lagoa de Jacarepaguá, considerando um cenário de

interrupção de lançamentos de poluentes nos rios contribuintes. Para fazer tais

diluições foi utilizada água do rio Camorim. Esse sistema foi escolhido por estar

50

localizado na mesma bacia hidrográfica da lagoa de Jacarepaguá e por ser um

ambiente preservado e com baixas concentrações de nutrientes.

Montagem dos Experimentos: Amostras de água da lagoa de Jacarepaguá e do

rio Camorim foram coletadas em 11/09/2008 e trazidas para experimentação em

laboratório. Essas amostras foram filtradas em rede de 68 µm para eliminar a

comunidade zooplanctônica. Foram também coletadas amostras do sedimento da

lagoa de Jacarepaguá com a finalidade de melhor simular as condições da

qualidade da água no ambiente, onde certamente os nutrientes estocados no

sedimento estão em permanente troca com a coluna d'água. A quantidade de

sedimento utilizada em cada microcosmo foi calculada para manter, nas mesmas

proporções de 1m3, a que seria encontrada no valor médio de profundidade de

coluna d'água da lagoa. Os experimentos foram conduzidos em balões de 3 litros

sob intensidade luminosa de 140 µmol fótons.m2.s

-1, temperatura de 24 + 2

oC,

aeração contínua, fotoperíodo de 12 horas, em condições não axênicas. O

experimento teve uma duração 32 dias, durante os quais foram monitoradas

algumas variáveis físicas e químicas (temperatura da água, pH, OD, salinidade,

condutividade elétrica e intensidade luminosa) e coletadas amostras para avaliação

da comunidade fitoplanctônica, análises de nutrientes e clorofila-a, a cada 3 dias até

o 12º dia e após essa data, a cada 7 dias até o 32º dia. As metodologias

empregadas nessas análises estão descritas abaixo.

O experimento incluiu 6 grupos diferentes, cada um consistindo de um tipo de

tratamento em triplicata:

� Controle - 3 balões com água da lagoa de Jacarepaguá, com concentração

de P-PO4- = 516,54 ug/L;

51

� Tratamento A - 3 balões com água da lagoa de Jacarepaguá diluída com

água do rio Camorim, chegando à concentração de P-PO4- = 189,14 ug/L;

� Tratamento B - 3 balões com água da lagoa de Jacarepaguá diluída com

água do rio Camorim, chegando à concentração de P-PO4- = 46,63 ug/L;

� Controle c/ sedimento - 3 balões com água da lagoa de Jacarepaguá, com

concentração de P-PO4- = 516,54 ug/L e com sedimento da lagoa de

Jacarepaguá;

� Tratamento A c/ sedimento - 3 balões com água da lagoa de Jacarepaguá

diluída com água do rio Camorim, chegando à concentração de P-PO4-=

189,14 ug/L e com sedimento da lagoa de Jacarepaguá;

� Tratamento B c/ sedimento - 3 balões com água da lagoa de Jacarepaguá

diluída com água do rio Camorim, chegando à concentração de P-PO4- =

46,63 ug/L e com sedimento da lagoa de Jacarepaguá.

Clorofila-a: As amostragens de água de cada frasco experimental foram realizadas

por sucção com pipeta e cada amostra foi filtrada em filtros de fibra de vidro. Os

filtros foram preservados congelados para posterior análise de clorofila-a. A

concentração de clorofila-a foi obtida por espectrofotometria, seguindo a

metodologia descrita em APHA (1998). Esta técnica foi realizada a partir da extração

de clorofila-a das células retidas nos filtros com acetona 90%, durante 20-24h.

Realizou-se em seguida a centrifugação da amostra a 1000 g durante 10 minutos,

sendo a absorbância do sobrenadante determinada em espectrofotômetro a 665 e

750nm, antes e após acidificação com solução de ácido clorídrico (HCl) 0,3 M.

52

Nutrientes: O volume filtrado das amostras foi destinado à análise de nutrientes

dissolvidos. Os nutrientes analisados foram nitrogênio amoniacal, nitrito, nitrato e

fosfato solúvel reativo. Todos os nutrientes dissolvidos foram analisados através da

metodologia de separação e análise por croamtografia iônica, utilizando o

cromatógrafo Dionex ICS-1000.

Fitoplâncton: As amostras de fitoplâncton foram coletadas por sucção de água por

pipeta e fixadas com solução de lugol. As populações foram identificadas sempre

que possível em nível de espécie. A densidade fitoplanctônica (ind./ml) foi estimada

segundo Utermöhl (1958). Os indivíduos (células, colônias, cenóbios, filamentos)

foram enumerados em campos aleatórios (Uhelinger, 1964), em número suficiente

para alcançar 100 indivíduos da espécie mais frequente, sendo o erro inferior a 20%,

a um coeficiente de confiança de 95%. O biovolume (mm3.l-1) foi estimado

multiplicando-se a densidade de cada espécie pelo volume médio de suas células,

sempre que possível considerando a dimensão média de cerca de 25 indivíduos. O

volume de cada célula foi calculado a partir de modelos geométricos aproximados à

forma dos indivíduos. A biomassa específica foi expressa em mg (peso fresco) L-1

calculada pelo produto da densidade populacional vezes o volume médio de cada

unidade, assumindo a densidade das células fitoplanctônicas de 1 g.cm-3.

Análise Estatítica: Para comparar a diferença entre as variáveis ambientais dos

diferentes tratamentos foi realizada uma de análise de variância com medidas

repetidas (Repeated-measures ANOVA). As variações que apresentaram diferenças

significativas foram submetidas ao teste de comparação múltipla de Tukey. Estas

análises foram feitas utilizando o programa estatístico SPSS® 17.0.

53

RESULTADOS

VARIÁVEIS ABIÓTICAS

Embora tenha se tentado manter a temperatura controlada ao longo dos

experimentos, ocorreu uma variação significativa (p<0,05) de aproximadamente 4oC,

do primeiro para o sexto dia, no experimento sem sedimento (fig. 1a). Já no

experimento com sedimento essa variação foi um pouco menos pronunciada (3oC)

(fig. 2a). No entanto, as três condições experimentais (controle, tratamento A,

tratamento B) variaram de modo equivalente durante todo experimento, não

prejudicando a comparação, tanto para os experimentos com sedimento quanto para

os sem sedimento. Apesar de a temperatura ser um importante fator determinante

da composição fitoplanctônica de um corpo d'água, a variação da temperatura

observada ao longo dos experimentos parece ter sido resultado da sua variação na

sala de experimentação e não de uma alteração do metabolismo dentro dos

microcosmos. Portanto, podemos afirmar que a temperatura não foi um fator

importante para as mudanças observadas na dinâmica da comunidade

fitoplanctônica entre os tratamentos, durante os experimentos, já que sua variação

foi igual para todas as condições.

Os maiores valores de intensidade luminosa foram observados nos

tratamentos com maiores diluições da água da lagoa de Jacarepaguá (tratamento B

e tratamento B com sedimento) e os menores valores nas condições controle e

controle com sedimento (figs.1b e 2b). A variação da intensidade luminosa, portanto,

parece ter sido resultado da diluição feita com a água do rio Camorim. Quanto maior

a diluição realizada, menor foi a biomassa fitoplanctônica observada e a variação da

intensidade luminosa foi resultado desse fenômeno. As condições controle

apresentaram valores iniciais de intensidade luminosa de 56,5 µmol fóton m-2 cm-1, o

54

tratamento A de 109,6 µmol fóton m-2 cm-1 e o tratamento B de 143,9 µmol fóton m-2

cm-1. No experimento com sedimento esses valores foram um pouco menores

(controle com sed. = 45,9 µmol fóton m-2 cm-1, tratamento A com sed. = 81,9 µmol

fóton m-2 cm-1 e tratamento B com sed. = 119,0 µmol fóton m-2 cm-1). Estas

diferenças permaneceram relativamente constantes ao longo dos experimentos e as

variações foram inversamente relacionadas às biomassas fitoplanctônicas.

A condutividade elétrica e a salinidade da água também variaram de acordo

com as diluições realizadas com a água do rio Camorim. Os maiores valores de

condutividade elétrica (mediana: 8780,8 µS cm-1 p/ controle e 8889,8 µS cm-1 p/

controle com sedimento) e salinidade (mediana: 4,88 ppt p/ controle e 4,96 ppt p/

controle com sedimento) foram encontrados na água da lagoa de Jacarepaguá.

Consequentemente, as condições com maiores proporções de água do rio Camorim

(o tratamento B e tratamento B com sedimento) apresentaram os menores valores

de salinidade (mediana: 0,77 ppt p/ tratamento B e 0,33 ppt p/ tratamento B com

sedimento) e condutividade elétrica (mediana: 156,3 µS cm-1 p/ tratamento B e 691,3

µS cm-1 p/ tratamento B com sedimento) (figs. 1c e 1d; 2c e 2d). É comum observar

que quanto maior o estado trófico de um sistema, maior será a concentração de

íons, fruto principalmente das elevadas concentrações de nutrientes. Os maiores

valores de salinidade encontrados nos controles foram resultado da ausência de

diluição da água da lagoa de Jacarepaguá, sistema esse caracterizado como

oligoalino. Cabe ainda ressaltar que em nenhuma condição experimental houve uma

variação significativa (p>0,05) destas variáveis ao longo do tempo de

experimentação (exceção para o valor de salinidade do 20º dia da condição

controle).

55

Os valores de oxigênio dissolvido sofreram flutuações entre 11 e 7 mg L-1 no

experimento sem sedimento, para os tratamentos A e B. Na condição controle a

redução do OD do primeiro para o segundo dia foi de um pouco mais que 4 mg L-1

(fig. 1e). No experimento com sedimento, os valores de oxigênio dissolvido da água

foram um pouco mais elevados (p<0,05) no primeiro dia (12,4 -15,6 mg L-1) e se

mantiveram com menores flutuações (em torno de 10 mg L-1) no resto do período

experimental (fig. 2e). Todos os tratamentos estavam em condições saturantes de

oxigênio dissolvido na água. Isso se deve ao fato de que foi usada aeração contínua

em todos os balões experimentais. A escolha pela aeração dos balões foi para

melhor simular as condições da lagoa, uma vez que a coluna d'água desse ambiente

esteve misturada durante todo o período de estudo em 2007 (capítulo I). Os maiores

valores de OD medidos no primeiro dia, possivelmente foram resultados das

manipulações no momento de montagem do experimento.

Para os experimentos sem sedimento, o valor de pH da água no tratamento B

no início do experimento foi levemente ácido (6,1), mas se manteve na faixa de pH

neutro durante o resto do período experimental (fig. 1f). Já a água do tratamento A e

controle apresentaram valores de pH mais alcalinos (mediana: 8,51 p/ tratamento A

e 8,66 p/ controle). Essas últimas condições apresentaram maiores biomassas

fitoplanctônicas, sendo as cianobactérias o grupo mais representativo. Cabe

ressaltar que as cianobactérias são um dos grupos fitoplanctônicos capazes de

explorar ambientes alcalinos. No experimento com sedimento, as três condições

apresentaram valores de pH variando na faixa alcalina desde o início do

experimento (mediana: 8,82 p/ controle, 9,12 p/ tratamento A e 8,34 p/ tratamento B)

(fig. 2f). Altos valores de pH (maiores 8,9) podem indicar ambientes limitados por C,

também influenciando na estrutura e composição das comunidades fitoplanctônicas.

56

As concentrações de PSR foram elevadas nos 13 primeiros dias de

experimento no controle (fig. 3a) e durante todo o experimento no controle com

sedimento (fig. 3c). No experimento sem sedimento, as condições mais eutróficas

foram observadas no início e as altas concentrações de PSR foram sendo

consumidas ao longo do tempo, tornando-se limitante ao crescimento fitoplanctônico

(menor que 10 µg L-1, segundo Reynolds 2006) a partir do 13º dia nos tratamentos A

e A com sedimento e já a partir do 3º dia nos tratamentos B e B com sedimento. Em

todos os microcosmos, as maiores concentrações de NID também foram registradas

no início do experimento (figs. 3b e 3b). Entretanto, ao contrário da dinâmica do

PSR, os maiores valores de NID foram observados nos tratamentos A e B com e

sem sedimento. As águas do rio Camorim, contribuíram com os mais altos valores

de nitrogênio (Máx: 347,19 µg L-1 p/ tratamento A com sedimento e 479,10 µg L-1 p/

tratamento B com sedimento), especialmente na forma de nitrato. Esses valores

passaram a ser limitantes para o crescimento fitoplanctônico (valores menores que

100 µg L-1, segundo Reynolds 2006) a partir do sexto dia para os experimentos sem

sedimento e desde o primeiro dia para a condição controle com sedimento.

57

Figura 1: Variação dos valores de temperatura da água (a), intensidade luminosa (b), condutividade elétrica (c), salinidade (d), oxigênio dissolvido (e) e pH (f) da água, ao longo do experimento sem sedimento.

Tepe

ratu

ra (o C

)

0

10

20

30

40Controle Trat A Trat B

� mol

fóto

ns m

-2 s

-1

0

100

200

Controle Trat A Trat B

Con

dutiv

idad

e(�S

cm

-1)

0

2000

4000

6000

8000

10000

12000

14000 Controle Trat A Trat B

Salin

idad

e (p

pt)

0

2

4

6

8


OD

(mg

L-1)

0

2

4

6

8

10

12

14

16


pH

0

2

4

6

8

10

12


0 3 6 10 13 20 27 34 dias

0 3 6 10 13 20 27 34 dias

a) b)

c) d)

e) f)

Tepe

ratu

ra (o C

)

0

10

20

30


� mol

fóto

ns m

-2 s

-1

0

100

200


Con

dutiv

idad

e(�S

cm

-1)

0

2000

4000

6000

8000

10000

12000

14000 Controle Trat A Trat B

Salin

idad

e (p

pt)

0

2

4

6

8


OD

(mg

L-1)

0

2

4

6

8

10

12

14

16


pH

0

2

4

6

8

10

12


0 3 6 10 13 20 27 34 dias

0 3 6 10 13 20 27 34 dias

a) b)

c) d)

e) f)

58

Figura 2: Variação dos valores de temperatura da água (a), intensidade luminosa (b), condutividade elétrica (c), salinidade (d), oxigênio dissolvido (e) e pH (f) da água, ao longo do experimento com sedimento.

Con

dutiv

idad

e(� S

cm

-1)

0

2000

4000

6000

8000

10000

12000

14000 Controle com sed Trat A com sed Trat B com sed

Sal

inid

ade

(ppt

)

0

2

4

6

8

10

Controle com sed Trat A com sed Trat B com sed

OD

(mg

L-1)

0

2

4

6

8

10

12

14

16

18


pH

0

2

4

6

8

10

12

14


Tem

pera

tura

(o C)

0

10

20

30

40


�mol

fóto

ns m

-2 s

-1)

0

50

100

150

200


0 3 6 10 13 20 27 34 dias

0 3 6 10 13 20 27 34 dias

a) b)

c) d)

e) f)

Con

dutiv

idad

e(� S

cm

-1)

0

2000

4000

6000

8000

10000

12000

14000 Controle com sed Trat A com sed Trat B com sed

Sal

inid

ade

(ppt

)

0

2

4

6

8

10


OD

(mg

L-1)

0

2

4

6

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10

12

14

16

18


pH

0

2

4

6

8

10

12

14


Tem

pera

tura

(o C)

0

10

20

30

40


�mol

fóto

ns m

-2 s

-1)

0

50

100

150

200


0 3 6 10 13 20 27 34 dias

0 3 6 10 13 20 27 34 dias

a) b)

c) d)

e) f)

59

Figura 3: Variação das concentrações de PSR e NID, ao longo dos experimentos sem sedimento (a) e (b) e com sedimento (c) e (d).

VARIÁVEIS BIOLÓGICAS

As maiores concentrações de clorofila-a foram observadas no controle e no

tratamento A, alcançando valores máximos de 462,7 e 358 µg L-1, respectivamente

(fig. 4a). De fato, essas foram as condições experimentais que apresentaram

maiores biomassas fitoplanctônicas (figs. 5 e 6) e menores intensidades luminosas

(figs. 1b e 2b). O tratamento B apresentou baixas concentrações de clorofila-a (entre

3,6 e 16,5 µg L-1), seguido de um aumento nos dias 10 e 13 (atingindo valores de

119 e 129 µg L-1) e voltando a reduzidas concentrações.

No experimento com sedimento, de maneira geral, as concentrações de

clorofila-a apresentaram o mesmo perfil de variação, com os maiores valores nas

condições controle, seguido dos tratamentos A e B (fig. 4b). As grandezas das

DIN

(�g

L-1)

0

100

200

300

400

500

600


PSR

(�g

L-1)

0

100

200

300

400

500Controle com sed Trat A com sed Trat B com sed

DIN

(�g

L-1)

0

100

200

300

400

500

600


PSR

(�g

L-1)

0

100

200

300

400

500


0 3 6 10 13 20 27 34 dias

0 3 6 10 13 20 27 34 dias

a)

b)

c)

d)

DIN

(�g

L-1)

0

100

200

300

400

500

600


PSR

(�g

L-1)

0

100

200

300

400

500Controle com sed Trat A com sed Trat B com sed

DIN

(�g

L-1)

0

100

200

300

400

500

600


PSR

(�g

L-1)

0

100

200

300

400

500


0 3 6 10 13 20 27 34 dias

0 3 6 10 13 20 27 34 dias

a)

b)

c)

d)

60

concentrações de clorofila-a foram semelhantes nos experimentos com e sem

sedimento, com exceção do décimo dia para o tratamento A com sedimento em que

atingiu um valor médio de 1573,8 µg Chl-a L-1. Provavelmente esse valor foi

derivado de algum erro na análise desta variável, pois os valores de biomassa não

justificaram essa elevada concentração de clorofila neste tempo amostral.

Figura 4: Variação da concentração de clorofila-a ao longo dos experimentos sem sedimento (a) e com sedimento (b).

�g L

-1

0

500

1000

1500

2000


0 3 6 10 13 20 27 34 dias

�g L

-1

0

200

400

600

800


0 3 6 10 13 20 27 34 dias

a)

b)

�g L

-1

0

500

1000

1500

2000


0 3 6 10 13 20 27 34 dias

�g L

-1

0

500

1000

1500

2000


0 3 6 10 13 20 27 34 dias

�g L

-1

0

200

400

600

800


0 3 6 10 13 20 27 34 dias

�g L

-1

0

200

400

600

800


0 3 6 10 13 20 27 34 dias

a)

b)

61

Principais Grupos Fitoplanctônicos

Bacillariophyta, Cryptophyta, Chlorophyta e Cyanobacteria foram os principais

grupos fitoplanctônicos observados em todos os tratamentos com e sem sedimento.

No entanto, as cianobactérias e as diatomáceas foram os grupos mais

representativos. Na condição controle sem sedimento, as cianobactérias e as

diatomáceas estiveram em proporções iniciais bastante semelhantes. No terceiro dia

experimental, houve uma redução da biomassa das diatomáceas, que se manteve

até o décimo terceiro dia, sofrendo uma nova redução a partir do vigésimo dia (figs.

5a e 5b). Já as cianobactérias, embora tenham aumentado sua biomassa no terceiro

dia, sofreram uma pronunciada redução de biomassa no sexto dia experimental,

voltando a crescer exponencialmente a partir no décimo terceiro dia até o final do

experimento, atingindo valores de até 190 mg L-1.

No tratamento A, o crescimento exponencial das cianobactérias pode ser

observado já a partir do primeiro dia amostral. As diatomáceas sofreram pequenas

oscilações, não alcançando uma biomassa superior a 18 mg L-1, sendo

pronunciadamente reduzidas ao final do experimento (figs 5c e 5d).

Embora no tratamento B as cianobactérias tenham sido as espécies

dominantes também na maioria dos tempos amostrais, uma maior diversidade de

espécies foi observada (figs. 5e e 5f). Esses dados podem ser observados com o

aumento da biomassa de outras espécies fitoplanctônicas ao longo do experimento

nesse tratamento. Entretanto, as biomassas alcançadas nesta condição não

ultrapassaram 16 mg L-1.

No controle e tratamento A com sedimento, as diatomáceas apresentaram

maiores biomassas no primeiro dia de experimento. Em seguida, sua biomassa foi

reduzida e as cianobactérias dominaram a comunidade fitoplanctônica até o final do

62

experimento (figs 6a, 6b, 6c e 6d). As maiores biomassas atingidas foram

representadas por esse grupo (370 mg L-1 no controle com sedimento e 590 mg L-1

no tratamento A com sedimento). Nestes mesmos tratamentos, o aumento da

biomassa fitoplanctônica só pode ser observado a partir do 6º dia de

experimentação, indicando um atraso no crescimento destas populações. O mesmo

não aconteceu nos tratamentos sem sedimento.

Figura 5: Variação da biomassa total e da contribuição relativa dos principais grupos fitoplanctônicos do controle (a) e (b), tratamento A (c) e (d) e tratamento B (e) e (f), ao longo do experimento sem sedimento.

0

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150

200

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0 3 6 10 13 20 27 34dias

mg

L-1

Cianobactéria Chlorophyta Bacillariophyta Cryptophyta Outras

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0 3 6 10 13 20 27 34dias


0

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0 3 6 10 13 20 27 34dias

mg

L-1


0%

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0 3 6 10 13 20 27 34dias


0

2

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0 3 6 10 13 20 27 34dias

mg

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0 3 6 10 13 20 27 34dias


a) b)

c) d)

e) f)

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mg

L-1


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0 3 6 10 13 20 27 34dias


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0 3 6 10 13 20 27 34dias

mg

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0 3 6 10 13 20 27 34dias


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0 3 6 10 13 20 27 34dias

mg

L-1


0%

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40%

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80%

100%

0 3 6 10 13 20 27 34dias


a) b)

c) d)

e) f)

63

Uma dinâmica diferente foi observada no tratamento B com sedimento, onde

os maiores valores de biomassa fitoplanctônica foram representados pelo grupo das

bacilariofíceas (fig. 6e). Inicialmente, essas diatomáceas atingiram valores de 19 mg

L-1, seguido de uma drástica redução da sua biomassa, chegando até a serem

excluídas no final do experimento (figs. 6e e 6f). Nesse tratamento, as clorofíceas

também apresentaram maiores valores de biomassa, nos períodos iniciais, do que

nos demais tratamentos. No entanto, assim como as diatomáceas, as clorofíceas

também foram praticamente excluídas após 34 dias de experimento. Embora as

cianobactérias tenham conseguido permanecer até o final do experimento, nos três

últimos dias houve um conspícuo decréscimo da biomassa fitoplanctônica total (fig.

