BIOACUMULACIÓN Y BIOMAGNIFICACIÓN DE ELEMENTOS ... · (Newman, 2014). Ecotoxicología: la ciencia...

INSTITUTO POLITÉCNICO NACIONAL CENTRO INTERDISCIPLINARIO DE CIENCIAS MARINAS

BIOACUMULACIÓN Y BIOMAGNIFICACIÓN

DE ELEMENTOS POTENCIALMENTE TÓXICOS

EN EL PULPO Octopus hubbsorum

DEL PUERTO MINERO DE SANTA ROSALÍA,

GOLFO DE CALIFORNIA

TESIS

QUE PARA OBTENER EL GRADO DE

MAESTRÍA EN CIENCIAS EN MANEJO DE RECURSOS MARINOS

PRESENTA

NEFERTITI TAYDÉ ROLDÁN WONG

LA PAZ, B.C.S., JUNIO DE 2017

A mi familia

Por todo y por tanto…

Gracias

“Meet me where the sky touch the sea”

AGRADECIMIENTOS

Al Centro Interdisciplinario de Ciencias Marinas (CICIMAR) del Instituto Politécnico

Nacional, que hizo posible mis estudios de Maestría.

Un agradecimiento especial al Dr. Marcial Arellano Martínez y a la PhD. Karen Kidd, por

haber dirigido mi trabajo y siempre estar dispuestos a escucharme y orientarme, pero sobre

todo por dedicarme de su valioso tiempo y abrirme las puertas de sus laboratorios e incluso

de sus casas siempre con una sonrisa. Gracias por ser guías en mi formación como científica

y como persona. ¡Muchas gracias!

A los miembros de mi Comité Revisor: Dra. Ana Judith Marmolejo Rodríguez, Dra. Bertha

Patricia Ceballos Vázquez, Dr. Evgueni Shumilin, Dr. Rafael Cervantes Duarte, por su tiempo

y dedicación a mi investigación, así como sus valiosas observaciones, correcciones y

aportaciones a este trabajo.

Al Laboratorio de Biología de Invertebrados Marinos en CICIMAR, donde siempre fui

recibida con las puertas abiertas y donde conté con el apoyo de un equipo entusiasta.

Especialmente, a la Biol. Mar. Alma Rosa Rivera Camacho, por su disposición a ayudar en mis

muestreos y en cualquier aspecto de mi investigación.

Al Canadian Rivers Institute de la Universidad de New Brunswick, Canadá, por abrirme las

puertas para realizar una estancia de investigación y así bridarme la oportunidad de conocer

un país, un laboratorio y a personas increíbles que me ayudaron a crecer como profesional y

como persona. En especial, a la Técnico Química Angella Mercer, por su valiosísima guía,

dedicación y paciencia para instruirme en la aplicación de las técnicas de laboratorio.

Al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (CONACyT), a las Becas de Estímulo

Institucional de Formación de Investigadores (BEIFI-IPN) y a la Comisión de Operación y

Fomento de Actividades Académicas del Instituto Politécnico Nacional (COFFA-IPN), por el

apoyo económico durante mis estudios de Maestría.

A los pescadores Ulises y Omar de Santa Rosalía y Ramón de La Paz, porque este trabajo

no hubiera sido posible sin su experiencia y ayuda en campo.

A toda mi querida familia, especialmente a mis papás Nefer y Héctor, porque siempre han

sido mi mayor fuerza para salir adelante y mi inspiración para seguir mis sueños ¡Muchas

gracias por todo! A mi hermano Giovanni, por siempre estar para ser un ejemplo o para reír

simplemente ¡ha sido un gusto crecer juntos!

A Edgar por enseñarme a buscar el propósito, por darme fuerza todos los días, por creer

en mí aun cuando yo misma dejo de hacerlo y, sobre todo, por siempre estar ahí para compartir

sueños y vida ¡Gracias amor!

