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http://www.biotaneotropica.org.br http://www.biotaneotropica.org.br/v13n3/pt/abstract?inventory+bn01613032013 Biota Neotrop., vol. 13, no. 3 Anuros da Estação Ecológica de Santa Bárbara, um remanescente de formações abertas de Cerrado no estado de São Paulo Cybele de Oliveira Araujo 1,4 , Décio Tadeu Corrêa 2 & Selma Maria de Almeida Santos 3 1 Seção de Animais Silvestres, Instituto Florestal, Rua do Horto, 931, Horto Florestal, CEP 02377-000, São Paulo, SP, Brasil 2 Programa de Pós-graduação em Ecologia, Departamento de Biologia Animal, Instituto de Biologia, Universidade Estadual de Campinas – UNICAMP, CP 6109, CEP 13083-862, Campinas, SP, Brasil 3 Laboratório de Ecologia e Evolução, Instituto Butantan, Avenida Dr. Vital Brasil, 1500, CEP 05503-900, São Paulo, SP, Brasil 4 Autor para correspondência: Cybele de Oliveira Araujo, e-mail: [email protected] ARAUJO, C.O., CORRÊA, D.T. & ALMEIDA-SANTOS, S.M. Anurans of the Estação Ecológica de Santa Bárbara, a remnant of open Cerrado formations in the state of São Paulo. Biota Neotrop. 13(3): http://www. biotaneotropica.org.br/v13n3/en/abstract?inventory+bn01613032013 Abstract: Although São Paulo is the state with the most knowledge about anurans from Brazil, it still has important knowledge gaps about this group especially in the remnants of the Cerrado Biome. Only 0.5% of this biome is protected by conservation units in the state and remaining fragments suffer threats that include isolation, risk of fire and invasion by exotic plant species. The aim of this study was to obtain information on anurans species recorded at Estação Ecológica de Santa Bárbara, one of the few remnants in Middle Paranapanema river basin that has a predominance of open Cerrado formations. The inventory was conducted monthly from October/2008 to March/2009, totaling 30 sampling days. Surveys were conducted using pitfall traps with drift fences, incidental encounters and acoustic and visual searches. We recorded 33 anuran species, belonging to 14 genera and six families (Bufonidae, Cycloramphidae, Hylidae, Leiuperidae, Leptodactylidae e Microhylidae). Although species richness was not different between open and forest vegetation types, there was a greater abundance of anurans in the open formations, reflecting the largest association of individuals to water bodies present in open phytophysiognomies during the reproductive period. This research is an important contribution to expanding the knowledge about anurans species in the Cerrado, one of the priority global hotspots for biodiversity conservation. Keywords: amphibians, Anura, conservation, inventory, Águas de Santa Bárbara. ARAUJO, C.O., CORRÊA, D.T. & ALMEIDA-SANTOS, S.M. Anuros da Estação Ecológica de Santa Bárbara, um remanescente de formações abertas de Cerrado no estado de São Paulo. Biota Neotrop. 13(3): http:// www.biotaneotropica.org.br/v13n3/pt/abstract?inventory+bn01613032013 Resumo: Apesar de São Paulo ser o estado do país que possui o maior conhecimento sobre sua fauna de anuros, ainda persistem consideráveis vazios amostrais, sobretudo nos remanescentes de Cerrado do estado. Somente 0,5% deste bioma encontram-se protegidos por unidades de conservação no estado e os fragmentos remanescentes sofrem ameaças que incluem o isolamento, risco de incêndios e invasão por espécies vegetais exóticas. Neste contexto, o objetivo deste estudo foi gerar informações sobre as espécies de anuros presentes na Estação Ecológica de Santa Bárbara, um dos poucos remanescentes com formações abertas de Cerrado da bacia hidrográfica do Médio Paranapanema. O levantamento das espécies foi realizado mensalmente entre outubro/2008 a março/2009, totalizando 30 dias de inventário. A amostragem foi realizada por meio de armadilhas de interceptação e queda, encontro ocasional, procura auditiva e procura visual. Registramos 33 espécies pertencentes a 14 gêneros e seis famílias (Bufonidae, Cycloramphidae, Hylidae, Leiuperidae, Leptodactylidae e Microhylidae). Embora a riqueza de espécies não tenha sido diferente entre as formações vegetais abertas e florestais, registrou-se uma maior abundância de anuros nas formações savânicas, refletindo a maior associação dos indivíduos aos corpos d’água presentes nas fitofisionomias abertas durante o período reprodutivo. Este estudo é uma importante contribuição para ampliar o conhecimento sobre a fauna de anuros no Cerrado, um dos hotspots mundiais prioritários para a conservação biológica. Palavras-chave: anfíbios, Anura, conservação, inventário, Águas de Santa Bárbara.

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Anuros da Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara um remanescente de formaccedilotildees abertas de Cerrado no estado de Satildeo Paulo

Cybele de Oliveira Araujo14 Deacutecio Tadeu Correcirca2 amp Selma Maria de Almeida Santos3

1Seccedilatildeo de Animais Silvestres Instituto Florestal Rua do Horto 931 Horto Florestal CEP 02377-000 Satildeo Paulo SP Brasil

2Programa de Poacutes-graduaccedilatildeo em Ecologia Departamento de Biologia Animal Instituto de Biologia Universidade Estadual de Campinas ndash UNICAMP CP 6109 CEP 13083-862 Campinas SP Brasil

3Laboratoacuterio de Ecologia e Evoluccedilatildeo Instituto Butantan Avenida Dr Vital Brasil 1500 CEP 05503-900 Satildeo Paulo SP Brasil

4Autor para correspondecircncia Cybele de Oliveira Araujo e-mail cyaraujoifspgovbr

ARAUJO CO CORREcircA DT amp ALMEIDA-SANTOS SM Anurans of the Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara a remnant of open Cerrado formations in the state of Satildeo Paulo Biota Neotrop 13(3) httpwwwbiotaneotropicaorgbrv13n3enabstractinventory+bn01613032013

Abstract Although Satildeo Paulo is the state with the most knowledge about anurans from Brazil it still has important knowledge gaps about this group especially in the remnants of the Cerrado Biome Only 05 of this biome is protected by conservation units in the state and remaining fragments suffer threats that include isolation risk of fire and invasion by exotic plant species The aim of this study was to obtain information on anurans species recorded at Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara one of the few remnants in Middle Paranapanema river basin that has a predominance of open Cerrado formations The inventory was conducted monthly from October2008 to March2009 totaling 30 sampling days Surveys were conducted using pitfall traps with drift fences incidental encounters and acoustic and visual searches We recorded 33 anuran species belonging to 14 genera and six families (Bufonidae Cycloramphidae Hylidae Leiuperidae Leptodactylidae e Microhylidae) Although species richness was not different between open and forest vegetation types there was a greater abundance of anurans in the open formations reflecting the largest association of individuals to water bodies present in open phytophysiognomies during the reproductive period This research is an important contribution to expanding the knowledge about anurans species in the Cerrado one of the priority global hotspots for biodiversity conservationKeywords amphibians Anura conservation inventory Aacuteguas de Santa Baacuterbara

ARAUJO CO CORREcircA DT amp ALMEIDA-SANTOS SM Anuros da Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara um remanescente de formaccedilotildees abertas de Cerrado no estado de Satildeo Paulo Biota Neotrop 13(3) httpwwwbiotaneotropicaorgbrv13n3ptabstractinventory+bn01613032013

Resumo Apesar de Satildeo Paulo ser o estado do paiacutes que possui o maior conhecimento sobre sua fauna de anuros ainda persistem consideraacuteveis vazios amostrais sobretudo nos remanescentes de Cerrado do estado Somente 05 deste bioma encontram-se protegidos por unidades de conservaccedilatildeo no estado e os fragmentos remanescentes sofrem ameaccedilas que incluem o isolamento risco de incecircndios e invasatildeo por espeacutecies vegetais exoacuteticas Neste contexto o objetivo deste estudo foi gerar informaccedilotildees sobre as espeacutecies de anuros presentes na Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara um dos poucos remanescentes com formaccedilotildees abertas de Cerrado da bacia hidrograacutefica do Meacutedio Paranapanema O levantamento das espeacutecies foi realizado mensalmente entre outubro2008 a marccedilo2009 totalizando 30 dias de inventaacuterio A amostragem foi realizada por meio de armadilhas de interceptaccedilatildeo e queda encontro ocasional procura auditiva e procura visual Registramos 33 espeacutecies pertencentes a 14 gecircneros e seis famiacutelias (Bufonidae Cycloramphidae Hylidae Leiuperidae Leptodactylidae e Microhylidae) Embora a riqueza de espeacutecies natildeo tenha sido diferente entre as formaccedilotildees vegetais abertas e florestais registrou-se uma maior abundacircncia de anuros nas formaccedilotildees savacircnicas refletindo a maior associaccedilatildeo dos indiviacuteduos aos corpos drsquoaacutegua presentes nas fitofisionomias abertas durante o periacuteodo reprodutivo Este estudo eacute uma importante contribuiccedilatildeo para ampliar o conhecimento sobre a fauna de anuros no Cerrado um dos hotspots mundiais prioritaacuterios para a conservaccedilatildeo bioloacutegicaPalavras-chave anfiacutebios Anura conservaccedilatildeo inventaacuterio Aacuteguas de Santa Baacuterbara

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Anuros da Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara estado de Satildeo Paulo

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Considerando que estudos realizados no Cerrado prevecircem em um cenaacuterio de mudanccedilas climaacuteticas alteraccedilotildees na disponibilidade de aacutereas adequadas para ocorrecircncia de muitas espeacutecies de anuros em especial as endecircmicas e especialistas no uso do haacutebitat (Silvano 2011) torna-se imperativo a realizaccedilatildeo de inventaacuterios e estudos padronizados de monitoramento dos anuros em localidades que se mantecircm como lacunas amostrais neste domiacutenio fitogeograacutefico Os dados obtidos neste tipo de pesquisa podem contribuir para uma avaliaccedilatildeo mais adequada do status de conservaccedilatildeo das espeacutecies decliacutenios populacionais e extinccedilotildees locais informaccedilotildees estas indispensaacuteveis para a elaboraccedilatildeo de medidas efetivas de manejo e conservaccedilatildeo das espeacutecies (Verdade et al 2012) Possivelmente as populaccedilotildees de anuros registradas na Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara representam o limite de distribuiccedilatildeo mais austral destas espeacutecies neste domiacutenio (Diniz-Filho et al 2008 Valdujo 2011) Antes deste estudo soacute eram conhecidas trecircs espeacutecies para o municiacutepio de Aacuteguas de Santa Baacuterbara (C Nogueira dados natildeo publicados) Neste contexto o objetivo deste trabalho foi fornecer informaccedilotildees sobre a composiccedilatildeo riqueza abundacircncia e distribuiccedilatildeo dos anuros nesta unidade de conservaccedilatildeo Adicionalmente considerando que vaacuterios estudos apontaram que as formaccedilotildees abertas abrigam uma maior diversidade de anuros em relaccedilatildeo agraves formaccedilotildees florestais de Cerrado (Brandatildeo amp Arauacutejo 2002 Brasileiro et al 2005 Araujo et al 2009 Valdujo 2011 Valdujo et al 2011) testou-se nesta localidade a proposiccedilatildeo que os ambientes com fisionomias abertas apresentam uma maior riqueza e abundacircncia de espeacutecies quando comparados agraves fisionomias florestais

Material e Meacutetodos

1 Local de estudo

A Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara (22deg 46rsquo-22deg 41rsquo S 49deg 16rsquo-49deg 10rsquo O 600-680 m) localiza-se no municiacutepio de Aacuteguas de Santa Baacuterbara (Meacutedio Paranapanema) estado de Satildeo Paulo e apresenta aacuterea total de 2712 ha (Melo amp Durigan 2011) (Figura 1) O clima da regiatildeo eacute do tipo Cwa de Koumlppen com uma estaccedilatildeo seca e outra chuvosa (Peel et al 2007) A temperatura meacutedia nos meses mais quentes (janeiro e fevereiro) oscila entre 24 e 245 degC e nos meses mais frios (junho e julho) ao redor de 17 degC (Melo amp Durigan 2011) A precipitaccedilatildeo meacutedia anual eacute de aproximadamente 1400 mm com a maior meacutedia de precipitaccedilatildeo mensal ocorrendo no mecircs de dezembro (206 mm) e a menor em agosto (44 mm) (Melo amp Durigan 2011) A cobertura vegetal predominante eacute de Cerrado sendo composta sobretudo por formaccedilotildees campestres e savacircnicas como cerrado tiacutepico (344) cerrado denso (102) cerrado ralo (7) e campo limpo uacutemido (65) (Durigan et al 2011) As fisionomias florestais naturais satildeo o cerradatildeo (119) mata de galeria (4) e mata seca semideciacutedua (07) (Durigan et al 2011) As fitofisionomias foram classificadas sensu Ribeiro e Walter (2008) na qual o cerrado sentido restrito eacute subdividido em cerrado denso cerrado tiacutepico e cerrado ralo

2 Coleta e anaacutelise dos dados

O inventaacuterio das espeacutecies foi realizado em seis etapas de campo mensais com duraccedilatildeo de cinco dias cada totalizando 30 dias de amostragem (outubro2008 a marccedilo2009) Foram utilizadas armadilhas de interceptaccedilatildeo e queda (pitfall traps) interligadas por cercas-guia (drift-fences) (Corn 1994) em um ambiente com formaccedilotildees florestais (cerradatildeo e mata seca semideciacutedua) e em dois ambientes com formaccedilotildees savacircnicas (cerrado tiacutepico e cerrado ralo) (Figura 2 Apecircndice 1) Adicionalmente foram realizadas amostragens por meio dos meacutetodos de procura auditiva procura visual e encontro ocasional (Crump amp Scott Junior 1994 Scott Junior amp Woodward 1994) nos ambientes descritos acima e nos siacutetios reprodutivos especialmente em brejos formados no campo limpo

Introduccedilatildeo

Apesar da fauna de anuros do estado de Satildeo Paulo ser considerada a mais conhecida no paiacutes com 230 espeacutecies descritas ainda existem consideraacuteveis lacunas amostrais no nordeste e sudeste do estado (Rossa-Feres et al 2011) Embora tenha ocorrido nos uacuteltimos anos um aumento significativo no nuacutemero de trabalhos publicados sobre a diversidade de anuros em localidades da bacia hidrograacutefica do Meacutedio Paranapanema (Ribeiro-Juacutenior amp Bertoluci 2009 Araujo amp Almeida-Santos 2011 Maffei et al 2011a b) o conhecimento sobre este grupo fauniacutestico nesta regiatildeo continua restrito quando comparado a outras regiotildees do estado (Rossa-Feres et al 2011) A anurofauna do estado pode ser dividida entre as espeacutecies distribuiacutedas nas fitofisionomias de floresta ombroacutefila da encosta litoracircnea e serras do Mar Mantiqueira e Bocaina e as associadas agraves formaccedilotildees de Cerrado e floresta estacional que ocorrem predominantemente no Planalto Ocidental Paulista (Rossa-Feres et al 2008)

O Cerrado eacute o segundo maior domiacutenio neotropical e o uacutenico dos 34 hotspots mundiais prioritaacuterios para a conservaccedilatildeo bioloacutegica em que predomina a vegetaccedilatildeo savacircnica (Myers et al 2000 Mittermeier et al 2004) A vegetaccedilatildeo que possuiacutea originalmente dois milhotildees de km2 de extensatildeo (23 do territoacuterio nacional) compreende uma extensa aacuterea continua nos estados de Goiaacutes Bahia Minas Gerais e Mato Grosso e algumas peniacutensulas e aacutereas disjuntas que se estendem por outros estados (Eiten 1972) Sua heterogeneidade ambiental que inclui planaltos depressotildees e planiacutecies dominadas por formaccedilotildees campestres e savacircnicas e em menor proporccedilatildeo matas de galeria e floresta estacional (Oliveira-Filho amp Ratter 2002 Silva amp Bates 2002 AbrsquoSaacuteber 2005 Ribeiro amp Walter 2008) estaacute refletida em sua biota reconhecida mundialmente como uma das mais ricas em espeacutecies e endemismos e severamente ameaccedilada pelas atividades humanas (Colli et al 2002 Mittermeier et al 2004 Klink amp Machado 2005 Diniz-Filho et al 2008) Estudo recente aponta uma elevada riqueza de espeacutecies e endemismos de anfiacutebios no Cerrado com 209 espeacutecies de anuros sendo 517 endecircmicas deste domiacutenio (Valdujo et al 2012) Aproximadamente 40 da cobertura vegetal do Cerrado foram devastadas e a porccedilatildeo mais ao sul deste domiacutenio eacute a mais severamente impactada apresentando apenas 15 de sua vegetaccedilatildeo original (Sano et al 2010) Eacute justamente nas regiotildees sul e sudoeste deste domiacutenio que a riqueza de espeacutecies de anuros tende a ser mais elevada (Diniz-Filho et al 2008 Valdujo 2011)

As caracteriacutesticas ecoloacutegicas fisioloacutegicas e reprodutivas dos anuros levam este grupo a uma forte associaccedilatildeo aos ambientes uacutemidos (Duellman amp Trueb 1986 Pough et al 2004) Em regiotildees de Cerrado a maior parte destas espeacutecies ocorre em ambientes abertos e uacutemidos como nas fitofisionomias campo limpo uacutemido e veredas e os endemismos concentram-se nos campos limpos e campos rupestres (Brandatildeo amp Arauacutejo 2002 Colli et al 2002 Eterovick amp Sazima 2004 Brasileiro et al 2005 Araujo et al 2009 Valdujo 2011 Valdujo et al 2011) Eacute importante destacar que as fisionomias campestres e savacircnicas satildeo as formaccedilotildees vegetais mais vulneraacuteveis e sujeitas ao desaparecimento no estado de Satildeo Paulo (Durigan et al 2003 Durigan et al 2004 Durigan amp Ratter 2006 Durigan et al 2007) restando poucas unidades de conservaccedilatildeo de proteccedilatildeo integral que ainda abrigam aacutereas significativas destas fitofisionomias no estado como as estaccedilotildees ecoloacutegicas de Itirapina e Santa Baacuterbara (Kronka et al 2005) Anaacutelises da cobertura vegetal em fragmentos considerados como prioritaacuterios para a conservaccedilatildeo do Cerrado no estado demonstraram que as formaccedilotildees savacircnicas ocorrem em 35 dos fragmentos e as formaccedilotildees campestres em apenas 35 sendo o restante dominado pelas formaccedilotildees florestais (Durigan et al 2003) Somente 05 deste domiacutenio encontra-se protegido por unidades de conservaccedilatildeo no estado e os fragmentos remanescentes sofrem ameaccedilas que incluem o isolamento risco de incecircndios e invasatildeo por espeacutecies vegetais exoacuteticas (Pivello et al 1999 Durigan et al 2004 Durigan et al 2007)

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Araujo CO et al

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uacutemido (Figura 2 Apecircndice 1) Tambeacutem foram considerados alguns registros de espeacutecies obtidos em inventaacuterio realizado apoacutes o teacutermino deste estudo (20112012)

Foram instaladas 18 linhas de armadilhas (unidades amostrais) compostas por quatro baldes plaacutesticos de 60 litros totalizando

72 armadilhas com uma distacircncia miacutenima de 500 m entre linhas (Figura 2 Apecircndice 1) Os baldes foram inseridos em buracos cavados no solo sendo dispostos em linha reta (espaccedilados 15 metros entre si) e interligados por cercas-guia de aproximadamente 50 cm de altura As armadilhas permaneceram abertas por cinco dias consecutivos (primeira ou segunda semana do mecircs) em um total de 30 dias de amostragem (esforccedilo amostral = 2160 armadilhasdia) Com o intuito de minimizar a predaccedilatildeo dos anuros capturados nas armadilhas por vertebrados e invertebrados foram realizadas inspeccedilotildees a cada 24 horas sempre no periacuteodo da manhatilde Foram depositados abrigos em cada uma das armadilhas durante todo o periacuteodo de amostragem para evitar a morte de indiviacuteduos por dessecaccedilatildeo e afogamento (Cechin amp Martins 2000) Foram coletados no maacuteximo 10 indiviacuteduos por espeacutecie Os demais espeacutecimes capturados foram identificados marcados pela amputaccedilatildeo da falange distal do terceiro artelho do membro anterior direito (toe-tipping) (Luumlddecke amp Ameacutezquita 1999 Phillott et al 2007) e liberados proacuteximos ao local de captura (licenccedilas IBAMARAN 10423-1 e 13706-2) Este tipo de marcaccedilatildeo (batch mark) foi utilizado para que os indiviacuteduos recapturados nas armadilhas natildeo fossem recontados nas amostragens subsequentes A relevacircncia deste meacutetodo de marcaccedilatildeo de anuros em estudos populacionais foi apresentada recentemente por Correcirca et al (2013)

A procura auditiva e visual consistiu em censos efetuados no periacuteodo noturno sendo examinados os microhaacutebitats acessiacuteveis (eg bromeacutelias folhiccedilo tronco de aacutervores) e os siacutetios reprodutivos utilizados pelas espeacutecies (eg brejos coacuterregos lagoas vaacuterzeas) A amostragem variou entre trecircs e seis horas por noite resultando em um esforccedilo total de aproximadamente 120 horas de procura e esforccedilo empregado de 60 horas-homem Grande parte dos ambientes aquaacuteticos utilizados pelos anuros durante a reproduccedilatildeo nesta localidade foi inspecionado ao longo dos 14 dias de amostragem ativa (Figura 2 Apecircndice 1) O nuacutemero de siacutetios aquaacuteticos vistoriados e a

Figura 1 Remanescentes de vegetaccedilatildeo natural da bacia hidrograacutefica do Meacutedio Paranapanema SP O fragmento em vermelho representa a Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara No detalhe agrave esquerda estatildeo representadas as bacias hidrograacuteficas do estado de Satildeo Paulo com destaque para o Meacutedio ParanapanemaFigure 1 Natural vegetation remnants of the Middle Paranapanema river basin Satildeo Paulo state Brazil The fragment in focus (in red) represents the Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara The detail on the left side depicts the river basins of Satildeo Paulo state highlighting the Middle Paranapanema

Figura 2 Cobertura vegetal da Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara SP e locais de amostragem (pontos em vermelho = linhas de armadilhas de interceptaccedilatildeo e queda pontos em preto = ambientes aquaacuteticos) Fonte modificado de Melo amp Durigan (2011)Figure 2 Vegetation of the Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara Satildeo Paulo state Brazil and sampled areas (red dots = pitfall trap lines black dots = aquatic sites) Source modified from Melo amp Durigan (2011)

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Anuros da Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara estado de Satildeo Paulo

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distacircncia percorrida em cada noite natildeo foram padronizados no entanto manteve-se o compromisso de amostrar todos os siacutetios reprodutivos em cada etapa mensal O meacutetodo de encontro ocasional consistiu no registro de espeacutecimes encontrados vivos ou mortos quando natildeo estava sendo executado nenhum tipo de procura Os espeacutecimes testemunho foram depositados na Coleccedilatildeo de Anfiacutebios do Instituto de Biociecircncias da Universidade Estadual Paulista Rio Claro (CFBH) e Coleccedilatildeo Herpetoloacutegica do Museu de Zoologia da Universidade de Satildeo Paulo (MZUSP) (Apecircndice 2)

A eficiecircncia da amostragem foi avaliada por meio de curvas de rarefaccedilatildeo (Gotelli amp Colwell 2001) geradas a partir dos dados de incidecircncia dos anuros durante o periacuteodo de inventaacuterio O nuacutemero total de espeacutecies registradas em cada dia foi considerado como uma amostra totalizando 14 amostras obtidas pela procura auditiva e visual e 30 amostras pelas linhas de armadilhas Considerando os diversos estimadores de riqueza disponiacuteveis optou-se pela utilizaccedilatildeo do algoritmo Jackknife de primeira ordem (Magurran 2004 Walther amp Moore 2005 Hortal et al 2006) Apesar de alguns autores apontarem que os estimadores natildeo-parameacutetricos apresentam uma grande dependecircncia da riqueza de espeacutecies observada e portanto do nuacutemero e tamanho das amostras (Melo amp Froehlich 2001 Melo 2004) ainda assim a riqueza estimada neste inventaacuterio pode fornecer uma base para comparaccedilotildees com outros levantamentos realizados em localidades do interior do estado que utilizaram este estimador de riqueza (eg Ribeiro-Juacutenior amp Bertoluci 2009 Santos et al 2009 Brassaloti et al 2010 Araujo amp Almeida-Santos 2011 Valdujo et al 2011 Araujo amp Almeida-Santos 2013) Para averiguar se existem diferenccedilas na riqueza de espeacutecies entre os ambientes abertos e florestais foram avaliados apenas os dados obtidos pelas armadilhas Para tal curvas de rarefaccedilatildeo foram construiacutedas baseadas no nuacutemero de indiviacuteduos registrados e comparou-se a riqueza de espeacutecies considerando o ambiente que apresentou o menor nuacutemero de anuros capturados que no caso foi o ambiente florestal (Gotelli amp Colwell 2001) Todas as anaacutelises foram realizadas no programa EstimateS v820 com 10000 aleatorizaccedilotildees (Colwell 2009) Devido agrave dificuldade na diferenciaccedilatildeo taxonocircmica dos juvenis as espeacutecies Physalaemus centralis e P cuvieri foram consideradas conjuntamente para a determinaccedilatildeo da riqueza de espeacutecies e contagem de indiviacuteduos

Apesar da existecircncia de um sistema de classificaccedilatildeo mais recente para os anuros (Pyron amp Wiens 2011) optou-se pela utilizaccedilatildeo da nomenclatura taxonocircmica mais consagrada apresentada por Frost (2013) O status de conservaccedilatildeo das espeacutecies foi obtido na lista vermelha internacional de espeacutecies ameaccediladas de extinccedilatildeo (International 2013) livro vermelho da fauna brasileira ameaccedilada de extinccedilatildeo (Machado et al 2008) e lista de anfiacutebios ameaccedilados do estado de Satildeo Paulo (Garcia et al 2009)

Resultados e Discussatildeo

1 Composiccedilatildeo e distribuiccedilatildeo das espeacutecies

Registraram-se na Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara 33 espeacutecies de anuros distribuiacutedas em seis famiacutelias Bufonidae (2 espeacutecies) Cycloramphidae (1 espeacutecie) Hylidae (15 espeacutecies) Leiuperidae (5 espeacutecies) Leptodactylidae (7 espeacutecies) e Microhylidae (3 espeacutecies) (Figura 3 Tabela 1) Deste total 30 espeacutecies representam novos registros para o municiacutepio de Aacuteguas de Santa Baacuterbara duas espeacutecies jaacute haviam sido observadas nesta localidade (Leptodactylus mystacinus e Elachistocleis cesarii) e apenas a espeacutecie Odontophrynus cf cultripes foi encontrada exclusivamente na Coleccedilatildeo Herpetoloacutegica do Museu de Zoologia da Universidade de Satildeo Paulo (MZUSP) (Tabela 1) Contudo o registro de O cf cultripes deve ser visto com cautela pois apesar de constar no livro de registros da referida coleccedilatildeo o indiviacuteduo natildeo foi localizado no acervo A captura de Pseudopaludicola cf murundu neste estudo representou o primeiro registro da espeacutecie para a bacia hidrograacutefica do Meacutedio Paranapanema Nenhuma das

espeacutecies estudadas encontra-se nas listas de anfiacutebios ameaccedilados de extinccedilatildeo (International 2013 Machado et al 2008 Garcia et al 2009) Entretando as populaccedilotildees de anuros desta localidade podem representar o limite de distribuiccedilatildeo mais austral das espeacutecies neste domiacutenio fitogeograacutefico (Diniz-Filho et al 2008 Valdujo 2011) e a conservaccedilatildeo e conexatildeo destes remanescentes de Cerrado contribuem para a manutenccedilatildeo da diversidade geneacutetica destas espeacutecies

Parte das espeacutecies (27) apresentam uma ampla distribuiccedilatildeo geograacutefica sendo comumente encontradas em vaacuterias regiotildees do Brasil como Dendropsophus minutus D nanus Hypsiboas albopunctatus Leptodactylus fuscus L mystacinus Physalaemus cuvieri Rhinella schneideri Scinax fuscomarginatus e S fuscovarius (Haddad et al 2008 Frost 2013) No entanto uma parcela significativa (30) estaacute fortemente associada ao domiacutenio do Cerrado como Hypsiboas lundii tiacutepica das formaccedilotildees florestais e Chiasmocleis albopunctata Dendropsophus elianeae D jimi Eupemphix nattereri Leptodactylus furnarius L jolyi Odontophrynus cf cultripes Physalaemus centralis e P marmoratus que apresentam uma grande dependecircncia das formaccedilotildees vegetais abertas presentes neste domiacutenio (Toledo et al 2007 Uetanabaro et al 2008 Valdujo 2011)

Das espeacutecies registradas Leptodactylus mystaceus e Rhinella ornata natildeo foram avistadas em atividade de vocalizaccedilatildeo (Tabela 1) Grande parte dos anuros (18 espeacutecies 54) foi observada em atividade reprodutiva restrita aos ambientes aquaacuteticos presentes nas formaccedilotildees abertas sendo que somente Aplastodiscus perviridis Hypsiboas lundii Itapotihyla langsdorffii e Phyllomedusa tetraploidea foram encontradas vocalizando exclusivamente nos ambientes aquaacuteticos florestais (Tabela 1 Apecircndice 1) A maior associaccedilatildeo das espeacutecies aos corpos drsquoaacutegua presentes nas formaccedilotildees abertas durante o periacuteodo reprodutivo jaacute foi demonstrada em outros estudos que compararam a riqueza de espeacutecies em formaccedilotildees campestres savacircnicas e florestais em regiotildees de Cerrado (eg Brandatildeo amp Arauacutejo 2002 Brasileiro et al 2005 Araujo et al 2009 Valdujo et al 2011) Apenas Hypsiboas lundii foi observada vocalizando em corpos drsquoaacutegua loacuteticos (eg riachos) sendo a maior parte das espeacutecies (79) encontrada em atividade de vocalizaccedilatildeo unicamente em corpos drsquoaacutegua lecircnticos (eg brejos charcos lagoas) Somente Aplastodiscus perviridis Hypsiboas albopunctatus H caingua Itapotihyla langsdorffii e Physalaemus cuvieri foram encontradas em ambos os tipos de ambiente aquaacutetico (17) (Tabela 1 Apecircndice 1) Padratildeo semelhante no uso do haacutebitat para a reproduccedilatildeo foi verificado em outras localidades que apresentam formaccedilotildees de Cerrado (eg Brasileiro et al 2005 Araujo et al 2009 Araujo amp Almeida-Santos 2011 Valdujo et al 2011)

2 Riqueza e abundacircncia das espeacutecies

A riqueza de espeacutecies observada na Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara mostrou-se superior agraves registradas em outras unidades de conservaccedilatildeo que apresentam predomiacutenio de formaccedilotildees de Cerrado no estado de Satildeo Paulo como as estaccedilotildees ecoloacutegicas de Assis (27 espeacutecies Araujo amp Almeida-Santos 2011) e Itirapina (28 espeacutecies Brasileiro et al 2005) e aacutereas de proteccedilatildeo integral no interior do estado que apresentam ecoacutetono entre o Cerrado e a Mata Atlacircntica como as estaccedilotildees ecoloacutegicas de Angatuba (31 espeacutecies Araujo amp Almeida-Santos 2013) e Jataiacute (27 espeacutecies D T Correcirca comunicaccedilatildeo pessoal)

As curvas de rarefaccedilatildeo para 14 dias de amostragem por procura auditiva e visual e 30 dias por armadilhas de interceptaccedilatildeo e queda natildeo atingiram uma assiacutentota Contudo no caso da procura ativa as curvas apresentaram tendecircncia agrave estabilizaccedilatildeo indicando que possivelmente a maior parte das espeacutecies foi registrada durante o estudo (Figura 4) O estimador de riqueza Jackknife I natildeo indicou diferenccedilas entre as riquezas de anuros estimadas e observadas obtidas pelos diferentes meacutetodos de amostragem (Figura 4) Grande parte das espeacutecies (29 espeacutecies 90) incluindo a observaccedilatildeo de Itapotihyla langsdorffii apoacutes o teacutermino deste estudo foi amostrada por meio da procura auditiva e visual nos ambientes aquaacuteticos utilizados