6e).

Principais espécies de Cianobactérias

Uma grande representatividade em biomassa de Microcystis aeruginosa e

Aphanizomenon sp. foi observada, dentre as cianobactérias, nos controles e

tratamentos A, o que pode ser confirmado pela soma das contribuições relativas das

espécies desse grupo ao longo do experimento (tab. 1). As duas espécies chegaram

a atingir valores de mais de 95% de contribuição relativa no controle com sedimento

e tratamento A com sedimento, deixando clara a sua dominância diante das outras

espécies no grupo. Enquanto Microcystis aeruginosa teve maior contribuição no

controle com sedimento e tratamento A com sedimento (fig. 8, tab 1),

Aphanizomenon sp. superou esta, em representatividade de biomassa, no controle

sem sedimento e suas contribuições foram bastante semelhantes no tratamento A

sem sedimento (fig. 7, tab. 1). Em ambos os tratamentos B, a representatividade das

duas espécies, quando somadas, se mostrou menor do que em todos outros (figs. 7f

64

e 8f), apesar de, na condição B com sedimento, o valor ainda poder ser considerado

alto (61,67%). Além disso, para os tratamentos B com e sem sedimento, o valor de

Aphanizomenon sp. superou o de Microcystis aeruginosa em representatividade de

biomassa, dentro das cianobactérias, o que sugere uma vantagem desta espécie

sobre a outra nas condições de intensa diluição de nutrientes (tab. 1).

Figura 6: Variação da biomassa total e da contribuição relativa dos principais grupos fitoplanctônicos do controle (a) e (b), tratamento A (c) e (d) e tratamento B (e) e (f), ao longo do experimento com sedimento.

0

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100

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0 3 6 10 13 20 27 34

dias

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Cianobactéria Bacillariophyta Cryptophyta Chlorophyta Outras

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0 3 6 10 13 20 27 34dias


a) b)

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0 3 6 10 13 20 27 34dias

mg

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c) d)

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e) f)

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0 3 6 10 13 20 27 34dias


a) b)

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mg

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80%

90%

100%

0 3 6 10 13 20 27 34dias


e) f)

65

Apesar da dominância dessas espécies ao final do experimento ter

contribuído de forma marcante para o incremento da biomassa no sistema, os

períodos iniciais apresentaram uma maior diversidade, com espécies de menor

volume. Dentre estas, se destacam Aphanotece sp., Aphanocapsa sp. e

Geitlerinema sp.

A substituição dessa diversidade pela dominância observada ao final do

experimento se deu de modo mais gradual no controle e tratamento A com

sedimento (figs. 8b e 8d), enquanto as condições sem sedimento apresentaram uma

substituição rápida, a partir do sexto dia (figs. 7b e 7d). Nos tratamentos B, essa

diversidade foi sustentada até o fim do experimento, quando, na última semana,

observou-se uma queda acentuada de todas as espécies, o que ocorreu antes na

condição com sedimento (20º dia) (figs. 7e e 8e). Aphanizomenon sp. e Microcystis

aeruginosa foram as principais espécies de cianobactérias responsáveis pelos

aumentos de biomassa no tratamento B com sedimento, embora Aphanotece sp. e

Planktothrix agardhii também tenham contribuído em alguns períodos (fig. 8f). No

entanto, o tratamento B (sem sedimento) teve sua biomassa total muito influenciada

pelas espécies filamentosas Planktothrix agardhii e Aphanizomenon sp. (fig. 7f).

66

Tabela 1: Soma das contribuições relativas (%) da biomassa de Microcystis aeruginosa e Aphanizomenon sp. para biomassa total de cianobactérias, ao longo dos experimentos.

M. aeruginosa Aphanizomenon sp.

M. aeruginosa +

Aphanizomenon sp.Controle c/ sedimento 74.72 21.62 96.34

Trat A c/ sedimento 61.67 36.17 97.84

Trat B c/ sedimento 19.1 42.74 61.84

Controle s/ sedimento 13.76 67.67 81.43

Trat A s/ sedimento 40.14 37.74 77.88

Trat B s/ sedimento 2.22 14.9 17.12

67

Figura 7: Variação da biomassa total e da contribuição relativa das principais espécies de cianobactérias no controle (a) e (b), tratamento A (c) e (d) e tratamento B (e) e (f), ao longo do experimento sem sedimento.

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0 3 6 10 13 20 27 34dias

Microcystis aeruginosa Aphanizomenon sp. Aphanotece sp.Aphanocapsa sp. Geitlerinema sp. Planktothrix agardhiiOutras

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0 3 6 10 13 20 27 34dias

Microcystis aeruginosa Aphanizomenon sp. Aphanocapsa sp.Geitlerinema sp. Planktothrix agardhii Aphanotece sp.Sphaerocavum sp. Pseudoanabaena sp. Outras

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0 3 6 10 13 20 27 34dias

mg

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Microcystis aeruginosa Aphanizomenon sp. Planktothrix agardhiiAphanotece sp. Aphanocapsa sp. Geitlerinema sp.Outras

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0 3 6 10 13 20 27 34

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0 3 6 10 13 20 27 34dias

mg

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mg

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0 3 6 10 13 20 27 34

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0 3 6 10 13 20 27 34dias

mg

L-1


a) b)

c) d)

e) f)

68

Figura 8: Variação da biomassa total e da contribuição relativa das principais espécies de cianobactérias no controle (a) e (b), tratamento A (c) e (d) e tratamento B (e) e (f), ao longo do experimento com sedimento.

0%

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0 3 6 10 13 20 27 34dias

Microcystis aeruginosa Aphanizomenon sp. Planktothrix agardhiiAphanotece sp. Outros

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mg

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0 3 6 10 13 20 27 34dias


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mg

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0.0

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0 3 6 10 13 20 27 34dias

mg

L-1


a) b)

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e) f)

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0 3 6 10 13 20 27 34dias


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0 3 6 10 13 20 27 34

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mg

L-1


a) b)

c) d)

e) f)

69

DISCUSSÃO

As diferenças nos valores de condutividade elétrica, salinidade e intensidade

luminosa entre os tratamentos foram consequência do processo de diluição da água

da lagoa e, portanto permaneceram estáveis ao longo do experimento.

Embora a água de Lagoa de Jacarepaguá apresentasse 516,5 µg L-1 PSR e a

água proveniente do Rio Camorim 43,7 µg L-1 PSR no momento da coleta, as

concentrações de P observadas já no primeiro dia de experimentação foram

diferentes dos valores teóricos esperados. Entretanto, as diluições realizadas não

atingiram valores iniciais limitantes de nutrientes, embora este processo tenha

permitido uma redução de biomassa da comunidade fitoplanctônica do tratamento

controle para o tratamento B (de maior diluição).

O esgotamento de nutrientes dissolvidos pôde ser observado rapidamente em

todos os tratamentos, com exceção do PSR da condição controle com sedimento. O

sedimento da lagoa de Jacarepaguá parece ser um forte contribuinte para o aporte

de P para a coluna d'água. A água do rio tributário Camorim contribuiu com maior

aporte de N, principalmente na forma de nitrato, que a lagoa de Jacarepaguá. Como

visto no capítulo anterior, esta lagoa tem uma forte limitação por nitrogênio em

alguns períodos do ano.

O empobrecimento por nutrientes permitiu uma redução da biomassa da

comunidade fitoplanctônica, mas a dominância de cianobactérias foi observada em

todos os tratamentos do experimento sem sedimento e nos controles e tratamento A

com sedimento. Os tratamentos B apresentaram as menores biomassas

fitoplanctônicas.

Ao contrário do observado em outros trabalhos com redução de nutrientes

(Sommer et al. 1993; Ruggiu et al. 1998; Crosseti & Bicudo 2005), o confinamento

70

da comunidade fitoplanctônica promoveu um aumento de sua biomassa ao longo do

experimento. A justificativa dos já referidos trabalhos foi que a redução da biomassa

tenha sido provocada pelo esgotamento de nutrientes livres na cultura. No presente

estudo, não foi possível observar a redução de biomassa nos controles e

tratamentos A com e sem sedimento, devido ao seu estado hipereutrófico, muito

embora os nutrientes tenham sido consumidos logo nos primeiros dias de

experimento.

A composição da comunidade fitoplanctônica foi similar em todos os

tratamentos e sofreu alterações ao longo dos 34 dias de experimento. Segundo

Gaedke & Schweizer (1993) alterações na composição florística são comuns durante

o processo oligotrofização, e geralmente precedem a redução da biomassa.

A dominância da comunidade fitoplanctônica pelas cianobactérias ocorreu em

todos os experimentos, comprovando que não basta apenas reduzir a carga de

nutrientes na água para que deixe de haver dominância por parte das mesmas.

Entretanto, vale ressaltar a redução da biomassa total fitoplanctônica no tratamento

de maior redução de nutrientes e a quebra da dominância das cianobactérias pode

ser dependente da variação temporal. O experimento teve uma duração de 34 dias.

Esse tempo não foi suficiente para observarmos uma quebra da dominância das

cianobactérias, mas os resultados de biomassa sugerem que a redução de P pode

ser uma metodologia eficiente para remediação deste ecossistema.

De acordo com Huszar et al. (2000) a dominância de cianobactérias em um

corpo d'água pode estar diretamente relacionada com a temperatura e pH, e

inversamente relacionada com a luz, reforçando os resultados do experimento, onde

podemos observar a redução da biomassa de cianobactérias nos tratamentos A e B.

Nestas condições, o pH e a temperatura foram inferiores, embora não significativos,

71

e a intensidade luminosa superior, aos valores apresentados no controle,

influenciando para a diminuição da população de cianobactérias em ambos os

tratamentos, que corresponde à principal causa da redução da biomassa total. Os

grupos restantes variaram sua biomassa, mas não contribuíram diretamente para a

variação da biomassa total, com exceção das diatomáceas.

O grupo das bacilariofíceas foi o segundo mais representativo na

comunidade, foi possível observar que os valores mais elevados de biomassa de

diatomáceas estiveram concentrados nos dias com menores valores de biomassa de

cianobactérias, indicando uma substituição entre as espécies destes dois grupos. De

acordo com Reynolds (1984) o crescimento das diatomáceas está relacionado com

dois principais fatores, a disponibilidade de luz e a relação entre sílica e fósforo. A

concentração de sílica não foi mensurada no presente trabalho, mas as maiores

biomassas de diatomáceas coincidiram com os maiores valores de PSR no inicio do

experimento. Além disso, o tratamento B foi o que apresentou maior contribuição

relativa deste grupo.

Dentre as principais espécies de cianobactérias, Microcystis aeruginosa e

Aphanizomenon sp. foram as que apresentaram maiores contribuições relativas para

biomassa fitoplanctônica total, principalmente nas condições controles e tratamentos

A. Nos tratamentos B com e sem sedimento, o valor de Aphanizomenon sp. superou

o de Microcystis aeruginosa em representatividade de biomassa, dentro das

cianobactérias, o que sugere uma vantagem desta espécie sobre a outra em

condições de intensa diluição de nutrientes. Cabe ressaltar que a espécie

Aphanizomenon sp. pode apresentar heterocitos, o que lhe permite a fixação de

nitrogênio atmosférico e uma vantagem em ambiente empobrecidos. Microcystis

aeruginosa apresentou maiores biomassas nos experimentos com sedimento do que

72

nos sem sedimento. É possível que o sedimento da lagoa de Jacarepaguá

apresentasse células desta espécie, que quando colocadas sob as condições de

experimentação foram ressuspensas e crescidas, aumentando sua

representatividade em tais tratamentos.

Apesar da dominância das espécies Microcystis aeruginosa e

Aphanizomenon sp. ao final do experimento, contribuindo de forma marcante para o

incremento da biomassa no sistema, os períodos iniciais apresentaram uma maior

diversidade, com espécies de menor volume contribuindo para a densidade total.

Dentre essas, se destacam Aphanotece sp., Aphanocapsa sp., Geitlerinema sp. e

Phormidium sp (tratamentos B com e sem sedimento). Esse fato é comumente

observado nos estágios iniciais de sucessão em ambientes pouco eutrofizados

(Reynolds 2006).

Em síntese, a redução inicial da concentração de P não foi suficiente para

acabar com a dominância das cianobactérias, embora tenha havido um esgotamento

dos nutrientes ao longo do experimento. A dinâmica do N e P foi importante para

determinar a composição da comunidade fitoplanctônica, mas não promoveu a

redução da sua biomassa fitoplanctônica nos tratamentos com condições iniciais

mais eutróficas (controles e tratamentos A). A ciclagem desses nutrientes permitiu a

substituição das espécies. Assim como visto no capítulo anterior, as espécies M.

aeruginosa, Aphanizomenon sp. e P. agardhii apresentaram grande

representatividade na comunidade fitoplanctônica e a dinâmica dessas espécies

provavelmente esteve associada principalmente à dinâmica do N, uma vez que o

requerimento por P para o fitoplâncton é menor (Reynolds, 2006) e este elemento

esteve presente durante boa parte do período de experimentação. Portanto, o

melhoramento da qualidade da água da lagoa de Jacarepaguá só irá ocorrer quando

73

o aporte de P neste sistema for cessado ou reduzido para concentrações ainda

menores que as testadas nestes experimentos (menor que 46 µg L-1), uma vez que

o sedimento da lagoa contribui com a entrada de P no sistema, assim como já

classicamente proposto para outros sistemas por Vollenweider & Kerekes (1980) e

Reynolds (1992), entre outros.

74

REFERÊNCIAS

APHA. 1998. Standard Methods for Examination of Waste and Wastewater – American Public Health Association, New York.

CROSSETI, L.O., BICUDO, C.E.M. 2005. Sructural and Functional phytoplankton responses to nutrient impoverishment in mesocosms placed in a shallow eutrophic reservoir (Graças Pond), São Paulo, Brazil. Hydrobiologia. 541: 71-85.

DOS SANTOS, A.C.A, CALIJURI, M.C. 1998. Survival strategies of some species of phytoplankton community in Barra Bonita reservoir (São Paulo, Brazil). Hydrobiologia. 367: 139-152.

GAEDKE, U., SCHWEIDER, A. 1993. The first decade of oligotrophication in Lake Constance, I: The response of phytoplankton biomass and cell size. Oecologia. 93: 268-275.

GOMES, A. M. A., SAMPAIO, P. L., FERRÃO-FILHO, A.S., MAGALHÃES, V. F., MARINHO, M.M. OLIVEIRA, A. C. P., SANTOS, V. B., DOMINGOS, P., AZEVEDO, S.M.F.O. (2009). Florações de Cianobactérias Tóxicas em uma Lagoa Costeira Hipereutrófica do Rio de Janeiro/Rj (Brasil) e suas Consequências para Saúde Humana. Oecologia Brasiliensis. 13 (2), 329-345.

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76


FITOPLANCTÔNICAS

INTRODUÇÃO

O tema “Mudanças Globais” tem despertado interesse no mundo acadêmico,

principalmente pelo fato de os modelos preditivos sugerirem um aumento da

temperatura global de 1,4 a 5,8 oC até o ano de 2100 (Houghton et al., 2001). Esse

aumento da temperatura pode promover efeitos nas interações bióticas de vários

ambientes, incluindo os aquáticos (Houghton et al., 2001, Winder & Schindler, 2004).

Nos ambientes aquáticos, é sabido que a temperatura pode exercer uma forte

influência na sucessão entre espécies fitoplanctônicas (Goldman & Ryther, 1976;

Rhee & Gotham, 1981; Descamps-Julien & Gonzalez, 2005). Há algumas décadas

vem sendo discutido o efeito da temperatura na fisiologia da utilização dos recursos

pelo fitoplâncton, como por exemplo, na absorção de nutrientes (Goldman, 1977;

Rhee & Gotham, 1981), assim como na composição química das células desses

organismos (Goldman & Ryther, 1976; Thompson et al., 1992). Entretanto, cada

espécie responde à variação de temperatura de maneira diferente. Algumas

espécies do grupo das diatomáceas são associadas a ambientes de baixas

temperaturas (Zhang & Prepas, 1996), enquanto que temperaturas mais altas

parecem favorecer o crescimento das cianobactérias (Elliott et al., 2006; Jöhnk et al.,

2008; Kosten, 2010).

A importância da temperatura na dinâmica da comunidade fitoplanctônica em

ambientes aquáticos das regiões temperadas vem sendo frequentemente discutida

(Zhang & Pepas, 1996; Jöhnk et al., 2008). Um antigo consenso entre

pesquisadores da limnologia sugerem que variações de temperatura no ambiente

77

não seriam suficientes para influenciar a sucessão de espécies fitoplanctônicas em

regiões tropicais. As temperaturas seriam sempre altas e favoráveis às

cianobactérias. Entretanto, trabalhos mais recentes vêm mostrando a importância da

variação da temperatura sobre a dinâmica do fitoplâncton em reservatórios

brasileiros (Marinho & Huszar, 2002; Soares et al., 2009).

Como relatado no capítulo anterior, as cianobactérias dominaram a

comunidade fitoplanctônica da lagoa de Jacarepaguá durante todo o ciclo sazonal

de 2007. No entanto, no período de inverno, quando a temperatura da água reduziu-

se de 30 oC para até 18 oC, houve um aumento da contribuição relativa das espécies

dos grupos das clorofíceas e diatomáceas. Dentre as espécies presentes durante

esse período, Cyclotella sp. foi uma das mais representativas entre as diatomáceas

e Desmodesmus quadricauda entre as clorofíceas. No período de dominância das

cianobacatérias, Microcystis aeruginosa e Planktothrix sp. foram espécies co-

dominantes, além da Aphanizomenon sp.

Microcystis aeruginosa e Planktothrix sp. são cianobactérias conhecidas como

formadoras de florações e potencialmente produtoras de toxinas (Krishnamurthy et

al., 1986; Meriloto et al., 1989; Sivonen et al., 1990; Cood et al., 1999; Akcaalan et

al., 2006). Essas espécies são cosmopolitas e estão frequentemente associadas a

ambientes eutrofizados (Reynolds et al., 1981; Reynolds, 1987; Barco et al., 2004 ).

Seu sucesso na formação de florações também pode depender da temperatura

(Jöhnk et al., 2008; Pearl & Huisman 2008, 2009). A temperatura ótima para o

crescimento de Microcystis aeruginosa fica entre 25 oC e 30 oC, embora ela também

seja capaz de se tornar dominante em temperaturas de até 13 oC (Watanabe &

Oishi, 1985). Planktothrix apresenta maiores taxas de crescimento entre 25 oC e 30

oC (Paerl & Huisman, 2009).

78

Por outro lado, as diatomáceas tornam-se competidoras mais fracas quando

submetidas a altas temperaturas (Elliott et al 2006; Paerl & Huisman, 2009).

Experimentos de laboratório e estudos de campo mostraram uma significante

redução da biomassa das diatomáceas quando submetidas a temperaturas

superiores a 15 oC (Tilman et al., 1986; Zhang & Prepas, 1996).

Segundo a revisão realizada por Padisak (2004), as melhores temperaturas

para o crescimento das espécies do grupo das clorofíceas variavam entre 20 oC e 35

oC. A espécie Desmodesmus quadricauda (anteriormente descrita como

Scenedesmus quadricauda) apresentou temperatura ótima de 32 oC.

Uma questão relevante, porém não discutida nesses trabalhos, é a origem

das cepas testadas. É possível que cepas de uma mesma espécie, mas originadas

da região temperada, possam ter uma tolerância menor a temperaturas mais

elevadas, quando comparadas com cepas da região tropical.

Portanto, é preciso refinar o conhecimento acerca de fatores classicamente

considerados como determinantes na ecologia e fisiologia do fitoplâncton, assim

como na sua sucessão na comunidade aquática. Uma vez que mudanças na

comunidade fitoplanctônica na lagoa de Jacarepaguá foram acompanhadas de uma

significante variação de temperatura, o presente trabalho teve como objetivos

avaliar, em laboratório, o efeito da temperatura sobre o crescimento de duas

espécies de cianobactérias, uma de clorofícea e uma de diatomácea, que ocorrem

em abundâncias alternadas neste ambiente. Além disso, foi avaliado o efeito da

temperatura em experimentos de competição em cultivos mistos envolvendo as

cianobactérias e a diatomácea.

79

MATERIAL E MÉTODOS

CONDIÇÕES DE CULTIVO DO FITOPLÂNCTON

Para realização dos experimentos foram utilizadas cepas de Microcystis

aeruginosa (MIJAC-01) e Desmodesmus quadricauda (DEJAC-02/ anteriormente

descrita como Scenedesmus quadricauda), isoladas da lagoa de Jacarepaguá

durante o período de trabalho de campo (2007). Porém, a cepa de Planktothrix

isolada da lagoa de Jacarepaguá não sobreviveu em cultivo monoespecífico e a

cepa de diatomácea isolada (gênero Cyclotella) foi contaminada com outro

microrganismo fotossintetizante. Portanto, embora a intenção inicial fosse estudar

cepas isoladas da lagoa de Jacarepaguá, essas cepas precisaram ser substituídas e

utilizou-se uma cepa de P. agardhii cedida pelo Laboratório “Aquatic Ecology and

Water Quality/AEW” da Universidade de Wageningen e uma cepa de Cyclotella

meneghiniana adquirida do “Culture Colection of Algae and Protozoa /CCAP”, ambas

isoladas de lagos da região temperada. Estas cepas foram mantidas em cultivos

estanques monoespecíficos com meio WC modificado (Lürling & Beekman, 1999),

sob condições controladas de intensidade luminosa, temperatura, pH e fotoperíodo,

como descrito abaixo.

