UNIVERSIDADE FEDERAL DE GOIÁS

ESCOLA DE VETERINÁRIA E ZOOTECNIA

PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM CIÊNCIA ANIMAL

ASPECTOS ANATÔMICOS DA INERVAÇÃO DO MEMBRO PÉLVICO DO

TAMANDUÁ-BANDEIRA (Myrmecophaga tridactyla, Linnaeus, 1758)

Viviane Souza Cruz

Orientador: Prof. Dr. Eugênio Gonçalves de Araújo

GOIÂNIA 2013

ii

iii

VIVIANE SOUZA CRUZ

ASPECTOS ANATÔMICOS DA INERVAÇÃO DO MEMBRO PÉLVICO DO

TAMANDUÁ-BANDEIRA (Myrmecophaga tridactyla, Linnaeus, 1758)

Tese apresentada para obtenção do

grau de Doutor em Ciência Animal

junto à Escola de Veterinária e

Zootecnia da Universidade Federal de

Goiás

Área de Concentração:

Patologia, Clínica e Cirurgia Animal

Orientador:

Prof. Dr. Eugênio Gonçalves de Araújo - EVZ - UFG

Comitê de Orientação:

Prof. Dr. Júlio Roquete Cardoso - ICB - UFG

Profa. Dra. Luciana Batalha de Miranda Araújo - EVZ - UFG

GOIÂNIA 2013

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v

vi

Aos meus queridos filhos Lauro Cruz e

Souza e Vitória Cruz Silvano.

Ao José Itamarcos Rodrigues Silvano,

companheiro fiel e amado. Pessoas

indispensáveis nesta trajetória.

Aos animais, em especial à aqueles que serviram

ao conhecimento científico.

Dedico

vii

AGRADECIMENTOS

Agradeço a Deus pela vida e por me dar coragem para seguir em

frente, apesar das dificuldades.

Ao meu querido companheiro José Itamarcos Rodrigues Silvano, pelo

amor, incentivo, compreensão e paciência. Com certeza você teve uma grande

participação nesta conquista.

Aos meus queridos filhos Lauro Cruz e Souza e Vitória Cruz Silvano,

pela compreensão pelas minhas ausências e até mesmo pela falta de paciência

para com eles.

Aos meus colegas de Doutorado pela amizade e ajuda em vários

momentos desta trajetória.

Ao meu orientador Prof. Dr. Eugênio Gonçalves de Araújo, pelo aceite,

apoio e confiança na execução deste doutorado.

Ao meu co-orientador Prof. Dr. Júlio Roquete Cardoso, antes de tudo

pela amizade e exemplo de dedicação, e ainda pelo acompanhamento em todas

as etapas do doutorado, em especial, na execução deste trabalho.

À minha querida co-orientadora Profa. Dra. Luciana Batalha de Miranda

Araújo e ao chefe do Departamento de Morfologia Prof. Dr. Paulo Cesar Moreira,

pela ajuda, apoio e dedicação na aquisição dos tamanduás-bandeira junto ao

IBAMA.

À Profa. Dra. Naida Cristina Borges, pela amizade, apoio e

disponibilidade no auxílio aos exames radiográficos, assim como as acadêmicas

de Medicina Veterinária Aaline Anarelli Araújo e Nadine Bou Fares.

Aos professores do Departamento de Morfologia, do Instituto de

Ciências Biológicas da Universidade Federal de Goiás, no apoio quando da

solicitação de afastamento para cursar o doutorado.

Aos professores da Escola de Veterinária e Zootecnia da Universidade

Federal de Goiás, pelos ensinamentos e por me receberem com amor, carinho e

amizade em mais esta jornada.

viii

Aos funcionários da Escola de Veterinária e Zootecnia e do

Departamento de Morfologia, do Instituto de Ciências Biológicas ambos da

Universidade Federal de Goiás, pelo carinho e ajuda durante todas as etapas, em

especial ao Sr. Darci José dos Santos “in memorian”.

Ao CETAS/ IBAMA, pela liberação dos exemplares utilizados neste

projeto.

À Escola de Veterinária e Zootecnia e ao Departamento de Morfologia,

do Instituto de Ciências Biológicas ambos da Universidade Federal de Goiás, por

fornecer a estrutura e recursos materiais, de suma importância para a conclusão

de mais uma etapa de minha carreira docente.

Finalmente agradeço aos animais que mesmo após a morte

contribuíram para a ciência e estudo se tornando peças indispensáveis para a

realização e conclusão deste trabalho.

ix

Tamanduá-bandeira

Tua figura não se classifica de beleza. Aparentas ser até bicho desagradável Mas és um ser como eu, com certeza.

Animal que sente, ama. És afável! No habitat, atacas apenas uma zona: Depredador de cupins e formigueiro,

Usando patas com garras e línguona, Alimentas teu corpo por inteiro.

Bonito é o teu papel na natureza.

Ao lado do tatu e do bicho preguiça, No reino dos Xenarthra, és realeza.

De insetos vives, mas se fogo te incendeia, Esturricado ficas, sem chance de defesa. Investir em ti, tirar-te dessa intricada teia,

Recuperar tua espécie será grande proeza, A consagrar político, cientista e até princesa.

Sandra Fayad

x

SUMÁRIO

CAPÍTULO 1 – CONSIDERAÇÕES INICIAIS 1

1 Introdução..................................................................................................... 1

2 Superordem Xenarthra.................................................................................. 3

3 Myrmecophaga tridactyla.............................................................................. 6

4 Aspectos morfofuncionais do sistema nervoso periférico............................. 11

4.1 Formação e distribuição dos nervos do plexo lombossacral..................... 13

4.1.1 Plexo lombar........................................................................................... 15

4.1.2 Plexo sacral............................................................................................. 16

5 Referências................................................................................................... 21

CAPÍTULO 2 – ASPECTOS ANATÔMICOS DO PLEXO LOMBOSSACRAL

DE Myrmecophaga tridactyla (Linnaeus, 1758)...............................................

29

RESUMO......................................................................................................... 30

INTRODUÇÃO................................................................................................. 31

MATERIAL E MÉTODOS................................................................................. 32

RESULTADOS E DISCUSSÃO....................................................................... 33

AGRADECIMENTOS....................................................................................... 44

ABSTRACT...................................................................................................... 44

REFERÊNCIAS................................................................................................ 45

CAPÍTULO 3 – ASPECTOS ANATÔMICOS DOS NERVOS DA COXA DO

TAMANDUÁ-BANDEIRA (Myrmecophaga tridactyla, Linnaeus, 1758)...........

48

RESUMO......................................................................................................... 49

INTRODUÇÃO................................................................................................. 50

MATERIAL E MÉTODOS................................................................................. 50

RESULTADOS ................................................................................................ 52

DISCUSSÃO.................................................................................................... 57

CONCLUSÕES................................................................................................ 60

AGRADECIMENTOS....................................................................................... 61

ABSTRACT...................................................................................................... 61

REFERÊNCIAS................................................................................................ 62

CAPÍTULO 4 – ANATOMICAL ASPECTS OF THE NERVES OF THE LEG

xi

AND FOOT OF THE GIANT ANTEATER (Myrmecophaga tridactyla,

Linnaeus, 1758)...............................................................................................

65

ABSTRACT...................................................................................................... 66

RESUMO......................................................................................................... 67

INTRODUCTION.............................................................................................. 67

MATERIAL AND METHODS............................................................................ 68

RESULTS ........................................................................................................ 69

DISCUSSION................................................................................................... 74

ACKNOWLEDGEMENTS................................................................................ 77

REFERENCES................................................................................................. 78

CAPÍTULO 5 – CONSIDERAÇÕES FINAIS.................................................... 80

ANEXOS.......................................................................................................... 82

xii

LISTA DE FIGURAS

CAPÍTULO 1

Figura 1 Espécime empalhado de Tamanduá-bandeira (Myrmecophaga

tridactyla)......................................................................................

2

Figura 2 A - Classificação morfológica clássica evidenciando quatro

grandes clados de mamíferos placentários (Xenarthra,

Ungulata, Archonta e Anagalida) (árvore de SHONANI &

MCKENNA (1998);. B - Classificação molecular com quatro

outros clados de mamíferos placentários. (Afrotheria,

Xenarthra, Laurasiatheria e Euarchontoglires) (árvore de

Murphy, et al., 2001). As cores distinguem os quatro clados

placentários basais da árvore molecular......................................

4

Figura 3 Espécime de Tamanduá-bandeira (Myrmecophaga tridactyla).

com sua classificação científica..................................................

6

Figura 4 Distribuição do tamanduá-bandeira (Myrmecophaga tridactyla).

Azul - presente, vermelho - possivelmente extinto (RJ e

RS).....................................................................................

7

Figura 5 Fotografias de peças anatômicas (Vista lateral esquerda: A e

B) e imagens radiográficas (Projeção látero-lateral esquerda: A’

e B’) do segmento lombossacral da coluna vertebral e cintura

pélvica de esqueleto de Tamanduá-bandeira (Myrmecophaga

tridactyla) da coleção do Museu Arlindo Coelho de

Souza/ICB/UFG. Indivíduo com 15 vértebras torácicas (T),

duas lombares (L) e cinco sacrais (S)..........................................

8

Figura 6 Fotografia de peça antômica (Vista ventral: A) e imagens

radiográficas (Projeção ventro-dorsal: A’ e ventro-dorsal

oblíqua: B) da coluna vertebral e cintura pélvica de esqueleto

de Tamanduá-bandeira (Myrmecophaga tridactyla) da coleção

do Museu Arlindo Coelho de Souza/ICB/UFG.............................

9

Figura 7 Representação esquemática da estrutura de um nervo.............. 11

xiii

Figura 8 Estrutura da medula espinhal e formação dos nervos

espinhais......................................................................................

12

Figura 9 Esquema da formação do plexo lombossacral no cão................ 17

CAPÍTULO 2

Figura 1 A, B, C, D, E – Imagens radiográficas em projeção ventro-

dorsal da coluna vertebral torácica caudal, lombar, sacral e

coccígea cranial de tamanduás-bandeira adultos. Figuras A e D

correspondentes a um exemplar com 15 vértebras torácicas,

duas lombares e cinco sacrais. Em B e E, exemplar com 15

vértebras torácicas, três lombares e quatro sacrais e C,

exemplar com 16 vértebras lombares, duas lombares e cinco

sacrais. F - Radiografia em projeção látero-lateral direita da

coluna vertebral lombar caudal, sacral e coccígea cranial de

tamanduá-bandeira adulto............................................................

35

Figura 2 Vista ventral do plexo lombossacral de M. tridactyla adultos,

sendo A, indivíduo com 16 vértebras torácicas e duas lombares

e B, indivíduo com 15 vértebras torácicas e três

lombares.......................................................................................

38

Figura 3 Vista ventral do plexo lombossacral de M. tridactyla adulta, com

15 vértebras torácicas, duas lombares e cinco sacrais...............

40

CAPÍTULO 3

Figura 1 Vista ventral do plexo lombossacral de M. tridactyla adulta,

com 15 vértebras torácicas, duas lombares e cinco sacrais.....

52

Figura 2 A- Vista medial da coxa direita de M. tridactyla adulto e

B- Vista lateral da coxa esquerda de M. tridactyla adulto ..........

53

CAPÍTULO 4

Figure 1 A- Medial view of the thigh and leg of an adult M. tridactyla ,

B and C- Dorsal view of the right foot of an adult M. tridactyla ..

70

Figure 2 Lateral view of the distal extremity of thigh and proximal

extremity of the right leg of M. tridactyla…………………………..

72

Figure 3 Plantar surface of the left foot of M. tridactyla............................ 74

xiv

LISTA DE QUADROS

CAPÍTULO 1

Quadro 1 Formação do plexo lombossacral em animais domésticos........ 14

Quadro 2 Formação do plexo lombossacral em algumas espécies de

animais selvagens......................................................................

14

Quadro 3 Composição dos nervos do plexo lombossacral nos animais

domésticos.................................................................................

20

CAPÍTULO 3

Quadro 1 Nervos da coxa do M. tridactyla e seus respectivos territórios

de inervação...............................................................................

54

xv

LISTA DE TABELAS

CAPÍTULO 2

Tabela 1 Segmentos nervosos que compõe o plexo lombossacral do

tamanduá-bandeira e de outros mamíferos...............................

36

Tabela 2 Segmentos nervosos que compõe os nervos do plexo lombar

em Myrmecophaga tridactyla.....................................................

37

Tabela 3 Segmentos nervosos que compõe os nervos do plexo sacral

em Myrmecophaga tridactyla.....................................................

41

CAPÍTULO 4

Table 1 Digital nerves of the foot of M. tridactyla………………………… 71

xvi

LISTA DE ABREVIATURAS

C Vértebra cervical

T Vértebra torácica

L Vértebra lombar

S Vértebra sacral

Cc Vértebra coccígea

NE Nervos Espinhais

N. Nervo

Nn. Nervos

M. Músculo

Mm. Músculos

A. Artéria

V. Veia

IUCN International Union for Conservation of Nature

CETAS Centro de Triagem de Animais Silvestres

IBAMA Instituto Brasileiro do Meio Ambiente e dos Recursos Naturais

Renováveis

CEUA Comissão de Ética no Uso de Animais

UFG Universidade Federal de Goiás

EVZ Escola de Medicina Veterinária e Zootecnia

ICB Instituto de Ciências Biológicas

DMORF Departamento de Morfologia

xvii

RESUMO

Os tamanduás são acometidos por vários tipos de desordens clínicas, porém tanto em seu habitat, como em cativeiro, os traumas estão entre as causas mais comuns de afecções nesta espécie. Logo, há uma crescente demanda de tratamentos clínicos e cirúrgicos para esses animais, procedimentos estes que dependem do conhecimento de sua anatomia. Sendo assim, o objetivo do trabalho foi descrever a origem e distribuição dos nervos do membro pélvico do tamanduá-bandeira. Para tanto, foram utilizados seis cadáveres adultos de Myrmecophaga tridactyla. Os cadáveres foram cedidos pelo IBAMA-GO (licença 99/2011, Protocolo CEUA-UFG 015/11). Os animais foram descongelados em temperatura ambiente durante 48h, fixados e preservados em soluções de formaldeído a 10% e 4%, respectivamente. A dissecação teve início após um período mínimo de 72h a partir da fixação. A presente tese gerou a produção de três artigos. O primeiro intitulado “ASPECTOS ANATÔMICOS DO PLEXO LOMBOSSACRAL DE Myrmecophaga tridactyla (Linnaeus, 1758)”. Observou-se que o plexo lombossacral originou-se em: T16, L1, L2, S1-S5, Cc1 (33,3%), T15, L1-L3, S1-S5 (16,6%), T15, L1, L2, S1-S5, Cc1 (16,6%), L1-L3, S1-S5 (16,6%), T15, L1-L3, S1-S4, Cc1 (8,3%) e L1-L3, S1-S4 (8,3%). Os nervos derivados do plexo, com suas formações mais frequentes foram: genitofemoral (T15, L1, L2 e T16, L1), cutâneo femoral lateral (T15, L1, L2 e T16, L1), femoral (T16, L1, L2), obturador (L1-L3), isquiático (L3, S1-S3), glúteo cranial (L2, S1), glúteo caudal (L2, S1-S3 e L3, S1, S2), pudendo (S4-S5) e retal caudal (S5 e S4, S5, Cc1). O segundo artigo intitulado “ASPECTOS ANATÔMICOS DOS NERVOS DA COXA DO TAMANDUÁ-BANDEIRA (Myrmecophaga tridactyla, Linnaeus, 1758)” observou-se que os nervos responsáveis pela inervação da coxa do M. tridactyla foram o genitofemoral, cutâneo femoral lateral, femoral, safeno, obturador, glúteo cranial, isquiático e cutâneo femoral caudal. O terceiro artigo intitulado “ASPECTOS ANATÔMICOS DOS NERVOS DA PERNA E PÉ DO TAMANDUÁ-BANDEIRA (Myrmecophaga tridactyla, Linnaeus, 1758)”, observou-se que os nervos responsáveis pela inervação da perna e pé foram o safeno, fibular comum, tibial, cutâneo lateral da sura e cutâneo caudal da sura. O plexo lombossacral do M. tridactyla apresenta como particularidade o envolvimento de ramos torácicos e coccígeos na composição de seus nervos e uma maior variação anatômica em sua formação, bem como de seus nervos, que pode ser atribuída principalmente à variação numérica de vértebras torácicas, lombares e sacrais nesta espécie. Os nervos responsáveis pela inervação da coxa, perna e pé são os mesmos relatados em animais domésticos e selvagens, porém com algumas diferenças, como uma maior inervação da face medial da coxa, a divisão mais distal do nervo isquiático e do fibular comum, ausência de ramos metatarsianos dorsais do N. fibular profundo e uma maior participação do nervo safeno na inervação digital, contribuindo com ramos inclusive para os dedos III e IV, além dos dedos I e II.

Palavras-chave: Anatomia, animais selvagens, Myrmecophagidae, nervos espinhais, plexo lombossacral

xviii

ABSTRACT

The anteaters are affected by several kinds of clinical disorders, but both in their habitat as in captivity, the injuries are among the most common causes of disorders in this species. Therefore, there is an increasing demand for medical and surgical treatments for these animals, which depend on knowledge of their anatomy. Thus, the aim of the study was to describe the origin and distribution of the nerves of the pelvic limb of the giant anteater. For this purpose, six adult cadavers of M. tridactyla provided by IBAMA-GO (license 99/2011, UFG-CEUA Protocol 015/11) were used. The animals were thawed at room temperature for 48h, fixed and preserved in formaldehyde solutions at 10% and 4%, respectively. The dissection was initiated after a minimum period of 72 hours from the fixation procedure. This thesis rendered possible the production of three articles. The first one is entitled “ANATOMICAL ASPECTS OF THE LUMBOSSACRAL PLEXUS OF THE Myrmecophaga tridactyla (Linnaeus, 1758)”. It was observed that the lumbosacral plexus of M. tridactyla comprised T16, L1, L2, S1-S5, Cc1 (33,3%), T15, L1-L3, S1-S5 (16,6%), T15, L1, L2, S1-S5, Cc1 (16,6%), L1-L3, S1-S5 (16,6%), T15, L1-L3, S1-S4, Cc1(8,3%) and L1-L3, S1-S4 (8,3%). The nerves derived from the plexus with their most common arrangement were as follow: genitofemoral (T15, L1, L2 and T16, L1), lateral femoral cutaneous nerve (T15, L1, L2 and T16, L1), femoral (T16, L1, L2), obturator (L1-L3), sciatic (L3, S1-S3), cranial gluteal (L2, S1, S2), caudal gluteal (L2, S1-S3 and L3, S1, S2), pudendal (S4, S5) and rectal caudal (S5 and S4, S5, Cc1). The secund article is entitled “ANATOMICAL ASPECTS OF THE NERVES OF THE THIGH OF THE GIANT ANTEATER (Myrmecophaga tridactyla, Linnaeus, 1758)”, observed that the nerves responsible for the innervation the thigh of the M. tridactyla were the genitofemoral, lateral cutaneous femoral, femoral, saphenous, obturator, cranial gluteal, sciatic and caudal cutaneous femoral nerves. The nerves of the leg and foot were the saphenous nerve, fibular, tibial, lateral sural cutaneous nerve and caudal sural cutaneous nerve. The lumbosacral plexus of the M. tridactyla shows as peculiarities the involvement of thoracic and coccygeal rami in its nerve composition and a greater anatomical variation in its formation as well as in their nerves, which can be mainly related to the numerical variation of thoracic, lumbar and sacral vertebrae in this species. The third article is entitled “ANATOMICAL ASPECTS OF THE NERVES OF THE LEG AND FOOT OF THE GIANT ANTEATER (Myrmecophaga tridactyla, Linnaeus,1758)” observed that the nerves responsible for the thigh, leg and foot innervation were the same as those reported in domestic and wild animals, but with some differences, such as the greater innervation of the medial surface of the thigh, the more distal division of the sciatic and common fibular nerve, absence of dorsal metatarsal branches of the deep fibular nerve and a greater involvement of the saphenous nerve in the digital innervation with branches to the digits III and IV, in addition to digits I and II.

Keywords: Anatomy, animals, lumbosacral plexus, Myrmecophagidae, spinal nerves

CAPÍTULO 1 – CONSIDERAÇÃOES INICIAIS

1 Introdução

O estudo do comportamento, reprodução e doenças de animais

selvagens tem sido objeto de muitas investigações e ganhado importância em

pesquisas científicas. Neste aspecto, se destaca o crescente número de artigos

sobre o tamanduá.

A anatomia animal é um ramo da Medicina Veterinária que serve como

embasamento para várias áreas, em especial para clínica e cirurgia, e, apesar do

bem estabelecido conhecimento que se tem da anatomia topográfica dos animais

domésticos, o mesmo não ocorre com os animais selvagens, dos quais pouco se

conhece e muito se tem a pesquisar.

Muitas espécies de animais selvagens tem sofrido redução em suas

populações de forma que algumas espécies já estão classificadas como em risco

ou ameaçadas de extinção em determinadas regiões.

No caso do Myrmecophaga tridactyla, espécie pertencente à

Superordem Xenarthra, as causas da queda na população desta espécie estão

ligadas à caça e a destruição ou degradação de seu habitat, acarretando provável

modificação e redução de comunidades de formigas e cupins, que compreendem

sua principal fonte de alimento (SILVEIRA et al., 1999; MEDRI & MOURÃO, 2005;

MIRANDA & COSTA, 2007). É relatado que estes animais voltam a utilizar áreas

queimadas pouco tempo após a passagem do fogo (BRAGA et al., 2010),

aumentando o risco de sua predação devido à drástica redução na cobertura

vegetal (BRAGA & SANTOS, 2009). Não obstante a interferência humana, as

taxas reprodutivas do tamanduá-bandeira são baixas. Estes fatores tornam o

tamanduá mais vulnerável à pressão antrópica, intensificando sua vulnerabilidade

à extinção (EISENBERG & REDFORD, 1999).

Em decorrência destes fatores vem ocorrendo uma mudança no perfil

de atendimentos em hospitais e clínicas veterinárias e hoje os atendimentos

clínico-cirúrgicos em animais selvagens está se tornando uma rotina. Com a

escassez de conhecimento anatômico nessas espécies, vem surgindo à

2

necessidade cada vez maior de estudos e pesquisas nesta área, a fim de

contribuir na qualidade e especificidade nos atendimentos, procedimentos e

tratamentos necessários, possibilitando assim um melhor prognóstico a estes

animais.

Até o momento, os dados sobre o membro pélvico do tamanduá-

bandeira se restringem à descrição dos ossos (OLIVEIRA, 2001) e dos músculos

intrínsecos do pé (GAMBARYAN et al., 2009), o que decisivamente limita a ação

do médico-veterinário. Ademais, quando se trata do membro pélvico em especial,

a demanda por um tratamento eficiente é importante para o tamanduá-bandeira,

pois estes apêndices além de importantes na deambulação, também são

fundamentais para a defesa, uma vez que apoiam-se nestes membros e na base

da cauda, formando um tripé que o possibilita elevar o tronco adquirindo uma

posição bípede durante o ataque, ou mesmo durante a alimentação, momento

este que requer a liberação dos membros torácicos para o ato de cavar (Figura 1).

Logo, qualquer deficiência neste membro pode dificultar o retorno do animal ao

seu habitat.

FIGURA 1. Espécime empalhado de Tamanduá-bandeira (Myrmecophaga tridactyla). Fonte:http://2.bp.blogspot.com/_kc89sKVUMWM/TLnbA_cryfI/AAAAAAAAG1k/W9SQ8FcpA3s/s400/69+DSC03758.jpg

3

Sendo assim, este trabalho objetivou-se fornecer dados anatômicos

acerca da inervação do membro pélvico do M. tridactyla, de forma a contribuir

com estudos em anatomia comparada e ainda nas condutas clínicas, cirúrgicas e

anestésicas nesta espécie.

2 Superordem Xenarthra

A Superordem Xenarthra (xeno = estranho e arthron = articulação) é

formada pelos tatus (ordem Cingulata), tamanduás e preguiças (ordem Pilosa)

(VIZCAÍNO & LOUGHRY, 2008).

