BIO-248 Sistemática Vegetal:

Embriófitas

Alessandro Rapini

Universidade Estadual de Feira de Santana

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Introdução As plantas estão por toda parte; são as grandes formadoras de paisagem. A existência humana depende de algumas espécies vegetais e a domesticação delas foi essencial para o estabelecimento das civilizações, influenciando diretamente a maneira do homem viver e de transformar seu universo. Não é por acaso, então, que o mundo vegetal atrai tanto a atenção do ser humano. Apesar da enorme diversidade vegetal nativa do Brasil, encontramos ainda uma literatura muito parca em sistemática vegetal no país.

A sistemática sofreu uma guinada nas últimas décadas, estimulando uma série de novidades metodológicas refletidas em mudanças substanciais na taxonomia dos seres

vivos. A classificação das plantas vem se modificando rapidamente, e as poucas referências nacionais estão bastante desatualizadas. Aqui, é apresentada uma caracterização da diversidade de plantas terrestres (ou embriófitas), com ênfase nos grupos mais representativos para o Brasil, procurando incorporar os resultados filogenéticos mais influentes na classificação vegetal. Natureza das classificações

Os organismos estão organizados em um sistema hierárquico de táxons. Cada táxon equivale a uma categoria taxonômica (espécie, gênero, família, etc.) e recebe um nome

Esquema do sistema de classificação, mostrando a relação de inclusão entre as diferentes categorias taxonômicas a partir de exemplos em plantas e animais.

científico. O nome de um táxon deve ser claro, único e universal, de acordo com os princípios de nomenclatura. A combinação de um sistema hierárquico de táxons, a classificação, com o sistema de nomenclatura é chamada de taxonomia. Um grupo, entretanto, pode ser organizado de diversas maneiras, de acordo com os princípios filosóficos, a metodologia ou os objetivos do autor. A sistemática resulta então, da união entre a taxonomia e as premissas que estão por traz de uma determinada classificação. Uma classificação artificial é aquela baseada em uma característica selecionada arbitrariamente. Em 1735, por exemplo, Lineu baseava boa parte de sua classificação no número de estames por flor, estabelecendo 24 classes, naquele que ficou conhecido como Sistema Sexual de classificação. Em contraposição, a classificação natural, inaugurada na botânica por Jussieu (Stevens 1997), agrupa os organismos de

As plantas acima são conhecidas popularmente por vários nomes, a da esquerda por erva-cidreira, capim-santo ou capim-limão e a da direita por erva-cidreira ou melissa. Nesse caso, uma planta pode receber mais de um nome e um nome ter mais de um significado. Os códigos de nomenclatura estabelecem princípios e regras que buscam clareza, universalidade e estabilidade para a aplicação dos nomes científicos, a planta da direita é incluída apenas na espécie Cimbopogon citratus e a da direita apenas em Mellissa officinalis. acordo com a semelhança geral. Um arranjo é tanto mais natural quanto maior o número de atributos correlacionados ele inclui (Giulmour

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1937) e, portanto, maior é o seu poder de predição. Diante de um mosaico de características, uma classificação natural acaba estruturada em afinidades concebidas empiricamente e sustentada por um conjunto de caracteres selecionados conforme a experiência do autor.

Até a década de 1980, a botânica foi dominad

ferências filogenéticas nto da sistemática

filogené

cladística.

mente expressos na forma de cladogra

em análises cladísticas até meados

cimônia encontrem mais de um cladogra

ivamente no final do

a por um sistema evolucionista de classificação, baseado no grau de similaridades. Nem mesmo a difusão de teorias evolutivas no final do século XIX levou a mudanças significativas na classificação dos seres vivos. A evolução foi incorporada na sistemática como explicação para classificações naturais pré-existentes. As classificações naturais levavam em consideração a filogenia e a anagênese, aceitavam grupos parafiléticos e incluíam grupo definidos apenas por autapomorfias. Foi apenas após o estabelecimento da sistemática filogenética (Hennig 1965), que os táxons passaram a ser definidos por compartilharem características derivadas herdadas de um ancestral comum, as sinapomorfias. O princípio primordial da sistemática passou a ser a ancestralidade, e as classificações passaram a buscar o reconhecimento exclusivo de grupos monofiléticos (ou clados, daí o nome cladística para essa escola da sistemática).

Cladograma representando a natureza filogenética dosagrupamentos taxonômicos. In

O estabelecimetica trouxe não apenas princípios novos na

definição de grupos. Uma vez que os grupos passaram a ser reconhecidos com base na ancestralidade, tornou-se fundamental o estabelecimento de métodos objetivos para inferir a filogenia dos grupos de modo que hipóteses sobre sua ancestralidade pudessem ser obtidas. Dessa forma, a sistemática experimentou um notável avanço metodológico com a análise

Os resultados de uma análise cladística são geral

mas, ou seja, diagramas ramificados que expressam relações de parentesco entre os táxons incluídos na análise (chamados de terminais ou táxons terminais). Consiste, graficamente, de uma série de linhas (ramos) que conectam esses terminais. O encontro de ramos define um nó, que é considerado um ancestral hipotético do grupo definido por aquele nó. É importante ressaltar que cladogramas representam hipóteses sobre a filogenia de um grupo, ou seja, não são sua filogenia real e sua obtenção depende do método usado na análise.

Na botânica, a parcimônia foi o principal critério utilizado

de 1990. Segundo o critério de parcimônia, diante de duas ou mais alternativas equivalentes (em filogenia, cladogramas com topologias distintas), a mais simples é a que melhor explicaria os dados. Em filogenia, uma alternativa mais parcimoniosa é aquela que minimiza o número de hipóteses independentes (i.e. homoplasias: convergências, paralelismos ou reversões) para explicar a distribuição das transformações de estados de caracteres. A parcimônia é, portanto, um princípio lógico, não evolutivo (Platnick & Gaffney 1977, Farris 1995, Kluge 1997).

É comum que análises que tenham como critério a par

ma igualmente parcimonioso. Uma forma útil de expressar essas diferentes hipóteses é através de árvores de consenso. Existem diferentes tipos de operações para calcular árvores de consenso. Por exemplo, Árvores igualmente parcimoniosa são geralmente sintetizadas em um consenso estrito, topologia que retém apenas os clados presentes em todas as árvores mais parcimoniosas. Árvores pouco menos parcimoniosas, no entanto, podem indicar relações muito diferentes. A fragilidade amparente dos resultados enfatizou a importância de estimativas para a sustentação dos clados. Atualmente, os índices de suporte mais utilizados são o bootstrap (Felsenstein 1985), que estima a confiança dos clados através de reamostragens dos próprios dados, e o indíce de decaimento ou índice de Bremer (Bremer 1988, 1994), que indica o número de passos a mais necessário para colapsar o clado, i.e. torná-lo uma politomia.

Estudos filogenéticos baseados em dados moleculares aumentaram progress

s anos 1980. Entre 1989 e 1991, eles já representavam mais da metade dos trabalhos filogenéticos (Donoghue 1994), e atualmente

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dominam a sistemática vegetal. As ferramentas disponíveis para análises moleculares oferecem a esse tipo de dado a versatilidade prática necessária para superar dificuldades freqüentemente encontradas em estudos filogenéticos. Dentre elas, a falta de resolução ou de suporte para os clados, seja pelo excesso ou pela falta de variação. Nesses casos, a adição de caracteres, a análise de regiões com taxas de substituição diferentes ou análises mais sensíveis ao sinal filogenético podem representar soluções eficazes.

A parcimônia pode mostrar-se inconsistente em árvores com comprimentos de ramos

poração de modelos evolutivos na análise. Esses m

(Cavalli-Sforza & Edwards 1966) na sistemát

delos evolutivos ficaram

robustez dos métodos de inferência nét

Plantas à Conquista do Ambiente Terrestre

Os moldes atuais da taxonomia foram ineu, em 1753. Nessa primeira

em udos

desproporcionais. Nesses casos, a probabilidade de mudanças simultâneas, independentes em dois ramos longos de uma árvore pode ser maior do que a de uma única mudança em um segmento pequeno, levando à atração de ramos longos. Ou seja, a parcimônia não se adequa a casos em que a probabilidade de paralelismos em ramos longos é maior que um único evento em um ramo curto (Felsenstein 1978).