EXPERIMENTO I: EFEITO DA TEMPERATURA NO CRESCIMENTO DE QUATRO ESPÉCIES

FITOPLANCTÔNICAS

Para verificar o efeito de diferentes temperaturas nos crescimentos das cepas

de M. aeruginosa, P. agardhii, D. quadricauda e C. meneghiniana, as mesmas foram

cultivadas em meio WC modificado (Lürling e Beekman, 1999), sob intensidade

luminosa de 60 �mol fóton m-2 s-1, fotoperíodo de 18:6h (luz/escuro), agitação de 60

rpm. As temperaturas testadas foram de 18, 21, 24, 27 e 30 o C. A escolha destas

80

temperaturas baseou-se na variação da temperatura da água na lagoa de

Jacarepaguá, possivelmente um fator que influencia as substituições dessas

espécies. Os cultivos foram realizados em Erlenmeyer de 200 mL, com um volume

de cultura de 100 mL, dentro de incubadoras aclimatadas. O experimento teve

duração de 10 dias, sendo retiradas amostras diárias para as análises de clorofila-a

e da eficiência do fotossistema II. Essas análises foram realizadas in vivo com

auxílio de um fluorímetro - PHYTO-PAM (Heins Walz GmgH, Effeltrich, Germany).

EXPERIMENTO II: EFEITO DA TEMPERATURA NA COMPETIÇÃO ENTRE TRÊS ESPÉCIES

FITOPLANCTÔNICAS

Para verificar o efeito da temperatura na competição entre espécies, foram

realizados experimentos de cultivos mistos com M. aeruginosa (MIJAC-01), P.

agardhii (PAT-3) e C. meneghiniana (CCAP 1070/5) em duas temperaturas distintas

(18 e 30 oC). Os inóculos das culturas mistos foram realizados utilizando o mesmo

biovolume inicial para cada espécie (107 �m3 mL-1). As combinações das culturas

mistas foram: (a) MIJAC + PAT; (b) PAT + CCAP; (c) MIJAC + CCAP e (d) MIJAC +

PAT + CCAP. Os cultivos monoespecíficos (controle), além dos cultivos mistos

dessas cepas foram realizados em triplicata, durante 10 dias. A intensidade

luminosa (60 �mol fótons m-2 s-1), o fotoperíodo (18:6h) e a agitação (60 rpm) foram

controlados. Uma alíquota amostral foi retirada diariamente para análises de

clorofila-a e eficiência do fotossistema II (PHYTO-PAM - Heins Walz GmgH,

Effeltrich, Germany). A contagem do número de células de cada espécie dentro de

uma mesma amostra do cultivo misto foi realizada através do uso de um

hemocitômetro de Fuchs-Rosenthal e um microscópio óptico.

81

ANÁLISE DE DADOS

As taxas de crescimento foram calculadas a partir da equação:

�= ln (Nt-N0)/�t,

onde, � é a taxa de crescimento, N0 e Nt são as concentrações de clorofila no início

e final da fase exponencial e �t é o intervalo de tempo, em dias, da fase

exponencial. O �t foi definido pelo intervalo de tempo no qual a concentração de

clorofila apresentou um aumento exponencial, verificado através do valor de

coeficiente de correlação (r2) acima de 95%.

O rendimento máximo (R) das culturas nas diferentes condições foi calculado

a partir da razão entre a concentração máxima de clorofila atingida em cada cultura

e a concentração de clorofila inicial.

Para comparar a diferença das taxas de crescimento entre as espécies e as

temperaturas foi realizada uma de análise de variância (ANOVA). As variações que

apresentaram diferenças significativas foram submetidas ao teste de comparação

múltipla de Tukey. Para os dados de biomassa, de clorofila e rendimento

fotossintético foi utilizado o modelo de análise de variância com medidas repetidas

(Repeated-measures ANOVA). Estas análises foram feitas utilizando o programa

estatístico SPSS® 17.0.

RESULTADOS

EXPERIMENTO I: EFEITO DA TEMPERATURA NO CRESCIMENTO DE QUATRO ESPÉCIES

FITOPLANCTÔNICAS

No presente trabalho, assumimos a medida da concentração de clorofila-a

para avaliar a biomassa total e utilizamos o logaritmo dessa concentração para

medir o crescimento das espécies sob cinco diferentes temperaturas. Essa

82

metodologia foi adotada com base no fato de que a concentração de clorofila por

célula não variou ao longo do tempo (dados não mostrados).

Na maioria das temperaturas testadas, a taxa de crescimento da cepa de M.

aeruginosa (MIJAC-01) não apresentou nenhuma diferença significativa (fig.1). A

exceção foi a temperatura de 21 oC, na qual houve uma pequena redução da sua

taxa de crescimento (F=10,02; p=0,002) (fig. 1). Entretanto, os maiores valores de

rendimento máximo foram observados nos cultivos de M. aeruginosa a 18 oC e 30 oC

(tab. 1). Nenhuma diferença significativa na eficiência do fotossistema II foi

observada para esta cepa nas diferentes temperaturas (fig. 2b).

M. aeruginosa apresentou menor biomassa (medida a partir das

concentrações de clorofila-a) na temperatura de 18 oC (p<0,001) ao longo de todo o

período experimental, enquanto diferenças menos pronunciadas foram observadas

entre as temperaturas de 21 a 30 oC (fig. 2a). No entanto, ao final de 10 dias de

experimento, esta cepa alcançou a mesma biomassa em todas as temperaturas. A

18 oC M. aeruginosa parecia estar ainda na fase de crescimento exponencial até o

10º dia de cultivo, enquanto nas demais temperaturas, neste período, esta cepa já

estava ou na fase estacionária ou na senescência.

83

Figura 1: Taxas de crescimento baseadas na concentração de clorofila-a de M. aeruginosa (MIJAC-01) em cinco temperaturas diferentes. As letras correspondem a diferenças significativas (p<0,01).

Figura 2: Variação diária do logaritmo natural da concentração de clorofila-a (µg L-1) (a) e dos valores de rendimento do fotossistema II e (b) da cepa de M. aeruginosa (MIJAC-01) em cinco temperaturas diferentes.

M. aeruginosa

Temperatura (oC)

18 21 24 27 30

Taxa

de

Cre

scim

ento

(d-1

)

0,0

0,2

0,4

0,6

0,8

1,0

a a abb

a

M. aeruginosa

Temperatura (oC)

18 21 24 27 30

Taxa

de

Cre

scim

ento

(d-1

)

0,0

0,2

0,4

0,6

0,8

1,0

a a abb

aLo

g C

hla-

a

0

2

4

6

8

10

Dias

0 2 4 6 8 10 12

�PS

II

0,0

0,2

0,4

0,6

0,8

1,0MIJAC 18oCMIJAC 21oCMIJAC 24oCMIJAC 27oCMIJAC 30oC

a)

b)

Log

Chl

a-a

0

2

4

6

8

10

Dias

0 2 4 6 8 10 12

�PS

II

0,0

0,2

0,4

0,6

0,8

1,0MIJAC 18oCMIJAC 21oCMIJAC 24oCMIJAC 27oCMIJAC 30oC

a)

b)

84

P. agardhii (PAT-3) apresentou uma maior taxa de crescimento a 27 oC

(p<0,001), seguido das temperaturas de 30, 21 e 24 oC. Na menor temperatura (18

oC), sua taxa de crescimento foi reduzida (p<0,001) (fig. 3). Resultados semelhantes

foram observados para os valores de biomassa, medidos a partir das concentrações

de clorofila. A partir do terceiro dia, também a biomassa total dessa cepa, cultivada a

27 oC, foi superior aos demais tratamentos (fig. 4a).

O maior rendimento máximo atingido pela cepa de P. aghardii foi à

temperatura de 21 oC (124,01��g L-1) e o menor a 18 oC (30,68��g L-1 ) (tab. 1).

Diferenças significativas entre os valores de rendimento fotossintético foram

observadas ao longo do tempo em uma mesma temperatura (F=223,62; p<0,001) e

em um mesmo tempo em diferentes temperaturas (F=167,42; p<0,001). As maiores

variações de rendimento fotossintético foram observadas nos dois primeiros dias (fig.

4b). Porém, a partir do terceiro dia, essas diferenças foram bastante reduzidas. Isso

sugere que, apesar da temperatura influenciar na eficiência fotossintética, P.

agardhii consegue recuperar o seu fotossistema posteriormente.

A temperatura também influenciou o crescimento da diatomácea C.

meneghiniana (CCAP 1070/5). As maiores taxas de crescimento observadas foram

nos cultivos nas temperaturas de 21 e 18 oC (p<0,001) (fig. 5).

85

Figura 3: Taxas de Crescimento baseadas na concentração de clorofila-a de P. agardhii(PAT-1) em cinco temperaturas diferentes. As letras correspondem a diferenças significativas (p<0,01).

Figura 4: Variação diária do logaritmo natural da concentração de clorofila-a (µg L-1) (a) e dos valores de rendimento do fotossistema II e (b) da cepa de P. agardhii (PAT-1) em cinco temperaturas diferentes.

Dias

0 2 4 6 8 10 12

� P

SII

0,0

0,2

0,4

0,6

0,8

1,0PAT 18oCPAT 21oCPAT 24oCPAT 27oCPAT 30oC

Log

Chl

a-a

0

2

4

6

8

10

a)

b)

Dias

0 2 4 6 8 10 12

� P

SII

0,0

0,2

0,4

0,6

0,8

1,0PAT 18oCPAT 21oCPAT 24oCPAT 27oCPAT 30oC

Log

Chl

a-a

0

2

4

6

8

10

a)

b)

P. agardhii

Temperatura (oC)

18 21 24 27 30

Taxa

de

Cre

scim

ento

(d-1

)

0,0

0,2

0,4

0,6

0,8

1,0

ab b

c

b

P. agardhii

Temperatura (oC)

18 21 24 27 30

Taxa

de

Cre

scim

ento

(d-1

)

0,0

0,2

0,4

0,6

0,8

1,0

ab b

c

b

86

Diferenças significativas foram observadas tanto ao longo do tempo em uma

mesma temperatura (F=3661,71; p<0,001) quanto em um mesmo tempo em

diferentes temperaturas (F=309,39; p<0,001), seja nos valores de biomassa total

(fig.6a), ou de rendimento fotossintético (fig.6b) (tempo F=223,62; p<0,001; tempo x

temperatura F=16742; p<0,001). Além disso, essa cepa apresentou biomassas

bastante reduzidas quando cultivada a 30 oC (p<0,001) (fig. 6a).

Além da alta taxa de crescimento, o maior valor de rendimento máximo

observado para C. meneghiniana também foi a 18 oC, chegando a 194,26 �g L-1. A

24 oC, esta cepa ficou extremamente comprometida, apresentando a menor taxa de

crescimento e o menor valor de rendimento máximo (7,44��g L-1) (fig. 5; tab 1).

Os menores rendimentos fotossintéticos foram observados em C.

meneghiniana cultivada a 27 e 30 oC (fig. 6b). A 27 oC, esse rendimento foi

rapidamente recuperado (2 dias), no entanto, na temperatura de 30 oC, C.

meneghiniana só apresentou rendimento fotossintético semelhante às demais

temperaturas a partir do sétimo dia de cultivo (fig. 6b).

A clorofícea D. quadricauda (DEJAC-02) teve maiores taxas de crescimento

nas temperaturas extremas, de 18 e 30 oC, que não apresentaram diferenças

significativas (p=0,998). Já nas temperaturas intermediárias, o crescimento foi

significativamente reduzido (p<0,001) (fig. 7). De acordo com os dados de taxa de

crescimento, os maiores valores de rendimento máximo também foram observados

nos cultivos nas temperaturas de 18 oC e 30 oC, respectivamente (tab. 1).

87

Figura 5: Taxas de crescimento baseadas na concentração de clorofila-a de C. meneghiniana (CCAP1070/5) em cinco diferentes temperaturas. As letras correspondem a diferenças significativas (p<0,01).

Figura 6: Variação diária do logaritmo natural da concentração de clorofila-a (µg L-1) (a) e dos valores de rendimento do fotossistema II e (b) da cepa de C. meneghiniana (CCAP 1070/5) em cinco temperaturas diferentes.

Dias

0 2 4 6 8 10 12

��P

SII

0,0

0,2

0,4

0,6

0,8

1,0 CCAP 18oCCCAP 21oCCCAP 24oCCCAP 27oCCCAP 30oC

b)

Log

Chl

a-a

0

2

4

6

8

10

a)

Dias

0 2 4 6 8 10 12

��P

SII

0,0

0,2

0,4

0,6

0,8

1,0 CCAP 18oCCCAP 21oCCCAP 24oCCCAP 27oCCCAP 30oC

b)

Log

Chl

a-a

0

2

4

6

8

10

a)

C. meneghiniana

Temperatura (oC)

18 21 24 27 30

Taxa

de

Cre

scim

ento

(d-1

)

0,0

0,2

0,4

0,6

0,8

1,0

a

b

c

de

C. meneghiniana

Temperatura (oC)

18 21 24 27 30

Taxa

de

Cre

scim

ento

(d-1

)

0,0

0,2

0,4

0,6

0,8

1,0

a

b

c

de

88

Figura 7: Taxas de crescimento baseadas na concentração de clorofila-a de D. quadricauda (DEJAC-02) em cinco diferentes temperaturas. As letras correspondem a diferenças significativas (p<0,01).

Figura 8: Variação diária do logaritmo natural da concentração de clorofila-a (µg L-1) (a) e dos valores de rendimento do fotossistema II e (b) da cepa de D. quadricauda (DEJAC-02) em cinco temperaturas diferentes.

Dias

0 2 4 6 8 10 12

�PS

II

0,0

0,2

0,4

0,6

0,8

1,0

DEJAC 18oCDEJAC 21oCDEJAC 24oCDEJAC 27oCDEJAC 30oC

b)

Log

Chl

a-a

0

2

4

6

8

10

a)

Dias

0 2 4 6 8 10 12

�PS

II

0,0

0,2

0,4

0,6

0,8

1,0

DEJAC 18oCDEJAC 21oCDEJAC 24oCDEJAC 27oCDEJAC 30oC

b)

Log

Chl

a-a

0

2

4

6

8

10

a)

D. quadricauda

Temperatura (oC)

18 21 24 27 30

Taxa

de

Cre

scim

ento

(d-1

)

0,0

0,2

0,4

0,6

0,8

1,0

a abd c

D. quadricauda

Temperatura (oC)

18 21 24 27 30

Taxa

de

Cre

scim

ento

(d-1

)

0,0

0,2

0,4

0,6

0,8

1,0

a abd c

89

De maneira geral, quanto maior a temperatura, maiores foram as biomassas

alcançadas pela cepa de D. quadricauda (fig. 8a). As taxas de rendimento

fotossintético apresentaram diferenças ao longo do tempo na mesma temperatura

(F=7,45; p=0,003), mas nenhuma diferença foi observada em um mesmo tempo em

diferentes temperaturas (F=1,97; p=0,095) (fig. 8b).

Tabela 1: Valores de Rendimento máximo - R (�g L-1) baseado na concentração de clorofila-a das quatro cepas cultivadas em cinco temperaturas diferentes.

EXPERIMENTO II: EFEITO DA TEMPERATURA NA COMPETIÇÃO ENTRE TRÊS ESPÉCIES

FITOPLANCTÔNICAS

Em outra série de experimentos se buscou verificar o efeito da temperatura na

resposta competitiva das duas cepas de cianobactérias e da diatomácea, realizando

cultivos mistos em duas temperaturas diferentes. Cada cepa respondeu de forma

diferente em cada combinação de cultivo misto nas duas temperaturas (tab.2). A

cepa de M. aeruginosa não sofreu nenhuma alteração no seu crescimento quando

cultivada na presença de P. agardhii em nenhuma das duas temperaturas testadas.

Já P. agardhii sofreu uma inibição significativa no seu crescimento na presença de

Espécies(cepas)Temperatura

(oC) M. aeruginosa(MIJAC-01)

P. aghardii (PAT-3)

C. meneghinina (CCAP1070/5)

D. quadricauda (DEJAC-02)

18 39,53 30,68 194,26 57,62 21 12,79 124,01 32,67 26,40

24 13,65 79,09 7,44 14,47

27 12,06 97,36 34,28 16,98

30 21,44 45,52 20,71 51,47

90

M. aeruginosa e essa inibição foi mais pronunciada (p<0,05) a 30 oC do que a 18 oC,

quando sua taxa de crescimento foi reduzida em 6,5 vezes (figs.9a e 9b; tab.2).

A presença da diatomácea C. meneghiniana inibiu o crescimento de M.

aeruginosa à temperatura de 18 oC (p<0,001; figura 10a), mas nenhum efeito foi

observado a 30 oC (p=0,465; figura 10b). Para C. meneghiniana, a presença da M.

aeruginosa afetou significativamente o crescimento em ambas as temperaturas

(p<0,001; figura 10a e 10b; tab. 2), no entanto, na temperatura elevada o efeito foi

ainda mais acentuado (p<0,001; fig. 10b). Enquanto a presença da M. aeruginosa

reduziu 5,9 vezes o crescimento da C. meneghiniana a 18 oC, quando cultivadas a

30 oC, esta redução foi de 7,1 vezes.

Tabela 2: Efeito das competições entre as cepas de M. aeruginosa (MIJAC), P. agardhii(PAT), e C. meneghiniana (CCAP) em cultivos mistos em duas temperaturas (18 e 30 oC).

COMPETIÇÃO* TEMP. EFEITO

MIJAC+PAT PAT+CCAP MIJAC+CCAP MIJAC+PAT+CCAPMIJAC 0 + - 0

PAT - - 18 oC CCAP - - -

MIJAC+PAT PAT+CCAP MIJAC+CCAP MIJAC+PAT+CCAPMIJAC 0 0 0 0

PAT - - 30 oC CCAP + - -

* +, estímulo do crescimento, -, inibição do crescimento, 0, nenhum efeito no crescimento da espécie alvo. Estes efeitos foram determinados a partir das taxas de crescimento, que foram significativamente diferentes do controle (p<0,01), como determinado pela Análise de Variância (1-way ANOVA).

91

Figura 9: Taxas de crescimento das monoculturas e das culturas mistas de M. aeruginosa(MIJAC) e P. agardhii (PAT) em duas diferentes temperaturas: (a) 18o C e (b) 30o C. As letras correspondem a diferenças significativas (p<0,01).

Figura 10: Taxas de crescimento das monoculturas e das culturas mistas de M. aeruginosa(MIJAC) e C. meneghiniana (CCAP) em duas diferentes temperaturas: (a) 18o C e (b) 30o C.As letras correspondem a diferenças significativas (p<0,01).

Quando C. meneghiniana foi cultivada com a cianobactéria P. agardhii, a

resposta do seu crescimento foi diferente nas duas temperaturas e diferente do

observado no cultivo misto com M. aeruginosa. O crescimento de C. meneghiniana

foi inibido quando cultivada com P. agardhii a 18 oC (p<0,001; fig. 11a; tab. 2), mas

foi estimulado a 30 oC (p=0,002; figura 11b). Já a P. agardhii teve sua taxa de

crescimento significativamente aumentada quando cultivada com C. meneghiniana a

MIJAC MIJAC + CCAP CCAP

M. aeruginosaC. meneghiniana


Taxa

de

Cre

scim

ento

(d -1

)

0,0

0,2

0,4

0,6

0,8

1,0M. aeruginosa C. meneghinina (a) 18oC (b) 30oC

b

a

c

d

b

a

c

a


M. aeruginosaC. meneghiniana


Taxa

de

Cre

scim

ento

(d -1

)

0,0

0,2

0,4

0,6

0,8

1,0M. aeruginosa C. meneghinina (a) 18oC (b) 30oC

b

a

c

d

b

a

c

a

MIJAC MIJAC + PAT PAT

Taxa

de

Cre

scim

ento

(d-1

)

0,0

0,2

0,4

0,6

0,8

1,0M. aeruginosaP. agardhii

(a) 18oC

b

a a a

a


M. aeruginosa P. agardhii

abb

c

(b) 30oC


Taxa

de

Cre

scim

ento

(d-1

)

0,0

0,2

0,4

0,6

0,8

1,0M. aeruginosaP. agardhii

(a) 18oC

b

a a a

a


M. aeruginosa P. agardhii

abb

c

(b) 30oC

92

18 oC (p<0,001), mas nenhum efeito foi observado quando cultivada a 30 oC

(p=0,142) (fig. 11a e 11b; tab. 2). A taxa de crescimento dessa mesma cepa (P.

agardhii) na presença da C. meneghiniana foi semelhante nas duas temperaturas

(p=0,724) e o mesmo é verdadeiro para as taxas de crescimento de C.

meneghiniana na presença de P. agardhii .

Figura 11: Taxas de crescimento das monoculturas e das culturas mistas de P. agardhii(PAT) e C. meneghiniana (CCAP) em duas diferentes temperaturas: (a) 18oC e (b) 30oC. As letras correspondem a diferenças significativas (p<0,01).

Quando as duas cianobactérias e a diatomácea são cultivadas juntas há uma

redução significativa (p<0,001) da taxa de crescimento das cepas P. agardhii e C.

meneghiniana nas duas temperaturas testadas (tab. 2). M. aeruginosa não sofreu

nenhuma alteração no seu crescimento neste cultivo misto em nenhuma das

temperaturas (figs. 12a 12b).

Embora P. agardhii e C. meneghiniana tenham crescido neste cultivo misto,

seu crescimento não se manteve nos 10 dias de cultivo. No final do experimento,

apenas M. aeruginosa continuava crescendo. A temperatura influenciou no tempo de

duração da fase exponencial de cada uma das cepas: a 30 oC a fase exponencial de

PAT PAT + CCAP CCAP

Taxa

de

Cre

scim

ento

(d -1

)

0,0

0,2

0,4

0,6

0,8

1,0P. aghardiiC. meneghiniana (a) 18oC

a

b

cd

PAT PAT + CCAP CCAP

P. aghardiiC. meneghiniana (b) 30oC

aa

bc

PAT PAT + CCAP CCAP

Taxa

de

Cre

scim

ento

(d -1

)

0,0

0,2

0,4

0,6

0,8

1,0P. aghardiiC. meneghiniana (a) 18oC

a

b

cd

PAT PAT + CCAP CCAP

P. aghardiiC. meneghiniana (b) 30oC

aa

bc

93

P. agardhii teve duração de 4 dias e a de C. meneghiniana de 2 dias, enquanto que

a 18 oC, M. aeruginosa, P. agardhii e C. meneghiniana cresceram exponencialmente

durante 8 dias (dados não mostrados).