ÍNDICE

LISTA DE TABLAS ................................................................................................................. i

LISTA DE FIGURAS .............................................................................................................. ii

LISTA DE ANEXOS…………………………………………………………………………………...v

GLOSARIO…………………………………………………………………………………………….vi

RESUMEN ............................................................................................................................. vi

ABSTRACT .......................................................................................................................... vii

1. INTRODUCCIÓN ............................................................................................................... 1

2. ANTECEDENTES............................................................................................................... 3

2.1 Consideraciones generales sobre los elementos ........................................................... 3

2.2 Elementos potencialmente tóxicos en ecosistemas marinos ......................................... 5

2.3 Bioacumulación y biomagnificación ............................................................................. 10

2.4 Elementos potencialmente tóxicos en pulpos .............................................................. 11

2.5 Importancia del recurso pulpo en México .................................................................... 19

2.6 Generalidades del pulpo Octopus hubbsorum ............................................................. 20

3. JUSTIFICACIÓN .............................................................................................................. 23

4. OBJETIVOS ..................................................................................................................... 24

4.1 Objetivo general .......................................................................................................... 24

4.2 Objetivos específicos................................................................................................... 24

5. ÁREA DE ESTUDIO ......................................................................................................... 25

5.1 Santa Rosalía .............................................................................................................. 25

5.2 Bahía de La Paz (zona control) ................................................................................... 27

6. MATERIALES Y MÉTODOS ............................................................................................ 29

6.1 Muestreo ..................................................................................................................... 29

6.2 Determinación de la concentración de elementos potencialmente tóxicos................... 30

6.3 Estimación de biomagnificación .................................................................................. 32

6.4 Análisis estadístico ...................................................................................................... 33

6.5 Evaluación del riesgo para la salud humana por consumo de pulpo ............................ 33

7. RESULTADOS ................................................................................................................. 39

7.1 Concentración de elementos potencialmente tóxicos en tejidos .................................. 39

7.2 Efecto del sexo en la concentración de elementos potencialmente tóxicos ................. 40

7.3 Diferencias entre tejidos .............................................................................................. 40

7.4 Diferencias en la concentración de EPTs entre localidades......................................... 41



8. DISCUSIÓN ...................................................................................................................... 55

8.1 Concentración de EPTs en O. hubbsorum .................................................................. 55

8.2 Efecto de la talla, peso y sexo en la bioacumulación de EPTs .................................... 55

8.3 Diferencias en la bioacumulación de EPTs entre tejidos ............................................. 56

8.4 Diferencias en la bioacumulación de EPTs entre localidades ...................................... 59



9. CONCLUSIONES ............................................................................................................. 71

10. RECOMENDACIONES ................................................................................................... 73

11. REFERENCIAS………………………………………………………………………………….74

ANEXOS………………………………………………………………………………………………90

i

LISTA DE TABLAS

Tabla 1. Elementos potencialmente tóxicos aportados a ecosistemas marinos por fuentes

antropogénicas (Bautista, 1999; Volke et al., 2005). ............................................................... 6

Tabla 2. Niveles máximos permisibles para el consumo humano de algunos elementos

potencialmente tóxicos en tejido comestible de peces (músculo), moluscos (músculo o tejidos

sin concha), bivalvos (tejidos sin concha) y cefalópodos (músculo), de acuerdo a normas. . 17

Tabla 3. Límites de detección, concentraciones de elementos potencialmente tóxicos en el

material certificado de referencia SRM 2976 (media ± D. E.) y porcentaje de recuperación en

las concentraciones obtenidas. ............................................................................................ 31

Tabla 4. Talla y peso (media ± DE, intervalo) de Octopus hubbsorum en tres localidades. .. 39

Tabla 5. Factores de biomagnificación (FBM) de elementos potencialmente tóxicos en manto,

glándula digestiva, corazones branquiales y branquias de Octopus hubbsorum con relación a

la concentración total en Megapitaria squalida, para dos localidades de Santa Rosalía y La

Bahía de La Paz. .................................................................................................................. 47