Encontrar a árvore correta pode depender da incor

odelos são elaborados a partir de padrões de substituição observados na natureza. Por exemplo, a estrutura molecular do DNA torna a probabilidade de transições (substituições de purinas por purinas ou de pirimidinas por pirimidinas) maior do que a de transversões (purinas por pirimidinas, ou o inverso). Regiões codificantes, supostamente sob restrições seletivas, possuem geralmente taxas de substituição menores do que as não codificantes e que, portanto, não influenciam o fenótipo. O mesmo princípio explica porque mutações na terceira base do códon de uma região codificante, geralmente mutações sinônimas por não alterarem o aminoácido codificado, são mais freqüentes do que mutações na primeira e na segunda posições do códon.

O critério de máxima verossimilhança foi introduzido

ica como meio de incorporar modelos evolutivos na seleção de árvores moleculares ótimas. Esse critério avalia a probabilidade dos dados observados a partir de um modelo evolutivo e a variação de seus parâmetros. A hipótese filogenética escolhida é aquela que maximiza a probabilidade dos dados. Esse método, no entanto, exige o cálculo da probabilidade de todas as árvores possíveis, tornando sua aplicação computacionalmente inviável mesmo para um número reduzido de terminais.

Até o início de 2.000, análises filogenéticas incluindo mo

limitadas a algoritmos mais grosseiros. Nos últimos anos, no entanto, análises mais sofisticadas passaram a utilizar a inferência bayesiana. Através das Cadeias de Markov Monte Carlo, esses métodos chegam a uma aproximação da árvore mais provável para os dados observados conforme o modelo evolutivo estipulado para a análise, oferecendo também o cálculo da incerteza do resultado na forma da probabilidade posterior dos clados. A difusão da sistemática filogenética associada à filoge ica levou a prioridade da filogenia sobre a classificação. Progressos laboratoriais e computacionais permitiram que dados moleculares fossem amplamente utilizados na reconstrução de filogenias, e seus resultados incorporados na taxonomia dos grupos. A morfologia passou, então, a ser interpretada diante de uma filogenia previamente estabelecida a partir de dados moleculares, guiando o sistemata na seleção de grupos monofiléticos merecedores de reconhecimento taxonômico.

Da Origem das

ReinoVegetal criados por Lclassificação, ele havia reconhecido apenas animais e plantas. Em meados do séc. XIX, no entanto, estava claro que protistas e fungos não se adequavam bem a essa dicotomia. Logo foi criado o termo protista para incluir aqueles organismos que não eram plantas nem animais, e essa divisão passou a fazer parte da árvore da vida de Haeckel. Na metade do século vinte, já havia uma classificação com quatro reinos: Monera incluindo organismos procariotos (bactérias), Protista incluindo unicelulares eucariotos, fungos e algas (exceto as clorófitas, incluídas no reino vegetal), animais e plantas. Desse esquema derivou a classificação de cinco reinos, um reino exclusivo para fungos, proposto por Margulis na década de 70 (antecipado por Whittaker nos anos 60s). Os monofilestismos das plantas, dos animais e dos fungos têm sido sustentadoest filogenéticos com dados moleculares. O reino Monera tem sido divido em dois grupos, as verdadeiras bactérias, incluindo as cianobactérias (algas azuis), e as arqueobactérias (Archaea), mais relacionadas com os eucariotos. Curiosamente,

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Esquema mostrando a classificação dos seres vivos em cinco reinos e suas supostas relações filogenéticas.

rmofílicas, habitando locais acima de 55oC,

m as

nesses dois grupos, as linhagens mais antigas são

tesugerindo que a vida tenha surgido em ambientes extremamente quentes. Os protistas incluem mais de 100.000 espécies de organismos unicelulares heterotróficos, algas autótrofas e alguns plasmódios, formando um grado de difícil resolução devido a eventos de endossimbioses e transferências horizontais. Chegamos assim a um esquema onde são reconhecidos três domínios: Bacteria, Archaea e Eukarya (Woese et al. 1990). Os eucariotos são definidos pela presença de um núcleo limitado por uma membrana, ondese localizam os cromossomos. A maioria dos eucariotos são quimeras resultantes de endossimbioses. Os plastídeos e outras organelas são derivações de organismos fagocitados pelo ancestral dos eucariotos. Os peroxissomo foram as primeiras organelas, protegendo o hospedeiro dos malefícios do oxigênio. A fagocitose de uma proteobactéria teria dado origem a mitocondria e, posteriormente, a de uma cianobactéria ao cloroplasto. Eventos de endossimbiose ocorreram diversas vezes na evolução dos eucariotos, eventualmente seguidos de endossimbioses secundárias e mesmo terciárias (Keeling 2004). Essa relação intrínseca com organismos de eu e archaebactérias acompanhada de inúmeros eventos de transferência horizontal entre eles tornou o genoma dos eucariotos uma mistura de genes dos três domínios (Martin & Embley 2004). Propriedades estruturais e bioquímicas indicam que as algas verdes são mais relacionadas co embriófitas do que com qualquer outro

Árvore não enraizada mostrando os três domínios: Eubacteria, Archaebacteria e Eukaryota (acima). Transferências laterais de

hlorobiota) possuem um conjunto de

adotada; uando

genes entre os domínios (abaixo, à direita) teria dado origemao anel da vida (abaixo, à esquerda) (Martin & Embley 2004). grupo de eucariotos. Todas as plantas verdes

(Ccaracterísticas que permitem distingui-las dos demais grupos. A presença de pigmentos de clorofila a e b, reservas de amido no cloroplasto (vs. óleos e gorduras) e uma estrutura estelar que liga os nove pares de microtúbulos nas células flageladas são únicos entre os eucariotos. O cloroplasto derivou certamente da endossimbiose de um procarioto fotossintetizante (cianobactéria) cuja maior parte das funções passou a ser exercida pelo núcleo da célula hospedeira, possivelmente alguma célula amebóide. As próprias cianobactérias parecem ter surgido da transferência lateral de genes entre bactérias de dois tipos, uma com fotossistema I e outra com fotossistema II. As protocianobactérias utilizariam, então, um ou outro fotossistema de acordo com as necessidades. Ao longo da evolução, elas teriam perdido a capacidade de trocar de fotossistema e eles passaram a funcionar simultaneamente (Allen & Martin 2007). As algas verdes são incluídas ou não no reino vegetal conforme a classificação q não são incluídas (e.g. classificação de Margulis), as plantas passam a ser o mesmo que embriófitas ou plantas terrestres. Por uma questão prática essa é a delimitação adotada aqui. Discussões sobre a evolução das algas ficam, portanto, restritas ao seu relacionamento com as