Figura 12: Taxas de crescimento das monoculturas e das culturas mistas de M. aeruginosa(MIJAC), P. agardhii (PAT) e C. meneghiniana (CCAP) em duas diferentes temperaturas: (a)18oC e (b) 30oC. As letras correspondem a diferenças significativas (p<0,01).

DISCUSSÃO

De maneira geral, a temperatura não influenciou nas taxas de crescimento

das monoculturas de M. aeruginosa, que foram similares na fase exponencial em

toda extensão de variação de temperatura testada neste trabalho (18 a 30 oC).

Possivelmente temperaturas ainda menores que as testadas podem promover algum

efeito na taxa de crescimento dessa espécie, pois Soares (2008) observou inibição

do crescimento de M. aeruginosa cultivada a 12 oC. Altas temperaturas também não

estimularam o seu crescimento, embora alguns autores relatem que a temperatura

ótima de crescimento de M. aeruginosa seja entre 25 e 30 oC (Jöhnk et al 2008,

Paerl & Huisman, 2009). No entanto, o efeito da temperatura pode ser facilmente

observado no rendimento máximo dessa cepa. Ao contrário do esperado, o maior

MIJAC PAT CCAPMIJAC + PAT + CCAP

M. aeruginosaP. agardhiiC. maneghiniana


Taxa

de

Cre

scim

ento

(d -1

)

0,0

0,2

0,4

0,6

0,8

1,0M. aeruginosaP. agardhiiC. meneghiniana

(a) 18oC (b) 30oC

b

a

cbb

d

b

d

c

a

b

d

MIJAC PAT CCAP MIJAC + PAT + CCAP



M. aeruginosaP. agardhiiC. maneghiniana


Taxa

de

Cre

scim

ento

(d -1

)

0,0

0,2

0,4

0,6

0,8

1,0M. aeruginosaP. agardhiiC. meneghiniana

(a) 18oC (b) 30oC

b

a

cbb

d

b

d

c

a

b

d



94

rendimento foi observado na menor temperatura. A 18 oC, M. aeruginosa se dividiu

na mesma velocidade que as demais temperaturas testadas, no entanto, por ter

ficado mais tempo na fase exponencial de crescimento (10 dias) o seu rendimento

máximo foi maior. Estes resultados não concordam com aqueles da literatura, que

descrevem aumento de biomassa fitoplanctônica dominada por cianobactérias

durante os períodos mais quentes do ano (Zhang & Prepas, 1996; Soares 2008;

Gomes et al., 2009), incluindo trabalhos com simulações preditivas (Elliott et al.,

2006; Jöhnk et al., 2008; Mehnert et al., 2010).

P. agardhii apresentou maior taxa de crescimento a 27 oC. Essa é a

temperatura ótima descrita para outra espécie de cianobactéria, Cylindrospermopsis

rasciborskii (Padisak, 1997), que coincidentemente apresenta morfologia

semelhante. Tal fato corrobora a hipótese de Reynolds de que a morfologia pode

influenciar na sensibilidade térmica da taxa de crescimento de uma microalga

(Reynolds, 2006). Isso porque os processos metabólicos celulares são determinados

pela capacidade de absorção das células, que por sua vez depende da razão

superfície volume, parâmetro este influenciado pela temperatura. Portanto, cabe

discutir se a influência da temperatura no crescimento do fitoplâncton seria

específica para espécie ou para tipo morfológico. Outros autores também vêm

dando importância para as características morfológicas das espécies, inclusive para

classificação de distintos grupos funcionais do fitoplâncton (Kruk et al., 2010).

Assim como visto para M. aeruginosa, a clorofícea D. quadricauda também

teve os maiores valores de rendimento máximo e de taxas de crescimento nas

temperaturas extremas (18 e 30 oC). Além disso, seu rendimento fotossintético

também não sofreu influência da temperatura. Esses resultados sugerem que a

extensão da variação de temperatura experimentada neste trabalho não

95

comprometeu o processo fotossintético dessas duas espécies. Cabe ressaltar, que

ambas são originárias da lagoa de Jacarepaguá e por isso estão sujeitas a variações

de temperatura da água menores, enquanto que as demais (P. agardhii e C.

meneghiniana) têm origem em sistemas aquáticos temperados, onde os lagos são

congelados no inverno. Esta pode ser a principal justificativa das diferenças

observadas nas respostas à temperatura neste trabalho.

As variações das taxas de crescimento máximo de C. meneghiniana em

resposta à temperatura estão de acordo com as observações encontradas para

espécies do grupo das diatomáceas. O seu crescimento foi favorecido em

temperaturas mais baixas. Quando observamos sua distribuição no ambiente

natural, as diatomáceas dominam a comunidade fitoplanctônica nos períodos de

temperatura mais baixa da água (Zhang & Prepas, 1996; Gomes et al., 2009).

A mais elevada temperatura testada (30 oC) prejudicou o sistema

fotossintético da C. meneghiniana resultando em um longo período de ausência de

crescimento. Durante 8 dias, C. meneghiniana esteve em um provável período de

adaptação, também chamado de prolongamento da fase lag. Em seguida, seu

rendimento fotossintético foi recuperado e ela começou a crescer. Para algumas

espécies de microalgas, altas temperaturas podem reduzir a assimilação de

carbono, consequentemente, comprometer a fotossíntese e o seu crescimento

(Goldman, 1977; Reynolds, 2006). Mesmo que tardio, o crescimento de C.

meneghiniana pôde ser observado em monocultura, no entanto, em um sistema

natural existem outros organismos que podem levar vantagens nessa condição de

temperatura e ganhar a competição por recursos, substituindo essa espécie na

comunidade.

96

A temperatura pode ter influenciado no “trade off” entre taxa de crescimento e

rendimento máximo para as cepas de P. agardhii e C. meneghiniana. Apesar da

maior taxa de crescimento para P. agardhii ter sido observada a 27 oC, seu maior

rendimento máximo foi a 21 oC, acompanhado de uma fase exponencial mais longa

(10 dias a 21 oC; 8 dias a 27 oC). A espécie C. meneghiniana apresentou maior taxa

de crescimento a 21 oC e permaneceu em exponencial por apenas 4 dias, enquanto

que a 18 oC seu rendimento final foi maior e a duração da sua fase exponencial foi

de 8 dias. Tais resultados sugerem que a temperatura pode ter influenciado na

aquisição e utilização de recursos, como nutrientes. Na temperatura mais elevada

(21 oC para C. meneghiniana e 27 oC para P. agardhii) estas cepas investiram em

crescimento, explorando ao máximo os recursos externos. Nas menores

temperaturas (18 oC para C. meneghiniana e 21 oC para P. agardhii), o investimento

pode ter sido em estocar nutrientes, continuar crescendo com menor taxa por um

período maior e ter um maior rendimento final. Apesar deste trabalho não ter

analisado as concentrações de nutrientes nos cultivos, essa pode ser uma

explicação plausível, uma vez que sabemos que a temperatura influencia

diretamente nas taxas metabólicas do fitoplâncton (Darley, 1982).

Nos cultivos mistos, a cepa M. aeruginosa levou vantagem na competição

com todas as cepas estudadas e em ambas as temperaturas. Embora a 18 oC M.

aeruginosa tenha sofrido redução da taxa de crescimento no cultivo misto com C.

meneghiniana em relação ao controle (cultivo em monocultura), ainda assim ela

ganhou a competição. As baixas temperaturas favoreceram o crescimento de C.

meneghiniana, tanto em monocultura quanto em cultivo misto, ainda que neste com

uma taxa de crescimento menor que a de M. aeruginosa. Possivelmente, o melhor

crescimento de C. meneghiniana a 18 oC inibiu o crescimento de M. aeruginosa. No

97

entanto, tanto a 18 quanto a 30 oC M. aeruginosa leva vantagem na competição com

C. meneghiniana. Essa desvantagem da C. meneghiniana pode ser devida a sua

maior sensibilidade à mudança de temperatura, uma vez que essa cepa sofreu a

maior variação na taxa de crescimento nas diferentes temperaturas.

O sucesso competitivo de M. aeruginosa também pode estar relacionado à

sua maior habilidade na aquisição de recursos, como por exemplo, na absorção de

nutrientes. Espécies do gênero Microcystis apresentam médias de valores de

constantes de semi-saturação para absorção de fósforo (Ks) igual a 0,5 �g P L-1,

enquanto o Ks(P) para C. meneghiniana é de 8��g P L-1 (Padisak, 2004). Isso

significa que M. aeruginosa, além de ter uma maior taxa de crescimento que as

demais cepas, tem um menor requerimento por P, o que faz desta espécie uma

excelente competidora.

Neste mesmo sentido, pode-se discutir a competição entre C. meneghiniana

e P. agardhii. Esta última ganhou a competição em ambas as temperaturas. Sua

taxa de crescimento foi maior e seu requerimento por P é menor (1 �g P L-1) do que

os de C. meneghiniana. Além disso, o gênero de Planktothrix também é conhecido

pelo seu baixo requerimento por luz, devido ao fato de possuir alto conteúdo do

pigmento ficoeritrina (Padisak, 2004; Reynolds, 2006). A presença de C.

meneghiniana ainda estimulou o crescimento da P. agardhii. Algumas diatomáceas

são capazes de estimular o crescimento de indivíduos de outros grupos

fitoplanctônicos, incluindo cianobactérias, porque podem excretar vitaminas para o

meio (Carlucci & Bowes 1970 appud in Fogg & Thake, 1987), o que pode ter

acontecido no cultivo misto com C. meneghiniana e P. agardhii. No entanto,

nenhuma destas características favoreceu P. agardhii na competição com M.

aeruginosa. Tanto na bicultura com M. aeruginosa, quanto na tricultura com M.

98

aeruginosa e C. meneghiniana, especialmente a 30 oC, P. agardhii foi bastante

comprometida. O tamanho de seus filamentos se reduziu consideravelmente

(observação em microscópio, dados não mostrados) e a duração da sua fase de

crescimento também foi significativamente diminuída. Na tricultura, após 4 dias de

cultivo, P. agardhii começou a entrar na senescência e a partir de 7 dias apresentou

taxas de crescimento negativas, enquanto que na monocultura sua fase de

crescimento durou até o 8º. dia.

Observou-se que a temperatura influenciou o crescimento das microalgas e

cianobactérias em monocultura, os valores mais baixos favoreram o crescimento da

diatomácea, enquanto as cianobactérias cresceram melhor em temperaturas

elevadas e a clorofícea foi favorecida tanto na mais alta quanto na mais baixa

temperatura. Porém, em cultivo misto as cianobactérias sempre ganharam a

competição com a diatomácea. Portanto, podemos sugerir que não só a

temperatura, mas a sua combinação com outros fatores ambientais como luz,

concentração de nutrientes (ver capítulo I), pode ter sido a responsável pela

variação na abundância de espécies na lagoa de Jacarepaguá.

Apesar disso, diante do cenário de aquecimento global, a preocupação se

justifica já que o aumento de alguns graus na temperatura da água poder promover

a ocorrência e dominância de cianobactérias em ambientes eutrofizados

(Christoffersen et al., 2006; Elliott et al., 2006). Um problema adicional é que muitos

gêneros de cianobactérias são produtores de toxinas e segundo Davis et al (2009),

além de favorecer o crescimento de cianobactérias, altas temperaturas adicionadas

a elevadas concentrações de nutrientes podem também selecionar as espécies

tóxicas, aumentando as implicações para saúde pública.

99

Por fim, estes resultados podem contribuir para conhecer o efeito da

temperatura sobre o crescimento de microalgas e cianobactérias e sobre a dinâmica

do fitoplâncton, o que permitirá discutir de forma preditiva o efeito do aquecimento

global nos ambientes aquáticos.

100

REFERÊNCIAS

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103

CAPÍTULO IV: EFEITO DA TEMPERATURA NA INTERAÇÃO ALELOPÁTICA ENTRE TRÊS DIFERENTES

ESPÉCIES FITOPLANCTÔNICAS

INTRODUÇÃO

O termo “alelopatia” (do grego “allelon” que significa mútuo e “pathos” que

significa afetar) foi introduzido por Molisch (1937) para descrever o processo em que

uma planta influenciava outra por meio de interações químicas. Posteriormente, Rice

(1984) incluiu os microrganismos nessa definição e considerou tanto os efeitos

positivos quanto negativos no organismo alvo. Mais recentemente, a Sociedade

Internacional de Alelopatia definiu esse termo como sendo qualquer processo

envolvendo metabólitos secundários produzidos por plantas, algas, bactérias e

fungos que influenciam no crescimento e desenvolvimento dos sistemas agrícolas e

biológicos (International Allelopathy Society, 1996).

Entretanto, ainda hoje, o conceito de alelopatia é discutido devido às

diferentes definições adotadas pelos autores e pela dificuldade de se evidenciar um

processo alelopático no ambiente, especialmente em sistemas aquáticos. Leflaive &

Tem-Hage (2007) ainda discutem na sua revisão, a inclusão das interações entre

predadores e presas no conceito de alelopatia. Neste capítulo foram apenas

consideradas como interações alelopáticas os efeitos positivos e negativos entre

microrganismos fotoautotróficos, ou seja, no conceito de competição e não de

predação.

Os organismos que exibem aleleopatia liberam compostos químicos que

estimulam ou inibem diretamente o crescimento do organismo competidor ou

indiretamente, afetando a disponibilidade dos recursos em comum (Legrand et al.,

2003). O mecanismo de ação dos compostos alelopáticos vai depender da natureza

104

da interação entre os organismos produtores e os organismos alvos. Os principais

mecanismos de ação descritos para o fitoplâncton são inibição da fotossíntese,

inibição enzimática, paralisia celular, inibição da síntese de ácidos nucléicos e

formação de espécies reativas de oxigênio (Leflaive & Tem-Hage, 2007). Quando o

efeito do aleloquímico é estimular o crescimento de outro organismo, os

mecanismos sugeridos são liberação de nutrientes ou vitaminas previamente

estocados pelo organismo produtor, produção de metabólitos secundários bioativos

ou a produção de compostos antibacterianos ou antifúngicos que irão beneficiar

outros organismos fitoplanctônicos (Gross, 2003; Legrand et al., 2003; Carey &

Rengefors, 2010).

Alguns fatores ambientais, tais como concentração de nutrientes, intensidade

luminosa, pH e temperatura, podem influenciar na produção de compostos

alelopáticos ou na sensibilidade dos organismos alvo a esses compostos (Von Elert

& Juttner, 1996; Issa, 1999; Ray & Bagchi, 2001; Reigosa et al., 1999; Granéli &

Hansen, 2006). Além disso, a alelopatia vem sendo considerada muitas vezes mais

efetiva em situações de estresse ambiental, como por exemplo, sob limitação de

nutrientes (Von-Elert & Jüttner, 1997; Reigosa et al., 1999). Granéli & Johansson

(2003) observaram um aumento na produção de substâncias alelopáticas pelas

células de Prymnesium parvum crescidas sob condições de deficiência de

nutrientes. Outro fator importante pode ser a temperatura. Issa (1999) observou que

a produção de antibiótico pelas cianobactérias Oscillatoria angustissima e Calothrix

parietina foi dependente da temperatura, mas não de sua biomassa. A intensidade

luminosa também pode influenciar na eficiência da estratégia alelopática em

cianobactérias (De Nobel et al., 1998). No entanto, a intensidade da interação

alelopática não é somente influenciada por fatores abióticos, mas também vai

105

depender de fatores bióticos, como a fase de crescimento, ou da concentração de

células, tanto do organismo produtor quanto do alvo. Contudo, a integração de

fatores que influenciam a produção de compostos aleloquímicos é essencial para o

entendimento do papel ecológico da alelopatia para o fitoplâncton.

As cianobactérias e microalgas são conhecidas como produtoras de uma

grande variedade de metabólitos secundários que têm várias atividades biológicas

distintas (Leflaive & Tem-Hage, 2007). Muitos desses compostos podem ser

liberados para o meio durante o crescimento ou pela lise celular e

consequentemente ter efeito alelopático e afetar a estrutura do ecossistema. Vários

organismos fitoplanctônicos já foram descritos como produtores de compostos

alelopáticos. Entre os gêneros de cianobactérias já citados estão: Anabaena,

Anabaenopsis, Arthrospira, Calothrix, Gomphosphaeria, Aphanizomenon,

Hapolosiphon, Fischerella, Microcystis, Nodularia, Nostoc, Oscillatoria, Phormidium,

Scytonema, Trichormus, Cylindrospermopsis, Leptolyngbya, Chroococcus,

Synechococcus (Gross, 2003; Legrand et al., 2003; Van der Grinten et al., 2005;

Figueiredo et al., 2007; Suikkanen, 2008; Leão et al., 2009; Bar-Yosef et al. 2010;

Leão et al., 2010). Além das cianobactérias, outros grupos de microalgas como

diatomáceas, dinoflagelados, clorofíceas, rafidofíceas, haptofíceas também foram

relatados como produtores de aleloquímicos (Leflaive & Tem-Hage, 2007; Legrand

et al., 2003).

Atualmente, as interações alelopáticas têm sido consideradas importantes nos

processos de dominância ou mudanças na estrutura da comunidade aquática, que

aparentemente não podem ser explicados pelas interações tróficas ou por

competição por recursos (Legrand et al., 2003; Gross, 2003). Além disso, seu papel

na formação, estabelecimento e finalização das florações também vem sendo

106

discutido (Keating, 1977; 1978; Suikkanen et al., 2005; Bar-Yosef et al. 2010; Carey

& Rengefors, 2010).

Na lagoa de Jacarepaguá (RJ), a comunidade fitoplactônica foi dominada

pelas cianobactérias Microcystis aeruginosa e Planktothrix sp., entre outras, na

maior parte do ano de 2007. No entanto, quando a temperatura variou de 30 para 18

oC, essa a composição fitoplanctônica sofreu uma alteração, aumentando a

contribuição relativa das diatomáceas, especialmente da espécie Cyclotella sp. (ver

capítulo I). Diante de tal cenário, surgem as perguntas: Quais fatores controlam a

dinâmica da comunidade fitoplanctônica, a formação e o colapso de uma floração?

Além de fatores abióticos, também interações bióticas podem estar envolvidas? A

combinação entre eles pode explicar a dinâmica da comunidade fitoplanctônica? A

temperatura pode afetar estas interações biológicas? Para tentar esclarecer algumas

dessas perguntas e entender a sucessão de espécies fitoplanctônicas na lagoa de

Jacarepaguá, o presente trabalho teve como objetivo avaliar o efeito de duas

temperaturas (18 e 30 oC) na interação alelopática entre três espécies

fitoplanctônicas (Microcystis aeruginosa, Planktothrix agardhii e Cyclotella

meneghiniana) que foram escolhidas para representar as espécies que ocorrem em

maior prevalência e alternância nessa lagoa.

107

MATERIAL E MÉTODOS

DESENHO EXPERIMENTAL:

Para a obtenção dos exudatos, monoculturas das cepas de M. aeruginosa

(MIJAC-01), P. agardhii (PAT-3) e C. meneghiniana (CCAP 1070/5), além do cultivo

misto destas três espécies (MIJAC-01 + PAT-3 + CCAP1070/5) foram crescidos em

sistema de cultivo tipo “batch”, sem limitação de nutrientes, sob condições luminosas

controladas (60 �mol fótons m-2 s-1), fotoperíodo (18:6h), agitação (60 rpm) e

temperaturas de 18 oC ou 30 oC. O biovolume inicial de cada monocultivo e de cada

cepa que compõe a cultura mista foi 5,0 x 107 µm3.mL-1. No cultivo misto, a

densidade de células final (após 10 dias) de cada espécie estão descritas na tabela

1.

Após os 10 dias crescimento, essas culturas foram cuidadosamente filtradas

em filtros de 0,2 µm de porosidade (Schleicher & Schell Microscience, Germany) em

sistemas de filtração esterilizados. Foram adicionados nutrientes aos filtrados nas

concentrações encontradas no meio WC modificado (Lürling & Beekman, 1999) para

evitar o efeito da limitação por nutrientes. As concentrações de nitrogênio (nitrito,

nitrato e amônia) e fósforo dissolvidos foram analisadas nos exudatos de cada

espécie (antes após reconstituição do meio) antes do inóculo da cepa alvo, seguindo

a metodologia descrita em APHA (1998). As concentrações de carbono orgânico e

inorgânico dissolvidos (COD e CID) também foram determinadas nesses exudatos e

estão discriminadas na tabela 2.

As séries experimentais foram realizadas da seguinte forma: (a) crescimento

monoespecífico de MIJAC em exudato de PAT, (b) crescimento monoespecífico de

PAT em exudato de MIJAC, (c) crescimento monoespecífico da CCAP em exudato

de MIJAC, (d) crescimento monoespecífico da CCAP em exudato de PAT, (e)

108

crescimento monoespecífico de MIJAC em exudato de CCAP, (f) crescimento

monoespecífico de PAT em exudato de CCAP (g) crescimento monoespecífico das

três cepas nos seus próprios exudatos e (h) crescimento monoespecífico de PAT,

MIJAC e CCAP em exudato de cultivo misto dessas três espécies (esquema do

desenho experimental na fig 1). O controle de cada cepa foi cultivado em meio WC

modificado (Lürling & Beekman, 1999). Todas as culturas tiveram biomassas iniciais

iguais (107 µm3.mL-1). As séries de experimentação foram cultivadas sob as mesmas

condições já descritas para os cultivos para obtenção dos exudatos, ocorrendo sob

as temperaturas de 18 oC ou 30 oC. Os experimentos foram realizados em triplicata

e ao longo do período experimental (12 dias) foram retiradas sete amostras, em

intervalos de 2 dias, para analisar as concentrações de clorofila-a e a eficiência do

fotossistema II, utilizando o aparelho PHYTO-PAM (Heins Walz GmgH, Effeltrich,

Germany). Os valores de pH também foram monitorados em cada frasco durante

todo o período experimental.