Os processos históricos responsáveis pelas distribuições geográficas

dos táxons podem ser inferidos pelo registro dos fósseis, além da inferência

filogenética. Dos quatro principais grupos de mamíferos placentários identificados

pelos taxonomistas moleculares: Afrotherios, Xenarthras, Laurasiatérios e

Euarchontoglires; os dois ramos mais antigos são os Afrotérios e os Xenarthras

(DAWKINS, 2009).

Os Xenarthras foram um dos poucos grupos que se diversificaram em

um espaço geográfico restrito (ENGELMANN, 1985). Muitos estudos procuram

desvendar a origem deste grupo e o início do seu isolamento, sugerindo que a

sua origem, provavelmente, foi antes da separação da Gondwana. O isolamento

geográfico entre os grupos ocorreu durante o Mesozóico, principalmente durante

o Cretáceo, com a deriva continental (HEDGES et al., 1996). A divergência entre

Xenarthra e os outros mamíferos placentários provavelmente ocorreu no

Cretáceo, há aproximadamente 106 milhões de anos (DELSUC et al., 2001).

Depois migraram para a América do Sul durante o Plioceno, a cerca de 85

milhões de anos. Pelo istmo do Panamá, os xenartros provavelmente migraram

em direção à América do Norte entre o final do Plioceno e o início do Pleistoceno

(ENGELMMAN, 1985).

Embora dentro da classificação geral dos mamíferos haja controvérsias

com relação ao parentesco dos Xenarthra com outras ordens, não há dúvidas

sobre o seu monofiletismo. As classificações morfológicas colocam Xenarthra

como sendo o táxon de mamíferos placentários mais basais com outros três

4

clados bem definidos (Ungulata, Archonta e Anagalida) (Figura 2A) (SHOSHANI &

MCKENNA, 1998), enquanto as mais recentes classificações moleculares

reconhecem quatro outros diferentes clados (Afrotheria, Xenarthra, Laurasiatheria

e Euarchontoglires) (Figura 2B) (SPRINGER et al., 2004).

FIGURA 2. A - Classificação morfológica clássica evidenciando quatro grandes clados de mamíferos placentários (Xenarthra, Ungulata, Archonta e Anagalida) (árvore de SHONANI & MCKENNA (1998); B - Classificação molecular com quatro outros clados de mamíferos placentários. (Afrotheria, Xenarthra, Laurasiatheria e Euarchontoglires) (árvore de Murphy, et al., 2001) As cores distinguem os quatro clados placentários basais da árvore molecular. Fonte: Modificado de Springer et al. (2004).

As Subordens de Eutheria são representadas por quatro clados, dois

com origem no hemisfério sul (Gondwana) – Afrotheria (que inclui seis ordens,

Tubulidentata, Macroscelidae, Afrosoricida, Sirenia, Hyracoidea e Proboscidae) e

Xenarthra (com duas ordens, Pilosa e Cingulata) – e dois clados do Norte

(Laurasia) – Euarchontoglires (constutuído pelas Ordens Dermoptera, Scadentia,

Primata, Rodentia e Lagomorpha) e Laurasiatheria (inclui as Ordens Eulipotyphia,

5

Carnivora, Pholidota, Cetartiodactyla, Perissodactyla e Chiroptera) (SPRINGER et

al., 2004).

LUCKETT (1993) agrupou as preguiças, tamanduás e tatus baseado

na análise cladística das membranas fetais e características crânio-esqueleto.

Entretanto, a comparação entre os resultados dos dados morfológicos e

moleculares mostram que dentro dos mamíferos existem vários casos de

correspondência (SHOSHANI & MCKENNA, 1998).

A partir de 1960, os estudos da Superordem Xenarthra têm se

apropriado de algumas técnicas bioquímicas e moleculares. Os marcadores

moleculares, como o DNA mitocondrial e o DNA nuclear, são de grande

importância nos estudos evolutivos, como marcadores de diversidade genética.

O Xenarthra é um clado de mamíferos Sul Americanos com uma

mistura intrigante de características primitivas e derivadas, sugerindo que eles

podem ser o membro mais primitivo dos mamíferos placentários e um clado irmão

de todos os outros eutérias (ENGELMANN, 1985).

A Superordem Xenarthra é considerada monofilética por diferentes

métodos de análises (GAUDIN, 2003). MESS & CARTER (2007) afirmaram que

existe uma dicotomia entre os tatus e as preguiças e tamanduás. MURPHY et al.

(2001) juntaram preguiças (Cloloepus spp.) e tamanduás (Myrmecophaga,

Tamandua) na subordem Pilosa, tornando-se um grupo irmão dos tatus. Para

definir as relações filogenéticas entre preguiça (Bradypus variegatus) e tamanduá

(Tamandua mexicana e Myrmecophaga tridactyla), De JONG et al. (1985)

isolaram e seqüenciaram os aminoácidos da proteína a- cristalina, encontrando

uma origem monofilética.

Sendo assim, os xenartros apresentam características comuns ao

grupo, entre estas, se destaca a presença de articulações extras nas vértebras

lombares, a redução ou ausência de dentes, a fusão do ísquio com a primeira

vértebra caudal e a presença de placas dorsais de origem dérmica, no entanto,

esta última característica se perdeu em algumas preguiças e tamanduás

(ENGELMMAN, 1985).

No cerrado brasileiro são encontrados 10 espécies de Xenarthra

terrestre (Myrmecophagidae e Dasypodidae) além de um representante da família

Bradypodidae (EISENBERG & REDFORD, 1999).

6

3 Myrmecophaga tridactyla

O tamanduá-bandeira (Myrmecophaga tridactyla) é um mamífero

pertencente ao Reino Animalia, Filo Chordata, Classe Mammalia, Subclasse

Theria, Infraclasse Eutheria, Superordem Xenarthra, Ordem Pilosa, Subordem

Vermilingua, Família Myrmecophagidae, Gênero Myrmecophaga e Espécie

Myrmecophaga tridactyla, sendo o maior tamanduá existente no mundo (Figura 3)

(SMITH, 2009).

FIGURA 3. Espécime de Tamanduá-bandeira (Myrmecophaga tridactyla) com sua classificação científica. Fonte:http://www.infoescola.com/wp-content/uploads/2009/08/full-12-f373f1a5a7 .jpg

Sua distribuição geográfica é ampla, sendo encontrado desde o sul de

Belize e Guatemala, oeste dos Andes, a noroeste do Equador, Colômbia, sul da

Venezuela, sudeste da Bolívia, oeste do Paraguai, noroeste da Argentina, Brasil e

leste do Uruguai, sendo que neste último já esteja extinto (Figura 4) (EISENBERG

& REDFORD, 1999; SAMPAIO et al., 2006; COLLEVATTI, et al., 2007;

GREGORINI et al., 2007; MOURÃO & MEDRI, 2007).

É encontrado nos mais variados habitats, desde florestas, cerrados,

campos abertos e pastagens. No Brasil, ocorrem em todos os biomas, desde a

Amazônia até os campos sulinos, no entanto, as maiores concentrações estão

7

nos cerrados e campos. A sua densidade populacional é relativamente baixa,

variando de 1,3 a dois animais/km2 (NOWAK, 1999; SMITH, 2009). A área de vida

da espécie é de 12 a 25 km2, no entanto, pesquisa realizada no Parque Nacional

de Brasília relatou ser em média 3,7 km2 para fêmeas adultas e 2,7 km2, para

machos adultos (SHAW et al., 1987).

FIGURA 4. Distribuição do tamanduá-bandeira (Myrmecophaga tridactyla). Azul – presente, vermelho – possivelmente extinto (RJ e RS). Fonte:http://upload.wikimedia.org/wikipedia/commons/thumb/7/75/Giant_Anteater_area.png/200px-Giant_Anteater_area.png

Seus parentes mais próximos e integrantes da mesma família são o

Tamandua tetradactyla (tamanduá-mirim) e o Cyclopes didactylus (tamanduaí ou

tamanduá-anão ou tamanduá-seda), ambos arborícolas e de menor porte. O M.

tridactyla possui o maior porte, medindo entre 1,00 a 1,20 m de comprimento, sem

incluir a cauda, que mede entre 65 e 90 cm (SHAW et al., 1987; NAPLES, 1999).

Pesa entre 18 e 39 kg, havendo o registro de um exemplar mantido no Zoológico

de São Paulo, que pesou 51,7 kg (BERESCA & CASSARO, 2001).

A coluna vertebral apresenta uma articulação adicional nas vértebras

pós-diafragmáticas (torácicas caudais e lombares), denominada de “xenarthrales”,

8

formada pelos processos xenarthros, localizados ventralmente aos processos

mamilares, cuja função é evitar a superextensão da coluna vertebral, e ainda a

presença de fusão entre a primeira vértebra caudal e o ísquio (Figuras 5 e 6)

(GAUDIN & BRANHAM, 1998; ENDO et al., 2009; NYAKATURA & FISHER,

2010). Apresentam ainda outros aspectos anatômicos bastante peculiares, como

a presença de dupla veia cava caudal e uma rete mirable em cada extremidade

dos apêndices locomotores e cauda, com a finalidade de atuar em um mecanismo

de contracorrente para a troca de calor (GILLESPIE, 1993), reduzindo a sua

perda para os membros, e assim minimizando o gasto metabólico necessário à

manutenção da temperatura corpórea (WITHERS, 1992).

FIGURA 5. Fotografias de peças anatômicas (Vista lateral esquerda: A e B) e imagens radiográficas (Projeção látero-lateral esquerda: A’ e B’) do segmento lombossacral da coluna vertebral e cintura pélvica de esqueleto de Tamanduá-bandeira (Myrmecophaga tridactyla) da coleção do Museu Arlindo Coelho de Souza/ICB/UFG. Indivíduo com 15 vértebras torácicas (T), duas lombares (L) e cinco sacrais (S). T, L, S, Cc - Processos espinhosos dos segmentos vertebrais torácicos, lombares, sacrais e coccígeos, respectivamente; I - Ílio; Is - Ísquio; F - Fêmur; Cost - Costela; PX - Processo xenarthro; PM - Processo mamilar; Setas - Articulação do último segmento sacral e primeiro coccígeo com o ísquio. Fonte: Arquivo pessoal

9

A morfologia é bastante característica, sendo um mamífero de porte

grande, focinho longo, pelagem acinzentada, com tonalidade mais escura no

dorso e com uma faixa diagonal preta, com as bordas brancas, que se encontra

no peito. Os pelos são grossos e curtos nas porções anteriores e se alongam em

direção à cauda (SHAW et al., 1987).

FIGURA 6. Fotografia de peça antômica (Vista ventral: A) e imagens radiográficas (Projeção ventro-dorsal: A’ e ventro-dorsal oblíqua: B) da coluna vertebral e cintura pélvica de esqueleto de Tamanduá-bandeira (Myrmecophaga tridactyla) da coleção do Museu Arlindo Coelho de Souza/ICB/UFG. T, L, S, Cc - Corpos vertebrais dos segmentos vertebrais torácicos, lombares, sacrais e coccígeos, respectivamente; I - Ílio; Is - Ísquio; P - Púbis; F - Fêmur; Cost - Costela; Setas - Articulação do último segmento sacral e primeiro coccígeo com o osso ísquio. Fonte: Arquivo pessoal

Apresenta os membros pélvicos com cinco garras pequenas e os

membros torácicos fortes e providos de duas garras menores e três longas, fortes

e curvadas (voltadas medialmente e protegidas do apoio no solo), sendo esse o

10

único meio de defesa e importante ferramenta alimentar (SHAW et al., 1987;

RODRIGUES et al., 2009). Seu modo de locomoção é plantígrado podendo

adquirir a posição bípede ao escavar para obtenção de alimento ou durante a

defesa (GAMBARYAN et al., 2009).

Sua característica fisiológica marcante é a baixa temperatura corporal,

variando de 32 a 34oC (DICKMAN, 2001), ou de 30,7 a 37oC (ROSA, 2007;

SMITH, 2009), associada a sua baixa taxa metabólica que pode variar entre 33 e

60% daquelas esperadas para o seu peso, quando comparada à de outros

mamíferos. A sua alimentação é de baixo teor calórico, composta de formigas

(família Formicidae) e térmitas (famílias Kalotermitidae, Rhinotermitidae,

Serritermitidae e Termitidae (DICKMAN, 2001).

Têm hábitos de vida solitários, exceto no período de acasalamento, ou

quando se trata da mãe e seu filhote (MIRANDA & COSTA, 2007). O padrão de

atividade varia entre uma região e outra, tendendo os animais a se tornarem mais

noturnos como resposta à influência humana (FONSECA et al., 1994), sendo

assim, parece ser mais ativo durante o dia em áreas livres de habitações

humanas e durante à noite em áreas muito povoadas, embora este ritmo de

atividade possa ter influência drástica da temperatura ambiente, regime de

chuvas, ou mesmo em regime de cativeiro (EISENBERG & REDFORD, 1999;

NOWAK, 1999; MEDRI & MOURÃO, 2005; CAMILO-ALVES & MOURÃO, 2006;

ROSA, 2007).

Não possuem dimorfismo sexual, sendo a sexagem possível somente

por meio de exame detalhado (POCOCK, 1924; SHAW & CARTER, 1980; DINIZ

et al., 1995). Os machos são criptorquidas, com saco urogenital similar ao da

fêmea, e não é possível a exposição manual do pênis do sistema urogenital

(NOWAK, 1999). As fêmeas são menos corpulentas e apresentam peso menor do

que os machos (MIRANDA, 2004). A gestação é de 190 dias e parem apenas um

filhote, que depende exclusivamente da mãe para se alimentar até os dois anos

de idade (NOWAK, 1999; CHEBEZ & CIRIGNOLI, 2008).

11

4 Aspectos morfofuncionais do sistema nervoso periférico

O sistema nervoso periférico é constituído por nervos, terminações

nervosas e gânglios. Os nervos são cordões esbranquiçados constituídos por

feixes de fibras nervosas reforçadas por tecido conjuntivo (endoneuro, perineuro e

epineuro), que unem o sistema nervoso central aos órgãos periféricos. Os nervos

podem ser espinhais ou cranianos, conforme sua conexão com o sistema nervoso

central (TRUMBLE, 2000; MACHADO, 2006).

O endoneuro é a camada mais interna e delicada de tecido conjuntivo,

distensível, vascularizada e com função protetora contra alterações pressóricas

(GAMBLE & EARNES, 1964; SALGADO, 2003). O perineuro é uma membrana

fina mais densa, bastante vascularizada, rígida e forte, de tecido conjuntivo que

envolve cada fascículo (HAMILTON, 1982; SALGADO, 2003; BUTLER, 2009). Os

fascículos são mantidos unidos devido ao epineuro, o qual é frouxo e permite

certa mobilidade ao nervo (Figura 7) (HAMILTON, 1982; TRUMBLE, 2000).

FIGURA 7. Representação esquemática da estrutura de um nervo. Fonte: http://healthguide.howstuffworks.cm/myelin-and-nerve-structure-picture-htm

12

Nos nervos periféricos são encontrados três tipos de fibras nervosas,

motoras, sensoriais e autonômicas, as quais cada feixe nervoso contém tanto

componentes aferentes quanto eferentes (HAMILTON, 1982; COHEN, 2001).

A origem dos nervos espinhais (NE) revela a segmentação da medula

espinhal. Todos os NE são formados pela união da raiz dorsal, que é composta

de fibras aferentes e pela raiz ventral, que é composta de fibras eferentes. Assim,

os NE estão dispostos em pares e cada qual deixa o canal vertebral pelo forame

intervertebral correspondente ao seu segmento ósseo na coluna vertebral. Na

região cervical, cada nervo espinhal emerge cranial à vértebra da mesma

designação numérica, e nas outras regiões, cada nervo espinhal emerge caudal à

vértebra da mesma designação numérica. As duas raízes atravessam as

meninges para alcançar o forame intervertebral. Dentro desse forame, a raiz

dorsal possui o gânglio espinhal, que contém os corpos celulares de suas fibras

sensitivas (Figura 8) (GETTY, 1986; MACHADO, 2006; DYCE et al., 2010).

FIGURA 8. Estrutura da medula espinhal e formação dos nervos espinhais. Fonte: Adaptado de http://thm-a02.yimg.com/nimage/741a665917233400

Lateralmente ao gânglio, as duas raízes se unem para formar o NE, o

qual emerge do forame em direção à periferia, dividindo-se em ramos dorsal e

13

ventral. Os ramos dorsais, à exceção das regiões cervical e coccígea, são

menores que os ventrais. Normalmente se dividem em ramos medial e lateral,

indo suprir os músculos e a pele da parte dorsal do pescoço e tronco. Os ramos

ventrais são, em geral, maiores que os dorsais e suprem as partes ventral e

lateral do tronco e todas as partes dos membros. Na região torácica, permanecem

independentes um do outro, porém nas regiões cervical caudal, lombar e sacral,

os ramos ventrais permutam fibras para formar plexos dos quais emergem os

nervos para os membros.

Além dos ramos ventral e dorsal, o NE possui um ramo comunicante.

Este último é de dois tipos: branco e cinzento. Ambos são formados por fibras

conectadas com o tronco simpático, sendo formado por uma cadeia de gânglios

ao lado da coluna vertebral. O ramo comunicante branco surge a partir das

vértebras torácicas até as duas primeiras vértebras lombares e é formado por

fibras nervosas simpáticas pré-ganglionares. O ramo comunicante cinzento liga o

tronco simpático a todos os nervos espinhais, sendo composto por fibras

simpáticas pós-ganglionares. Por isso, a lesão dos nervos espinhais pode

culminar também com déficits autônomos (GETTY, 1986; MACHADO, 2006;

DYCE et al., 2010).

O número de nervos espinhais varia entre as espécies de acordo com

o número de vértebras (FLOWER, 1885; GODINHO et al., 1985; GETTY, 1986).

4.1 Formação e distribuição dos nervos do plexo lombossacral

Segundo LACERDA et al. (2006) há discordância entre os autores de

tratados de anatomia quanto aos nervos que originam-se do plexo lombossacral.

GETTY (1986) o separam em plexo lombar e sacral, não considerando sua

formação em conjunto. HABEL et al. (1986) consideraram como constituintes do

plexo lombossacral em animais domésticos os nervos femoral, obturatório

(obturador) e isquiático. FRANDSON et al. (2011), por outro lado, descreve os

nervos glúteo cranial, glúteo caudal, femoral, obturatório, isquiático, fibular e tibial,

como integrantes desse plexo.

14

O plexo lombossacral é formado pelas raízes nervosas dos segmentos

lombares (plexo lombar) associadas às raízes nervosas dos segmentos sacrais

(plexo sacral), e apresenta variações na sua formação entre as espécies de

animais domésticos (GETTY, 1986; FRANDSON et al., 2011). A formação do

plexo lombossacral nos animais domésticos está sumarizada no Quadro 1.

QUADRO 1 - Formação do plexo lombossacral em animais domésticos Espécie Ramos do plexo Referências

Bovideo L2-L6 e S1

GETTY (1986); FRANDSON et al. (2011)

Equideo L2-L6 e S1 L1-L6 e S1

GETTY (1986); FRANDSON et al. (2011)

Suideo L2-L6 e S1

GETTY (1986); FRANDSON et al. (2011)

Canideo L3-L7 e S1-S3 L6-L7 e S1-S2

MILLER (1964) GETTY (1986)

Assim, como observado nos animais domésticos, há também uma

grande variação dos segmentos formadores dos nervos do plexo lombossacral

entre os animais selvagens (Quadro 2). Essas variações podem ter implicações

diretas em condutas clínicas, cirúrgicas e anestésicas. Há uma grande carência

de informações dessa natureza, sendo poucas as espécies estudadas.

QUADRO 2 - Formação do plexo lombossacral em algumas espécies de animais selvagens

Espécie Nervos espinhais Referências Gorila, Gibbon, Chimpanzé, Orangotango

L6-L7 e S1-S2 HEPBURN (1892)

Cutias-douradas (Dasprocta aguti) (L3-L5)* L6-L7 e S1 NUNES & SILVINO (1996)

Macaco-prego (Cebus apella) L2-L5 (L3-L4)* (P. lombar) L4-S4 (P. sacral)

BARROS et al. (2003)

Mocó (Kerondon rupestres) L5-L7, S1-S3 (50%) LACERDA et al. (2006) Porquinho-da-índia (Galea spixii spixii)

L5-L7, S1-S3 (65%) OLIVEIRA et al. (2008)

Porco-espinho (Hystrix cristata) T15, L1-L4, S1-S2 AYDIN (2009) Lobo-marinho (Arctocephalus australis)

L1-S3 CASTRO et al. (2009)

Esquilo-vermelho (Sciurus vulgaris) L6, L7, S1, S2 AYDIN (2010) Raposa (Dusicyon vetulus) L4-L7, S1-S3 SILVA et al. (2010) Tamanduá-mirim (Tamandua tetradactyla)

T17, T18, L1-L3, S1-S4 BENETTI et al. (2012)

Jaguatirica (Leopardus pardalis) L4-L5, S1 LOPES et al. (2012)

*Segmentos inconstantes estão entre parênteses

15

4.1.1 Plexo lombar

Este plexo é formado pelos nervos (Nn.) ilioipogástrico cranial e caudal,

ilioinguinal, genitofemoral, cutâneo lateral da coxa, femoral e obturador (KÖNING

& LIEBICH, 2004).

Os Nn. ilioipogástricos cranial e caudal são os ramos ventrais de L1 e

L2, respectivamente. Ambos penetram no músculo (M.) quadrado lombar e

seguem pela região aponeurótica do M. transverso do abdome até se distribuir em

sua musculatura (GETTY, 1986).

Seu terceiro nervo (N.) denomina-se ilioinguinal, sendo formado pelo

ramo ventral de L3, podendo ter uma contribuição de L2 (GETTY, 1986) ou L4

(MILLER, 1964). Emite um ramo para o M. psoas maior e segue se dividindo em

dois ramos, um lateral e outro medial. O ramo lateral atravessa o M. oblíquo

externo do abdome e segue ventralmente na superfície cranial da coxa e lateral

do joelho, onde emite um ramo cutâneo lateral. O ramo medial corre junto ao N.

ilioipogástrico e emite ramos para os músculos abdominais (GETTY, 1986).

Seguindo caudalmente, têm-se o N. genitofemoral, sendo formado pelo

ramo ventral de L3, podendo ter contribuições inconstantes de L2 e L4 (GETTY,

1986, SCHALLER, 1999). Segue caudalmente junto à musculatura lombar

profunda onde emite um ramo para o M. psoas. Divide-se em dois ramos, um

muscular que emerge cranialmente aos vasos circunflexos profundo do ílio e

segue para os músculos (Mm) cremáster (externo) e oblíquo interno do abdome.

O outro, o ramo genital emerge caudalmente aos vasos anteriormente citados, e

segue lateral e paralelamente à A. ilíaca externa até o canal inguinal. Emerge do

anel inguinal superficial junto à A. pudenda externa e se ramifica nos órgãos

genitais externos e na pele da região inguinal (GETTY, 1986). Nos machos, inerva

o escroto e o prepúcio e nas fêmeas, as mamas inguinais. Além disso, o N.

genitofemoral contém fibras autonômicas, por meio das quais o fluxo de leite é

regulado durante a amamentação (KÖNING & LIEBICH, 2004).

O N. cutâneo femoral lateral recebe suas fibras principalmente de L4,

podendo, no entanto receber fibras de L3 e L5 (SCHALLER, 1999). Inerva a

musculatura lombar profunda e segue com seu ramo caudal pela parede

16

abdominal junto à A. circunflexa ilíaca profunda, inervando a pele lateral e distal

da coxa e em torno da articulação do joelho (KÖNING & LIEBICH, 2004).