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embriófitas e assim com a origem das plantas terrestres. Em 1868, Haeckel propôs um esquema filogenético explícito representando as relações

tre os

lobionte, com nân

Os primeiros sinais de vida na Terra são nérios de ferro datadas

e 3,85

riano ao Paleozóico. ucariot

en grupos pré-darwinianos. Ele se baseou na semelhança morfológica como evidência de ancestralidade comum. De maneira geral, ele considerou as plantas terrestres, as vasculares, as espermatófitas e as angiospermas monofiléticas, mas as briófitas, as pteridófitas e as gimnospermas seriam grupos parafiléticos. Para ele, a diversificação das plantas terrestres teria ocorrido no Devoniano, a das espematófitas no Carbonífero e a das angiospermas no Triássico. São possíveis sinapomorfias das embriófitas o ciclo de vida dipalter cia de gerações, uma haplóide (gametófito) e outra diplóide (esporófito), o esporófito multiceular, os esporos resistentes ao dessecamento (parede composta de esporopolenina), a cutícula e a presença de órgãos sexuais (gametângios, capa de células estéreis que envolve as células produtoras de gametas) masculinos e femininos no gametófito (anterídios e arquegônios, respectivamente). O ciclo de vida consiste de uma fase gametofítica, haplóide e sexuada, gerada assexuadamente a partir da germinação de um esporo, e uma esporofítica diplóide e assexuada, originada a partir da fusão de gametas (singamia ou fertilização), ou seja, de um zigoto. As principais sinapomorfias das embriófitas são (1) a presença do arquegônio, uma estrutura pluricelular no interior da qual é produzida a oosfera (nas algas existe o oogônio, uma estrutura unicelular) e a formação do embrião, ou seja, o zigoto é retido no interior do arquegônio e a embriogênese do esporófito se inicia ainda no gametófito. Tradicionalmente, são reconhecidos dois grandes grupos de embriófitas: as briófitas e as traqueófitas. Origem das Embriófitas evidências indiretas em mid bilhões de anos (b.a). As primeiras evidências diretas são estromatólitos e filamentos microbianos encontrados na Austrália, possivelmente pertencentes às cianobactérias, datando de 3,5 b.a. Apesar de alguns pesquisadores (e.g. Moortbath 2005) considerarem a possibilidade dessas marcas serem artefatos e os registros confiáveis mais antigos serem os de bactérias, a partir de 1,9 b.a., em Ontário, outros (e.g. Awramik 2006) estão certos de que os estromatólitos são biogênicos e marcam o início da vida na Terra.

As algas azuis e verdes dominaram a vida na Terra do Pré-CambE os teriam surgido há cerca de 2,1 b.a., mas sua diversidade só aumentou depois do Neoproterozóico, há 1 b.a. Apesar de evidências bioquímicas sugerirem a presença de algas verdes a partir desse período, as primeiras algas multicelulares apareceram apenas por volta de 750 milhões de anos (m.a.).

Estromatólitos encontrados no Oeste da Austrália e datados de 3,43 bilhões de anos (Awramik 2006). barra = 10 cm.

ósseis) dicam que as primeiras plantas terrestres datam

íci

Evidências seguras (megafindo in o do Siluriano (425 m.a.). Entretanto, fósseis de esporos em tétrades (criptósporos) são conhecidos desde o Ordoviciano (475 m.a.). Os criptósporos apresentam uma distribuição cosmopolita, mas são encontrados principalmente em ambientes não marinhos. Eram produzidos em grandes quantidades (em esporângios) e morfologicamente se assemelhavam aos das hepáticas atuais pelo tamanho e presença de lamelas (apesar de não possuírem elatérios), confirmando sua relação direta com o ambiente terrestre (Wellman et al. 2003).

Fóssil de um esporângio contendo tétrades nuas, datado de 475 m.a. (Ordoviciano). Barra = 50 µm (Wellman et al. 2003).

, além das plantas vasculares, incluem também

Registros de plantas polisporangiadas, que

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plan extintas com esporófito ramificado produzindo mais de um esporângio, datam de 420 m.a. (Siluriano), na Austrália. Essas plantas, dentre as quais se destacam as extintas Cooksonia e os Aglaophyton, são possíveis precursoras das plantas vasculares. Possuiam um tecido de condução especializado formando um eixo central, mas suas células eram desprovidas de lignina. As plantas vasculares surgiram logo depois, possivelmente antes de 400 m.a.

tas

ca e 5 cm

brião

890, 1908),

em várias linhagen

ncias recentes têm tenta

Fóssil de Cooksonia pertonii. Note a ramificação dicotômios esporângios no ápice dos ramos. A planta tinha ca. 2,de altura. Como mencionado, a diferença mais evidente das embriófitas é a formação de um em . Sua origem, portanto, está relacionada a mudanças no ciclo de vida. Existem duas teorias para explicar a origem das plantas terrestres (e.g. Blackwell 2003). Segundo a Teoria de Homólogos ou de Transformação (Pringsheim 1878), o ciclo de vida das algas ancestrais seria diplobionte, com alternância de gerações isomórficas, na qual tanto o gametófito quanto o esporófito seriam multicelulares e independentes. Teria havido, a partir daí, uma transformação, levando a um ciclo heteromórfico, ou seja, com diferenças morfológicas entre as fases de vida. Nesse caso, as briófitas não são consideradas estados intermediários entre algas e plantas vasculares. O esporófito das briófitas seria resultado de redução em contraposição ao das traqueófitas, resultante de elaboração. Essa teoria,

no entanto, não explica a formação do embrião a partir de gerações livres. Não existem algas diplobiontes, oogâmicas; os gametas são sempre liberados do gametófito, de modo que a fertilização e o desenvolvimento do embrião são livres, independentes do gametófito parental. Além disso, os esporos das embriófitas não possuem nenhum resquício de flagelo como seria esperado se tivessem derivado de zoósporos.

Segundo a Teoria Antitética ou de Interpolação (Celakovsky 1874, Bower 1

as algas que deram origem às plantas terrestres teriam ciclo de vida haplobiôntico (uma única geração multicelular), com alternância de gerações anisomórfica, onde os gametófitos seriam pluricelulares e os esporófitos unicelulares (apenas o zigoto). Nesse caso, o esporófito das briófitas representaria um estado intermediário entre o das algas e o das plantas vasculares. Ao desenvolver a Teoria Antitética, Bower sugeriu que as plantas terrestres teriam derivado de algas verdes terrestres ou de água doce com ciclo haplobiôntico (dominância do gametófito), semelhantes às atuais carófítas. A partir daí teria surgido a oogamia, formação de um gameta feminino (oosfera) grande e imóvel, seguido da retenção dessa oosfera e, posteriormente, do zigoto no arquegônio (gametângio feminino) do gametófito. O retardo da meiose do zigoto e a inserção de divisões mitóticas na fase diplóide (embriogênese) teriam evoluído em direção à formação de um esporófito pluricelular diplóide associado ao gamétofito haplóide. Esse esporófito estaria, inicialmente, posicionado sobre o gametófito e seria dependente dele para sua nutrição, não tendo vida livre. Dentre as plantas atuais, essa dominância do gametófito sobre o esporófito é encontrado nas briófitas.

O ciclo diplobiôntico pode ter sido selecionado de maneira independente

s porque amplia as possibilidades do produto meiótico através de recombinações na fase diplóide. A associação do esporófito multicelular ao gametófito passou a protegê-lo com camadas estéreis e disponibilizar recursos que garantissem a produção de muitos esporos, maximizando a reprodução. Apesar de ambas as teorias terem conquistado adeptos, evidêsus do a Teoria de Interpolação. O ancestral das plantas terrestres estaria certamente dentre as algas verdes, mais precisamente dentre as carófitas, exclusivamente haplobiontes e oogâmicas. As algas verdes incluem cerca de 8.000 espécies (90% de água doce). Dentre as cinco ordens de carófitas, as mais relacionadas às

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Ciclo haplobionte semelhante àquele que teria dado origem às embriófitas. embriófitas são as Coleochaetales (15 espécies) e as Charales (400). As carófitas parecem formar

oogônio menta

lação das carófitas com as plantas stre

o centro. Outra característica

Chara (Charales, acima) e Coleochaetes (Choleochaetales, abaixo) estão entre as algas verdes mais relacionadas com as plantas terrestres.