Tabela 1: Densidade celular (no. céls mL-1) de cada espécie no cultivo misto de M. aeruginosa (MIJAC), P. agardhii (PAT) e C. meneghiniana (CCAP) após 10 dias de cultivo para obtenção do exudato.

Densidade Celular (no. céls mL-1)Temperaturado cultivo MIJAC PAT CCAP

18 oC 2,6 x 106 8,6 x 10 4 2,4 x 104

30 oC 3,2 x 105 1,7 x 105 2,0 x 104

ANÁLISE DE DADOS:

Análises de variância com medidas repetidas (Repeated-measures ANOVA)

foram usadas para testar as diferenças entre os parâmetros: rendimento

fotossintético, biomassa clorofiliana e valores de pH, entre as culturas alvo tratadas

109

com os exudatos e o controle, ao longo do período experimental. O teste post-hoc

de Tukey foi usado para verificar se essas diferenças foram significativas. As taxas

de crescimento foram calculadas como já descritas no capítulo anterior e a

existência de diferenças entre os tratamentos e controle foi testada por análise de

variância (ANOVA) com teste de significância de Tukey. Estas análises foram feitas

utilizando o programa estatístico SPSS® 17.0.

Figura 1: Esquema do desenho experimental realizado para verificar o efeito da temperatura no potencial alelopático das espécies M. aeruginosa (MIJAC), P. aghardii (PAT) e C.meneginiana (CCAP) em monoculturas e cultivos mistos. O controle de cada cepa foi cultivado em meio WC modificado (Lürling & Beekman, 1999).

MEIO WC MIJAC exudato PAT exudato CCAP exudato MIJAC + PAT + CCAP exudato

MEIO WC MIJAC PAT CCAPMIJAC +

PAT + CCAP

Adição de Nutrientes

MIJAC

PAT

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10 d

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18oC e 30oC

MIJAC

PAT

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MIJAC

PAT

CCAP

MIJAC

PAT

CCAP

MIJAC

PAT

CCAP

MEIO WC MIJAC exudato PAT exudato CCAP exudato MIJAC + PAT + CCAP exudato

MEIO WC MIJAC PAT CCAPMIJAC +

PAT + CCAP

Adição de Nutrientes

MIJAC

PAT

CCAP

10 d

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18oC e 30oC

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110

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.

111

RESULTADOS

Como produtoras de alelopáticos, as cepas testadas nesse estudo

apresentaram três tipos de efeito: estimularam ou inibiram o crescimento de sua

competidora, ou seu próprio crescimento, ou não promoveram nenhum efeito. O tipo

de efeito dependeu tanto da combinação de cepa produtota-cepa alvo testada

quanto da temperatura do cultivo (tab. 3).

Tabela 3: Efeito dos exudatos das monoculturas de M. aeruginosa (MIJAC), P. agardhii(PAT), e C. meneghiniana (CCAP) e do cultivo misto das três cepas (MIJAC+PAT+CCAP) sobre o crescimento das mesmas cepas cultivadas em duas temperaturas (18 e 30 oC).

ATIVIDADE* EXUDATO

18 oCTEMP. Sp. ALVO

MIJAC PAT CCAP MIJAC+PAT+CCAPMIJAC + 0 0 0 PAT - + - - 18 oC

CCAP + + 0 +30 oC

MIJAC PAT CCAP MIJAC+PAT+CCAPMIJAC + + + + PAT - - 0 0 30 oC

CCAP - + + + * +, estímulo do crescimento, -, inibição do crescimento, 0, nenhum efeito no crescimento da espécie alvo. Estes efeitos foram determinados a partir das taxas de crescimento, que foram significativamente diferentes do controle (p<0,01), como determinado pela Análise de Variância (1-way ANOVA).

Considerando o efeito dos exudatos sobre o crescimento de M. aeruginosa a

18 ºC, quando cultivada em seu próprio exudato seu crescimento aumentou em

comparação com o controle (meio WC) (p=0,032) (fig. 2a). No entanto, nenhuma

diferença significativa (p=0,996) foi encontrada entre os valores de rendimento

fotossintético destas condições. Os cultivos em exudato de outras cepas, não

surtiram efeito sobre o crescimento de M. aeruginosa (fig. 2a, tab. 3). Quanto ao

rendimento fotossintético, em exudato de P. agardhii, foram observados os menores

valores deste parâmetro para M. aeruginosa a 18 oC (fig. 3a). Os valores de clorofila

112

da cepa de M. aeruginosa (18 oC) apresentaram diferenças significativas entre os

tempos em uma mesma condição (F= 3702,37; p<0,001) e entre um mesmo tempo

em diversos na interação tempo e tratamentos (F =101,22; p<0,001). O controle

entrou na fase de senescência dois dias antes (8º dia) dos demais tratamentos (10º

dia) (fig. 4a), possivelmente devido ao esgotamento de nutrientes, uma vez que as

concentrações de nitrogênio e fósforo são em média pelo menos duas vezes

maiores no meio WC, do que nos exudatos reconstituídos (tab. 2). Os valores de pH

seguiram o mesmo padrão de variação da concentração de clorofila, com diferenças

significativas entre os tempos (F=1059,13; p<0,001) e entre tempo e tratamento

(F=31,71; p<0,001) (fig. 5a). Esses resultados sugerem que a variação de pH

acompanhou o crescimento da cepa. Houve aumento do pH conforme a biomassa

aumentava e não em função dos diferentes tratamentos, e uma redução desses

valores quando as células entraram em senescência.

Quando M. aeruginosa foi cultivada a 30 oC, sua taxa de crescimento foi

significativamente aumentada em todos os exudatos, comparados com o controle

(p<0,001 para todos) (tab. 1), sendo os efeitos mais pronunciados observados em

seu próprio exudato e no de P. agardhii (fig. 2b). O seu rendimento fotossintético não

apresentou grandes variações entre os tratamentos, embora diferenças significativas

ao longo do tempo (F=18,85); p<0,001) tenham sido observadas (fig. 3b).

113

Figura 2: Taxas de crescimento baseadas na concentração de clorofila-a de M. aeruginosa(MIJAC) cultivada nos exudatos de M. aeruginosa (Ma exud), P. agardhii (Pa exud), C. meneghiniana (Cm exud) e do cultivo misto dessas três espécies (Ma + Pa + Cm exud) em duas temperaturas: 18oC (a) e 30oC (b). O controle foi crescido em meio WC.

Figura 3: Variação dos valores de rendimento do fotossistema II da cepa de M. aeruginosa(MIJAC) cultivada nos exudatos de M. aeruginosa (Ma exudato), P. agardhii (Pa exudato), C. meneghiniana (Cm exudato) e do cultivo misto dessas três espécies (Ma + Pa + Cm exudato) em duas temperaturas: 18oC (a) e 30oC (b). O controle foi crescido em meio WC.

M. aeruginosa 30oC

WC Ma exud. Pa exud. Cm exud.Ma+Pa+Cm exud.

M. aeruginosa 18oC

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M. aeruginosa 18oC


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M. aeruginosa 30oC


M. aeruginosa 18oC


Ma+Pa+Cm exud.

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M. aeruginosa 18oC


Ma+Pa+Cm exud.

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M. aeruginosa 30oC

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Dias

0 2 4 6 8 10 12 14


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0,8M. aeruginosa 18oC M. aeruginosa 30oC

Dias

0 2 4 6 8 10 12 14


Dias

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0,2

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0,8M. aeruginosa 18oC(a) (b)

114

Figura 4: Variação do logaritmo natural da concentração de clorofila-a (�g L-1) da cepa de M. aeruginosa (MIJAC) cultivada nos exudatos de M. aeruginosa (Ma exudato), P. agardhii (Pa exudato), C. meneghiniana (Cm exudato) e do cultivo misto dessas três espécies (Ma + Pa + Cm exudato) em duas temperaturas: 18oC (a) e 30oC (b). O controle foi crescido em meio WC.

O efeito de estímulo de crescimento exercido por seu próprio exudato e pelo

de P. agradhii (30 oC), indicados a partir dos valores de taxa de crescimento (fig. 2b),

são mais facilmente visualizados a partir dos valores de clorofila ao longo do período

experimental (fig. 4b). O cultivo de M. aeruginosa nesses dois exudatos (MIJAC e

PAT), começou com biomassas clorofilianas menores que os demais, mas alcançou

maiores rendimentos no final do experimento. Na verdade, as menores

concentrações de clorofila-a no início dos cultivos nos exudatos de M. aeruginosa e

P. agardhii promoveram maiores taxas de crescimento. Já nos tratamentos com

exudato de C. meneghiniana e da tricultura, que iniciaram-se com inóculos maiores

e iguais aos do controle, a população chegou a sua capacidade suporte mais

rapidamente; dentre estes o exudato triplo e o controle entraram em senescência a

partir do 6º dia, enquanto no exudato de C. meneghiniana isso começa a ocorrer no

final do experimento. Os valores de pH dos cultivos também foram reflexo das

variações da biomassa. No controle e tratamento com exudato de tricultura, o pH

aumentou até o 6º dia, enquanto a biomassa também aumentava e a partir desse dia

M. aeruginosa 30oC

Dias

0 2 4 6 8 10 12 14


M. aeruginosa 18oC

Dias

0 2 4 6 8 10 12 14

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10(a) (b) M. aeruginosa 30oC

Dias

0 2 4 6 8 10 12 14


M. aeruginosa 18oC

Dias

0 2 4 6 8 10 12 14

Log

Clo

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10M. aeruginosa 30oC

Dias

0 2 4 6 8 10 12 14


M. aeruginosa 18oC

Dias

0 2 4 6 8 10 12 14

Log

Clo

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a-a

0

2

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6

8

10(a) (b)

115

os valores diminuíram acompanhando a fase de senescência de M. aeruginosa (fig.

5b).

Figura 5: Variação dos valores de pH do cultivo da cepa de M. aeruginosa (MIJAC) cultivada nos exudatos de M. aeruginosa (Ma exudato), P. agardhii (Pa exudato), C. meneghiniana(Cm exudato) e do cultivo misto dessas três espécies (Ma + Pa + Cm exudato) em duas temperaturas: 18oC (a) e 30oC (b). O controle foi crescido em meio WC.

A taxa de crescimento de P. agardhii a 18 oC foi significativamente reduzida

nos cultivos com exudatos de M. aeruginosa (p<0,001), C. meneghiniana (p=0,071)

e da tricultura (p=0,001) (fig. 6a). Essa inibição não foi refletida no rendimento

fotossintético, sendo os valores do controle estatisticamente semelhantes aos dos

tratamentos (p>0,05) (Fig. 7a). Os valores de clorofila mostram que, embora no caso

do exudato de C. meneghiniana e de cultivo triplo os inóculos tenham começado

com biomassas clorofilianas menores que os demais, alcançaram o mesmo

rendimento final, aproximadamente (fig. 8a). Enquanto nos cultivos em exudatos de

M. aeruginosa e P. agardhii o crescimento estacionou no 10º dia, nos outros

exudatos ele continua até o final do experimento. Já no controle, o crescimento

cessa já no 8º dia e começa a entrar em senescência no final do experimento.

M. aeruginosa 30oC

Dias

0 2 4 6 8 10 12 14

M. aeruginosa 18oC

Dias

0 2 4 6 8 10 12 14

pH

7

8

9

10

11

12WC Ma exudatoPa exudatoCm exudatoMa+Pa+Cm exudato

(a) (b)M. aeruginosa 30oC

Dias

0 2 4 6 8 10 12 14

M. aeruginosa 18oC

Dias

0 2 4 6 8 10 12 14

pH

7

8

9

10

11


M. aeruginosa 30oC

Dias

0 2 4 6 8 10 12 14

M. aeruginosa 18oC

Dias

0 2 4 6 8 10 12 14

pH

7

8

9

10

11


(a) (b)

116

Nos cultivos a 30 oC, os exudatos de cianobactérias (M. aeruginosa, e seu

próprio) inibiram o crescimento da P. agardhii (fig. 6b). Nesta temperatura, os valores

de rendimento fotossintético foram significativamente diferentes do controle

(p<0,001) (fig. 7b). Os perfis de curvas de crescimento foram similares em todas as

condições testadas, embora controle e exudato triplo tenham resultado em entrada

na fase estacionária a partir do 8º dia e nos outros casos o crescimento tenha

permanecido até o final (fig. 8b). Assim como observado nos cultivos de M.

aeruginosa, a variação dos valores de pH dos cultivos acompanharam o crescimento

da cepa de P. agardhii até o 8º dia, quando a queda dos valores de pH foram bem

mais pronunciadas, não sendo justificado pela fase de crescimento desta cepa (figs.

8 e 9).

Figura 6: Taxas de Crescimento baseadas na concentração de clorofila-a de P. agardhii (PAT) cultivada nos exudatos de M. aeruginosa (Ma exud), P. agardhii (Pa exud), C. meneghiniana (Cm exud) e do cultivo misto dessas três espécies (Ma + Pa + Cm exud) em duas temperaturas: 18oC (a) e 30oC (b). O controle foi crescido em meio WC.

P. agardhii 30oC


P. agardhii 18oC


Ma+Pa+Cm exud.

Taxa

de

Cre

scim

ento

máx

. (d

-1)

0,0

0,2

0,4

0,6

0,8

aa

bb

b b

a a a

c

(a) (b) P. agardhii 30oC


P. agardhii 18oC


Ma+Pa+Cm exud.

Taxa

de

Cre

scim

ento

máx

. (d

-1)

0,0

0,2

0,4

0,6

0,8

aa

bb

b b

a a a

c

P. agardhii 30oC


P. agardhii 18oC


Ma+Pa+Cm exud.

Taxa

de

Cre

scim

ento

máx

. (d

-1)

0,0

0,2

0,4

0,6

0,8P. agardhii 30oC


P. agardhii 18oC


Ma+Pa+Cm exud.

Taxa

de

Cre

scim

ento

máx

. (d

-1)

0,0

0,2

0,4

0,6

0,8

aa

bb

b b

a a a

c

(a) (b)

117

Figura 7: Variação dos valores de rendimento do fotossistema II da cepa de P. agardhii(PAT) cultivada nos exudatos de M. aeruginosa (Ma exudato), P. agardhii (Pa exudato), C.meneghiniana (Cm exudato) e do cultivo misto dessas três espécies (Ma + Pa + Cm exudato) em duas temperaturas: 18oC (a) e 30oC (b). O controle foi crescido em meio WC.

Figura 8: Variação do logaritmo natural da concentração de clorofila-a (�g L-1) da cepa de P. agardhii (PAT) cultivada nos exudatos de M. aeruginosa (Ma exudato), P. agardhii (Pa exudato), C. meneghiniana (Cm exudato) e do cultivo misto dessas três espécies (Ma + Pa + Cm exudato) em duas temperaturas: 18oC (a) e 30oC (b). O controle foi crescido em meio WC.

P. agardhii 30oC

Dias

0 2 4 6 8 10 12

WCMa exudato Pa exudato Cm exudato Ma+Pa+Cm exudato

P. agardhii 18oC

Dias

0 2 4 6 8 10 12

� P

SII

0,0

0,2

0,4

0,6

0,8(a) (b) P. agardhii 30oC

Dias

0 2 4 6 8 10 12


P. agardhii 18oC

Dias

0 2 4 6 8 10 12

� P

SII

0,0

0,2

0,4

0,6

0,8P. agardhii 30oC

Dias

0 2 4 6 8 10 12


P. agardhii 18oC

Dias

0 2 4 6 8 10 12

� P

SII

0,0

0,2

0,4

0,6

0,8(a) (b)

P. agardhii 30oC

Dias

0 2 4 6 8 10 12 14


P. agardhii 18oC

Dias

0 2 4 6 8 10 12 14

Log

Clo

rofil

a-a

0

2

4

6

8

10(a) (b) P. agardhii 30oC

Dias

0 2 4 6 8 10 12 14


P. agardhii 18oC

Dias

0 2 4 6 8 10 12 14

Log

Clo

rofil

a-a

0

2

4

6

8

10P. agardhii 30oC

Dias

0 2 4 6 8 10 12 14


P. agardhii 18oC

Dias

0 2 4 6 8 10 12 14

Log

Clo

rofil

a-a

0

2

4

6

8

10(a) (b)

118

Figura 9: Variação dos valores de pH do cultivo da cepa de P. agardhii (PAT) cultivada nos exudatos de M. aeruginosa (Ma exudato), P. agardhii (Pa exudato), C. meneghiniana (Cm exudato) e do cultivo misto dessas três espécies (Ma + Pa + Cm exudato) em duas temperaturas: 18oC (a) e 30oC (b). O controle foi crescido em meio WC.

Para C. meneghiniana cultivada a 18 oC, os exudatos das monoculturas das

cianobactérias, além daquele da tricultura (p<0,001) estimularam o seu crescimento

(fig. 10a). Os valores de rendimento fotossintético também foram significativamente

superiores (p<0,001) aos do controle e do cultivo em exudato da própria C.

meneghiniana (fig. 11a), sugerindo que o estímulo de crescimento promovido pelos

exudatos das cianobactérias esteja relacionado a sua melhor capacidade

fotossintética nessas condições. A variação de biomassa, baseada nas

concentrações de clorofila de C. meneghiniana, no cultivo em controle e no seu

próprio exudato se diferenciaram a partir do 2º dia, apresentando interrupção do

crescimento e valores inferiores aos demais tratamentos, nos quais o crescimento se

manteve até o 4º dia (fig. 12a).

As taxas de crescimento dessa cepa a 30 ºC foram inferiores as taxas a 18 oC

(figs. 10 a e b). Como já visto no capítulo anterior, C. meneghiniana é bastante

comprometida quando crescida a elevadas temperaturas. Embora a 18 oC o exudato

de C. meneghiniana não tenha promovido nenhum efeito, a 30 oC esse exudato

P. agradhii 30oC

Dias

0 2 4 6 8 10 12 14

P. agardhii 18oC

Dias

0 2 4 6 8 10 12 14

pH

7

8

9

10

11


(a) (b)P. agradhii 30oC

Dias

0 2 4 6 8 10 12 14

P. agardhii 18oC

Dias

0 2 4 6 8 10 12 14

pH

7

8

9

10

11


P. agradhii 30oC

Dias

0 2 4 6 8 10 12 14

P. agardhii 18oC

Dias

0 2 4 6 8 10 12 14

pH

7

8

9

10

11


(a) (b)

119

estimulou o crescimento da própria C. meneghiniana (p=0,003). Os exudatos de P.

agardhii (p=0,001) e da tricultura (p=0,003) também o estimularam (fig 10b), assim

como observado a 18º C. Já o exudato de M. aeruginosa inibiu o crescimento de C.

meneghiniana a 30º C (p=0,031), ao contrário do observado a 18º C. A biomassa

baseada na clorofila da C. meneghiniana no controle aumentou apenas até o 4º dia

de cultivo, entrando depois em senescência. Já nos exudatos o crescimento se

manteve até o 6º dia, estacionando ou caindo posteriormente (fig. 12b). Com

exceção do cultivo em exudato de M. aeruginosa, o mesmo perfil de variação de

biomassa foi observado nos cultivos a 18 ºC e a 30 oC (fig. 12b).

Os valores de pH tanto do cultivo a 18 quanto a 30oC apresentaram

diferenças significativas entre os tratamentos (p<0,001) e entre os tratamentos e o

controle (p<0,001) (fig. 13) e acompanharam de forma geral os perfis de crescimento

(fig. 12). No entanto, cabe ressaltar que as variações dos valores de pH não foram

responsáveis pelos efeitos no crescimento das cepas e sim, como já discutido, foram

consequência das fases de crescimento das mesmas.

Figura 10: Taxas de crescimento baseadas na concentração de clorofila-a de C.meneghiniana (CCAP) cultivada nos exudatos de M. aeruginosa (Ma exud), P. agardhii (Pa exud), C. meneghiniana (Cm exud) e do cultivo misto dessas três espécies (Ma + Pa + Cm exud) em duas temperaturas: 18oC (a) e 30oC (b). O controle foi crescido em meio WC.

C. meneghiniana 30oC




Taxa

de

Cre

scim

ento

máx

. (d

-1)

0,0

0,2

0,4

0,6

0,8

1,0

a a a

bb

ba a a

c

(a) (b) C. meneghiniana 30oC




Taxa

de

Cre

scim

ento

máx

. (d

-1)

0,0

0,2

0,4

0,6

0,8

1,0

a a a

bb

ba a a

c





Taxa

de

Cre

scim

ento

máx

. (d

-1)

0,0

0,2

0,4

0,6

0,8

1,0

a a a

bb

ba a a

c

(a) (b)

120

Figura 11: Variação dos valores de rendimento do fotossistema II da cepa de C.meneghiniana (CCAP) cultivada nos exudatos de M. aeruginosa (Ma exudato), P. agardhii(Pa exudato), C. meneghiniana (Cm exudato) e do cultivo misto dessas três espécies (Ma + Pa + Cm exudato) em duas temperaturas: 18oC (a) e 30oC (b). O controle foi crescido em meio WC.

Figura 12: Variação do logaritmo natural da concentração de clorofila-a (�g L-1) da cepa de C. meneghiniana (CCAP) cultivada nos exudatos de M. aeruginosa (Ma exudato), P. agardhii (Pa exudato), C. meneghiniana (Cm exudato) e do cultivo misto dessas três espécies (Ma + Pa + Cm exudato) em duas temperaturas: 18oC (a) e 30oC (b). O controle foi crescido em meio WC.