Emergindo de L4-L6, encontra-se o nervo femoral, sendo que, no seu

segmento proximal, emite ramos para os Mm. ilíaco e o psoas maior. Na face

medial proximal da coxa, emite o N. safeno, que penetra no canal femoral. A

porção distal do N. femoral inerva o M. quadríceps femoral e, ao nível da

tuberosidade pré-púbica, sua lesão pode ocasionar paralisia desse grupo

muscular (KÖNING & LIEBICH, 2004; DYCE et al., 2010). O N. safeno emite

ramos na sua origem, para os Mm. sartório, pectíneo e grácil. Passa pelo canal

femoral cranialmente à artéria (A) femoral, com um trajeto superficial. Ao nível da

articulação do joelho, emite ramos que acompanham a A. descendente do joelho,

continuando paralelo à A. safena e à veia (V) safena medial, suprindo a região

medial da coxa e da perna, até a articulação tibiotársica (KÖNIG & LIEBICH,

2004; DYCE et al., 2010).

Tendo praticamente a mesma origem (L4-L6) do nervo femoral, surge o

N. obturador. Este, transita medialmente ao corpo do ílio em direção ao forame

obturador, inervando os músculos que atuam na adução do membro, ou seja, os

Mm. pectíneo, grácil, obturador externo e o grupo adutor (VAUGHAN, 1964;

HABEL, 1968; COX et al., 1975; SCHWARZE & SCHRODER, 1979; GODINHO et

al., 1985; GETTY, 1986; KÖNING & LIEBICH, 2004; DYCE et al., 2010).

SCHALLER (1999), sem se referir à espécie, e MIRANDA et al. (2007), em

bovinos, citaram também a participação de S1 na formação do N. obturador,

sendo que o último autor não observou a participação de L4 na sua formação. No

asinino, o N. obturador é constituído por L3 e L4, podendo ser também L3 a L5 e

inclusive L2 a L4 (BRUNI & ZIMMERL, 1977). As origens medulares dos nervos

do plexo lombar no cão estão esquematizadas na Figura 9.

4.1.2 Plexo sacral

Seus nervos incluem o glúteo cranial e caudal, isquiático, cutâneo

femoral caudal, pudendo e o retal caudal (SCHALLER, 1999).

17

FIGURA 9 – Esquema da formação do plexo lombossacral no cão. Fonte: Adaptado de CORDEIRO (1996)

Originando dos ramos ventrais de L6-S1, encontra-se o N. glúteo

cranial (GETTY, 1986; CHRISMAN et al., 2005) e transita juntamente com a

artéria e a veia glúteas craniais, dorsalmente à incisura isquiática maior. Seus

ramos inervam os Mm. glúteo médio e profundo, piriforme e tensor da fáscia lata

(KÖNING & LIEBICH, 2004), e, em algumas espécies, parte do M. glúteo

superficial (DYCE et al., 2010).

Ramificando-se caudalmente ao longo da superfície lateral do

ligamento sacrotuberal largo, suprindo o M. bíceps femoral ou glúteo bíceps

(ruminantes e suínos), têm-se o N. glúteo caudal. Dependendo da espécie,

também inerva os Mm. glúteo superficial, abdutor crural caudal, semitendinoso e

semimembranoso (KÖNING & LIEBICH, 2004; DYCE et al., 2010). Esse nervo

tem a mesma origem do N. glúteo cranial, sendo L6-S1 (CHRISMAN et al., 2005),

ou S1-S2 (GETTY, 1986) .

O N. isquiático é o maior nervo do corpo, sendo a continuação

extrapélvica do tronco lombossacral até a extremidade distal do membro pélvico

(SEIFERLE, 1975; SCHWARZE & SCHRODER, 1979; ELLENBERGER & BAUM,

1985; KÖNING & LIEBICH, 2004). Emerge da cavidade pélvica pelo forame

isquiático maior como um cordão amplo, plano e acinzentado, que se dirige

caudal e distalmente na face lateral do ligamento sacrotuberal largo (GETTY,

1986), e, próximo à sua emergência da cavidade pélvica, fornece ramos

18

musculares para os Mm. gluteobíceps, semimembranoso e semitendinoso

(GETTY, 1986). É formado principalmente pelas raízes L6 e S1, recebendo

também uma frequente contribuição de L5 e outra do S2 (SCHWARZE &

SCHRODER, 1970; COX et al., 1975; GETTY, 1986; DYCE et al., 2010). No

canino, o mesmo deriva de L6, L7 e S1 e, às vezes, de S2 (GETTY, 1986).

VAUGHAN (1964) ressalta ainda a usual contribuição do ramo ventral de L5 em

sua formação.

Antes de atingir o M. gastrocnêmio, o N. isquiático se divide em Nn.

tibial e fibular comum, os quais compartilham a responsabilidade pela inervação

de todas as estruturas distais ao joelho, exceto a pele medial (DYCE et al., 2010).

O N. isquiático inerva os músculos extensores do quadril, os flexores do joelho e a

maior parte dos músculos distais do membro (DYCE et al., 2010).

O N. fibular comum se distribui nos músculos flexores do tarso e

extensores dos dedos. Superficializa-se e fica exposto a lesões ao cruzar o

côndilo lateral da fíbula. A condição é comumente observada em todas as

espécies animais de grande porte, sendo comum em vacas leiteiras que

permanecem em decúbito lateral no pós-parto, como resultado de hipocalcemia

(DYCE et al., 2010). Após passar entre os Mm. flexor longo do dedo I e fibular

longo, divide-se em ramos superficial e profundo (GETTY, 1986; KÖNING &

LIEBICH, 2004).

Após a divisão, o N. fibular superficial se projeta distalmente ao longo

da margem lateral do M. extensor digital longo, suprindo a região cranial da perna.

Na face dorsal do tarso, se ramifica em ramos medial e lateral, os quais se

dividem dorsalmente, constituindo os nervos digitais (GETTY, 1986; KÖNING &

LIEBICH, 2004).

Profundamente na perna junto com a A. tibial cranial, segue o N. fibular

profundo. No terço proximal deste segmento, emite ramos para os Mm. tibial

cranial, fibular longo, fibular terceiro, fibular curto, assim como para os extensor

digital longo, extensor digital lateral e extensor digital curto. Assim como ocorre

com o N. fibular superficial, divide-se na face dorsal do tarso, em ramos lateral e

medial. O ramo lateral emite fibras ao M. extensor digital curto e supre a pele da

face lateral do metatarso e boleto e o medial emite fibras ao músculo extensor

digital curto, fáscia e pele da face medial do boleto e fornece ramificações

19

cutâneas para a cápsula articular da referida articulação (GETTY, 1986; KÖNING

& LIEBICH, 2004).

Na coxa, o N. tibial é o principal ramo do N. isquiático. Passa entre as

duas cabeças do M. gastrocnêmio, inervando os músculos flexores dos dedos e

extensores do tarso, e continua com um predomínio de fibras aferentes, com um

pequeno ramo motor para os músculos intrínsecos do pé. Segue cruzando o tarso

e se ramifica para inervar as estruturas plantares (GETTY, 1986; DYCE et al.,

2010).

Apresentando número variável de acordo com as espécies, têm-se os

Nn. sacrais. O N. cutâneo femoral caudal (cutâneo caudal do fêmur) origina-se de

S1-S3 (SCHALLER, 1999). Projeta-se em direção à tuberosidade isquiática e

emite ramos para o M. semitendinoso e se superficializa. Seus ramos cutâneos

suprem a pele ao redor da tuberosidade isquiática e caudal da coxa e se

conectam com o N. pudendo. Nos ruminantes este nervo é delgado e as regiões

supridas pelos ramos cutâneos são inervadas pelo N. pudendo (KÖNING &

LIEBICH, 2004).

O N. pudendo mostra-se variável em sua formação, sendo S1-S3 no

cão, S2-S4 em ruminantes e S3-S4 no equino, podendo ter contribuição de S2.

Segue caudoventralmente, medial ao ligamento sacrotuberal largo. Por meio de

ramos comunicantes, se une com o N. cutâneo femoral caudal. Inerva os órgãos

copuladores, assim como os músculos das regiões anal e perineal. Com fibras

sensoriais e motoras, supre os Mm. isquiocavernoso, bulboesponjoso, retrator do

pênis, uretral, constritor da vulva, coccígeo, o elevador do ânus e o esfícnter anal

externo. Origina os Nn. perineais profundos e superficiais, além dos vários ramos

cutâneos e continua, nos machos, como o N. dorsal do pênis até a glande e

prepúcio, onde se ramifica. Corpúsculos sensoriais estão localizados nas

extremidades dos seus ramos mais finos. Nas fêmeas, correspondentemente,

termina no clitóris (KÖNING et al., 2004; DYCE et al., 2010).

As fibras parassimpáticas do N. pudendo, que se originam da medula

espinhal sacral, separam-se desse no seu segmento inicial e correm

superficialmente ao peritônio, como Nn. pélvicos, para o plexo pélvico, onde se

unem com fibras simpáticas dos Nn. hipogástricos e Nn. esplâncnicos sacrais,

alcançando os órgãos da cavidade pélvica. Nesse local, formam os plexos de

20

acordo com os respectivos órgãos. As sinapses dos neurônios pré-ganglionares

com os pós-ganglionares parassimpáticos situam-se em pequenos gânglios de

posição intramural (KÖNING & LIEBICH, 2004).

Emergindo dos ramos ventrais de S2-S4, encontra-se o N. retal caudal.

É motor para os músculos estriados da parte dorsal do períneo e sensorial para o

reto, parede do canal anal e pele adjacente. Os ramos ventrais dos nervos

caudais suprem os músculos ventrais ou depressores da cauda (DYCE, et al.,

2010). Portanto, corre caudalmente, sendo coberto pelos músculos sacrocaudais

ventrais, e termina no M. esfíncter anal externo e no M. levantador do ânus

(GETTY, 1986). A composição dos nervos do plexo lombossacral dos animais

domésticos está sumarizada no Quadro 3.

QUADRO 3 - Composição dos nervos do plexo lombossacral nos animais domésticos

Nervos (Nn) Origem Referências N. Ilioipogástrico cranial L1 GETTY (1986)

N. ilioipogástrico caudal L2 GETTY (1986)

N. ilioinguinal (L2)*-L3 L3- (L4)*

GETTY (1986) MILLER (1964)

N. Genitofemoral (L2)*-L3- (L4)* GETTY (1986)

N. Cutâneo femoral lateral L3-L4-(L5)* SCHALLER (1999)

N. Femoral L4-L6 KÖNING & LIEBICH (2004); DYCE et al. (2010)

N. Obturador L4-S1 L4-L6

L5-S1

SCHALLER (1999) KÖNING & LIEBICH (2004); DYCE et al. (2010) MIRANDA (2007)

N Glúteo Cranial L6-S1 CHRISMAN et al. (2005)

N. Glúteo Caudal L6-S1 CHRISMAN et al. (2005)

N. Isquiático (L5)*L6-S1(S2)* SCHWARZE & SCHRODER (1970); COX et al. (1975); GETTY (1986); DYCE et al. (2010)

N. Cutâneo femoral caudal S1-S3 SCHALLER (1999)

N. Pudendo S1-S3 - Cão S2-S4 - Bovino

(S2)*- S3-S4 - Equino

DYCE et al. (2010)

N. Retal caudal S2-S4 DYCE et al. (2010)

*Segmentos entre parênteses indicam aqueles que são inconstantes.

O presente trabalho gerou a produção de três artigos, aqui

apresentados na forma de capítulos. No capítulo dois, intitulado “ASPECTOS

ANATÔMICOS DO PLEXO LOMBOSSACRAL DE Myrmecophaga tridactyla

21

(Linnaeus, 1758)” propôs-se descrever o plexo lombossacral do M. tridactyla no

que se refere à sua origem e composição de seus nervos.

No capítulo três intitulado “ASPECTOS ANATÔMICOS DOS NERVOS

DA COXA DO TAMANDUÁ-BANDEIRA (Myrmecophaga tridactyla, Linnaeus,

1758)” objetivou-se descrever os nervos da coxa do M. tridactyla, abordando sua

topografia, ramificação e território de inervação.

No capítulo quatro intitulado “ASPECTOS ANATÔMICOS DOS

NERVOS DA PERNA E PÉ DO TAMANDUÁ-BANDEIRA (Myrmecophaga

tridactyla, Linnaeus, 1758)” propôs-se descrever os nervos da perna e pé do M.

tridactyla, com ênfase na sua ramificação, distribuição e território de inervação.

5 Referências

1. AYDIN, A. The dissemination of the pelvic limb nerves originating from the lumbosacral plexus in the porcupine (Hystrix cristata). Veterinární Medicína,

Praha, v. 54, n. 7, p. 333-339, 2009.

2. AYDIN, A. The spinal nerves that constitute the plexus lumbosacrales of the red squirrel (Sciurus vulgaris). Veterinární Medicína, Praha, v. 55, n. 4, p. 183-186,

2010.

3. BARROS, R. A. C.; PRADA, I. L. S.; SILVA, Z.; RIBEIRO, A. R.; SILVA, D. C. O. Constituição dos plexos lombar em macaco Cebus apella. Brazilian journal of Veterinary Research and Animal Science, São Paulo, v. 40, n. 5, p. 373-381, 2003.

4. BENETTI, E. J.; CARDOSO, J. R.; CRUZ, V. S.; SOUZA, P. R.; SILVA, M. S. B;

MOREIRA, P. C. Anatomical Study of the Lumbosacral plexus of the Tamandua tetradactyla. In: INTERNATIONAL SYMPOSIUM ON MORPHOLOGICAL SCIENCES, 22., 2012, São Paulo. Resumos... São Paulo: International Symposium on Morphological Sciences, 2012.

5. BERESCA, A. M.; CASSARO, K. Biology and captive management of

armadillos and anteaters. In: FLOWER, M. E.; CUBAS, Z. S. Biology, medicine and surgery of South American Wild Animals. Ames: Iowa:

University Press, 2001. p. 238-245.

6. BRAGA, F. G.; SANTOS, R. E. F. Relações entre a fauna e o fogo. In: SOARES, R. V.; BATISTA, A. C.; NUNES, J. R. S. (Org.). Incêndios florestais no Brasil: o estado da arte. 1.ed. Curitiba: Ronaldo Viana Soares e Antonio Carlos Batista editores independentes, 2009. 251 p.

22

7. BRAGA F. G.; SANTOS, R. E. F.; BATISTA, A. C. Marking behaviour of the

giant anteater Myrmecophaga tridactyla (Mammalia: Myrmecophagidae) in Southern Brazil. Zoologia, Curitiba, v. 27, n. 1, p. 7-12, 2010.

8. BRUNI, A. C.; ZIMMERL, U. Anatomia degli animalii domestici. 2.ed. Milano:

Casa Editrici Dr. Francisco Vallardi, 1977. p. 557-559.

9. BUTLER, D. S. Mobilização do sistema nervoso. 1.ed. São Paulo: Manole,

2009. 270 p.

10. CAMILO-ALVES, C. S. P.; MOURÃO, G. Responses of a specialized insectivorous mammal (Myrmecophaga tridactyla) to variation in ambient. Biotropica, Washington, v. 38, n. 1, p. 52- 56, 2006.

11. CASTRO, T. F.; SOUZA, D. A. S.; SILVA-FILHO, R. P.; PEREIRA, M. A. M.

Sistematização e distribuição da inervação lombar e sacral em Arctocephalus australis. Brazilian Journal of Veterinary Research and Animal Science, São Paulo, v. 46, n. 5, p. 404-411, 2009.

12. CHEBEZ, J. C.; CIRIGNOLI, S. In: CHEBEZ, J.C. (Ed.). Los que se van:

Fauna argentina amenazada – Tomo 3 (Mamíferos). Albatros. Buenos Aires, Argentina, 2008. p. 31-40.

13. CHRISMAN, C; MARIANI, C; PLATT, S; CLEMMONS, R. Neurologia para o

Clinico de Pequenos Animais. 1.ed. São Paulo: Roca, 2005. 306 p.

14. COHEN, H. Neurociência para fisioterapeutas: incluindo correlações clínicas. 2.ed. São Paulo: Manole, 2001. 494 p.

15. COLLEVATTI, R. G.; LEITE, K. C. E.; MIRANDA, G. H. B.; RODRIGUES, F. H.

G. Evidence of high inbreeding in a population of the endangered giant anteater, Myrmecophaga tridactyla (Myrmecophagidae), from Emas National Park, Brazil. Genetics and Molecular Biology, Ribeirão Preto, v. 30, p. 112-120, 2007.

16. CORDEIRO, J. M. C. Exame Neurológico de Pequenos Animais. Pelotas:

EDUCAT, 1996. 270 p.

17. COX, N. S.; BREAZILE, J. E.; HOOVER, T. R. Surgical and anatomic study of calving paralysis. American Journal of Veterinary Research, Missouri, v. 36,

p. 427-430, 1975.

18. DAWKINS, R. Xenarthros. In: R. Dawkins (Ed.). A Grande História da Evolução.São Paulo: Companhia das Letras, 2009. 792 p.

19. DELSUC, F.; VIZCAINO, S. F.; DOUZERY, E. J. P. Influence of Tertiary paleoenvironmental changes on the diversification of South American

23

mammals: a relaxed molecular clock study within Xenarthrans. BMC Evolutionary Biology, London, v. 4, n. 1, p. 11, 2004.

20. DICKMAN, C. R. Anteaters. In: MACDONALD, D. (Ed.). The new

encyclopedia of mammals. Oxford: Oxford University Press, 2001, p. 786-

787.

21. DINIZ, L. S. M.; COSTA, E. O.; OLIVEIRA, P. M. A. Clinical disorders observed in anteaters (Myrmecophagidae Edentata) in captivity. Veterinary Research Communication, New York, v. 19, n. 5, p. 409-415, 1995.

22. DYCE, K. M.; SACK, W. O.; WENSING, C. J. G. Tratado de anatomia

veterinária, 4.ed., Rio de Janeiro: Elsevier, 2010. 834 p.

23. EISENBERG, J. F.; REDFORD, K.H. Mammals of the Neotropics: The

Central Neotropics (Ecuador, Peru, Bolivia, Brazil), Chicago: Univer University of Chicago Press, 1999. 609 p. v. 3.

24. ELLENBERGER, W. BAUM, H. Handbuch der vergleichenden anatomie der

haustiere, 18.ed., Berlin: Springer, 1985. 1070 p.

25. ENDO, H.; KOMIYA, T.; KAWADA, S.; HAYASHIDA, A.; KIMURA, J.; ITOU, T.; KOIE, H.; SAKAI, T. Three-dimensional reconstruction of the xenarthrous process of the thoracic and lumbar vertebrae in the giant anteater. Mammal Study, Tokyo, v. 34, p. 1-6, 2009.

26. ENGELMANN, G. F. The Phylogeny of the Xenarthra. In: MONTGOMERY, G.

G.(Org.). The evolution and ecology of armadillos, sloths, and vermilinguas.Washington: Smithsonian Institution, 1985. p. 51-64.

27. FLOWER, W. H. An introduction to the osteology of the mammalian. 3.ed.

London: Macmillan and Co., 1885. 382 p.

28. FONSECA, G. A. B.; RYLANDS, A. B.; COSTA, C. M. R.; MACHADO, R. B.; LEITE, Y. L. R. Livro vermelho dos mamíferos brasileiros ameaçados de extinção. Biodiversitas: Belo Horizonte, 1994. 460 p.

29. FRANDSON, R. D; WILKE, W. L.; FAILS, A. D. Anatomia e fisiologia dos

animais de fazenda. 7.ed. Rio de Janeiro: Guanabara Koogan, 2011. 413 p.

30. GAMBARYAN, P. P.; ZHEREBTSOVA, O. V.; PEREPELOVA, A. A.;

PLATONOV, V. V. Pes muscles and their action in giant anteater Myrmecophaga tridactyla (Myrmecophagidae, Pilosa) compared with other plantigrade mammals. Russian Journal of Theriology. Rússia, v. 8, n. 1, p. 1-15, 2009.

31. GAMBLE, H. J.; EARNES, R. A. An electron microscopic observations on the

connective tissues of human peripheral nerve. Journal of Anatomy, London, v. 98, n. 5, p. 17-25, 1964.

24

32. GAUDIN, T. J. Phylogeny of the Xenarthra. Senckenbergiana Biologica, Germany, v. 83, n. 1, p. 27-40, 2003.

33. GAUDIN, T. J.; BRANHAM, D. G. The Phylogeny of the Myrmecophagidae

(Mammalia, Xenarthra, Vermilingua) and the Relationship of Eurotamandua to the Vermilingua. Journal of Mammalian Evolution, New York, v. 5, n. 3. p.

237-265, 1998.

34. GETTY, R.; SISSON/ GROSSMAN: Anatomia dos animais domésticos. 5.ed. Rio de Janeiro: Guanabara Koogan, 1986. 2000 p. v. 1 e 2.

35. GILLESPIE, D. S. Edentata: diseases. In: FOWLER, M. E. Zoo and wild

animal medicine. 3.ed. Philadelphia: W.B. Saunders, 1993, p. 304-309.

36. GODINHO, H. P.; NASCIMENTO, J. F.; CARDOSO, F. M. Anatomia dos ruminantes domésticos. Belo Horizonte: Instituto de Ciências Biológicas da

UFMG, p. 89-126, 1985.

37. GREGORINI, M. Z.; RODOLFO, A. M.; CÂNDIDO Jr.; J. F.; TÔRRES, N. M. Modelagem de distribuição geográfica do tamanduá-bandeira (Myrmecophaga tridactyla) e sua ocorrência em unidades de conservação no estado do paraná. In: CONGRESSO DE ECOLOGIA DO BRASIL, 8., 2007, Caxambu. Anais...

Congresso de Ecologia do Brasil, Caxambu, 2007. p. 1-3.

38. HABEL, R. E. Manual de disección de los ruminantes domésticos. Zaragoza: Acribia, 1968. p. 71-73.

39. HABEL, R. E.; DE LAHUNTA, A.; ROBERTY. W. B. Appliedy veterinaria

anatomy. 1.ed. Washington: Saunders Company, 1986. 330 p.

40. HAMILTON, W. J. Tratado de anatomia humana. 2.ed. Rio de Janeiro, Interamericana, 1982. 789 p.

41. HEPBURN, D. The comparative anatomy of the muscles and of the superior

and inferior extremities of the anthropoid apes Part II. Journal Anatomy of Physiology, London, p. 324-356, 1892.

42. JONG, W. W.; ZWEERS, A.; JOYSEY, K. A.; GLEAVES, J. T.; BOULTER, D. Protein Sequence Analysis Applied to Xenarthran and Pholidote Phylogeny. In: G. G. Montgomery (Ed.). The evolution and ecology of armadillos, sloths, and vermilinguas. Washington and London: Smithsonian Institution Press, 1985, p.65-76.

43. KÖNIG, H. E.; LIEBICH, H. G. Anatomia dos animais domésticos: texto e

atlas colorido. Porto Alegre: Artmed, 2004. 399 p. v. 2.

25

44. LACERDA, P. M. O.; MOURA, C. E. B.; MIGLINO, M. A.; OLIVEIRA, M. F.; ALBUQUERQUE, J. F. G. Origem do plexo lombossacral de mocó (Kerondorupestris). Brazilian Journal of Veterinary Research and Animal Science, São Paulo, v. 43, n. 5, p. 620-628, 2006.

45. LOPES, J. A.; FÉ, L. C. M.; LIMA, A. R.; PEREIRA, L. C.; BRANCO, E.

Morfologia do plexo lombossacral da jaguatirica (Leopardus pardalis). Biotemas, Florianópolis, v. 25, n. 4, p. 216-220, 2012.

46. MACHADO, A. B. M. Neuroanatomia funcional. 2.ed. São Paulo: Atheneu,

2006. 366p.

47. MEDRI, I. M.; MOURÃO, G. Home range of giant anteaters (Myrmecophaga tridactyla) in the Pantanal wetland, Brazil. Journal of Zoology, London, v. 266, n. 4, p. 365-375, 2005.

48. MESS, A.; CARTER, A. M. Evolution of the placenta during the early radiation

of placental mammals. Comparative Biochemistry and Physiology, Philadelphia, v. Part A 148, p. 769-779, 2007.

49. MILLER, M. E. Anatomy of the dog. Philadelphia: W. B. Saunders, 1964.

941p.