Tabla 6. Concentración total promedio (± D. E.) de elementos potencialmente tóxicos en

algunas presas potenciales de Octopus hubbsorum en Santa Rosalía y Bahía de La Paz. .. 47

Tabla 7. Ingesta diaria estimada (IDE) de algunos elementos potencialmente tóxicos en tejido

muscular (manto y/o brazos) de Octopus hubbsorum, Octopus vulgaris y Eledone cirrhosa

consumido en diferentes localidades del mundo. Los valores en negritas superan la ingesta

diaria tolerable (IDTP) para el elemento correspondiente. .................................................... 49

Tabla 8. Ingesta diaria estimada (IDE) de algunos elementos potencialmente tóxicos en

glándula digestiva de Octopus hubbsorum, Octopus vulgaris y Eledone cirrhosa consumido en

diferentes localidades del mundo. Los valores en negritas superan la ingesta diaria tolerable

(IDTP) para el elemento correspondiente. ............................................................................ 50

Tabla 9. Cociente de riesgo objetivo (CR) de algunos elementos potencialmente tóxicos en

tejido muscular (manto y/o brazos) de Octopus hubbsorum, Octopus vulgaris y Eledone

cirrhosa consumido en diferentes localidades del mundo ..................................................... 51

Tabla 10. Cociente de riesgo objetivo (CR) de algunos elementos potencialmente tóxicos en

glándula digestiva de Octopus hubbsorum, Octopus vulgaris y Eledone cirrhosa consumido en

diferentes localidades del mundo ......................................................................................... 52

Tabla 11. Índice de riesgo total (IR) por el consumo de algunos elementos potencialmente

tóxicos en tejido muscular (manto y/o brazos) y en glándula digestiva de Octopus hubbsorum,

Octopus vulgaris y Eledone cirrhosa en diferentes localidades del mundo. .......................... 53

ii

Tabla 12. Consumo máximo de pulpo por persona (CMP) al día y a la semana, calculado para

la ingesta de tejido muscular (manto y/o brazos) y glándula digestiva de tres especies de pulpo

en diferentes localidades. ..................................................................................................... 54

LISTA DE FIGURAS

Figura 1. Tabla periódica de elementos con los principales grupos: metales, metaloides (gris

oscuro) y no metales (modificado de Appenroth, 2010). ......................................................... 3

Figura 2. Octopus hubbsorum fuera del agua en Ensenada de Muertos, B. C. S. , México. 21

Figura 3. Localidades de muestreo de Octopus hubbsorum en dos sitios de Santa Rosalía (A

y B) con diferentes niveles de elementos potencialmente tóxicos en sedimentos, y Bahía de

La Paz, en la costa este de la Península de Baja California. ................................................ 28

Figura 4. Medidas registradas (LMD: longitud del manto dorsal, LT: longitud total) y algunas

características morfológicas de Octopus hubbsorum (AP: abertura paleal, 1-4: numeración de

brazos, ................................................................................................................................. 30

Figura 5. Mediana, percentiles 25 y 75%, valores mínimos, máximos y extremos (x) de las

concentraciones en escala logarítmica de Ag, Al, As y Cd (mg kg-1, peso seco) en manto,

glándula digestiva, corazones branquiales y branquias de Octopus hubbsorum y tejido

completo de Megapitaria squalida (almejas), en tres localidades: Santa Rosalía A = alta

contaminación, Santa Rosalía B = baja contaminación y Bahía de La Paz .......................... 42


concentraciones en escala logarítmica de Co, Cr, Cu y Fe (mg kg-1, peso seco) en manto,





concentraciones en escala logarítmica de Hg, Mg, Mn y Ni (mg kg-1, peso seco) en manto,





concentraciones en escala logarítmica de Pb, Se, Sr y U (mg kg-1, peso seco) en manto,




iii


concentraciones en escala logarítmica de V y Zn (mg kg-1, peso seco) en manto, glándula

digestiva, corazones branquiales y branquias de Octopus hubbsorum y tejido completo de

Megapitaria squalida (almejas), en tres localidades: Santa Rosalía A = alta contaminación,