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Figura 3 Espeacutecies de anuros amostradas na Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara SP a = Rhinella ornata b = Rhinella schneideri c = Aplastodiscus perviridis d = Dendropsophus elianeae e = Dendropsophus jimi f = Dendropsophus minutus g = Dendropsophus nanus h = Hypsiboas albopunctatus i = Hypsiboas caingua j = Hypsiboas lundii k = Itapotihyla langsdorffii l = Phyllomedusa tetraploidea m = Scinax berthae n = Scinax fuscomarginatus o = Scinax fuscovarius p = Scinax similis q = Scinax squalirostris r = Eupemphix nattereri s = Physalaemus centralis t = Physalaemus cuvieri u = Physalaemus marmoratus v = Pseudopaludicola cf murundu w = Leptodactylus furnarius x = Leptodactylus fuscus y = Leptodactylus jolyi z = Leptodactylus labyrinthicus a1 = Leptodactylus latrans b1 = Leptodactylus mystaceus c1 = Leptodactylus mystacinus d1 = Chiasmocleis albopunctata e1 = Elachistocleis bicolor f1 = Elachistocleis cesarii Todos os indiviacuteduos satildeo da localidade estudada (fotos Cybele O Araujo)Figure 3 Anuran species sampled at the Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara Satildeo Paulo state Brazil a = Rhinella ornata b = Rhinella schneideri c = Aplastodiscus perviridis d = Dendropsophus elianeae e = Dendropsophus jimi f = Dendropsophus minutus g = Dendropsophus nanus h = Hypsiboas albopunctatus i = Hypsiboas caingua j = Hypsiboas lundii k = Itapotihyla langsdorffii l = Phyllomedusa tetraploidea m = Scinax berthae n = Scinax fuscomarginatus o = Scinax fuscovarius p = Scinax similis q = Scinax squalirostris r = Eupemphix nattereri s = Physalaemus centralis t = Physalaemus cuvieri u = Physalaemus marmoratus v = Pseudopaludicola cf murundu w = Leptodactylus furnarius x = Leptodactylus fuscus y = Leptodactylus jolyi z = Leptodactylus labyrinthicus a1 = Leptodactylus latrans b1 = Leptodactylus mystaceus c1 = Leptodactylus mystacinus d1 = Chiasmocleis albopunctata e1 = Elachistocleis bicolor f1 = Elachistocleis cesarii All individuals were found at the study site (photos Cybele O Araujo)

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pelos anuros durante o periacuteodo reprodutivo sendo que as espeacutecies da famiacutelia Hylidae (15 espeacutecies) foram observadas exclusivamente por estes meacutetodos (Tabela 1) Nas armadilhas de interceptaccedilatildeo e queda considerando o registro posterior de Elachistocleis bicolor foram capturadas 14 espeacutecies (44) (Tabela 1) As armadilhas de interceptaccedilatildeo e queda satildeo mais apropriadas para o registro de espeacutecies de haacutebitos terrestres como anuros das famiacutelias Bufonidae Cycloramphidae Leiuperidae Leptodactylidae e Microhylidae especialmente as espeacutecies subterracircneas e criptozoacuteicas que satildeo mais difiacuteceis de serem detectadas pelos meacutetodos tradicionais de

procura visual (Cechin amp Martins 2000) Considerando os anuros inventariados pertencentes a estas famiacutelias apenas trecircs espeacutecies natildeo foram capturadas por este meacutetodo (Leptodactylus labyrinthicus Pseudopaludicola cf murundu e Rhinella schneideri) (Tabela 1)

Eacute importante destacar que existem limitaccedilotildees inerentes a cada meacutetodo e apenas a utilizaccedilatildeo de meacutetodos complementares (amostragem ativa e passiva) propicia a obtenccedilatildeo de listas de espeacutecies mais completas (Silva 2010 Silveira et al 2010) Embora os custos financeiros e o esforccedilo empregado na instalaccedilatildeo e manutenccedilatildeo das armadilhas de interceptaccedilatildeo e queda sejam mais elevados que os

Tabela 1 Anuros da Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara SP Meacutetodos de amostragem AIQ = armadilhas de interceptaccedilatildeo e queda PA = procura auditiva PV = procura visual Locais de captura linhas de armadilhas e ambientes aquaacuteticosTable 1 Anurans from Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara Satildeo Paulo state Brazil Sampling methods AIQ = pitfall traps PA = auditory encounters PV = visual encounters Capture sites pitfall traps lines and aquatic sites

Famiacuteliaespeacutecie Meacutetodo Linha de armadilhaambiente aquaacuteticoBufonidae

Rhinella ornata (Spix 1824) AIQ 1 2 3Rhinella schneideri (Werner 1894) PA PV I VI XII

CycloramphidaeOdontophrynus cf cultripes (Reinhardt amp Luumltken 1862) - -

HylidaeAplastodiscus perviridis A Lutz in B Lutz 1950 PA PV VIIIDendropsophus elianeae (Napoli amp Caramaschi 2000) PA PV VIDendropsophus jimi (Napoli amp Caramaschi 1999) PA PV I II III IX X XIIIDendropsophus minutus (Peters 1872) PA PV I II III V VI IX X XIIIDendropsophus nanus (Boulenger 1889) PA PV I II III V VI VII XIHypsiboas albopunctatus (Spix 1824) PA PV I II III IV V VI VII VIII IX X XIVHypsiboas caingua (Carrizo 1991 ldquo1990rdquo) PA PV II III V VII VIII IX XHypsiboas lundii (Burmeister 1856) PA PV IV VIII XIIItapotihyla langsdorffii (Dumeacuteril amp Bibron 1841) PA PV VIIIPhyllomedusa tetraploidea Pombal amp Haddad 1992 PA PV XIScinax berthae (Barrio 1962) PA PV IX VIIScinax fuscomarginatus (A Lutz 1925) PA PV I II III V VI IX X XIIIScinax fuscovarius (A Lutz 1925) PA PV I VIScinax similis (Cochran 1952) PA PV VI IX X XIIIScinax squalirostris (A Lutz 1925) PA PV X XIII XIV

LeiuperidaeEupemphix nattereri Steindachner 1863 AIQ PA PV 5 7 10 11 12 14 16 17 18 V VIPhysalaemus centralis Bokermann 1962 AIQ PA PV 6 I II VI XIIIPhysalaemus cuvieri Fitzinger 1826 AIQ PA PV 1 2 3 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 I

II III IV V VI VII VIII IX X XIII XIVPhysalaemus marmoratus (Reinhardt amp Luumltken 1862 ldquo1861rdquo) AIQ PA PV 13 14 15 16 17 18 VIPseudopaludicola cf murundu Toledo Siqueira Duarte Veiga-Menoncello Recco-Pimentel amp Haddad 2010

PA PV X

LeptodactylidaeLeptodactylus furnarius Sazima amp Bokermann 1978 AIQ PA PV 13 X XIVLeptodactylus fuscus (Schneider 1799) AIQ PA PV 13 14 15 V VI VII VIII IX X XIIILeptodactylus jolyi Sazima amp Bokermann 1978 AIQ PA PV 17 XLeptodactylus labyrinthicus (Spix 1824) PA PV X XIII XIVLeptodactylus latrans (Steffen 1815) AIQ PA PV 17 VI X XIIILeptodactylus mystaceus (Spix 1824) AIQ 3Leptodactylus mystacinus (Burmeister 1861) AIQ PA PV 6 11 13 14 15 16 17 18 V X XI XIII

MicrohylidaeChiasmocleis albopunctata (Boettger 1885) AIQ PA PV 7 9 13 15 18 II XIIIElachistocleis bicolor (Valenciennes in Gueacuterin-Meneacuteville 1838) AIQ 15Elachistocleis cesarii (Miranda-Ribeiro 1920) AIQ PA PV 8 10 11 14 15 16 18 II VI VII VIII IX X

XIII XIV

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necessaacuterios para a realizaccedilatildeo da procura auditiva e visual (Corn 1994 Cechin amp Martins 2000) eacute desejaacutevel que a amostragem passiva seja empregada em inventaacuterios da herpetofauna Isto porque aleacutem de permitir a amostragem simultacircnea de diversos locais este meacutetodo permite a obtenccedilatildeo de dados padronizados de riqueza e abundacircncia

das espeacutecies o que favorece comparaccedilotildees mais confiaacuteveis entre diferentes localidades (Silveira et al 2010)

Entre outubro de 2008 a marccedilo de 2009 foram capturados nas armadilhas 352 indiviacuteduos de anuros pertencentes a 12 espeacutecies (Figura 5) No ambiente com formaccedilotildees florestais foram registradas

Figura 4 Curvas de rarefaccedilatildeo representando a riqueza observada (linha preta) e estimada pelo estimador Jackknife I (linha cinza) para 14 dias de amostragem por procura auditiva e visual (a) e 30 dias por armadilhas de interceptaccedilatildeo e queda (b) na Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara SP As barras verticais correspondem aos desvios padratildeo da riqueza de espeacutecies observada e estimadaFigure 4 Rarefaction curves representing the species richness observed (black line) and estimated by Jackknife I estimator (gray line) for 14 sampling days using acoustic and visual searches (a) and 30 days using pitfall traps (b) at the Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara Satildeo Paulo state Brazil Vertical bars represent the standard deviations of species richness observed and estimated

Figura 5 Abundacircncia relativa das espeacutecies de anuros amostradas por armadilhas de interceptaccedilatildeo e queda nos trecircs ambientes da Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara SP Cal = Chiasmocleis albopunctata Ece = Elachistocleis cesarii Ena = Eupemphix nattereri Lfr = Leptodactylus furnarius Lfs = Leptodactylus fuscus Ljo = Leptodactylus jolyi Lla = Leptodactylus latrans Lme = Leptodactylus mystaceus Lmi = Leptodactylus mystacinus Pce = Physalaemus centralis Pcu = Physalaemus cuvieri Pma = Physalaemus marmoratus Ror = Rhinella ornata Os valores sobre as barras representam o nuacutemero de indiviacuteduos registrados para cada espeacutecieFigure 5 Relative abundance of anuran species sampled by pitfall traps in the three environments of the Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara Satildeo Paulo state Brazil Cal = Chiasmocleis albopunctata Ece = Elachistocleis cesarii Ena = Eupemphix nattereri Lfr = Leptodactylus furnarius Lfs = Leptodactylus fuscus Ljo = Leptodactylus jolyi Lla = Leptodactylus latrans Lme = Leptodactylus mystaceus Lmi = Leptodactylus mystacinus Pce = Physalaemus centralis Pcu = Physalaemus cuvieri Pma = Physalaemus marmoratus Ror = Rhinella ornata The values on the bars represent the number of individuals recorded for each species

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cinco espeacutecies (21 indiviacuteduos) e nos ambientes com formaccedilotildees abertas (a e b) foram registradas cinco espeacutecies (120 indiviacuteduos) e dez espeacutecies (211 indiviacuteduos) respectivamente (Figura 5 Figura 6) Physalaemus centralis e P cuvieri consideradas conjuntamente nas anaacutelises foram as espeacutecies mais abundantes correspondendo a 60 do total de indiviacuteduos amostrados (Figura 5) Considerando-se a rarefaccedilatildeo pelo mesmo nuacutemero de indiviacuteduos capturados (21) natildeo foi detectada diferenccedila na riqueza de espeacutecies entre os trecircs ambientes (Figura 6) No entanto foi observada diferenccedila na riqueza de espeacutecies quando os dois ambientes abertos foram comparados entre si para o mesmo nuacutemero de indiviacuteduos registrados (120) (Figura 6) Egrave possiacutevel que esta diferenccedila esteja relacionada ao fato destes ambientes abertos apresentarem histoacutericos distintos de perturbaccedilotildees sendo que um deles (aberto b) apresenta a ocorrecircncia de eventos de fogo no passado e pastoreio de gado pouco intensivo Adicionalmente eacute provaacutevel que os ambientes abertos tambeacutem possuam diferenccedilas na disponibilidade de siacutetios aquaacuteticos adequados para a reproduccedilatildeo das espeacutecies

Apesar de vaacuterios autores terem demonstrado que as espeacutecies de anuros presentes no Cerrado apresentam uma maior associaccedilatildeo agraves formaccedilotildees abertas deste domiacutenio (eg Brandatildeo amp Arauacutejo 2002 Colli et al 2002 Eterovick amp Sazima 2004 Brasileiro et al 2005 Araujo et al 2009 Valdujo et al 2011) o presente estudo natildeo detectou diferenccedila na riqueza de espeacutecies entre as formaccedilotildees abertas e florestais No entanto registrou-se uma maior abundacircncia de anuros nas formaccedilotildees savacircnicas o que reflete a maior procura dos indiviacuteduos por corpos drsquoaacutegua presentes em fitofisionomias abertas durante o periacuteodo reprodutivo (eg Brasileiro et al 2005 Araujo et al 2009 Araujo amp Almeida-Santos 2011 Valdujo et al 2011) Deve-se ressaltar que as formaccedilotildees florestais satildeo importantes ambientes meacutesicos sendo utilizados por adultos e juvenis como locais de refuacutegio forrageio hibernaccedilatildeo e migraccedilatildeo principalmente durante os periacuteodos de seca (Brandatildeo amp Arauacutejo 2002 Silva amp Rossa-Feres 2007) Diante do exposto nossos resultados apontam que o mosaico de formaccedilotildees abertas e florestais eacute importante para a manutenccedilatildeo das populaccedilotildees de anuros presentes na Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara

Agradecimentos

Somos gratos ao gestor Adauto Fiorucci e aos funcionaacuterios da Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara pelo suporte logiacutestico ao longo dos trabalhos de campo em especial ao Joseacute Rodrigues do Prado Filho e Carlos Roberto da Silva pelo grande apoio durante a amostragem das espeacutecies ao Faacutebio Maffei e Guilherme Marson Moya pelo auxiacutelio nas coletas efetuadas apoacutes este estudo ao Ceacutelio Fernando Baptista Haddad e Luiacutes Felipe Toledo pela contribuiccedilatildeo na identificaccedilatildeo dos espeacutecimes e ao Instituto Florestal pelo suporte financeiro Deacutecio Tadeu Correcirca agradece a FAPESP CAPES e UNESPAssis e Selma Maria de Almeida Santos ao CNPq e a FAPESP pelo apoio financeiro

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Figura 6 Curvas de rarefaccedilatildeo dos anuros amostrados por armadilhas de interceptaccedilatildeo e queda nos trecircs ambientes da Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara SP As linhas pontilhadas representam os intervalos de confianccedila de 95Figure 6 Rarefaction curves of anurans sampled by pitfall traps in the three environments of the Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara Satildeo Paulo state Brazil The dotted lines represent the confidence intervals of 95

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Recebido em 28122012 Versatildeo reformulada recebida em 12062013

Publicado em 02082013

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Araujo CO et al

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Apecircndice 2 Anuros coletados na Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara SP e depositados na Coleccedilatildeo de Anfiacutebios do Instituto de Biociecircncias da Universidade Estadual Paulista Rio Claro (CFBH) e Coleccedilatildeo Herpetoloacutegica do Museu de Zoologia da Universidade de Satildeo Paulo Satildeo Paulo (MZUSP)Appendix 2 Anuran species collected at the Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara Satildeo Paulo state Brazil and deposited in the Coleccedilatildeo de Anfiacutebios do Instituto de Biociecircncias da Universidade Estadual Paulista Rio Claro (CFBH) and Coleccedilatildeo Herpetoloacutegica do Museu de Zoologia da Universidade de Satildeo Paulo Satildeo Paulo (MZUSP)

CFBH Scinax berthae (22335-42)MZUSP Aplastodiscus perviridis (151012) Chiasmocleis albopunctata (151024-28) Dendropsophus elianeae (151058-61) Dendropsophus jimi (151018-23) Dendropsophus minutus (151056-57) Dendropsophus nanus (151098-102) Elachistocleis bicolor (151013) Elachistocleis cesarii (151041-49) Eupemphix nattereri (151070-73) Hypsiboas albopunctatus (151031-32) Hypsiboas caingua (151010-11) Hypsiboas lundii (151077-78) Itapotihyla langsdorffii (151063) Leptodactylus furnarius (151088-89) Leptodactylus fuscus (151004-09) Leptodactylus jolyi (151034-35) Leptodactylus labyrinthicus (151096) Leptodactylus latrans (151039-40) Leptodactylus mystaceus (151033) Leptodactylus mystacinus (151066-69) Phyllomedusa tetraploidea (151074-76) Physalaemus centralis (151079-82) Physalaemus cuvieri (151014-17) Physalaemus marmoratus (151062-65) Pseudopaludicola cf murundu (151097) Rhinella ornata (151036-37) Rhinella schneideri (151038) Scinax fuscomarginatus (151050-55) Scinax fuscovarius (151029-30) Scinax similis (151090-95) Scinax squalirostris (151084-87)

Apecircndice 1 Linhas de armadilhas de interceptaccedilatildeo e queda e ambientes aquaacuteticos amostrados na Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara SPAppendix 1 Pitfall traps lines and aquatic sites sampled at the Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara Satildeo Paulo state Brazil

Linha de armadilhaambiente aquaacutetico

Fitofisionomia Tipo de ambiente

Coordenada geograacutefica (SAD 69)

1 cerradatildeo florestal 22deg 50rsquo 11rdquo S e 49deg 13rsquo 56rdquo O2 cerradatildeo florestal 22deg 50rsquo 13rdquo S e 49deg 14rsquo 04rdquo O3 mata seca semideciacutedua florestal 22deg 50rsquo 04rdquo S e 49deg 14rsquo 15rdquo O4 cerradatildeo florestal 22deg 49rsquo 37rdquo S e 49deg 13rsquo 45rdquo O5 cerradatildeo florestal 22deg 49rsquo 52rdquo S e 49deg 13rsquo 44rdquo O6 cerradatildeo florestal 22deg 49rsquo 31rdquo S e 49deg 14rsquo 21rdquo O7 cerrado tiacutepico aberto (a) 22deg 48rsquo 42rdquo S e 49deg 11rsquo 57rdquo O8 cerrado tiacutepico aberto (a) 22deg 48rsquo 50rdquo S e 49deg 12rsquo 09rdquo O9 cerrado tiacutepico aberto (a) 22deg 48rsquo 51rdquo S e 49deg 12rsquo 30rdquo O10 cerrado tiacutepicocerrado ralo aberto (a) 22deg 48rsquo 13rdquo S e 49deg 11rsquo 30rdquo O11 cerrado tiacutepico aberto (a) 22deg 48rsquo 18rdquo S e 49deg 11rsquo 14rdquo O12 cerrado tiacutepico aberto (a) 22deg 48rsquo 23rdquo S e 49deg 10rsquo 59rdquo O13 cerrado ralo aberto (b) 22deg 47rsquo 06rdquo S e 49deg 14rsquo 29rdquo O14 cerrado ralo aberto (b) 22deg 47rsquo 13rdquo S e 49deg 14rsquo 05rdquo O15 cerrado tiacutepico aberto (b) 22deg 47rsquo 24rdquo S e 49deg 14rsquo 37rdquo O16 cerrado tiacutepico aberto (b) 22deg 47rsquo 30rdquo S e 49deg 15rsquo 07rdquo O17 cerrado tiacutepico aberto (b) 22deg 47rsquo 13rdquo S e 49deg 14rsquo 59rdquo O18 cerrado tiacutepico aberto (b) 22deg 46rsquo 56rdquo S e 49deg 14rsquo 56rdquo OI - lago cerradatildeo alterado aberto 22deg 49rsquo 39rdquo S e 49deg 14rsquo 10rdquo OII - brejo campo limpo uacutemido aberto 22deg 49rsquo 30rdquo S e 49deg 14rsquo 51rdquo OIII - brejo campo limpo uacutemido aberto 22deg 49rsquo 17rdquo S e 49deg 14rsquo 53rdquo OIV - riacho ecoacutetono Cerradomata seca semideciacutedua florestal 22deg 48rsquo 57rdquo S e 49deg 14rsquo 27rdquo OV - lago ecoacutetono Cerradomata seca semideciacutedua florestal 22deg 48rsquo 55rdquo S e 49deg 14rsquo 26rdquo OVI - lagoa mata de galeria alterada aberto 22deg 48rsquo 49rdquo S e 49deg 14rsquo 10rdquo OVII - charco mata de galeria alterada aberto 22deg 48rsquo 25rdquo S e 49deg 12rsquo 39rdquo OVIII - brejoriacho campo limpo uacutemidomata de galeria abertofechado 22deg 48rsquo 27rdquo S e 49deg 12rsquo 38rdquo OIX - brejo campo limpo uacutemido aberto 22deg 48rsquo 07rdquo S e 49deg 11rsquo 49rdquo OX - brejo campo limpo uacutemido aberto 22deg 48rsquo 22rdquo S e 49deg 10rsquo 56rdquo OXI - poccedila temporaacuteria reflorestamento de Pinus sp florestal 22deg 47rsquo 43rdquo S e 49deg 13rsquo 22rdquo OXII - riacho mata de galeria florestal 22deg 47rsquo 42rdquo S e 49deg 14rsquo 09rdquo OXIII - brejo campo limpo uacutemido aberto 22deg 47rsquo 19rdquo S e 49deg 14rsquo 35rdquo OXIV - brejo campo limpo uacutemido aberto 22deg 47rsquo 25rdquo S e 49deg 15rsquo 21rdquo O

Page 2: Anuros da Estação Ecológica de Santa Bárbara, um ... · A Estação Ecológica de Santa Bárbara (22° 46’-22° 41’ S, 49° 16’-49° 10’ O; 600-680 m) localiza-se no município

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Anuros da Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara estado de Satildeo Paulo

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Considerando que estudos realizados no Cerrado prevecircem em um cenaacuterio de mudanccedilas climaacuteticas alteraccedilotildees na disponibilidade de aacutereas adequadas para ocorrecircncia de muitas espeacutecies de anuros em especial as endecircmicas e especialistas no uso do haacutebitat (Silvano 2011) torna-se imperativo a realizaccedilatildeo de inventaacuterios e estudos padronizados de monitoramento dos anuros em localidades que se mantecircm como lacunas amostrais neste domiacutenio fitogeograacutefico Os dados obtidos neste tipo de pesquisa podem contribuir para uma avaliaccedilatildeo mais adequada do status de conservaccedilatildeo das espeacutecies decliacutenios populacionais e extinccedilotildees locais informaccedilotildees estas indispensaacuteveis para a elaboraccedilatildeo de medidas efetivas de manejo e conservaccedilatildeo das espeacutecies (Verdade et al 2012) Possivelmente as populaccedilotildees de anuros registradas na Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara representam o limite de distribuiccedilatildeo mais austral destas espeacutecies neste domiacutenio (Diniz-Filho et al 2008 Valdujo 2011) Antes deste estudo soacute eram conhecidas trecircs espeacutecies para o municiacutepio de Aacuteguas de Santa Baacuterbara (C Nogueira dados natildeo publicados) Neste contexto o objetivo deste trabalho foi fornecer informaccedilotildees sobre a composiccedilatildeo riqueza abundacircncia e distribuiccedilatildeo dos anuros nesta unidade de conservaccedilatildeo Adicionalmente considerando que vaacuterios estudos apontaram que as formaccedilotildees abertas abrigam uma maior diversidade de anuros em relaccedilatildeo agraves formaccedilotildees florestais de Cerrado (Brandatildeo amp Arauacutejo 2002 Brasileiro et al 2005 Araujo et al 2009 Valdujo 2011 Valdujo et al 2011) testou-se nesta localidade a proposiccedilatildeo que os ambientes com fisionomias abertas apresentam uma maior riqueza e abundacircncia de espeacutecies quando comparados agraves fisionomias florestais

Material e Meacutetodos

1 Local de estudo

A Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara (22deg 46rsquo-22deg 41rsquo S 49deg 16rsquo-49deg 10rsquo O 600-680 m) localiza-se no municiacutepio de Aacuteguas de Santa Baacuterbara (Meacutedio Paranapanema) estado de Satildeo Paulo e apresenta aacuterea total de 2712 ha (Melo amp Durigan 2011) (Figura 1) O clima da regiatildeo eacute do tipo Cwa de Koumlppen com uma estaccedilatildeo seca e outra chuvosa (Peel et al 2007) A temperatura meacutedia nos meses mais quentes (janeiro e fevereiro) oscila entre 24 e 245 degC e nos meses mais frios (junho e julho) ao redor de 17 degC (Melo amp Durigan 2011) A precipitaccedilatildeo meacutedia anual eacute de aproximadamente 1400 mm com a maior meacutedia de precipitaccedilatildeo mensal ocorrendo no mecircs de dezembro (206 mm) e a menor em agosto (44 mm) (Melo amp Durigan 2011) A cobertura vegetal predominante eacute de Cerrado sendo composta sobretudo por formaccedilotildees campestres e savacircnicas como cerrado tiacutepico (344) cerrado denso (102) cerrado ralo (7) e campo limpo uacutemido (65) (Durigan et al 2011) As fisionomias florestais naturais satildeo o cerradatildeo (119) mata de galeria (4) e mata seca semideciacutedua (07) (Durigan et al 2011) As fitofisionomias foram classificadas sensu Ribeiro e Walter (2008) na qual o cerrado sentido restrito eacute subdividido em cerrado denso cerrado tiacutepico e cerrado ralo

2 Coleta e anaacutelise dos dados

O inventaacuterio das espeacutecies foi realizado em seis etapas de campo mensais com duraccedilatildeo de cinco dias cada totalizando 30 dias de amostragem (outubro2008 a marccedilo2009) Foram utilizadas armadilhas de interceptaccedilatildeo e queda (pitfall traps) interligadas por cercas-guia (drift-fences) (Corn 1994) em um ambiente com formaccedilotildees florestais (cerradatildeo e mata seca semideciacutedua) e em dois ambientes com formaccedilotildees savacircnicas (cerrado tiacutepico e cerrado ralo) (Figura 2 Apecircndice 1) Adicionalmente foram realizadas amostragens por meio dos meacutetodos de procura auditiva procura visual e encontro ocasional (Crump amp Scott Junior 1994 Scott Junior amp Woodward 1994) nos ambientes descritos acima e nos siacutetios reprodutivos especialmente em brejos formados no campo limpo

Introduccedilatildeo

Apesar da fauna de anuros do estado de Satildeo Paulo ser considerada a mais conhecida no paiacutes com 230 espeacutecies descritas ainda existem consideraacuteveis lacunas amostrais no nordeste e sudeste do estado (Rossa-Feres et al 2011) Embora tenha ocorrido nos uacuteltimos anos um aumento significativo no nuacutemero de trabalhos publicados sobre a diversidade de anuros em localidades da bacia hidrograacutefica do Meacutedio Paranapanema (Ribeiro-Juacutenior amp Bertoluci 2009 Araujo amp Almeida-Santos 2011 Maffei et al 2011a b) o conhecimento sobre este grupo fauniacutestico nesta regiatildeo continua restrito quando comparado a outras regiotildees do estado (Rossa-Feres et al 2011) A anurofauna do estado pode ser dividida entre as espeacutecies distribuiacutedas nas fitofisionomias de floresta ombroacutefila da encosta litoracircnea e serras do Mar Mantiqueira e Bocaina e as associadas agraves formaccedilotildees de Cerrado e floresta estacional que ocorrem predominantemente no Planalto Ocidental Paulista (Rossa-Feres et al 2008)

O Cerrado eacute o segundo maior domiacutenio neotropical e o uacutenico dos 34 hotspots mundiais prioritaacuterios para a conservaccedilatildeo bioloacutegica em que predomina a vegetaccedilatildeo savacircnica (Myers et al 2000 Mittermeier et al 2004) A vegetaccedilatildeo que possuiacutea originalmente dois milhotildees de km2 de extensatildeo (23 do territoacuterio nacional) compreende uma extensa aacuterea continua nos estados de Goiaacutes Bahia Minas Gerais e Mato Grosso e algumas peniacutensulas e aacutereas disjuntas que se estendem por outros estados (Eiten 1972) Sua heterogeneidade ambiental que inclui planaltos depressotildees e planiacutecies dominadas por formaccedilotildees campestres e savacircnicas e em menor proporccedilatildeo matas de galeria e floresta estacional (Oliveira-Filho amp Ratter 2002 Silva amp Bates 2002 AbrsquoSaacuteber 2005 Ribeiro amp Walter 2008) estaacute refletida em sua biota reconhecida mundialmente como uma das mais ricas em espeacutecies e endemismos e severamente ameaccedilada pelas atividades humanas (Colli et al 2002 Mittermeier et al 2004 Klink amp Machado 2005 Diniz-Filho et al 2008) Estudo recente aponta uma elevada riqueza de espeacutecies e endemismos de anfiacutebios no Cerrado com 209 espeacutecies de anuros sendo 517 endecircmicas deste domiacutenio (Valdujo et al 2012) Aproximadamente 40 da cobertura vegetal do Cerrado foram devastadas e a porccedilatildeo mais ao sul deste domiacutenio eacute a mais severamente impactada apresentando apenas 15 de sua vegetaccedilatildeo original (Sano et al 2010) Eacute justamente nas regiotildees sul e sudoeste deste domiacutenio que a riqueza de espeacutecies de anuros tende a ser mais elevada (Diniz-Filho et al 2008 Valdujo 2011)

As caracteriacutesticas ecoloacutegicas fisioloacutegicas e reprodutivas dos anuros levam este grupo a uma forte associaccedilatildeo aos ambientes uacutemidos (Duellman amp Trueb 1986 Pough et al 2004) Em regiotildees de Cerrado a maior parte destas espeacutecies ocorre em ambientes abertos e uacutemidos como nas fitofisionomias campo limpo uacutemido e veredas e os endemismos concentram-se nos campos limpos e campos rupestres (Brandatildeo amp Arauacutejo 2002 Colli et al 2002 Eterovick amp Sazima 2004 Brasileiro et al 2005 Araujo et al 2009 Valdujo 2011 Valdujo et al 2011) Eacute importante destacar que as fisionomias campestres e savacircnicas satildeo as formaccedilotildees vegetais mais vulneraacuteveis e sujeitas ao desaparecimento no estado de Satildeo Paulo (Durigan et al 2003 Durigan et al 2004 Durigan amp Ratter 2006 Durigan et al 2007) restando poucas unidades de conservaccedilatildeo de proteccedilatildeo integral que ainda abrigam aacutereas significativas destas fitofisionomias no estado como as estaccedilotildees ecoloacutegicas de Itirapina e Santa Baacuterbara (Kronka et al 2005) Anaacutelises da cobertura vegetal em fragmentos considerados como prioritaacuterios para a conservaccedilatildeo do Cerrado no estado demonstraram que as formaccedilotildees savacircnicas ocorrem em 35 dos fragmentos e as formaccedilotildees campestres em apenas 35 sendo o restante dominado pelas formaccedilotildees florestais (Durigan et al 2003) Somente 05 deste domiacutenio encontra-se protegido por unidades de conservaccedilatildeo no estado e os fragmentos remanescentes sofrem ameaccedilas que incluem o isolamento risco de incecircndios e invasatildeo por espeacutecies vegetais exoacuteticas (Pivello et al 1999 Durigan et al 2004 Durigan et al 2007)

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Araujo CO et al

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uacutemido (Figura 2 Apecircndice 1) Tambeacutem foram considerados alguns registros de espeacutecies obtidos em inventaacuterio realizado apoacutes o teacutermino deste estudo (20112012)

Foram instaladas 18 linhas de armadilhas (unidades amostrais) compostas por quatro baldes plaacutesticos de 60 litros totalizando

72 armadilhas com uma distacircncia miacutenima de 500 m entre linhas (Figura 2 Apecircndice 1) Os baldes foram inseridos em buracos cavados no solo sendo dispostos em linha reta (espaccedilados 15 metros entre si) e interligados por cercas-guia de aproximadamente 50 cm de altura As armadilhas permaneceram abertas por cinco dias consecutivos (primeira ou segunda semana do mecircs) em um total de 30 dias de amostragem (esforccedilo amostral = 2160 armadilhasdia) Com o intuito de minimizar a predaccedilatildeo dos anuros capturados nas armadilhas por vertebrados e invertebrados foram realizadas inspeccedilotildees a cada 24 horas sempre no periacuteodo da manhatilde Foram depositados abrigos em cada uma das armadilhas durante todo o periacuteodo de amostragem para evitar a morte de indiviacuteduos por dessecaccedilatildeo e afogamento (Cechin amp Martins 2000) Foram coletados no maacuteximo 10 indiviacuteduos por espeacutecie Os demais espeacutecimes capturados foram identificados marcados pela amputaccedilatildeo da falange distal do terceiro artelho do membro anterior direito (toe-tipping) (Luumlddecke amp Ameacutezquita 1999 Phillott et al 2007) e liberados proacuteximos ao local de captura (licenccedilas IBAMARAN 10423-1 e 13706-2) Este tipo de marcaccedilatildeo (batch mark) foi utilizado para que os indiviacuteduos recapturados nas armadilhas natildeo fossem recontados nas amostragens subsequentes A relevacircncia deste meacutetodo de marcaccedilatildeo de anuros em estudos populacionais foi apresentada recentemente por Correcirca et al (2013)

A procura auditiva e visual consistiu em censos efetuados no periacuteodo noturno sendo examinados os microhaacutebitats acessiacuteveis (eg bromeacutelias folhiccedilo tronco de aacutervores) e os siacutetios reprodutivos utilizados pelas espeacutecies (eg brejos coacuterregos lagoas vaacuterzeas) A amostragem variou entre trecircs e seis horas por noite resultando em um esforccedilo total de aproximadamente 120 horas de procura e esforccedilo empregado de 60 horas-homem Grande parte dos ambientes aquaacuteticos utilizados pelos anuros durante a reproduccedilatildeo nesta localidade foi inspecionado ao longo dos 14 dias de amostragem ativa (Figura 2 Apecircndice 1) O nuacutemero de siacutetios aquaacuteticos vistoriados e a

Figura 1 Remanescentes de vegetaccedilatildeo natural da bacia hidrograacutefica do Meacutedio Paranapanema SP O fragmento em vermelho representa a Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara No detalhe agrave esquerda estatildeo representadas as bacias hidrograacuteficas do estado de Satildeo Paulo com destaque para o Meacutedio ParanapanemaFigure 1 Natural vegetation remnants of the Middle Paranapanema river basin Satildeo Paulo state Brazil The fragment in focus (in red) represents the Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara The detail on the left side depicts the river basins of Satildeo Paulo state highlighting the Middle Paranapanema