50. MIRANDA, G. H. B. Ecologia e conservação do tamanduá-bandeira (Myrmecophaga tridactyla, Linnaeus 1758) no Parque Nacional das Emas.

2004. 81f. Tese (Doutorado em Ecologia) - Universidade de Brasília, Brasília.

51. MIRANDA, F.; COSTA, A. M. Xenarthra (Tamanduá, Tatu, Preguiça). In:__Tratado de Animais Selvagens – Medicina Veterinária. 1.ed. Roca,

2007. cap. 26, p. 402-414.

52. MIRANDA, R. L.; CARNEIRO E SILVA, F. O.; SEVERINO, R. S.; DRUMMOND, S. S.; GONÇALVEZ, R. C. Origens e distribuições dos nervos obturatórios em fetos fêmeas de bovinos azebuados. Bioscience Journal, Uberlândia, v. 23, n. 4, p. 120-127, 2007.

53. MOURÃO, G.; MEDRI, M. Activity of a specialized insectivorous mammal (Myrmecophaga tridactyla) in the Pantanal of Brazil. Journal of Zoology, London, v. 271, p. 187-192, 2007.

54. MURPHY, W. J.; EIZIRIK, E.; JOHNSON, W. E.; ZHANG, Y. P.; RYDER, O. A.; O'BRIEN, S. J. Molecular phylogenetics and the origins of placental mammals. Nature, Philadelphia, v. 409, n. 6820, p. 614-618, 2001.

55. NAPLES, V. L. Morphology, evolution and function of feeding in the giant

anteater (Myrmecophaga tridactyla). Journal of Zoology, London, v. 249, p.

19-41, 1999.

26

56. NOWAK, R. M. “Anteaters”. Walker’s Mammals of the World. 6.ed.

Baltimore and London: The John Hopkins University Press, 1999. 836 p. v. 1.

57. NUNES, L. C.; SILVINO, M. J. Formação do plexo lombossacral em cutia-dourada (Dasprocta aguti). In: CONGRESSO BRASILEIRO DE ANATOMIA, 17. 1996, Fortaleza. Anais..., CONGRESSO BRASILEIRO DE ANATOMIA, 1996, p.139.

58. NYAKATURA, J. A.; FISCHER, M. Functional morphology and three-

dimensional kinematics of thoraco-lumbar region of the spine of the two-toed sloth. The Journal of Experimental Biology, London, v. 213, p. 4278-4290,

2010.

59. OLIVEIRA, M. F. Morfologia funcional e desenho corporal da cintura pélvica e membros posteriores dos tamanduás (MAMMALIA: XENARTHRA: MYRMECOPHAGIDAE). 2001. 80f. Tese (Mestrado em Ciências) - Centro de Ciências Biológicas, Universidade Federal do Pará e do Museo Paraense Emílio Goeldi, Belém.

60. OLIVEIRA, G. B.; ALBUQUERQUE, J. F. G.; OLIVEIRA, M. F.; RODRIGUES,

M. N.; SOUSA, R. S.; SOUSA, E. S.; MIGLINO, M. A. Source and distribution of the lumbosacral plexus in spix’s yellow-toothed cavy (Galea spixii spixii). Brazilian Journal Morphology Science, São Paulo, v. 25, n. 1-4, p. 1-34,

2008.

61. POCOCK, R. L. The external characters of the South American Edentates. Proceedings of the Zoological Society of London, London, v. 65, p. 983-

1031, 1924.

62. RODRIGUES, M. C.; QUESSADA, A. M.; DANTAS, D. A. S. B.; ALMEIDA, H. M.; COELHO, M. C. O. C. Amputação do membro pélvico de tamanduá-mirim (Tamandua tetradactyla): relato de caso. Ciência Animal Brasileira, Goiânia, v. 10, n. 1, p. 330-334, 2009.

63. ROSA, A. L. M. Efeito da temperatura ambiental sobre atividade, uso de

habitat e temperatura corporal do tamanduá-bandeira (Myrmecophaga tridactyla) na fazenda Nhumirim, Pantanal. 2007. 32f. Dissertação (Mestrado

em Ecologia e Conservação), Universidade Federal do Mato Grosso do Sul, Corumbá.

64. SALGADO, A. F. Mobilização neural. Cascavel: CESUMAR, Curso de terapia

manual e postural internacional, 2003.

65. SAMPAIO, C.; ALVES, P. C.; MOURÃO, G. M. Responses of a specialized insectivorous mammal (Myrmecophaga tridactyla) to variation in ambient temperature. Biotropica, Washington, v. 38, n. 1, p. 52-56, 2006.

66. SCHALLER, O. Nomenclatura anatômica veterinária ilustrada. 1.ed. São

Paulo: Manole, 1999. 494 p.

27

67. SCHWARZE, H.; SCHRODER, L. Compêndio de anatomia veterinária.

Zaragoza: Acríbia, 1979. 206 p. v. 4.

68. SEIFERLE, E. Nervensystem sinnesorgane endokrine drüsen. Berlim: Paul

Parey, 1975. 240 p.

69. SHAW, J. H.; CARTER, T. S. Giant anteaters. Natural History, New York, v. 89, p. 62-67, 1980.

70. SHAW, J. H.; MACHADO-NETO, J.; CARTER, T. S. Behavior of free-living

Giant Anteaters (Myrmecophaga tridactyla). Biotropica, Washington, v. 19, p. 255-259, 1987.

71. SILVA, M. S. B.; MOREIRA, P. C.; SOUZA, P. R.; CRUZ, V. S.; MENDONÇA,

A. C.; BENETTI, E. J.; CARDOSO, J. R. Formação dos nervos do plexo lombossacral de raposa Dusicyon vetulus (Lund, 1842). In: CONGRESSO DE PESQUISA, ENSINO E EXTENSÃO (CONPEEX), 7., 2010, Goiânia. Anais..., Goiânia: 2010. p. 8036-8039 (Resumo expandido).

72. SILVEIRA, L.; RODRIGUES, F. H. G.; JACOMO, A. T. D.; DINIZ, J. H. F.

Impact of wildfires on the megafauna of Emas National Park, Central Brazil. Oryx, Cambridge, v. 33, n. 2, p. 108-114, 1999.

73. SMITH, P. Giant anteater. Myrmecophaga tridactyla, Linnaeus, 1758. Fauna

Paraguay-Handbook of the Mammals of Paraguay, [on line], n. 2, p. 1-12, 2009. Disponível em: http://www.faunaparaguay.com/mammhb2.html. Acesso 27 de setembro, 2012.

74. SHOSHANI, J. & MCKENNA, M.C. 1998. Higher taxonomic relationships among extant mammals based on morphology, with selected comparisons of results from molecular data. Molecular Phylogenetics and Evolution,

Philadelphia, v.9, p. 572–584, 1998.

75. SPRINGER, M. S.; STANHOPE, M. J.; MADSEN, O. & DE JONG, W. W. Molecules consolidate the placental mammal tree. Trends in Ecology and Evolution.Philadelphia, v.19, n.8, p. 430-438, 2004.

76. TRUMBLE, T. E. Peripheral nerve injury: pathophysiology and repair. In: FELICIANO, D. V.; MOORE, E. E.; MATTOX, K. L. (eds). Trauma. 4.ed. New

York: Mmcgraw-Hill, 2000, p. 1047-1055.

77. VAUGHAN, L. C. Peripheral nerve injuries: an experimental study in cattle. The Veterinary Record, London, v. 72, n. 46, p. 1293-1301, 1964.

78. VIZCAÍNO, S. F.; LOUGHRY, W. J. The Biology of the Xenarthra. 1.ed.

Gainesville: University Press of Florida, 2008. 370p.

28

79. WITHERS, P. C. Temperature. In:__ Comparative animal physiology. Fort

Worth: Saunders College, 1992, p. 122-191.

29

CAPÍTULO 2 - ASPECTOS ANATÔMICOS DO PLEXO LOMBOSSACRAL DE

Myrmecophaga tridactyla (Linnaeus, 1758)

ANATOMICAL ASPECTS OF THE LUMBOSSACRAL PLEXUS OF THE

Myrmecophaga tridactyla (Linnaeus, 1758)

Viviane Souza CRUZ1, Júlio Roquete CARDOSO2, Luciana Batalha de

Miranda ARAÚJO3, Paulo Roberto de SOUZA1, Naida Cristina BORGES3,

Eugênio Gonçalves de ARAÚJO3

1.Doutorandos no Programa de Pós-Graduação em Ciência Animal, Escola de Veterinária e Zootecnia, Universidade Federal de Goiás, UFG, Goiânia, GO; Professores mestres no Departamento de Morfologia, Instituto de Ciências Biológicas, Universidade Federal de Goiás, UFG, Goiânia, GO. souzacruzviviane@gmail.com; paulobto@hotmail.com, Caixa Postal 131 – Campus Samambaia (Campus II), CEP: 74001-970 – Goiânia – Goiás 2.Professor doutor, Departamento de Morfologia, Instituto de Ciências Biológicas, Universidade Federal de Goiás, UFG. Goiânia, GO. juliorcardoso@gmail.com, Caixa Postal 131 – Campus Samambaia (Campus II), CEP: 74001-970 – Goiânia – Goiás 3.Professores doutores, Departamento de Medicina Veterinária, Escola de Veterinária e Zootecnia, Universidade Federal de Goiás, UFG, Goiânia, GO. lbmzoovet@gmail.com, naidaborges@yahoo.com.br, earaujo@vet.ufg.br, Caixa Postal 131 – Campus Samambaia (Campus II), CEP: 74001-970 – Goiânia – Goiás

Submetido na Revista Bioscience Journal em 24 de setembro de 2012

Situação: Em avaliação (última alteração em 20 de novembro de 2012)

30

ASPECTOS ANATÔMICOS DO PLEXO LOMBOSSACRAL DE Myrmecophaga

tridactyla (Linnaeus, 1758)

ANATOMICAL ASPECTS OF THE LUMBOSSACRAL PLEXUS OF THE

Myrmecophaga tridactyla (Linnaeus, 1758)

RESUMO: Apesar de sua importância para os biomas de muitos países, pouco se

conhece acerca da morfologia do M. tridactyla. Sendo assim, objetivou-se descrever nesta espécie a origem do plexo lombossacral, bem como a composição de seus nervos. Para tanto, foram analisados 12 plexos de seis cadáveres adultos e de ambos os sexos, fornecidos pelo IBAMA-GO (licença 99/2011, CEUA-UFG protocolo nº 015/11), por meio de dissecação da face ventral das regiões torácica caudal, lombar e sacral para a evidenciação dos ramos ventrais dos nervos espinhais, suas comunicações e os nervos derivados do plexo. Os animais foram descongelados em temperatura ambiente durante 48h, fixados e conservados em solução de formaldeído a 10% e 4%, respectivamente e, posteriormente, dissecados após um período mínimo de 72h a partir da fixação. Para constatação do número de vértebras, foi realizado exame radiográfico da região torácica, lombar e sacral da coluna vertebral. Às radiografias verificaram-se 15 ou 16 vértebras torácicas, duas ou três lombares e quatro ou cinco sacrais. O plexo lombossacral originou-se em: T16, L1, L2, S1-S5, Cc1 (33,3%), T15, L1-L3, S1-S5 (16,6%), T15, L1, L2, S1-S5, Cc1 (16,6%), L1-L3, S1-S5 (16,6%), T15, L1-L3, S1-S4, Cc1 (8,3%) e L1-L3, S1-S4 (8,3%). Os nervos derivados do plexo com suas formações mais frequentes foram: genitofemoral (T15, L1, L2 e T16, L1), cutâneo femoral lateral (T15, L1, L2 e T16, L1), femoral (T16, L1, L2), obturador (L1-L3), isquiático (L3, S1-S3), glúteo cranial (L2, S1), glúteo caudal (L2, S1-S3 e L3, S1, S2), pudendo (S4-S5) e retal caudal (S5 e S4, S5, Cc1). O nervo cutâneo femoral caudal originou-se do nervo isquiático. O plexo lombossacral do M. tridactyla assemelha-se em geral ao dos demais mamíferos, porém apresenta como particularidade o envolvimento de ramos torácicos e coccígeos na composição de seus nervos e uma maior variação anatômica em sua formação, que pode ser atribuída principalmente à variação numérica de vértebras torácicas, lombares e sacrais nesta espécie.

PALAVRAS-CHAVE: Anatomia, Inervação. Sistema nervoso. Xenartros.

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INTRODUÇÃO

Os xenartros são considerados como a Superordem mais variada de

mamíferos, que agrupa animais de morfologia, comportamento e ambientes

completamente diferentes (LARRÁZABAL, 2004). Estes animais são divididos nas

ordens Cingulata e Pilosa. Os tamanduás, pertencentes à ordem Pilosa,

representam a família Myrmecophagidae e são divididos em três gêneros, o

Myrmecophaga (tamanduá-bandeira), o Tamandua (tamanduá-mirim) e o

Cyclopes (pigmeu), com características anatomofisiológicas e comportamentais

similares (MIRANDA; COSTA, 2007).

O Myrmecophaga tridactyla é o maior tamanduá existente no mundo, e

sua distribuição geográfica é ampla em campos e cerrados do sul de Belize e

Guatemala até o norte da Argentina, incluindo todo o território do Brasil

(MOURÃO; MEDRI, 2007). Além disso é classificado como uma espécie

“vulnerável” (VU), na List of the International Union for Conservation of Nature

(IUCN, 2012).

Os estudos envolvendo a neuroanatomia de animais selvagens são

escassos, principalmente no que se refere ao estudo da formação dos plexos

nervosos. Sendo assim, a formação do plexo lombossacral é bem estabelecida

nos animais domésticos, no entanto, poucos são os estudos da formação deste

plexo nos demais mamíferos não primatas, tendo sido realizado até o momento

em jumento (ERDEN, 1993), mocó (LACERDA et al., 2006), porquinho-da-índia

(OLIVEIRA et al., 2008), lobo-marinho (CASTRO et al., 2009), porco-espinho

(AYDIN, 2009), esquilo-vermelho (AYDIN, 2010) e chinchila (MARTINEZ-

PEREIRA; RICKES, 2011).

Lesões no plexo lombossacral ou em seus nervos associados podem

acarretar entre outros, a alteração de reflexos espinhais e de propriocepção

consciente no membro pélvico, atrofia, paralisia, perda de flexão ou extensão

voluntária de músculos e incapacidade de sustentar o peso (LORENZ;

KORNEGAY, 2006). Sendo assim, o conhecimento da formação deste plexo,

além de contribuir para o estudo da anatomia comparada, pode ter implicações

diretas em condutas clínicas, cirúrgicas e anestésicas.

32

Nesta perspectiva, o objetivo deste trabalho foi descrever o plexo

lombossacral do M. tridactyla no que se refere à sua origem e composição de

seus nervos.

MATERIAL E MÉTODOS

Foram utilizados seis exemplares adultos de M. tridactyla, sendo três

fêmeas, dois machos e outro de sexo indefinido devido à retirada dos órgãos

genitais em procedimento de necropsia. Os dois antímeros foram dissecados,

resultando na análise de 12 plexos lombossacrais.

Os cadáveres dos animais foram cedidos pelo Centro de Triagem de

Animais Silvestres (CETAS), órgão vinculado ao Instituto Brasileiro do Meio

Ambiente e dos Recursos Naturais Renováveis (IBAMA), mediante licença

número 99/2011. O estudo foi aprovado pela Comissão de Ética no Uso de

Animais da Universidade Federal de Goiás (CEUA-UFG, 015/11). O preparo,

acondicionamento e dissecação foram realizados no Laboratório de Anatomia

Animal do Instituto de Ciências Biológicas da UFG.

No Laboratório, os animais foram descongelados a temperatura

ambiente por um período de 48h, higienizados em água corrente e submetidos à

fixação por meio de injeções com solução de formol a 10%, num volume

correspondente a 10% do peso corporal (RODRIGUES, 2010). Posteriormente

foram imersos em tanques com solução conservadora de formol a 4% e após um

período mínimo de 72h de fixação, iniciou-se a dissecação.

O acesso à cavidade abdominal e pélvica se deu a partir de uma

incisão longitudinal na linha alba, remoção da sínfise pélvica e de parte dos púbis

e ísquios. O cólon e reto, os órgãos geniturinários e os vasos sanguíneos

lombares e sacrais foram afastados. O peritônio parietal, as fáscias pélvicas e

parte da musculatura sublombar foram removidos, permitindo assim, a

visualização dos ramos ventrais dos nervos espinhais e, por conseguinte, o plexo

lombossacral, suas comunicações e os nervos originados. As estruturas nervosas

foram dissecadas e os achados foram documentados por meio de esquemas e

33

fotografias, obtidas com uma câmera digital (DSC-H50, Sony, Brasil). A

nomenclatura empregada para a descrição dos resultados está de acordo com o

proposto pelo International Committee on Veterinary Gross Anatomical

Nomenclature (2012)

Para confirmação do número de vértebras torácicas, lombares e

sacrais, cada animal foi submetido a exame radiográfico em projeções ventro-

dorsal e látero-lateral. As radiografias foram efetuadas em um aparelho de

radiografia fixo da marca TUR, modelo T-350, com capacidade de 600mA e grade

antidifusora Potter-Bucky. Foram utilizadas películas radiográficas (T-MAT,

Kodak, Brasil) montadas em chassis rígidos de tamanho 30cm x 40cm, equipados

com par de écrans intensificadores. A distância foco-filme foi mantida em 90cm e

o cálculo da kilovoltagem e miliamperagem da técnica radiográfica utilizada foi

realizado de acordo com a espessura, em centímetros, de cada segmento

vertebral do animal, de acordo com Lavin (2003). As películas radiográficas foram

identificadas e reveladas em processadora automática da linha Vision Line (LX-2,

Lotus, Brasil). Os exames foram realizados no Setor de Radiologia do Hospital

Veterinário da Escola de Veterinária e Zootecnia da UFG.

A estatística descritiva foi utilizada na análise dos dados, por meio de

frequência percentual, conforme os estudos de Lacerda et al. (2006); Oliveira et

al. (2008) e Oliveira et al. (2011).

RESULTADOS E DISCUSSÃO

Com base na literatura consultada, pode-se afirmar que este é o único

estudo sobre o plexo lombossacral em membros da Superordem Xenarthra.

Portanto, os resultados deste estudo foram compilados com relatos em outras

espécies de animais mamíferos, incluindo os animais domésticos.

A composição do plexo lombossacral está diretamente relacionada ao

número de vértebras lombares e sacrais e suas variações. Mediante esta

constatação, optou-se pelo exame radiográfico para identificação do número de

vértebras torácicas, lombares e sacrais na espécie estudada.

34

Na coluna vertebral verificou-se a presença de 15 ou 16 vértebras

torácicas e duas ou três lombares, coincidindo com o descrito por Flower (1885),

Sánchez-Villagra et al. (2007) e Endo et al. (2009). Flower (1885) apontou ainda,

a correlação de 15 vértebras torácicas para três lombares ou 16 torácicas para

duas lombares, o que é sustentado pelos resultados do presente estudo, haja

vista que esta correlação esteve presente na maioria dos animais (83,3%). A

exceção foi na relação de 15 vértebras torácicas para duas lombares em um

indivíduo. Em relação às vértebras sacrais, Flower (1885) descreveu a presença

de três ou cinco, no entanto, foi observada neste estudo a presença de quatro

(16,6%) ou cinco (83,3%) vértebras (Figura 1).

O plexo lombossacral do M. tridactyla foi formado predominantemente

pelos ramos ventrais dos nervos espinhais T16, L1, L2, S1-S5, Cc1, o que o difere

do plexo da maioria dos mamíferos no que se refere à participação de todos os

segmentos lombares e a contribuição de segmentos torácicos e coccígeos na sua

composição (Tabela 1). Esta diferença se estende também aos animais

domésticos, onde o plexo lombossacral é constituído pelos ramos ventrais de L2-

L6, S1 em equinos, bovinos e suínos (GETTY, 1986), podendo ter participação de

L1 em equinos (GETTY, 1986) e por L3-L7 e S1-S3 em cães (MILLER, 1964).

Em 11 plexos (91,6%), o plexo lombar e sacral estava unido,

constituindo um plexo lombossacral verdadeiro, sendo o último segmento lombar

(L2 ou L3), o elo entre eles, pois sendo bifurcado, este ramo contribuiu tanto com

a formação de nervos do plexo lombar, quanto do sacral. Em um plexo (8,3%), o

último segmento lombar (L2) não contribuiu para a formação do plexo sacral.

Todavia, para melhor apresentação dos resultados, os plexos lombar e sacral

serão discutidos separadamente.

35

Figura 1. A, B, C, D, E – Imagens radiográficas em projeção ventro-dorsal da coluna vertebral torácica caudal, lombar, sacral e coccígea cranial de tamanduás-bandeira adultos. Figuras A e D correspondentes a um exemplar com 15 vértebras torácicas, duas lombares e cinco sacrais. Em B e E, exemplar com 15 vértebras torácicas, três lombares e quatro sacrais e C, exemplar com 16 vértebras lombares, duas lombares e cinco sacrais. T, L, S, Cc - Corpos vertebrais dos segmentos vertebrais torácicos, lombares, sacrais e coccígeos, respectivamente. F - Radiografia em projeção látero-lateral direita da coluna vertebral lombar caudal, sacral e coccígea cranial de tamanduá-bandeira adulto. L - Corpos vertebrais lombares; 1, 2, 3, 4 - Processos espinhosos sacrais; C - Processo espinhoso coccígeo.

Segundo Schaller (1999), o tronco lombossacral é parte do plexo

lombossacral representado pelo ramo oriundo do plexo lombar que reforça o

plexo sacral. De acordo com este conceito, o M. tridactyla não apresenta um

tronco lombossacral propriamente dito, haja vista o fato que L2 ou L3

isoladamente, que foram os ramos lombares que contribuíram para a formação do

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plexo sacral, não constituírem um tronco nervoso. Além da divergência dos

autores quanto ao conceito de tronco lombossacral, muitos estudos sobre o

presente tema não fizeram menção a esta estrutura, como se observa nas

publicações de Aydin (2009), Castro et al. (2009), Aydin (2010) e Martinez-

Pereira; Rickes (2011).

Tabela 1. Segmentos nervosos que compõe o plexo lombossacral do tamanduá-bandeira e de outros mamíferos

Espécie No. de vértebras

Composição plexo lombossacral

Autoria

Tamanduá-bandeira

T16L2S5 T15L3S5 T15L2S5 T15L3S4

T16, L1, L2, S1-S5, Cc1 (33,3%) T15, L1-L3, S1-S5 (16,6%) L1-L3, S1-S5 (16,6%) T15, L1, L2, S1-S5, Cc1 (16,6%) T15, L1–L3, S1-S4, Cc1 ( 8,3%) L1-L3, S1-S4 ( 8,3%)

Rato T13, L1-L6, S1, S2 GREEN (1968)

Jumento T18, L1-L6, S1-S4 ERDEN (1993)

Mocó L5-L7, S1-S3 LACERDA et al. (2006)

Humano T12, L1-L5, S1-S4 GILROY et al. (2008)

Porquinho-da-índia

L5-L7, S1-S3 OLIVEIRA et al. (2008)

Porco-espinho T15, L1-L4, S1, S2 AYDIN (2009)

Lobo-marinho L1-S3 CASTRO et al. (2009)

Esquilo-vermelho

L6, L7, S1, S2

AYDIN (2010)

Chinchila L4-L6, S1-S3 MARTINEZ-PEREIRA; RICKES (2011)

T- Ramo ventral torácico; L – Ramo ventral lombar; S – Ramo ventral sacral; Cc – Ramo ventral coccígeo

Plexo lombar

O plexo lombar do M. tridactyla é formado pelos nervos genitofemoral,

cutâneo lateral da coxa, femoral e obturador, coincidindo com os relatos de

Schaller (1999), que descreveu que os mesmos são responsáveis pela inervação

dos músculos craniais e mediais da coxa e a pele da região medial da coxa,

perna, tarso e metatarso. Alguns autores incluem ainda os nervos ilioipogástrico

(cranial e caudal, quando presentes) e o ilioinguinal como derivados do plexo

lombar (GETTY, 1986; ERDEN, 1993; KÖNING; LIEBICH, 2004; AYDIN, 2009;

CASTRO et al., 2009; AYDIN, 2010; MARTINEZ-PEREIRA; RICKES, 2011),

todavia, devido ao pequeno número de vértebras lombares, estão ausentes no M.