Santa Rosalía B = baja contaminación y Bahía de La Paz ................................................... 46

LISTA DE ANEXOS

Anexo 1. Concentración de elementos potencialmente tóxicos (mg kg-1, peso seco) en manto,

glándula digestiva, corazones branquiales y branquias de Octopus hubbsorum y otras

especies de pulpos…………………………………………………………………………………...90

iv

GLOSARIO

Bioacumulación: cantidad total de un contaminante, que es absorbida y retenida

por los organismos. Es el resultado de la asimilación por diferentes medios (agua, aire,

sólidos) y los procesos de pérdida (Newman, 2014; Jorgensen, 2016).

Biodisponibilidad: la medida en que un contaminante (ej. elemento, compuesto)

en una fuente es libre de ser absorbido por los organismos y, por lo tanto, de causar

un efecto en los mismos (Newman, 2014).

Biomagnificación: incremento en la concentración de un contaminante con el

aumento en el nivel trófico, donde los depredadores presentan mayores

concentraciones que sus presas (Newman, 2014). Se debe a la bioacumulación

constante de los contaminantes adquiridos por la dieta (Newman, 2014; Jorgensen,

2016).

Contaminación: presencia de una sustancia en el ambiente que, debido a su

composición química o cantidad, puede alterar el funcionamiento normal de los

procesos naturales. En general, cualquier alteración al ambiente causada por

actividades antropogénicas (Newman, 2014; Jorgensen, 2016).

Contaminante: sustancia que se encuentra en el ambiente, al menos en parte como

resultado de actividades humanas y que tiene efectos perjudiciales en los organismos

(Newman, 2014).

Ecotoxicología: la ciencia de los contaminantes en la biósfera y sus efectos sobre

los componentes de la misma, incluyendo a los seres humanos (Newman, 2014).

Efecto sinérgico: cuando el conjunto de una mezcla de sustancias tiene un efecto

mayor que el de las mismas sustancias individualmente (Newman, 2014).

Elementos esenciales: elementos indispensables para el metabolismo de los

organismos (Díaz-Báez et al., 2004).

Elementos potencialmente tóxicos: elementos metálicos, metaloides y no

metálicos que, por sus propiedades químicas e importancia en procesos biológicos,

v

son relevantes para estudios ambientales y toxicológicos (Bautista, 1999; Volke et al.,

2005).

Elementos traza: elementos que se presentan en bajas concentraciones en los

tejidos de los organismos (<1000 mg kg-1) (Zevenhoven y Kilpinen, 2001).

Evaluación de riesgo: proceso mediante el cual se estima la probabilidad de algún

efecto adverso por alguna sustancia en entidades humanas o ecológicas (Newman,

2014).

Límite permisible: límites legales de un componente (concentración máxima o

intensidad máxima) permitidos en una fuente de alimento humana. Corresponden a

valores que se estima no causarán efectos nocivos a la salud de los consumidores

(Newman, 2014).

Metales pesados: elementos que representan un alto riesgo tóxico para el humano

o para otros organismos (Rainbow, 1995). Cumplen con criterios específicos como

peso atómico entre 63.55 y 200.59, densidad mínima entre 3.5 y 7 g cm-3 y/o

propiedades químicas específicas (Duffus, 2002; Appenroth, 2010).

vi

RESUMEN

Se determinó la concentración de 21 elementos potencialmente tóxicos (EPTs) en

manto, glándula digestiva, corazones branquiales y branquias de 23 especímenes de

Octopus hubbsorum, capturado en tres localidades de la costa del Golfo de California:

dos localidades con diferentes niveles de EPTs en sedimentos marinos en Santa

Rosalía (SR, A y B), y en la Bahía de La Paz (LP), como control. Las concentraciones

de EPTs determinadas para los diferentes tejidos concordaron con los valores

reportados en la literatura; únicamente el Co, Fe y Mn en pulpos de SR fueron hasta