Figura 2 Cobertura vegetal da Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara SP e locais de amostragem (pontos em vermelho = linhas de armadilhas de interceptaccedilatildeo e queda pontos em preto = ambientes aquaacuteticos) Fonte modificado de Melo amp Durigan (2011)Figure 2 Vegetation of the Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara Satildeo Paulo state Brazil and sampled areas (red dots = pitfall trap lines black dots = aquatic sites) Source modified from Melo amp Durigan (2011)

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distacircncia percorrida em cada noite natildeo foram padronizados no entanto manteve-se o compromisso de amostrar todos os siacutetios reprodutivos em cada etapa mensal O meacutetodo de encontro ocasional consistiu no registro de espeacutecimes encontrados vivos ou mortos quando natildeo estava sendo executado nenhum tipo de procura Os espeacutecimes testemunho foram depositados na Coleccedilatildeo de Anfiacutebios do Instituto de Biociecircncias da Universidade Estadual Paulista Rio Claro (CFBH) e Coleccedilatildeo Herpetoloacutegica do Museu de Zoologia da Universidade de Satildeo Paulo (MZUSP) (Apecircndice 2)

A eficiecircncia da amostragem foi avaliada por meio de curvas de rarefaccedilatildeo (Gotelli amp Colwell 2001) geradas a partir dos dados de incidecircncia dos anuros durante o periacuteodo de inventaacuterio O nuacutemero total de espeacutecies registradas em cada dia foi considerado como uma amostra totalizando 14 amostras obtidas pela procura auditiva e visual e 30 amostras pelas linhas de armadilhas Considerando os diversos estimadores de riqueza disponiacuteveis optou-se pela utilizaccedilatildeo do algoritmo Jackknife de primeira ordem (Magurran 2004 Walther amp Moore 2005 Hortal et al 2006) Apesar de alguns autores apontarem que os estimadores natildeo-parameacutetricos apresentam uma grande dependecircncia da riqueza de espeacutecies observada e portanto do nuacutemero e tamanho das amostras (Melo amp Froehlich 2001 Melo 2004) ainda assim a riqueza estimada neste inventaacuterio pode fornecer uma base para comparaccedilotildees com outros levantamentos realizados em localidades do interior do estado que utilizaram este estimador de riqueza (eg Ribeiro-Juacutenior amp Bertoluci 2009 Santos et al 2009 Brassaloti et al 2010 Araujo amp Almeida-Santos 2011 Valdujo et al 2011 Araujo amp Almeida-Santos 2013) Para averiguar se existem diferenccedilas na riqueza de espeacutecies entre os ambientes abertos e florestais foram avaliados apenas os dados obtidos pelas armadilhas Para tal curvas de rarefaccedilatildeo foram construiacutedas baseadas no nuacutemero de indiviacuteduos registrados e comparou-se a riqueza de espeacutecies considerando o ambiente que apresentou o menor nuacutemero de anuros capturados que no caso foi o ambiente florestal (Gotelli amp Colwell 2001) Todas as anaacutelises foram realizadas no programa EstimateS v820 com 10000 aleatorizaccedilotildees (Colwell 2009) Devido agrave dificuldade na diferenciaccedilatildeo taxonocircmica dos juvenis as espeacutecies Physalaemus centralis e P cuvieri foram consideradas conjuntamente para a determinaccedilatildeo da riqueza de espeacutecies e contagem de indiviacuteduos

Apesar da existecircncia de um sistema de classificaccedilatildeo mais recente para os anuros (Pyron amp Wiens 2011) optou-se pela utilizaccedilatildeo da nomenclatura taxonocircmica mais consagrada apresentada por Frost (2013) O status de conservaccedilatildeo das espeacutecies foi obtido na lista vermelha internacional de espeacutecies ameaccediladas de extinccedilatildeo (International 2013) livro vermelho da fauna brasileira ameaccedilada de extinccedilatildeo (Machado et al 2008) e lista de anfiacutebios ameaccedilados do estado de Satildeo Paulo (Garcia et al 2009)

Resultados e Discussatildeo

1 Composiccedilatildeo e distribuiccedilatildeo das espeacutecies

Registraram-se na Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara 33 espeacutecies de anuros distribuiacutedas em seis famiacutelias Bufonidae (2 espeacutecies) Cycloramphidae (1 espeacutecie) Hylidae (15 espeacutecies) Leiuperidae (5 espeacutecies) Leptodactylidae (7 espeacutecies) e Microhylidae (3 espeacutecies) (Figura 3 Tabela 1) Deste total 30 espeacutecies representam novos registros para o municiacutepio de Aacuteguas de Santa Baacuterbara duas espeacutecies jaacute haviam sido observadas nesta localidade (Leptodactylus mystacinus e Elachistocleis cesarii) e apenas a espeacutecie Odontophrynus cf cultripes foi encontrada exclusivamente na Coleccedilatildeo Herpetoloacutegica do Museu de Zoologia da Universidade de Satildeo Paulo (MZUSP) (Tabela 1) Contudo o registro de O cf cultripes deve ser visto com cautela pois apesar de constar no livro de registros da referida coleccedilatildeo o indiviacuteduo natildeo foi localizado no acervo A captura de Pseudopaludicola cf murundu neste estudo representou o primeiro registro da espeacutecie para a bacia hidrograacutefica do Meacutedio Paranapanema Nenhuma das

espeacutecies estudadas encontra-se nas listas de anfiacutebios ameaccedilados de extinccedilatildeo (International 2013 Machado et al 2008 Garcia et al 2009) Entretando as populaccedilotildees de anuros desta localidade podem representar o limite de distribuiccedilatildeo mais austral das espeacutecies neste domiacutenio fitogeograacutefico (Diniz-Filho et al 2008 Valdujo 2011) e a conservaccedilatildeo e conexatildeo destes remanescentes de Cerrado contribuem para a manutenccedilatildeo da diversidade geneacutetica destas espeacutecies

Parte das espeacutecies (27) apresentam uma ampla distribuiccedilatildeo geograacutefica sendo comumente encontradas em vaacuterias regiotildees do Brasil como Dendropsophus minutus D nanus Hypsiboas albopunctatus Leptodactylus fuscus L mystacinus Physalaemus cuvieri Rhinella schneideri Scinax fuscomarginatus e S fuscovarius (Haddad et al 2008 Frost 2013) No entanto uma parcela significativa (30) estaacute fortemente associada ao domiacutenio do Cerrado como Hypsiboas lundii tiacutepica das formaccedilotildees florestais e Chiasmocleis albopunctata Dendropsophus elianeae D jimi Eupemphix nattereri Leptodactylus furnarius L jolyi Odontophrynus cf cultripes Physalaemus centralis e P marmoratus que apresentam uma grande dependecircncia das formaccedilotildees vegetais abertas presentes neste domiacutenio (Toledo et al 2007 Uetanabaro et al 2008 Valdujo 2011)

Das espeacutecies registradas Leptodactylus mystaceus e Rhinella ornata natildeo foram avistadas em atividade de vocalizaccedilatildeo (Tabela 1) Grande parte dos anuros (18 espeacutecies 54) foi observada em atividade reprodutiva restrita aos ambientes aquaacuteticos presentes nas formaccedilotildees abertas sendo que somente Aplastodiscus perviridis Hypsiboas lundii Itapotihyla langsdorffii e Phyllomedusa tetraploidea foram encontradas vocalizando exclusivamente nos ambientes aquaacuteticos florestais (Tabela 1 Apecircndice 1) A maior associaccedilatildeo das espeacutecies aos corpos drsquoaacutegua presentes nas formaccedilotildees abertas durante o periacuteodo reprodutivo jaacute foi demonstrada em outros estudos que compararam a riqueza de espeacutecies em formaccedilotildees campestres savacircnicas e florestais em regiotildees de Cerrado (eg Brandatildeo amp Arauacutejo 2002 Brasileiro et al 2005 Araujo et al 2009 Valdujo et al 2011) Apenas Hypsiboas lundii foi observada vocalizando em corpos drsquoaacutegua loacuteticos (eg riachos) sendo a maior parte das espeacutecies (79) encontrada em atividade de vocalizaccedilatildeo unicamente em corpos drsquoaacutegua lecircnticos (eg brejos charcos lagoas) Somente Aplastodiscus perviridis Hypsiboas albopunctatus H caingua Itapotihyla langsdorffii e Physalaemus cuvieri foram encontradas em ambos os tipos de ambiente aquaacutetico (17) (Tabela 1 Apecircndice 1) Padratildeo semelhante no uso do haacutebitat para a reproduccedilatildeo foi verificado em outras localidades que apresentam formaccedilotildees de Cerrado (eg Brasileiro et al 2005 Araujo et al 2009 Araujo amp Almeida-Santos 2011 Valdujo et al 2011)

2 Riqueza e abundacircncia das espeacutecies

A riqueza de espeacutecies observada na Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara mostrou-se superior agraves registradas em outras unidades de conservaccedilatildeo que apresentam predomiacutenio de formaccedilotildees de Cerrado no estado de Satildeo Paulo como as estaccedilotildees ecoloacutegicas de Assis (27 espeacutecies Araujo amp Almeida-Santos 2011) e Itirapina (28 espeacutecies Brasileiro et al 2005) e aacutereas de proteccedilatildeo integral no interior do estado que apresentam ecoacutetono entre o Cerrado e a Mata Atlacircntica como as estaccedilotildees ecoloacutegicas de Angatuba (31 espeacutecies Araujo amp Almeida-Santos 2013) e Jataiacute (27 espeacutecies D T Correcirca comunicaccedilatildeo pessoal)

As curvas de rarefaccedilatildeo para 14 dias de amostragem por procura auditiva e visual e 30 dias por armadilhas de interceptaccedilatildeo e queda natildeo atingiram uma assiacutentota Contudo no caso da procura ativa as curvas apresentaram tendecircncia agrave estabilizaccedilatildeo indicando que possivelmente a maior parte das espeacutecies foi registrada durante o estudo (Figura 4) O estimador de riqueza Jackknife I natildeo indicou diferenccedilas entre as riquezas de anuros estimadas e observadas obtidas pelos diferentes meacutetodos de amostragem (Figura 4) Grande parte das espeacutecies (29 espeacutecies 90) incluindo a observaccedilatildeo de Itapotihyla langsdorffii apoacutes o teacutermino deste estudo foi amostrada por meio da procura auditiva e visual nos ambientes aquaacuteticos utilizados

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Figura 3 Espeacutecies de anuros amostradas na Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara SP a = Rhinella ornata b = Rhinella schneideri c = Aplastodiscus perviridis d = Dendropsophus elianeae e = Dendropsophus jimi f = Dendropsophus minutus g = Dendropsophus nanus h = Hypsiboas albopunctatus i = Hypsiboas caingua j = Hypsiboas lundii k = Itapotihyla langsdorffii l = Phyllomedusa tetraploidea m = Scinax berthae n = Scinax fuscomarginatus o = Scinax fuscovarius p = Scinax similis q = Scinax squalirostris r = Eupemphix nattereri s = Physalaemus centralis t = Physalaemus cuvieri u = Physalaemus marmoratus v = Pseudopaludicola cf murundu w = Leptodactylus furnarius x = Leptodactylus fuscus y = Leptodactylus jolyi z = Leptodactylus labyrinthicus a1 = Leptodactylus latrans b1 = Leptodactylus mystaceus c1 = Leptodactylus mystacinus d1 = Chiasmocleis albopunctata e1 = Elachistocleis bicolor f1 = Elachistocleis cesarii Todos os indiviacuteduos satildeo da localidade estudada (fotos Cybele O Araujo)Figure 3 Anuran species sampled at the Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara Satildeo Paulo state Brazil a = Rhinella ornata b = Rhinella schneideri c = Aplastodiscus perviridis d = Dendropsophus elianeae e = Dendropsophus jimi f = Dendropsophus minutus g = Dendropsophus nanus h = Hypsiboas albopunctatus i = Hypsiboas caingua j = Hypsiboas lundii k = Itapotihyla langsdorffii l = Phyllomedusa tetraploidea m = Scinax berthae n = Scinax fuscomarginatus o = Scinax fuscovarius p = Scinax similis q = Scinax squalirostris r = Eupemphix nattereri s = Physalaemus centralis t = Physalaemus cuvieri u = Physalaemus marmoratus v = Pseudopaludicola cf murundu w = Leptodactylus furnarius x = Leptodactylus fuscus y = Leptodactylus jolyi z = Leptodactylus labyrinthicus a1 = Leptodactylus latrans b1 = Leptodactylus mystaceus c1 = Leptodactylus mystacinus d1 = Chiasmocleis albopunctata e1 = Elachistocleis bicolor f1 = Elachistocleis cesarii All individuals were found at the study site (photos Cybele O Araujo)

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pelos anuros durante o periacuteodo reprodutivo sendo que as espeacutecies da famiacutelia Hylidae (15 espeacutecies) foram observadas exclusivamente por estes meacutetodos (Tabela 1) Nas armadilhas de interceptaccedilatildeo e queda considerando o registro posterior de Elachistocleis bicolor foram capturadas 14 espeacutecies (44) (Tabela 1) As armadilhas de interceptaccedilatildeo e queda satildeo mais apropriadas para o registro de espeacutecies de haacutebitos terrestres como anuros das famiacutelias Bufonidae Cycloramphidae Leiuperidae Leptodactylidae e Microhylidae especialmente as espeacutecies subterracircneas e criptozoacuteicas que satildeo mais difiacuteceis de serem detectadas pelos meacutetodos tradicionais de

procura visual (Cechin amp Martins 2000) Considerando os anuros inventariados pertencentes a estas famiacutelias apenas trecircs espeacutecies natildeo foram capturadas por este meacutetodo (Leptodactylus labyrinthicus Pseudopaludicola cf murundu e Rhinella schneideri) (Tabela 1)

Eacute importante destacar que existem limitaccedilotildees inerentes a cada meacutetodo e apenas a utilizaccedilatildeo de meacutetodos complementares (amostragem ativa e passiva) propicia a obtenccedilatildeo de listas de espeacutecies mais completas (Silva 2010 Silveira et al 2010) Embora os custos financeiros e o esforccedilo empregado na instalaccedilatildeo e manutenccedilatildeo das armadilhas de interceptaccedilatildeo e queda sejam mais elevados que os

Tabela 1 Anuros da Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara SP Meacutetodos de amostragem AIQ = armadilhas de interceptaccedilatildeo e queda PA = procura auditiva PV = procura visual Locais de captura linhas de armadilhas e ambientes aquaacuteticosTable 1 Anurans from Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara Satildeo Paulo state Brazil Sampling methods AIQ = pitfall traps PA = auditory encounters PV = visual encounters Capture sites pitfall traps lines and aquatic sites

Famiacuteliaespeacutecie Meacutetodo Linha de armadilhaambiente aquaacuteticoBufonidae

Rhinella ornata (Spix 1824) AIQ 1 2 3Rhinella schneideri (Werner 1894) PA PV I VI XII

CycloramphidaeOdontophrynus cf cultripes (Reinhardt amp Luumltken 1862) - -

HylidaeAplastodiscus perviridis A Lutz in B Lutz 1950 PA PV VIIIDendropsophus elianeae (Napoli amp Caramaschi 2000) PA PV VIDendropsophus jimi (Napoli amp Caramaschi 1999) PA PV I II III IX X XIIIDendropsophus minutus (Peters 1872) PA PV I II III V VI IX X XIIIDendropsophus nanus (Boulenger 1889) PA PV I II III V VI VII XIHypsiboas albopunctatus (Spix 1824) PA PV I II III IV V VI VII VIII IX X XIVHypsiboas caingua (Carrizo 1991 ldquo1990rdquo) PA PV II III V VII VIII IX XHypsiboas lundii (Burmeister 1856) PA PV IV VIII XIIItapotihyla langsdorffii (Dumeacuteril amp Bibron 1841) PA PV VIIIPhyllomedusa tetraploidea Pombal amp Haddad 1992 PA PV XIScinax berthae (Barrio 1962) PA PV IX VIIScinax fuscomarginatus (A Lutz 1925) PA PV I II III V VI IX X XIIIScinax fuscovarius (A Lutz 1925) PA PV I VIScinax similis (Cochran 1952) PA PV VI IX X XIIIScinax squalirostris (A Lutz 1925) PA PV X XIII XIV

LeiuperidaeEupemphix nattereri Steindachner 1863 AIQ PA PV 5 7 10 11 12 14 16 17 18 V VIPhysalaemus centralis Bokermann 1962 AIQ PA PV 6 I II VI XIIIPhysalaemus cuvieri Fitzinger 1826 AIQ PA PV 1 2 3 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 I

II III IV V VI VII VIII IX X XIII XIVPhysalaemus marmoratus (Reinhardt amp Luumltken 1862 ldquo1861rdquo) AIQ PA PV 13 14 15 16 17 18 VIPseudopaludicola cf murundu Toledo Siqueira Duarte Veiga-Menoncello Recco-Pimentel amp Haddad 2010

PA PV X

LeptodactylidaeLeptodactylus furnarius Sazima amp Bokermann 1978 AIQ PA PV 13 X XIVLeptodactylus fuscus (Schneider 1799) AIQ PA PV 13 14 15 V VI VII VIII IX X XIIILeptodactylus jolyi Sazima amp Bokermann 1978 AIQ PA PV 17 XLeptodactylus labyrinthicus (Spix 1824) PA PV X XIII XIVLeptodactylus latrans (Steffen 1815) AIQ PA PV 17 VI X XIIILeptodactylus mystaceus (Spix 1824) AIQ 3Leptodactylus mystacinus (Burmeister 1861) AIQ PA PV 6 11 13 14 15 16 17 18 V X XI XIII

MicrohylidaeChiasmocleis albopunctata (Boettger 1885) AIQ PA PV 7 9 13 15 18 II XIIIElachistocleis bicolor (Valenciennes in Gueacuterin-Meneacuteville 1838) AIQ 15Elachistocleis cesarii (Miranda-Ribeiro 1920) AIQ PA PV 8 10 11 14 15 16 18 II VI VII VIII IX X

XIII XIV

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necessaacuterios para a realizaccedilatildeo da procura auditiva e visual (Corn 1994 Cechin amp Martins 2000) eacute desejaacutevel que a amostragem passiva seja empregada em inventaacuterios da herpetofauna Isto porque aleacutem de permitir a amostragem simultacircnea de diversos locais este meacutetodo permite a obtenccedilatildeo de dados padronizados de riqueza e abundacircncia

das espeacutecies o que favorece comparaccedilotildees mais confiaacuteveis entre diferentes localidades (Silveira et al 2010)

Entre outubro de 2008 a marccedilo de 2009 foram capturados nas armadilhas 352 indiviacuteduos de anuros pertencentes a 12 espeacutecies (Figura 5) No ambiente com formaccedilotildees florestais foram registradas

Figura 4 Curvas de rarefaccedilatildeo representando a riqueza observada (linha preta) e estimada pelo estimador Jackknife I (linha cinza) para 14 dias de amostragem por procura auditiva e visual (a) e 30 dias por armadilhas de interceptaccedilatildeo e queda (b) na Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara SP As barras verticais correspondem aos desvios padratildeo da riqueza de espeacutecies observada e estimadaFigure 4 Rarefaction curves representing the species richness observed (black line) and estimated by Jackknife I estimator (gray line) for 14 sampling days using acoustic and visual searches (a) and 30 days using pitfall traps (b) at the Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara Satildeo Paulo state Brazil Vertical bars represent the standard deviations of species richness observed and estimated

Figura 5 Abundacircncia relativa das espeacutecies de anuros amostradas por armadilhas de interceptaccedilatildeo e queda nos trecircs ambientes da Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara SP Cal = Chiasmocleis albopunctata Ece = Elachistocleis cesarii Ena = Eupemphix nattereri Lfr = Leptodactylus furnarius Lfs = Leptodactylus fuscus Ljo = Leptodactylus jolyi Lla = Leptodactylus latrans Lme = Leptodactylus mystaceus Lmi = Leptodactylus mystacinus Pce = Physalaemus centralis Pcu = Physalaemus cuvieri Pma = Physalaemus marmoratus Ror = Rhinella ornata Os valores sobre as barras representam o nuacutemero de indiviacuteduos registrados para cada espeacutecieFigure 5 Relative abundance of anuran species sampled by pitfall traps in the three environments of the Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara Satildeo Paulo state Brazil Cal = Chiasmocleis albopunctata Ece = Elachistocleis cesarii Ena = Eupemphix nattereri Lfr = Leptodactylus furnarius Lfs = Leptodactylus fuscus Ljo = Leptodactylus jolyi Lla = Leptodactylus latrans Lme = Leptodactylus mystaceus Lmi = Leptodactylus mystacinus Pce = Physalaemus centralis Pcu = Physalaemus cuvieri Pma = Physalaemus marmoratus Ror = Rhinella ornata The values on the bars represent the number of individuals recorded for each species

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cinco espeacutecies (21 indiviacuteduos) e nos ambientes com formaccedilotildees abertas (a e b) foram registradas cinco espeacutecies (120 indiviacuteduos) e dez espeacutecies (211 indiviacuteduos) respectivamente (Figura 5 Figura 6) Physalaemus centralis e P cuvieri consideradas conjuntamente nas anaacutelises foram as espeacutecies mais abundantes correspondendo a 60 do total de indiviacuteduos amostrados (Figura 5) Considerando-se a rarefaccedilatildeo pelo mesmo nuacutemero de indiviacuteduos capturados (21) natildeo foi detectada diferenccedila na riqueza de espeacutecies entre os trecircs ambientes (Figura 6) No entanto foi observada diferenccedila na riqueza de espeacutecies quando os dois ambientes abertos foram comparados entre si para o mesmo nuacutemero de indiviacuteduos registrados (120) (Figura 6) Egrave possiacutevel que esta diferenccedila esteja relacionada ao fato destes ambientes abertos apresentarem histoacutericos distintos de perturbaccedilotildees sendo que um deles (aberto b) apresenta a ocorrecircncia de eventos de fogo no passado e pastoreio de gado pouco intensivo Adicionalmente eacute provaacutevel que os ambientes abertos tambeacutem possuam diferenccedilas na disponibilidade de siacutetios aquaacuteticos adequados para a reproduccedilatildeo das espeacutecies

Apesar de vaacuterios autores terem demonstrado que as espeacutecies de anuros presentes no Cerrado apresentam uma maior associaccedilatildeo agraves formaccedilotildees abertas deste domiacutenio (eg Brandatildeo amp Arauacutejo 2002 Colli et al 2002 Eterovick amp Sazima 2004 Brasileiro et al 2005 Araujo et al 2009 Valdujo et al 2011) o presente estudo natildeo detectou diferenccedila na riqueza de espeacutecies entre as formaccedilotildees abertas e florestais No entanto registrou-se uma maior abundacircncia de anuros nas formaccedilotildees savacircnicas o que reflete a maior procura dos indiviacuteduos por corpos drsquoaacutegua presentes em fitofisionomias abertas durante o periacuteodo reprodutivo (eg Brasileiro et al 2005 Araujo et al 2009 Araujo amp Almeida-Santos 2011 Valdujo et al 2011) Deve-se ressaltar que as formaccedilotildees florestais satildeo importantes ambientes meacutesicos sendo utilizados por adultos e juvenis como locais de refuacutegio forrageio hibernaccedilatildeo e migraccedilatildeo principalmente durante os periacuteodos de seca (Brandatildeo amp Arauacutejo 2002 Silva amp Rossa-Feres 2007) Diante do exposto nossos resultados apontam que o mosaico de formaccedilotildees abertas e florestais eacute importante para a manutenccedilatildeo das populaccedilotildees de anuros presentes na Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara

Agradecimentos

Somos gratos ao gestor Adauto Fiorucci e aos funcionaacuterios da Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara pelo suporte logiacutestico ao longo dos trabalhos de campo em especial ao Joseacute Rodrigues do Prado Filho e Carlos Roberto da Silva pelo grande apoio durante a amostragem das espeacutecies ao Faacutebio Maffei e Guilherme Marson Moya pelo auxiacutelio nas coletas efetuadas apoacutes este estudo ao Ceacutelio Fernando Baptista Haddad e Luiacutes Felipe Toledo pela contribuiccedilatildeo na identificaccedilatildeo dos espeacutecimes e ao Instituto Florestal pelo suporte financeiro Deacutecio Tadeu Correcirca agradece a FAPESP CAPES e UNESPAssis e Selma Maria de Almeida Santos ao CNPq e a FAPESP pelo apoio financeiro

Referecircncias BibliograacuteficasABrsquoSAacuteBER AN 2005 Os domiacutenios de natureza no Brasil potencialidades

paisagiacutesticas Ateliecirc Editorial Satildeo PauloARAUJO CO amp ALMEIDA-SANTOS SM 2011 Herpetofauna de um

remanescente de Cerrado no estado de Satildeo Paulo sudeste do Brasil Biota Neotrop 11(3) httpwwwbiotaneotropicaorgbrv11n3ptabstractarticle+bn00511032011 (uacuteltimo acesso em 06062012)

ARAUJO CO amp ALMEIDA-SANTOS SM 2013 Composiccedilatildeo riqueza e abundacircncia de anuros em um remanescente de Cerrado e Mata Atlacircntica no estado de Satildeo Paulo Biota Neotrop 13(1) httpwwwbiotaneotropicaorgbrv13n1ptabstractinventory+bn02613012013 (uacuteltimo acesso em 06062013)

ARAUJO CO CONDEZ TH amp SAWAYA RJ 2009 Anfiacutebios anuros do Parque Estadual das Furnas do Bom Jesus sudeste do Brasil e suas relaccedilotildees com outras taxocenoses no Brasil Biota Neotrop 9(2) httpwwwbiotaneotropicaorgbrv9n2ptabstractarticle+bn01109022009 (uacuteltimo acesso em 13022010)

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Recebido em 28122012 Versatildeo reformulada recebida em 12062013

Publicado em 02082013

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Araujo CO et al

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Apecircndice 2 Anuros coletados na Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara SP e depositados na Coleccedilatildeo de Anfiacutebios do Instituto de Biociecircncias da Universidade Estadual Paulista Rio Claro (CFBH) e Coleccedilatildeo Herpetoloacutegica do Museu de Zoologia da Universidade de Satildeo Paulo Satildeo Paulo (MZUSP)Appendix 2 Anuran species collected at the Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara Satildeo Paulo state Brazil and deposited in the Coleccedilatildeo de Anfiacutebios do Instituto de Biociecircncias da Universidade Estadual Paulista Rio Claro (CFBH) and Coleccedilatildeo Herpetoloacutegica do Museu de Zoologia da Universidade de Satildeo Paulo Satildeo Paulo (MZUSP)

CFBH Scinax berthae (22335-42)MZUSP Aplastodiscus perviridis (151012) Chiasmocleis albopunctata (151024-28) Dendropsophus elianeae (151058-61) Dendropsophus jimi (151018-23) Dendropsophus minutus (151056-57) Dendropsophus nanus (151098-102) Elachistocleis bicolor (151013) Elachistocleis cesarii (151041-49) Eupemphix nattereri (151070-73) Hypsiboas albopunctatus (151031-32) Hypsiboas caingua (151010-11) Hypsiboas lundii (151077-78) Itapotihyla langsdorffii (151063) Leptodactylus furnarius (151088-89) Leptodactylus fuscus (151004-09) Leptodactylus jolyi (151034-35) Leptodactylus labyrinthicus (151096) Leptodactylus latrans (151039-40) Leptodactylus mystaceus (151033) Leptodactylus mystacinus (151066-69) Phyllomedusa tetraploidea (151074-76) Physalaemus centralis (151079-82) Physalaemus cuvieri (151014-17) Physalaemus marmoratus (151062-65) Pseudopaludicola cf murundu (151097) Rhinella ornata (151036-37) Rhinella schneideri (151038) Scinax fuscomarginatus (151050-55) Scinax fuscovarius (151029-30) Scinax similis (151090-95) Scinax squalirostris (151084-87)

Apecircndice 1 Linhas de armadilhas de interceptaccedilatildeo e queda e ambientes aquaacuteticos amostrados na Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara SPAppendix 1 Pitfall traps lines and aquatic sites sampled at the Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara Satildeo Paulo state Brazil

Linha de armadilhaambiente aquaacutetico

Fitofisionomia Tipo de ambiente

Coordenada geograacutefica (SAD 69)

1 cerradatildeo florestal 22deg 50rsquo 11rdquo S e 49deg 13rsquo 56rdquo O2 cerradatildeo florestal 22deg 50rsquo 13rdquo S e 49deg 14rsquo 04rdquo O3 mata seca semideciacutedua florestal 22deg 50rsquo 04rdquo S e 49deg 14rsquo 15rdquo O4 cerradatildeo florestal 22deg 49rsquo 37rdquo S e 49deg 13rsquo 45rdquo O5 cerradatildeo florestal 22deg 49rsquo 52rdquo S e 49deg 13rsquo 44rdquo O6 cerradatildeo florestal 22deg 49rsquo 31rdquo S e 49deg 14rsquo 21rdquo O7 cerrado tiacutepico aberto (a) 22deg 48rsquo 42rdquo S e 49deg 11rsquo 57rdquo O8 cerrado tiacutepico aberto (a) 22deg 48rsquo 50rdquo S e 49deg 12rsquo 09rdquo O9 cerrado tiacutepico aberto (a) 22deg 48rsquo 51rdquo S e 49deg 12rsquo 30rdquo O10 cerrado tiacutepicocerrado ralo aberto (a) 22deg 48rsquo 13rdquo S e 49deg 11rsquo 30rdquo O11 cerrado tiacutepico aberto (a) 22deg 48rsquo 18rdquo S e 49deg 11rsquo 14rdquo O12 cerrado tiacutepico aberto (a) 22deg 48rsquo 23rdquo S e 49deg 10rsquo 59rdquo O13 cerrado ralo aberto (b) 22deg 47rsquo 06rdquo S e 49deg 14rsquo 29rdquo O14 cerrado ralo aberto (b) 22deg 47rsquo 13rdquo S e 49deg 14rsquo 05rdquo O15 cerrado tiacutepico aberto (b) 22deg 47rsquo 24rdquo S e 49deg 14rsquo 37rdquo O16 cerrado tiacutepico aberto (b) 22deg 47rsquo 30rdquo S e 49deg 15rsquo 07rdquo O17 cerrado tiacutepico aberto (b) 22deg 47rsquo 13rdquo S e 49deg 14rsquo 59rdquo O18 cerrado tiacutepico aberto (b) 22deg 46rsquo 56rdquo S e 49deg 14rsquo 56rdquo OI - lago cerradatildeo alterado aberto 22deg 49rsquo 39rdquo S e 49deg 14rsquo 10rdquo OII - brejo campo limpo uacutemido aberto 22deg 49rsquo 30rdquo S e 49deg 14rsquo 51rdquo OIII - brejo campo limpo uacutemido aberto 22deg 49rsquo 17rdquo S e 49deg 14rsquo 53rdquo OIV - riacho ecoacutetono Cerradomata seca semideciacutedua florestal 22deg 48rsquo 57rdquo S e 49deg 14rsquo 27rdquo OV - lago ecoacutetono Cerradomata seca semideciacutedua florestal 22deg 48rsquo 55rdquo S e 49deg 14rsquo 26rdquo OVI - lagoa mata de galeria alterada aberto 22deg 48rsquo 49rdquo S e 49deg 14rsquo 10rdquo OVII - charco mata de galeria alterada aberto 22deg 48rsquo 25rdquo S e 49deg 12rsquo 39rdquo OVIII - brejoriacho campo limpo uacutemidomata de galeria abertofechado 22deg 48rsquo 27rdquo S e 49deg 12rsquo 38rdquo OIX - brejo campo limpo uacutemido aberto 22deg 48rsquo 07rdquo S e 49deg 11rsquo 49rdquo OX - brejo campo limpo uacutemido aberto 22deg 48rsquo 22rdquo S e 49deg 10rsquo 56rdquo OXI - poccedila temporaacuteria reflorestamento de Pinus sp florestal 22deg 47rsquo 43rdquo S e 49deg 13rsquo 22rdquo OXII - riacho mata de galeria florestal 22deg 47rsquo 42rdquo S e 49deg 14rsquo 09rdquo OXIII - brejo campo limpo uacutemido aberto 22deg 47rsquo 19rdquo S e 49deg 14rsquo 35rdquo OXIV - brejo campo limpo uacutemido aberto 22deg 47rsquo 25rdquo S e 49deg 15rsquo 21rdquo O

Page 3: Anuros da Estação Ecológica de Santa Bárbara, um ... · A Estação Ecológica de Santa Bárbara (22° 46’-22° 41’ S, 49° 16’-49° 10’ O; 600-680 m) localiza-se no município

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uacutemido (Figura 2 Apecircndice 1) Tambeacutem foram considerados alguns registros de espeacutecies obtidos em inventaacuterio realizado apoacutes o teacutermino deste estudo (20112012)

Foram instaladas 18 linhas de armadilhas (unidades amostrais) compostas por quatro baldes plaacutesticos de 60 litros totalizando