um grado em relação as embriófitas e juntas com eles compõem as estreptófitas. Fósseis desse grupo são registrados desde o Siluriano. Em Charales e Coleochatales, após a fertilização da oosfera, as células doau m em espessura, formando uma bainha em torno do zigoto. Essas células morrem, formando uma parede que pode conter esporopolenina e, em algumas espécies, o zigoto fica retido no talo do gametófito até sofrer meiose. Existem também evidências do transporte de açucares através das células ventrais do oogônio para o zigoto. Dentre outras características que sustentam a reterre s estão a capacidade de produzir cutina e compostos fenólicos. Nesse grupo, há também a formação de fragmoplasto. Na fase final da divisão celular (telófase), os núcleos seguem para cantos opostos, deixando um conjunto de microtúbulos no equador da célula. A parede ceular se forma, então, transversalmente ao feixe de microtúbulos do centro para a periferia. Nas demais algas verdes, existe a formação de ficoplasto, com a parede se formando

longitudinalmente ao feixe de microtúbulos, da

eriferia parapimportante é a presença de plasmodesmatas, canais intercelulares formados pelo retículo endomplasmático durante a divisão celular. Tanto nas carófitas como nas embriófitas, a fotorrespiração ocorre nos peroxissomos com auxílio da enzima glicolato oxidase, enquanto nas demais algas verdes ela é catalizada pela glicolato deidrogenase. Outras características compartilhadas são o citoesqueleto dos gametas flagelados masculinos (ausente apenas em grupos mais derivados de espermatófitas onde ocorre sifonogamia), e a possível ocorrência de fitocromos (pigmento protéico de plantas ativado pela luz e que está envolvido no desenvolvimento). Nas Charales, encontramos também os primeiros sinais de meristema apical, especialização celular, capacidade de ramificação e divisão celular desigual levando a um corpo tridimensional, novidades que levariam a mudanças no corpo básico das plantas (Graham et al. 2000). Com a evolução das plantas, houve,

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A formação de fragmoplasta (à esquerda), microtúblos dispostos perpedincularmente à formação da perede celular durante a citoquinese, e de plasmodesmatas (à direita), canais de conexão intercelulares formados pela retenção do reticulo endoplasmático durante a formação da parede ceular, são características importantes compartilhadas entre as embriófitas e algumas carófitas. então, uma tendência a elaboração do esporófito m detrimento de o gametófito.

rRNA do núcleo e ad5 d

algumas relações ainda são incertas.

restre A invasão do ambiente terrestre pelas

oviciano) foi dos

tes às briófitas, sem restrições

antas terrestres era mantido xclusiv

idos, elas não possuem tecidos v

Análises moleculares com quatro regiões (atpB e rbcL do plastídeo, SSUn o mitocôndria), representando os três genomas, sustentam as Charales como grupo irmão das plantas terrestres (Karol et al. 2001). As Charales compartilham várias características com as embriófitas que não são encontradas em Coleochaetales, como estrutura do gameta masculino, vários cloroplastos discóides por célula, protonema filamentoso, ausência de zoósporos e inclusão do gameta feminino em uma capa de células estéreis. As Carófitas também compartilham marcadores estruturais com as embriófitas (McCourt 1995, Bhattacharya & Medlin 1998, Turmel et al. 2002), como a presença de introns do grupo II nos genes trnI e trnA, não encontrados em Chlorophyta, nem em Mesostigma, gênero cuja relação filogenética continua questionável. Além disso, algumas carófitas apresentam o gene tufA no núcleo e não no no cloroplasto como ocorre com as outras algas verdes. Apesar dos progressos no conhecimento do grupoEssa dificuldade na busca de hipóstese filogenéticas consistentes é caraceterística de grupos que, como as plantas estreptófitas, apresentaram uma diversificação rápida e antiga (Chapman & Waters 2002). Conquista do Ambiente Ter plantas há pelo menos 470 m.a. (Ordum mais importantes eventos da história da Terra. As primeiras plantas terrestres deviam ocupar locais encharcados. A água continuava essencial para a sobrevivência das plantas e principalmente para sua reprodução, já que os gametas masculinos flagelados (anterozóides)

necessitavam nadas para alcançar o feminino (oosfera). As condições ambientais deviam ser rigorosas, sob alta exposição solar, períodos de seca freqüentes e solos pobres. Os níveis de CO2 estavam diminuindo e os de O2 subindo. A fotossíntese promoveu o acúmulo de oxigênio levando a formação da camada de ozônio, essencial para que as plantas pudessem emergir do escudo de água. Tendo em vista que uma parcela significativa (5-35%) da luz solar é refletida pela superfície da água e que, a cada metro, cerca da metade da radiação é dissipada na forma de calor, a ocupação do ambiente terrestre permitiu que as plantas aumentassem significativamente a taxa de fotossíntese. Inicialmente, as plantas terrestres deviam ser semelhanmecânicas, compostas por um corpo taloso, sem tecidos de condução ou sustentação especializados. Mudanças moleculares (veja Waters 2003), anatômicas e fisiológicas durante o Ordoviciano e o Siluriano foram então as mais importantes. Mas o contato com a atmosfera exigiu também mudanças biofísicas e bioquímicas, dentre elas a formação de camadas protetoras, como a cutícula e a esporopolenina, que amenizaram a perda de líquidos. As trocas gasosas passaram mais tarde a ser realizadas por poros especializados denominados estômatos. A produção de metabólitos secundários, como os compostos fenólicos, também contribuiu para a proteção contra os raios ultavioletas, o parasitismo e a predação. O arquegônio passou a oferecer maior proteção contra ataque de parsitas e contra a dessecação. Os esporos deixaram de ser flagelados (como em algumas Charales) e passaram a ser produzidos em maiores quantidades e gametangióforos mais altos proporcionaram uma dispersão mais eficiente para os esporos gerados nos esporófitos que ali germinassem. Sem sistema vascular, o sistema axial das primeiras ple amente devido ao turgor, limitando o crescimento de apêndices e a altura da planta a apenas alguns centímetros. O desenvolvimento de um sistema de condução representou uma inovação anatômica, fisiológica e mecânica importante para as plantas terrestres, mas elas continuaram restritas a ambientes úmidos (Bateman et al. 1998).

As briófitas são pequenas e simples. Típicas de ambientes úm

asculares especializados para a condução de fluídos e nutrientes, que são distribuídos por difusão. Nelas, o gametófito é a fase dominante na

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alternância de gerações. O esporófito consiste de um pé embebido no gametófito, um pedúnculo (seta) e um esporângio (cápsula) no ápice. Entretanto, várias espécies raramente produzem esporópfitos e, em algumas (e.g. 18%, 30 espécies do Reino Unido), eles ainda são desconhecidos. Apesar de existir cutícula em alguns grupos, ela é bioquimicamente pouco conhecida e está associada com poros ou estômatos. A absorção de água e nutrientes ocorre diretamente no gametófito, eventualmente, com a ajuda de estruturas especializadas, como tricomas. Rizóides uni ou pluricelulares servem apenas para a fixação da planta. Apesar de muitos grupos serem tolerantes à dessecação, o grupo continua dependente de água para suas funções vitais e também para a reprodução, já que os anterozóides biflagelados devem nadar, geralmente orientados por ferormônios, até o arquegônio, e fecundar a oosfera.

Os gametângios são freqüentemente agrupados e envoltos por estruturas protetoras (bráctea

ontanhosas e auxilia

s por briófitas. As turfeiras, por exemplo

hem nte

cos) espécies e 1.200 gêneros de briófitas

olumela

s) formando o gametécio masculino (androceu) e o feminino (gineceu). A planta pode ser dióica ou monóica, e então autocóica (gametângios em ramos diferentes), paróica (no mesmo ramo, apenas em musgos), sinóica (misturados no mesmo gametécio, apenas em musgos). Algumas espécies são conhecidas por apenas um dos gametófitos. Tortula pagorum, por exemplo, é conhecida apenas por plantas masculinas na Europa e femininas nos EUA, ocorrendo os dois sexos na Austrália.

A presença de briófitas ameniza substancialmente a erosão em áreas m

no armazenamento de água, compondo um micro-ambiente favorável para a sobrevivência de muitos organismos. Elas acumulam geralmente cinco vezes o seu peso seco na forma de água, e esse valor pode chegar a 25 vezes, o que corresponde entre 20 e 40% das chuvas em algumas florestas úmidas. Por absorverem solutos e gases diretamente da atmosfera, as briófitas são fortemente influenciadas por poluentes e mudanças climáticas, funcionando como boas bioindicadoras.