100 veces más altos que en reportes previos. Aunque no se observaron diferencias en

las concentraciones de EPTs entre organismos de las localidades A y B de SR, los

pulpos de estos sitios sí presentaron mayores concentraciones de Cd, Co, Cr, Mn, Ni,

Pb y Zn, que los organismos de LP. Esto refleja la bioacumulación de los principales

EPTs contaminantes reportados para SR, a excepción del Cu. En todas las

localidades, la glándula digestiva y los corazones branquiales desempeñaron el papel

principal en la bioacumulación de EPTs; mientras que el manto mostró la menor

bioacumulación. La biomagnificación fue evidente en todos los tejidos y localidades,

ya que los EPTs se encontraron en concentraciones hasta 300 veces más altas que

en Megapitaria squalida, presa potencial de O. hubbsorum. La evaluación de riesgo

indicó la ausencia de riesgo para la salud por el consumo de tejidos musculares de O.

hubbsorum o de otras especies de pulpos, aunque el consumo de glándulas digestivas

sí podría representar un riesgo. Este estudio demuestra la alta capacidad de O.

hubbsorum para regular la concentración de EPTs a pesar de vivir en un sitio altamente

contaminado, manteniendo la composición del manto sin cambios.

Palabras clave: cefalópodos, metales, ecotoxicología, contaminación marina,

evaluación de riesgo al humano, México.

vii

ABSTRACT

The levels of 21 potentially toxic elements (PTEs) were determined in mantle,

digestive gland, branchial hearts and gills of 23 specimens of Octopus hubbsorum,

caught in three localities of the Gulf of California coast: two localities of Santa Rosalía

(SR, A and B) with different levels of PTEs in marine sediments, and in La Paz Bay

(LP), as control. The elemental concentrations measured for the different tissues were

in accordance with values reported in the literature; only Co, Fe and Mn in octopuses

from SR were up to 100 times as high as previous reports. Although there were no

differences in the concentrations of PTEs between organisms of the localities A and B

of SR, the octopuses of this sites did present higher levels of Cd, Co, Cr, Mn, Ni, Pb

and Zn than the organisms of LP. This reflect the bioaccumulation of the main EPTs

contaminants reported for SR, except for Cu. In all localities, the digestive gland and

branchial hearts play the main role of bioaccumulation of PTEs; while the mantle

showed the lower bioaccumulation. Biomagnification was evident in all tissues and

localities, since PTEs were found in concentrations up to 300 times as high as in

Megapitaria squalida, a potential prey of O. hubbsorum. The risk assessment indicated

the absence of health risk through consumption of muscular tissues of O. hubbsorum

or of other octopuses, although the consumption of digestive glands might be a

concern. This study evidence the high capacity of O. hubbsorum to regulate the

concentration of PTEs despite living in a highly contaminated site, maintaining the

composition of the mantle unchanged.

Key words: cephalopods, metals, ecotoxicology, marine pollution, human risk

assessment, Mexico.

1

1. INTRODUCCIÓN

Los pulpos son un recurso pesquero de alta demanda para el consumo humano

en todo el mundo (Boyle y Rodhouse, 2005). Sin embargo, al igual que otros

cefalópodos, poseen la capacidad de bioacumular altas concentraciones de elementos

potencialmente tóxicos (EPTs) en sus tejidos (ej. Storelli y Marcotrigiano, 1999;

Napoleão et al., 2005; Rjeibi et al., 2014). Debido a esto, el estudio de EPTs en estos

organismos se ha convertido en un tema de creciente interés a nivel internacional (ej.

Semedo et al., 2012; Mshana y Sekadende, 2014; Penicaud et al., 2017).

En los ecosistemas marinos, los pulpos cumplen un papel importante en las redes

tróficas (FAO, 2016). Como presas de numerosas especies, los pulpos son vectores

de transferencia de EPTs a niveles tróficos superiores (Bustamante et al., 1998b);

mientras que, como depredadores de presas con alto contenido de estos elementos,

como crustáceos y bivalvos (FAO, 2016; Jakimska et al., 2011b), adquieren,

bioacumulan y biomagnifican EPTs como As y Cd (Napoleão et al., 2005; Bustamante

et al., 2002a).