37

tridactyla, sendo o nervo genitofemoral o mais cranial dos nervos lombares. O

território de inervação dos referidos nervos ausentes nesta espécie é suprido pelo

nervo costo-abdominal, que corresponde ao ramo ventral do último nervo torácico,

o que também é relatado em suínos, no caso de ausência do nervo ilioipogástrico

cranial, quando estão presentes seis vértebras lombares ao invés de sete

(GETTY, 1986). A composição dos nervos do plexo lombar está demonstrada na

Tabela 2.

Tabela 2. Segmentos nervosos que compõe os nervos do plexo lombar em

Myrmecophaga tridactyla Nervo Composição Frequência

Genitofemoral T15, L1, L2 33,3%

T16, L1 33,3%

T15, L1 16,6%

L1, L2 16,6%

Cutâneo femoral lateral T15, L1, L2 25,0%

T16, L1 25,0%

L1, L2 25,0%

T15, L1 16,6%

T16, L1 ,L2 8,3%

Femoral T16, L1, L2 33,3%

T15, L1, L2, L3 25,0%

L1, L2, L3 25,0%

T15, L1, L2 16,6%

Obturador L1, L2, L3 25,0%

T16, L1, L2, S1 16,6%

T16, L1, L2 16,6%

T15, L1, L2, S1 16,6%

T15, L1, L2, L3, S1 16,6%

T15, L1, L2, L3 8,3%

T- Ramo ventral torácico; L – Ramo ventral lombar; S – Ramo ventral sacral

A participação de nervos torácicos na formação do nervo

genitofemoral, como observado em 83,3% dos casos deste estudo (Tabela 2,

Figura 2) e em porco-espinho (AYDIN, 2009) é incomum. Esta diferença se deve

provavelmente à menor quantidade de vértebras lombares nestas espécies,

sendo duas ou três no M. tridactyla e quatro no porco-espinho. Os resultados aqui

apresentados diferem-se dos demais mamíferos, como lobo-marinho (CASTRO et

al., 2009) e animais domésticos, onde este nervo é formado exclusivamente por

38

ramos lombares, sendo L3 e L4 (MILLER, 1964; GETTY, 1986; SCHALLER,

1999), podendo ter participação de L2 em ruminantes, equinos (GETTY, 1986;

SCHALLER, 1999) e suínos (GETTY, 1986). Pode originar-se ainda de uma única

raiz lombar, representada por L2 em jumentos (ERDEN, 1993), L3 em chinchilas

(MARTINEZ-PEREIRA; RICKES, 2011) e L4 no esquilo-vermelho (AYDIN, 2010).

Figura 2. Vista ventral do plexo lombossacral de M. tridactyla adultos, sendo A, indivíduo com 16 vértebras torácicas e duas lombares e B, indivíduo com 15 vértebras torácicas e três lombares. T, L e S, ramos ventrais dos nervos torácicos, lombares e sacrais, respectivamente; C, N. costoabdominal; Gf, N. genitofemoral; CL, N. cutâneo femoral lateral; F, N. femoral; O, N. obturador; I, N. isquiático; Pd e P, Tronco comum dos nervos pudendo e pélvico; GCa, N. glúteo caudal; GCr, N. glúteo cranial; TS, tronco simpático; *, Ramo de S1 para o N. obturador; 1, Músculo psoas menor.

39

O nervo cutâneo femoral lateral (n. cutâneo lateral da coxa) do M.

tridactyla (Figura 2, Tabela 2) recebeu na maioria dos casos (75%), a contribuição

do último nervo torácico, o que corrobora os achados de Aydin (2009) em porco-

espinho. Nas demais espécies, é formado exclusivamente por segmentos

lombares, sendo L3-L5 nos animais domésticos (GETTY, 1986; SCHALLER,

1999), podendo ter contribuição de L2 no equino (GETTY, 1986). Pode originar-se

ainda de uma única raiz lombar, representada por L3 no lobo-marinho (CASTRO

et al., 2009) e L4 em chinchilas (MARTINEZ-PEREIRA; RICKES, 2011).

Para contribuir com a formação dos nervos genitofemoral e cutâneo

femoral lateral, o último nervo torácico se bifurca, sendo que o ramo cranial desce

paralelo à última costela constituindo com o ramo caudal do penúltimo nervo

intercostal, o denominado nervo costoabdominal, enquanto o ramo caudal une-se

aos segmentos lombares para integrar os nervos do plexo lombar. Esta

característica é padrão para todos os demais nervos torácicos nesta espécie,

onde cada nervo espinhal torácico bifurca-se, fornecendo um ramo que contribui

com a formação do nervo intercostal correspondente e outro que contribui com o

nervo intercostal seguinte. De acordo com os achados atuais, não há relatos

desta característica em qualquer outra espécie estudada (Figura 3).

Do plexo lombar, o nervo femoral foi o mais espesso, o que confirma a

descrição de Schaller (1999), referindo-se aos animais domésticos e também

apresenta composição similar ao do porco-espinho (AYDIN, 2009) no que se

refere à participação de segmentos torácicos em sua composição (Tabela 2,

Figura 2). Por outro lado, diferencia-se substancialmente dos animais com maior

número de segmentos lombares, sendo formado por L3-L6 no equino, suíno e em

parte dos cães (GETTY, 1986), L4-L6 em bovinos (GETTY, 1986), L2-L4 no

jumento (ERDEN, 1993), L3-L4 no lobo-marinho (CASTRO et al., 2009), L4-L5 no

esquilo-vermelho (AYDIN, 2010) e chinchila (MARTINEZ-PEREIRA; RICKES,

2011), L5-L6 no porquinho-da-índia (OLIVEIRA et al., 2008) e mocós (OLIVEIRA

et al., 2011).

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Figura 3. Vista ventral do plexo lombossacral de M. tridactyla adulta, com 15 vértebras torácicas, duas lombares e cinco sacrais, onde observa-se a formação dos nervos intercostais. T, L - Ramos ventrais torácicos e lombares, Gf - N. Genitofemoral, CL - N. Cutâneo femoral lateral, F - N. Femoral, O - N. Obturador, C - N. Costoabdominal e * - Ramos caudais dos nervos espinhais torácicos T13 e T14, contribuindo para a formação dos nervos intercostais 14 e 15, respectivamente.

Caudalmente, o nervo obturador (Figura 2) teve a mesma constituição

do nervo femoral em 50,0% dos casos (Tabela 2), coincidindo com o descrito em

animais domésticos por König; Liebich (2004), Lorenz; Kornegay (2006) e Dyce et

al. (2010). A composição do nervo obturador se diferencia da descrita em outras

espécies, não somente pela contribuição torácica, mas como também pela sacral,

que apenas é descrito por Miranda et al. (2007) em fêmeas de bovinos azebuados

e Schaller (1999), apesar de não se referir à espécie. Assim, segundo Getty

(1986), em cães e bovinos o mesmo é formado pelos segmentos L4-L6, podendo

ter a contribuição de L3 em equinos e suínos, por L3, L4 no lobo-marinho

(CASTRO et al., 2009), L4, L5 no esquilo-vermelho (AYDIN, 2010) e chinchila

(MARTINEZ-PEREIRA; RICKES, 2011) e por L5, L6 nos mocós (LACERDA et al.,

2006) e porquinho-da-índia (OLIVEIRA et al., 2008).

41

Plexo sacral

Emergindo do plexo sacral do M. tridactyla observou-se os nervos

glúteos cranial e caudal, isquiático, cutâneo caudal do fêmur, pudendo e o retal

caudal. Os segmentos nervosos que os compõem estão descritas na Tabela 3.

O nervo glúteo cranial (Figura 2) deixa dorsalmente o tronco do plexo

sacral, sendo formado predominantemente por L2, S1, S2 (Tabela 3). Sua

composição difere-se da demonstrada nas outras espécies, sendo formado por L3

ou L3 e L4 no porco-espinho (AYDIN, 2009), L7 no porquinho-da-índia (OLIVEIRA

et al., 2008) e mocós (LACERDA et al., 2006), L4-S1 no jumento (ERDEN, 1993)

e L6, S1 em bovinos (GETTY, 1986). Em cães e equinos (GETTY, 1986), lobo-

marinho (CASTRO et al., 2009) e chinchila (MARTINEZ-PEREIRA; RICKES,

2011), este nervo é formado pelos dois últimos segmentos lombares, junto com

S1.

Tabela 3. Segmentos nervosos que compõe os nervos do plexo sacral em

Myrmecophaga tridactyla Nervo Composição Frequência

Glúteo cranial L2, S1, S2 41,6%

L3, S1 33,3%

L2, L3, S1 16,6%

S1, S2 8,3%

Glúteo caudal L2, S1, S2, S3 25,0%

L3, S1, S2 25,0%

L3, S1, S2, S3 25,0%

L2, S1, S2, S3, S4 16,6%

S1, S2, S3 8,3%

Isquiático L3, S1, S2, S3 50,0%

L2, S1, S2, S3, S4 41,6%

S1, S2, S3, S4 8,3%

Cutâneo femoral caudal Nervo isquiático 100,0%

Pudendo S4, S5 75,0%

S3, S4 16,6%

S3, S4, S5 8,3%

Retal caudal S5 33,3%

S4, S5, Cc1 33,3%

S4, Cc1 16,6%

S5, Cc1 16,6%

L – Ramo ventral lombar; S – Ramo ventral sacral; Cc – Ramo ventral coccígeo

42

Na maioria dos casos (58,3%), o nervo glúteo caudal originou-se do

plexo sacral, cranialmente ao último segmento de formação do nervo isquiático

(Figura 2), coincidindo com os relatos de Castro et al. (2009) em lobo-marinho e

Lacerda et al. (2006) em mocós. Segundo a literatura destes animais, o nervo

glúteo caudal teve a mesma origem do glúteo cranial, assim como ocorre no suíno

(GETTY, 1986), padrão este, não observado no M. tridactyla. Nos demais cinco

antímeros (41,6%), foi ramo do nervo isquiático, como ocorre nos ruminantes,

suínos e gatos (GETTY, 1986), macaco Cebus apella (BARROS et al., 2003) e

chinchila (MARTINEZ-PEREIRA; RICKES, 2011).

Derivando predominantemente de L3, S1-S3 (Tabela 3) têm-se o nervo

isquiático (Figura 2). Apesar de grupos de animais compartilharem do mesmo

padrão de formação deste nervo, como se nota a seguir, o do M. tridactyla não se

enquadra em nenhum deles. Desta forma, o nervo isquiático é formado pelo

último nervo lombar e dois primeiros sacrais em ruminantes (GETTY, 1986; LIMA

et al., 2008), equino (GETTY, 1986), jumento (ERDEN, 1993) e mocós (SANTOS

et al., 2006), pelos dois últimos nervos lombares e os dois primeiros sacrais no

cão (GETTY, 1986) e no esquilo-vermelho (AYDIN, 2010), pelos dois últimos

nervos lombares e primeiro sacral no porquinho-da-índia (OLIVEIRA et al., 2008),

no lobo-marinho (CASTRO et al., 2009), no porco-espinho (AYDIN, 2009), no preá

(OLIVEIRA et al., 2010), na chinchila (MARTINEZ-PEREIRA; RICKES, 2011) e no

mão-pelada (PEREIRA et al., 2011).

Nota-se ainda, que na maioria das espécies, a contribuição nervosa

para o nervo isquiático termina mais cranialmente do que ocorre no M. tridactyla,

sendo S2 o último segmento participante, mas, a contribuição de S3 é reportada

em humanos (GILROY et al., 2008) e javali (IGLESIAS et al., 2011), podendo

estar presente em bovinos azebuados (CAMPOS et al., 2003; FERRAZ et al.,

2006) e caprinos da raça Saanen (LIMA et al., 2008). Até onde se pode constatar,

a participação de S4, como observado neste estudo, ainda não fora reportada em

outra espécie. Esta diferença pode ser atribuída mais uma vez ao menor número

de vértebras lombares em relação às sacrais no tamanduá-bandeira.

O nervo cutâneo femoral caudal originou-se do nervo isquiático em

100% dos plexos, discordando com o demonstrado em outras espécies. Ele

deriva da borda ventral do nervo glúteo caudal em equinos ou da borda dorsal do

43

nervo isquiático em ruminantes, enquanto no gato (GETTY, 1986) e no jumento

(ERDEN, 1993), deriva de S2-S3, podendo receber contribuição de S1 em suínos

(GETTY, 1986). Em cães, deriva de S1, S2 (GETTY, 1986). No lobo-marinho

(CASTRO et al., 2009) e na chinchila (MARTINEZ-PEREIRA; RICKES, 2011)

provém do mesmo tronco nervoso do plexo isquiático, que emite os nervos glúteo

cranial, glúteo caudal e isquiático.

Predominantemente por S4-S5 (Tabela 3), o nervo pudendo foi

formado. Estes ramos reúnem-se num tronco comum (Figura 2), de onde também

deriva o nervo pélvico, que segue cranialmente para formar o plexo pélvico. O

nervo pudendo dos mamíferos apresenta uma grande variação na sua formação,

mas geralmente, é mais caudal no M. tridactyla do que nos demais animais. É

formado por S2 no porco-espinho (AYDIN, 2009), S1, S2, podendo ter

contribuição de S3 em chinchila (MARTINEZ-PEREIRA; RICKES, 2011), mais

frequentemente por S2, S3 em suínos, cães e gatos (GETTY, 1986; SCHALLER,

1999), no mocó (LACERDA et al., 2006), no porquinho-da-índia (OLIVEIRA et al.,

2008) e no lobo-marinho (CASTRO et al., 2009) e por S3, podendo ter

participação de S2 e S4 em ruminantes e equinos (GETTY, 1986; SCHALLER,

1999).

Com a participação principalmente de S5 (Tabela 3), encontra-se o

nervo retal caudal. O padrão de formação monossegmentar também é reportado

em equinos, bovinos e suínos (GETTY, 1986), sendo S4 o segmento envolvido,

ou S3 na chinchila (MARTINEZ-PEREIRA; RICKES, 2011) e S2 no porco-espinho

(AYDIN, 2009), diferente do observado em cães (GETTY, 1986) e lobo-marinho

(CASTRO et al., 2009), cuja formação deriva de dois segmentos medulares, S2 e

S3. Em cães, o nervo retal caudal pode ainda ser ramo do nervo pudendo

(MILLER, 1964; SCHALLER, 1999), o que não foi observado no presente estudo.

No jumento, deriva de S3-S5 (ERDEN, 1993). A participação de segmento

coccígeo foi relatada apenas em suínos, nos quais o nervo retal caudal se origina

de S2-S4, sendo que na maioria dos casos, o ramo ventral de S4 se relacionou

com o ramo ventral de Cc1 (CHAGAS et al., 2010).

Assim, pode-se concluir que a composição do plexo lombossacral e de

seus nervos no M. tridactyla apresenta similaridades aos dos demais mamíferos,

em especial daqueles que também possuem um menor número de vértebras

44

lombares. Contudo, apresenta algumas peculiaridades na sua composição, como

a participação de ramos torácicos e coccígeos e uma maior variação anatômica,

que por sua vez está associada à variação do número de vértebras torácicas,

lombares e sacrais.

AGRADECIMENTOS

Ao Instituto Brasileiro do Meio Ambiente e dos Recursos Naturais

Renováveis do estado de Goiás (IBAMA-GO) pela doação dos cadáveres de M.

tridactyla utilizados neste estudo.

ABSTRACT: Despite its significance to the biomes of many countries, little is

known about the morphology of the M. tridactyla. Therefore, this study aimed to describe in M. tridactyla the origin of the lumbosacral plexus and the composition of its nerves. For this purpose, 12 plexuses from six adult cadavers of both sexes donated by IBAMA-GO (license 99/2011 UFG-CEUA Protocol 015/11) were used. The animals were thawed at room temperature for 48h, fixed and preserved in formaldehyde solution at 10% and 4%, respectively, and subsequently dissected after a minimum period of 72 hours from the fixation procedure. In order to verify the number of vertebrae, radiographic examination of the thoracic, lumbar and sacral segments of the vertebral column was performed. The ventral rami of spinal nerves, their communications and the nerves arising from the plexus were verified after the dissection of the ventral face of the caudal thoracic, lumbar and sacral regions. The radiographs showed 15 or 16 thoracic vertebrae, two or three lumbar and four or five sacral one. The lumbosacral plexus of M. tridactyla originated in T16, L1, L2, S1-S5, Cc1 (33,3%), T15, L1-L3, S1-S5 (16,6%), T15, L1, L2, S1-S5, Cc1 (16,6%), L1-L3, S1-S5 (16,6%), T15, L1-L3, S1-S4, Cc1 (8,3%) and L1-L3, S1-S4 (8,3%). The nerves derived from the plexus with their most common arrangement were as follow: genitofemoral (T15, L1, L2 and T16, L1), lateral femoral cutaneous nerve (T15, L1, L2 and T16, L1), femoral (T16, L1, L2), obturator (L1-L3), sciatic (L3, S1-S3), cranial gluteal (L2, S1, S2), caudal gluteal (L2, S1-S3 and L3, S1, S2), pudendal (S4, S5) and rectal caudal (S5 and S4, S5, Cc1). The caudal femoral cutaneous nerve originated from the sciatic nerve. In general, the lumbosacral plexus of the M. tridactyla resembles that of other mammals, but it shows some peculiarities, such as the involvement of thoracic and coccygeal rami in its nerve composition and a greater anatomical variation in its formation, which can be mainly related to the numerical variation of thoracic, lumbar and sacral vertebrae in this species.

KEYWORDS: Anatomy. Innervation. Nervous system. Xenarthra.

45

REFERÊNCIAS

AYDIN, A. The dissemination of the pelvic limb nerves originating from the lumbosacral plexus in the porcupine (Hystrix cristata). Veterinární Medicína,

Praha, v. 54, n. 7, p. 333-339, 2009. AYDIN, A. The spinal nerves that constitute the plexus lumbosacrales of the red squirrel (Sciurus vulgaris). Veterinární Medicína, Praha, v. 55, n. 4, p. 183-186,

2010. BARROS, R. A. C.; PRADA, I. L. S.; SILVA, Z.; RIBEIRO, A. R.; SILVA, D. C. O. Constituição do plexo lombar em macaco Cebus apella. Brazilian Journal of Veterinary Research and Animal, São Paulo, v. 40, n. 5, p. 373-381, 2003. CAMPOS, D. B.; SILVA, F. O. C.; SEVERINO, R. S.; DRUMMOND, S. S.; LIMA, E. M. M.; BOMBONATO, P. P.; SANTANA, M. I. S. Origem e distribuição dos nervos isquiáticos em fetos de bovinos azebuados. Ars Veterinaria, Jaboticabal, v. 19, n. 3, p. 219-223, 2003. CASTRO, T. F.; SOUZA, D. A. S.; SILVA FILHO, R. P.; PEREIRA, M. A. M. Sistematização e distribuição da inervação lombar e sacral em Arctocephalus australis. Brazilian Journal of Veterinary Research and Animal, São Paulo, v.

46, n. 5, p. 404-411, 2009. CHAGAS, L. G. S.; DRUMMOND, S. S.; SILVA, F. O. C.; CHAGAS R. G. Origem e distribuição do nervo retal caudal em suínos (Sus scrofa domesticus- LINNAEUS, 1758) da linhagem Per Ar Lan. Horizonte científico, Uberlândia, v. 4, n. 2, p. 1-11, 2010. DYCE, K. M.; SACK, W. O.; WENSING, C. J. G. Tratado de anatomia veterinária, 4. ed. Rio de Janeiro: Elsevier, 2010, 834 p. ENDO, H.; KOMIYA, T.; KAWADA, S.; HAYASHIDA, A.; KIMURA, J.; ITOU, T.; KOIE, H.; SAKAI, T. Three-dimensional reconstruction of the xenarthrous process of the thoracic and lumbar vertebrae in the giant anteater. Mammal Study, Tokyo, v. 34, p. 1-6, 2009. ERDEN, H. Merkebin (equus asinus l.) plexus lumbosacralis'I üzerinde makroanatomik ve subgros çalişmalar. Uludağ Üniversitese Veteriner Fakültesi Dergisi, Konya, v. 9, n. 1, p. 64-71, 1993.

FERRAZ, R. H. S. et al. Estudo anatômico da porção intrapélvica do nervo isquiático em fetos de bovinos azebuados. Brazilian Journal of Veterinary Research and Animal, São Paulo, v. 43, n. 3, p. 302-308, 2006.

46

FLOWER, W. H. An introduction to the osteology of the mammalian. 3. ed.

London: Macmillan and Co., 1885, 382 p. GETTY, R. Anatomia dos animais domésticos. 5. ed. Rio de Janeiro: Guanabara Koogan, 1986. 2000p. v. 1 e 2. GILROY, A. M.; MacPHERSON, B. R.; ROSS, L. M. Atlas de Anatomia. 1. ed.,

Rio de Janeiro: Guanabara Koogan, 2008, 656p. GREEN, C. E. Anatomy of the Rat. In:__The nervous system. Hafner Publishing Company, New York and London, 1968. cap. 26, p. 115–175. IGLESIAS, L. P.; SILVA, F. O. C; BRITO, T. R. Origem e distribuição do nervo isquiático em fetos de javalis (Sus scrofa scrofa). Biotemas, Florianópolis, v. 24, n. 4, p. 141-145, 2011. INTERNATIONAL COMMITTEE ON VETERINARY GROSS ANATOMICAL NOMENCLATURE. Nomina anatomica veterinaria. 5. ed. Ithaca: Cornell University, 2012. 160 p. IUCN 2012. IUCN Red List of Threatened Species. Version 2012.1.

<www.iucnredlist.org>. Acessado em 26 agosto 2012. KÖNIG, H. E.; LIEBICH, H. J. Anatomia dos animais domésticos. 1. ed. Porto Alegre: Artmed, 2004. 399 p. v. 2. LACERDA, P. M. O.; MOURA, C. E. B.; MIGLINO, M. A.; OLIVEIRA, M. F.; ALBUQUERQUE, J. F. G. Origem do plexo lombossacral de mocó (Kerondo rupestris). Brazilian Journal of Veterinary Research and Animal, São Paulo, v.

43, n. 5, p. 620-628, 2006. LARRAZÁBAL, L. B. Crianza en cautiverio de perezoso de dos dedos (Choloepus didactylus). Edentata, v. 6, p. 30-36, 2004.

LAVIN, L. M. Radiography in veterinary technology. 4. Ed. Philadelphia:

Elsevier, 2006. 400p. LIMA, E. M. M.; SILVA, F. O. C.; SEVERINO, R. S.; DRUMMOND, S. S.; CAMPOS, D. B.; SANTANA, M. I. S.; MORAES, D. D. A. Origem e distribuição dos nervos isquiáticos em caprinos da raça Saanen. Ciência Rural, Santa Maria, v. 38, n. 2, p. 372-377, 2008. LORENZ, M. D.; KORNEGAY, J. N. Neurologia Veterinária. 2. ed. Barueri:

Manole, 2006. 467 p. MARTINEZ-PEREIRA, M. A.; RICKES, E. M. The spinal nerves that constitute the lumbosacral plexus and their distribution in the chinchilla. Journal of the South African Veterinary Association, Pretoria, v. 82, n. 3, p. 150-154, 2011.

47

MILLER, M. E. Anatomy of the dog. Philadelphia: W. B. Saunders, 1964, 941 p.

MIRANDA, F.; COSTA, A. M. Xenarthra (Tamanduá, Tatu, Preguiça). In: CUBAS, Z. S.; SILVA, J. C. R.; CATÃO-DIAS, J. L. Tratado de animais selvagens – medicina veterinária. 1. ed. Roca: São Paulo, 2007, p. 402-414.