72 armadilhas com uma distacircncia miacutenima de 500 m entre linhas (Figura 2 Apecircndice 1) Os baldes foram inseridos em buracos cavados no solo sendo dispostos em linha reta (espaccedilados 15 metros entre si) e interligados por cercas-guia de aproximadamente 50 cm de altura As armadilhas permaneceram abertas por cinco dias consecutivos (primeira ou segunda semana do mecircs) em um total de 30 dias de amostragem (esforccedilo amostral = 2160 armadilhasdia) Com o intuito de minimizar a predaccedilatildeo dos anuros capturados nas armadilhas por vertebrados e invertebrados foram realizadas inspeccedilotildees a cada 24 horas sempre no periacuteodo da manhatilde Foram depositados abrigos em cada uma das armadilhas durante todo o periacuteodo de amostragem para evitar a morte de indiviacuteduos por dessecaccedilatildeo e afogamento (Cechin amp Martins 2000) Foram coletados no maacuteximo 10 indiviacuteduos por espeacutecie Os demais espeacutecimes capturados foram identificados marcados pela amputaccedilatildeo da falange distal do terceiro artelho do membro anterior direito (toe-tipping) (Luumlddecke amp Ameacutezquita 1999 Phillott et al 2007) e liberados proacuteximos ao local de captura (licenccedilas IBAMARAN 10423-1 e 13706-2) Este tipo de marcaccedilatildeo (batch mark) foi utilizado para que os indiviacuteduos recapturados nas armadilhas natildeo fossem recontados nas amostragens subsequentes A relevacircncia deste meacutetodo de marcaccedilatildeo de anuros em estudos populacionais foi apresentada recentemente por Correcirca et al (2013)

A procura auditiva e visual consistiu em censos efetuados no periacuteodo noturno sendo examinados os microhaacutebitats acessiacuteveis (eg bromeacutelias folhiccedilo tronco de aacutervores) e os siacutetios reprodutivos utilizados pelas espeacutecies (eg brejos coacuterregos lagoas vaacuterzeas) A amostragem variou entre trecircs e seis horas por noite resultando em um esforccedilo total de aproximadamente 120 horas de procura e esforccedilo empregado de 60 horas-homem Grande parte dos ambientes aquaacuteticos utilizados pelos anuros durante a reproduccedilatildeo nesta localidade foi inspecionado ao longo dos 14 dias de amostragem ativa (Figura 2 Apecircndice 1) O nuacutemero de siacutetios aquaacuteticos vistoriados e a

Figura 1 Remanescentes de vegetaccedilatildeo natural da bacia hidrograacutefica do Meacutedio Paranapanema SP O fragmento em vermelho representa a Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara No detalhe agrave esquerda estatildeo representadas as bacias hidrograacuteficas do estado de Satildeo Paulo com destaque para o Meacutedio ParanapanemaFigure 1 Natural vegetation remnants of the Middle Paranapanema river basin Satildeo Paulo state Brazil The fragment in focus (in red) represents the Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara The detail on the left side depicts the river basins of Satildeo Paulo state highlighting the Middle Paranapanema

Figura 2 Cobertura vegetal da Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara SP e locais de amostragem (pontos em vermelho = linhas de armadilhas de interceptaccedilatildeo e queda pontos em preto = ambientes aquaacuteticos) Fonte modificado de Melo amp Durigan (2011)Figure 2 Vegetation of the Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara Satildeo Paulo state Brazil and sampled areas (red dots = pitfall trap lines black dots = aquatic sites) Source modified from Melo amp Durigan (2011)

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Anuros da Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara estado de Satildeo Paulo

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distacircncia percorrida em cada noite natildeo foram padronizados no entanto manteve-se o compromisso de amostrar todos os siacutetios reprodutivos em cada etapa mensal O meacutetodo de encontro ocasional consistiu no registro de espeacutecimes encontrados vivos ou mortos quando natildeo estava sendo executado nenhum tipo de procura Os espeacutecimes testemunho foram depositados na Coleccedilatildeo de Anfiacutebios do Instituto de Biociecircncias da Universidade Estadual Paulista Rio Claro (CFBH) e Coleccedilatildeo Herpetoloacutegica do Museu de Zoologia da Universidade de Satildeo Paulo (MZUSP) (Apecircndice 2)

A eficiecircncia da amostragem foi avaliada por meio de curvas de rarefaccedilatildeo (Gotelli amp Colwell 2001) geradas a partir dos dados de incidecircncia dos anuros durante o periacuteodo de inventaacuterio O nuacutemero total de espeacutecies registradas em cada dia foi considerado como uma amostra totalizando 14 amostras obtidas pela procura auditiva e visual e 30 amostras pelas linhas de armadilhas Considerando os diversos estimadores de riqueza disponiacuteveis optou-se pela utilizaccedilatildeo do algoritmo Jackknife de primeira ordem (Magurran 2004 Walther amp Moore 2005 Hortal et al 2006) Apesar de alguns autores apontarem que os estimadores natildeo-parameacutetricos apresentam uma grande dependecircncia da riqueza de espeacutecies observada e portanto do nuacutemero e tamanho das amostras (Melo amp Froehlich 2001 Melo 2004) ainda assim a riqueza estimada neste inventaacuterio pode fornecer uma base para comparaccedilotildees com outros levantamentos realizados em localidades do interior do estado que utilizaram este estimador de riqueza (eg Ribeiro-Juacutenior amp Bertoluci 2009 Santos et al 2009 Brassaloti et al 2010 Araujo amp Almeida-Santos 2011 Valdujo et al 2011 Araujo amp Almeida-Santos 2013) Para averiguar se existem diferenccedilas na riqueza de espeacutecies entre os ambientes abertos e florestais foram avaliados apenas os dados obtidos pelas armadilhas Para tal curvas de rarefaccedilatildeo foram construiacutedas baseadas no nuacutemero de indiviacuteduos registrados e comparou-se a riqueza de espeacutecies considerando o ambiente que apresentou o menor nuacutemero de anuros capturados que no caso foi o ambiente florestal (Gotelli amp Colwell 2001) Todas as anaacutelises foram realizadas no programa EstimateS v820 com 10000 aleatorizaccedilotildees (Colwell 2009) Devido agrave dificuldade na diferenciaccedilatildeo taxonocircmica dos juvenis as espeacutecies Physalaemus centralis e P cuvieri foram consideradas conjuntamente para a determinaccedilatildeo da riqueza de espeacutecies e contagem de indiviacuteduos

Apesar da existecircncia de um sistema de classificaccedilatildeo mais recente para os anuros (Pyron amp Wiens 2011) optou-se pela utilizaccedilatildeo da nomenclatura taxonocircmica mais consagrada apresentada por Frost (2013) O status de conservaccedilatildeo das espeacutecies foi obtido na lista vermelha internacional de espeacutecies ameaccediladas de extinccedilatildeo (International 2013) livro vermelho da fauna brasileira ameaccedilada de extinccedilatildeo (Machado et al 2008) e lista de anfiacutebios ameaccedilados do estado de Satildeo Paulo (Garcia et al 2009)

Resultados e Discussatildeo

1 Composiccedilatildeo e distribuiccedilatildeo das espeacutecies

Registraram-se na Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara 33 espeacutecies de anuros distribuiacutedas em seis famiacutelias Bufonidae (2 espeacutecies) Cycloramphidae (1 espeacutecie) Hylidae (15 espeacutecies) Leiuperidae (5 espeacutecies) Leptodactylidae (7 espeacutecies) e Microhylidae (3 espeacutecies) (Figura 3 Tabela 1) Deste total 30 espeacutecies representam novos registros para o municiacutepio de Aacuteguas de Santa Baacuterbara duas espeacutecies jaacute haviam sido observadas nesta localidade (Leptodactylus mystacinus e Elachistocleis cesarii) e apenas a espeacutecie Odontophrynus cf cultripes foi encontrada exclusivamente na Coleccedilatildeo Herpetoloacutegica do Museu de Zoologia da Universidade de Satildeo Paulo (MZUSP) (Tabela 1) Contudo o registro de O cf cultripes deve ser visto com cautela pois apesar de constar no livro de registros da referida coleccedilatildeo o indiviacuteduo natildeo foi localizado no acervo A captura de Pseudopaludicola cf murundu neste estudo representou o primeiro registro da espeacutecie para a bacia hidrograacutefica do Meacutedio Paranapanema Nenhuma das

espeacutecies estudadas encontra-se nas listas de anfiacutebios ameaccedilados de extinccedilatildeo (International 2013 Machado et al 2008 Garcia et al 2009) Entretando as populaccedilotildees de anuros desta localidade podem representar o limite de distribuiccedilatildeo mais austral das espeacutecies neste domiacutenio fitogeograacutefico (Diniz-Filho et al 2008 Valdujo 2011) e a conservaccedilatildeo e conexatildeo destes remanescentes de Cerrado contribuem para a manutenccedilatildeo da diversidade geneacutetica destas espeacutecies

Parte das espeacutecies (27) apresentam uma ampla distribuiccedilatildeo geograacutefica sendo comumente encontradas em vaacuterias regiotildees do Brasil como Dendropsophus minutus D nanus Hypsiboas albopunctatus Leptodactylus fuscus L mystacinus Physalaemus cuvieri Rhinella schneideri Scinax fuscomarginatus e S fuscovarius (Haddad et al 2008 Frost 2013) No entanto uma parcela significativa (30) estaacute fortemente associada ao domiacutenio do Cerrado como Hypsiboas lundii tiacutepica das formaccedilotildees florestais e Chiasmocleis albopunctata Dendropsophus elianeae D jimi Eupemphix nattereri Leptodactylus furnarius L jolyi Odontophrynus cf cultripes Physalaemus centralis e P marmoratus que apresentam uma grande dependecircncia das formaccedilotildees vegetais abertas presentes neste domiacutenio (Toledo et al 2007 Uetanabaro et al 2008 Valdujo 2011)

Das espeacutecies registradas Leptodactylus mystaceus e Rhinella ornata natildeo foram avistadas em atividade de vocalizaccedilatildeo (Tabela 1) Grande parte dos anuros (18 espeacutecies 54) foi observada em atividade reprodutiva restrita aos ambientes aquaacuteticos presentes nas formaccedilotildees abertas sendo que somente Aplastodiscus perviridis Hypsiboas lundii Itapotihyla langsdorffii e Phyllomedusa tetraploidea foram encontradas vocalizando exclusivamente nos ambientes aquaacuteticos florestais (Tabela 1 Apecircndice 1) A maior associaccedilatildeo das espeacutecies aos corpos drsquoaacutegua presentes nas formaccedilotildees abertas durante o periacuteodo reprodutivo jaacute foi demonstrada em outros estudos que compararam a riqueza de espeacutecies em formaccedilotildees campestres savacircnicas e florestais em regiotildees de Cerrado (eg Brandatildeo amp Arauacutejo 2002 Brasileiro et al 2005 Araujo et al 2009 Valdujo et al 2011) Apenas Hypsiboas lundii foi observada vocalizando em corpos drsquoaacutegua loacuteticos (eg riachos) sendo a maior parte das espeacutecies (79) encontrada em atividade de vocalizaccedilatildeo unicamente em corpos drsquoaacutegua lecircnticos (eg brejos charcos lagoas) Somente Aplastodiscus perviridis Hypsiboas albopunctatus H caingua Itapotihyla langsdorffii e Physalaemus cuvieri foram encontradas em ambos os tipos de ambiente aquaacutetico (17) (Tabela 1 Apecircndice 1) Padratildeo semelhante no uso do haacutebitat para a reproduccedilatildeo foi verificado em outras localidades que apresentam formaccedilotildees de Cerrado (eg Brasileiro et al 2005 Araujo et al 2009 Araujo amp Almeida-Santos 2011 Valdujo et al 2011)

2 Riqueza e abundacircncia das espeacutecies

A riqueza de espeacutecies observada na Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara mostrou-se superior agraves registradas em outras unidades de conservaccedilatildeo que apresentam predomiacutenio de formaccedilotildees de Cerrado no estado de Satildeo Paulo como as estaccedilotildees ecoloacutegicas de Assis (27 espeacutecies Araujo amp Almeida-Santos 2011) e Itirapina (28 espeacutecies Brasileiro et al 2005) e aacutereas de proteccedilatildeo integral no interior do estado que apresentam ecoacutetono entre o Cerrado e a Mata Atlacircntica como as estaccedilotildees ecoloacutegicas de Angatuba (31 espeacutecies Araujo amp Almeida-Santos 2013) e Jataiacute (27 espeacutecies D T Correcirca comunicaccedilatildeo pessoal)

As curvas de rarefaccedilatildeo para 14 dias de amostragem por procura auditiva e visual e 30 dias por armadilhas de interceptaccedilatildeo e queda natildeo atingiram uma assiacutentota Contudo no caso da procura ativa as curvas apresentaram tendecircncia agrave estabilizaccedilatildeo indicando que possivelmente a maior parte das espeacutecies foi registrada durante o estudo (Figura 4) O estimador de riqueza Jackknife I natildeo indicou diferenccedilas entre as riquezas de anuros estimadas e observadas obtidas pelos diferentes meacutetodos de amostragem (Figura 4) Grande parte das espeacutecies (29 espeacutecies 90) incluindo a observaccedilatildeo de Itapotihyla langsdorffii apoacutes o teacutermino deste estudo foi amostrada por meio da procura auditiva e visual nos ambientes aquaacuteticos utilizados

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Figura 3 Espeacutecies de anuros amostradas na Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara SP a = Rhinella ornata b = Rhinella schneideri c = Aplastodiscus perviridis d = Dendropsophus elianeae e = Dendropsophus jimi f = Dendropsophus minutus g = Dendropsophus nanus h = Hypsiboas albopunctatus i = Hypsiboas caingua j = Hypsiboas lundii k = Itapotihyla langsdorffii l = Phyllomedusa tetraploidea m = Scinax berthae n = Scinax fuscomarginatus o = Scinax fuscovarius p = Scinax similis q = Scinax squalirostris r = Eupemphix nattereri s = Physalaemus centralis t = Physalaemus cuvieri u = Physalaemus marmoratus v = Pseudopaludicola cf murundu w = Leptodactylus furnarius x = Leptodactylus fuscus y = Leptodactylus jolyi z = Leptodactylus labyrinthicus a1 = Leptodactylus latrans b1 = Leptodactylus mystaceus c1 = Leptodactylus mystacinus d1 = Chiasmocleis albopunctata e1 = Elachistocleis bicolor f1 = Elachistocleis cesarii Todos os indiviacuteduos satildeo da localidade estudada (fotos Cybele O Araujo)Figure 3 Anuran species sampled at the Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara Satildeo Paulo state Brazil a = Rhinella ornata b = Rhinella schneideri c = Aplastodiscus perviridis d = Dendropsophus elianeae e = Dendropsophus jimi f = Dendropsophus minutus g = Dendropsophus nanus h = Hypsiboas albopunctatus i = Hypsiboas caingua j = Hypsiboas lundii k = Itapotihyla langsdorffii l = Phyllomedusa tetraploidea m = Scinax berthae n = Scinax fuscomarginatus o = Scinax fuscovarius p = Scinax similis q = Scinax squalirostris r = Eupemphix nattereri s = Physalaemus centralis t = Physalaemus cuvieri u = Physalaemus marmoratus v = Pseudopaludicola cf murundu w = Leptodactylus furnarius x = Leptodactylus fuscus y = Leptodactylus jolyi z = Leptodactylus labyrinthicus a1 = Leptodactylus latrans b1 = Leptodactylus mystaceus c1 = Leptodactylus mystacinus d1 = Chiasmocleis albopunctata e1 = Elachistocleis bicolor f1 = Elachistocleis cesarii All individuals were found at the study site (photos Cybele O Araujo)

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pelos anuros durante o periacuteodo reprodutivo sendo que as espeacutecies da famiacutelia Hylidae (15 espeacutecies) foram observadas exclusivamente por estes meacutetodos (Tabela 1) Nas armadilhas de interceptaccedilatildeo e queda considerando o registro posterior de Elachistocleis bicolor foram capturadas 14 espeacutecies (44) (Tabela 1) As armadilhas de interceptaccedilatildeo e queda satildeo mais apropriadas para o registro de espeacutecies de haacutebitos terrestres como anuros das famiacutelias Bufonidae Cycloramphidae Leiuperidae Leptodactylidae e Microhylidae especialmente as espeacutecies subterracircneas e criptozoacuteicas que satildeo mais difiacuteceis de serem detectadas pelos meacutetodos tradicionais de

procura visual (Cechin amp Martins 2000) Considerando os anuros inventariados pertencentes a estas famiacutelias apenas trecircs espeacutecies natildeo foram capturadas por este meacutetodo (Leptodactylus labyrinthicus Pseudopaludicola cf murundu e Rhinella schneideri) (Tabela 1)

Eacute importante destacar que existem limitaccedilotildees inerentes a cada meacutetodo e apenas a utilizaccedilatildeo de meacutetodos complementares (amostragem ativa e passiva) propicia a obtenccedilatildeo de listas de espeacutecies mais completas (Silva 2010 Silveira et al 2010) Embora os custos financeiros e o esforccedilo empregado na instalaccedilatildeo e manutenccedilatildeo das armadilhas de interceptaccedilatildeo e queda sejam mais elevados que os

Tabela 1 Anuros da Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara SP Meacutetodos de amostragem AIQ = armadilhas de interceptaccedilatildeo e queda PA = procura auditiva PV = procura visual Locais de captura linhas de armadilhas e ambientes aquaacuteticosTable 1 Anurans from Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara Satildeo Paulo state Brazil Sampling methods AIQ = pitfall traps PA = auditory encounters PV = visual encounters Capture sites pitfall traps lines and aquatic sites

Famiacuteliaespeacutecie Meacutetodo Linha de armadilhaambiente aquaacuteticoBufonidae

Rhinella ornata (Spix 1824) AIQ 1 2 3Rhinella schneideri (Werner 1894) PA PV I VI XII

CycloramphidaeOdontophrynus cf cultripes (Reinhardt amp Luumltken 1862) - -

HylidaeAplastodiscus perviridis A Lutz in B Lutz 1950 PA PV VIIIDendropsophus elianeae (Napoli amp Caramaschi 2000) PA PV VIDendropsophus jimi (Napoli amp Caramaschi 1999) PA PV I II III IX X XIIIDendropsophus minutus (Peters 1872) PA PV I II III V VI IX X XIIIDendropsophus nanus (Boulenger 1889) PA PV I II III V VI VII XIHypsiboas albopunctatus (Spix 1824) PA PV I II III IV V VI VII VIII IX X XIVHypsiboas caingua (Carrizo 1991 ldquo1990rdquo) PA PV II III V VII VIII IX XHypsiboas lundii (Burmeister 1856) PA PV IV VIII XIIItapotihyla langsdorffii (Dumeacuteril amp Bibron 1841) PA PV VIIIPhyllomedusa tetraploidea Pombal amp Haddad 1992 PA PV XIScinax berthae (Barrio 1962) PA PV IX VIIScinax fuscomarginatus (A Lutz 1925) PA PV I II III V VI IX X XIIIScinax fuscovarius (A Lutz 1925) PA PV I VIScinax similis (Cochran 1952) PA PV VI IX X XIIIScinax squalirostris (A Lutz 1925) PA PV X XIII XIV

LeiuperidaeEupemphix nattereri Steindachner 1863 AIQ PA PV 5 7 10 11 12 14 16 17 18 V VIPhysalaemus centralis Bokermann 1962 AIQ PA PV 6 I II VI XIIIPhysalaemus cuvieri Fitzinger 1826 AIQ PA PV 1 2 3 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 I

II III IV V VI VII VIII IX X XIII XIVPhysalaemus marmoratus (Reinhardt amp Luumltken 1862 ldquo1861rdquo) AIQ PA PV 13 14 15 16 17 18 VIPseudopaludicola cf murundu Toledo Siqueira Duarte Veiga-Menoncello Recco-Pimentel amp Haddad 2010

PA PV X

LeptodactylidaeLeptodactylus furnarius Sazima amp Bokermann 1978 AIQ PA PV 13 X XIVLeptodactylus fuscus (Schneider 1799) AIQ PA PV 13 14 15 V VI VII VIII IX X XIIILeptodactylus jolyi Sazima amp Bokermann 1978 AIQ PA PV 17 XLeptodactylus labyrinthicus (Spix 1824) PA PV X XIII XIVLeptodactylus latrans (Steffen 1815) AIQ PA PV 17 VI X XIIILeptodactylus mystaceus (Spix 1824) AIQ 3Leptodactylus mystacinus (Burmeister 1861) AIQ PA PV 6 11 13 14 15 16 17 18 V X XI XIII

MicrohylidaeChiasmocleis albopunctata (Boettger 1885) AIQ PA PV 7 9 13 15 18 II XIIIElachistocleis bicolor (Valenciennes in Gueacuterin-Meneacuteville 1838) AIQ 15Elachistocleis cesarii (Miranda-Ribeiro 1920) AIQ PA PV 8 10 11 14 15 16 18 II VI VII VIII IX X

XIII XIV

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necessaacuterios para a realizaccedilatildeo da procura auditiva e visual (Corn 1994 Cechin amp Martins 2000) eacute desejaacutevel que a amostragem passiva seja empregada em inventaacuterios da herpetofauna Isto porque aleacutem de permitir a amostragem simultacircnea de diversos locais este meacutetodo permite a obtenccedilatildeo de dados padronizados de riqueza e abundacircncia

das espeacutecies o que favorece comparaccedilotildees mais confiaacuteveis entre diferentes localidades (Silveira et al 2010)

Entre outubro de 2008 a marccedilo de 2009 foram capturados nas armadilhas 352 indiviacuteduos de anuros pertencentes a 12 espeacutecies (Figura 5) No ambiente com formaccedilotildees florestais foram registradas

Figura 4 Curvas de rarefaccedilatildeo representando a riqueza observada (linha preta) e estimada pelo estimador Jackknife I (linha cinza) para 14 dias de amostragem por procura auditiva e visual (a) e 30 dias por armadilhas de interceptaccedilatildeo e queda (b) na Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara SP As barras verticais correspondem aos desvios padratildeo da riqueza de espeacutecies observada e estimadaFigure 4 Rarefaction curves representing the species richness observed (black line) and estimated by Jackknife I estimator (gray line) for 14 sampling days using acoustic and visual searches (a) and 30 days using pitfall traps (b) at the Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara Satildeo Paulo state Brazil Vertical bars represent the standard deviations of species richness observed and estimated

Figura 5 Abundacircncia relativa das espeacutecies de anuros amostradas por armadilhas de interceptaccedilatildeo e queda nos trecircs ambientes da Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara SP Cal = Chiasmocleis albopunctata Ece = Elachistocleis cesarii Ena = Eupemphix nattereri Lfr = Leptodactylus furnarius Lfs = Leptodactylus fuscus Ljo = Leptodactylus jolyi Lla = Leptodactylus latrans Lme = Leptodactylus mystaceus Lmi = Leptodactylus mystacinus Pce = Physalaemus centralis Pcu = Physalaemus cuvieri Pma = Physalaemus marmoratus Ror = Rhinella ornata Os valores sobre as barras representam o nuacutemero de indiviacuteduos registrados para cada espeacutecieFigure 5 Relative abundance of anuran species sampled by pitfall traps in the three environments of the Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara Satildeo Paulo state Brazil Cal = Chiasmocleis albopunctata Ece = Elachistocleis cesarii Ena = Eupemphix nattereri Lfr = Leptodactylus furnarius Lfs = Leptodactylus fuscus Ljo = Leptodactylus jolyi Lla = Leptodactylus latrans Lme = Leptodactylus mystaceus Lmi = Leptodactylus mystacinus Pce = Physalaemus centralis Pcu = Physalaemus cuvieri Pma = Physalaemus marmoratus Ror = Rhinella ornata The values on the bars represent the number of individuals recorded for each species

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cinco espeacutecies (21 indiviacuteduos) e nos ambientes com formaccedilotildees abertas (a e b) foram registradas cinco espeacutecies (120 indiviacuteduos) e dez espeacutecies (211 indiviacuteduos) respectivamente (Figura 5 Figura 6) Physalaemus centralis e P cuvieri consideradas conjuntamente nas anaacutelises foram as espeacutecies mais abundantes correspondendo a 60 do total de indiviacuteduos amostrados (Figura 5) Considerando-se a rarefaccedilatildeo pelo mesmo nuacutemero de indiviacuteduos capturados (21) natildeo foi detectada diferenccedila na riqueza de espeacutecies entre os trecircs ambientes (Figura 6) No entanto foi observada diferenccedila na riqueza de espeacutecies quando os dois ambientes abertos foram comparados entre si para o mesmo nuacutemero de indiviacuteduos registrados (120) (Figura 6) Egrave possiacutevel que esta diferenccedila esteja relacionada ao fato destes ambientes abertos apresentarem histoacutericos distintos de perturbaccedilotildees sendo que um deles (aberto b) apresenta a ocorrecircncia de eventos de fogo no passado e pastoreio de gado pouco intensivo Adicionalmente eacute provaacutevel que os ambientes abertos tambeacutem possuam diferenccedilas na disponibilidade de siacutetios aquaacuteticos adequados para a reproduccedilatildeo das espeacutecies

Apesar de vaacuterios autores terem demonstrado que as espeacutecies de anuros presentes no Cerrado apresentam uma maior associaccedilatildeo agraves formaccedilotildees abertas deste domiacutenio (eg Brandatildeo amp Arauacutejo 2002 Colli et al 2002 Eterovick amp Sazima 2004 Brasileiro et al 2005 Araujo et al 2009 Valdujo et al 2011) o presente estudo natildeo detectou diferenccedila na riqueza de espeacutecies entre as formaccedilotildees abertas e florestais No entanto registrou-se uma maior abundacircncia de anuros nas formaccedilotildees savacircnicas o que reflete a maior procura dos indiviacuteduos por corpos drsquoaacutegua presentes em fitofisionomias abertas durante o periacuteodo reprodutivo (eg Brasileiro et al 2005 Araujo et al 2009 Araujo amp Almeida-Santos 2011 Valdujo et al 2011) Deve-se ressaltar que as formaccedilotildees florestais satildeo importantes ambientes meacutesicos sendo utilizados por adultos e juvenis como locais de refuacutegio forrageio hibernaccedilatildeo e migraccedilatildeo principalmente durante os periacuteodos de seca (Brandatildeo amp Arauacutejo 2002 Silva amp Rossa-Feres 2007) Diante do exposto nossos resultados apontam que o mosaico de formaccedilotildees abertas e florestais eacute importante para a manutenccedilatildeo das populaccedilotildees de anuros presentes na Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara

Agradecimentos

Somos gratos ao gestor Adauto Fiorucci e aos funcionaacuterios da Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara pelo suporte logiacutestico ao longo dos trabalhos de campo em especial ao Joseacute Rodrigues do Prado Filho e Carlos Roberto da Silva pelo grande apoio durante a amostragem das espeacutecies ao Faacutebio Maffei e Guilherme Marson Moya pelo auxiacutelio nas coletas efetuadas apoacutes este estudo ao Ceacutelio Fernando Baptista Haddad e Luiacutes Felipe Toledo pela contribuiccedilatildeo na identificaccedilatildeo dos espeacutecimes e ao Instituto Florestal pelo suporte financeiro Deacutecio Tadeu Correcirca agradece a FAPESP CAPES e UNESPAssis e Selma Maria de Almeida Santos ao CNPq e a FAPESP pelo apoio financeiro

Referecircncias BibliograacuteficasABrsquoSAacuteBER AN 2005 Os domiacutenios de natureza no Brasil potencialidades

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ARAUJO CO amp ALMEIDA-SANTOS SM 2013 Composiccedilatildeo riqueza e abundacircncia de anuros em um remanescente de Cerrado e Mata Atlacircntica no estado de Satildeo Paulo Biota Neotrop 13(1) httpwwwbiotaneotropicaorgbrv13n1ptabstractinventory+bn02613012013 (uacuteltimo acesso em 06062013)

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Figura 6 Curvas de rarefaccedilatildeo dos anuros amostrados por armadilhas de interceptaccedilatildeo e queda nos trecircs ambientes da Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara SP As linhas pontilhadas representam os intervalos de confianccedila de 95Figure 6 Rarefaction curves of anurans sampled by pitfall traps in the three environments of the Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara Satildeo Paulo state Brazil The dotted lines represent the confidence intervals of 95

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Recebido em 28122012 Versatildeo reformulada recebida em 12062013

Publicado em 02082013

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Araujo CO et al

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Apecircndice 2 Anuros coletados na Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara SP e depositados na Coleccedilatildeo de Anfiacutebios do Instituto de Biociecircncias da Universidade Estadual Paulista Rio Claro (CFBH) e Coleccedilatildeo Herpetoloacutegica do Museu de Zoologia da Universidade de Satildeo Paulo Satildeo Paulo (MZUSP)Appendix 2 Anuran species collected at the Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara Satildeo Paulo state Brazil and deposited in the Coleccedilatildeo de Anfiacutebios do Instituto de Biociecircncias da Universidade Estadual Paulista Rio Claro (CFBH) and Coleccedilatildeo Herpetoloacutegica do Museu de Zoologia da Universidade de Satildeo Paulo Satildeo Paulo (MZUSP)

CFBH Scinax berthae (22335-42)MZUSP Aplastodiscus perviridis (151012) Chiasmocleis albopunctata (151024-28) Dendropsophus elianeae (151058-61) Dendropsophus jimi (151018-23) Dendropsophus minutus (151056-57) Dendropsophus nanus (151098-102) Elachistocleis bicolor (151013) Elachistocleis cesarii (151041-49) Eupemphix nattereri (151070-73) Hypsiboas albopunctatus (151031-32) Hypsiboas caingua (151010-11) Hypsiboas lundii (151077-78) Itapotihyla langsdorffii (151063) Leptodactylus furnarius (151088-89) Leptodactylus fuscus (151004-09) Leptodactylus jolyi (151034-35) Leptodactylus labyrinthicus (151096) Leptodactylus latrans (151039-40) Leptodactylus mystaceus (151033) Leptodactylus mystacinus (151066-69) Phyllomedusa tetraploidea (151074-76) Physalaemus centralis (151079-82) Physalaemus cuvieri (151014-17) Physalaemus marmoratus (151062-65) Pseudopaludicola cf murundu (151097) Rhinella ornata (151036-37) Rhinella schneideri (151038) Scinax fuscomarginatus (151050-55) Scinax fuscovarius (151029-30) Scinax similis (151090-95) Scinax squalirostris (151084-87)

Apecircndice 1 Linhas de armadilhas de interceptaccedilatildeo e queda e ambientes aquaacuteticos amostrados na Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara SPAppendix 1 Pitfall traps lines and aquatic sites sampled at the Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara Satildeo Paulo state Brazil

Linha de armadilhaambiente aquaacutetico

Fitofisionomia Tipo de ambiente

Coordenada geograacutefica (SAD 69)

1 cerradatildeo florestal 22deg 50rsquo 11rdquo S e 49deg 13rsquo 56rdquo O2 cerradatildeo florestal 22deg 50rsquo 13rdquo S e 49deg 14rsquo 04rdquo O3 mata seca semideciacutedua florestal 22deg 50rsquo 04rdquo S e 49deg 14rsquo 15rdquo O4 cerradatildeo florestal 22deg 49rsquo 37rdquo S e 49deg 13rsquo 45rdquo O5 cerradatildeo florestal 22deg 49rsquo 52rdquo S e 49deg 13rsquo 44rdquo O6 cerradatildeo florestal 22deg 49rsquo 31rdquo S e 49deg 14rsquo 21rdquo O7 cerrado tiacutepico aberto (a) 22deg 48rsquo 42rdquo S e 49deg 11rsquo 57rdquo O8 cerrado tiacutepico aberto (a) 22deg 48rsquo 50rdquo S e 49deg 12rsquo 09rdquo O9 cerrado tiacutepico aberto (a) 22deg 48rsquo 51rdquo S e 49deg 12rsquo 30rdquo O10 cerrado tiacutepicocerrado ralo aberto (a) 22deg 48rsquo 13rdquo S e 49deg 11rsquo 30rdquo O11 cerrado tiacutepico aberto (a) 22deg 48rsquo 18rdquo S e 49deg 11rsquo 14rdquo O12 cerrado tiacutepico aberto (a) 22deg 48rsquo 23rdquo S e 49deg 10rsquo 59rdquo O13 cerrado ralo aberto (b) 22deg 47rsquo 06rdquo S e 49deg 14rsquo 29rdquo O14 cerrado ralo aberto (b) 22deg 47rsquo 13rdquo S e 49deg 14rsquo 05rdquo O15 cerrado tiacutepico aberto (b) 22deg 47rsquo 24rdquo S e 49deg 14rsquo 37rdquo O16 cerrado tiacutepico aberto (b) 22deg 47rsquo 30rdquo S e 49deg 15rsquo 07rdquo O17 cerrado tiacutepico aberto (b) 22deg 47rsquo 13rdquo S e 49deg 14rsquo 59rdquo O18 cerrado tiacutepico aberto (b) 22deg 46rsquo 56rdquo S e 49deg 14rsquo 56rdquo OI - lago cerradatildeo alterado aberto 22deg 49rsquo 39rdquo S e 49deg 14rsquo 10rdquo OII - brejo campo limpo uacutemido aberto 22deg 49rsquo 30rdquo S e 49deg 14rsquo 51rdquo OIII - brejo campo limpo uacutemido aberto 22deg 49rsquo 17rdquo S e 49deg 14rsquo 53rdquo OIV - riacho ecoacutetono Cerradomata seca semideciacutedua florestal 22deg 48rsquo 57rdquo S e 49deg 14rsquo 27rdquo OV - lago ecoacutetono Cerradomata seca semideciacutedua florestal 22deg 48rsquo 55rdquo S e 49deg 14rsquo 26rdquo OVI - lagoa mata de galeria alterada aberto 22deg 48rsquo 49rdquo S e 49deg 14rsquo 10rdquo OVII - charco mata de galeria alterada aberto 22deg 48rsquo 25rdquo S e 49deg 12rsquo 39rdquo OVIII - brejoriacho campo limpo uacutemidomata de galeria abertofechado 22deg 48rsquo 27rdquo S e 49deg 12rsquo 38rdquo OIX - brejo campo limpo uacutemido aberto 22deg 48rsquo 07rdquo S e 49deg 11rsquo 49rdquo OX - brejo campo limpo uacutemido aberto 22deg 48rsquo 22rdquo S e 49deg 10rsquo 56rdquo OXI - poccedila temporaacuteria reflorestamento de Pinus sp florestal 22deg 47rsquo 43rdquo S e 49deg 13rsquo 22rdquo OXII - riacho mata de galeria florestal 22deg 47rsquo 42rdquo S e 49deg 14rsquo 09rdquo OXIII - brejo campo limpo uacutemido aberto 22deg 47rsquo 19rdquo S e 49deg 14rsquo 35rdquo OXIV - brejo campo limpo uacutemido aberto 22deg 47rsquo 25rdquo S e 49deg 15rsquo 21rdquo O