La bioacumulación de EPTs en pulpos se da de manera diferencial entre órganos

y tejidos, siendo la glándula digestiva y corazones branquiales los principales sitios de

almacenamiento y desintoxicación (Miramand y Guary, 1980; Miramand y Bentley,

1992). Otros tejidos, como el manto y brazos, que son las principales porciones

consumidas por el humano, generalmente presentan menores concentraciones (ej.

Napoleão et al., 2005; Raimundo y Vale, 2008). Sin embargo, debido a que existen

reportes en los que superan los valores máximos de EPTs establecidos por normas

internacionales para el consumo humano, son los principales tejidos de interés para la

salud pública (Rossi et al., 1993; Mshana y Sekadende, 2014).

En México, la mayor parte de la pesquería de pulpo en la costa del Pacífico se

basa en la captura de una especie: Octopus hubbsorum (López-Uriarte et al., 2005).

Dentro del Golfo de California, la localidad más importante para su captura es el área

adyacente al puerto minero de Santa Rosalía (López-Uriarte et al., 2005; Sánchez-

2

García et al., 2010), sitio que contiene niveles potencialmente tóxicos de metales en

sus sedimentos marinos (Shumilin et al., 2000).

A pesar de su importancia para la salud humana y del ecosistema, hasta la fecha

no existe ningún estudio que evalué la concentración de EPTs en pulpos de Santa

Rosalía o en alguna otra localidad en el continente americano. El objetivo de esta

investigación fue determinar: (1) la bioacumulación de EPTs en cuatro tejidos del pulpo

O. hubbsorum: manto, glándula digestiva, corazones branquiales y branquias; y (2) la

biomagnificación de estos elementos analizando una de sus presas, la almeja

Megapitaria squalida; en el puerto minero de Santa Rosalía y, para ambos casos,

utilizando como grupo control pulpos y almejas de estas especies de la Bahía de La

Paz, B. C. S., México.

3

2. ANTECEDENTES

2.1 Consideraciones generales sobre los elementos

Los elementos se clasifican en metales y no metales, delimitados por metaloides o

semimetales (Fig. 1). Los metales se caracterizan por presentar alta conductividad

térmica y eléctrica, puntos de fusión altos y electrones móviles, por lo que en disolución

forman iones electropositivos o cationes; además, presentan propiedades como

ductilidad, maleabilidad, lustre y reacción a ácidos. Se subdividen en metales alcalinos,

alcalinotérreos y transicionales, según su pérdida de electrones y la carga que

presentan sus iones (Volke et al., 2005; Appenroth, 2010). Los no metales se

caracterizan por no presentar lustre, no ser buenos conductores térmicos o eléctricos,

presentar puntos de fusión menores que los metales y ganar electrones cuando

reaccionan con metales, por lo que generan aniones (Volke et al., 2005; Appenroth,

2010). Los metaloides tienen propiedades intermedias entre los metales y los no

metales, ya que se comportan principalmente como no metales, pero tienden a ser

semiconductores eléctricos (Volke et al., 2005).

Figura 1. Tabla periódica de elementos con los principales grupos: metales, metaloides (gris

oscuro) y no metales (Modificado de Appenroth, 2010).

Lantánidos

Actínidos

Alcalinos

Alcalinotérreos

Transicionales

Metaloides

Metales

No metales

Figura 1. Tabla periódica de elementos con los principales grupos: metales, metaloides (gris oscuro) y

no metales (modificado de Appenroth, 2010).

4

Debido a su rol en los sistemas vivos y su potencial como contaminantes

ambientales, existen diversos términos que agrupan algunos elementos metálicos y/o

no metálicos, tomando como referencia su presencia en los suelos y su utilidad o

toxicidad para los organismos vivos (Bautista, 1999). Entre estos términos destacan:

elementos esenciales, elementos traza, metales pesados y elementos potencialmente

tóxicos.