Dias

0 2 4 6 8 10 12

WCMa exudato Pa exudatoCm exudato Ma+Pa+Cm exudato


Dias

0 2 4 6 8 10 12

� P

SII

0,0

0,2

0,4

0,6

0,8(a) (b) C. meneghiniana 30oC

Dias

0 2 4 6 8 10 12



Dias

0 2 4 6 8 10 12

� P

SII

0,0

0,2

0,4

0,6

0,8C. meneghiniana 30oC

Dias

0 2 4 6 8 10 12



Dias

0 2 4 6 8 10 12

� P

SII

0,0

0,2

0,4

0,6

0,8(a) (b)


Dias

0 2 4 6 8 10 12 14



Dias

0 2 4 6 8 10 12 14

Log

Clo

rofil

a-a

0

2

4

6

8

10(a) (b) C. meneghiniana 30oC

Dias

0 2 4 6 8 10 12 14



Dias

0 2 4 6 8 10 12 14

Log

Clo

rofil

a-a

0

2

4

6

8

10C. meneghiniana 30oC

Dias

0 2 4 6 8 10 12 14



Dias

0 2 4 6 8 10 12 14

Log

Clo

rofil

a-a

0

2

4

6

8

10(a) (b)

121

Figura 13: Variação dos valores de pH do cultivo da cepa de C. meneghiniana (CCAP) cultivada nos exudatos de M. aeruginosa (Ma exudato), P. agardhii (Pa exudato), C. meneghiniana (Cm exudato) e do cultivo misto dessas três espécies (Ma + Pa + Cm exudato) em duas temperaturas: 18oC (a) e 30oC (b). O controle foi crescido em meio WC.

DISCUSSÃO

A alelopatia vem sendo apontada como um importante fator que regula a

sucessão de espécies fitoplanctônicas, em adição aos tradicionais fatores abióticos

e bióticos (Keating, 1977). No presente trabalho, avaliamos se interações

alelopáticas, assim como a influência da temperatura nestas interações, poderiam

ajudar a entender o padrão de substituição de espécies que ocorreu na lagoa de

Jacarepaguá (RJ).

Nos experimentos de alelopatia a 18 oC, o exudato de M. aeruginosa

estimulou o crescimento de C. meneghiniana e inibiu o crescimento de P. agardhii

(tab. 3). Na lagoa de Jacarepaguá, no ano de 2007, quando a temperatura da água

atingiu 18 oC, houve uma drástica redução da densidade de células de M.

aeruginosa e uma das espécies que aumentou sua biomassa e contribuição relativa

no sistema foi uma diatomácea do gênero Cyclotella. A lise celular de M. aeruginosa

e consequente liberação do seu conteúdo celular pode ter favorecido o crescimento

da espécie sucessora. P. agardhii foi sempre inibida pelo exudato de suas


Dias

0 2 4 6 8 10 12 14

C.meneghiniana 18oC

Dias

0 2 4 6 8 10 12 14

pH

7

8

9

10

11


(a) (b)


Dias

0 2 4 6 8 10 12 14

C.meneghiniana 18oC

Dias

0 2 4 6 8 10 12 14

pH

7

8

9

10

11



Dias

0 2 4 6 8 10 12 14

C.meneghiniana 18oC

Dias

0 2 4 6 8 10 12 14

pH

7

8

9

10

11


(a) (b)

122

competidoras a 18 oC, no entanto, nas observações de estudo de campo, essa

espécie aumentou a sua biomassa no período de mais baixas temperaturas.

Nas temperaturas elevadas (PI e PIII), embora M. aeruginosa e Planktothrix

sp coexistissem na lagoa de Jacarepaguá, suas biomassas se alternavam. A

alelopatia pode ajudar a justificar esta dinâmica, uma vez que o exudato de M.

aeruginosa estimulou o seu próprio crescimento e inibiu o crescimento de P. agardhii

a 30 oC e esta última estimulou o crescimento da primeira nesta mesma

temperatura.

As diferentes respostas nas interações alelopáticas nas temperaturas de 18 e

30 oC podem ajudar a entender a substituição das espécies M. aeruginosa e

Cyclotella sp. quando há uma variação de temperatura da água. A espécie

antecessora é capaz de estimular o crescimento de sua sucessora quando esta

última estiver em sua temperatura ótima de crescimento. Quando a temperatura for

favorável à antecessora, a mesma inibe o crescimento da seguinte. Por exemplo, 30

oC favorece M. aeruginosa e seu exudato inibe o crescimento de C. meneghiniana,

que tem crescimento ótimo a 18 oC (ver capítulo III). A 30 oC, C. meneghiniana é

comprometida e seu exudato estimula o crescimento de M. aeruginosa (o que pode

ser somado ao fato de nesta temperatura de M. aeruginosa estimular o seu próprio

crescimento). A 18º C, ocorre o quadro inverso, o exudato de M. aeruginosa estimula

o crescimento de C. meneghiniana.

Outros casos do impacto diferencial de cianobactérias sobre seus

antecessores e sucessores na comunidade fitoplanctônica, especialmente espécies

do grupo das diatomáceas, também foram observados por Keating (1977) e Keating

(1978). Este autor sugeriu o papel direto da alelopatia, combinando três anos de

observações em campo com experimentos em laboratório, para justificar a sucessão

123

de espécies fitoplanctônicas no lago Linsley, nos Estados Unidos (Keating

1977,1978).

É sabido que sob condições de estresse ambiental, os efeitos alelopáticos

podem ser aumentados, enquanto a espécie alvo se torna mais sensível (von Elert &

Jüttner, 1997; Granéli & Johansson, 2003; Rengefors & Legrand, 2001; Fistarol et

al., 2005). A temperatura pode ser um estresse ambiental que regula as interações

alelopáticas entre as espécies fitoplactônicas na lagoa de Jacarepaguá. Este fato

pode justificar as diferentes respostas observadas para C. meneghiniana sob efeito

do exudato nas duas temperaturas. Em sua temperatura ótima de crescimento, 18

oC, seu crescimento foi estimulado pelo exudato de M. aeruginosa e a 30 ºC, quando

esta cepa foi significativamente comprometida e estaria sob estresse, este exudato a

inibiu. Também, em seu ótimo de temperatura, 30 oC, M. aeruginosa foi estimulada a

crescer por todos os exudatos, o que não ocorreu na temperatura desfavorável de

18 oC. Fato parecido se observou com o crescimento de P. agardhii , que ainda que

tenha sido quase sempre inibido, sofreu menor efeito na condição favorável de 30º C

do que na temperatura adversa de 18 oC (tab. 1).

Outra idéia que também pode justificar as diferenças nas respostas

alelopáticas de acordo com a temperatura, seria o efeito desta variável não só atuar

sobre a espécie alvo, como dito anteriormente, mas também sobre a espécie

produtora, que pode ser capaz de sintetizar compostos com bioatividades opostas

ou com biodisponibilidades diferentes de forma dependente deste fator ambiental.

Por exemplo, o exudato de M. aeruginosa estimulou o crescimento de C.

meneghiniana a 18 oC, mas o inibiu 30 oC. O mesmo foi observado para o

crescimento de P. agardhii cultivada em seu próprio exudato. Leão e colaboradores

(2009) também encontraram padrões de respostas opostas ao longo do tempo,

124

quando cultivaram Ankistrodesmus falcatus em exudato de cianobactérias. A

atividade de dois ou mais compostos bioativos não depende apenas da variação

abiótica, como encontrado nesse trabalho, mas também de variações biológicas,

como por exemplo, densidade celular. Atualmente, vem sendo discutido que a

interação alelopática entre cianobactérias deve ser mediada pelo sinergismo de uma

série de compostos bioativos e não apenas de um único aleloquímico (Leão et al.,

2010).

Embora pareça óbvio que organismos fotoautotróficos produzam compostos

bioativos que irão comprometer os processos dependentes de luz do seu

competidor, nem sempre os efeitos de inibição e estímulo do crescimento

observados nas cepas testadas nesse trabalho foram acompanhados de efeitos no

fotossistema II. Em poucos casos isto ocorreu: C. meneghiniana aumentou seu

rendimento fotossintético nos cultivos em exudato a 30 oC que estimularam seu

crescimento (todos exceto M. aeruginosa) e o diminuiu naquele que inibiu seu

crescimento, M. aeruginosa (figs. 3b e 11b). Em outros casos não houve esta

correlação. Existem também outros efeitos que podem reduzir o crescimento do

competidor que não apenas danos no sistema fotossintético, como inibição da

síntese protéica, modificação ou ativação de alguma função metabólica (Legrand et

al., 2003). No presente trabalho, essas atividades não foram testadas.

Um composto excretado pelo fitoplâncton pode também estimular o

crescimento de seu competidor por disponibilizar mais nutrientes no meio, ou como

no caso das diatomáceas, excretarem vitaminas, ou ainda por liberar compostos

bioativos ou antibacterianos e antifúngicos que irão favorecer outro organismo

(Carey & Rengefors, 2010). No entanto, a hipótese de que a maior concentração de

macro-nutrientes no material excretado presente nos exudatos estimularia o

125

crescimento não se sustenta pois no caso de C. meneghinina a 18 oC (fig. 10a), ao

contrário de todos os outros exudatos testados, o seu próprio exudato não foi capaz

de estimular seu crescimento, ainda que todos tivessem concentrações de nutrientes

iniciais semelhantes (tab. 2). Tal fato sugere a existência de outro(s) composto(s)

que favoreça o crescimento e que não está presente no meio WC (controle) nem no

seu próprio exudato.

As espécies de cianobactérias M. aeruginosa (MIJAC) e P. agardhii (PAT) são

produtoras das toxinas chamadas microcistinas. Essas cianotoxinas são conhecidas

pelos seus efeitos letais em organismos da comunidade aquática, animais

domésticos e até nos seres humanos (Carmichael, 1994; Welker & Von Dohren,

2006). Existem várias especulações sobre a função dessas toxinas, com evidências

do seu papel anti-predação, comunicação celular, interação alelopática (DeMott et

al., 1991; Carmichael, 1994; Sedmak & Kosi, 1998). No entanto, ainda não está claro

o papel desses compostos no processo alelopático. Primeiro, pelo fato das cepas

não tóxicas destas mesmas espécies também promoverem efeitos, assim como no

caso da diatomácea C. meneghiniana entre outros grupos descritos na literatura,

segundo porque quando é testada a toxina purificada a resposta muitas vezes é

inexistente ou reduzida (Suikkanen et al., 2004; 2006; Sedmak et al., 2006).

O processo alelopático no ambiente aquático é muitas vezes questionado

pelo fato do aleloquímico, quando liberado para água, sofrer imediatamente um

processo de diluição. Entretanto, Jonsson e colaboradores (2009) mostraram que as

concentrações efetivas que alcançam a célula competidora são mínimas e reais.

Além disso, alelopatia também pode ser eficaz em baixas densidades celulares

(Leão et al., 2009).

126

A intrigante questão sobre a coexistência e a substituição de espécies no

fitoplâncton, que muitas vezes é atribuída apenas às variações de fatores abióticos

como temperatura, concentração de nutrientes ou à hidrodinâmica do sistema, pode

também ser atribuída às interações alelopáticas e à influência desses fatores nessas

interações. Além disso, a alelopatia pode oferecer uma explicação para a

característica mais ofensiva do acelerado processo de eutrofização que é a

ocorrência de florações de cianobactérias. Isso pode explicar os contrastes das

respostas fitoplanctônicas, e ser aplicado em um ambiente com constante excesso

de nutrientes, como o caso da lagoa de Jacarepaguá, em que as florações variam

em composição de espécies e temporalmente.

Em um ambiente aquático, nunca vai existir um único fator a ser apontado

como determinante para a dinâmica da comunidade fitoplanctônica, mas sim um

sinergismo entre as condições abióticas, os processos biológicos e a hidrodinâmica

do sistema.

127

REFERÊNCIAS

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130

5. DISCUSSÃO GERAL

A lagoa de Jacarepaguá vem sofrendo um acelerado processo de

eutrofização artificial a mais de duas décadas (Saieg-Filho, 1986). Estudos

anteriores mostraram mudanças na comunidade fitoplanctônica com perda da

dominância das clorofíceas e surgimento de florações de cianobactérias desde 1990

(Fernandes, 1993, Gomes et al., 2009), possivelmente, provocadas pela elevada

concentração de nutrientes e forte estabilidade da coluna d'água (Domingos, 2001).

Entretanto, nos meses de inverno, ocorre a redução da dominância das

cianobactérias, juntamente com o surgimento de um pico de maior diversidade da

comunidade (Gomes et al, 2009).

No período estudado, as cianobactérias dominaram a comunidade de

fitoplâncton na maior parte do tempo. Elevadas biomassas foram observadas

principalmente no período I (fev-abr/07), mas também no período III (ago/07 –

jan/08), sendo Aphanizomenon sp., M. aeruginosa e Planktothrix sp. as principais

espécies. Estes períodos foram caracterizados por altas concentrações de PSR,

baixas concentrações de NID e elevadas temperaturas. Os elevados valores de pH,

OD e menores Zsecchi estiveram muito mais associados às conseqüências dessas

florações do que às causas. No período II, o colapso da comunidade fitoplanctônica

promoveu uma maior disponibilidade de NID, especialmente na forma de amônia, o

que permitiu que outras espécies pudessem ocupar esse nicho. Cyclotella sp foi a

espécie que aumentou sua contribuição relativa nesse período, no momento de mais

baixas temperaturas. Segundo alguns autores, as diatomáceas são melhores

competidoras em reduzidas temperaturas (Zhang & Prepas, 1996; Elliott et al., 2006;

Paerl & Husman, 2009). Além disso, o fato delas terem uma taxa de absorção

máxima de nutrientes mais elevada do que outros grupos, como por exemplo, das

131

clorofíceas, torna-as especialistas mais efetivas na utilização dos pulsos de

nutrientes (Litchman et al., 2006). Quando a temperatura voltou a aumentar, no

início do período seguinte (PIII), a espécie S. aquatilis dominou o sistema,

possivelmente favorecida pela sua alta taxa de crescimento em ambientes

enriquecidos (Reynolds 1997, 2006).

Uma vez que as concentrações de PSR foram elevadas durante todo o ano,

as variações temporais das concentrações de NID e da temperatura da água

pareceram ter sido os fatores mais relevantes para justificar a dinâmica do

fitoplâncton, separando os períodos de maiores biomassas e a substituição das

espécies de maior representatividade na comunidade.

Quando a redução da concentração de nutrientes na comunidade

fitoplanctônica da lagoa de Jacarepaguá foi testada, através de experimentos em

laboratório, observou-se que, mesmo nas condições mais empobrecidas, a

dominância das cianobactérias permaneceu. Embora a biomassa total tenha

diminuído em cultivos em que a água da lagoa de Jacarepaguá foi diluída com a do

rio Camorim, a composição da comunidade fitoplanctônica foi similar em todos os

tratamentos. O sedimento da lagoa de Jacarepaguá pode atuar como uma fonte de

P para o sistema, contribuindo para a contínua ocorrência de elevadas biomassas

de cianobactérias. De fato este grupo é conhecido por levar vantagem em ambientes

com altas concentrações de P (Schindler, 1977; Trimbee & Prepas, 1987; Seip,

1988; Watson et al., 1997).

Tanto a observação do estudo de campo quanto a experimentação em

laboratório mostraram que o NID é facilmente incorporado pelo fitoplâncton e o seu

esgotamento favorece a dominância da espécie fixadora de N atmosférico,

Aphanizomenon sp. Mesmo quando a composição fitoplanctônica está dividida entre

132

diatomáceas e cianobactérias, espécies deste último grupo, como M. aeruginosa, P.

agardhii e Aphanizomenon sp. mostram vantagens adaptativas e acabam

dominando a comunidade. Estas espécies têm recebido particular atenção,

justamente por dominar o plâncton de ambientes aquáticos eutrofizados (Reynolds

1984; Smith, 1986; Trimbee & Prepas, 1987; Scheffer et al., 1997). M. aeruginosa

está entre os gêneros que ocorrem mais comumente nos sistemas aquáticos

brasileiros (Huszar & Silva, 1999) e se destaca pela sua capacidade de controlar sua

flutuabilidade na coluna d'água (Pettersson et al., 1993; Reynolds 1987, 2006; Paerl,

2006) e evitar herbivoria, pela produção de toxinas (Ferrão-Filho et al., 2002).

Planktothrix, além de ser um gênero produtor de cianotoxinas, assim como

Aphanizomenon (Carmichael, 2001; Codd et al., 2005), também leva vantagem em

ambientes com baixa penetração de luz (Scheffer et al., 1997; Padisak, 2004;

Legnani et al., 2005). O gênero Aphanizomenon, por formar células especializadas

em fixar N atmosférico (heterocitos), é citado como dominante em ambientes com

baixa disponibilidade de nitrogênio (Jensen et al., 2004).

Compreender como os fatores ambientais estariam influenciando na

substituição das espécies fitoplanctônicas da lagoa de Jacarepaguá foi um dos

principais objetivos desta tese. Uma vez que a redução dos nutrientes não foi

suficiente para diminuir a dominância das cianobactérias, o efeito da temperatura no

crescimento e competição entre as espécies de maior contribuição relativa foi

testado. M. aeruginosa não sofreu nenhum efeito da temperatura no seu

crescimento, embora a literatura descreva que seu crescimento ótimo esteja entre

25 e 30 oC (Jöhnk et al., 2008; Paerl & Husman, 2009). Esta espécie também foi a

melhor competidora nos cultivos mistos com as demais espécies testadas (P.

agardhii e C. meneghiniana), tanto a 18 oC quanto a 30 oC. Esse sucesso pode ser

133

atribuído ao seu menor requerimento por nutrientes (Padisak, 2004). Em

competição, M. aeruginosa apresentou uma taxa de crescimento maior a 30 oC do

que a 18 oC. Segundo Fujimoto e colaboradores (1997) esta espécie tem menor

quota celular de N e P em temperaturas mais elevadas, permitindo melhor

aproveitamento desses nutrientes para transformá-los em biomassa.

Os processos alelopáticos também podem ajudar a justificar os resultados de

competição, principalmente entre as cepas de M. aeruginosa e P. agardhii. Tanto a

18 quanto a 30 oC, P. agardhii foi inibida pela presença de M. aeruginosa e o mesmo

efeito foi observado quando a primeira foi crescida em exudato da última.

P. agardhii teve maior taxa de crescimento a 27 oC e foi uma competidora

superior a C. meneghiniana em todas as temperaturas. A temperatura ótima para o

crescimento desta última foi 21 oC. Quando observamos sua distribuição no

ambiente natural, as diatomáceas dominam a comunidade fitoplanctônica nos

períodos de mais baixos valores de temperatura da água (Zhang & Prepas, 1996;

Gomes et al., 2009). Isso pode ajudar a explicar o aumento da sua biomassa quando

a temperatura da água da lagoa de Jacarepaguá diminuiu. Planktothrix sp. também

aumentou consideravelmente sua biomassa, dominando a comunidade por alguns

meses de inverno (jun-jul/07).

As interações alelopáticas aliadas à influência da temperatura na eficiência

destas interações também ajudaram a entender o padrão de substituição de

espécies que ocorreu na lagoa de Jacarepaguá. A espécie antecessora foi capaz de

estimular o crescimento de sua sucessora quando esta última esteve em sua

temperatura ótima de crescimento. Porém, quando espécie antecessora estava em

sua temperatura favorável, inibiu o crescimento da sua sucessora. A temperatura de

30 oC favoreceu M. aeruginosa e seu exudato inibiu o crescimento de C.

134

meneghiniana, cujo crescimento ótimo ocorre a 18 oC. O exudato de C.

meneghiniana a 18 oC não foi capaz de promover nenhum efeito no crescimento da

M. aeruginosa, mas a 30 oC o estimulou. Nas temperaturas elevadas (PI e PIII),

embora as espécies M. aeruginosa e Planktothrix sp. coexistissem na lagoa de

Jacarepaguá, suas biomassas se alternavam. Nos experimentos de alelopatia a 30

oC, o exudato de M. aeruginosa inibiu o crescimento de P. agardhii enquanto o desta

última estimulou o crescimento de M. aeruginosa nesta mesma temperatura. Porém

os resultados destes experimentos não podem ser diretamente transpostos para a

realidade do ambiente natural. P. agardhii foi sempre inibida pelo exudato de suas

competidoras a 18 oC, no entanto, nas observações de estudo de campo, essa

espécie aumentou a sua biomassa no período de mais baixas temperaturas. Por fim,

as interações alelopáticas, aliadas aos tradicionais fatores bióticos e abióticos,

ajudaram a interpretar o padrão de substituição das espécies fitoplanctônicas da

lagoa.

Em síntese, é difícil apontar um único fator que esteja determinando a

ocorrência de cianobactérias formadoras de florações na lagoa de Jacarepaguá. É o

sinergismo entre fatores ambientais e biológicos, aliado à própria fisiologia das

espécies presentes, que irão direcionar a dinâmica da comunidade fitoplanctônica de

um ecossistema.

135

6. CONCLUSÕES

1. A Lagoa de Jacarepaguá, apesar de ser hipereutrófica e apresentar

constantes florações de cianobactérias, ainda é um sistema muito dinâmico,

com elevada variabilidade temporal;

2. O regime temporal da disponibilidade de N na coluna d’água parece ter um

efeito significativo na dinâmica das espécies dominantes e nas tendências

das competições na lagoa de Jacarepaguá;

3. Embora a dinâmica dos nutrientes, assim como a disponibilidade de luz e as

elevadas temperaturas possam ter favorecido a dominância de

cianobactérias, as temperaturas mais baixas nos meses de inverno parecem

ter reduzido a biomassa das principais espécies;

4. A redução das concentrações de nutrientes na água da lagoa parece reduzir

a biomassa fitoplanctônica, embora a dominância das cianobactérias tenha se

mantido;

5. A temperatura influenciou na fisiologia de crescimento das espécies

fitoplanctônicas e também afetou os resultados de competição indireta

(utilização de recursos) nos experimentos em laboratório. M. aeruginosa foi

uma competidora superior às demais espécies testadas, tanto em alta quanto

em baixa temperatura;

136

6. A temperatura também pode influenciar nas interações competitivas diretas

(compostos alelopáticos), devido a sua capacidade de alterar a

vulnerabilidade de uma espécie a um composto alelopático ou a sua

capacidade de expressá-lo;

7. É difícil apontar um fator que esteja determinando a ocorrência de

cianobactérias formadoras de florações na Lagoa de Jacarepaguá. Um

sinergismo entre fatores ambientais (físicos e químicos) e biológicos

(competição direta e indireta), aliado à própria fisiologia das espécies

presentes, direciona a dinâmica da comunidade fitoplanctônica nesse

sistema.