No hemisfério norte, existem grandes áreas dominada

, possuem 90-100% de sua cobertura composta por musgos, principalmente do gênero Sphagnum. O ambiente ácido, anaeróbico e frio dificulta a decomposição aeróbica, retendo carbono em espessas camadas de matéria orgânica acumuladas durante milhares de anos e essencialmente formadas por musgos. A

quantidade de carbono nessas regiões supera aquela armazenada nas florestas tropicais. Com o aquecimento global, a decomposição aeróbica nessas turfeiras tende a aumentar significativamente em detrimento da anaeróbica, aumentando em cerca de 50% o gás carbônico na atmosfera. Essa mudança, no entanto, seria compensada pela redução na produção de metano derivado da decomposição anaeróbica, o qual retém até 21 vezes mais irradiação solar que o dióxido de carbono (O’Neil in Shaw & Goffinet 2002).

Alguns musgos dominam extensas áreas temperadas no

isfério norte, formando turfeiras, especialmeabundantes, e regulando a produção de metano e gás carbônico em todo planeta.

São reconhecidos cerca de 15.000 (4.000 Neotrópinos

, que estão divididas em três grandes grupos: Marchantiopsida (hepáticas, com 6.000-8.000 espécies), Anthocerotopsida (antóceros, 100-400) e Briopsida (musgos, 10.000). As hepáticas são definidas pelos corpos de óleo (90% das espécies), ausência de cna cápsula e de estômatos. São divididas em dois grupos principais, as marchantióides e as jungemannióides (85% das espécies). Espécies talosas simples podem ocorrer nos dois grupos, mas as talosas complexas com uma câmara de ar interna estão restritas às marchantióides e as folhosas à jungermannióides. O gametófito é dicotômico. Nas hepáticas folhosas, os anterídios

10

A(a

s hepáticas podem ser talosas (acima, à esquerda) ou folhosas cima, à direita) e são caracterizadas por rizóides unicelulares

enominadas brácteas, enquanto nas talosas, eles

tre o pé e a cápsul f

as gametofíticas) espiralad

(centro, à esquerda), corpos de óleo e vários cloroplastos (centro, à direita; verde-escuros e verde-claros, respectivamente). Podem se reproduzir vegetativamente por gemas no interor de conceptáculos (abaixo, à esquerda) ou na margem dos filóides (abaixo, à direita). Dentre as hepáticas, Marchantia é caracterizada por gametangióforos (um arquegonióforo, à esquerda) que elevam os esporófitos facilitando a dispersão dos esporos. Como as demais hepáticas, os esporófitos produzem esporos e elatérios (à direita). são encontrados na axila de folhas especiais, dpodem estar na superfície, nus ou em um invólucro, ou em câmaras elevadas (anteridióforos, em Marchantia). Os arquegônios ficam no ápice de ramos de hepáticas folhosas, protegidos por brácteas ou por um tubo derivado da fusão de brácteas, denominado perianto, ou então, na superfície das talosas ou em câmaras, envoltas por um invólucro elevado (arquegonióforo, em Marchantia). A cápsula fica

completamente envolta pela calíptra e possui, além dos esporos, elatérios higroscópicos unicelulares com espessamento espiralado na parede que ajudam na dispersão. Com exceção das marchantióide, após a esporogênese, as células da seta chegam a aumentar até 20 vezes, elevando a cápsula e rompendo o tecido do arquegônio; não existe a participação de um meristema nesse caso. A cápsula se rompe formando quatro valvas reflexas. Com a perda de umidade interna, os elatérios se enrolam lentamente até que a pressão da coluna interna de fluído da célula promove seu desenrolamento violento e com sua expansão a ejeção dos esporos vizinhos. O protonema que surge a partir do esporo dá origem, então, a um unico gametófito. As hepáticas se reproduzem vegetativamente a partir da regeneração de qualquer de suas partes, mas também através gemas, corpos multicelulares localizados na margem dos filóides ou em cúpulas especializadas (conceptáculos) no dorso do gametófito.

Os antóceros são plantas talosas, definidas por um meristema intercalar en

a. Di erente do que acontece nas hepáticas e musgos, a primeira divisão do zigoto é longitudinal (vs. transversal). Não existe uma seta definida e a cápsula é alongada. Muitas espécies apresentam células com um único cloroplasto, grande e com um pirenóide (estrutura especializada envolvida na produção de amido) no centro, como em Coleochaete (carófita). Possuem fendas de mucilagem, por onde entram algas azuis (Nostoc) fixadoras de nitrogênio atmosférico que estabelecem colonias simbiontes. Os rizóides são unicelulares, como nas hepáticas. Os anterídios e arquegônios são produzidos em cavidade no talo. O esporófito rompe o tecido do gametófito, o qual permanece em sua base, como uma bainha. A cápsula possui uma columela no centro, ao redor da qual está o tecido esporogênico responsável pela formação dos esporos e pseudo-elatérios (nesse caso, geralmente pluricelulares e sem espessamento da parede). O meristema intercalar produz tecido esporogênico de maneira contínua durante o período de crescimento e a cápsula se abre longitudinalmente no ápice acompanhando a maturação gradual dos esporos e formando duas valvas que ao se retorcerem expõem os esporos e elatérios aderidos a columela.

Os musgos são definidos pela presença de filóides (folh

os e geralmente costados e rizóides multicelulares no gametófito. Eles possuem um tecido condutor (hidroma) formado por células mortas, alongadas e altamente permeáveis chamadas hidróides, que se assemelham a

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Os antóceros possuem gametófitos talosos, com canais de mucilagem e geralmente um único cloroplasto grande por célula. o esporófito possui um meristema intercalar, estômatos

Podem possuir também leptóides

ocupam solos

e uma columela no centro da cápsula, que produz esporos e pseudo-elatérios. elementos traqueais de plantas vasculares, mas em lignina. s

(leptoma, em Polytrichum), células anucleadas que desempenham papel semelhante ao do floema. Como nos antóceros,possuem estômatos, mas em vez de um meristema intercalar, possuem um meristema subapical entre a seta e a cápsula. A auxina, nesse grupo, tem movimento

bidirecional, semelhante ao encontrado em plantas vasculares, o que teria possibilitado a diferenciação das células da raiz (Poli et al. 2003) e possivelmente a irradiação das plantas terrestres (Cooke et al. 2003). Os anterídios e arquegônios são rodeados por vários filamentos unisseriados ou tricomas estéreis chamados paráfises, e, juntos com eles, são envoltos por uma roseta de filóides, formando o periquécio, no caso dos arquegônios, e o perigônio, no caso dos anterídios. A seta se desenvolve antes do desenvolvimento completo da cápsula e rompe a capa do arquegônio levando com ela a caliptra. A cápsula se abre com a separação do opérculo e exposição do peristômio, uma (exostômio) ou duas séries (exostômio e endostômio) de dentes dispostos ao longo da abertura da cápsula. Mudanças na hidratação do peristômio promovem tensão diferenciada da parede e movimentação dos dentes, auxiliando na dispersão dos esporos. A reprodução também pode ser vegetativa, através de gemas ou da regeneração de uma de suas partes, geralmente passando pela formação de um protonema secundário antes da formação do gametófito aldulto.

Os musgos formam possivelmente o grupo de briófitas mais relacionado com as plantas vasculares. Notem o gametófito com filóides espiradamente dispostos nos caulídeos (acima, à esquerda) e os esporófitos com seta e esporângio visíveis (acima, à direita). A maioria possui peristômio na cápsula (abaixo, à esquerda) e os anterídios produzem gametas masculinos biflagelados (abaixo, à direita) que devem nadar até o arquegônio e fecundar a oosfera.