Los elementos que se consideran indispensables para el metabolismo de los

organismos, y, por lo tanto, son fundamentales para mantener la vida, se denominan

“elementos esenciales”. Sin embargo, no todos los elementos son esenciales para

todos los organismos, como el Co, Cr y F, los cuales son esenciales para animales,

pero no para plantas (Bautista, 1999). Otros elementos son esenciales en bajas

concentraciones, pero son tóxicos cuando sobrepasan ciertos niveles, como el Cr, Cu

y Zn para el humano (Díaz-Báez et al., 2004). Por otra parte, los elementos que se

presentan en bajas concentraciones en los tejidos de los organismos (<1000 mg kg-1),

se denominan “elementos traza” (Zevenhoven y Kilpinen, 2001).

Respecto a la toxicidad, los elementos que representan un alto riesgo tóxico para el

humano o para otros organismos, son comúnmente llamados “metales pesados”

(Rainbow, 1995). Dichos elementos cumplen con criterios particulares en cuanto a

peso específico, peso atómico, número atómico, densidad mínima (entre 3.5 y 7 g cm-

3) y/o propiedades químicas específicas (Duffus, 2002; Appenroth, 2010). Sin

embargo, los rangos considerados en cada uno de estos criterios difieren ampliamente

entre autores y, en algunos casos, incluyen elementos no metálicos o se basan en

aspectos como la gravedad específica, la cual no es significativa en cuanto a

reactividad, toxicidad o ecotoxicidad de un elemento (Volke et al., 2005). Debido a

estas inconsistencias, este término ha sido rechazado por el “Scientific Committee on

Toxicology of Metals” (Cornelis y Nordberg, 2007) y Duffus (2002), comisionado del

“International Union of Pure and Applied Chemistry” (Unión de Química Pura y

Aplicada); considerándolo incorrecto, ambiguo, confuso e innecesario, ya que ignora

el hecho de que los metales puros y sus compuestos no tienen las mismas propiedades

5

fisicoquímicas, biológicas y toxicológicas (Duffus, 2002; Cornelis y Nordberg, 2007;

Appenroth, 2010).

Otro término que se relaciona con la toxicidad de los elementos es el de “elementos

potencialmente tóxicos” o EPTs. Sin embargo, en este caso, se considera a todos los

elementos metálicos, metaloides y no metálicos que, por sus propiedades químicas e

importancia en procesos biológicos, son relevantes para estudios ambientales y

toxicológicos (ej. As, Be, Cd, Cu, Cr, Hg, Pb, Se, Tl, V y Zn; Bautista, 1999; Volke et

al., 2005). Este término considera que algunos metales como el Ga, no representan

un peligro para los sistemas biológicos, mientras que algunos no metales y metaloides,

como Se y As respectivamente, sí son potencialmente tóxicos dependiendo de su

concentración (Volke et al., 2005). Debido a esto, en el presente trabajo se utiliza el

término de “elementos potencialmente tóxicos” para nombrar a los elementos

estudiados.

2.2 Elementos potencialmente tóxicos en ecosistemas marinos

Los EPTs generalmente se presentan en concentraciones variables en todos los

ecosistemas marinos y, debido a que no se degradan, permanecen en la columna de

agua, sedimentos o en los organismos (Jakimska et al., 2011a). Esta característica de

permanencia, aunada al incremento en sus concentraciones en algunas regiones

marinas del mundo y su potencial tóxico para muchos organismos, incluyendo el ser

humano, han generado un creciente interés en el estudio de EPTs y su impacto en los

organismos marinos a nivel internacional, especialmente en los últimos 40 años (ej.

Islam y Tanaka, 2004; Jakimska et al., 2011a, b).

Factores que influyen en la concentración de EPTs en ecosistemas marinos

Los niveles de EPTs en un ecosistema marino dependen de diversos factores que

aportan o secuestran estos elementos del medio, entre estos factores destacan: el

ingreso por fuentes naturales y por actividades antropogénicas, el transporte por

6

advección y difusión; la retención en sedimentos y la incorporación a los organismos

(Ahumada et al., 2006).