Page 4: Anuros da Estação Ecológica de Santa Bárbara, um ... · A Estação Ecológica de Santa Bárbara (22° 46’-22° 41’ S, 49° 16’-49° 10’ O; 600-680 m) localiza-se no município

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Anuros da Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara estado de Satildeo Paulo

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Biota Neotrop vol 13 no 3

distacircncia percorrida em cada noite natildeo foram padronizados no entanto manteve-se o compromisso de amostrar todos os siacutetios reprodutivos em cada etapa mensal O meacutetodo de encontro ocasional consistiu no registro de espeacutecimes encontrados vivos ou mortos quando natildeo estava sendo executado nenhum tipo de procura Os espeacutecimes testemunho foram depositados na Coleccedilatildeo de Anfiacutebios do Instituto de Biociecircncias da Universidade Estadual Paulista Rio Claro (CFBH) e Coleccedilatildeo Herpetoloacutegica do Museu de Zoologia da Universidade de Satildeo Paulo (MZUSP) (Apecircndice 2)

A eficiecircncia da amostragem foi avaliada por meio de curvas de rarefaccedilatildeo (Gotelli amp Colwell 2001) geradas a partir dos dados de incidecircncia dos anuros durante o periacuteodo de inventaacuterio O nuacutemero total de espeacutecies registradas em cada dia foi considerado como uma amostra totalizando 14 amostras obtidas pela procura auditiva e visual e 30 amostras pelas linhas de armadilhas Considerando os diversos estimadores de riqueza disponiacuteveis optou-se pela utilizaccedilatildeo do algoritmo Jackknife de primeira ordem (Magurran 2004 Walther amp Moore 2005 Hortal et al 2006) Apesar de alguns autores apontarem que os estimadores natildeo-parameacutetricos apresentam uma grande dependecircncia da riqueza de espeacutecies observada e portanto do nuacutemero e tamanho das amostras (Melo amp Froehlich 2001 Melo 2004) ainda assim a riqueza estimada neste inventaacuterio pode fornecer uma base para comparaccedilotildees com outros levantamentos realizados em localidades do interior do estado que utilizaram este estimador de riqueza (eg Ribeiro-Juacutenior amp Bertoluci 2009 Santos et al 2009 Brassaloti et al 2010 Araujo amp Almeida-Santos 2011 Valdujo et al 2011 Araujo amp Almeida-Santos 2013) Para averiguar se existem diferenccedilas na riqueza de espeacutecies entre os ambientes abertos e florestais foram avaliados apenas os dados obtidos pelas armadilhas Para tal curvas de rarefaccedilatildeo foram construiacutedas baseadas no nuacutemero de indiviacuteduos registrados e comparou-se a riqueza de espeacutecies considerando o ambiente que apresentou o menor nuacutemero de anuros capturados que no caso foi o ambiente florestal (Gotelli amp Colwell 2001) Todas as anaacutelises foram realizadas no programa EstimateS v820 com 10000 aleatorizaccedilotildees (Colwell 2009) Devido agrave dificuldade na diferenciaccedilatildeo taxonocircmica dos juvenis as espeacutecies Physalaemus centralis e P cuvieri foram consideradas conjuntamente para a determinaccedilatildeo da riqueza de espeacutecies e contagem de indiviacuteduos

Apesar da existecircncia de um sistema de classificaccedilatildeo mais recente para os anuros (Pyron amp Wiens 2011) optou-se pela utilizaccedilatildeo da nomenclatura taxonocircmica mais consagrada apresentada por Frost (2013) O status de conservaccedilatildeo das espeacutecies foi obtido na lista vermelha internacional de espeacutecies ameaccediladas de extinccedilatildeo (International 2013) livro vermelho da fauna brasileira ameaccedilada de extinccedilatildeo (Machado et al 2008) e lista de anfiacutebios ameaccedilados do estado de Satildeo Paulo (Garcia et al 2009)

Resultados e Discussatildeo

1 Composiccedilatildeo e distribuiccedilatildeo das espeacutecies

Registraram-se na Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara 33 espeacutecies de anuros distribuiacutedas em seis famiacutelias Bufonidae (2 espeacutecies) Cycloramphidae (1 espeacutecie) Hylidae (15 espeacutecies) Leiuperidae (5 espeacutecies) Leptodactylidae (7 espeacutecies) e Microhylidae (3 espeacutecies) (Figura 3 Tabela 1) Deste total 30 espeacutecies representam novos registros para o municiacutepio de Aacuteguas de Santa Baacuterbara duas espeacutecies jaacute haviam sido observadas nesta localidade (Leptodactylus mystacinus e Elachistocleis cesarii) e apenas a espeacutecie Odontophrynus cf cultripes foi encontrada exclusivamente na Coleccedilatildeo Herpetoloacutegica do Museu de Zoologia da Universidade de Satildeo Paulo (MZUSP) (Tabela 1) Contudo o registro de O cf cultripes deve ser visto com cautela pois apesar de constar no livro de registros da referida coleccedilatildeo o indiviacuteduo natildeo foi localizado no acervo A captura de Pseudopaludicola cf murundu neste estudo representou o primeiro registro da espeacutecie para a bacia hidrograacutefica do Meacutedio Paranapanema Nenhuma das

espeacutecies estudadas encontra-se nas listas de anfiacutebios ameaccedilados de extinccedilatildeo (International 2013 Machado et al 2008 Garcia et al 2009) Entretando as populaccedilotildees de anuros desta localidade podem representar o limite de distribuiccedilatildeo mais austral das espeacutecies neste domiacutenio fitogeograacutefico (Diniz-Filho et al 2008 Valdujo 2011) e a conservaccedilatildeo e conexatildeo destes remanescentes de Cerrado contribuem para a manutenccedilatildeo da diversidade geneacutetica destas espeacutecies

Parte das espeacutecies (27) apresentam uma ampla distribuiccedilatildeo geograacutefica sendo comumente encontradas em vaacuterias regiotildees do Brasil como Dendropsophus minutus D nanus Hypsiboas albopunctatus Leptodactylus fuscus L mystacinus Physalaemus cuvieri Rhinella schneideri Scinax fuscomarginatus e S fuscovarius (Haddad et al 2008 Frost 2013) No entanto uma parcela significativa (30) estaacute fortemente associada ao domiacutenio do Cerrado como Hypsiboas lundii tiacutepica das formaccedilotildees florestais e Chiasmocleis albopunctata Dendropsophus elianeae D jimi Eupemphix nattereri Leptodactylus furnarius L jolyi Odontophrynus cf cultripes Physalaemus centralis e P marmoratus que apresentam uma grande dependecircncia das formaccedilotildees vegetais abertas presentes neste domiacutenio (Toledo et al 2007 Uetanabaro et al 2008 Valdujo 2011)

Das espeacutecies registradas Leptodactylus mystaceus e Rhinella ornata natildeo foram avistadas em atividade de vocalizaccedilatildeo (Tabela 1) Grande parte dos anuros (18 espeacutecies 54) foi observada em atividade reprodutiva restrita aos ambientes aquaacuteticos presentes nas formaccedilotildees abertas sendo que somente Aplastodiscus perviridis Hypsiboas lundii Itapotihyla langsdorffii e Phyllomedusa tetraploidea foram encontradas vocalizando exclusivamente nos ambientes aquaacuteticos florestais (Tabela 1 Apecircndice 1) A maior associaccedilatildeo das espeacutecies aos corpos drsquoaacutegua presentes nas formaccedilotildees abertas durante o periacuteodo reprodutivo jaacute foi demonstrada em outros estudos que compararam a riqueza de espeacutecies em formaccedilotildees campestres savacircnicas e florestais em regiotildees de Cerrado (eg Brandatildeo amp Arauacutejo 2002 Brasileiro et al 2005 Araujo et al 2009 Valdujo et al 2011) Apenas Hypsiboas lundii foi observada vocalizando em corpos drsquoaacutegua loacuteticos (eg riachos) sendo a maior parte das espeacutecies (79) encontrada em atividade de vocalizaccedilatildeo unicamente em corpos drsquoaacutegua lecircnticos (eg brejos charcos lagoas) Somente Aplastodiscus perviridis Hypsiboas albopunctatus H caingua Itapotihyla langsdorffii e Physalaemus cuvieri foram encontradas em ambos os tipos de ambiente aquaacutetico (17) (Tabela 1 Apecircndice 1) Padratildeo semelhante no uso do haacutebitat para a reproduccedilatildeo foi verificado em outras localidades que apresentam formaccedilotildees de Cerrado (eg Brasileiro et al 2005 Araujo et al 2009 Araujo amp Almeida-Santos 2011 Valdujo et al 2011)

2 Riqueza e abundacircncia das espeacutecies

A riqueza de espeacutecies observada na Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara mostrou-se superior agraves registradas em outras unidades de conservaccedilatildeo que apresentam predomiacutenio de formaccedilotildees de Cerrado no estado de Satildeo Paulo como as estaccedilotildees ecoloacutegicas de Assis (27 espeacutecies Araujo amp Almeida-Santos 2011) e Itirapina (28 espeacutecies Brasileiro et al 2005) e aacutereas de proteccedilatildeo integral no interior do estado que apresentam ecoacutetono entre o Cerrado e a Mata Atlacircntica como as estaccedilotildees ecoloacutegicas de Angatuba (31 espeacutecies Araujo amp Almeida-Santos 2013) e Jataiacute (27 espeacutecies D T Correcirca comunicaccedilatildeo pessoal)

As curvas de rarefaccedilatildeo para 14 dias de amostragem por procura auditiva e visual e 30 dias por armadilhas de interceptaccedilatildeo e queda natildeo atingiram uma assiacutentota Contudo no caso da procura ativa as curvas apresentaram tendecircncia agrave estabilizaccedilatildeo indicando que possivelmente a maior parte das espeacutecies foi registrada durante o estudo (Figura 4) O estimador de riqueza Jackknife I natildeo indicou diferenccedilas entre as riquezas de anuros estimadas e observadas obtidas pelos diferentes meacutetodos de amostragem (Figura 4) Grande parte das espeacutecies (29 espeacutecies 90) incluindo a observaccedilatildeo de Itapotihyla langsdorffii apoacutes o teacutermino deste estudo foi amostrada por meio da procura auditiva e visual nos ambientes aquaacuteticos utilizados

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Figura 3 Espeacutecies de anuros amostradas na Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara SP a = Rhinella ornata b = Rhinella schneideri c = Aplastodiscus perviridis d = Dendropsophus elianeae e = Dendropsophus jimi f = Dendropsophus minutus g = Dendropsophus nanus h = Hypsiboas albopunctatus i = Hypsiboas caingua j = Hypsiboas lundii k = Itapotihyla langsdorffii l = Phyllomedusa tetraploidea m = Scinax berthae n = Scinax fuscomarginatus o = Scinax fuscovarius p = Scinax similis q = Scinax squalirostris r = Eupemphix nattereri s = Physalaemus centralis t = Physalaemus cuvieri u = Physalaemus marmoratus v = Pseudopaludicola cf murundu w = Leptodactylus furnarius x = Leptodactylus fuscus y = Leptodactylus jolyi z = Leptodactylus labyrinthicus a1 = Leptodactylus latrans b1 = Leptodactylus mystaceus c1 = Leptodactylus mystacinus d1 = Chiasmocleis albopunctata e1 = Elachistocleis bicolor f1 = Elachistocleis cesarii Todos os indiviacuteduos satildeo da localidade estudada (fotos Cybele O Araujo)Figure 3 Anuran species sampled at the Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara Satildeo Paulo state Brazil a = Rhinella ornata b = Rhinella schneideri c = Aplastodiscus perviridis d = Dendropsophus elianeae e = Dendropsophus jimi f = Dendropsophus minutus g = Dendropsophus nanus h = Hypsiboas albopunctatus i = Hypsiboas caingua j = Hypsiboas lundii k = Itapotihyla langsdorffii l = Phyllomedusa tetraploidea m = Scinax berthae n = Scinax fuscomarginatus o = Scinax fuscovarius p = Scinax similis q = Scinax squalirostris r = Eupemphix nattereri s = Physalaemus centralis t = Physalaemus cuvieri u = Physalaemus marmoratus v = Pseudopaludicola cf murundu w = Leptodactylus furnarius x = Leptodactylus fuscus y = Leptodactylus jolyi z = Leptodactylus labyrinthicus a1 = Leptodactylus latrans b1 = Leptodactylus mystaceus c1 = Leptodactylus mystacinus d1 = Chiasmocleis albopunctata e1 = Elachistocleis bicolor f1 = Elachistocleis cesarii All individuals were found at the study site (photos Cybele O Araujo)

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pelos anuros durante o periacuteodo reprodutivo sendo que as espeacutecies da famiacutelia Hylidae (15 espeacutecies) foram observadas exclusivamente por estes meacutetodos (Tabela 1) Nas armadilhas de interceptaccedilatildeo e queda considerando o registro posterior de Elachistocleis bicolor foram capturadas 14 espeacutecies (44) (Tabela 1) As armadilhas de interceptaccedilatildeo e queda satildeo mais apropriadas para o registro de espeacutecies de haacutebitos terrestres como anuros das famiacutelias Bufonidae Cycloramphidae Leiuperidae Leptodactylidae e Microhylidae especialmente as espeacutecies subterracircneas e criptozoacuteicas que satildeo mais difiacuteceis de serem detectadas pelos meacutetodos tradicionais de

procura visual (Cechin amp Martins 2000) Considerando os anuros inventariados pertencentes a estas famiacutelias apenas trecircs espeacutecies natildeo foram capturadas por este meacutetodo (Leptodactylus labyrinthicus Pseudopaludicola cf murundu e Rhinella schneideri) (Tabela 1)

Eacute importante destacar que existem limitaccedilotildees inerentes a cada meacutetodo e apenas a utilizaccedilatildeo de meacutetodos complementares (amostragem ativa e passiva) propicia a obtenccedilatildeo de listas de espeacutecies mais completas (Silva 2010 Silveira et al 2010) Embora os custos financeiros e o esforccedilo empregado na instalaccedilatildeo e manutenccedilatildeo das armadilhas de interceptaccedilatildeo e queda sejam mais elevados que os

Tabela 1 Anuros da Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara SP Meacutetodos de amostragem AIQ = armadilhas de interceptaccedilatildeo e queda PA = procura auditiva PV = procura visual Locais de captura linhas de armadilhas e ambientes aquaacuteticosTable 1 Anurans from Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara Satildeo Paulo state Brazil Sampling methods AIQ = pitfall traps PA = auditory encounters PV = visual encounters Capture sites pitfall traps lines and aquatic sites

Famiacuteliaespeacutecie Meacutetodo Linha de armadilhaambiente aquaacuteticoBufonidae

Rhinella ornata (Spix 1824) AIQ 1 2 3Rhinella schneideri (Werner 1894) PA PV I VI XII

CycloramphidaeOdontophrynus cf cultripes (Reinhardt amp Luumltken 1862) - -

HylidaeAplastodiscus perviridis A Lutz in B Lutz 1950 PA PV VIIIDendropsophus elianeae (Napoli amp Caramaschi 2000) PA PV VIDendropsophus jimi (Napoli amp Caramaschi 1999) PA PV I II III IX X XIIIDendropsophus minutus (Peters 1872) PA PV I II III V VI IX X XIIIDendropsophus nanus (Boulenger 1889) PA PV I II III V VI VII XIHypsiboas albopunctatus (Spix 1824) PA PV I II III IV V VI VII VIII IX X XIVHypsiboas caingua (Carrizo 1991 ldquo1990rdquo) PA PV II III V VII VIII IX XHypsiboas lundii (Burmeister 1856) PA PV IV VIII XIIItapotihyla langsdorffii (Dumeacuteril amp Bibron 1841) PA PV VIIIPhyllomedusa tetraploidea Pombal amp Haddad 1992 PA PV XIScinax berthae (Barrio 1962) PA PV IX VIIScinax fuscomarginatus (A Lutz 1925) PA PV I II III V VI IX X XIIIScinax fuscovarius (A Lutz 1925) PA PV I VIScinax similis (Cochran 1952) PA PV VI IX X XIIIScinax squalirostris (A Lutz 1925) PA PV X XIII XIV

LeiuperidaeEupemphix nattereri Steindachner 1863 AIQ PA PV 5 7 10 11 12 14 16 17 18 V VIPhysalaemus centralis Bokermann 1962 AIQ PA PV 6 I II VI XIIIPhysalaemus cuvieri Fitzinger 1826 AIQ PA PV 1 2 3 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 I

II III IV V VI VII VIII IX X XIII XIVPhysalaemus marmoratus (Reinhardt amp Luumltken 1862 ldquo1861rdquo) AIQ PA PV 13 14 15 16 17 18 VIPseudopaludicola cf murundu Toledo Siqueira Duarte Veiga-Menoncello Recco-Pimentel amp Haddad 2010

PA PV X

LeptodactylidaeLeptodactylus furnarius Sazima amp Bokermann 1978 AIQ PA PV 13 X XIVLeptodactylus fuscus (Schneider 1799) AIQ PA PV 13 14 15 V VI VII VIII IX X XIIILeptodactylus jolyi Sazima amp Bokermann 1978 AIQ PA PV 17 XLeptodactylus labyrinthicus (Spix 1824) PA PV X XIII XIVLeptodactylus latrans (Steffen 1815) AIQ PA PV 17 VI X XIIILeptodactylus mystaceus (Spix 1824) AIQ 3Leptodactylus mystacinus (Burmeister 1861) AIQ PA PV 6 11 13 14 15 16 17 18 V X XI XIII

MicrohylidaeChiasmocleis albopunctata (Boettger 1885) AIQ PA PV 7 9 13 15 18 II XIIIElachistocleis bicolor (Valenciennes in Gueacuterin-Meneacuteville 1838) AIQ 15Elachistocleis cesarii (Miranda-Ribeiro 1920) AIQ PA PV 8 10 11 14 15 16 18 II VI VII VIII IX X

XIII XIV

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necessaacuterios para a realizaccedilatildeo da procura auditiva e visual (Corn 1994 Cechin amp Martins 2000) eacute desejaacutevel que a amostragem passiva seja empregada em inventaacuterios da herpetofauna Isto porque aleacutem de permitir a amostragem simultacircnea de diversos locais este meacutetodo permite a obtenccedilatildeo de dados padronizados de riqueza e abundacircncia

das espeacutecies o que favorece comparaccedilotildees mais confiaacuteveis entre diferentes localidades (Silveira et al 2010)

Entre outubro de 2008 a marccedilo de 2009 foram capturados nas armadilhas 352 indiviacuteduos de anuros pertencentes a 12 espeacutecies (Figura 5) No ambiente com formaccedilotildees florestais foram registradas

Figura 4 Curvas de rarefaccedilatildeo representando a riqueza observada (linha preta) e estimada pelo estimador Jackknife I (linha cinza) para 14 dias de amostragem por procura auditiva e visual (a) e 30 dias por armadilhas de interceptaccedilatildeo e queda (b) na Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara SP As barras verticais correspondem aos desvios padratildeo da riqueza de espeacutecies observada e estimadaFigure 4 Rarefaction curves representing the species richness observed (black line) and estimated by Jackknife I estimator (gray line) for 14 sampling days using acoustic and visual searches (a) and 30 days using pitfall traps (b) at the Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara Satildeo Paulo state Brazil Vertical bars represent the standard deviations of species richness observed and estimated

Figura 5 Abundacircncia relativa das espeacutecies de anuros amostradas por armadilhas de interceptaccedilatildeo e queda nos trecircs ambientes da Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara SP Cal = Chiasmocleis albopunctata Ece = Elachistocleis cesarii Ena = Eupemphix nattereri Lfr = Leptodactylus furnarius Lfs = Leptodactylus fuscus Ljo = Leptodactylus jolyi Lla = Leptodactylus latrans Lme = Leptodactylus mystaceus Lmi = Leptodactylus mystacinus Pce = Physalaemus centralis Pcu = Physalaemus cuvieri Pma = Physalaemus marmoratus Ror = Rhinella ornata Os valores sobre as barras representam o nuacutemero de indiviacuteduos registrados para cada espeacutecieFigure 5 Relative abundance of anuran species sampled by pitfall traps in the three environments of the Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara Satildeo Paulo state Brazil Cal = Chiasmocleis albopunctata Ece = Elachistocleis cesarii Ena = Eupemphix nattereri Lfr = Leptodactylus furnarius Lfs = Leptodactylus fuscus Ljo = Leptodactylus jolyi Lla = Leptodactylus latrans Lme = Leptodactylus mystaceus Lmi = Leptodactylus mystacinus Pce = Physalaemus centralis Pcu = Physalaemus cuvieri Pma = Physalaemus marmoratus Ror = Rhinella ornata The values on the bars represent the number of individuals recorded for each species

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cinco espeacutecies (21 indiviacuteduos) e nos ambientes com formaccedilotildees abertas (a e b) foram registradas cinco espeacutecies (120 indiviacuteduos) e dez espeacutecies (211 indiviacuteduos) respectivamente (Figura 5 Figura 6) Physalaemus centralis e P cuvieri consideradas conjuntamente nas anaacutelises foram as espeacutecies mais abundantes correspondendo a 60 do total de indiviacuteduos amostrados (Figura 5) Considerando-se a rarefaccedilatildeo pelo mesmo nuacutemero de indiviacuteduos capturados (21) natildeo foi detectada diferenccedila na riqueza de espeacutecies entre os trecircs ambientes (Figura 6) No entanto foi observada diferenccedila na riqueza de espeacutecies quando os dois ambientes abertos foram comparados entre si para o mesmo nuacutemero de indiviacuteduos registrados (120) (Figura 6) Egrave possiacutevel que esta diferenccedila esteja relacionada ao fato destes ambientes abertos apresentarem histoacutericos distintos de perturbaccedilotildees sendo que um deles (aberto b) apresenta a ocorrecircncia de eventos de fogo no passado e pastoreio de gado pouco intensivo Adicionalmente eacute provaacutevel que os ambientes abertos tambeacutem possuam diferenccedilas na disponibilidade de siacutetios aquaacuteticos adequados para a reproduccedilatildeo das espeacutecies

Apesar de vaacuterios autores terem demonstrado que as espeacutecies de anuros presentes no Cerrado apresentam uma maior associaccedilatildeo agraves formaccedilotildees abertas deste domiacutenio (eg Brandatildeo amp Arauacutejo 2002 Colli et al 2002 Eterovick amp Sazima 2004 Brasileiro et al 2005 Araujo et al 2009 Valdujo et al 2011) o presente estudo natildeo detectou diferenccedila na riqueza de espeacutecies entre as formaccedilotildees abertas e florestais No entanto registrou-se uma maior abundacircncia de anuros nas formaccedilotildees savacircnicas o que reflete a maior procura dos indiviacuteduos por corpos drsquoaacutegua presentes em fitofisionomias abertas durante o periacuteodo reprodutivo (eg Brasileiro et al 2005 Araujo et al 2009 Araujo amp Almeida-Santos 2011 Valdujo et al 2011) Deve-se ressaltar que as formaccedilotildees florestais satildeo importantes ambientes meacutesicos sendo utilizados por adultos e juvenis como locais de refuacutegio forrageio hibernaccedilatildeo e migraccedilatildeo principalmente durante os periacuteodos de seca (Brandatildeo amp Arauacutejo 2002 Silva amp Rossa-Feres 2007) Diante do exposto nossos resultados apontam que o mosaico de formaccedilotildees abertas e florestais eacute importante para a manutenccedilatildeo das populaccedilotildees de anuros presentes na Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara

Agradecimentos

Somos gratos ao gestor Adauto Fiorucci e aos funcionaacuterios da Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara pelo suporte logiacutestico ao longo dos trabalhos de campo em especial ao Joseacute Rodrigues do Prado Filho e Carlos Roberto da Silva pelo grande apoio durante a amostragem das espeacutecies ao Faacutebio Maffei e Guilherme Marson Moya pelo auxiacutelio nas coletas efetuadas apoacutes este estudo ao Ceacutelio Fernando Baptista Haddad e Luiacutes Felipe Toledo pela contribuiccedilatildeo na identificaccedilatildeo dos espeacutecimes e ao Instituto Florestal pelo suporte financeiro Deacutecio Tadeu Correcirca agradece a FAPESP CAPES e UNESPAssis e Selma Maria de Almeida Santos ao CNPq e a FAPESP pelo apoio financeiro

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Figura 6 Curvas de rarefaccedilatildeo dos anuros amostrados por armadilhas de interceptaccedilatildeo e queda nos trecircs ambientes da Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara SP As linhas pontilhadas representam os intervalos de confianccedila de 95Figure 6 Rarefaction curves of anurans sampled by pitfall traps in the three environments of the Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara Satildeo Paulo state Brazil The dotted lines represent the confidence intervals of 95

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Recebido em 28122012 Versatildeo reformulada recebida em 12062013

Publicado em 02082013

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Apecircndice 2 Anuros coletados na Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara SP e depositados na Coleccedilatildeo de Anfiacutebios do Instituto de Biociecircncias da Universidade Estadual Paulista Rio Claro (CFBH) e Coleccedilatildeo Herpetoloacutegica do Museu de Zoologia da Universidade de Satildeo Paulo Satildeo Paulo (MZUSP)Appendix 2 Anuran species collected at the Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara Satildeo Paulo state Brazil and deposited in the Coleccedilatildeo de Anfiacutebios do Instituto de Biociecircncias da Universidade Estadual Paulista Rio Claro (CFBH) and Coleccedilatildeo Herpetoloacutegica do Museu de Zoologia da Universidade de Satildeo Paulo Satildeo Paulo (MZUSP)

CFBH Scinax berthae (22335-42)MZUSP Aplastodiscus perviridis (151012) Chiasmocleis albopunctata (151024-28) Dendropsophus elianeae (151058-61) Dendropsophus jimi (151018-23) Dendropsophus minutus (151056-57) Dendropsophus nanus (151098-102) Elachistocleis bicolor (151013) Elachistocleis cesarii (151041-49) Eupemphix nattereri (151070-73) Hypsiboas albopunctatus (151031-32) Hypsiboas caingua (151010-11) Hypsiboas lundii (151077-78) Itapotihyla langsdorffii (151063) Leptodactylus furnarius (151088-89) Leptodactylus fuscus (151004-09) Leptodactylus jolyi (151034-35) Leptodactylus labyrinthicus (151096) Leptodactylus latrans (151039-40) Leptodactylus mystaceus (151033) Leptodactylus mystacinus (151066-69) Phyllomedusa tetraploidea (151074-76) Physalaemus centralis (151079-82) Physalaemus cuvieri (151014-17) Physalaemus marmoratus (151062-65) Pseudopaludicola cf murundu (151097) Rhinella ornata (151036-37) Rhinella schneideri (151038) Scinax fuscomarginatus (151050-55) Scinax fuscovarius (151029-30) Scinax similis (151090-95) Scinax squalirostris (151084-87)

Apecircndice 1 Linhas de armadilhas de interceptaccedilatildeo e queda e ambientes aquaacuteticos amostrados na Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara SPAppendix 1 Pitfall traps lines and aquatic sites sampled at the Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara Satildeo Paulo state Brazil

Linha de armadilhaambiente aquaacutetico

Fitofisionomia Tipo de ambiente

Coordenada geograacutefica (SAD 69)

1 cerradatildeo florestal 22deg 50rsquo 11rdquo S e 49deg 13rsquo 56rdquo O2 cerradatildeo florestal 22deg 50rsquo 13rdquo S e 49deg 14rsquo 04rdquo O3 mata seca semideciacutedua florestal 22deg 50rsquo 04rdquo S e 49deg 14rsquo 15rdquo O4 cerradatildeo florestal 22deg 49rsquo 37rdquo S e 49deg 13rsquo 45rdquo O5 cerradatildeo florestal 22deg 49rsquo 52rdquo S e 49deg 13rsquo 44rdquo O6 cerradatildeo florestal 22deg 49rsquo 31rdquo S e 49deg 14rsquo 21rdquo O7 cerrado tiacutepico aberto (a) 22deg 48rsquo 42rdquo S e 49deg 11rsquo 57rdquo O8 cerrado tiacutepico aberto (a) 22deg 48rsquo 50rdquo S e 49deg 12rsquo 09rdquo O9 cerrado tiacutepico aberto (a) 22deg 48rsquo 51rdquo S e 49deg 12rsquo 30rdquo O10 cerrado tiacutepicocerrado ralo aberto (a) 22deg 48rsquo 13rdquo S e 49deg 11rsquo 30rdquo O11 cerrado tiacutepico aberto (a) 22deg 48rsquo 18rdquo S e 49deg 11rsquo 14rdquo O12 cerrado tiacutepico aberto (a) 22deg 48rsquo 23rdquo S e 49deg 10rsquo 59rdquo O13 cerrado ralo aberto (b) 22deg 47rsquo 06rdquo S e 49deg 14rsquo 29rdquo O14 cerrado ralo aberto (b) 22deg 47rsquo 13rdquo S e 49deg 14rsquo 05rdquo O15 cerrado tiacutepico aberto (b) 22deg 47rsquo 24rdquo S e 49deg 14rsquo 37rdquo O16 cerrado tiacutepico aberto (b) 22deg 47rsquo 30rdquo S e 49deg 15rsquo 07rdquo O17 cerrado tiacutepico aberto (b) 22deg 47rsquo 13rdquo S e 49deg 14rsquo 59rdquo O18 cerrado tiacutepico aberto (b) 22deg 46rsquo 56rdquo S e 49deg 14rsquo 56rdquo OI - lago cerradatildeo alterado aberto 22deg 49rsquo 39rdquo S e 49deg 14rsquo 10rdquo OII - brejo campo limpo uacutemido aberto 22deg 49rsquo 30rdquo S e 49deg 14rsquo 51rdquo OIII - brejo campo limpo uacutemido aberto 22deg 49rsquo 17rdquo S e 49deg 14rsquo 53rdquo OIV - riacho ecoacutetono Cerradomata seca semideciacutedua florestal 22deg 48rsquo 57rdquo S e 49deg 14rsquo 27rdquo OV - lago ecoacutetono Cerradomata seca semideciacutedua florestal 22deg 48rsquo 55rdquo S e 49deg 14rsquo 26rdquo OVI - lagoa mata de galeria alterada aberto 22deg 48rsquo 49rdquo S e 49deg 14rsquo 10rdquo OVII - charco mata de galeria alterada aberto 22deg 48rsquo 25rdquo S e 49deg 12rsquo 39rdquo OVIII - brejoriacho campo limpo uacutemidomata de galeria abertofechado 22deg 48rsquo 27rdquo S e 49deg 12rsquo 38rdquo OIX - brejo campo limpo uacutemido aberto 22deg 48rsquo 07rdquo S e 49deg 11rsquo 49rdquo OX - brejo campo limpo uacutemido aberto 22deg 48rsquo 22rdquo S e 49deg 10rsquo 56rdquo OXI - poccedila temporaacuteria reflorestamento de Pinus sp florestal 22deg 47rsquo 43rdquo S e 49deg 13rsquo 22rdquo OXII - riacho mata de galeria florestal 22deg 47rsquo 42rdquo S e 49deg 14rsquo 09rdquo OXIII - brejo campo limpo uacutemido aberto 22deg 47rsquo 19rdquo S e 49deg 14rsquo 35rdquo OXIV - brejo campo limpo uacutemido aberto 22deg 47rsquo 25rdquo S e 49deg 15rsquo 21rdquo O

Page 5: Anuros da Estação Ecológica de Santa Bárbara, um ... · A Estação Ecológica de Santa Bárbara (22° 46’-22° 41’ S, 49° 16’-49° 10’ O; 600-680 m) localiza-se no município