São reconhecidos três grupos principais de musgos. Os Sphagnum

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encharcados e ácidos e as Andreales, com três gêneros,

rrestre

, assou a haver uma seleção para características

rária de água.

póricas, com ram

Repr plantas vascular

rizoma com rizóides. Elas auxiliaram na captação de líqui

s e o segundo de

geralmente rochas em locais secos e frios. As Briales incluem os outros 600 gêneros e possivelmente irradiaram recentemente, favorecidas pelas condições ambientais surgidas com a disseminação das florestas de angiospermas. A relação entre as briófitas ainda está em aberto. Tipicamente, as hepáticas são consideradas o grupo irmão das demais plantas te s e os musgos grupo irmão das plantas vasculares. Nesse caso, a relação das hepáticas é evidenciada pela ausência de estômatos no grupo (mas também nas linhagens mais antigas de antóceros e musgos) e por marcadores genômicos raros, a presença de três introns no gene mitocondrial nad1 em todas as embriófitas com exceção das hepáticas. A relação dos musgos é evidenciada pela presença de um sistema de condução que possivelmente teria levado a origem do sistema vascular lignificado das traqueófitas. Estudos filogenéticos com dados morfológicos (e.g. Garbary & Rezanglia 1998) e moleculares (e.g. Nickrent et al. 2000) têm demonstrado que as briófitas formam realmente um grupo parafilético em relação as traqueófitas, mas apontam em vez das hepáticas, os antóceros na raiz das plantas terrestres (Goffinet in Shaw & Goffinet 2002), o que é corroborado pelo cloroplasto com pirenóides em alguns antóceros, uma possível plesiomorfia com as carófitas que está ausente nas demais plantas terrestres, e pela presença do grupo intron I gene nad5 em todas as plantas terrestres, com exceção dos antóceros. Análises utilizando aminoácidos do genoma completo de cloroplasto (Nishiyama et al. 2004), por sua vez, indicam que as briófitas atuais podem formar um clado, sendo grupo irmão das plantas vasculares. As relações filogenéticas internas nos três grandes grupos de briófitas foram revisadas recentemente (Shaw & Renzaglia 2004), mas não serão abordadas aqui. Origem das Plantas Vasculares Com a saturação dos ambientes úmidospque permitissem a falta tempoSurgiram sistemas radiculares especializados na captação de água e capazes de fixar plantas maiores. O aumento na cutinização da epiderme e das paredes de células subepidérmicas amenizou ainda mais a perda de líquidos por transpiração. O desenvolvimento de sistemas complexos de ramificação, maximizando a superfície fotossintética, foi acompanhado por sistemas mais eficientes de condução de água e sustentação conseqüência da produção de lignina nos tecidos

vasculares. Por simples difusão passiva, uma molécula de água levaria aproximadamente um ano para percorrer 25 cm apenas. Um sistema especializado de condução oferecendo menor resistência ao transporte de fluídos permitiu então que as plantas superassem 2 cm de altura.

As primeiras plantas vasculares, como a extinta Rhynia (entre 425 e 380 m.a.), não possuíam raízes, nem folhas; eram homos

ificação dicotômica subterrânea e aérea, chegando a ca. 20 cm de altura. Possuíam um eixo de traqueídes com espessamento anular ou espiralado no centro do rizoma e dos ramos aéreos, ao redor do qual eram encontradas células semelhantes aos leptóides de musgo.

odução da extinta Rhynia, uma das primeiras

es. A partir de plantas semelhantes a Rhynia,

as raízes derivaram a partir da ramificação de um

dos e na fixação das plantas. As folhas parecem ter surgido mais de uma vez nas traqueófitas. Nas Lycophyta as folhas são microfilos, ou seja, estruturas simples e supostamente derivadas de esporângios estéreis (ou de enações do teloma). Nas demais traqueófitas, as folhas são megafilos e surgiram diversas vezes a partir da expansão de ramos (Friedman et al. 2004). A heterosporia, produção de micro e megásporos, o primeiro levando a formação de gametófitos masculino

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Estudos filogenéticos têm apresentado diferentes resultados para a relação entrdivergido na raiz das plantas terrestres, enquanto nos exemplos abaixo, com

stentam a proximidade de hepáticas (azuis) e musgos (verdes) formando o grupo irmão das traqueófitas, enquanto os antóceros teriam ivergido na raiz das embriófitas.

e as briófitas. No exemplo acima, as hepáticas teriam dados morfológicos (à esquerda) e moleculares (à direita)

sud

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gametófitos femininos (plantas com sexos separados), também surgiu diversas vezes a partir de ancestrais homospóricos (sem diferenciação de esporos) e com gametófitos (bissexuados) produzindo anterídios e arquegônios. Ainda assim, a maiorias das traqueófitas que não produzem sementes são homospóricas. Apesar de bissexuadas, existe freqüentemente uma assincronia na produção de gametas masculinos e femininos na mesma planta, forçando os gametas masculinos a nadarem até outro gametófito para realizarem a fertilização. A heterosporia foi freqüentemente acompanhada por endosporia, ou seja, desenvolvimento do gametófito no interior da parede do esporo.

Surgindo no Siluriano, as plantas vasculares se diversificaram rapidamente no Devoniano. Esse período pode ser acompanhado com detalhe através de fósseis silicificados do sítio Rhynie, na Escócia. A colonização do ambiente terrestre pelas plantas foi acompanhada pela dos animais, tanto invertebrados (milípides no Siluriano, e insetos sem asas e aracnídeos já no Devoniano), como vertebrados (tetrápodas, no Devoniano). No início, no entanto, eles eram predominantemente detritivos ou predadores.

A formação de um câmbio vascular e o conseqüente crescimento secundário, ajudado por

um sistema vascular mais eficiente, permitiu que as plantas pudessem crescer em tamanho, aumentassem seu tempo de vida e ocupassem ambientes sazonais. As comunidades e as paisagens terrestres cresceram bastante em complexidade no fim do Devoniano. As progimnospermas (especialmente Archaeopterys), com crescimento secundário e mais de 18 m de altura formavam extensas florestas paludosas e matas de galerias repletas de Racophyton (pré-samambaias) no subosque. O domínio dos ambientes terrestres proporcionou uma série de alterações ecológicas, como a formação de serrapilhera, criando um microclima importante para a sobrevivência de animais e fungos, a maior estabilidade do solo por causa das raízes e o aumento da umidade local devido a maior taxa de transpiração. Com o desenvolvimento das raízes, os solos passaram a sofrer maior desgaste químico, tornaram-se mais profundos, extensos, finamente sedimentados e ricos em matéria orgânica gerada pela grande produção primária dos vegetais. As plantas reduziram também a erosão dos solos, transformando drasticamente o regime dos rios e possibilitando um tempo maior de residência do carbono, diminuindo enormemente a concentração de CO2 na atmosfera.

Reconstrução da paisagem do Início do Devoniano.

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Os detritos orgânicos tornaram as águas continentais pobres em oxigênio, o que pode ter sido uma pressão seletiva importante para o surgimento do pulmão e a colonização do ambiente terrestre pelos vertebrados. Dos rios até o mar, essas águas pobres em oxigênio, mas ricas em nutrientes, promoveram a eutrofização das zonas costeiras, propiciando o acúmulo de algas que teria provocado uma anoxia nas águas epicontinentais. A diminuição de CO2 atmosférico pode também ter contribuído para uma queda na temperatura do planeta, chegando às glaciações do final do Devoniano. Juntas, essas perturbações podem ter contribuído para que, no final do Devoniano, ocorresse uma das cinco maiores extinções em massa, focada principalmente em águas continentais dos trópicos (Algeo et al. 1995, 1998, 2001).