MIRANDA, R. L.; CARNEIRO E SILVA, F. O.; SEVERINO, R. S.; DRUMMOND, S. S.; GONÇALVES, R. C. Origens e distribuições dos nervos obturatórios em fetos fêmeas de bovinos azebuados. Bioscience Journal, Uberlândia, v. 23, n. 4, p.

120-127, 2007. MOURÃO, G.; MEDRI, M. Activity of a specialized insectivorous mammal (Myrmecophaga tridactyla) in the Pantanal of Brazil. Journal of Zoology, London,

p. 271: 187-192, 2007. OLIVEIRA, G. B.; ALBUQUERQUE, J. F. G.; OLIVEIRA, M. F.; RODRIGUES, M. N.; SOUSA, R. S.; SOUSA, E. S.; MIGLINO, M. A. Source and distribution of the lumbosacral plexus in spix’s yellow-toothed cavy (Galea spixii spixii). Brazilian Journal Morphology Science, São Paulo, v. 25, n. 1-4, p. 1-34, 2008.

OLIVEIRA, G. B.; RODRIGUES, M. N.; SOUSA, E. S.; PAIVA, A. L. C.; MOURA, C. E. B.; MIGLINO, M. A.; OLIVEIRA, M. F. Origem e distribuição dos nervos isquiáticos do preá. Ciência Rural, Santa Maria, v. 40, n. 8, p. 1741-1745, 2010.

OLIVEIRA, G. B.; ALBUQUERQUE, J. F. G.; RODRIGUES, M. N.; PAIVA, A. L. C.; MOURA, C. E. B.; MIGLINO, M. A.; OLIVEIRA, M. F. Origem e distribuição do nervo femoral em mocó, Kerodon rupestris (Cavidae). Pesquisa Veterinária Brasileira, Rio de Janeiro, v. 31, n. 1, p. 84-88, 2011. PEREIRA, K. F.; PARANAIBA, J. F. F. S.; HELRIGLE, C.; ARAÚJO, E. G. Origem e distribuição anatômica do nervo isquiático de mão-pelada. Pesquisa Veterinária Brasileira, Rio de Janeiro, v. 31, n. 1, p. 74-78, 2011. RODRIGUES, H. Técnicas anatômicas. 4. ed. Vitória: GM. Gráfica e Editora, 2010, 270p. SÁNCHEZ-VILLAGRA, M. R.; NARITA, Y.; KURATANI, S. Thoracolumbar Vertebral Number: First Skeletal Synapomorphy For Afroterian Mammals. Systematics and Biodiversity, Cambridge, v. 5, n. 1, p. 1-7, 2007.

SANTOS, R. C.; ALBUQUERQUE, J. F. G.; SILVA, M. C. V.; MOURA, C. E. B, CHAGAS, R. S. N; BARBOSA, R. R.; MIGLINO, M. A. Anatomia do nervo isquiático em mocós (Kerodon rupestris WIED, 1820) aplicada à clínica de animais silvestres. Brazilian Journal of Veterinary Research and Animal, São Paulo, v. 43, n. 43, p. 647-653, 2006. SCHALLER, O. Nomenclatura anatômica veterinária ilustrada. 1. ed. São

Paulo: Manole, 1999. 494 p.

48

CAPÍTULO 3 - ASPECTOS ANATÔMICOS DOS NERVOS DA COXA DO

TAMANDUÁ-BANDEIRA (Myrmecophaga tridactyla, Linnaeus, 1758)

ANATOMICAL ASPECTS OF THE NERVES OF THE THIGH OF THE GIANT

ANTEATER (Myrmecophaga tridactyla, Linnaeus, 1758)

Viviane Souza CRUZ1, Júlio Roquete CARDOSO2, Luciana Batalha de

Miranda ARAÚJO3, Paulo Roberto de SOUZA1, Eugênio Gonçalves de

ARAÚJO3

1.Doutorandos no Programa de Pós-Graduação em Ciência Animal, Escola de Veterinária e Zootecnia, Universidade Federal de Goiás, UFG, Goiânia, GO; Professores mestres no Departamento de Morfologia, Instituto de Ciências Biológicas, Universidade Federal de Goiás, UFG, Goiânia, GO. souzacruzviviane@gmail.com; paulobto@hotmail.com, Caixa Postal 131 – Campus Samambaia (Campus II), CEP: 74001-970 – Goiânia – Goiás 2.Professor doutor, Departamento de Morfologia, Instituto de Ciências Biológicas, Universidade Federal de Goiás, UFG. Goiânia, GO. juliorcardoso@gmail.com, Caixa Postal 131 – Campus Samambaia (Campus II), CEP: 74001-970 – Goiânia – Goiás 3.Professores doutores, Departamento de Medicina Veterinária, Escola de Veterinária e Zootecnia, Universidade Federal de Goiás, UFG, Goiânia, GO. earaujo@vet.ufg.br, lbmzoovet@gmail.com, Caixa Postal 131 – Campus Samambaia (Campus II), CEP: 74001-970 – Goiânia – Goiás

Submetido na Revista Bioscience Journal em 05 de março de 2013

Situação: Em avaliação (última alteração em 18 de março de 2013)

49

ASPECTOS ANATÔMICOS DOS NERVOS DA COXA DO TAMANDUÁ-

BANDEIRA (Myrmecophaga tridactyla, Linnaeus, 1758)

ANATOMICAL ASPECTS OF THE NERVES OF THE THIGH OF THE GIANT

ANTEATER (Myrmecophaga tridactyla, Linnaeus, 1758)

RESUMO: A carência de conhecimento básico acerca das espécies silvestres, em especial de anatomia topográfica, tem constituído um obstáculo à prática de procedimentos clínico-cirúrgicos em animais selvagens. Portanto, o objetivo deste trabalho foi descrever os nervos da coxa do M. tridactyla, abordando sua topografia, ramificação e território de inervação. Para tanto, foram utilizados seis cadáveres adultos, fornecidos pelo IBAMA-GO (licença 99/2011, CEUA-UFG protocolo nº 015/11), fixados e preservados em soluções de formaldeído a 10% e 4%, respectivamente. A dissecação teve início após um período mínimo de 72h a partir da fixação. Os nervos responsáveis pela inervação da coxa do M. tridactyla foram o genitofemoral, o cutâneo femoral lateral, o femoral e seu principal ramo, o nervo safeno, o obturador, o glúteo cranial, o isquiático e o cutâneo femoral caudal. O ramo femoral do nervo genitofemoral inerva a região cutânea medial da coxa e linfonodo inguinal superficial. O nervo cutâneo femoral lateral distribui na região cutânea craniomedial e craniolateral da coxa. O nervo Femoral se ramifica nos músculos ilíaco, psoas maior e menor, iliopsoas, pectíneo, sartório, quadríceps e a pele da região medial da coxa. O nervo safeno inerva a pele da face medial da coxa e joelho. O nervo obturador envia ramos aos músculos obturador externo, inclusive sua parte intrapélvica, adutores magno, longo e curto e o grácil. O nervo glúteo cranial inerva o músculo tensor da fáscia lata. O nervo isquiático distribui nos músculos gêmeos, quadrado femoral, semimembranoso, semitendinoso, bíceps femoral longo e curto e na região cutânea lateral da coxa e joelho. O nervo cutâneo femoral caudal inerva o músculo semitendinoso e a região da tuberosidade isquiática além da face caudolateral da coxa. Há consideráveis diferenças entre o território de inervação dos nervos da coxa do M. tridactyla em relação ao dos animais domésticos, o que na prática inviabiliza a extrapolação de técnicas de procedimentos clínico-cirúrgicos e protocolos anestésicos adotados em animais domésticos para a espécie em questão.

PALAVRAS-CHAVE: Inervação, Plexo lombossacral. Sistema nervoso periférico.

Tamanduás

50

INTRODUÇÃO

O tamanduá-bandeira (Myrmecophaga tridactyla) é um mamífero

pertencente à Superordem Xenarthra, ordem Pilosa e família Myrmecophagidae,

sendo esta formada por três gêneros: Myrmecophaga (tamanduá-bandeira),

Tamandua (tamanduá-mirim) e Cyclopes (tamanduá-pigmeu). O M. tridactyla está

classificado como “vulnerável” (VU) na lista da União Internacional para a

Conservação da Natureza e dos Recursos Naturais (IUCN, 2012), sendo que esta

queda na população é decorrente de vários fatores, dentre eles a caça, o ataque

por cães, a degradação de seu habitat pelas queimadas, o avanço da pecuária e

agricultura, e atropelamentos (MIRANDA; COSTA, 2007; MOURÃO; MEDRI,

2007).

Dentre as consequências dos traumatismos, estão as neuropatias, que

podem ser resultantes de lesões mecânicas, fraturas, compressão, estiramento,

laceração e infusão de medicamentos no interior ou nos arredores dos nervos,

podendo acarretar a lesão de um único ou de um grupo de nervos (FORTERRE et

al., 2007). Assim, clínicos e cirurgiões devem ter o conhecimento da

neuroanatomia para um atendimento adequado e que favoreça a sobrevida e

preservação desta espécie. No entanto, o estudo do sistema nervoso ainda é uma

área pouco explorada em animais selvagens e no que se refere à Superordem

Xenarthra, não há até o momento estudos acerca da distribuição nervosa nos

membros pélvicos de qualquer uma de suas espécies.

Nesta perspectiva, o objetivo deste trabalho foi descrever os nervos da

coxa do M. tridactyla, abordando sua topografia, ramificação e território de

inervação.

MATERIAL E MÉTODOS

Foram utilizados seis exemplares de tamanduá-bandeira, adultos,

sendo três fêmeas, dois machos e outro indefinido devido à retirada dos órgãos

genitais em procedimento de necropsia. Todos os espécimes tiveram os dois

antímeros dissecados, portanto os resultados deste estudo são produto da análise

51

de 12 plexos lombossacrais com seus respectivos membros pélvicos. Os animais

foram cedidos pelo Centro de Triagem de Animais Silvestres (CETAS) – IBAMA-

GO (licença 99/2011), logo, nenhum animal foi submetido ao procedimento de

eutanásia. Toda conduta foi previamente aprovada pela Comissão de Ética no

Uso de Animais – CEUA (Processo nº 015/11). O preparo, acondicionamento e

dissecação foram realizados no Laboratório de Anatomia Animal do Instituto de

Ciências Biológicas (ICB), da Universidade Federal de Goiás (UFG).

Ao dar entrada no Laboratório, os animais foram descongelados a

temperatura ambiente por um período de 48 horas, higienizados em água

corrente e posteriormente submetidos à fixação por meio de injeções musculares

e na artéria carótida, com solução de formol a 10%, num volume correspondente

a 10% do peso corporal e posteriormente imersos em tanques com solução

conservadora de formol a 4% e após um período mínimo de 72h de fixação,

iniciou-se a dissecação (RODRIGUES, 2010). O acesso à cavidade abdominal e

pélvica se deu a partir de uma incisão longitudinal na linha alba, remoção da

sínfise pélvica e de parte dos púbis e ísquios.

Para a visualização dos ramos ventrais dos segmentos lombares e

sacrais junto aos forames intervertebrais, foram afastados o intestino, os órgãos

genitourinários e os vasos sanguíneos lombares e sacrais e ainda, a remoção do

peritônio parietal. Os nervos e suas ramificações foram dissecados até a

extremidade distal da coxa. Os resultados foram documentados por meio de

esquemas e fotografias, obtidas com uma câmera digital (DSC-H50, Sony, Brasil).

A nomenclatura utilizada para a descrição dos resultados está de acordo com o

proposto pelo International Committee on Veterinary Gross Anatomical

Nomenclature (2012).

A estatística descritiva foi utilizada na análise dos dados, por meio de

frequência percentual, conforme os estudos de Campos et al. (2003); Santos et al.

(2006); Miranda et al. (2007); Lizardo et al. (2009); Iglesias et al. (2011); Oliveira

et al. (2011) e Pereira et al. (2011).

52

RESULTADOS

Os nervos da coxa do M. tridactyla são o genitofemoral, o cutâneo

femoral lateral, o femoral, o obturador, o glúteo cranial, o isquiático e o cutâneo

femoral caudal (Figuras 1, 2A e 2B), que derivam do plexo lombossacral e juntos

são responsáveis pela inervação de todas as estruturas musculoesqueléticas,

cutâneas e vasculares da região (Quadro 1).

Figura 1. Vista ventral do plexo lombossacral de M. tridactyla adulta, com 15

vértebras torácicas, duas lombares e cinco sacrais, sendo T, L, S e Cc - Ramos ventrais torácicos, lombares, sacrais e coccígeos, Gf - N. Genitofemoral, CL - N. Cutâneo femoral lateral, F - N. Femoral, O - N. Obturador, I - N. Isquiático, Gcr - N. Glúteo cranial, Gca - N. Glúteo caudal, Pd e P - Tronco comum dos nervos pudendo e pélvico, Rc - N. retal caudal, C - N. Costoabdominal e, TS - Tronco simpático.

O nervo genitofemoral derivou-se de T15, L1, L2 em quatro antímeros

(33,3%), T16, L1 em quatro antímeros (33,3%), T15, L1 em dois antímeros

(16,6%) e L1, L2 em dois antímeros (16,6%). Divide-se logo após sua formação e

seus ramos cruzam ventral e dorsalmente o músculo psoas menor. O ramo

ventral (ramo genital) emite um ramo inconstante para o músculo psoas menor

53

(16,6%), segue em direção à parede abdominal para suprir o músculo oblíquo

abdominal interno e termina distribuindo-se caudalmente na face interna da região

púbica. O ramo dorsal (ramo femoral) do nervo genitofemoral pode ser único ou

duplo. Destes, um segue distalmente, atravessa o canal inguinal em direção à

região cutânea medial da coxa, distribuindo-se no linfonodo inguinal superficial e

pele local. O outro é inconstante e se une a um ramo do nervo femoral em

posição interna ou externa à cavidade abdominal, atravessa a parede abdominal

junto aos vasos femorais e continua distribuindo-se na região medial da coxa e

joelho (Figura 2A).

Figura 2. A- Vista medial da coxa direita de M. tridactyla adulto, mostrando: L e S - Ramos ventrais dos nervos lombares e sacrais, respectivamente. Gf - N. genitofemoral; CL - N. cutâneo femoral lateral; F - N. femoral; O - N. obturador; f e g - Ramos femoral e genital do N. genitofemoral, respectivamente; S – N. safeno; rcS - Ramo cutâneo do N. safeno; 1 - M. grácil; 2 - M. pectíneo; 3 - M. semimembranoso; 4 - M. adutor; 5 - M. sartório; 6 - M. vasto medial; 7 - M. reto femoral; 8 - Fáscia superficial medial; a - Ramo do N. femoral para o M. sartório. B- Vista lateral da coxa esquerda de M. tridactyla adulto, mostrando: I - N.

isquiático, Gcr - N. glúteo cranial, Gca - N. glúteo caudal, Cfc - N. cutâneo femoral caudal, rm - Ramo muscular do nervo isquiático, Cls - N. cutâneo lateral da sura, T e F - N. tibial e fibular comum, respectivamente (ramos do nervo isquiático), 1 - M. glúteo profundo, 2 - M. piriforme, 3 - M. Glúteo médio, 4 - M. Glúteo superficial, 5 - M. Glúteo femoral, 6 - M. bíceps femoral longo, 7 - M. semitendinoso, 8 - M. semimembranoso, 9 - M. quadrado femoral, 10 - M. quadríceps, 11 - M. tensor da fáscia lata.

54

Posteriormente, o nervo cutâneo femoral lateral (nervo cutâneo lateral

da coxa) foi formado por T15, L1, L2 em três antímeros (25%), T16, L1 em três

antímeros (25%), L1, L2 em três antímeros (25%), T15, L1 em dois antímeros

(16,6%) e T16, L1, L2 em um antímero (8,3%). Este nervo origina entre os

músculos psoas maior e menor, continua distalmente em um trajeto paralelo e

cranial ao nervo femoral, junto aos músculos psoas maior e ilíaco até perfurar a

parede abdominal entre os músculos ilíaco e oblíquo interno do abdome. Atinge a

região craniomedial da coxa onde emite ramos, segue então, para a região

craniolateral onde se ramifica.

Quadro 1. Nervos da coxa do M. tridactyla e seus respectivos territórios de inervação

NERVO RAMOS PROFUNDOS RAMOS SUPERFICIAIS Genitofemoral Psoas menor, oblíquo

abdominal interno Face interna da região púbica, pele da face medial da coxa e joelho, linfonodo inguinal superficial

Cutâneo femoral lateral Pele da face craniomedial e craniolateral da coxa

Femoral Músculos psoas maior e menor, musculatura lombar profunda, sartório, quadríceps femoral, iliopsoas e pectíneo

Pele da face medial da coxa Pele da face medial da coxa e joelho (N. safeno)

Obturador Músculos adutores (magno, longo e curto), grácil, obturador externo e sua porção intrapélvica

Glúteo cranial Músculos glúteo médio, piriforme e tensor da fáscia lata

Isquiático Músculos gêmeos, quadrado femoral, semimembranoso, semitendinoso, bíceps femoral longo e curto

Pele da face lateral da coxa e joelho

Cutâneo femoral caudal Músculo semitendinoso Região em torno da tuberosidade isquiática e pele da face caudolateral da coxa

Sendo o mais espesso do plexo lombar, o nervo femoral originou-se de

T16, L1, L2 em quatro antímeros (33,3%), T15, L1, L2 em três antímeros (25%),

T15, L1-L3 em dois antímeros (16,6%), L1-L3 em dois antímeros (16,6%) e L1, L2

em um antímero (8,3%). Emerge entre os músculos psoas menor e maior, para os

quais emite os primeiros ramos musculares. Em seguida, envia um ou dois ramos.

Um deles inerva o músculo sartório (75%) e se une ao nervo genitofemoral,

55

seguindo para a região cutânea medial da coxa. O segundo ramo, quando

presente, acompanha o ramo anterior. Em 25% dos antímeros, a inervação do

músculo sartório surgiu de outro ramo oriundo do nervo femoral em seu trajeto no

trígono femoral.

Seguindo distalmente, o nervo femoral atravessa o canal femoral e

segue no trígono femoral, emitindo ramos para o músculo iliopsoas e o nervo

safeno. Posteriormente, segue profundamente aos vasos femorais penetrando

entre o músculo reto femoral e vasto medial. Termina emitindo ramos para todas

as porções do músculo quadríceps femoral.

Sendo bastante espesso no M. trydactyla, o nervo safeno origina-se do

nervo femoral em seu trajeto na face craniomedial do terço distal do músculo

iliopsoas. Em seu trajeto ao longo da coxa, emite um ramo para a inervação

cutânea medial da coxa e joelho. Na extremidade distal da coxa, cruza a

articulação do joelho, próximo à inserção do músculo vasto medial, atingindo a

face medial da perna, onde emite ramos cutâneos craniais e mediais para a

inervação das superfícies cranial e medial da perna, respectivamente.

Dos nervos do plexo lombar, o nervo obturador é o mais caudal, sendo

formado pelos ramos ventrais de L1-L3 em três antímeros (25%), T16, L1, L2, S1

em dois antímeros (16,6%), T16, L1, L2 em dois antímeros (16,6%), T15, L1, L2,

S1 em dois antímeros (16,6%), T15, L1-L3, S1 em dois antímeros (16,6%) e T15,

L1-L3 em um antímero (8,3%). Logo após sua origem, percorre a face medial do

ílio até atingir o forame obturado, porém, antes de atravessá-lo, divide-se em dois

ramos, um cranial e outro caudal.

Seu ramo cranial é o mais espesso e ao atravessar o forame obturado,

emite um pequeno ramo para o músculo adutor curto e penetra entre o músculo

adutor longo e adutor magno, para os quais emite três ou quatro ramos. O

primeiro segue distalmente junto à face medial do músculo adutor magno até o

terço médio da coxa, onde termina penetrando neste músculo; o segundo,

penetra no terço proximal do músculo adutor longo. O terceiro ramo, mais

profundo, penetra entre as fibras do músculo adutor longo, para emergir

distalmente entre este e o músculo grácil. Segue distalmente junto à face medial

do músculo grácil até seu terço médio, onde se aprofunda. O quarto ramo segue

56

cranialmente à origem do músculo adutor longo até atingir a face medial do

músculo grácil, onde termina se ramificando.

Sendo mais delgado, o ramo caudal atravessa o forame obturado e

termina penetrando junto à união das porções do músculo obturador externo.

O nervo glúteo cranial é formado por L2, S1, S2 em cinco antímeros

(41,6%), L3, S1 em quatro antímeros (33,6%), L2, L3, S1 em dois antímeros

(16,6%) e S1, S2 em um antímero (8,3%). Deixa dorsalmente o tronco do plexo

sacral, atravessa junto à incisura isquiática e logo se curva em sentido cranial.

Segue entre o músculo glúteo médio e profundo onde emite dois ramos. Um

destes se distribui no músculo glúteo médio e piriforme e o outro segue em

contato com a face dorsal do músculo glúteo profundo, o inervando e termina

penetrando no músculo tensor da fáscia lata.

O nervo isquiático é o maior do plexo sacral e originou-se de L3, S1-S3

em seis antímeros (50%), L2, S1-S4 em cinco antímeros (41,6%), S1-S4 em um

antímero (8,3%). Foi observada assim a presença de um ramo ventral lombar em

onze antímeros (91,6%), e ausência deste em um antímero (8,3%).

O nervo isquiático se aprofunda para atravessar o forame isquiático.

Segue profundamente ao músculo piriforme e caudal ao glúteo profundo junto ao

ísquio, onde emite o nervo glúteo caudal (41,6%) dos casos, e o nervo cutâneo

femoral caudal (100%) dos casos e ramos para o músculo gêmeos. Continua em

direção à coxa, cruzando caudalmente a articulação coxofemoral e

superficialmente ao tendão de inserção do músculo gêmeos, continuando entre o

músculo gluteofemoral, e quadrado femoral. Neste trajeto emite ramos

musculares bastante desenvolvidos que penetram no terço proximal do músculo

quadrado femoral, músculo este bastante desenvolvido no tamanduá, no terço

proximal do músculo semimembranoso, e no terço médio do músculo

semitendinoso e bíceps femoral longo. Segue distal, cruza profundamente ao

músculo bíceps curto onde emite alguns ramos para este músculo. Torna-se mais

superficial, onde emite ramos cutâneos para a região lateral da coxa e joelho e

musculares para o terço distal do músculo bíceps longo.

Este nervo, termina se dividindo no terço distal da coxa nos nervos

cutâneo lateral da sura, fibular comum e nervo tibial. O nervo cutâneo lateral da

sura após se originar do nervo isquiático segue na fáscia craniolateral da coxa,

57

entre o músculo bíceps femoral longo e o fêmur, se distribuindo em vários ramos

que seguem para a região cutânea craniolateral do joelho e perna. Os demais

ramos seguem distalmente para inervar a perna e pé.

Originando-se diretamente do nervo isquiático caudalmente a origem

do nervo glúteo caudal, observou-se o nervo cutâneo femoral caudal. Segue

caudalmente, e se divide em três ramos. Um deles segue para o músculo

semitendinoso, o segundo ramo segue profundamente aos músculos

glúteofemoral e semitendinoso no sentido da tuberosidade isquiática se

ramificando nos ramos glúteos, suprindo ao redor da tuberosidade isquiática e

região caudal da coxa. O terceiro ramo segue distalmente na fáscia laterocaudal

da coxa cranialmente ao músculo semitendinoso, contribuindo para a inervação

cutânea lateral da coxa.

DISCUSSÃO

Os nervos da coxa do M. tridactyla são o genitofemoral, o cutâneo

femoral lateral, o femoral, o obturador, o glúteo cranial, o isquiático com seu ramo

cutâneo lateral da sura e o cutâneo femoral caudal. Juntos são responsáveis pela

inervação de todas as estruturas musculoesqueléticas, cutâneas e vasculares da

região craniomedial e caudolateral da coxa, coincidindo com os relatos em

animais domésticos (GETTY, 1986) e selvagens (ERDEN, 1993; AYDIN, 2009;

CASTRO et al., 2009).