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Figura 3 Espeacutecies de anuros amostradas na Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara SP a = Rhinella ornata b = Rhinella schneideri c = Aplastodiscus perviridis d = Dendropsophus elianeae e = Dendropsophus jimi f = Dendropsophus minutus g = Dendropsophus nanus h = Hypsiboas albopunctatus i = Hypsiboas caingua j = Hypsiboas lundii k = Itapotihyla langsdorffii l = Phyllomedusa tetraploidea m = Scinax berthae n = Scinax fuscomarginatus o = Scinax fuscovarius p = Scinax similis q = Scinax squalirostris r = Eupemphix nattereri s = Physalaemus centralis t = Physalaemus cuvieri u = Physalaemus marmoratus v = Pseudopaludicola cf murundu w = Leptodactylus furnarius x = Leptodactylus fuscus y = Leptodactylus jolyi z = Leptodactylus labyrinthicus a1 = Leptodactylus latrans b1 = Leptodactylus mystaceus c1 = Leptodactylus mystacinus d1 = Chiasmocleis albopunctata e1 = Elachistocleis bicolor f1 = Elachistocleis cesarii Todos os indiviacuteduos satildeo da localidade estudada (fotos Cybele O Araujo)Figure 3 Anuran species sampled at the Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara Satildeo Paulo state Brazil a = Rhinella ornata b = Rhinella schneideri c = Aplastodiscus perviridis d = Dendropsophus elianeae e = Dendropsophus jimi f = Dendropsophus minutus g = Dendropsophus nanus h = Hypsiboas albopunctatus i = Hypsiboas caingua j = Hypsiboas lundii k = Itapotihyla langsdorffii l = Phyllomedusa tetraploidea m = Scinax berthae n = Scinax fuscomarginatus o = Scinax fuscovarius p = Scinax similis q = Scinax squalirostris r = Eupemphix nattereri s = Physalaemus centralis t = Physalaemus cuvieri u = Physalaemus marmoratus v = Pseudopaludicola cf murundu w = Leptodactylus furnarius x = Leptodactylus fuscus y = Leptodactylus jolyi z = Leptodactylus labyrinthicus a1 = Leptodactylus latrans b1 = Leptodactylus mystaceus c1 = Leptodactylus mystacinus d1 = Chiasmocleis albopunctata e1 = Elachistocleis bicolor f1 = Elachistocleis cesarii All individuals were found at the study site (photos Cybele O Araujo)

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pelos anuros durante o periacuteodo reprodutivo sendo que as espeacutecies da famiacutelia Hylidae (15 espeacutecies) foram observadas exclusivamente por estes meacutetodos (Tabela 1) Nas armadilhas de interceptaccedilatildeo e queda considerando o registro posterior de Elachistocleis bicolor foram capturadas 14 espeacutecies (44) (Tabela 1) As armadilhas de interceptaccedilatildeo e queda satildeo mais apropriadas para o registro de espeacutecies de haacutebitos terrestres como anuros das famiacutelias Bufonidae Cycloramphidae Leiuperidae Leptodactylidae e Microhylidae especialmente as espeacutecies subterracircneas e criptozoacuteicas que satildeo mais difiacuteceis de serem detectadas pelos meacutetodos tradicionais de

procura visual (Cechin amp Martins 2000) Considerando os anuros inventariados pertencentes a estas famiacutelias apenas trecircs espeacutecies natildeo foram capturadas por este meacutetodo (Leptodactylus labyrinthicus Pseudopaludicola cf murundu e Rhinella schneideri) (Tabela 1)

Eacute importante destacar que existem limitaccedilotildees inerentes a cada meacutetodo e apenas a utilizaccedilatildeo de meacutetodos complementares (amostragem ativa e passiva) propicia a obtenccedilatildeo de listas de espeacutecies mais completas (Silva 2010 Silveira et al 2010) Embora os custos financeiros e o esforccedilo empregado na instalaccedilatildeo e manutenccedilatildeo das armadilhas de interceptaccedilatildeo e queda sejam mais elevados que os

Tabela 1 Anuros da Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara SP Meacutetodos de amostragem AIQ = armadilhas de interceptaccedilatildeo e queda PA = procura auditiva PV = procura visual Locais de captura linhas de armadilhas e ambientes aquaacuteticosTable 1 Anurans from Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara Satildeo Paulo state Brazil Sampling methods AIQ = pitfall traps PA = auditory encounters PV = visual encounters Capture sites pitfall traps lines and aquatic sites

Famiacuteliaespeacutecie Meacutetodo Linha de armadilhaambiente aquaacuteticoBufonidae

Rhinella ornata (Spix 1824) AIQ 1 2 3Rhinella schneideri (Werner 1894) PA PV I VI XII

CycloramphidaeOdontophrynus cf cultripes (Reinhardt amp Luumltken 1862) - -

HylidaeAplastodiscus perviridis A Lutz in B Lutz 1950 PA PV VIIIDendropsophus elianeae (Napoli amp Caramaschi 2000) PA PV VIDendropsophus jimi (Napoli amp Caramaschi 1999) PA PV I II III IX X XIIIDendropsophus minutus (Peters 1872) PA PV I II III V VI IX X XIIIDendropsophus nanus (Boulenger 1889) PA PV I II III V VI VII XIHypsiboas albopunctatus (Spix 1824) PA PV I II III IV V VI VII VIII IX X XIVHypsiboas caingua (Carrizo 1991 ldquo1990rdquo) PA PV II III V VII VIII IX XHypsiboas lundii (Burmeister 1856) PA PV IV VIII XIIItapotihyla langsdorffii (Dumeacuteril amp Bibron 1841) PA PV VIIIPhyllomedusa tetraploidea Pombal amp Haddad 1992 PA PV XIScinax berthae (Barrio 1962) PA PV IX VIIScinax fuscomarginatus (A Lutz 1925) PA PV I II III V VI IX X XIIIScinax fuscovarius (A Lutz 1925) PA PV I VIScinax similis (Cochran 1952) PA PV VI IX X XIIIScinax squalirostris (A Lutz 1925) PA PV X XIII XIV

LeiuperidaeEupemphix nattereri Steindachner 1863 AIQ PA PV 5 7 10 11 12 14 16 17 18 V VIPhysalaemus centralis Bokermann 1962 AIQ PA PV 6 I II VI XIIIPhysalaemus cuvieri Fitzinger 1826 AIQ PA PV 1 2 3 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 I

II III IV V VI VII VIII IX X XIII XIVPhysalaemus marmoratus (Reinhardt amp Luumltken 1862 ldquo1861rdquo) AIQ PA PV 13 14 15 16 17 18 VIPseudopaludicola cf murundu Toledo Siqueira Duarte Veiga-Menoncello Recco-Pimentel amp Haddad 2010

PA PV X

LeptodactylidaeLeptodactylus furnarius Sazima amp Bokermann 1978 AIQ PA PV 13 X XIVLeptodactylus fuscus (Schneider 1799) AIQ PA PV 13 14 15 V VI VII VIII IX X XIIILeptodactylus jolyi Sazima amp Bokermann 1978 AIQ PA PV 17 XLeptodactylus labyrinthicus (Spix 1824) PA PV X XIII XIVLeptodactylus latrans (Steffen 1815) AIQ PA PV 17 VI X XIIILeptodactylus mystaceus (Spix 1824) AIQ 3Leptodactylus mystacinus (Burmeister 1861) AIQ PA PV 6 11 13 14 15 16 17 18 V X XI XIII

MicrohylidaeChiasmocleis albopunctata (Boettger 1885) AIQ PA PV 7 9 13 15 18 II XIIIElachistocleis bicolor (Valenciennes in Gueacuterin-Meneacuteville 1838) AIQ 15Elachistocleis cesarii (Miranda-Ribeiro 1920) AIQ PA PV 8 10 11 14 15 16 18 II VI VII VIII IX X

XIII XIV

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necessaacuterios para a realizaccedilatildeo da procura auditiva e visual (Corn 1994 Cechin amp Martins 2000) eacute desejaacutevel que a amostragem passiva seja empregada em inventaacuterios da herpetofauna Isto porque aleacutem de permitir a amostragem simultacircnea de diversos locais este meacutetodo permite a obtenccedilatildeo de dados padronizados de riqueza e abundacircncia

das espeacutecies o que favorece comparaccedilotildees mais confiaacuteveis entre diferentes localidades (Silveira et al 2010)

Entre outubro de 2008 a marccedilo de 2009 foram capturados nas armadilhas 352 indiviacuteduos de anuros pertencentes a 12 espeacutecies (Figura 5) No ambiente com formaccedilotildees florestais foram registradas

Figura 4 Curvas de rarefaccedilatildeo representando a riqueza observada (linha preta) e estimada pelo estimador Jackknife I (linha cinza) para 14 dias de amostragem por procura auditiva e visual (a) e 30 dias por armadilhas de interceptaccedilatildeo e queda (b) na Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara SP As barras verticais correspondem aos desvios padratildeo da riqueza de espeacutecies observada e estimadaFigure 4 Rarefaction curves representing the species richness observed (black line) and estimated by Jackknife I estimator (gray line) for 14 sampling days using acoustic and visual searches (a) and 30 days using pitfall traps (b) at the Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara Satildeo Paulo state Brazil Vertical bars represent the standard deviations of species richness observed and estimated

Figura 5 Abundacircncia relativa das espeacutecies de anuros amostradas por armadilhas de interceptaccedilatildeo e queda nos trecircs ambientes da Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara SP Cal = Chiasmocleis albopunctata Ece = Elachistocleis cesarii Ena = Eupemphix nattereri Lfr = Leptodactylus furnarius Lfs = Leptodactylus fuscus Ljo = Leptodactylus jolyi Lla = Leptodactylus latrans Lme = Leptodactylus mystaceus Lmi = Leptodactylus mystacinus Pce = Physalaemus centralis Pcu = Physalaemus cuvieri Pma = Physalaemus marmoratus Ror = Rhinella ornata Os valores sobre as barras representam o nuacutemero de indiviacuteduos registrados para cada espeacutecieFigure 5 Relative abundance of anuran species sampled by pitfall traps in the three environments of the Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara Satildeo Paulo state Brazil Cal = Chiasmocleis albopunctata Ece = Elachistocleis cesarii Ena = Eupemphix nattereri Lfr = Leptodactylus furnarius Lfs = Leptodactylus fuscus Ljo = Leptodactylus jolyi Lla = Leptodactylus latrans Lme = Leptodactylus mystaceus Lmi = Leptodactylus mystacinus Pce = Physalaemus centralis Pcu = Physalaemus cuvieri Pma = Physalaemus marmoratus Ror = Rhinella ornata The values on the bars represent the number of individuals recorded for each species

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cinco espeacutecies (21 indiviacuteduos) e nos ambientes com formaccedilotildees abertas (a e b) foram registradas cinco espeacutecies (120 indiviacuteduos) e dez espeacutecies (211 indiviacuteduos) respectivamente (Figura 5 Figura 6) Physalaemus centralis e P cuvieri consideradas conjuntamente nas anaacutelises foram as espeacutecies mais abundantes correspondendo a 60 do total de indiviacuteduos amostrados (Figura 5) Considerando-se a rarefaccedilatildeo pelo mesmo nuacutemero de indiviacuteduos capturados (21) natildeo foi detectada diferenccedila na riqueza de espeacutecies entre os trecircs ambientes (Figura 6) No entanto foi observada diferenccedila na riqueza de espeacutecies quando os dois ambientes abertos foram comparados entre si para o mesmo nuacutemero de indiviacuteduos registrados (120) (Figura 6) Egrave possiacutevel que esta diferenccedila esteja relacionada ao fato destes ambientes abertos apresentarem histoacutericos distintos de perturbaccedilotildees sendo que um deles (aberto b) apresenta a ocorrecircncia de eventos de fogo no passado e pastoreio de gado pouco intensivo Adicionalmente eacute provaacutevel que os ambientes abertos tambeacutem possuam diferenccedilas na disponibilidade de siacutetios aquaacuteticos adequados para a reproduccedilatildeo das espeacutecies

Apesar de vaacuterios autores terem demonstrado que as espeacutecies de anuros presentes no Cerrado apresentam uma maior associaccedilatildeo agraves formaccedilotildees abertas deste domiacutenio (eg Brandatildeo amp Arauacutejo 2002 Colli et al 2002 Eterovick amp Sazima 2004 Brasileiro et al 2005 Araujo et al 2009 Valdujo et al 2011) o presente estudo natildeo detectou diferenccedila na riqueza de espeacutecies entre as formaccedilotildees abertas e florestais No entanto registrou-se uma maior abundacircncia de anuros nas formaccedilotildees savacircnicas o que reflete a maior procura dos indiviacuteduos por corpos drsquoaacutegua presentes em fitofisionomias abertas durante o periacuteodo reprodutivo (eg Brasileiro et al 2005 Araujo et al 2009 Araujo amp Almeida-Santos 2011 Valdujo et al 2011) Deve-se ressaltar que as formaccedilotildees florestais satildeo importantes ambientes meacutesicos sendo utilizados por adultos e juvenis como locais de refuacutegio forrageio hibernaccedilatildeo e migraccedilatildeo principalmente durante os periacuteodos de seca (Brandatildeo amp Arauacutejo 2002 Silva amp Rossa-Feres 2007) Diante do exposto nossos resultados apontam que o mosaico de formaccedilotildees abertas e florestais eacute importante para a manutenccedilatildeo das populaccedilotildees de anuros presentes na Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara

Agradecimentos

Somos gratos ao gestor Adauto Fiorucci e aos funcionaacuterios da Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara pelo suporte logiacutestico ao longo dos trabalhos de campo em especial ao Joseacute Rodrigues do Prado Filho e Carlos Roberto da Silva pelo grande apoio durante a amostragem das espeacutecies ao Faacutebio Maffei e Guilherme Marson Moya pelo auxiacutelio nas coletas efetuadas apoacutes este estudo ao Ceacutelio Fernando Baptista Haddad e Luiacutes Felipe Toledo pela contribuiccedilatildeo na identificaccedilatildeo dos espeacutecimes e ao Instituto Florestal pelo suporte financeiro Deacutecio Tadeu Correcirca agradece a FAPESP CAPES e UNESPAssis e Selma Maria de Almeida Santos ao CNPq e a FAPESP pelo apoio financeiro

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Figura 6 Curvas de rarefaccedilatildeo dos anuros amostrados por armadilhas de interceptaccedilatildeo e queda nos trecircs ambientes da Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara SP As linhas pontilhadas representam os intervalos de confianccedila de 95Figure 6 Rarefaction curves of anurans sampled by pitfall traps in the three environments of the Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara Satildeo Paulo state Brazil The dotted lines represent the confidence intervals of 95

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Recebido em 28122012 Versatildeo reformulada recebida em 12062013

Publicado em 02082013

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Araujo CO et al

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Biota Neotrop vol 13 no 3

Apecircndice 2 Anuros coletados na Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara SP e depositados na Coleccedilatildeo de Anfiacutebios do Instituto de Biociecircncias da Universidade Estadual Paulista Rio Claro (CFBH) e Coleccedilatildeo Herpetoloacutegica do Museu de Zoologia da Universidade de Satildeo Paulo Satildeo Paulo (MZUSP)Appendix 2 Anuran species collected at the Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara Satildeo Paulo state Brazil and deposited in the Coleccedilatildeo de Anfiacutebios do Instituto de Biociecircncias da Universidade Estadual Paulista Rio Claro (CFBH) and Coleccedilatildeo Herpetoloacutegica do Museu de Zoologia da Universidade de Satildeo Paulo Satildeo Paulo (MZUSP)

CFBH Scinax berthae (22335-42)MZUSP Aplastodiscus perviridis (151012) Chiasmocleis albopunctata (151024-28) Dendropsophus elianeae (151058-61) Dendropsophus jimi (151018-23) Dendropsophus minutus (151056-57) Dendropsophus nanus (151098-102) Elachistocleis bicolor (151013) Elachistocleis cesarii (151041-49) Eupemphix nattereri (151070-73) Hypsiboas albopunctatus (151031-32) Hypsiboas caingua (151010-11) Hypsiboas lundii (151077-78) Itapotihyla langsdorffii (151063) Leptodactylus furnarius (151088-89) Leptodactylus fuscus (151004-09) Leptodactylus jolyi (151034-35) Leptodactylus labyrinthicus (151096) Leptodactylus latrans (151039-40) Leptodactylus mystaceus (151033) Leptodactylus mystacinus (151066-69) Phyllomedusa tetraploidea (151074-76) Physalaemus centralis (151079-82) Physalaemus cuvieri (151014-17) Physalaemus marmoratus (151062-65) Pseudopaludicola cf murundu (151097) Rhinella ornata (151036-37) Rhinella schneideri (151038) Scinax fuscomarginatus (151050-55) Scinax fuscovarius (151029-30) Scinax similis (151090-95) Scinax squalirostris (151084-87)

Apecircndice 1 Linhas de armadilhas de interceptaccedilatildeo e queda e ambientes aquaacuteticos amostrados na Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara SPAppendix 1 Pitfall traps lines and aquatic sites sampled at the Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara Satildeo Paulo state Brazil

Linha de armadilhaambiente aquaacutetico

Fitofisionomia Tipo de ambiente

Coordenada geograacutefica (SAD 69)

1 cerradatildeo florestal 22deg 50rsquo 11rdquo S e 49deg 13rsquo 56rdquo O2 cerradatildeo florestal 22deg 50rsquo 13rdquo S e 49deg 14rsquo 04rdquo O3 mata seca semideciacutedua florestal 22deg 50rsquo 04rdquo S e 49deg 14rsquo 15rdquo O4 cerradatildeo florestal 22deg 49rsquo 37rdquo S e 49deg 13rsquo 45rdquo O5 cerradatildeo florestal 22deg 49rsquo 52rdquo S e 49deg 13rsquo 44rdquo O6 cerradatildeo florestal 22deg 49rsquo 31rdquo S e 49deg 14rsquo 21rdquo O7 cerrado tiacutepico aberto (a) 22deg 48rsquo 42rdquo S e 49deg 11rsquo 57rdquo O8 cerrado tiacutepico aberto (a) 22deg 48rsquo 50rdquo S e 49deg 12rsquo 09rdquo O9 cerrado tiacutepico aberto (a) 22deg 48rsquo 51rdquo S e 49deg 12rsquo 30rdquo O10 cerrado tiacutepicocerrado ralo aberto (a) 22deg 48rsquo 13rdquo S e 49deg 11rsquo 30rdquo O11 cerrado tiacutepico aberto (a) 22deg 48rsquo 18rdquo S e 49deg 11rsquo 14rdquo O12 cerrado tiacutepico aberto (a) 22deg 48rsquo 23rdquo S e 49deg 10rsquo 59rdquo O13 cerrado ralo aberto (b) 22deg 47rsquo 06rdquo S e 49deg 14rsquo 29rdquo O14 cerrado ralo aberto (b) 22deg 47rsquo 13rdquo S e 49deg 14rsquo 05rdquo O15 cerrado tiacutepico aberto (b) 22deg 47rsquo 24rdquo S e 49deg 14rsquo 37rdquo O16 cerrado tiacutepico aberto (b) 22deg 47rsquo 30rdquo S e 49deg 15rsquo 07rdquo O17 cerrado tiacutepico aberto (b) 22deg 47rsquo 13rdquo S e 49deg 14rsquo 59rdquo O18 cerrado tiacutepico aberto (b) 22deg 46rsquo 56rdquo S e 49deg 14rsquo 56rdquo OI - lago cerradatildeo alterado aberto 22deg 49rsquo 39rdquo S e 49deg 14rsquo 10rdquo OII - brejo campo limpo uacutemido aberto 22deg 49rsquo 30rdquo S e 49deg 14rsquo 51rdquo OIII - brejo campo limpo uacutemido aberto 22deg 49rsquo 17rdquo S e 49deg 14rsquo 53rdquo OIV - riacho ecoacutetono Cerradomata seca semideciacutedua florestal 22deg 48rsquo 57rdquo S e 49deg 14rsquo 27rdquo OV - lago ecoacutetono Cerradomata seca semideciacutedua florestal 22deg 48rsquo 55rdquo S e 49deg 14rsquo 26rdquo OVI - lagoa mata de galeria alterada aberto 22deg 48rsquo 49rdquo S e 49deg 14rsquo 10rdquo OVII - charco mata de galeria alterada aberto 22deg 48rsquo 25rdquo S e 49deg 12rsquo 39rdquo OVIII - brejoriacho campo limpo uacutemidomata de galeria abertofechado 22deg 48rsquo 27rdquo S e 49deg 12rsquo 38rdquo OIX - brejo campo limpo uacutemido aberto 22deg 48rsquo 07rdquo S e 49deg 11rsquo 49rdquo OX - brejo campo limpo uacutemido aberto 22deg 48rsquo 22rdquo S e 49deg 10rsquo 56rdquo OXI - poccedila temporaacuteria reflorestamento de Pinus sp florestal 22deg 47rsquo 43rdquo S e 49deg 13rsquo 22rdquo OXII - riacho mata de galeria florestal 22deg 47rsquo 42rdquo S e 49deg 14rsquo 09rdquo OXIII - brejo campo limpo uacutemido aberto 22deg 47rsquo 19rdquo S e 49deg 14rsquo 35rdquo OXIV - brejo campo limpo uacutemido aberto 22deg 47rsquo 25rdquo S e 49deg 15rsquo 21rdquo O

Page 6: Anuros da Estação Ecológica de Santa Bárbara, um ... · A Estação Ecológica de Santa Bárbara (22° 46’-22° 41’ S, 49° 16’-49° 10’ O; 600-680 m) localiza-se no município

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pelos anuros durante o periacuteodo reprodutivo sendo que as espeacutecies da famiacutelia Hylidae (15 espeacutecies) foram observadas exclusivamente por estes meacutetodos (Tabela 1) Nas armadilhas de interceptaccedilatildeo e queda considerando o registro posterior de Elachistocleis bicolor foram capturadas 14 espeacutecies (44) (Tabela 1) As armadilhas de interceptaccedilatildeo e queda satildeo mais apropriadas para o registro de espeacutecies de haacutebitos terrestres como anuros das famiacutelias Bufonidae Cycloramphidae Leiuperidae Leptodactylidae e Microhylidae especialmente as espeacutecies subterracircneas e criptozoacuteicas que satildeo mais difiacuteceis de serem detectadas pelos meacutetodos tradicionais de

procura visual (Cechin amp Martins 2000) Considerando os anuros inventariados pertencentes a estas famiacutelias apenas trecircs espeacutecies natildeo foram capturadas por este meacutetodo (Leptodactylus labyrinthicus Pseudopaludicola cf murundu e Rhinella schneideri) (Tabela 1)

Eacute importante destacar que existem limitaccedilotildees inerentes a cada meacutetodo e apenas a utilizaccedilatildeo de meacutetodos complementares (amostragem ativa e passiva) propicia a obtenccedilatildeo de listas de espeacutecies mais completas (Silva 2010 Silveira et al 2010) Embora os custos financeiros e o esforccedilo empregado na instalaccedilatildeo e manutenccedilatildeo das armadilhas de interceptaccedilatildeo e queda sejam mais elevados que os

Tabela 1 Anuros da Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara SP Meacutetodos de amostragem AIQ = armadilhas de interceptaccedilatildeo e queda PA = procura auditiva PV = procura visual Locais de captura linhas de armadilhas e ambientes aquaacuteticosTable 1 Anurans from Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara Satildeo Paulo state Brazil Sampling methods AIQ = pitfall traps PA = auditory encounters PV = visual encounters Capture sites pitfall traps lines and aquatic sites

Famiacuteliaespeacutecie Meacutetodo Linha de armadilhaambiente aquaacuteticoBufonidae

Rhinella ornata (Spix 1824) AIQ 1 2 3Rhinella schneideri (Werner 1894) PA PV I VI XII

CycloramphidaeOdontophrynus cf cultripes (Reinhardt amp Luumltken 1862) - -

HylidaeAplastodiscus perviridis A Lutz in B Lutz 1950 PA PV VIIIDendropsophus elianeae (Napoli amp Caramaschi 2000) PA PV VIDendropsophus jimi (Napoli amp Caramaschi 1999) PA PV I II III IX X XIIIDendropsophus minutus (Peters 1872) PA PV I II III V VI IX X XIIIDendropsophus nanus (Boulenger 1889) PA PV I II III V VI VII XIHypsiboas albopunctatus (Spix 1824) PA PV I II III IV V VI VII VIII IX X XIVHypsiboas caingua (Carrizo 1991 ldquo1990rdquo) PA PV II III V VII VIII IX XHypsiboas lundii (Burmeister 1856) PA PV IV VIII XIIItapotihyla langsdorffii (Dumeacuteril amp Bibron 1841) PA PV VIIIPhyllomedusa tetraploidea Pombal amp Haddad 1992 PA PV XIScinax berthae (Barrio 1962) PA PV IX VIIScinax fuscomarginatus (A Lutz 1925) PA PV I II III V VI IX X XIIIScinax fuscovarius (A Lutz 1925) PA PV I VIScinax similis (Cochran 1952) PA PV VI IX X XIIIScinax squalirostris (A Lutz 1925) PA PV X XIII XIV

LeiuperidaeEupemphix nattereri Steindachner 1863 AIQ PA PV 5 7 10 11 12 14 16 17 18 V VIPhysalaemus centralis Bokermann 1962 AIQ PA PV 6 I II VI XIIIPhysalaemus cuvieri Fitzinger 1826 AIQ PA PV 1 2 3 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 I

II III IV V VI VII VIII IX X XIII XIVPhysalaemus marmoratus (Reinhardt amp Luumltken 1862 ldquo1861rdquo) AIQ PA PV 13 14 15 16 17 18 VIPseudopaludicola cf murundu Toledo Siqueira Duarte Veiga-Menoncello Recco-Pimentel amp Haddad 2010

PA PV X

LeptodactylidaeLeptodactylus furnarius Sazima amp Bokermann 1978 AIQ PA PV 13 X XIVLeptodactylus fuscus (Schneider 1799) AIQ PA PV 13 14 15 V VI VII VIII IX X XIIILeptodactylus jolyi Sazima amp Bokermann 1978 AIQ PA PV 17 XLeptodactylus labyrinthicus (Spix 1824) PA PV X XIII XIVLeptodactylus latrans (Steffen 1815) AIQ PA PV 17 VI X XIIILeptodactylus mystaceus (Spix 1824) AIQ 3Leptodactylus mystacinus (Burmeister 1861) AIQ PA PV 6 11 13 14 15 16 17 18 V X XI XIII

MicrohylidaeChiasmocleis albopunctata (Boettger 1885) AIQ PA PV 7 9 13 15 18 II XIIIElachistocleis bicolor (Valenciennes in Gueacuterin-Meneacuteville 1838) AIQ 15Elachistocleis cesarii (Miranda-Ribeiro 1920) AIQ PA PV 8 10 11 14 15 16 18 II VI VII VIII IX X

XIII XIV

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necessaacuterios para a realizaccedilatildeo da procura auditiva e visual (Corn 1994 Cechin amp Martins 2000) eacute desejaacutevel que a amostragem passiva seja empregada em inventaacuterios da herpetofauna Isto porque aleacutem de permitir a amostragem simultacircnea de diversos locais este meacutetodo permite a obtenccedilatildeo de dados padronizados de riqueza e abundacircncia

das espeacutecies o que favorece comparaccedilotildees mais confiaacuteveis entre diferentes localidades (Silveira et al 2010)

Entre outubro de 2008 a marccedilo de 2009 foram capturados nas armadilhas 352 indiviacuteduos de anuros pertencentes a 12 espeacutecies (Figura 5) No ambiente com formaccedilotildees florestais foram registradas

Figura 4 Curvas de rarefaccedilatildeo representando a riqueza observada (linha preta) e estimada pelo estimador Jackknife I (linha cinza) para 14 dias de amostragem por procura auditiva e visual (a) e 30 dias por armadilhas de interceptaccedilatildeo e queda (b) na Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara SP As barras verticais correspondem aos desvios padratildeo da riqueza de espeacutecies observada e estimadaFigure 4 Rarefaction curves representing the species richness observed (black line) and estimated by Jackknife I estimator (gray line) for 14 sampling days using acoustic and visual searches (a) and 30 days using pitfall traps (b) at the Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara Satildeo Paulo state Brazil Vertical bars represent the standard deviations of species richness observed and estimated

Figura 5 Abundacircncia relativa das espeacutecies de anuros amostradas por armadilhas de interceptaccedilatildeo e queda nos trecircs ambientes da Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara SP Cal = Chiasmocleis albopunctata Ece = Elachistocleis cesarii Ena = Eupemphix nattereri Lfr = Leptodactylus furnarius Lfs = Leptodactylus fuscus Ljo = Leptodactylus jolyi Lla = Leptodactylus latrans Lme = Leptodactylus mystaceus Lmi = Leptodactylus mystacinus Pce = Physalaemus centralis Pcu = Physalaemus cuvieri Pma = Physalaemus marmoratus Ror = Rhinella ornata Os valores sobre as barras representam o nuacutemero de indiviacuteduos registrados para cada espeacutecieFigure 5 Relative abundance of anuran species sampled by pitfall traps in the three environments of the Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara Satildeo Paulo state Brazil Cal = Chiasmocleis albopunctata Ece = Elachistocleis cesarii Ena = Eupemphix nattereri Lfr = Leptodactylus furnarius Lfs = Leptodactylus fuscus Ljo = Leptodactylus jolyi Lla = Leptodactylus latrans Lme = Leptodactylus mystaceus Lmi = Leptodactylus mystacinus Pce = Physalaemus centralis Pcu = Physalaemus cuvieri Pma = Physalaemus marmoratus Ror = Rhinella ornata The values on the bars represent the number of individuals recorded for each species

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cinco espeacutecies (21 indiviacuteduos) e nos ambientes com formaccedilotildees abertas (a e b) foram registradas cinco espeacutecies (120 indiviacuteduos) e dez espeacutecies (211 indiviacuteduos) respectivamente (Figura 5 Figura 6) Physalaemus centralis e P cuvieri consideradas conjuntamente nas anaacutelises foram as espeacutecies mais abundantes correspondendo a 60 do total de indiviacuteduos amostrados (Figura 5) Considerando-se a rarefaccedilatildeo pelo mesmo nuacutemero de indiviacuteduos capturados (21) natildeo foi detectada diferenccedila na riqueza de espeacutecies entre os trecircs ambientes (Figura 6) No entanto foi observada diferenccedila na riqueza de espeacutecies quando os dois ambientes abertos foram comparados entre si para o mesmo nuacutemero de indiviacuteduos registrados (120) (Figura 6) Egrave possiacutevel que esta diferenccedila esteja relacionada ao fato destes ambientes abertos apresentarem histoacutericos distintos de perturbaccedilotildees sendo que um deles (aberto b) apresenta a ocorrecircncia de eventos de fogo no passado e pastoreio de gado pouco intensivo Adicionalmente eacute provaacutevel que os ambientes abertos tambeacutem possuam diferenccedilas na disponibilidade de siacutetios aquaacuteticos adequados para a reproduccedilatildeo das espeacutecies

Apesar de vaacuterios autores terem demonstrado que as espeacutecies de anuros presentes no Cerrado apresentam uma maior associaccedilatildeo agraves formaccedilotildees abertas deste domiacutenio (eg Brandatildeo amp Arauacutejo 2002 Colli et al 2002 Eterovick amp Sazima 2004 Brasileiro et al 2005 Araujo et al 2009 Valdujo et al 2011) o presente estudo natildeo detectou diferenccedila na riqueza de espeacutecies entre as formaccedilotildees abertas e florestais No entanto registrou-se uma maior abundacircncia de anuros nas formaccedilotildees savacircnicas o que reflete a maior procura dos indiviacuteduos por corpos drsquoaacutegua presentes em fitofisionomias abertas durante o periacuteodo reprodutivo (eg Brasileiro et al 2005 Araujo et al 2009 Araujo amp Almeida-Santos 2011 Valdujo et al 2011) Deve-se ressaltar que as formaccedilotildees florestais satildeo importantes ambientes meacutesicos sendo utilizados por adultos e juvenis como locais de refuacutegio forrageio hibernaccedilatildeo e migraccedilatildeo principalmente durante os periacuteodos de seca (Brandatildeo amp Arauacutejo 2002 Silva amp Rossa-Feres 2007) Diante do exposto nossos resultados apontam que o mosaico de formaccedilotildees abertas e florestais eacute importante para a manutenccedilatildeo das populaccedilotildees de anuros presentes na Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara

Agradecimentos

Somos gratos ao gestor Adauto Fiorucci e aos funcionaacuterios da Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara pelo suporte logiacutestico ao longo dos trabalhos de campo em especial ao Joseacute Rodrigues do Prado Filho e Carlos Roberto da Silva pelo grande apoio durante a amostragem das espeacutecies ao Faacutebio Maffei e Guilherme Marson Moya pelo auxiacutelio nas coletas efetuadas apoacutes este estudo ao Ceacutelio Fernando Baptista Haddad e Luiacutes Felipe Toledo pela contribuiccedilatildeo na identificaccedilatildeo dos espeacutecimes e ao Instituto Florestal pelo suporte financeiro Deacutecio Tadeu Correcirca agradece a FAPESP CAPES e UNESPAssis e Selma Maria de Almeida Santos ao CNPq e a FAPESP pelo apoio financeiro

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Figura 6 Curvas de rarefaccedilatildeo dos anuros amostrados por armadilhas de interceptaccedilatildeo e queda nos trecircs ambientes da Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara SP As linhas pontilhadas representam os intervalos de confianccedila de 95Figure 6 Rarefaction curves of anurans sampled by pitfall traps in the three environments of the Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara Satildeo Paulo state Brazil The dotted lines represent the confidence intervals of 95