Com a extinção das Archeopteris, no final do Devoniano, houve uma redução das

florestas, que só voltaram a aparecer marcadamente no Carbonífero. Nesse período, as florestas eram diversificadas e marcadas pelo domínio de licófitas arbóreas (e.g. Lepidodendropsis) em áreas pantanosas. As licófitas atingiam mais de 40 m de altura e eram sustentadas por um espesso córtex. Eram tolerantes a águas pouco oxigenadas e formavam extensos pântanos. Esses alagados eram circundados por florestas mais sazonais dominadas por gimnospermas, especialmente pteridospermales (plantas com sementes semelhantes vegetativamente a samambaias) e Cordaitales (possíveis ancestrais das coníferas). Durante o Permiano, as licófitas foram gradativamente cedendo espaço para as gimnospermas, as quais dominaram a flora terrestre até o Jurássico e permitiram o aparecimento de vertebrados herbívoros terrestres (Greb et al. 2006).

Evolução da flora do Siluriano e Devoniano mostrando o crescimento das plantas em altura e em relação a parte subterrânea (Greb et al. 2006).

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No ciclo reprodutivo das plantas terrestres sem tecido vascular lignificado (briófitas) o gametófito é a fase dominante, sendo o esporófito dependente e efêmero (acima). Uma das novidades evolutivas mais marcantes das plantas vasculares foi a dominância da geração esporofpíticas sobre a gametofítica (abaixo).

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As traqueófitas possuem tecidos vasculares, denominados floema e xilema, que transportam líquidos e nutrientes. O xilema possui lignina que sustenta a planta ereta. Nelas, é o esporófito a fase dominante no ciclo de vida. Ele é conspícuo, possuindo diferenciação de raízes, folhas e caule. Fotossintetizante, o esporófito cresce de maneira independente. O gametófito, por sua vez, é reduzido, especialmente nos grupos mais derivados. A redução do gametófito é marcante particularmente nas espermatófitas. Em angiospermas, ele fica limitado a poucas células e é nutrido pelo esporófito, atuando como um parasita. As Lycophyta divergiram no início da evolução das plantas vasculares (Pryer et al. 2001) e são compostas atualmente por três famílias incluídas nas Lycopsida: Lycopodiaceae (200-400 spp.), Selaginellaceae (700) e Isoetaceae (150). Incluem também as Zosterophyllaceae, que possuíam esporângios reniformes e peltados ao longo dos ramos, não ovóides e sésseis no ápice dos ramos, como nos seus predecessores. O eixo se ramificava desigualmente, formando um ramo

principal mais grosso e os laterais subsidiários. A partir dos ramos surgiam projeções epidérmicas sem venação denominadas enações. Os microfilos encontrados nas Lycopsida, sésseis e com uma veia simples, poderiam ter surgido então a partir da vascularização dessas enações ou a partir da modificação de esporângios laterais. O grupo irmão das Lycophyta são as Euphyllophyta (tratadas mais a frente), que estão divididas em dois grupos principais, as moniliformopses e as plantas com sementes. Diferente das Lycophyta, elas possuem folhas verdadeiras (megafilos ou eufilos), as quais surgiram a partir de um sistema de ramificações dicotômicas com dominância de um ramo. Os ramos seriam determinados, achatados, congenitalmente modificados e interligados por tecidos fotossintetizantes. Essas folhas já aparecem a partir de 400 m.a. e a seqüência de mudanças que levaram a sua formação está bem marcada no registro fóssil. Elas devem ter evoluído como forma de aumentar a área de evoluído como forma de aumentar a área de fotossíntese e de absorção de gás carbônico, reduzido em 90% nesse período.

Esquema mostrando a origem dos microfilos a partir da redução de esporângios e dos megafilos a partir de uma rede de ramos achatados e interligados por uma lâmina fotossintetizante. As Lycophyta possuem gametófito variável e esporófito simples, dicotomica ou pseudomonopodialmente ramificado, com microfilos espiraladamente dispostos. O lenho é protostélico. Nos táxons heterosporados, os microfilos e esporofilos são ligulados na face adaxial. A parte aérea é ramificada e a subterrânea rizomatosa, com raízes adventícias. Os esporângios reniformes podem ser homo ou heterosporangiado e ficam arranjados na axila de microfilos não diferenciados ou em estróbilos. Apesar de atualmente serem pouco diversas e compostas exclusivamente por plantas herbáceas, as Lycophyta perfazem o mais completo registro fóssil que se conhece, desde o início do Devoniano até o presente. São especialmente abundantes no Carbonífero, quando

árvores enormes da ordem Lepidondendrales dominaram as áreas alagadas da Terra, especialmente na América do Norte e na Europa, por mais de 40 m.a. A extinção dessas plantas deve ter sido causada pela glaciação continental associada a formação da Pangea no fim do Permiano (225 m.a., Paleozóico). Esses eventos levaram à diminuição da umidade e, conseqüentemente, à redução das áreas pantanosas próximas ao litoral, onde se se instalavam esses gigantes arbóreos. Das Lepidodendrales deriva a maior parte do carvão consumido nos países desenvolvidos do hemisfério norte, o que representa mais de um quarto de toda energia primária mundial. Elas alcançavam até 55 m de altura e 2 m de diâmetro na base. O tronco formava uma coluna marcada

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por cicatrizes na forma de trapézios, deixadas após a queda dos microfilos e permaneciam fotossintetizantes, o que é evidenciado pela presença de estômatos nessa região. Ramificavam-se dicotomicamente no ápice, formando uma coroa com microfilos decíduos de até 1 m de comprimento espiraladamente dispotos. O crescimento secundário do córtex era o principal responsável pela sustentação da planta. Na base, existia um sistema de ramos desempenhando as funções de raízes (rizomorfos). Dicotomicamente ramificado ele podia alcançar até 12 m de comprimento e era composto por cerdas espiraladamente dispostas possivelmente homólogas a microfilos. Com um canal central e sem coifa nem tricomas absorventes, essas cerdas deviam ser capazes de auxiliar na captação de gás carbônico e mesmo realizar fotossíntese quando expostas.

Reconstrução de um ambiente alagado do Carbonífero. Note o domínio das Lepidodendrales e a presença marcante de Calamitales (à direita). Viviam entre 10 e 15 anos, crescendo rapidamente em altura e se ramificando apenas quando adultas. Isso permitia o adensamento de

indivíduos e a formação de florestas com 1.000 a 2.000 árvores por hectare. Algumas espécies deviam ser monocárpicas, produzindo esporos uma única vez na vida, e morrendo em seguida. Heterosporadas, as Lepidodendrales possuíam estróbilos com micro e megasporângios no ápice dos ramos. Os esporofilos se destacavam da planta e flutuavam nos pântanos, carregando os esporângios para longe. Os megásporos eram produzidos em pequenas quantidades em relação aos micrósporos e em alguns casos germinavam ainda nos megasporofilos. Eram parcial ou completamente endospóricos, com os rizóides na margem e os arquegônios no centro da parte exposta. As Lycopodiaceae incluem plantas terrestres e epífitas, possuindo rizoma e raízes adventícias. Os microfilos não são ligulados e ficam espiraladamente dispostos. Os esporângios, diferente dos outros dois grupos vivos, são homosporados, ficando na axila de microfilos (esporofilos) indiferenciados ou mais freqüentemente diferenciados formando um estróbilo terminal. O gametófito é clorofilado ou aclorofilado e subterrâneo, realizando então simbiose com fungos. Alguns esporos podem levar anos para germinar e o gametófito pode persistir por muito tempo antes de se reproduzir. Os arquegônios são embebidos no talo, apenas com o pescoço exserto. São reconhecidos dois gêneros. Phylloglossum inclui apenas uma espécie, P. cernuum, estando restrito a Austrália e Nova Zelândia. Diferencia-se pelos anterozóides com 20 flagelos. Lycopodium também pode ser dividido em sete gêneros.