A divisão do nervo genitofemoral no M. tridactyla em ramos femoral e

genital é descrita também nos animais domésticos (GETTY, 1986; SCHALLER,

1999; KÖNIG; LIEBICH, 2004), mas não há relatos desta característica em

animais selvagens. Não há ramos do nervo genitofemoral destinados a estruturas

do aparelho reprodutor ou glândula mamária no M. tridactyla, uma vez que esta

espécie não apresenta músculo cremáster, escroto e prepúcio, além do fato de

apresentarem somente o par de glândula mamárias torácicas.

O nervo cutâneo femoral lateral (nervo cutâneo lateral da coxa) do M.

tridactyla atravessa a parede abdominal separadamente da artéria e veia

circunflexa profunda do ílio, diferentemente do que ocorre nos animais domésticos

58

(GETTY, 1986; KÖNIG; LIEBICH, 2004). Erden (1993) estudando jumentos,

relatou ainda a inervação dos músculos psoas menor, ilíaco e oblíquo abdominal

interno, o que não se observou neste estudo.

No M. tridactyla, o nervo femoral inervou os músculos psoas maior e

menor, sartório, quadríceps femoral, iliopsoas e pectíneo. A inervação do músculo

quadríceps femoral sucede como nas demais espécies (GETTY, 1986; KÖNING;

LIEBICH, 2004; MARTINEZ-PEREIRA; RICKES, 2011; OLIVEIRA et al., 2011). O

músculo sartório também é suprido por este nervo nos animais domésticos

(SCHALLER, 1999; LORENZ; KORNEGAY, 2006; LIZARDO et al., 2009; SILVA

et al., 2011), chinchilas (MARTINEZ-PEREIRA; RICKES, 2011), mocós

(OLIVEIRA et al., 2011) e humanos (GILROY et al., 2008).

A contribuição do nervo femoral com a inervação do músculo iliopsoas

coincide com as descrições em cães (MILLER, 1964; KÖNING; LIEBICH, 2004),

equinos (GETTY, 1986) e humanos (GILROY et al., 2008), enquanto que a

contribuição com o músculo ilíaco é relatada por Getty (1986) e Lizardo et al.

(2009) no bovino, Silva et al. (2011) em ovinos e Oliveira et al. (2011) em mocó e

para o músculo psoas maior por Getty (1986) e Lizardo et al. (2009) em bovinos,

Silva et al. (2011) em ovinos e Martinez-Pereira; Rickes (2011) em chinchila. O

músculo psoas menor também é inervado pelo N. femoral no lobo-marinho

(CASTRO et al., 2009) e na chinchila (MARTINEZ-PEREIRA; RICKES, 2011).

A inervação do músculo pectíneo pelo nervo femoral também é

relatada por Schaller (1999), Lizardo et al. (2009), Oliveira et al. (2011) e Silva et

al. (2011), no entanto, é comumente inervado pelo nervo obturador (GETTY,

1986; ERDEN, 1993; MIRANDA et al., 2007; AYDIN, 2009; DYCE et al., 2010;

MARTINEZ-PEREIRA; RICKES, 2011) ou mesmo pelos dois nervos (GILROY et

al., 2008).

Além da ampla inervação motora, o nervo femoral contribui com ramos

cutâneos para a face medial da coxa no M. tridactyla, assim como em animais

domésticos (GETTY, 1986; SCHALLER, 1999). Não há, entretanto, descrição

deste fato para outras espécies de animais selvagens.

Uma característica curiosa no M. tridactyla foi a presença de um maior

número de nervos para a face medial da coxa. Em adição, estes nervos são mais

espessos do que usualmente se observa em outras espécies. Enquanto em

59

outros animais, como o porco-espinho (AYDIN, 2009), esta região recebe

inervação somente dos nervos genitofemoral e cutâneo femoral lateral, e no

jumento (ERDEN, 1993), cães (MILLER, 1964; LORENZ; KORNEGAY, 2006),

pelos nervos genitofemoral e safeno, no M. tridactyla, recebe ramos espessos

oriundos dos nervos genitofemoral, cutâneo femoral lateral e femoral. Isto talvez

possa ser justificado pela presença de uma extensa fáscia na face medial da coxa

para a inserção do músculo cutâneo do tronco, que nesta espécie se estende até

o joelho.

O nervo safeno é espesso no M. tridactyla, como descrito por Castro et

al. (2009) no lobo-marinho, todavia não emite ramos musculares, como ocorre em

cães (MILLER, 1964), bovinos (GETTY, 1986; LIZARDO et al., 2009), equinos

(GETTY, 1986) e chinchilas (MARTINEZ-PEREIRA; RICKES, 2011).

A divisão do nervo obturador em ramos cranial está em concordância

com os relatos de Schaller (1999), que descreveu que o nervo emite ramos para

os músculos adutores curto, magno e longo, grácil, obturador externo e sua parte

intrapélvica (músculo obturador interno). Não contribui, entretanto, com ramos

para o músculo pectíneo, como observado em outras espécies (GETTY, 1986;

ERDEN, 1993; MIRANDA et al., 2007; AYDIN, 2009; DYCE et al., 2010;

MARTINEZ-PEREIRA; RICKES, 2011).

No M. tridactyla, o nervo glúteo cranial apresentou a mesma

distribuição muscular do que a comumente descrita em outras espécies (MILLER,

1964; GETTY, 1986; LORENZ; KORNEGAY, 2006; DYCE et al., 2010;

MARTINEZ-PEREIRA; RICKES, 2011).

O nervo cutâneo femoral caudal no M. tridactyla inervou o músculo

semitendinoso, como relatado por König; Liebich (2004) em animais domésticos,

Aydin (2009) no porco-espinho, Castro et al. (2009) no lobo-marinho e Martinez-

Pereira; Rickes (2011) na chinchila. O território de inervação cutânea envolveu a

região em torno da tuberosidade isquiática, como descrito por König; Liebich

(2004), e a face caudolateral da coxa, diferindo do descrito em porco-espinho

(AYDIN, 2009), lobo-marinho (CASTRO et al., 2009) e chinchila (MARTINEZ-

PEREIRA; RICKES, 2011), onde não há ramos para face lateral da coxa, ficando

restrita sua distribuição à sua face caudal.

60

O nervo isquiático inerva, no M. tridactyla, os músculos gêmeos,

quadrado femoral, semimembranoso, semitendinoso, bíceps femoral longo e

curto. Além destes, supre os músculos obturador interno no cão, equino (GETTY,

1986; SCHALLER, 1999; DYCE et al., 2010), lobo-marinho (CASTRO et al., 2009)

e chinchila (MARTINEZ-PEREIRA; RICKES, 2011), adutor no suíno (GETTY,

1986), porco-espinho (AYDIN, 2009), javali (IGLESIAS et al., 2011), mão-pelada

(PEREIRA et al., 2011), pectíneo no suíno (GETTY, 1986) e o tensor da fáscia

lata em javali (IGLESIAS et al., 2011).

Embora a musculatura glútea receba inervação direta do nervo

isquiático em várias espécies (CAMPOS et al., 2003; SANTOS et al., 2006; LIMA

et al., 2008; IGLESIAS et al., 2011; PEREIRA et al., 2011), no M. tridactyla, os

músculos deste grupo foram inervados exclusivamente pelos nervos glúteos

cranial e caudal.

O nervo isquiático do M. tridactyla termina se dividindo no terço distal

da coxa nos nervos cutâneo lateral da sura, fibular comum e tibial. Esta divisão

mais distal difere daquela relatada por Getty (1896), Castro et al. (2009) e Pereira

et al. (2011), que ocorre logo após o nervo atingir a coxa ou até o terço médio da

mesma. Os resultados deste estudo sustentam os de Schaller (1999), König;

Liebich (2004), Aydin (2009) e Dyce et al. (2010) no que se refere à origem do

nervo cutâneo caudal da sura, como ramo do nervo tibial, porém, contrastam com

os relatos dos mesmos autores quanto à origem do nervo cutâneo lateral da sura,

que neste estudo derivou diretamente do nervo isquiático e não do fibular comum.

CONCLUSÕES

Apesar dos nervos da coxa do M. tridactyla serem os mesmos

descritos em animais domésticos, foram identificadas diferenças importantes,

como a maior variação anatômica na formação dos nervos, maior inervação da

face medial da coxa, a divisão mais distal do nervo isquiático e um padrão de

distribuição do nervo genitofemoral peculiar, devido às características do aparelho

reprodutor desta espécie. Na prática, estas diferenças podem inviabilizar a

61

extrapolação de técnicas de procedimentos clínico-cirúrgicos e protocolos

anestésicos adotados em animais domésticos para a espécie em questão.

AGRADECIMENTOS

Ao Instituto Brasileiro do Meio Ambiente e dos Recursos Naturais

Renováveis do estado de Goiás (IBAMA-GO) pela doação dos cadáveres de M.

tridactyla utilizados neste estudo.

ABSTRACT: The lack of basic data about wild species, especially concerning the

topographic anatomy has been a barrier to the practice of clinical and surgical procedures in wild animals. Therefore, the aim of this study was to describe the nerves of the thigh of M. tridactyla, approaching its topography, ramification and territory of innervation. For this purpose, six adult cadavers provided by IBAMA-GO (license 99/2011, UFG-CEUA Protocol 015/11), fixed and preserved in formaldehyde solutions at 10% and 4%, respectively were used. The dissection was initiated after a minimum period of 72 hours from the fixation procedure. The nerves responsible for the innervation the thigh of the M. tridactyla were the genitofemoral, lateral cutaneous femoral, the femoral and its main branch, the saphenous nerve, the obturator, the cranial gluteal, the sciatic and caudal cutaneous femoral nerves. The femoral branch of the genitofemoral nerve supplies the medial cutaneous region of the thigh and superficial inguinal lymph nodes. The lateral cutaneous femoral nerve distributes in the craniomedial and craniolateral cutaneous region of the thigh. The femoral nerve branches the iliacus, psoas major and minor, iliopsoas, pectineus, sartorius and quadriceps muscles and the skin of the medial surface of the thigh. The saphenous nerve innervates the medial aspect of the thigh and stifle joint. The obturator nerve sends branches to external obturator muscle, including its intrapelvic portion, gracilis and adductor magnus, long and short muscles. The cranial gluteal nerve innervates the tensor fascia lata muscle. The sciatic nerve distributes in gemelli, quadratus femoris, semimembranosus, semitendinosus, long and short biceps femoris muscles and in skin of the lateral surface of the thigh and stifle joint. The caudal cutaneous femoral nerve innervates the semitendinosus muscle, the region of the ischial tuberosity and caudolateral surface and the thigh. There are considerable differences between the territory of innervation of the nerves of the thigh of the M. tridactyla compared to domestic animals, which in turn makes unfeasible the extrapolation of clinical-surgical procedures and anesthetic protocols used in domestic animals to the giant anteater.

KEYWORDS: Innervation, Lumbosacral plexus. Peripheral nervous system.

Xenarthra.

62

REFERÊNCIAS

AYDIN, A. The dissemination of the pelvic limb nerves originating from the lumbosacral plexus in the porcupine (Hystrix cristata). Veterinární Medicína,

Praha, v. 54, n. 7, p. 333-339, 2009. CAMPOS, D. B.; SILVA, F. O. C.; SEVERINO, R. S.; DRUMMOND, S. S.; LIMA, E. M. M.; BOMBONATO, P. P.; SANTANA, M. I. S. Origem e distribuição dos nervos isquiáticos em fetos de bovinos azebuados. Ars Veterinaria, Jaboticabal, v. 19, n. 3, p. 219-223, 2003. CASTRO, T. F.; SOUZA, D. A. S.; SILVA FILHO, R. P.; PEREIRA, M. A. M. Sistematização e distribuição da inervação lombar e sacral em Arctocephalus australis. Brazilian Journal of Veterinary Research and Animal, São Paulo, v.

46, n. 5, p. 404-411, 2009. DYCE, K. M.; SACK, W. O.; WENSING, C. J. G. Tratado de anatomia veterinária, 4. ed. Rio de Janeiro: Elsevier, 2010, 834p.

ERDEN, H. Merkebin (equus asinus l.) plexus lumbosacralis'I üzerinde makroanatomik ve subgros çalişmalar. Uludağ Üniversitese Veteriner Fakültesi Dergisi, Konya, v. 9, n. 1, p. 64-71, 1993.

FORTERRE, F.; TOMEK, A.; RYTZ, U.; BRUNNBERG, L.; JAGGY, A.; SPRENG, D. Iatrogenic sciatic nerve injury in eighteen dogs and nine cats (1997-2006). Veterinary Surgery, v. 36, p. 464-471, 2007.

GETTY, R. Anatomia dos animais domésticos. 5. ed. Rio de Janeiro:

Guanabara Koogan, 1986. 2000p. v. 1 e 2. GILROY, A. M.; MacPHERSON, B. R.; ROSS, L. M. Vascularização e inervação. In: ___Atlas de Anatomia. 1. ed. Rio de Janeiro: Guanabara Koogan, 2008. p.

420-448. IGLESIAS, L. P.; SILVA, F. O. C; BRITO, T. R. Origem e distribuição do nervo isquiático em fetos de javalis (Sus scrofa scrofa). Biotemas, Florianópolis, v. 24,

n. 4, p.141-145, 2011. INTERNATIONAL COMMITTEE ON VETERINARY GROSS ANATOMICAL NOMENCLATURE. Nomina anatomica veterinaria. 5. ed. Ithaca: Cornell

University, 2012, 160p. IUCN 2012. IUCN Red List of Threatened Species. Version 2012.1. <www.iucnredlist.org>. Acessado em 26 agosto 2012. KÖNIG, H. E.; LIEBICH, H. J. Sistema nervoso. In: ___Anatomia dos animais domésticos. 1. ed. Porto Alegre: Artmed, 2004. cap.14, p. 203-275. v.2.

63

LIMA, E. M. M.; SILVA, F. O. C.; SEVERINO, R. S.; DRUMMOND, S. S.; CAMPOS, D. B.; SANTANA, M. I. S.; MORAES, D. D. A. Origem e distribuição dos nervos isquiáticos em caprinos da raça Saanen. Ciência Rural, Santa Maria,

v. 38, n. 2, p. 372-377, 2008. LIZARDO, F. B.; SILVA, F. O. C.; SEVERINO, R. S.; GUIMARÃES, E. C.; SANTOS, L. A.; EULÁLIO, F. H. F.; SOUSA, G. C.; FACURY NETO, M. A.; BERNARDINO JÚNIOR, R.; CABRAL, L. G. Origin and distribution of the femoral nerve in fetuses of zebu-crossed bovines. Brazilian Journal of Morphological Sciences, São Paulo, v. 26, n. 2, p. 91-96, 2009. LORENZ, M. D.; KORNEGAY, J. N. Localização das lesões no sistema nervoso. In: ___Neurologia Veterinária. 2. ed. Barueri: Manole, 2006. cap. 2, p. 45-66.

MARTINEZ-PEREIRA, M. A.; RICKES, E. M. The spinal nerves that constitute the lumbosacral plexus and their distribution in the chinchilla. Journal of the South African Veterinary Association, Pretoria, v. 82, n. 3, p. 150-154, 2011.

MILLER, M. E. Anatomy of the dog. Philadelphia: W. B. Saunders, 1964, 941p.

MIRANDA, F.; COSTA, A. M. Xenarthra (Tamanduá, Tatu, Preguiça). In: CUBAS, Z. S.; SILVA, J. C. R.; CATÃO-DIAS, J. L. Tratado de animais selvagens – medicina veterinária. 1. ed. Roca: São Paulo, 2007. cap. 26, p. 402- 414.

MIRANDA, R. L.; CARNEIRO E SILVA, F. O.; SEVERINO, R. S.; DRUMMOND, S. S.; GONÇALVES, R. C. Origens e distribuições dos nervos obturatórios em fetos fêmeas de bovinos azebuados. Bioscience Journal, Uberlândia, v. 23, n. 4, p.

120-127, 2007. MOURÃO, G.; MEDRI, M. Activity of a specialized insectivorous mammal (Myrmecophaga tridactyla) in the Pantanal of Brazil. Journal of Zoology, London,

v. 271, p. 187–192, 2007. OLIVEIRA, G. B.; ALBUQUERQUE, J. F. G.; RODRIGUES, M. N.; PAIVA, A. L. C.; MOURA, C. E. B.; MIGLINO, M. A.; OLIVEIRA, M. F. Origem e distribuição do nervo femoral em mocó, Kerodon rupestris (Cavidae). Pesquisa Veterinária Brasileira, Rio de Janeiro, v. 31, n. 1, p. 84-88, 2011.

PEREIRA, K. F.; PARANAIBA, J. F. F. S.; HELRIGLE, C.; ARAÚJO, E. G. Origem e distribuição anatômica do nervo isquiático de mão-pelada. Pesquisa Veterinária Brasileira, Rio de Janeiro, v. 31, n. 1, p. 74-78, 2011.

RODRIGUES, H. Técnicas anatômicas. 4. ed. Vitória: GM. Gráfica e Editora,

2010, 270p. SANTOS, R. C.; ALBUQUERQUE, J. F. G.; SILVA, M. C. V.; MOURA, C. E. B, CHAGAS, R. S. N; BARBOSA, R. R.; MIGLINO, M. A. Anatomia do nervo isquiático em mocós (Kerodon rupestris WIED, 1820) aplicada à clínica de

64

animais silvestres. Brazilian Journal of Veterinary Research and Animal, São

Paulo, v. 43, n. 43, p. 647-653, 2006. SCHALLER, O. Sistema nervoso. In: ___Nomenclatura anatômica veterinária ilustrada. 1. ed. São Paulo: Manole, 1999. p. 414-502.

SILVA, F. O. C.; BRITO, T. R.; VASCONCELOS, B. G.; CANABRAVA, H. A. N.; PEREIRA, C. C. H.; NOLASCO, R. M.; HONORATO, A. G. O. Origens e distribuições dos nervos femorais em ovinos sem raça definida. Bioscience Journal, Uberlândia, v. 27, n. 6, p. 978-981, 2011.

65

CAPÍTULO 4 - ANATOMICAL ASPECTS OF THE NERVES OF THE LEG AND

FOOT OF THE GIANT ANTEATER (Myrmecophaga tridactyla, Linnaeus, 1758)

ASPECTOS ANATÔMICOS DOS NERVOS DA PERNA E PÉ DO TAMANDUÁ-

BANDEIRA (Myrmecophaga tridactyla, Linnaeus, 1758)

V.S. CruzI*; J.R. CardosoII; L.B.M. AraújoIII; P.R. SouzaII ; M.S.B. SilvaII; E.G.

AraújoIII

I*Departamento de Morfologia - Instituto de Ciências Biológicas - Universidade Federal de Goiás – Goiânia, GO e Doutoranda no Programa de Pós-Graduação em Ciência Animal, Escola de Veterinária e Zootecnia - Universidade Federal de Goiás - Goiânia, GO. *E-mail: souzacruzviviane@gmail.com IIDepartamento de Morfologia - Instituto de Ciências Biológicas - Universidade Federal de Goiás - Goiânia, GO. E-mail: juliorcardoso@gmail.com, paulobto@hotmail.com, marceloseixo@hotmail.com. IIIDepartamento de Medicina Veterinária - Escola de Veterinária e Zootecnia - Universidade Federal de Goiás - Goiânia, GO. E-mail: lbmaraujo@gmail.com, earaujo@vet.ufg.br.

Submetido na Revista Arquivo Brasileiro de Medicina Veterinária e Zootecnia

(ABMVZ) em 06 de fevereiro de 2013

Situação: Aguardando avaliação do Comitê Editorial

66

ANATOMICAL ASPECTS OF THE NERVES OF THE LEG AND FOOT OF THE

GIANT ANTEATER (Myrmecophaga tridactyla, Linnaeus, 1758)

ASPECTOS ANATÔMICOS DOS NERVOS DA PERNA E PÉ DO TAMANDUÁ-

BANDEIRA (Myrmecophaga tridactyla, Linnaeus, 1758)

ABSTRACT

Although nerve distribution distal to the stifle joint has been well established in domestic animals, this approach is rare in wild animals. Therefore, the aim of this study was to describe the nerves of the leg and foot of M. tridactyla with emphasis on its ramification, distribution, topography and territory of innervation. For this purpose, six adult cadavers provided by IBAMA-GO (license 99/2011, UFG-CEUA Protocol 015/11) were used. They were fixed and preserved in formaldehyde solution at 10% and 4%, respectively. The nerves of the leg and

foot of the M. tridactyla were saphenous nerve (branch of the femoral nerve), fibular and tibial nerves and lateral sural cutaneous nerve (branches of the sciatic nerve) and caudal sural cutaneous nerve (branch of the tibial nerve). The saphenous nerve sends branches to the skin, craniomedial surface of the leg, medial surface of the tarsal and metatarsal regions and dorsomedial surface of the foot and dorso of the digits I and II (100%), III (50%) and IV (25%). The lateral sural cutaneous nerve innervates the skin of the craniolateral region of the knee and leg. The fibular nerve innervates the flexor and extensor muscles of the tarsal region of the digits and skin of the craniolateral surface of the leg and dorsolateral surface of the foot. The tibial nerve innervates the extensor muscles of the tarsal joint and flexor, adductor and abductor muscles of the digits and the skin of the plantar surface. The caudal sural cutaneous nerve innervates the skin of the caudal surface of the leg. It can be concluded that the nerves responsible for the leg and foot innervation were the same as reported in domestic and wild animals, but with some differences, such as the more distal division of the common fibular nerve, absence of dorsal metatarsal branches of the deep fibular nerve and a greater involvement of the saphenous nerve in the digital innervation with branches to the digits III and IV, in addition to digits I and II.

Keywords: Extremities, foot, peripheral nervous system, Xenarthra

67

RESUMO

Apesar de bem estabelecida nos animais domésticos, a abordagem da distribuição nervosa distal ao joelho é rara em animais selvagens. Portanto, o objetivo deste estudo foi descrever os nervos da perna e pé do M. tridactyla, com ênfase na sua ramificação, distribuição, topografia e território de inervação. Para tanto, foram utilizados seis cadáveres adultos fornecidos pelo IBAMA-GO (licença 99/2011, CEUA-UFG processo nº 015/11). Eles foram, fixados e conservados em solução de formaldeído a 10% e 4%, respectivamente. A dissecação envolveu desde a formação dos nervos femoral e isquiático pelos ramos ventrais dos nervos espinhais lombares e sacrais até sua distribuição nos territórios propostos. Os nervos responsáveis pela inervação da perna e pé do M. tridactyla foram o N. safeno (ramo do N. femoral), os nervos fibular comum e tibial e o N. cutâneo lateral da sura (derivados do N. isquiático) e o N. cutâneo caudal da sura (ramo do N. tibial). O nervo safeno emite ramos cutâneos para a superfície craniomedial da perna, medial do tarso e metatarso, dorsomedial do pé e dorso dos dedos I e II (100%), III (50%) e IV (25%). O nervo cutâneo lateral da sura inerva a região cutânea craniolateral do joelho e perna. O nervo fibular inerva os músculos flexores do tarso e extensores dos dedos e a região cutânea craniolateral da perna e dorsolateral do pé. O nervo tibial inerva os músculos extensores do tarso e flexores, adutores e abdutores dos dedos e região cutânea plantar. O nervo cutâneo caudal da sura inerva a pele da face caudal da perna. Pode-se concluir que os nervos responsáveis pela inervação da perna e pé foram os mesmos relatados em animais domésticos e selvagens, porém com algumas diferenças, como a divisão mais distal do nervo fibular comum, ausência de ramos metatarsianos dorsais do N. fibular profundo e uma maior participação do nervo safeno na inervação digital, contribuindo com ramos inclusive para os dedos III e IV, além dos dedos I e II.

Palavras-chave: membros, pé, sistema nervoso periférico, xenartros

INTRODUCTION

The Myrmecophaga tridactyla is the largest mammal in the Xenarthra

Superorder, which has recently been subdivided into the Cingulata (represented

by the armadillo) and Pilosa (represented by the anteater and the sloth) orders

(Vizcaíno and Loughry, 2008). Its closest relatives who belong to the same family

are the Tamandua tetradactyla (lesser anteater) and the Cyclopes didactylus (silky

anteater), both arboreal and smaller (Shaw et al., 1987). They inhabit the fields

and savannas of the south of Belize and Guatemala up to the north of Argentina

68

including all of the Brazilian territory (Mourão and Medri, 2007). They have laterally

flattened bodies, fairly short limbs and plantigrade locomotion. The hands have

long nails, which bend inwards whilst it is in motion (Shaw et al., 1987).