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Recebido em 28122012 Versatildeo reformulada recebida em 12062013

Publicado em 02082013

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Apecircndice 2 Anuros coletados na Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara SP e depositados na Coleccedilatildeo de Anfiacutebios do Instituto de Biociecircncias da Universidade Estadual Paulista Rio Claro (CFBH) e Coleccedilatildeo Herpetoloacutegica do Museu de Zoologia da Universidade de Satildeo Paulo Satildeo Paulo (MZUSP)Appendix 2 Anuran species collected at the Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara Satildeo Paulo state Brazil and deposited in the Coleccedilatildeo de Anfiacutebios do Instituto de Biociecircncias da Universidade Estadual Paulista Rio Claro (CFBH) and Coleccedilatildeo Herpetoloacutegica do Museu de Zoologia da Universidade de Satildeo Paulo Satildeo Paulo (MZUSP)

CFBH Scinax berthae (22335-42)MZUSP Aplastodiscus perviridis (151012) Chiasmocleis albopunctata (151024-28) Dendropsophus elianeae (151058-61) Dendropsophus jimi (151018-23) Dendropsophus minutus (151056-57) Dendropsophus nanus (151098-102) Elachistocleis bicolor (151013) Elachistocleis cesarii (151041-49) Eupemphix nattereri (151070-73) Hypsiboas albopunctatus (151031-32) Hypsiboas caingua (151010-11) Hypsiboas lundii (151077-78) Itapotihyla langsdorffii (151063) Leptodactylus furnarius (151088-89) Leptodactylus fuscus (151004-09) Leptodactylus jolyi (151034-35) Leptodactylus labyrinthicus (151096) Leptodactylus latrans (151039-40) Leptodactylus mystaceus (151033) Leptodactylus mystacinus (151066-69) Phyllomedusa tetraploidea (151074-76) Physalaemus centralis (151079-82) Physalaemus cuvieri (151014-17) Physalaemus marmoratus (151062-65) Pseudopaludicola cf murundu (151097) Rhinella ornata (151036-37) Rhinella schneideri (151038) Scinax fuscomarginatus (151050-55) Scinax fuscovarius (151029-30) Scinax similis (151090-95) Scinax squalirostris (151084-87)

Apecircndice 1 Linhas de armadilhas de interceptaccedilatildeo e queda e ambientes aquaacuteticos amostrados na Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara SPAppendix 1 Pitfall traps lines and aquatic sites sampled at the Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara Satildeo Paulo state Brazil

Linha de armadilhaambiente aquaacutetico

Fitofisionomia Tipo de ambiente

Coordenada geograacutefica (SAD 69)

1 cerradatildeo florestal 22deg 50rsquo 11rdquo S e 49deg 13rsquo 56rdquo O2 cerradatildeo florestal 22deg 50rsquo 13rdquo S e 49deg 14rsquo 04rdquo O3 mata seca semideciacutedua florestal 22deg 50rsquo 04rdquo S e 49deg 14rsquo 15rdquo O4 cerradatildeo florestal 22deg 49rsquo 37rdquo S e 49deg 13rsquo 45rdquo O5 cerradatildeo florestal 22deg 49rsquo 52rdquo S e 49deg 13rsquo 44rdquo O6 cerradatildeo florestal 22deg 49rsquo 31rdquo S e 49deg 14rsquo 21rdquo O7 cerrado tiacutepico aberto (a) 22deg 48rsquo 42rdquo S e 49deg 11rsquo 57rdquo O8 cerrado tiacutepico aberto (a) 22deg 48rsquo 50rdquo S e 49deg 12rsquo 09rdquo O9 cerrado tiacutepico aberto (a) 22deg 48rsquo 51rdquo S e 49deg 12rsquo 30rdquo O10 cerrado tiacutepicocerrado ralo aberto (a) 22deg 48rsquo 13rdquo S e 49deg 11rsquo 30rdquo O11 cerrado tiacutepico aberto (a) 22deg 48rsquo 18rdquo S e 49deg 11rsquo 14rdquo O12 cerrado tiacutepico aberto (a) 22deg 48rsquo 23rdquo S e 49deg 10rsquo 59rdquo O13 cerrado ralo aberto (b) 22deg 47rsquo 06rdquo S e 49deg 14rsquo 29rdquo O14 cerrado ralo aberto (b) 22deg 47rsquo 13rdquo S e 49deg 14rsquo 05rdquo O15 cerrado tiacutepico aberto (b) 22deg 47rsquo 24rdquo S e 49deg 14rsquo 37rdquo O16 cerrado tiacutepico aberto (b) 22deg 47rsquo 30rdquo S e 49deg 15rsquo 07rdquo O17 cerrado tiacutepico aberto (b) 22deg 47rsquo 13rdquo S e 49deg 14rsquo 59rdquo O18 cerrado tiacutepico aberto (b) 22deg 46rsquo 56rdquo S e 49deg 14rsquo 56rdquo OI - lago cerradatildeo alterado aberto 22deg 49rsquo 39rdquo S e 49deg 14rsquo 10rdquo OII - brejo campo limpo uacutemido aberto 22deg 49rsquo 30rdquo S e 49deg 14rsquo 51rdquo OIII - brejo campo limpo uacutemido aberto 22deg 49rsquo 17rdquo S e 49deg 14rsquo 53rdquo OIV - riacho ecoacutetono Cerradomata seca semideciacutedua florestal 22deg 48rsquo 57rdquo S e 49deg 14rsquo 27rdquo OV - lago ecoacutetono Cerradomata seca semideciacutedua florestal 22deg 48rsquo 55rdquo S e 49deg 14rsquo 26rdquo OVI - lagoa mata de galeria alterada aberto 22deg 48rsquo 49rdquo S e 49deg 14rsquo 10rdquo OVII - charco mata de galeria alterada aberto 22deg 48rsquo 25rdquo S e 49deg 12rsquo 39rdquo OVIII - brejoriacho campo limpo uacutemidomata de galeria abertofechado 22deg 48rsquo 27rdquo S e 49deg 12rsquo 38rdquo OIX - brejo campo limpo uacutemido aberto 22deg 48rsquo 07rdquo S e 49deg 11rsquo 49rdquo OX - brejo campo limpo uacutemido aberto 22deg 48rsquo 22rdquo S e 49deg 10rsquo 56rdquo OXI - poccedila temporaacuteria reflorestamento de Pinus sp florestal 22deg 47rsquo 43rdquo S e 49deg 13rsquo 22rdquo OXII - riacho mata de galeria florestal 22deg 47rsquo 42rdquo S e 49deg 14rsquo 09rdquo OXIII - brejo campo limpo uacutemido aberto 22deg 47rsquo 19rdquo S e 49deg 14rsquo 35rdquo OXIV - brejo campo limpo uacutemido aberto 22deg 47rsquo 25rdquo S e 49deg 15rsquo 21rdquo O

Page 7: Anuros da Estação Ecológica de Santa Bárbara, um ... · A Estação Ecológica de Santa Bárbara (22° 46’-22° 41’ S, 49° 16’-49° 10’ O; 600-680 m) localiza-se no município

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necessaacuterios para a realizaccedilatildeo da procura auditiva e visual (Corn 1994 Cechin amp Martins 2000) eacute desejaacutevel que a amostragem passiva seja empregada em inventaacuterios da herpetofauna Isto porque aleacutem de permitir a amostragem simultacircnea de diversos locais este meacutetodo permite a obtenccedilatildeo de dados padronizados de riqueza e abundacircncia

das espeacutecies o que favorece comparaccedilotildees mais confiaacuteveis entre diferentes localidades (Silveira et al 2010)

Entre outubro de 2008 a marccedilo de 2009 foram capturados nas armadilhas 352 indiviacuteduos de anuros pertencentes a 12 espeacutecies (Figura 5) No ambiente com formaccedilotildees florestais foram registradas

Figura 4 Curvas de rarefaccedilatildeo representando a riqueza observada (linha preta) e estimada pelo estimador Jackknife I (linha cinza) para 14 dias de amostragem por procura auditiva e visual (a) e 30 dias por armadilhas de interceptaccedilatildeo e queda (b) na Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara SP As barras verticais correspondem aos desvios padratildeo da riqueza de espeacutecies observada e estimadaFigure 4 Rarefaction curves representing the species richness observed (black line) and estimated by Jackknife I estimator (gray line) for 14 sampling days using acoustic and visual searches (a) and 30 days using pitfall traps (b) at the Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara Satildeo Paulo state Brazil Vertical bars represent the standard deviations of species richness observed and estimated

Figura 5 Abundacircncia relativa das espeacutecies de anuros amostradas por armadilhas de interceptaccedilatildeo e queda nos trecircs ambientes da Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara SP Cal = Chiasmocleis albopunctata Ece = Elachistocleis cesarii Ena = Eupemphix nattereri Lfr = Leptodactylus furnarius Lfs = Leptodactylus fuscus Ljo = Leptodactylus jolyi Lla = Leptodactylus latrans Lme = Leptodactylus mystaceus Lmi = Leptodactylus mystacinus Pce = Physalaemus centralis Pcu = Physalaemus cuvieri Pma = Physalaemus marmoratus Ror = Rhinella ornata Os valores sobre as barras representam o nuacutemero de indiviacuteduos registrados para cada espeacutecieFigure 5 Relative abundance of anuran species sampled by pitfall traps in the three environments of the Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara Satildeo Paulo state Brazil Cal = Chiasmocleis albopunctata Ece = Elachistocleis cesarii Ena = Eupemphix nattereri Lfr = Leptodactylus furnarius Lfs = Leptodactylus fuscus Ljo = Leptodactylus jolyi Lla = Leptodactylus latrans Lme = Leptodactylus mystaceus Lmi = Leptodactylus mystacinus Pce = Physalaemus centralis Pcu = Physalaemus cuvieri Pma = Physalaemus marmoratus Ror = Rhinella ornata The values on the bars represent the number of individuals recorded for each species

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Anuros da Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara estado de Satildeo Paulo

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cinco espeacutecies (21 indiviacuteduos) e nos ambientes com formaccedilotildees abertas (a e b) foram registradas cinco espeacutecies (120 indiviacuteduos) e dez espeacutecies (211 indiviacuteduos) respectivamente (Figura 5 Figura 6) Physalaemus centralis e P cuvieri consideradas conjuntamente nas anaacutelises foram as espeacutecies mais abundantes correspondendo a 60 do total de indiviacuteduos amostrados (Figura 5) Considerando-se a rarefaccedilatildeo pelo mesmo nuacutemero de indiviacuteduos capturados (21) natildeo foi detectada diferenccedila na riqueza de espeacutecies entre os trecircs ambientes (Figura 6) No entanto foi observada diferenccedila na riqueza de espeacutecies quando os dois ambientes abertos foram comparados entre si para o mesmo nuacutemero de indiviacuteduos registrados (120) (Figura 6) Egrave possiacutevel que esta diferenccedila esteja relacionada ao fato destes ambientes abertos apresentarem histoacutericos distintos de perturbaccedilotildees sendo que um deles (aberto b) apresenta a ocorrecircncia de eventos de fogo no passado e pastoreio de gado pouco intensivo Adicionalmente eacute provaacutevel que os ambientes abertos tambeacutem possuam diferenccedilas na disponibilidade de siacutetios aquaacuteticos adequados para a reproduccedilatildeo das espeacutecies

Apesar de vaacuterios autores terem demonstrado que as espeacutecies de anuros presentes no Cerrado apresentam uma maior associaccedilatildeo agraves formaccedilotildees abertas deste domiacutenio (eg Brandatildeo amp Arauacutejo 2002 Colli et al 2002 Eterovick amp Sazima 2004 Brasileiro et al 2005 Araujo et al 2009 Valdujo et al 2011) o presente estudo natildeo detectou diferenccedila na riqueza de espeacutecies entre as formaccedilotildees abertas e florestais No entanto registrou-se uma maior abundacircncia de anuros nas formaccedilotildees savacircnicas o que reflete a maior procura dos indiviacuteduos por corpos drsquoaacutegua presentes em fitofisionomias abertas durante o periacuteodo reprodutivo (eg Brasileiro et al 2005 Araujo et al 2009 Araujo amp Almeida-Santos 2011 Valdujo et al 2011) Deve-se ressaltar que as formaccedilotildees florestais satildeo importantes ambientes meacutesicos sendo utilizados por adultos e juvenis como locais de refuacutegio forrageio hibernaccedilatildeo e migraccedilatildeo principalmente durante os periacuteodos de seca (Brandatildeo amp Arauacutejo 2002 Silva amp Rossa-Feres 2007) Diante do exposto nossos resultados apontam que o mosaico de formaccedilotildees abertas e florestais eacute importante para a manutenccedilatildeo das populaccedilotildees de anuros presentes na Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara

Agradecimentos

Somos gratos ao gestor Adauto Fiorucci e aos funcionaacuterios da Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara pelo suporte logiacutestico ao longo dos trabalhos de campo em especial ao Joseacute Rodrigues do Prado Filho e Carlos Roberto da Silva pelo grande apoio durante a amostragem das espeacutecies ao Faacutebio Maffei e Guilherme Marson Moya pelo auxiacutelio nas coletas efetuadas apoacutes este estudo ao Ceacutelio Fernando Baptista Haddad e Luiacutes Felipe Toledo pela contribuiccedilatildeo na identificaccedilatildeo dos espeacutecimes e ao Instituto Florestal pelo suporte financeiro Deacutecio Tadeu Correcirca agradece a FAPESP CAPES e UNESPAssis e Selma Maria de Almeida Santos ao CNPq e a FAPESP pelo apoio financeiro

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Figura 6 Curvas de rarefaccedilatildeo dos anuros amostrados por armadilhas de interceptaccedilatildeo e queda nos trecircs ambientes da Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara SP As linhas pontilhadas representam os intervalos de confianccedila de 95Figure 6 Rarefaction curves of anurans sampled by pitfall traps in the three environments of the Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara Satildeo Paulo state Brazil The dotted lines represent the confidence intervals of 95

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Recebido em 28122012 Versatildeo reformulada recebida em 12062013

Publicado em 02082013

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Araujo CO et al

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Apecircndice 2 Anuros coletados na Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara SP e depositados na Coleccedilatildeo de Anfiacutebios do Instituto de Biociecircncias da Universidade Estadual Paulista Rio Claro (CFBH) e Coleccedilatildeo Herpetoloacutegica do Museu de Zoologia da Universidade de Satildeo Paulo Satildeo Paulo (MZUSP)Appendix 2 Anuran species collected at the Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara Satildeo Paulo state Brazil and deposited in the Coleccedilatildeo de Anfiacutebios do Instituto de Biociecircncias da Universidade Estadual Paulista Rio Claro (CFBH) and Coleccedilatildeo Herpetoloacutegica do Museu de Zoologia da Universidade de Satildeo Paulo Satildeo Paulo (MZUSP)

CFBH Scinax berthae (22335-42)MZUSP Aplastodiscus perviridis (151012) Chiasmocleis albopunctata (151024-28) Dendropsophus elianeae (151058-61) Dendropsophus jimi (151018-23) Dendropsophus minutus (151056-57) Dendropsophus nanus (151098-102) Elachistocleis bicolor (151013) Elachistocleis cesarii (151041-49) Eupemphix nattereri (151070-73) Hypsiboas albopunctatus (151031-32) Hypsiboas caingua (151010-11) Hypsiboas lundii (151077-78) Itapotihyla langsdorffii (151063) Leptodactylus furnarius (151088-89) Leptodactylus fuscus (151004-09) Leptodactylus jolyi (151034-35) Leptodactylus labyrinthicus (151096) Leptodactylus latrans (151039-40) Leptodactylus mystaceus (151033) Leptodactylus mystacinus (151066-69) Phyllomedusa tetraploidea (151074-76) Physalaemus centralis (151079-82) Physalaemus cuvieri (151014-17) Physalaemus marmoratus (151062-65) Pseudopaludicola cf murundu (151097) Rhinella ornata (151036-37) Rhinella schneideri (151038) Scinax fuscomarginatus (151050-55) Scinax fuscovarius (151029-30) Scinax similis (151090-95) Scinax squalirostris (151084-87)

Apecircndice 1 Linhas de armadilhas de interceptaccedilatildeo e queda e ambientes aquaacuteticos amostrados na Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara SPAppendix 1 Pitfall traps lines and aquatic sites sampled at the Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara Satildeo Paulo state Brazil

Linha de armadilhaambiente aquaacutetico

Fitofisionomia Tipo de ambiente

Coordenada geograacutefica (SAD 69)

1 cerradatildeo florestal 22deg 50rsquo 11rdquo S e 49deg 13rsquo 56rdquo O2 cerradatildeo florestal 22deg 50rsquo 13rdquo S e 49deg 14rsquo 04rdquo O3 mata seca semideciacutedua florestal 22deg 50rsquo 04rdquo S e 49deg 14rsquo 15rdquo O4 cerradatildeo florestal 22deg 49rsquo 37rdquo S e 49deg 13rsquo 45rdquo O5 cerradatildeo florestal 22deg 49rsquo 52rdquo S e 49deg 13rsquo 44rdquo O6 cerradatildeo florestal 22deg 49rsquo 31rdquo S e 49deg 14rsquo 21rdquo O7 cerrado tiacutepico aberto (a) 22deg 48rsquo 42rdquo S e 49deg 11rsquo 57rdquo O8 cerrado tiacutepico aberto (a) 22deg 48rsquo 50rdquo S e 49deg 12rsquo 09rdquo O9 cerrado tiacutepico aberto (a) 22deg 48rsquo 51rdquo S e 49deg 12rsquo 30rdquo O10 cerrado tiacutepicocerrado ralo aberto (a) 22deg 48rsquo 13rdquo S e 49deg 11rsquo 30rdquo O11 cerrado tiacutepico aberto (a) 22deg 48rsquo 18rdquo S e 49deg 11rsquo 14rdquo O12 cerrado tiacutepico aberto (a) 22deg 48rsquo 23rdquo S e 49deg 10rsquo 59rdquo O13 cerrado ralo aberto (b) 22deg 47rsquo 06rdquo S e 49deg 14rsquo 29rdquo O14 cerrado ralo aberto (b) 22deg 47rsquo 13rdquo S e 49deg 14rsquo 05rdquo O15 cerrado tiacutepico aberto (b) 22deg 47rsquo 24rdquo S e 49deg 14rsquo 37rdquo O16 cerrado tiacutepico aberto (b) 22deg 47rsquo 30rdquo S e 49deg 15rsquo 07rdquo O17 cerrado tiacutepico aberto (b) 22deg 47rsquo 13rdquo S e 49deg 14rsquo 59rdquo O18 cerrado tiacutepico aberto (b) 22deg 46rsquo 56rdquo S e 49deg 14rsquo 56rdquo OI - lago cerradatildeo alterado aberto 22deg 49rsquo 39rdquo S e 49deg 14rsquo 10rdquo OII - brejo campo limpo uacutemido aberto 22deg 49rsquo 30rdquo S e 49deg 14rsquo 51rdquo OIII - brejo campo limpo uacutemido aberto 22deg 49rsquo 17rdquo S e 49deg 14rsquo 53rdquo OIV - riacho ecoacutetono Cerradomata seca semideciacutedua florestal 22deg 48rsquo 57rdquo S e 49deg 14rsquo 27rdquo OV - lago ecoacutetono Cerradomata seca semideciacutedua florestal 22deg 48rsquo 55rdquo S e 49deg 14rsquo 26rdquo OVI - lagoa mata de galeria alterada aberto 22deg 48rsquo 49rdquo S e 49deg 14rsquo 10rdquo OVII - charco mata de galeria alterada aberto 22deg 48rsquo 25rdquo S e 49deg 12rsquo 39rdquo OVIII - brejoriacho campo limpo uacutemidomata de galeria abertofechado 22deg 48rsquo 27rdquo S e 49deg 12rsquo 38rdquo OIX - brejo campo limpo uacutemido aberto 22deg 48rsquo 07rdquo S e 49deg 11rsquo 49rdquo OX - brejo campo limpo uacutemido aberto 22deg 48rsquo 22rdquo S e 49deg 10rsquo 56rdquo OXI - poccedila temporaacuteria reflorestamento de Pinus sp florestal 22deg 47rsquo 43rdquo S e 49deg 13rsquo 22rdquo OXII - riacho mata de galeria florestal 22deg 47rsquo 42rdquo S e 49deg 14rsquo 09rdquo OXIII - brejo campo limpo uacutemido aberto 22deg 47rsquo 19rdquo S e 49deg 14rsquo 35rdquo OXIV - brejo campo limpo uacutemido aberto 22deg 47rsquo 25rdquo S e 49deg 15rsquo 21rdquo O

Page 8: Anuros da Estação Ecológica de Santa Bárbara, um ... · A Estação Ecológica de Santa Bárbara (22° 46’-22° 41’ S, 49° 16’-49° 10’ O; 600-680 m) localiza-se no município

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Anuros da Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara estado de Satildeo Paulo

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Biota Neotrop vol 13 no 3

cinco espeacutecies (21 indiviacuteduos) e nos ambientes com formaccedilotildees abertas (a e b) foram registradas cinco espeacutecies (120 indiviacuteduos) e dez espeacutecies (211 indiviacuteduos) respectivamente (Figura 5 Figura 6) Physalaemus centralis e P cuvieri consideradas conjuntamente nas anaacutelises foram as espeacutecies mais abundantes correspondendo a 60 do total de indiviacuteduos amostrados (Figura 5) Considerando-se a rarefaccedilatildeo pelo mesmo nuacutemero de indiviacuteduos capturados (21) natildeo foi detectada diferenccedila na riqueza de espeacutecies entre os trecircs ambientes (Figura 6) No entanto foi observada diferenccedila na riqueza de espeacutecies quando os dois ambientes abertos foram comparados entre si para o mesmo nuacutemero de indiviacuteduos registrados (120) (Figura 6) Egrave possiacutevel que esta diferenccedila esteja relacionada ao fato destes ambientes abertos apresentarem histoacutericos distintos de perturbaccedilotildees sendo que um deles (aberto b) apresenta a ocorrecircncia de eventos de fogo no passado e pastoreio de gado pouco intensivo Adicionalmente eacute provaacutevel que os ambientes abertos tambeacutem possuam diferenccedilas na disponibilidade de siacutetios aquaacuteticos adequados para a reproduccedilatildeo das espeacutecies

Apesar de vaacuterios autores terem demonstrado que as espeacutecies de anuros presentes no Cerrado apresentam uma maior associaccedilatildeo agraves formaccedilotildees abertas deste domiacutenio (eg Brandatildeo amp Arauacutejo 2002 Colli et al 2002 Eterovick amp Sazima 2004 Brasileiro et al 2005 Araujo et al 2009 Valdujo et al 2011) o presente estudo natildeo detectou diferenccedila na riqueza de espeacutecies entre as formaccedilotildees abertas e florestais No entanto registrou-se uma maior abundacircncia de anuros nas formaccedilotildees savacircnicas o que reflete a maior procura dos indiviacuteduos por corpos drsquoaacutegua presentes em fitofisionomias abertas durante o periacuteodo reprodutivo (eg Brasileiro et al 2005 Araujo et al 2009 Araujo amp Almeida-Santos 2011 Valdujo et al 2011) Deve-se ressaltar que as formaccedilotildees florestais satildeo importantes ambientes meacutesicos sendo utilizados por adultos e juvenis como locais de refuacutegio forrageio hibernaccedilatildeo e migraccedilatildeo principalmente durante os periacuteodos de seca (Brandatildeo amp Arauacutejo 2002 Silva amp Rossa-Feres 2007) Diante do exposto nossos resultados apontam que o mosaico de formaccedilotildees abertas e florestais eacute importante para a manutenccedilatildeo das populaccedilotildees de anuros presentes na Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara

Agradecimentos

Somos gratos ao gestor Adauto Fiorucci e aos funcionaacuterios da Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara pelo suporte logiacutestico ao longo dos trabalhos de campo em especial ao Joseacute Rodrigues do Prado Filho e Carlos Roberto da Silva pelo grande apoio durante a amostragem das espeacutecies ao Faacutebio Maffei e Guilherme Marson Moya pelo auxiacutelio nas coletas efetuadas apoacutes este estudo ao Ceacutelio Fernando Baptista Haddad e Luiacutes Felipe Toledo pela contribuiccedilatildeo na identificaccedilatildeo dos espeacutecimes e ao Instituto Florestal pelo suporte financeiro Deacutecio Tadeu Correcirca agradece a FAPESP CAPES e UNESPAssis e Selma Maria de Almeida Santos ao CNPq e a FAPESP pelo apoio financeiro

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Figura 6 Curvas de rarefaccedilatildeo dos anuros amostrados por armadilhas de interceptaccedilatildeo e queda nos trecircs ambientes da Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara SP As linhas pontilhadas representam os intervalos de confianccedila de 95Figure 6 Rarefaction curves of anurans sampled by pitfall traps in the three environments of the Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara Satildeo Paulo state Brazil The dotted lines represent the confidence intervals of 95

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Publicado em 02082013

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Apecircndice 2 Anuros coletados na Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara SP e depositados na Coleccedilatildeo de Anfiacutebios do Instituto de Biociecircncias da Universidade Estadual Paulista Rio Claro (CFBH) e Coleccedilatildeo Herpetoloacutegica do Museu de Zoologia da Universidade de Satildeo Paulo Satildeo Paulo (MZUSP)Appendix 2 Anuran species collected at the Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara Satildeo Paulo state Brazil and deposited in the Coleccedilatildeo de Anfiacutebios do Instituto de Biociecircncias da Universidade Estadual Paulista Rio Claro (CFBH) and Coleccedilatildeo Herpetoloacutegica do Museu de Zoologia da Universidade de Satildeo Paulo Satildeo Paulo (MZUSP)

CFBH Scinax berthae (22335-42)MZUSP Aplastodiscus perviridis (151012) Chiasmocleis albopunctata (151024-28) Dendropsophus elianeae (151058-61) Dendropsophus jimi (151018-23) Dendropsophus minutus (151056-57) Dendropsophus nanus (151098-102) Elachistocleis bicolor (151013) Elachistocleis cesarii (151041-49) Eupemphix nattereri (151070-73) Hypsiboas albopunctatus (151031-32) Hypsiboas caingua (151010-11) Hypsiboas lundii (151077-78) Itapotihyla langsdorffii (151063) Leptodactylus furnarius (151088-89) Leptodactylus fuscus (151004-09) Leptodactylus jolyi (151034-35) Leptodactylus labyrinthicus (151096) Leptodactylus latrans (151039-40) Leptodactylus mystaceus (151033) Leptodactylus mystacinus (151066-69) Phyllomedusa tetraploidea (151074-76) Physalaemus centralis (151079-82) Physalaemus cuvieri (151014-17) Physalaemus marmoratus (151062-65) Pseudopaludicola cf murundu (151097) Rhinella ornata (151036-37) Rhinella schneideri (151038) Scinax fuscomarginatus (151050-55) Scinax fuscovarius (151029-30) Scinax similis (151090-95) Scinax squalirostris (151084-87)

Apecircndice 1 Linhas de armadilhas de interceptaccedilatildeo e queda e ambientes aquaacuteticos amostrados na Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara SPAppendix 1 Pitfall traps lines and aquatic sites sampled at the Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara Satildeo Paulo state Brazil

Linha de armadilhaambiente aquaacutetico

Fitofisionomia Tipo de ambiente

Coordenada geograacutefica (SAD 69)

1 cerradatildeo florestal 22deg 50rsquo 11rdquo S e 49deg 13rsquo 56rdquo O2 cerradatildeo florestal 22deg 50rsquo 13rdquo S e 49deg 14rsquo 04rdquo O3 mata seca semideciacutedua florestal 22deg 50rsquo 04rdquo S e 49deg 14rsquo 15rdquo O4 cerradatildeo florestal 22deg 49rsquo 37rdquo S e 49deg 13rsquo 45rdquo O5 cerradatildeo florestal 22deg 49rsquo 52rdquo S e 49deg 13rsquo 44rdquo O6 cerradatildeo florestal 22deg 49rsquo 31rdquo S e 49deg 14rsquo 21rdquo O7 cerrado tiacutepico aberto (a) 22deg 48rsquo 42rdquo S e 49deg 11rsquo 57rdquo O8 cerrado tiacutepico aberto (a) 22deg 48rsquo 50rdquo S e 49deg 12rsquo 09rdquo O9 cerrado tiacutepico aberto (a) 22deg 48rsquo 51rdquo S e 49deg 12rsquo 30rdquo O10 cerrado tiacutepicocerrado ralo aberto (a) 22deg 48rsquo 13rdquo S e 49deg 11rsquo 30rdquo O11 cerrado tiacutepico aberto (a) 22deg 48rsquo 18rdquo S e 49deg 11rsquo 14rdquo O12 cerrado tiacutepico aberto (a) 22deg 48rsquo 23rdquo S e 49deg 10rsquo 59rdquo O13 cerrado ralo aberto (b) 22deg 47rsquo 06rdquo S e 49deg 14rsquo 29rdquo O14 cerrado ralo aberto (b) 22deg 47rsquo 13rdquo S e 49deg 14rsquo 05rdquo O15 cerrado tiacutepico aberto (b) 22deg 47rsquo 24rdquo S e 49deg 14rsquo 37rdquo O16 cerrado tiacutepico aberto (b) 22deg 47rsquo 30rdquo S e 49deg 15rsquo 07rdquo O17 cerrado tiacutepico aberto (b) 22deg 47rsquo 13rdquo S e 49deg 14rsquo 59rdquo O18 cerrado tiacutepico aberto (b) 22deg 46rsquo 56rdquo S e 49deg 14rsquo 56rdquo OI - lago cerradatildeo alterado aberto 22deg 49rsquo 39rdquo S e 49deg 14rsquo 10rdquo OII - brejo campo limpo uacutemido aberto 22deg 49rsquo 30rdquo S e 49deg 14rsquo 51rdquo OIII - brejo campo limpo uacutemido aberto 22deg 49rsquo 17rdquo S e 49deg 14rsquo 53rdquo OIV - riacho ecoacutetono Cerradomata seca semideciacutedua florestal 22deg 48rsquo 57rdquo S e 49deg 14rsquo 27rdquo OV - lago ecoacutetono Cerradomata seca semideciacutedua florestal 22deg 48rsquo 55rdquo S e 49deg 14rsquo 26rdquo OVI - lagoa mata de galeria alterada aberto 22deg 48rsquo 49rdquo S e 49deg 14rsquo 10rdquo OVII - charco mata de galeria alterada aberto 22deg 48rsquo 25rdquo S e 49deg 12rsquo 39rdquo OVIII - brejoriacho campo limpo uacutemidomata de galeria abertofechado 22deg 48rsquo 27rdquo S e 49deg 12rsquo 38rdquo OIX - brejo campo limpo uacutemido aberto 22deg 48rsquo 07rdquo S e 49deg 11rsquo 49rdquo OX - brejo campo limpo uacutemido aberto 22deg 48rsquo 22rdquo S e 49deg 10rsquo 56rdquo OXI - poccedila temporaacuteria reflorestamento de Pinus sp florestal 22deg 47rsquo 43rdquo S e 49deg 13rsquo 22rdquo OXII - riacho mata de galeria florestal 22deg 47rsquo 42rdquo S e 49deg 14rsquo 09rdquo OXIII - brejo campo limpo uacutemido aberto 22deg 47rsquo 19rdquo S e 49deg 14rsquo 35rdquo OXIV - brejo campo limpo uacutemido aberto 22deg 47rsquo 25rdquo S e 49deg 15rsquo 21rdquo O

Page 9: Anuros da Estação Ecológica de Santa Bárbara, um ... · A Estação Ecológica de Santa Bárbara (22° 46’-22° 41’ S, 49° 16’-49° 10’ O; 600-680 m) localiza-se no município

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PYRON RA amp WIENS JJ 2011 A large-scale phylogeny of Amphibia including over 2800 species and a revised classification of extant frogs salamanders and caecilians Mol Phylogenet Evol 61(2)543-583 PMid21723399 httpdxdoiorg101016jympev201106012

PHILLOTT AD SKERRATT LF McDONALD KR LEMCKERT FL HINES HB CLARKE JM ALFORD RA amp SPEARE R 2007 Toe-clipping as an acceptable method of identifying individual anurans in mark recapture studies Herpetol Rev 38(3)305-308

PIVELLO VR CARVALHO VMC LOPES PF PECCININI AA amp ROSSO S 1999 Abundance and distribution of native and alien grasses in a Cerrado (Brazilian savanna) biological reserve Biotropica 31(1)71-82

POUGH FH ANDREWS RM CADLE JE CRUMP ML SAVITZKY AH amp WELLS KD 2004 Herpetology Pearson Prentice-Hall New Jersey

RIBEIRO JF amp WALTER BMT 2008 As principais fitofisionomias do Bioma Cerrado In Cerrado ecologia e flora (SM Sano SP Almeida amp JF Ribeiro eds) Embrapa Planaltina p153-212

RIBEIRO-JUacuteNIOR JW amp BERTOLUCI J 2009 Anuros do cerrado da Estaccedilatildeo Ecoloacutegica e da Floresta Estadual de Assis sudeste do Brasil Biota Neotrop 9(1) httpwwwbiotaneotropicaorgbrv9n1ptabstractinventory+bn02709012009 (uacuteltimo acesso em 16072011)