137

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APÊNDICE

329FLORAÇÕES DE CIANOBACTÉRIAS TÓXICAS EM UMA LAGOA COSTEIRA HIPEREUTRÓFICA

Oecol. Bras., 13(2): 329-345, 2009

FLORAÇÕES DE CIANOBACTÉRIAS TÓXICAS EM UMA LAGOA COSTEIRA HIPEREUTRÓFICA DO RIO DE JANEIRO/RJ (BRASIL) E SUAS CONSEQUÊNCIAS

PARA SAÚDE HUMANA

Andreia Maria da Anunciação Gomes1*, Pedro Lima Sampaio1, Aloysio da Silva Ferrão-Filho2, Valeria de Freitas Magalhães1, Marcelo Manzi Marinho3, Ana Cláudia Pimentel de Oliveira4, Vitor Barbosa dos Santos1,4, Patrícia Domingos4 & Sandra Maria Feliciano de Oliveira e Azevedo1

1 Laboratório de Ecofisiologia e Toxicologia de Cianobactérias, Instituto de Biofísica Carlos Chagas Filho, Centro de Ciências da Saúde, Universidade Federal do Rio de Janeiro, Ilha do Fundão. CEP 21949-900. Rio de Janeiro, RJ, Brasil.2 Laboratório de Avaliação e Promoção da Saúde Ambiental, Departamento de Biologia – Instituto Oswaldo Cruz, FIOCRUZ, Av. Brasil 4365, Manguin-hos. CEP 21045-900. Rio de Janeiro, RJ, Brasil. 3 Laboratório de Taxonomia e Ecologia de Algas, Departamento de Biologia Vegetal – Instituto de Biologia Roberto Alcântara Gomes, Universidade Estadual do Rio de Janeiro, Rua São Francisco Xavier N°524 – PHLC Sala 511, Maracanã. CEP 20550-900. Rio de Janeiro, RJ, Brasil. 4 Fundação Estadual de Engenharia do Meio Ambiente, Divisão de Laboratórios, Laboratório de Biologia, Avenida Salvador Allende, 5500, Recreio dos Bandeirantes. CEP: 22780-160. Rio de Janeiro, RJ, Brasil.*Email: [email protected]

RESUMOA baixada de Jacarepaguá (RJ/Brasil) vem sofrendo há pelo menos quatro décadas um processo desordenado

de ocupação urbana e industrial, o que tem se refletido em mudança na qualidade da água e na incidência de florações de cianobactérias no Complexo Lagunar de Jacarepaguá (CLJ). O presente estudo reuniu uma série de dados temporais objetivando avaliar a qualidade hídrica da Lagoa de Jacarepaguá (LJ) através do monitoramento físico (pH, transparência da água e temperatura), químico (salinidade, O.D. e clorofila a) e da comunidade planctônica. Foi também analisado a concentração de microcistinas no pescado comercializado na região. Os dados foram divididos em três períodos de acordo com os diferentes ciclos sazonais estudados: PI (ago/96 a set/97), PII (jan/99 a nov/99) e PIII (fev/07 a jan/08). Dominância de cianobactérias ocorreu na maior parte do tempo, intercalada por pulsos de maior diversidade fitoplanctônica, observados a partir de 1999 (PII e III). Esta diversidade foi representada pelas clorofíceas, diatomáceas, prasinoficeas e criptoficeas. Foi interessante notar que a dinâmica observada em 1999 tenha se repetido quase 10 anos depois, o que sugere uma tendência sazonal de estruturação da comunidade no CLJ. O desaparecimento da floração coincidiu com épocas de menores temperaturas, sugerindo ser esse um importante fator regulador da dinâmica observada. A LJ apresentou uma elevada abundância zooplanctônica, com baixa diversidade de espécies. Durante alguns meses, as concentrações de microcistinas encontradas nos músculos dos peixes estiveram acima dos valores recomendados pela OMS para consumo humano. Palavras-chave: Lagoa costeira, eutrofização, cianobactérias, microcistinas.

ABSTRACTTOXIC CYANOBACTERIAL BLOOMS IN AN EUTROPHICATED COASTAL LAGOON IN RIO

DE JANEIRO, BRAZIL: EFFECTS ON HUMAN HEALTH. The Jacarepaguá Basin, Rio de Janeiro, Brazil has over the last four decades undergone a disordered process of urban and industrial growth with direct consequences on water quality and incidence of cyanobacterial blooms in the Jacarepaguá Lagoon Complex (JLC). The present study combines data aiming to evaluate water quality in Jacarepaguá Lagoon (JL) from monitoring of physical variables (pH, water transparency, temperature), chemical variables (salinity, dissolved oxygen, chlorophyll), the planktonic community, and the concentration of microcystins in fish from the region. The data herein presented were divided into three periods according to seasonal cycles: PI (aug/96 to sep/97), PII (jan/99 to nov/99), and PIII (feb/07 to jan/08). Dominance by cyanobacteria characterized most of the study period, interspersed with sudden peaks (e.g. during PII and PIII) of high diversity of phytoplankton. Phytoplanktonic peaks were represented by Chlorophyta, diatoms, Prasinophyta and Criptophyta. Interestingly, the events observed in 1999 repeated almost 10 years later, suggesting roughly seasonal community structure

330 GOMES, A.M.A. et al.

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dynamism in the JLC. Disappearance of the bloom coincided with the lowest recorded water temperatures, suggesting that temperature is an important factor in the observed dynamics. The JL had a high abundance of zooplankton, yet species diversity was relatively low. Concentrations of microcystins found in muscles of fish from JL often contained values above the levels recommended by OMS for human consumption.Keywords: Coastal lagoon, eutrophication, cyanobacteria, mycrocistins.

RESUMENFLORACIONES DE CIANOBACTERIAS TOXICAS EN UNA LAGUNA COSTERA

HIPEREUTROFICA DE RIO DE JANEIRO/RJ (BRASIL) Y SUS CONSECUENCIAS PARA LA SALUD HUMANA. La Cuenca de Jacarepaguá (RJ/Brasil) ha sufrido, en las últimas cuatro décadas, un proceso desordenado de ocupación urbana e industrial, que se refleja en un cambio en la calidad del agua y en la incidencia de floraciones de las cianobacterias en el Complejo Lagunar Jacarepaguá (CLJ). El presente estudio reúne una serie de datos con el objeto de evaluar la calidad del Lago Jacarepaguá (LJ), a través del monitoreo físico (pH, transparencia del agua y temperatura), químico (salinidad, O.D. y clorofila a) y de la comunidad planctónica. También fue analizada la concentración de microcistinas en pescados comercializados en la región. Los datos fueron divididos en tres períodos de acuerdo con los diferentes ciclos estacionales estudiados: PI (ago/96 a sept/07), PII (ene/99 a nov/99) y PIII (feb/07 a ene/08). La dominancia de cianobacterias ocurre en la mayor parte del período de estudio, intercalada con pulsos de mayor diversidad fitoplanctónica, observada desde 1999 (PII y PIII). Dicha diversidad estuvo representada por las clorofíceas, diatomeas, prasinoficeas y criptoficeas. Cabe destacar que la dinámica observada en 1999 se repitió casi 10 años después, lo que sugiere una tendencia estacional para la estructura de la comunidad del CLJ. La desaparición de la floración coincide con épocas de bajas temperaturas sugiriendo que ésta es un factor regulador importante de la dinámica observada. El LJ presentó una elevada abundancia zooplanctónica, con baja diversidad de especies. Durante algunos meses, las concentraciones de microcistinas encontradas en los músculos de los peces estuvieron por encima de los valores recomendados por la OMS para el consumo humano.Palabras claves: Laguna costera, eutrofización, cianobacterias, microcistinas.

INTRODUÇÃO

As lagoas costeiras são ecossistemas de grande importância econômica devido a sua alta produção pesqueira, intenso uso para aqüicultura, recreação e depósito de resíduos alóctones (Spaulding 1994). São freqüentemente apontadas como um dos sistemas mais produtivos do mundo por apresentarem altas taxas de produção primária e secundária (Knoppers 1994). Ocorrem em praticamente todo litoral brasileiro e são consideradas como um dos principais sistemas lênticos do país (Esteves 1988). Geralmente são caracterizadas por serem sistemas rasos, separados do oceano por uma barreira terrestre e podem ser conectados ao mesmo, pelo menos temporariamente, por uma ou mais entradas restritas (Kjerfve 1994). Sofrem uma forte influência dos ventos, o que leva a uma maior homogeneização da coluna d’ água. Devido a sua proximidade com o mar, as lagoas costeiras apresentam uma grande variação da salinidade. O tamanho e a morfometria desses ambientes também

influenciam muitas de suas características físicas, químicas e biológicas (Panosso et al. 1998).Os diversos usos desses sistemas aquáticos pelo homem vêm promovendo profundas alterações em suas condições naturais. Como conseqüência, é comum a verificação de acelerados processos de eutrofização – enriquecimento artificial dos ecossistemas por nutrientes a partir, sobretudo, de descargas de esgotos domésticos e industriais dos centros urbanos e das regiões agricultáveis.

No Complexo Lagunar de Jacarepaguá (CLJ) o impacto antropogênico é evidenciado pela ocupação urbana desordenada, que resulta no aporte de efluentes sem nenhum tipo de tratamento, além dos assoreamentos e aterros acelerados das lagoas, causando o estrangulamento dos canais de ligação com o mar (Silva 2006). Tal fato tem modificado a composição de suas águas, aumentando excessiva-mente a proporção de água doce em relação à água do mar. Ainda como conseqüência das dificuldades de troca de água entre as lagoas e o mar, ocorre


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estagnação e desoxigenação da coluna d’água, o que tem provocado periodicamente mortandade maciças de peixes.

Um estudo da Secretaria Municipal de Meio Ambiente (SMAC 2002), responsável pelo monitoramento das águas das lagoas do município do Rio de Janeiro, caracterizou o Arroio Pavuna e o Arroio Fundo como as principais fontes de poluição do sistema lagunar da região. Esses canais se localizam na lagoa do Camorim, poluindo principalmente as lagoas adjacentes Jacarepaguá e Tijuca. No caso da lagoa de Jacarepaguá há que se destacar a intensa atividade industrial exercida na região, cujos resíduos vão desaguar na lagoa (Feema 1982, 1984). Cabe destacar ainda que as lagoas do CLJ se intercomunicam, distribuindo de forma mais ou menos homogênea as descargas que recebem (Domingos 2001).O processo de eutrofização observado nesse sistema lagunar vem sendo apontado há cerca de 20 anos (Saieg-Filho 1986), muito embora na década anterior, Semeraro & Costa (1972) já relatavam a primeira ocorrência de florações de cianobactérias, além de destacarem a freqüente ocorrência de florações de dinoflagelados (Gymnodinium spp.) que conferiam coloração castanha às águas da lagoa de Jacarepaguá.

Uma das principais conseqüências do processo de eutrofização é o aumento relativo de cianobac-térias na comunidade fitoplanctônica, resultante, dentre outros fatores, do acúmulo de nutrientes inorgânicos dissolvidos. No complexo lagunar Jacarepaguá-Camorim-Tijuca, florações freqüentes de cianobactérias vêm sendo registradas desde a década de 90 (Fernandes 1993, Ferrão-Filho et al. 2002a), inclusive sendo registradas a ocorrência de cepas produtoras de cianotoxinas e o acúmulo dessas toxinas pelo zooplâncton e pelo pescado (Ferrão-Filho et al. 2002b, Magalhães et al. 2001).Uma das toxinas mais comuns produzidas por ciano-bactérias são as microcistinas, as quais são classifi-cadas como heptapeptídeos cíclicos hepatotóxicos. São extremamente tóxicas para animais e já foram envolvidas em acidentes de intoxicação em humanos levando-os a morte e também em casos de envene-namento em animais (Jochimsen et al. 1998, Duy et al. 2000). A presença de cianobactérias tóxicas no CLJ também pode acarretar problemas de saúde pública na região costeira marinha, uma vez que o

sistema lagunar comunica-se com o mar e, devido a sua hidrodinâmica, as águas são lançadas em uma praia de grande uso recreativo.

O presente trabalho teve como objetivo avaliar a qualidade hídrica da Lagoa de Jacarepaguá através de monitoramento físico, químico e da comunidade planctônica; além disso avaliou-se a qualidade do pescado comercializado na região, quanto à contaminação por microcistinas.

ÁREA DE ESTUDO

O Complexo Lagunar de Jacarepaguá localiza-se na Planície Costeira de Jacarepaguá, no litoral sul do Estado do Rio de Janeiro (43º17’ e 43º30’W; 22º55’ e 23º00’S, Figura 1). Esse complexo possui 130km2 de extensão e é formado por três lagoas principais alongadas: Jacarepaguá, Tijuca e Marapendi, e pela lagoa de Camorim, trecho também alongado que conecta as lagoas de Jacarepaguá e Tijuca (Domingos 2001). A bacia hidrográfica de Jacarepaguá é formada também pelos rios que descem das vertentes dos Maciços da Tijuca e da Pedra Branca e do escudo rochoso situado ao norte da baixada. A drenagem tem as lagoas como primeiro destino e em seguida, o mar. A área total da bacia hidrográfica de Jacarepaguá é de aproximadamente 226km2, sendo que cerca de 176km2 se referem às superfícies drenadas pelos rios. A lagoa de Jacarepaguá é a que recebe maior contribuição de rios que drenam para sua bacia. Os principais afluentes da lagoa de Jacarepaguá são o Arroio Pavuna (5,0km), rio Pavuninha (4,0km), rio Passarinho (2,5km), rio Caçambé (3,2km), rio Camorim (6,5km) e rio Marinho (3,5km) (SEMADS 2001).

A lagoa de Jacarepaguá apresenta uma área de 3,7km2, profundidade média de 3,3m e comunica-se com o mar através das lagoas do Camorim, da Tijuca e do canal artificial da Joatinga. Essa lagoa é a mais continental do CLJ, com escassa troca de água com o mar e com o maior tempo de retenção da água, o que contribui para o aumento da eutrofização (Domingos 2001). A lagoa de Jacarepaguá possui a maior área de drenagem da região (102,8km2) e uma vazão dos rios contribuintes de cerca de 0,78m3/s. Estes rios cortam grande parte dos bairros de Jacarepaguá e adjacências, trazendo em suas águas grande quantidade de sedimentos, resíduos industriais e domésticos (SEMADS 2001).


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MÉTODOSPERIODICIDADE E ESTAÇÕES DE COLETA

Foram realizadas amostragens a cada quinze dias, durante os meses de agosto a dezembro de 1996, janeiro a setembro de 1997, janeiro a novembro de 1999 e fevereiro de 2007 a fevereiro de 2008 em duas estações de coleta na lagoa de Jacarepaguá. As estações de amostragem foram definidas com base em amostragens prévias e dados pré-existentes e suas localizações estão assinaladas na Figura 1. As coletas de zooplâncton e peixes para análises de microcistinas foram realizadas mensalmente, entre os períodos de agosto de 1996 a novembro de 1999 e de março de 2006 a abril de 2007.

MEDIDAS DE CAMPO

A temperatura da coluna d’água foi obtida através de um termístor digital. Valores de oxigênio dissolvido, condutividade elétrica, salinidade e pH

foram medidos utilizando eletrodos específicos para essas variáveis. A transparência d’água foi estimada pela extinção do disco de Secchi, no lado sombreado do barco (Lund & Talling 1957).

CLOROFILA-A

As coletas de água foram realizadas com garrafa de Van Dorn. Parte da amostra foi filtrada em campo, em filtros de fibra de vidro (Whatman GF/C). Os filtros foram preservados congelados para posterior análise de clorofila-a. As concentrações de clorofila-a foram estimadas por espectrofotometria, segundo metodologia descrita em APHA (1998), apartir de extração com acetona 90%, durante 20-24h.

FITOPLÂNCTON

As amostras de fitoplâncton foram coletadas na sub-superfície (0,1m) das estações de coleta e fixadas com solução de Lugol. As populações

Figura 1. Mapa e localização do complexo lagunar de Jacarepaguá, assinaladas as estações de coleta.Figure 1. Regional map and location of the Jacarepaguá lagoon complex. Sampling sites are indicated with numbers.


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foram identificadas sempre que possível em nível de espécie. As densidades das populações (células.mL-1) foram estimadas segundo a técnica da sedimentação (Utermöhl 1958). Os indivíduos (células, colônias, filamentos) foram enumerados em campos aleatórios (Uhelinger 1964), em número suficiente para alcançar 100 indivíduos da espécie mais freqüente, sendo o erro inferior a 20%, a um intervalo de confiança de 95% (Lund et al. 1958).

ZOOPLÂNCTON

Para análise da densidade do zooplâncton foram coletados 9,0L de água da sub-superfície da lagoa e concentrados em rede de plâncton com abertura de malha de 68μm. O concentrado foi acondicionado em frascos de vidro, contendo solução de formol a 4%. Para identificação e quantificação das populações, foi utilizado microscópio óptico, sendo os animais identificados em nível de espécie, sempre que possível. Para a quantificação foi utilizada uma câmara de Sedgwick-Rafter reticulada com capacidade para 1mL. Para melhor confiabilidade dos resultados, essas contagens foram feitas três vezes por amostra.

CIANOTOXINAS

Microcistinas foram analisadas a partir de amostras de séston da lagoa retida nos filtros de borosilicato. Cerca de 2,0L de água da lagoa foram filtrados em membranas de borosilicato (Sartorius AG 37070, Goettingen, Germany), sendo os mesmos congelados até a análise. A extração de toxina dos filtros foi feita segundo método descrito em Krishnamurthy et al. (1986), utilizando-se uma solução butanol-metanol-água (5:20:75 vol/vol), seguida de centrifugação do extrato e evaporação do sobrenadante a 1/3 do volume. Em seguida, os extratos foram passados em cartucho C18 (Varian) para uma primeira purificação da fração contendo microcistinas. Este cartucho foi então eluído com 20mL de água deionizada, 20mL de metanol 20% e finalmente com 20mL de metanol 100%. Esta fração foi então evaporada até a secagem completa, ressuspensa em 1,0mL de água deionizada e congelada para posterior análise.

A verificação da presença de microcistinas foi feita através de análise por Cromatografia Líquida de Alta Eficiência (HPLC), em cromatógrafo Shimadzu

com detetor UV/Vis. SPD-M10A. As análises foram realizadas em condições isocráticas, sendo utilizada uma coluna de fase reversa Supercosil LC-18 (5μm, 25cm x 10mm), fase móvel de acetonitrila e acetato de amônio 20mM (28:72 v/v), fluxo de 1,0mL.min-1 e absorbância a 238nm.

O espectro de cada um dos picos obtidos nos cromatogramas foi analisado entre 200-300nm, com o auxílio de um fotodetector de diodo (SPD-M10A - Diode Array-PDA) e comparados a um espectro padrão de microcistina-LR, no sentido de confirmar a presença da toxina. A quantificação da toxina foi feita através da comparação de área do pico da amostra em relação a uma área obtida num cromatograma feito com um padrão de microcistina-LR, no qual a concentração de microcistinas é conhecida.

Para verificação da presença e/ou acumulação de microcistinas no tecido muscular, os peixes foram dissecados com bisturi e as amostras do tecido muscular foram extraídas com metanol 100%, seguida de uma partição com hexano para a retirada do excesso de lipídios e pré-purificada em cartucho de octadecilsilano (C18) seguindo a metodologia descrita por Magalhães et al. (2001).

Os peixes coletados a partir de 2006 foram extraídos com metanol:TFA (0,1%) (Chorus & Bartran 1999) e pré purificada em cartucho de sílica HP20. O material extraído e seco foi analisado por técnicas de imunoensaio do tipo ELISA (kit de placas Beacon®), desenvolvido por Chu et al. (1990). Neste caso, é importante ressaltar que toda a quantidade de microcistinas extraída dos tecidos se refere a microcistinas livres, pois no momento em que essas toxinas se ligam as proteínas fosfatases não podem ser extraídas, por ser esta uma ligação covalente irreversível.

RESULTADOS E DISCUSSÃOVARIÁVEIS FÍSICAS, QUÍMICAS E BIOLÓGICAS

A lagoa de Jacarepaguá tem sido caracterizada como um ambiente raso, túrbido, hipereutrófico, e com altas densidades fitoplanctônicas (Fernandes 1993, Domingos 2001, Ferrão-Filho et al. 2002a).

Os perfis de temperatura observados durante o período de amostragem do ano de 2007 sugerem uma constante circulação de toda a coluna d’água ao longo de todo ciclo sazonal (dados não mostrados).


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Para melhor interpretação dos dados, os mesmos foram divididos em três períodos de acordo com os ciclos sazonais estudados, são eles: Período I (PI) de agosto/96 a setembro/97, Período II (PII) de janeiro/99 a novembro/99 e Período III (PIII) de fevereiro/07 a janeiro/08. Em PI a temperatura variou de 20,0 e 21,0oC (agosto/96) à 31,2 e 32,6oC (janeiro/97) nos pontos 1 e 2, respectivamente (Figura 2). A variação da temperatura em PII foi de 19oC em agosto/99 (nos dois pontos de coleta) à 29,6oC (ponto 1) e 30,5oC (ponto 2). Já em PIII, os menores valores de temperatura foram observados no mês de julho/07 (18, 5oC, ponto 1; 19,1oC, ponto 2) e os maiores em março/07 (31,4oC; ponto 1) e em fevereiro/07 (30,6oC; ponto 2). A variação de um pouco mais de 10oC de temperatura da água entre os meses de inverno e verão observados na lagoa de Jacarepaguá parece ter sido um fator importante que contribuiu para a mudança na composição e densidade fitoplanctônica nesse ambiente.

Os valores de pH no ponto 1 variaram de neutro à levemente alcalino na maioria dos meses em PI e PII (Figura 2). Um considerável aumento nos valores de pH foi registrado nos meses de verão (pH 10; novembro/99), coincidindo com o maior valor de densidade fitoplanctônica total (1,2 x 107cél.mL-1) e dominância de cianobactérias observado em todo período de estudo. Em PIII (ponto 1), apenas os meses de fevereiro e março/07 apresentaram altos valores de pH, nos demais meses desse período, o pH da água variou de neutro a ácido. No ponto 2, os valores de pH também variaram de neutro a alcalino na maioria dos meses, com valores ligeiramente ácidos nos meses de verão em PIII. É importante ressaltar que embora as cianobactérias apresentem vantagens em colonizar ambientes com pH mais elevado (Caraco & Miller 1998), a dominância desse grupo sobre comunidade fitoplanctônica não se restringiu a épocas em que as águas estiveram alcalinas.