The number of anteaters that have been run over has increased due to

the growing number of roads running through its habitat and their necessity to

move around searching for food (Braga, 2009). Additionally, the giant anteater is

the large mammal most affected by bushfires (Silveira et al., 1999). For these and

other reasons this species is described as “vulnerable” (VU) in the International

Union for Conservation of the Nature and Resources (IUCN, 2012) list.

The femoral, saphenous, sciatic, common fibular, tibial and lateral

cutaneous and caudal cutaneous sural nerves are responsible for the sensitive

and motor innervation of the leg and foot of domestic (Getty, 1986; Schaller, 1999;

Dyce et al., 2010) and wild animals (Aydin, 2009; Castro et al., 2009). Injuries to

these nerves cause a variety of deficiencies, such as loss of sensitivity or

muscular movement, or both, in a restricted area supplied by the nerve or nerves

involved (Lorenz and Kornegay, 2006).

There is a lack of data related to distal innervation of the locomotive

limbs in wild animals and to date there are no records of studies of this nature in

the pelvic limbs of any species in the Xenarthra superorder. Thus, this study

presents unpublished and important information in many areas, especially in

comparative anatomy, clinical practice, anaesthesiology and surgery of wild

animals.

Therefore, the objective of this study was to present a description of the

nerves of the leg and foot of the M. tridactyla, with emphasis on its ramification,

distribution, topography and territory of innervation.

MATERIAL AND METHODS

Twelve pelvic limbs of six adult giant anteaters (three females, two

males and one undefined due to removal of genital organs in necropsy) were

studied. The cadavers were provided by IBAMA - Brazilian Institute of

Environment and Renewable Natural Resources) (license 99/2011) and the

experimental protocol has been approved by the Ethics Committee for Animal Use

69

of the Federal University of Goiás - Brazil (Process CEUA-UFG no. 015/11). The

preparation, lodgement and dissection of the specimens occurred in the

Laboratory of Animal Anatomy at the Institute of Biological Sciences (ICB) at the

Federal University of Goiás (UFG).

After thawing, the specimens were fixed and preserved in 10% aqueous

solution of formaldehyde (Rodrigues, 2010). The access to the abdominal cavity

was performed by an incision trough the linea alba and removal of part of the

pubis and pelvic symphysis. In order to dissect the ventral face of the lumbar and

sacral regions, the colon, rectum, genitourinary organs, lumbar and sacral blood

vessels, parietal peritoneum and pelvic fascia were removed. Posteriorly, the

ventral rami of the spinal nerves which form the sciatic and femoral nerves were

dissected, and the pelvic limb skin was removed to allow exposure up to the

branches that are responsible for the innervation of the leg and foot regions. All

dissection stages were documented by drawings and digital images taken with a

Canon digital camera (Sony DSC-H50)® and the terms were used in agreement

with the Nomina Anatomica Veterinaria (International Committee on Veterinary

Gross Anatomical Nomenclature, 2012).

Descriptive statistics was used for data analysis by means of frequency

percentage as studies Campos et al. (2003); Santos et al. (2006); Lizardo et al.

(2009); Iglesias et al. (2011); Oliveira et al. (2011) e Pereira et al. (2011).

RESULTS

The radiographic exams showed that the M. tridactyla specimens used

in this study had 15 (66.6%) or 16 (33.3%) thoracic vertebras, two (50%) or three

(50%) lumbar and four (16.6%) or five (83.3%) sacral vertebras. The difference in

the number of vertebras consequently leads to a variation in the nerve composition

of the leg and foot.

The nerves which supply the leg and foot of the M. tridactyla were the

saphenous (S) (branch of the femoral nerve), common fibular (F), tibial (T) and

lateral sural cutaneous nerves (LSC) (derived from the sciatic nerve) and the

caudal sural cutaneous nerve (CSC) (branch of the tibial nerve).

70

After its origin, the saphenous nerve crosses through the femoral canal

in the direction of the femoral triangle on the medial surface of the thigh.

Throughout its course it sends branches to the skin of this region and after

crossing the medial surface of the stifle joint it reaches the leg, where it sends

cranial and medial cutaneous branches to innervate the craniomedial surface of

this segment (Figure 1A).

Figure 1. A- Medial view of the right thigh and leg of an adult M. tridactyla. Fe. Femoral nerve, crFe. Cutaneous ramus of the femoral nerve, S. Saphenous nerve and its lateral (lr) and medial (mr) rami, * Cutaneous ramus of the saphenous nerve. B and C- Dorsal view of the right foot of an adult M. tridactyla. F. Common fibular nerve, SF. Superficial fibular nerve, DF. Deep fibular nerve and its medial (MR) and lateral (LR) rami, S. Saphenous nerve and its lateral (lr) and medial (mr) rami, I-IV. Dorsal digital nerves I-IV, • Medial proper dorsal digital nerve I.

At the distal third of the leg the saphenous nerve sends branches to the

skin of the medial surface of the tarsus and metatarsus and proximally to the

tarsus it splits into two branches: medial (mr) and lateral (lr). The medial ramus

emits the lateral dorsal digital nerve I, the dorsal common digital nerve I and a

ramus to the dorsal common digital nerve II.

The lateral ramus forms a plexiform structure at the dorsum of the foot

where it joins the medial ramus of the superficial fibular nerve (SF). Branches from

71

this plexus reinforce the common dorsal digital nerves I and II in both antimeres.

However, in six antimeres (50%) it sends a ramus to the dorsal common digital

nerve III (ramus of the superficial fibular nerve) and in three antimeres (25%) it

sends a ramus to the dorsal common digital nerve IV (Figure 1B and Table 1).

Table 1. Digital nerves of the foot of M. tridactyla

Digit Surface

Common fibular n. Tibial n. Saphenous n.

SF PF MP LP MR LR

MR LR

I Dorsal X X Plantar X

II Dorsal X X X Plantar X

III Dorsal X X (50%) Plantar X

IV Dorsal X X X (25%) Plantar X

V Dorsal X Plantar X

SF. Superficial fibular nerve, DF. Deep fibular nerve, MP. Medial plantar nerve, LP. Lateral plantar nerve, MR. Medial ramus, LR. Lateral ramus.

The sciatic nerve (I) is the largest nerve in the sacral plexus of the M.

tridactyla and is formed by the last lumbar segment and the three or four first

sacral segments. After its origin, it crosses the greater sciatic foramen in distal

direction and ends up splitting into the lateral sural cutaneous, common fibular and

tibial nerves at the distal third of the thigh (Figure 2).

After arising from the sciatic nerve the lateral sural cutaneous nerve

follows the craniolateral fascia of the thigh between the femoral biceps and the

femur and splits into many rami which follow up to the craniolateral cutaneous

region of the stifle joint and leg (Figure 2).

Upon leaving the sciatic nerve at the distal third of the thigh, the

common fibular nerve runs downward across the craniolateral surface of the thigh

where it becomes related to the lateral sural cutaneous nerve. Next, it crosses

between the distal extremity of the femoral biceps and the proximal extremity of

the lateral head of the gastrocnemius, emerging at the proximal third of the lateral

surface of the leg, distally to the condyle of the fibula. It then dips between the long

72

digital extensor and long fibular muscles. Throughout its course, it supplies the

long and short fibular muscles, the cranial tibial and the long digital extensor

muscles.

Figure 2. Lateral view of the distal extremity of thigh and proximal extremity of the right leg of M. tridactyla. T. Tibial nerve, F. Common fibular nerve, LSC. Lateral sural cutaneous nerve, CSC. Caudal sural cutaneous nerve, 1. M. biceps femoris longus, 2. M. biceps femoris brevis.

The common fibular nerve splits into the superficial (SF) and deep

fibular nerves (DF) at the level of the middle third of the leg (Figure 1C). The

superficial fibular nerve runs distally in contact with the lateral surface of the long

digital extensor muscle and in 50% of the cases it splits into medial (MR) and

lateral rami (LR) at the craniolateral surface of the tibiotarsal articulation. The other

50% split more distally at the proximal region of the metatarsus, where two rami

are emitted.

These rami establish connections in various ways to innervate the

dorsal surface of the foot, making it difficult to establish a standard for the species.

In general, the lateral ramus gives off the lateral proper dorsal digital nerve V and

73

occasionally the dorsal common digital nerve IV. The medial ramus gives off

cutaneous rami to the dorsum of the tarsus and metatarsus and also branches

which join with rami of the saphenous nerve to form the dorsal common digital

nerves II, III and IV (Figure 1C and Table 1).

The deep fibular nerve runs cranially up to the tibia and the tibiotarsal

joint continuing deeply to the belly of the extensor digiti I longus, to which it sends

branches and ends up dividing in the short digital extensor muscles.

The tibial nerve is the main continuation of the sciatic nerve in its course

through the distal third of the thigh. In the deep surface of the biceps femoris

brevis muscle, it gives off the caudal sural cutaneous nerve (Figure 2), responsible

for the cutaneous innervation of the caudal surface of the leg.

After sending the caudal sural cutaneous nerve, the tibial nerve extends

distally between the medial and lateral heads of the gastrocnemius muscle

reaching the caudomedial region of the leg. On its course, it sends branches to the

gastrocnemius, plantar, soleus, long digital flexor, caudal tibial, flexor digiti I longus

and popliteus muscles.

After innervating the caudal musculature of the leg, the tibial nerve

travels distally between the medial head of the gastrocnemius and the soleus

muscles to the middle third of the leg, where it then deviates medially and

superficially when it crosses the distal surface of the muscular belly of the medial

head of the gastrocnemius. In this route, it runs alongside with the rete mirabile of

the medial plantar artery and at the middle third of the leg it sends two branches to

the skin of the caudal surface of the leg.

At the distal third of the leg it splits into medial and lateral plantar

nerves, which are responsible for the innervation of the flexor digitorum brevis,

quadratus plantae, flexor digiti V, abductor digiti V, abductor brevis digiti I,

abductor metatarsal V, adductor brevis digiti I, adductor digiti II, flexor brevis digiti

I, interossei and lumbricales muscles.

On the plantar surface of the tarsometatarsal joint, the medial plantar

nerve splits into three branches, which give off muscular branches and continue as

common digital plantar nerves of the digits I, II and III (Figure 3 and Table 1).

74

Figure 3. Plantar surface of the left foot of M. tridactyla. T. Tibial nerve, LP. Lateral plantar nerve, MP. Medial plantar nerve (Branches of the tibial nerve), I-IV. Common plantar digital nerves, V. lateral proper dorsal digital nerve V, 1. M. flexor brevis digiti, a. Tendon of the M. flexor pollicis brevis, b, c and d. Tendons of the M. flexor brevis digitorum, e. Tendon of the M. flexor digiti quinti brevis.

The lateral plantar nerve divides at the same level as the medial plantar

nerve into the common digital plantar nerve IV and the proper plantar nerve V

(Figure 3 and Table 1). Each digital nerve splits into the proper digital nerves at

the level of the distal interphalangeal articulation.

DISCUSSION

There are many studies related to the origin and distribution of the

sciatic and femoral nerves (Aydin, 2009; Castro et al., 2009; Lizardo et al., 2009;

Martinez-Pereira and Rickes, 2011; Pereira et al., 2011) however, the anatomy of

the rami which branch from these nerves and that reach the leg remain unknown

in most of these species, since the authors rarely address the distribution of

nerves distally to the knee. Possibly due to the difficulty in the dissection process,

the cutaneous rami of the plantar and dorsal nerves of the foot are even less

75

addressed, having been described in full only in the porcupine (Aydin, 2009) and

partially in the sea lion (Castro et al., 2009) and the chinchilla (Martinez-Pereira

and Rickes, 2011).

The nerves of the lumbosacral plexus responsible for the innervation of

the foot and leg of the M. tridactyla were the saphenous, common fibular, tibial,

caudal cutaneous sural and lateral cutaneous sural nerves, which coincides with

that reported in domestic animals (Getty, 1986; Schaller, 1999; Köning and Liebich

2004; Lorenz and Kornegay, 2006; Dyce et al., 2010) and wild animals (Erden,

1993; Aydin, 2009; Castro et al., 2009).

The distribution of the saphenous nerve on the cranial and medial

surface of the leg of the M. tridactyla was similar to that described in domestic

animals (Getty, 1986; Lizardo et al., 2009; Dyce et al., 2010). Among the wild

animals, its distribution was addressed in the sea lion (Castro et al., 2009), in

which the territory of innervation was restricted to the sural caudolateral region,

which differs from that observed in this study.

A plexiform structure was formed by the saphenous and fibular nerves

in the foot of the M. tridactyla, which is a feature also described in dogs and cats

by Getty (1986). However, the author does not specify which digits the rami of this

plexus lead to. In pigs, the same author reports that the saphenous nerve splits

into lateral and medial rami at the distal third of the leg as also presented in this

study. The lateral ramus joins the medial ramus of the superficial fibular nerve to

form the dorsal common digital nerve II, while the medial ramus descends as the

dorsal medial digital nerve II. In the M. tridactyla, apart from the digit II, the digits III

and IV also receive branches from the saphenous nerve, which is not reported as

a feature in any other species.

The sciatic nerve in the M. tridactyla ends by dividing into the lateral

sural cutaneous nerve, common fibular and tibial nerves. This division is more

distal than that observed in domestic animals (Getty, 1986), in the sea lion (Castro

et al., 2009) and in the crab-eating raccoon (Pereira et al., 2011), in which the

ramification usually occurs after the sciatic nerve reaches the thigh or even in its

middle third.

The origin of the caudal sural cutaneous nerve varies among different

species. In the M. tridactyla, as in the porcupine (Aydin, 2009) and in the chinchilla

76

(Martinez-Pereira and Rickes, 2011), it arises from the tibial nerve. In dogs and

bovines (Getty, 1986), sea lions (Castro et al., 2009) and in the chinchilla

(Martinez-Pereira and Rickes, 2011), it arises directly from the sciatic nerve.

The same occurs with the lateral sural cutaneous nerves origin. It

branches directly from the sciatic nerve in dogs (Getty, 1986) and in the chinchilla

(Martinez-Pereira and Rickes, 2011), as also observed in this study. On the other

hand, Aydin (2009) in the porcupine, Schaller (1999), König and Liebich (2004)

and Dyce et al. (2010) in domestic animals describe it as a branch of the common

fibular nerve.

The division of the common fibular nerve into superficial and deep

fibular nerves occurs as soon as the common fibular nerve emerges in the leg

(Getty, 1986; Schaller, 1999; König and Liebich, 2004; Castro et al., 2009),

however, in the M. tridactyla this division takes place at the level of the middle third

of the leg. As a consequence, the craniolateral muscles of the leg of the M.

tridactyla are innervated by branches directly from the common fibular nerve, not

by branches from the superficial and deep fibular nerves as in other species.

The muscular rami that branch directly off the common fibular nerve in

the M. tridactyla were addressed to the long fibular, short fibular, cranial tibial and

long digital extensor muscles, which are all innervated by the deep fibular nerve in

domestic animals (Getty, 1986). Therefore, the deep fibular nerve in the M.

tridactyla only innervates two muscles: the extensor hallucis longus and the

extensor digitorum brevis.

The lateral digital extensor muscle and the fifth fibular muscle are

mentioned by Schaller (1999) in domestic animals and Castro et al. (2009) in sea

lion, respectively as innervated by the superficial fibular nerve, but they are absent

in the M. tridactyla.

Apart from the motor innervation of the tarsal flexor and digital extensor

muscles, Miller (1964) and Dyce et al. (2010) also mention the sensitive

innervation of the foot structures, which is intermediated by the union of dorsal

metatarsal structures derived from the deep fibular nerve with dorsal digital rami,

which in turn are derived from the superficial fibular nerve. This does not occur in

the M. tridactyla, since the deep fibular nerve does not send dorsal metatarsal

branches.

77

In the M. tridactyla, the tibial nerve innervated the gastrocnemius,

plantar, soleus, long flexor of the digits, caudal tibial, flexor hallucis longus and

popliteus muscles, which is in accordance with that described in humans (Gilroy et

al. 2008). This is possibly due to the muscular similarity between these two

species. The division of the tibial nerve into medial and lateral plantar nerves

corroborates with the standard described in the other species (Miller, 1964; Getty,

1986; König and Liebich, 2004; Gilroy et al., 2008; Dyce et al., 2010). However,

the formation of the digital nerves is directly correlated to the number of digits in

such a manner that the distal distribution of this nerve was closer to that described

in animals with a larger number of digits, such as carnivores. Thus, the

ramification of the medial and the lateral plantar nerves for the formation of the

common digital nerves was in accordance to what Schaller (1999) described in

swine. Miller (1964) and Schaller (1999), though, described the plantar digital

nerves in dogs as derived from the lateral plantar nerve since the two join to form

the common digital nerve. This was not observed in the M. tridactyla.

It can be concluded that the nerves responsible for the innervation of

the leg and foot were the same as those reported in domestic and wild animals but

with a few differences, such as the more distal division of the common fibular

nerve, which results in significant differences in the innervation of the leg muscles

in relation to the standard described in domestic animals. Also, the absence of

dorsal metatarsal branches of the deep fibular nerve to innervate the dorsum of

the foot and a more effective participation of the saphenous nerve in the digital

innervation, contributing also with branches to the digits III and IV, apart from the

digits I and II.

ACKNOWLEDGEMENTS

The authors would like to thank IBAMA - Brazilian Institute of

Environment and Renewable Natural Resources for donating the M. tridactyla

specimens used in this study.

78

REFERENCES

AYDIN, A. The dissemination of the pelvic limb nerves originating from the lumbosacral plexus in the porcupine (Hystrix cristata). Vet. Med-Cezech, v.54, n.7, p.333-339, 2009. BRAGA, F.G. Plano de conservação para tamanduá-bandeira (Myrmecophaga tridactyla). In: Instituto Ambiental do Paraná, Planos de ação para Espécies de mamíferos ameaçados. IAP: Curitiba, p.14-30, 2009. CASTRO, T.F.; SOUZA, D.A.S.; SILVA FILHO, R.P.; PEREIRA, M.A.M. Sistematização e distribuição da inervação lombar e sacral em Arctocephalus australis. Braz. J. Vet. Res. Anim. Sci., v.46, n.5, p.404-411, 2009. DYCE, K.M.; SACK, W.O.; WENSING, C.J.G. Tratado de anatomia veterinária, 4a

ed. Rio de Janeiro: Elsevier, 2010. 834p. ERDEN, H. Merkebin (equus asinus l.) plexus lumbosacralis'I üzerinde makroanatomik ve subgros çalişmalar. S. Ü. Vet. Fak. Derg., v.9, n.1, p.64-71, 1993. GETTY, R. Anatomia dos animais domésticos. 5a ed. Rio de Janeiro: Guanabara Koogan, 1986. 2000p. v. 1 e 2. GILROY, A.M.; MACPHERSON, B.R.; ROSS L.M. Atlas de Anatomia. 1a ed. Rio de Janeiro: Guanabara Koogan, 2008. 656p. INTERNATIONAL COMMITTEE ON VETERINARY GROSS ANATOMICAL NOMENCLATURE. Nomina anatomica veterinaria. 5a ed. Ithaca: Cornell University, 2012. 160p. IUCN, Red List of Threatened Species. Version 2012.1. Disponível em: <http//www.iucnredlist.org>. Acessado em: 26 Ago. 2012. KÖNIG, H.E.; LIEBICH, H.J. Anatomia dos animais domésticos. 1a ed. Porto Alegre: Artmed, 2004. 399 p. v. 2. LIZARDO, F.B.; SILVA, F.O.C.; SEVERINO, R.S. et al. Origin and distribution of the femoral nerve in fetuses of zebu-crossed bovines. Braz. J. Morphol. Sci., v.26, n.2, p.91-96, 2009. LORENZ, M.D.; KORNEGAY, J.N. Neurologia Veterinária. 2a ed. Barueri: Manole, 2006. 467p. MARTINEZ-PEREIRA, M.A.; RICKES, E.M. The spinal nerves that constitute the lumbosacral plexus and their distribution in the chinchilla. J. S. Afri. Vet. Ass., v.82, n.3, p.150–154, 2011.

79

MILLER, M.E. Anatomy of the dog. Philadelphia: W. B. Saunders, 1964. 941p. MOURÃO, G.; MEDRI, M. Activity of a specialized insectivorous mammal (Myrmecophaga tridactyla) in the Pantanal of Brazil. J. Zool., v.271, p.187-192, 2007. PEREIRA, K.F.; PARANAIBA, J.F.F.S.; HELRIGLE, C.; ARAÚJO, E.G. Origem e distribuição anatômica do nervo isquiático de mão-pelada. Pesq. Vet. Bras., v.31, n.1, p.74-78, 2011. RODRIGUES, H. Técnicas anatômicas. 4a ed. Vitória: GM. Gráfica e Editora, 2010, 270p. SCHALLER, O. Nomenclatura anatômica veterinária ilustrada. 1a ed. São Paulo: Manole, 1999. 494p. SHAW, J.H.; MACHADO-NETO, J.; CARTER, T.S. Behavior of free-living giant anteaters (Myrmecophaga tridactyla). Biotropica, v.19, p.255-259, 1987.

SILVEIRA, L.; RODRIGUES, F.H.G.; JACOMO, A.T.D.; DINIZ, J.H.F. Impact of wildfires on the megafauna of Emas National Park, Central Brazil. Oryx, v.33, n.2, p.108-114, 1999. VIZCAÍNO, S.F.; LOUGHRY, W.J. The Biology of the Xenarthra. 1a ed. Gainesville: University Press of Florida, 2008. 370p.

80

CAPÍTULO 5 - CONSIDERAÇÕES FINAIS

Apesar de o Brasil ser detentor de uma das faunas mais ricas do

planeta, o cenário da pesquisa em animais selvagens ainda é insipiente em nosso

país. Tomando como exemplo os tamanduás, apesar de serem animais típicos do

Brasil e de alguns outros países da América Latina, a maioria e os principais

estudos acerca de sua morfologia, inclusive a dos demais xenartros, foram

realizados em países que nem mesmo possuem tamanduás em seus biomas.

Diferente das espécies selvagens carnívoras ou roedoras, por exemplo,

que compartilham características morfológicas muito próximas de seus

representantes domesticados, os tamanduás não têm um representante que

possa servir de referencial em atendimentos médicos de qualquer natureza. Os

xenartros, de forma geral, são indivíduos que apresentam características

morfológicas e fisiológicas que transcendem as superficiais comparações

naturalmente estabelecidas com outros animais que tem sua morfologia

conhecida, por isso demandam especial e devida atenção científica.

O M. tridactyla não é apenas mais um mamífero do cerrado, mas é

uma espécie que requer atenção por parte das autoridades e comunidades

acadêmicas, pois pelos vários motivos já expostos no presente estudo, se não

houver uma ação mais efetiva no sentido de preservá-la, sua classificação pela

IUCN (International Union for Conservation of Nature) tende a piorar nos próximos

anos. Nesse sentido, consideramos esta pesquisa como parte de um esforço na

tentativa de contribuir com sua preservação.

O estudo apresentado trouxe à luz do conhecimento informações

completas acerca de um tópico importante em anatomia, que é a inervação de

determinada parte do corpo. No caso do M. tridactyla, são as primeiras

informações que se tem relacionadas a inervação de seus membros pélvicos. Na

verdade, este é, até o momento, o estudo mais completo da inervação do membro

pélvico de uma espécie do cerrado brasileiro e uma das raras abordagens da

inervação do pé em espécies selvagens não primatas. Portanto, espera-se que os

resultados deste trabalho possam ser úteis aos estudos em anatomia

comparativa, taxonomia e nas mais diversas áreas da medicina veterinária de

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animais selvagens, e que a linha de pesquisa iniciada se consolide e se fortaleça

com a inclusão de outras espécies da Superordem Xenarthra.

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ANEXOS

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