ROSSA-FERES DC MARTINS M MARQUES OAV MARTINS IA SAWAYA RJ amp HADDAD CFB 2008 Herpetofauna In Diretrizes para a conservaccedilatildeo e restauraccedilatildeo da biodiversidade no estado de Satildeo Paulo (RR Rodrigues amp VLR Bononi orgs) Instituto de BotacircnicaSEMA Satildeo Paulo p82-94

ROSSA-FERES DC SAWAYA RJ FAIVOVICH J GIOVANELLI JGR BRASILEIRO CA SCHIESARI L ALEXANDRINO J amp HADDAD CFB 2011 Anfiacutebios do Estado de Satildeo Paulo Brasil Conhecimento Atual e Perspectivas Biota Neotrop 11(1a) httpwwwbiotaneotropicaorgbrv11n1aptabstractinventory+bn0041101a2011 (uacuteltimo acesso em 22022012)

SANO EE ROSA R BRITO JLS amp FERREIRA LG 2010 Land cover mapping of the tropical savanna region in Brazil Environ Monit Assess 166113-124 PMid19504057 httpdxdoiorg101007s10661-009-0988-4

SANTOS TG VASCONCELOS TS ROSSA-FERES DC amp HADDAD CFB 2009 Anurans of a seasonally dry tropical forest Morro do Diabo State Park Satildeo Paulo state Brazil J Nat Hist 43(15-16)973-993 httpdxdoiorg10108000222930802702498

SCOTT JUNIOR NJ WOODWARD BD 1994 Surveys at breeding sites In Measuring and monitoring biological diversity standard methods for amphibians (WR Heyer MA Donnelly RW McDiarmid LC Hayek amp MS Foster eds) Smithsonian Institution Press Washington and London p118-125

SILVA FR 2010 Evaluation of survey methods for sampling anuran species richness in the Neotropics SAJH 5(3)212-220 httpdxdoiorg1029940570050307

SILVA FR amp ROSSA-FERES DC 2007 Uso de fragmentos florestais por anuros (Amphibia) de aacuterea aberta na regiatildeo noroeste do Estado de Satildeo Paulo Biota Neotrop 7(2) httpwwwbiotaneotropicaorgbrv7n2ptabstractarticle+bn03707022007 (uacuteltimo acesso em 06062012)

SILVA JMC amp BATES JM 2002 Biogeographic patterns and conservation in the South American Cerrado a tropical savanna hotspot BioScience 52(3)225-233 httpdxdoiorg1016410006-3568(2002)052[0225BPACIT]20CO2

SILVANO D 2011 Distribuiccedilatildeo e conservaccedilatildeo de anfiacutebios no Cerrado em cenaacuterios atuais e futuros Tese de Doutorado Universidade de Brasiacutelia Brasiacutelia

SILVEIRA LF BEISIEGEL BM CURCIO FF VALDUJO PH DIXO M VERDADE VK MATTOX GMT amp CUNNINGHAM PTM 2010 Para que servem os inventaacuterios de fauna Estudos avanccedilados 68173-207 httpdxdoiorg101590S0103-40142010000100015

TOLEDO LF GIOVANELLI JGR GIASSON LOM PRADO CPA GUIMARAtildeES LD BASTOS RP amp HADDAD CFB 2007 Guia interativo dos anfiacutebios anuros do Cerrado Campos Rupestres e Pantanal Neotroacutepica Satildeo Paulo CD-ROM

UETANABARO M PRADO CPA RODRIGUES DJ GORDO M amp CAMPOS Z 2008 Guia de campo dos anuros do Pantanal e planaltos de entorno UFMS Campo Grande UFMT Cuiabaacute PMid17713858

VALDUJO PH 2011 Diversidade e distribuiccedilatildeo de anfiacutebios no Cerrado o papel dos fatores histoacutericos e dos gradientes ambientais Tese de Doutorado Universidade de Satildeo Paulo Satildeo Paulo

VALDUJO PH CAMACHO A RECODER RS TEIXEIRA JUNIOR M GHELLERE JMB MOTT T NUNES PMS NOGUEIRA C amp RODRIGUES MT 2011 Anfiacutebios da Estaccedilatildeo Ecoloacutegica Serra Geral do Tocantins regiatildeo do Jalapatildeo Estados do Tocantins e Bahia Biota Neotrop 11(1) httpwwwbiotaneotropicaorgbrv11n1ptabstractarticle+bn03511012011 (uacuteltimo acesso em 22072012)

VALDUJO PH SILVANO DL COLLI G amp MARTINS M 2012 Anuran species composition and distribution patterns in Brazilian Cerrado a neotropical hotspot S A J H 7(2)63-78 httpdxdoiorg1029940570070209

VERDADE VK VALDUJO PH CARNAVAL AC SCHIESARI L TOLEDO LF MOTT T ANDRADE GV ETEROVICK PC MENIN M PIMENTA BVS NOGUEIRA C LISBOA CS PAULA CD amp SILVANO DL 2012 A leap further the Brazilian Amphibian Conservation Action Plan Alytes 29(1-4)28-43

WALTHER BA amp MOORE JL 2005 The concepts of bias precision and accuracy and their use in testing the performance of species richness estimators with a literature review of estimator performance Ecography 28(6)815-829 httpdxdoiorg101111j20050906-759004112x

Recebido em 28122012 Versatildeo reformulada recebida em 12062013

Publicado em 02082013

240

Araujo CO et al

httpwwwbiotaneotropicaorgbr httpwwwbiotaneotropicaorgbrv13n3ptabstractinventory+bn01613032013

Biota Neotrop vol 13 no 3

Apecircndice 2 Anuros coletados na Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara SP e depositados na Coleccedilatildeo de Anfiacutebios do Instituto de Biociecircncias da Universidade Estadual Paulista Rio Claro (CFBH) e Coleccedilatildeo Herpetoloacutegica do Museu de Zoologia da Universidade de Satildeo Paulo Satildeo Paulo (MZUSP)Appendix 2 Anuran species collected at the Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara Satildeo Paulo state Brazil and deposited in the Coleccedilatildeo de Anfiacutebios do Instituto de Biociecircncias da Universidade Estadual Paulista Rio Claro (CFBH) and Coleccedilatildeo Herpetoloacutegica do Museu de Zoologia da Universidade de Satildeo Paulo Satildeo Paulo (MZUSP)

CFBH Scinax berthae (22335-42)MZUSP Aplastodiscus perviridis (151012) Chiasmocleis albopunctata (151024-28) Dendropsophus elianeae (151058-61) Dendropsophus jimi (151018-23) Dendropsophus minutus (151056-57) Dendropsophus nanus (151098-102) Elachistocleis bicolor (151013) Elachistocleis cesarii (151041-49) Eupemphix nattereri (151070-73) Hypsiboas albopunctatus (151031-32) Hypsiboas caingua (151010-11) Hypsiboas lundii (151077-78) Itapotihyla langsdorffii (151063) Leptodactylus furnarius (151088-89) Leptodactylus fuscus (151004-09) Leptodactylus jolyi (151034-35) Leptodactylus labyrinthicus (151096) Leptodactylus latrans (151039-40) Leptodactylus mystaceus (151033) Leptodactylus mystacinus (151066-69) Phyllomedusa tetraploidea (151074-76) Physalaemus centralis (151079-82) Physalaemus cuvieri (151014-17) Physalaemus marmoratus (151062-65) Pseudopaludicola cf murundu (151097) Rhinella ornata (151036-37) Rhinella schneideri (151038) Scinax fuscomarginatus (151050-55) Scinax fuscovarius (151029-30) Scinax similis (151090-95) Scinax squalirostris (151084-87)

Apecircndice 1 Linhas de armadilhas de interceptaccedilatildeo e queda e ambientes aquaacuteticos amostrados na Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara SPAppendix 1 Pitfall traps lines and aquatic sites sampled at the Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara Satildeo Paulo state Brazil

Linha de armadilhaambiente aquaacutetico

Fitofisionomia Tipo de ambiente

Coordenada geograacutefica (SAD 69)

1 cerradatildeo florestal 22deg 50rsquo 11rdquo S e 49deg 13rsquo 56rdquo O2 cerradatildeo florestal 22deg 50rsquo 13rdquo S e 49deg 14rsquo 04rdquo O3 mata seca semideciacutedua florestal 22deg 50rsquo 04rdquo S e 49deg 14rsquo 15rdquo O4 cerradatildeo florestal 22deg 49rsquo 37rdquo S e 49deg 13rsquo 45rdquo O5 cerradatildeo florestal 22deg 49rsquo 52rdquo S e 49deg 13rsquo 44rdquo O6 cerradatildeo florestal 22deg 49rsquo 31rdquo S e 49deg 14rsquo 21rdquo O7 cerrado tiacutepico aberto (a) 22deg 48rsquo 42rdquo S e 49deg 11rsquo 57rdquo O8 cerrado tiacutepico aberto (a) 22deg 48rsquo 50rdquo S e 49deg 12rsquo 09rdquo O9 cerrado tiacutepico aberto (a) 22deg 48rsquo 51rdquo S e 49deg 12rsquo 30rdquo O10 cerrado tiacutepicocerrado ralo aberto (a) 22deg 48rsquo 13rdquo S e 49deg 11rsquo 30rdquo O11 cerrado tiacutepico aberto (a) 22deg 48rsquo 18rdquo S e 49deg 11rsquo 14rdquo O12 cerrado tiacutepico aberto (a) 22deg 48rsquo 23rdquo S e 49deg 10rsquo 59rdquo O13 cerrado ralo aberto (b) 22deg 47rsquo 06rdquo S e 49deg 14rsquo 29rdquo O14 cerrado ralo aberto (b) 22deg 47rsquo 13rdquo S e 49deg 14rsquo 05rdquo O15 cerrado tiacutepico aberto (b) 22deg 47rsquo 24rdquo S e 49deg 14rsquo 37rdquo O16 cerrado tiacutepico aberto (b) 22deg 47rsquo 30rdquo S e 49deg 15rsquo 07rdquo O17 cerrado tiacutepico aberto (b) 22deg 47rsquo 13rdquo S e 49deg 14rsquo 59rdquo O18 cerrado tiacutepico aberto (b) 22deg 46rsquo 56rdquo S e 49deg 14rsquo 56rdquo OI - lago cerradatildeo alterado aberto 22deg 49rsquo 39rdquo S e 49deg 14rsquo 10rdquo OII - brejo campo limpo uacutemido aberto 22deg 49rsquo 30rdquo S e 49deg 14rsquo 51rdquo OIII - brejo campo limpo uacutemido aberto 22deg 49rsquo 17rdquo S e 49deg 14rsquo 53rdquo OIV - riacho ecoacutetono Cerradomata seca semideciacutedua florestal 22deg 48rsquo 57rdquo S e 49deg 14rsquo 27rdquo OV - lago ecoacutetono Cerradomata seca semideciacutedua florestal 22deg 48rsquo 55rdquo S e 49deg 14rsquo 26rdquo OVI - lagoa mata de galeria alterada aberto 22deg 48rsquo 49rdquo S e 49deg 14rsquo 10rdquo OVII - charco mata de galeria alterada aberto 22deg 48rsquo 25rdquo S e 49deg 12rsquo 39rdquo OVIII - brejoriacho campo limpo uacutemidomata de galeria abertofechado 22deg 48rsquo 27rdquo S e 49deg 12rsquo 38rdquo OIX - brejo campo limpo uacutemido aberto 22deg 48rsquo 07rdquo S e 49deg 11rsquo 49rdquo OX - brejo campo limpo uacutemido aberto 22deg 48rsquo 22rdquo S e 49deg 10rsquo 56rdquo OXI - poccedila temporaacuteria reflorestamento de Pinus sp florestal 22deg 47rsquo 43rdquo S e 49deg 13rsquo 22rdquo OXII - riacho mata de galeria florestal 22deg 47rsquo 42rdquo S e 49deg 14rsquo 09rdquo OXIII - brejo campo limpo uacutemido aberto 22deg 47rsquo 19rdquo S e 49deg 14rsquo 35rdquo OXIV - brejo campo limpo uacutemido aberto 22deg 47rsquo 25rdquo S e 49deg 15rsquo 21rdquo O

Page 10: Anuros da Estação Ecológica de Santa Bárbara, um ... · A Estação Ecológica de Santa Bárbara (22° 46’-22° 41’ S, 49° 16’-49° 10’ O; 600-680 m) localiza-se no município

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Anuros da Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara estado de Satildeo Paulo

httpwwwbiotaneotropicaorgbrv13n3ptabstractinventory+bn01613032013 httpwwwbiotaneotropicaorgbr

Biota Neotrop vol 13 no 3

PEEL MC FINLAYSON BL amp McMAHON TA 2007 Updated world map of the Koumlppen-Geiger climate classification Hydrol Earth Syst Sci 111633-1644 httpdxdoiorg105194hess-11-1633-2007

PYRON RA amp WIENS JJ 2011 A large-scale phylogeny of Amphibia including over 2800 species and a revised classification of extant frogs salamanders and caecilians Mol Phylogenet Evol 61(2)543-583 PMid21723399 httpdxdoiorg101016jympev201106012

PHILLOTT AD SKERRATT LF McDONALD KR LEMCKERT FL HINES HB CLARKE JM ALFORD RA amp SPEARE R 2007 Toe-clipping as an acceptable method of identifying individual anurans in mark recapture studies Herpetol Rev 38(3)305-308

PIVELLO VR CARVALHO VMC LOPES PF PECCININI AA amp ROSSO S 1999 Abundance and distribution of native and alien grasses in a Cerrado (Brazilian savanna) biological reserve Biotropica 31(1)71-82

POUGH FH ANDREWS RM CADLE JE CRUMP ML SAVITZKY AH amp WELLS KD 2004 Herpetology Pearson Prentice-Hall New Jersey

RIBEIRO JF amp WALTER BMT 2008 As principais fitofisionomias do Bioma Cerrado In Cerrado ecologia e flora (SM Sano SP Almeida amp JF Ribeiro eds) Embrapa Planaltina p153-212

RIBEIRO-JUacuteNIOR JW amp BERTOLUCI J 2009 Anuros do cerrado da Estaccedilatildeo Ecoloacutegica e da Floresta Estadual de Assis sudeste do Brasil Biota Neotrop 9(1) httpwwwbiotaneotropicaorgbrv9n1ptabstractinventory+bn02709012009 (uacuteltimo acesso em 16072011)

ROSSA-FERES DC MARTINS M MARQUES OAV MARTINS IA SAWAYA RJ amp HADDAD CFB 2008 Herpetofauna In Diretrizes para a conservaccedilatildeo e restauraccedilatildeo da biodiversidade no estado de Satildeo Paulo (RR Rodrigues amp VLR Bononi orgs) Instituto de BotacircnicaSEMA Satildeo Paulo p82-94

ROSSA-FERES DC SAWAYA RJ FAIVOVICH J GIOVANELLI JGR BRASILEIRO CA SCHIESARI L ALEXANDRINO J amp HADDAD CFB 2011 Anfiacutebios do Estado de Satildeo Paulo Brasil Conhecimento Atual e Perspectivas Biota Neotrop 11(1a) httpwwwbiotaneotropicaorgbrv11n1aptabstractinventory+bn0041101a2011 (uacuteltimo acesso em 22022012)

SANO EE ROSA R BRITO JLS amp FERREIRA LG 2010 Land cover mapping of the tropical savanna region in Brazil Environ Monit Assess 166113-124 PMid19504057 httpdxdoiorg101007s10661-009-0988-4

SANTOS TG VASCONCELOS TS ROSSA-FERES DC amp HADDAD CFB 2009 Anurans of a seasonally dry tropical forest Morro do Diabo State Park Satildeo Paulo state Brazil J Nat Hist 43(15-16)973-993 httpdxdoiorg10108000222930802702498

SCOTT JUNIOR NJ WOODWARD BD 1994 Surveys at breeding sites In Measuring and monitoring biological diversity standard methods for amphibians (WR Heyer MA Donnelly RW McDiarmid LC Hayek amp MS Foster eds) Smithsonian Institution Press Washington and London p118-125

SILVA FR 2010 Evaluation of survey methods for sampling anuran species richness in the Neotropics SAJH 5(3)212-220 httpdxdoiorg1029940570050307

SILVA FR amp ROSSA-FERES DC 2007 Uso de fragmentos florestais por anuros (Amphibia) de aacuterea aberta na regiatildeo noroeste do Estado de Satildeo Paulo Biota Neotrop 7(2) httpwwwbiotaneotropicaorgbrv7n2ptabstractarticle+bn03707022007 (uacuteltimo acesso em 06062012)

SILVA JMC amp BATES JM 2002 Biogeographic patterns and conservation in the South American Cerrado a tropical savanna hotspot BioScience 52(3)225-233 httpdxdoiorg1016410006-3568(2002)052[0225BPACIT]20CO2

SILVANO D 2011 Distribuiccedilatildeo e conservaccedilatildeo de anfiacutebios no Cerrado em cenaacuterios atuais e futuros Tese de Doutorado Universidade de Brasiacutelia Brasiacutelia

SILVEIRA LF BEISIEGEL BM CURCIO FF VALDUJO PH DIXO M VERDADE VK MATTOX GMT amp CUNNINGHAM PTM 2010 Para que servem os inventaacuterios de fauna Estudos avanccedilados 68173-207 httpdxdoiorg101590S0103-40142010000100015

TOLEDO LF GIOVANELLI JGR GIASSON LOM PRADO CPA GUIMARAtildeES LD BASTOS RP amp HADDAD CFB 2007 Guia interativo dos anfiacutebios anuros do Cerrado Campos Rupestres e Pantanal Neotroacutepica Satildeo Paulo CD-ROM

UETANABARO M PRADO CPA RODRIGUES DJ GORDO M amp CAMPOS Z 2008 Guia de campo dos anuros do Pantanal e planaltos de entorno UFMS Campo Grande UFMT Cuiabaacute PMid17713858

VALDUJO PH 2011 Diversidade e distribuiccedilatildeo de anfiacutebios no Cerrado o papel dos fatores histoacutericos e dos gradientes ambientais Tese de Doutorado Universidade de Satildeo Paulo Satildeo Paulo

VALDUJO PH CAMACHO A RECODER RS TEIXEIRA JUNIOR M GHELLERE JMB MOTT T NUNES PMS NOGUEIRA C amp RODRIGUES MT 2011 Anfiacutebios da Estaccedilatildeo Ecoloacutegica Serra Geral do Tocantins regiatildeo do Jalapatildeo Estados do Tocantins e Bahia Biota Neotrop 11(1) httpwwwbiotaneotropicaorgbrv11n1ptabstractarticle+bn03511012011 (uacuteltimo acesso em 22072012)

VALDUJO PH SILVANO DL COLLI G amp MARTINS M 2012 Anuran species composition and distribution patterns in Brazilian Cerrado a neotropical hotspot S A J H 7(2)63-78 httpdxdoiorg1029940570070209

VERDADE VK VALDUJO PH CARNAVAL AC SCHIESARI L TOLEDO LF MOTT T ANDRADE GV ETEROVICK PC MENIN M PIMENTA BVS NOGUEIRA C LISBOA CS PAULA CD amp SILVANO DL 2012 A leap further the Brazilian Amphibian Conservation Action Plan Alytes 29(1-4)28-43

WALTHER BA amp MOORE JL 2005 The concepts of bias precision and accuracy and their use in testing the performance of species richness estimators with a literature review of estimator performance Ecography 28(6)815-829 httpdxdoiorg101111j20050906-759004112x

Recebido em 28122012 Versatildeo reformulada recebida em 12062013

Publicado em 02082013

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Araujo CO et al

httpwwwbiotaneotropicaorgbr httpwwwbiotaneotropicaorgbrv13n3ptabstractinventory+bn01613032013

Biota Neotrop vol 13 no 3

Apecircndice 2 Anuros coletados na Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara SP e depositados na Coleccedilatildeo de Anfiacutebios do Instituto de Biociecircncias da Universidade Estadual Paulista Rio Claro (CFBH) e Coleccedilatildeo Herpetoloacutegica do Museu de Zoologia da Universidade de Satildeo Paulo Satildeo Paulo (MZUSP)Appendix 2 Anuran species collected at the Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara Satildeo Paulo state Brazil and deposited in the Coleccedilatildeo de Anfiacutebios do Instituto de Biociecircncias da Universidade Estadual Paulista Rio Claro (CFBH) and Coleccedilatildeo Herpetoloacutegica do Museu de Zoologia da Universidade de Satildeo Paulo Satildeo Paulo (MZUSP)

CFBH Scinax berthae (22335-42)MZUSP Aplastodiscus perviridis (151012) Chiasmocleis albopunctata (151024-28) Dendropsophus elianeae (151058-61) Dendropsophus jimi (151018-23) Dendropsophus minutus (151056-57) Dendropsophus nanus (151098-102) Elachistocleis bicolor (151013) Elachistocleis cesarii (151041-49) Eupemphix nattereri (151070-73) Hypsiboas albopunctatus (151031-32) Hypsiboas caingua (151010-11) Hypsiboas lundii (151077-78) Itapotihyla langsdorffii (151063) Leptodactylus furnarius (151088-89) Leptodactylus fuscus (151004-09) Leptodactylus jolyi (151034-35) Leptodactylus labyrinthicus (151096) Leptodactylus latrans (151039-40) Leptodactylus mystaceus (151033) Leptodactylus mystacinus (151066-69) Phyllomedusa tetraploidea (151074-76) Physalaemus centralis (151079-82) Physalaemus cuvieri (151014-17) Physalaemus marmoratus (151062-65) Pseudopaludicola cf murundu (151097) Rhinella ornata (151036-37) Rhinella schneideri (151038) Scinax fuscomarginatus (151050-55) Scinax fuscovarius (151029-30) Scinax similis (151090-95) Scinax squalirostris (151084-87)

Apecircndice 1 Linhas de armadilhas de interceptaccedilatildeo e queda e ambientes aquaacuteticos amostrados na Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara SPAppendix 1 Pitfall traps lines and aquatic sites sampled at the Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara Satildeo Paulo state Brazil

Linha de armadilhaambiente aquaacutetico

Fitofisionomia Tipo de ambiente

Coordenada geograacutefica (SAD 69)

1 cerradatildeo florestal 22deg 50rsquo 11rdquo S e 49deg 13rsquo 56rdquo O2 cerradatildeo florestal 22deg 50rsquo 13rdquo S e 49deg 14rsquo 04rdquo O3 mata seca semideciacutedua florestal 22deg 50rsquo 04rdquo S e 49deg 14rsquo 15rdquo O4 cerradatildeo florestal 22deg 49rsquo 37rdquo S e 49deg 13rsquo 45rdquo O5 cerradatildeo florestal 22deg 49rsquo 52rdquo S e 49deg 13rsquo 44rdquo O6 cerradatildeo florestal 22deg 49rsquo 31rdquo S e 49deg 14rsquo 21rdquo O7 cerrado tiacutepico aberto (a) 22deg 48rsquo 42rdquo S e 49deg 11rsquo 57rdquo O8 cerrado tiacutepico aberto (a) 22deg 48rsquo 50rdquo S e 49deg 12rsquo 09rdquo O9 cerrado tiacutepico aberto (a) 22deg 48rsquo 51rdquo S e 49deg 12rsquo 30rdquo O10 cerrado tiacutepicocerrado ralo aberto (a) 22deg 48rsquo 13rdquo S e 49deg 11rsquo 30rdquo O11 cerrado tiacutepico aberto (a) 22deg 48rsquo 18rdquo S e 49deg 11rsquo 14rdquo O12 cerrado tiacutepico aberto (a) 22deg 48rsquo 23rdquo S e 49deg 10rsquo 59rdquo O13 cerrado ralo aberto (b) 22deg 47rsquo 06rdquo S e 49deg 14rsquo 29rdquo O14 cerrado ralo aberto (b) 22deg 47rsquo 13rdquo S e 49deg 14rsquo 05rdquo O15 cerrado tiacutepico aberto (b) 22deg 47rsquo 24rdquo S e 49deg 14rsquo 37rdquo O16 cerrado tiacutepico aberto (b) 22deg 47rsquo 30rdquo S e 49deg 15rsquo 07rdquo O17 cerrado tiacutepico aberto (b) 22deg 47rsquo 13rdquo S e 49deg 14rsquo 59rdquo O18 cerrado tiacutepico aberto (b) 22deg 46rsquo 56rdquo S e 49deg 14rsquo 56rdquo OI - lago cerradatildeo alterado aberto 22deg 49rsquo 39rdquo S e 49deg 14rsquo 10rdquo OII - brejo campo limpo uacutemido aberto 22deg 49rsquo 30rdquo S e 49deg 14rsquo 51rdquo OIII - brejo campo limpo uacutemido aberto 22deg 49rsquo 17rdquo S e 49deg 14rsquo 53rdquo OIV - riacho ecoacutetono Cerradomata seca semideciacutedua florestal 22deg 48rsquo 57rdquo S e 49deg 14rsquo 27rdquo OV - lago ecoacutetono Cerradomata seca semideciacutedua florestal 22deg 48rsquo 55rdquo S e 49deg 14rsquo 26rdquo OVI - lagoa mata de galeria alterada aberto 22deg 48rsquo 49rdquo S e 49deg 14rsquo 10rdquo OVII - charco mata de galeria alterada aberto 22deg 48rsquo 25rdquo S e 49deg 12rsquo 39rdquo OVIII - brejoriacho campo limpo uacutemidomata de galeria abertofechado 22deg 48rsquo 27rdquo S e 49deg 12rsquo 38rdquo OIX - brejo campo limpo uacutemido aberto 22deg 48rsquo 07rdquo S e 49deg 11rsquo 49rdquo OX - brejo campo limpo uacutemido aberto 22deg 48rsquo 22rdquo S e 49deg 10rsquo 56rdquo OXI - poccedila temporaacuteria reflorestamento de Pinus sp florestal 22deg 47rsquo 43rdquo S e 49deg 13rsquo 22rdquo OXII - riacho mata de galeria florestal 22deg 47rsquo 42rdquo S e 49deg 14rsquo 09rdquo OXIII - brejo campo limpo uacutemido aberto 22deg 47rsquo 19rdquo S e 49deg 14rsquo 35rdquo OXIV - brejo campo limpo uacutemido aberto 22deg 47rsquo 25rdquo S e 49deg 15rsquo 21rdquo O

Page 11: Anuros da Estação Ecológica de Santa Bárbara, um ... · A Estação Ecológica de Santa Bárbara (22° 46’-22° 41’ S, 49° 16’-49° 10’ O; 600-680 m) localiza-se no município

240

Araujo CO et al

httpwwwbiotaneotropicaorgbr httpwwwbiotaneotropicaorgbrv13n3ptabstractinventory+bn01613032013

Biota Neotrop vol 13 no 3

Apecircndice 2 Anuros coletados na Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara SP e depositados na Coleccedilatildeo de Anfiacutebios do Instituto de Biociecircncias da Universidade Estadual Paulista Rio Claro (CFBH) e Coleccedilatildeo Herpetoloacutegica do Museu de Zoologia da Universidade de Satildeo Paulo Satildeo Paulo (MZUSP)Appendix 2 Anuran species collected at the Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara Satildeo Paulo state Brazil and deposited in the Coleccedilatildeo de Anfiacutebios do Instituto de Biociecircncias da Universidade Estadual Paulista Rio Claro (CFBH) and Coleccedilatildeo Herpetoloacutegica do Museu de Zoologia da Universidade de Satildeo Paulo Satildeo Paulo (MZUSP)

CFBH Scinax berthae (22335-42)MZUSP Aplastodiscus perviridis (151012) Chiasmocleis albopunctata (151024-28) Dendropsophus elianeae (151058-61) Dendropsophus jimi (151018-23) Dendropsophus minutus (151056-57) Dendropsophus nanus (151098-102) Elachistocleis bicolor (151013) Elachistocleis cesarii (151041-49) Eupemphix nattereri (151070-73) Hypsiboas albopunctatus (151031-32) Hypsiboas caingua (151010-11) Hypsiboas lundii (151077-78) Itapotihyla langsdorffii (151063) Leptodactylus furnarius (151088-89) Leptodactylus fuscus (151004-09) Leptodactylus jolyi (151034-35) Leptodactylus labyrinthicus (151096) Leptodactylus latrans (151039-40) Leptodactylus mystaceus (151033) Leptodactylus mystacinus (151066-69) Phyllomedusa tetraploidea (151074-76) Physalaemus centralis (151079-82) Physalaemus cuvieri (151014-17) Physalaemus marmoratus (151062-65) Pseudopaludicola cf murundu (151097) Rhinella ornata (151036-37) Rhinella schneideri (151038) Scinax fuscomarginatus (151050-55) Scinax fuscovarius (151029-30) Scinax similis (151090-95) Scinax squalirostris (151084-87)

Apecircndice 1 Linhas de armadilhas de interceptaccedilatildeo e queda e ambientes aquaacuteticos amostrados na Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara SPAppendix 1 Pitfall traps lines and aquatic sites sampled at the Estaccedilatildeo Ecoloacutegica de Santa Baacuterbara Satildeo Paulo state Brazil

Linha de armadilhaambiente aquaacutetico

Fitofisionomia Tipo de ambiente

Coordenada geograacutefica (SAD 69)

1 cerradatildeo florestal 22deg 50rsquo 11rdquo S e 49deg 13rsquo 56rdquo O2 cerradatildeo florestal 22deg 50rsquo 13rdquo S e 49deg 14rsquo 04rdquo O3 mata seca semideciacutedua florestal 22deg 50rsquo 04rdquo S e 49deg 14rsquo 15rdquo O4 cerradatildeo florestal 22deg 49rsquo 37rdquo S e 49deg 13rsquo 45rdquo O5 cerradatildeo florestal 22deg 49rsquo 52rdquo S e 49deg 13rsquo 44rdquo O6 cerradatildeo florestal 22deg 49rsquo 31rdquo S e 49deg 14rsquo 21rdquo O7 cerrado tiacutepico aberto (a) 22deg 48rsquo 42rdquo S e 49deg 11rsquo 57rdquo O8 cerrado tiacutepico aberto (a) 22deg 48rsquo 50rdquo S e 49deg 12rsquo 09rdquo O9 cerrado tiacutepico aberto (a) 22deg 48rsquo 51rdquo S e 49deg 12rsquo 30rdquo O10 cerrado tiacutepicocerrado ralo aberto (a) 22deg 48rsquo 13rdquo S e 49deg 11rsquo 30rdquo O11 cerrado tiacutepico aberto (a) 22deg 48rsquo 18rdquo S e 49deg 11rsquo 14rdquo O12 cerrado tiacutepico aberto (a) 22deg 48rsquo 23rdquo S e 49deg 10rsquo 59rdquo O13 cerrado ralo aberto (b) 22deg 47rsquo 06rdquo S e 49deg 14rsquo 29rdquo O14 cerrado ralo aberto (b) 22deg 47rsquo 13rdquo S e 49deg 14rsquo 05rdquo O15 cerrado tiacutepico aberto (b) 22deg 47rsquo 24rdquo S e 49deg 14rsquo 37rdquo O16 cerrado tiacutepico aberto (b) 22deg 47rsquo 30rdquo S e 49deg 15rsquo 07rdquo O17 cerrado tiacutepico aberto (b) 22deg 47rsquo 13rdquo S e 49deg 14rsquo 59rdquo O18 cerrado tiacutepico aberto (b) 22deg 46rsquo 56rdquo S e 49deg 14rsquo 56rdquo OI - lago cerradatildeo alterado aberto 22deg 49rsquo 39rdquo S e 49deg 14rsquo 10rdquo OII - brejo campo limpo uacutemido aberto 22deg 49rsquo 30rdquo S e 49deg 14rsquo 51rdquo OIII - brejo campo limpo uacutemido aberto 22deg 49rsquo 17rdquo S e 49deg 14rsquo 53rdquo OIV - riacho ecoacutetono Cerradomata seca semideciacutedua florestal 22deg 48rsquo 57rdquo S e 49deg 14rsquo 27rdquo OV - lago ecoacutetono Cerradomata seca semideciacutedua florestal 22deg 48rsquo 55rdquo S e 49deg 14rsquo 26rdquo OVI - lagoa mata de galeria alterada aberto 22deg 48rsquo 49rdquo S e 49deg 14rsquo 10rdquo OVII - charco mata de galeria alterada aberto 22deg 48rsquo 25rdquo S e 49deg 12rsquo 39rdquo OVIII - brejoriacho campo limpo uacutemidomata de galeria abertofechado 22deg 48rsquo 27rdquo S e 49deg 12rsquo 38rdquo OIX - brejo campo limpo uacutemido aberto 22deg 48rsquo 07rdquo S e 49deg 11rsquo 49rdquo OX - brejo campo limpo uacutemido aberto 22deg 48rsquo 22rdquo S e 49deg 10rsquo 56rdquo OXI - poccedila temporaacuteria reflorestamento de Pinus sp florestal 22deg 47rsquo 43rdquo S e 49deg 13rsquo 22rdquo OXII - riacho mata de galeria florestal 22deg 47rsquo 42rdquo S e 49deg 14rsquo 09rdquo OXIII - brejo campo limpo uacutemido aberto 22deg 47rsquo 19rdquo S e 49deg 14rsquo 35rdquo OXIV - brejo campo limpo uacutemido aberto 22deg 47rsquo 25rdquo S e 49deg 15rsquo 21rdquo O