A salinidade da água da lagoa de Jacarepaguá variou desde valores próximos a zero ppt (fevereiro e março/97; janeiro e fevereiro/99) a 10ppt (novembro/99; Figura 2). Em PIII, ocorreram salinidades mais baixas nos meses do verão (período chuvoso), se comparadas aos meses de seca do inverno, sugerindo uma possível diluição da água da lagoa pela água da chuva.

A salinidade não parece ser um fator tão importante quanto nas lagoas localizadas no norte do estado do Rio de Janeiro que atingem valores de até 53,4ppt (Enrich-Prast et al. 2004), possivelmente devido à escassa circulação da água do mar provocada pelo estrangulamento e fechamento dos canais de comunicação da lagoa com a região costeira.

Ao longo dos três períodos estudados, foi registrada uma grande variabilidade das concentrações de oxigênio dissolvido (OD, Figura 2). As maiores concentrações de OD (máx = 16,40mg.L-1 em agosto/97) encontradas na superfície na coluna d’água são resultado da elevada atividade fotossintética fitoplanctônica. Em PIII, maiores concentrações de OD foram observadas na superfície e anoxia, no fundo da coluna d’água (dados não mostrados). Na maioria das amostragens, a anoxia foi registrada já a partir dos primeiros 50cm da coluna d’água.

A transparência da água na lagoa de Jacarepaguá foi reduzida ao longo de todos os três períodos estudados, com a maioria dos valores entre 10 e 50cm de coluna d’água (Figura 2). A baixa transparência da água pode ser atribuída à alta densidade fitoplanctônica.

Durante os três períodos estudados, as concentrações de clorofila-a foram bastante elevadas (Figura 3). Em PI, alcançaram os valores máximos de 207 e 304,3μg.L-1 (pontos 1 e 2, respectivamente). As maiores concentrações dessa variável foram observadas em PII, atingindo valores de 9770,4μg.L-1 (ponto 2; outubro/99). As elevadas concentrações de clorofila-a estão relacionadas com a alta disponibilidade de nutrientes neste sistema lagunar (Domingos 2001).

A reduzida transparência da água, associada às elevadas concentrações de clorofila-a, caracterizam a lagoa de Jacarepaguá como um ambiente hipereutrófico, de acordo com qualquer índice de estado trófico utilizado (Nürnberg 1996, Vollenweider & Kerekes 1980, Salas & Martino 1991). A ocupação urbana desordenada na região da Barra da Tijuca (RJ) pode ser apontada como uma das principais causas do acelerado processo de eutrofização dessa lagoa, que vem sendo intensificada desde a década de 70 (Semeraro & Costa 1972). As lagoas costeiras do Estado do Rio de Janeiro que apresentam uma intensa ocupação urbana e/ou industrial em seu entorno são freqüentemente reportadas como ambientes de alta


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Figura 2. Variação dos valores de temperatura, pH, salinidade, oxigênio dissolvido, profundidade de Secchi na lagoa de Jacarepaguá, nas duas estações de coleta.

Figure 2. Variation in water temperature, pH, salinity, dissolved oxygen, and Secchi depth at the two sampling sites in the Jacarepaguá lagoon over the study period.


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produtividade primária e de eventuais ou freqüentes ocorrências de florações de cianobactérias, como também reportado para as lagoas de Imboassica/RJ (Mello 2001) e da Barra (Domingos et al. 1994).

COMUNIDADE FITOPLANCTÔNICA

Marcada dominância de cianobactérias na maior parte do estudo, intercalada por pulsos sazonais de maior diversidade fitoplanctônica, foram observados a partir de 1999 (PII e PIII - Figura 4). No entanto, o um perfil diferente foi observado em PIII, quando uma composição fitoplanctônica mais diversa foi observada com maior freqüência em sua fase inicial (agosto a dezembro/96). Esta diversidade esteve representada, principalmente, por clorofíceas, diatomáceas, prasinoficeas e criptoficeas. Entre a segunda metade de dezembro/96 e o final de janeiro/97 foi possível observar um aumento massivo de cianobactérias, o que representou o primeiro evento de floração registrado no presente estudo. Este evento foi seguido por uma reestruturação da diversidade inicial, retornando três meses depois, quando a ocorrência de cianobactérias tornou-se mais freqüente na lagoa. De fato, estudos anteriores indicam que, apesar de florações de cianobactérias terem sido registradas desde os anos 70 (Semerano & Costa 1972), elas se restringiam a surgimentos ocasionais, sendo mais persistentes a partir dos anos 90 (Domingos 2001). Em PII e PIII, durante aos anos de 1999 e 2007, respectivamente, observou-se a tendência desse grupo em dominar a

comunidade fitoplanctônica durante quase todo o ano, exceto em um curto período de tempo (final de julho a inicio de agosto), quando os pulsos de maior diversidade fitoplanctônica foram observados.

Cabe salientar que a dinâmica observada em 1999 tenha se repetido quase 10 anos depois, o que sugere uma tendência sazonal de estruturação da comunidade fitoplanctônica local, nos levando a buscar entender os fatores que controlam essa variação. A partir dos dados físicos e químicos observou-se que, para esses anos, o desaparecimento da floração coincidiu com épocas de menores temperaturas, sugerindo ser esse um importante fator regulador da dinâmica observada. Apesar de ser uma época de estiagem, o que tende a concentrar os nutrientes disponíveis e sustentar uma maior biomassa fitoplanctônica, como ressaltado por Naselli-Flores (2000), para 21 reservatórios da Sicilia (Itália), a situação hipereutrófica do corpo d’água estudado deve representar uma oferta constante de nutrientes de modo que este não seja o fator limitante em questão. Esta condição, associada a climas tropicais (Padisak 1997) e um alto valor de pH (Caraco & Miller 1998) fazem desse, um sistema favorável para o estabelecimento e dominância das cianobactérias. As florações, portanto, significam maiores densidades totais da comunidade fitoplanctônica, sendo sua presença, aparentemente impedida apenas pela queda de temperatura, como já observado para outros sistemas aquáticas do sudeste do Brasil (Marinho & Huszar 2002, Soares 2008) ocasionando em períodos de aumento na diversidade fitoplanctônica. A influência

Figura 3. Variação da concentração de clorofila-a, nos pontos 1 (a) e 2 (b), ao longo do período estudado na lagoa de Jacarepaguá.Figure 3. Variation in the concentration of chlorophyl-a at the sampling sites 1 (a) and 2 (b) in the Jacarepaguá lagoon over the study period.


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do aumento da temperatura com as mudanças climáticas globais, intensificando o processo de eutrofização, tem sido ressaltada recentemente por Paerl & Huisman (2008).

COMUNIDADE ZOOPLANCTÔNICA

A comunidade zooplanctônica foi analisada mensalmente somente em PI (1996-1997). Durante aquele período, observou-se dominância em abundância de rotíferos e copépodos (Figura 5). Dentre as sete espécies de rotíferos, duas foram dominantes na maior parte do período: Brachionus

angularis e B. plicatilis, comuns em ambientes estuarinos e salobros (Branco 1998). Os copépodos foram representados por uma única espécie de ciclopoida, Metacyclops mendocinus, sendo dominantes as formas larvais (náuplios) e copepoditos. Apenas duas espécies de cladóceros ocorreram na lagoa, sendo Moina micrura a dominante, chegando a densidades de até 360 e 400 indivíduos L-1 nos pontos 1 e 2, enquanto Ceriodaphnia cornuta ocorreu somente num curto período, com densidades de até 106 e 83 indivíduos L-1, nos pontos 1 e 2 respectivamente.

Apesar da elevada densidade de organismos zooplânctonicos encontrada na lagoa, observa-se uma

Figura 4. Abundância relativa dos grandes grupos taxonômicos da comunidade fitoplanctônica nos pontos 1 (a) e 2 (b) da lagoa de Jacarepaguá, assinalados os períodos de estudo.

Figure 4. Relative abundance of the main taxonomic groups in the phytoplanktonic communities of sampling sites 1 (a) and 2 (b) in the Jacarepagua lagoon over the study period. Letters on the lower part of the graphs indicate months of the year.


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baixa diversidade de espécies quando comparada a outros ecossistemas lagunares costeiros. Branco (1998) encontrou 92 táxons na lagoa de Imboassica, 60 táxons na lagoa de Comprida e 88 táxons na lagoa de Cabiúnas, no litoral Norte Fluminense. A baixa diversidade de espécies, associada à dominância de copépodos ciclopoidas e rotíferos demonstra o alto grau de eutrofização e de impacto antrópico deste ecossistema.

Muitos estudos apontam as cianobactérias como um alimento de baixo valor nutritivo para o zooplâncton (Porter & Orcutt 1980, Infante & Abella 1985, Haney 1987, Hanazato & Yasuno 1987, Lampert 1987, Matveev & Balseiro 1990, Hening et al. 1991, Lundstedt & Brett 1991), podendo inibir as populações de cladóceros em alguns lagos (Gliwcz 1977, Edmondson & Litt 1982, Jarvis et al. 1987, Burns et al. 1989, Hazanato 1991). Repka (1997) assinalou que o baixo valor das cianobactérias como alimento se deve a uma combinação de vários fatores, tais como suas características bioquímicas, capacidade

de interferir mecanicamente no processo de filtração de partículas e escassa digestibilidade das colônias ou filamentos. Além disso, algumas cianobactérias são deficientes em ácidos graxos poli-insaturados (tipo ômega-3), essenciais ao crescimento do zooplâncton (Coutteau & Sorgeloos 1997, DeMott & Müller-Navarra 1997). Muitas cianobactérias produzem toxinas que podem também afetar a sobrevivência e fecundidade do zooplâncton influenciando, portanto, o seu fitness (DeMott et al. 1991, Hietala et al. 1995, Smith & Gilbert 1995, Ferrão-Filho et al. 2000, Nandini 2000, Lürling 2003). Outros estudos demonstram que a dominância de cianobactérias pode alterar a composição da comunidade zooplanctônica, que passa de uma comunidade dominada por filtradores generalistas de grande porte (p.ex: Daphnia), para uma comunidade dominada por seletores de partículas de pequeno porte (Leonard & Pearl 2005, Hansson et al. 2007).

No estudo de Ferrão-Filho et al. (2002a), sobre a composição do zooplâncton da lagoa de Jacarepaguá,

Figura 5. Densidades de rotíferos, cladóceros e copépodos da comunidade zooplanctônica da lagoa de Jacarepaguá, durante o Período I (agosto/96 a setembro/97).

Figure 5. Population densities of rotifers, cladocerans and copepods in the zooplanktonic community of Jacarepagua lagoon during study period I (August/96 – September/97). Letters on the lower part of the graphs indicate months of the year.


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foi observada uma correlação negativa (r = – 0.679; P<0,05) entre a densidade de cladóceros e a densidade de cianobactérias, demonstrando que as cianobactérias afetam negativamente as populações de cladóceros. O oposto foi verificado para as populações de copépodos, os quais apresentaram correlação positiva (r = 0.617; P<0,05) com a densidade de cianobactérias. Este fato foi considerado um efeito indireto do aumento da oferta de alimento durante a floração, como detritos e bactérias, já que esta espécie de ciclopoida tem hábitos detritívoros (Ferrão-Filho et al. 2002a). Alguns testes de toxicidade realizados durante o PI comprovaram a hipótese de que as cianobactérias, principalmente Microcystis aeruginosa, são fonte de alimento pobre para os cladóceros da lagoa de Jacarepaguá, fato que pode ser tanto devido a sua toxicidade quanto ao baixo valor nutritivo deste recurso (Ferrão-Filho et al. 2002a, Ferrão-Filho & Azevedo 2003).

No estudo de Ferrão-Filho et al. (2002b), sobre a acumulação de cianotoxinas (microcistinas) no zooplâncton da lagoa de Jacarepaguá, foi demonstrado que a comunidade zooplanctônica pode acumular quantidades expressivas destas toxinas a partir do séston, com fator de bioacumulação da ordem de 29.000, o que demonstra que estes organismos podem servir como vetores destas toxinas para elos superiores da cadeia alimentar.

CIANOTOXINAS

Foram observadas seis fases distintas no primeiro e segundo período relativo à 40 meses consecutivos de coleta (1996 a 1999). A fase 1 correspondeu ao período anterior à floração de cianobactérias (agosto-outubro/96), quando as clorococales foram dominantes (60%), não tendo sido detectadas microcistinas (MC) nas amostras de séston (Figura 6) e peixes (Figura 7).

A fase 2 (novembro/96-março /98) foi caracterizada pelo aumento do percentual de cianobactérias alcan-çando 99,9% em setembro/97, sendo M. aeruginosa a espécie dominante. Nesta fase, as concentrações de MC nas amostras de séston atingiram seu máximo, com valores variando de 1,45μg.L-1 (novembro/96) a 979μg.L-1 (setembro/97; Figura 6). Esta toxina foi também detectada em 75% das amostras de tecidos musculares dos peixes, variando de 2,9 a 26,4ng.g-1. Com estes resultados pode-se inferir que 73,9% das amostras de tecido muscular dos peixes estiveram acima da ingestão diária tolerada (IDT) por humanos de 0,04μg.kg-1.dia-1 (Chorus & Bartran 1999) (Figura 7).

Na fase 3 (abril/98-início de dezembro/98), a concentração de MC no séston foi baixa (0-6,4μg.L-1) e portanto, a concentração encontrada no tecido muscular também decresceu, ficando abaixo do limite recomendado para consumo (Figura 7).

Figura 6. Concentração de microcistinas (MCs) no séston da lagoa de Jacarepaguá durante as seis fases de amostragem (delimitados pelas linhas pontilhadas).

Figure 6. Microcystins (MCs) concentration at the seston of Jacarepagua lagoon during the six phases of the sampled period (dotted lines). Letters on the bottom of the graph indicate months of the year.


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Já na fase 4 (final de dezembro/98-maio/99), a média do percentual de cianobactérias foi de 92% com densidade variando de 104 a 106 células.mL-1 com a dominância do gênero Oscillatoria. A concentração de MC no séston aumentou ligeiramente, chegando a 48,8μg.L-1 no ponto 2. Valores de MC acima do IDT foram detectados em 75% das amostras de tecido muscular, variando de 2,4 a 81,8ng.g-1 (Figura 7).

Figura 7. Conteúdo de microcistinas em músculo de Tilapia rendalli, IDE (ingestão diária estimada em μg kg-1 dia-1) e IDT (ingestão diária

tolerada de 0,04μg kg-1 dia-1) nas diferentes fases do estudo.Figure 7. Amount of microcystins in the muscles of Tilapia rendalli from the Jacarepagua lagoon, estimated daily ingestion (IDE; in μg kg-1 day-1) and tolerated daily ingestion of 0.04μg kg-1 day-1 (IDT) over the different

phases of the study period.

Na fase 5 (junho/99-início de agosto/99), o percentual de cianobactérias caiu, em média, para 13% com uma densidade fitoplanctônica de 104 células.mL-1. O séston apresentou valores de MC variando de 0 a 17,1μg.L-1 (Figura 6). Apesar desses baixos valores de MC, esta toxina foi detectada em todas as amostras de tecido muscular variando de 9,7 a 42,9ng.g-1 e somente o menor resultado ficou abaixo da IDT (Figura 7).

Durante a fase 6 (final de agosto-novembro/99), houve um aumento da abundância de cianobactérias (107 células.mL-1) representado 85% do total da comuni-dade fitoplanctônica. Este período foi marcado por uma densa floração de Microcystis e conseqüente aumento da concentração de MC no séston (256,9μg.L-1) e no tecido muscular dos peixes coletados alcançando um máximo de 337,3ng.g-1 em setembro de 1999. Este resultado representa uma IDE de 1,68μg.kg-1.dia-1, ou seja, 42 vezes acima do permitido.

Analisando todo esse período, mesmo com o decréscimo da floração de cianobactérias, 72% das amostras de tecido muscular apresentaram concen-trações próximas ou acima da ingestão máxima tolerada.

Após cerca de seis anos dos primeiros estudos sobre MCs no músculo de peixes na lagoa de Jacarepaguá, novas amostragens foram realizadas abrangendo o período de agosto/06 a janeiro/07. Pôde-se detectar MC no tecido muscular do pescado com concentrações acima do valor máximo estabelecido pela Organização Mundial da Saúde (OMS) (Tabela I). No mês de novembro/06 foi detectada a maior concentração de MC no tecido muscular de peixe (40,7ng.g-1), estando este valor 5 vezes acima do valor limite recomendado para não conferir riscos de intoxicação à população humana. Nos demais meses de estudo desse período, foram detectadas MC no tecido muscular em concentrações abaixo do limite máximo recomendado pela OMS, sendo as menores concentrações detectadas nos meses de março a julho de 2006, variando entre 0,46ng.g-1 a 0,84ng.g-1.

Os resultados mostraram uma rápida transferência das MC para o tecido muscular dos peixes. Esta transferência se dá, provavelmente, devido à ingestão de células tóxicas de Microcystis. Os dados, portanto, confirmam o acúmulo e a


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persistência das MC no tecido muscular de Tilapia e demonstra o risco de consumo destes peixes pela população humana. Ressalta-se também que em virtude de a IDT estar relacionada a adultos saudáveis, o risco poderá ser ainda maior quando crianças e idosos forem expostas a esse risco.

Os resultados desse estudo contribuíram para a tomada de decisão da Secretaria Estadual de Meio Ambiente em proibir a pesca e a comercialização de peixes oriundos do Complexo Lagunar de Jacarepaguá no início do ano de 2007, devido aos riscos potenciais das microcistinas para a saúde da

Tabela I. Concentrações de microcistinas nos fígados e nos tecidos musculares dos peixes amostrados na lagoa de Jacarepaguá no período de março de 2006 a março de 2007 e as espécies de cianobactérias dominantes no ponto 1. IDE = Ingestão Diária Estimada de

300g/pessoa de 60kg. (-) não analisado Table I. Concentration of microcystins in the livers and muscles of fish from Jacarepagua lagoon captured between March 2006 and March 2007, along with predominant cyanobacteria species at sampling site 1. EDI = Estimated daily ingestion of 300g for

a 60kg person. (-) not analyzed

Data AmostraTilapia sp.

Elisa(ng g-1)

IDE(µg kg-1 dia-1)

Espécie dominante no Complexo Lagunar de

março/06 Tec. MuscularFígado

0,84- 0,0042 Planktothrix sp.

(1,0 x 105)

maio/06 Tec. MuscularFígado

0,784,06 0,0035 Planktothrix sp.

(1,4 x 105)

junho/06 Tec. MuscularFígado

0,84177,7 0,0042 Jaaginema subtilissima

(1,3 x 106)

julho/06 Tec. MuscularFígado

0,46109,5 0,0023 J. subtilissima

(5,0 x 105)

agosto/06 Tec. MuscularFígado

24,9153,5 0,1245 Pseudanabaena sp.

(3,3 x 103)

outubro/06 Tec. MuscularFígado

36,6104,7 0,1834 Microcystis sp.

(2,3 x 104)

novembro/06 Tec. MuscularFígado

40,7260,7

0,2038 Planktothrix sp.(5,2 x 105)

dezembro/06 Tec. MuscularFígado

28,0512,7 0,1403 Microcystis aeruginosa

(4,5 x 105)

Janeiro/07 Tec. MuscularFígado

8,1836,2 0,0405 M. aeruginosa

(2,1 x 105)

Fevereiro/07 Tec. MuscularFígado

2,24162,5 0,0112 M. aeruginosa

(9,8 x 104)

março/07 Tec. MuscularFígado

2,73121,9 0,0136 M. aeruginosa

(3,0 x 105)

população. Essa decisão foi amparada legalmente pela Resolução 274/2000 do CONAMA, que permite a interdição se for constatada a má qualidade das águas.

CONCLUSÃO

A explosão demográfica da região da Barra da Tijuca, a partir das décadas de 70 e 80, associada à falta de infra-estrutura de saneamento básico, quanto ao tratamento e destino dos efluentes domésticos, foi um dos principais responsáveis pelo


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acelerado e intensificado processo de eutrofização das águas da lagoa de Jacarepaguá. Uma das conseqüências da eutrofização nesse ambiente tem sido a freqüente ocorrência de florações de cianobactérias. O grupo das cianobactérias vem dominando a comunidade fitoplanctônica desse sistema há vários anos, salvo alguns curtos pulsos de redução da representatividade desse grupo e aumento da diversidade, fato este que parece estar também associado a uma brusca redução da temperatura nos meses de inverno. A ocorrência de espécies de cianobactérias produtoras de microcistinas assim como altas concentrações destas toxinas foram reportadas na lagoa de Jacarepaguá. Essas toxinas são acumuladas nos peixes dessa lagoa e estes são consumidos e comercializados pela população humana local, principalmente pela comunidade que vive em torno dessa lagoa. Durante 60% do meses de estudo, as concentrações de microcistinas encontradas no tecido muscular do pescado estiveram acima dos valores recomendados pela OMS para consumo humano. Em decorrência disso, no início do ano de 2007, a pesca na lagoa de Jacarepaguá foi proibida. Nessa mesma época, um trecho da praia da Barra da Tijuca ficou interditado para uso recreativo devido à presença de toxinas de cianobactérias na água do mar. De fato, a freqüente ocorrência de florações de cianobactérias tóxicas na lagoa de Jacarepaguá, leva-nos a concluir que é de grande importância o constante estudo de monitoramento tanto da qualidade da água quanto do pescado, principalmente porque essa lagoa ainda é utilizada para recreação e produção pesqueira.

AGRADECIMENTOS: A Fundação Estadual de Engenharia do Meio Ambiente (Feema), a Divisão de Laboratório (Dilab) e em especial as biólogas Gisele Gomara e Gláucia F. Sampaio.

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Submetido em 09/12/2008.Aceito em 30/01/2009.

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