Exemplo de Lycopdium, mostrando a região apical fértil diferenciada. Note os esporângios reniformes As Selaginellaceae, com um único gênero, também incluem plantas terrestre e epífitas. São dicotomicamente ramificadas,

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geralmente pequenas e prostradas, e com raízes

Comparação entre os ciclos de vida de Lycopodiaceae (acima) e Selaginellaceae (abaixo). Em Lycopodium o esporófito é homosporado e o gametófito bissexuado, em algumas espécies é aclorofilado, crescendo em simbiose com fungos. As Selaginella são heterosporadas,

. produzindo micro e megásporos, levando a gametófitos, endospóricos, no primeiro caso com anteridios ou arquegônios

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adventícias no final de pequenos ramos (r

adaptação importante na redução da perda de izomorfos). Os microfilos são ligulados e

ênero. São plantas aquáticas ou de ambientes

líquidos por transpiração. Isso porque ele permite dimórficos (heterofilia, exceto S. selaginoides). São heterosporadas, produzindo estróbilos no ápice dos ramos principais. O megasporângio produz quatro megásporos que darão origem aos gametófitos femininos. O gametófito feminino é endospórico aclorofilado, apenas uma pequena parte, incluindo os vários arquegônios, sai do megasporo e fixa rizóides unicelulares no substrato. O micrósporo sofre uma mitose inicial produzindo uma célula protalial e uma anteridial, a qual se divide formando um anterídio capaz de liberar de 128 a 256 anterozóides biflageldos.

Exemplo de Selaginella, mostrando o estróbilo (heterosporado). Note as raízes adventícias e a heterofilia. As Isoetaceae também incluem um único gsujeitos a inundações sazonais. Possuem ramo subterrâneo encurtado e crescimento secundário, produzindo, na parte inferior, raízes adventícias, e, na parte superior, um tufo de microfilos elongados e ligulados que chegam a 70 cm de comprimento. Esses microfilos possuem quatro câmaras aeríferas responsáveis pela condução de grande parte do gás carbônico necessário para a planta, o qual é absorvido pelas raízes, algo semelhante ao que era encontrado nas Lepidodendrales. Essa estratégia permite que a planta aproveite o dióxido de carbono produzido pelas bactérias nas camadas intersticiais de lagos, que é até 100 vezes mais abundante do que o presente nas camadas superiores. O oxigênio percorre a direção inversa, sendo liberado pelas raízes, o que às vezes pode ser notado pela lama avermelhada em decorrência da oxidação de sedimentos por bactérias e fungos que vivem nessa zona oxigenada. Curiosamente, essas plantas realizam o metabolismo do ácido málico (CAM, Crassulacean Acid Metabolism). Esse metabolismo é encontrado principalmente em plantas de desertos, servindo como uma

que as plantas absorvam dióxido de carbono à noite, quando a evaporação é menor, e realizem a fotossíntese durante o dia com os estômatos fechados, utilizando o carbono armazenado na forma de ácido málico. No caso de Isoetes, esse metabolismo permite que a planta aproveite de maneira mais eficiente o dióxido de carbono, recuperando o produto da respiração celular, que passa a ser armazenado na forma de ácido málico e torna-se disponível para a fotossíntese.

Detalhes de Isoetes lacustris. Note o microfilo partido, com canais aeríferos, a lígula e o microsporângio na base. Heterosporadas e endospóricas, o

rângios roduzem 100 ou mais megásporos (vs. apenas

tro

fóssil Sphenophyllum, possivelmente não

s Isoetes possuem os esporângios embebidos na base dos microfilos. Os megaspopqua em Selaginella) triletes e os microsporângios milhares de micrósporos monoletes. O gametófito masculino produz um único anterídio que gera quatro anterozóide multiflagelados (vs. vários anterozóides biflagelados em Selaginella e Lycopodium). O gametófito feminino é endospórico e aclorofilado, como em Selaginella. Como as Lycophyta, as Equisetopsida (também conhecido como Sphenopsida, do gênero

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Exemplo de Isoetes. Mostrando o tufo de microfilos.

Anterozóide multiflagelado de Isoetes. relacionado) se destacam no registro fóssil do Carbonífero, com a presença de várias espécies deCalamites. O gênero, extinto no Permiano Médio,

atosas típicas durados, formando

c

t

era formado por plantas rizomocais úmidos, com solos sat

e ldensas colônias. Possuíam ramos aéreos preenchidos e crescimento secundário, alcançando aproximadamente 20 m de altura. Atualmente, o grupo se restringe a Equisetum, gênero com 15 espécies e ampla distribuição, mas predominantemente norte-americano. As espécies atuais se diversificaram no Cenozóico e estão proximamente relacionadas a Equisetite, gênero fóssil presente no Mesozóico, mas com registros se extendendo até o Paleozóico (Des Marais et al. 2003). As espécies de Esquisteum são popularmente conhecidas como rabo-de-cavalo (equi=cavalo, setum=rabo), milho-de-cobra, erva-carnuda, rabo-de-rato, cauda-de-raposa ou cauda-de-cavalo. Possuem protoxilema, raízes

ntíadve ias e ramos cilíndricos, estriados, com internós ocos. Os ramos são geralmente heteromórficos, com diferenciação entre os ramos

vegetativos e os reprodutivos. Alcançam até 5 m (até 10 m, em alguns relatos antigos de viagens ao Equador) de altura em E. giganteum e possuem uma cavidade central ao redor da qual fica um anel com feixes vasculares. Diferente das espécies de Calamites, que possuíam crescimento secundário, as de Equisetum são caracterizadas pela deposição de sílica na epiderme (remineralizante), que ajuda na sustentação da planta. Essa propriedade faz com que essas plan as sejam utilizadas como abrasivas. Apesar de tóxicas, também são consumidas como diuréticas e cicatrizantes, devido a presença de taninos. As folhas são escamiformes (megafilos) e ficam arranjadas em grande número verticiladamente em torno do nó, uma para cada estria, às vezes alternadas com os ramos. Os eusporângios ficam arranjados em esporangióforos peltados dispostos em estróbilos terminais (homosporado) de ramos aclorofilado efêmeros que aparecem antes dos vegetativos. Os esporos são clorofilados, de vida curta e entrelaçados por quatro elatérios, fitas higroscópicas que se estendem quando secas, auxiliando na dispersão pelo vento. Os gametófitos podem ser uni ou bissexuados. Geralmente metade dos esporos resultam em gametófitos pequenos, apenas com anterídios, uma pequena parte em gametófitos com arquegônios e o restante em gametófitos grandes e de longa duração, inicialmente com arquegônios, produzindo anterídios quando não fecundados e, posteriormente uma nova série de arquegônios.

Exemplo de Equisetum com estróbilo em evidência. Note a heteromofia dos ramos, as raízes adventícias partindo do rizoma e o esporângióforo com esporângios e o esporo envolto por elatérios (acima, à direita). Outro grupo morfologicamente bastante distinto dentre as Euphyllophyta é composto pelas Psilopsida, com dois gêneros: Psilotum,

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pantropical e com duas espécies, e Tmesipteris, restrito a Oceania e Austrália, também com duas

Exemplo de Psilotum nudum mostrando o hábito rupícula e a

Ciclo de vida das Psilopsida. Note que elas são homosporadas, produzindo gametófitos bissexuados, com anterídios e arquegônios.

espécies. São caracterizadas por ramos fotossintetizantes, protostélicos, dicotomicamente ramificados partindo de um rizoma horizontal micorrízico. Não possuem raízes, apenas rizóides, nem folhas, apenas escamas não vascularizadas (enações). São homosporadas, possuindo grupos de três (Psilotum) ou dois (Tmesipteris) eusporângios fundidos em um sinângio na axila de enações ou ramos reduzidos. Tradicionalmente, eram consideradas relacionadas às extintas Psilophyton ou mesmo uma linhagem derivada das extintas Rhiniopsida, evidências filogenéticas e paleontológicas, no entanto, descartam essas possibilidades, sugerindo que a simplicidade

morfológica do grupo deve ser derivada de reduções relativamente recentes.

densa ramificação repleta de sinângios.

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