Entre las principales fuentes naturales de EPTs se encuentran el acarreo de

sedimentos por lluvia, ríos o viento; la deposición de material particulado atmosférico,

la actividad volcánica (Clark, 2001; Ahumada et al., 2006) y surgencias, que traen

elementos como el Cd de aguas profundas a zonas costeras (Segovia-Zavala et al.,

2004). Con respecto a las actividades antropogénicas, éstas pueden influir directa o

indirectamente en los ecosistemas marinos, ya que los desechos pueden ser vertidos

inmediatamente al medio marino o acarreados posteriormente por procesos naturales

(Díaz-Báez et al., 2004). Por ello, los ecosistemas marinos se consideran el

receptáculo final para contaminantes como los EPTs, especialmente en áreas costeras

(Penicaud et al., 2017). Las fuentes antropogénicas más comunes son las descargas

de aguas o lodos residuales, el agua de riego con fertilizantes, plaguicidas y/o abonos,

la quema de combustibles fósiles, el procesamiento industrial de minas y fundidoras,

y las descargas y pinturas de barcos en puertos (Clark, 2001; Bautista, 1999; Lepland

et al., 2010). En la Tabla 1 se especifican algunos de los principales EPTs aportados

por cada una de estas actividades.

Tabla 1. Elementos potencialmente tóxicos aportados a ecosistemas marinos por fuentes antropogénicas

(Bautista, 1999; Volke et al., 2005).

Fuente Elementos

Aguas y lodos residuales Cd, Pb, As, Cr, Zn, Fe, Co, B, Ba, Be, Br, Ce, Cu, Mn, Co, Ge,

Hg, Mo, Ni, Rb, Sn, Sr, V y Zr

Rellenos sanitarios Cu, Zn, Pb y Hg

Agua de riego Cd, Pb y Se

Con fertilizantes Cd, Pb, As, B, Ba, Br, Ce, Co, Cr, Cu, Mn, Mo, Ni, Sc, Se, Sn,

Sr, Te, U, V, Zn y Zr

Con plaguicidas Pb, As, Hg, Br, Cu, V y Zn

Con abonos As, Se, Ba, Br, Co, Cr, Cu, F, Ge, Mn, Ni, Pb, Sr, Zn y Zr

Quema de combustibles As, Se, Sb y Pb

Industria minera y de fundición Pb, Cd, As, Hg, Sb, Se, Zn, In, Cr, entre otros.

Descargas y pinturas de barcos Pb y Cd

7

Los procesos de advección y difusión actúan simultánea y continuamente

transportando pasiva o activamente cualquier soluto en el agua, incluyendo los EPTs

(Jorgensen, 2016). Por su parte, la precipitación de los elementos hacia los sedimentos

constituye un proceso de retención de los mismos y propicia que los sedimentos

superficiales presenten valores más elevados. Además, la mayor parte de los EPTs

son retenidos en sedimentos costeros, donde pueden ser liberados continuamente en

la columna de agua cerca de la costa (Newman, 2014). Debido a esto, los organismos

bentónicos y costeros son los más expuestos a la contaminación por EPTs (Begum et

al., 2009).

Factores que influyen en la concentración y toxicidad de los EPTs en organismos

marinos

Los organismos marinos están constantemente expuestos a EPTs, adquiriéndolos

directamente del medio y/o de las redes tróficas, almacenándolos en determinados

órganos o tejidos, y depurándolos a través de procesos fisiológicos específicos, según

sus necesidades y capacidades fisiológicas particulares (Jakimska et al., 2011a).

Debido a esto, en un mismo ambiente los diferentes grupos de organismos (ej.

moluscos, crustáceos, peces, etc.) pueden presentar diferentes niveles promedio de

EPTs en sus tejidos (Jakimska et al., 2011a).

La asimilación, bioacumulación y toxicidad de los EPTs en organismos también

están determinadas por la solubilidad de los elementos a medios acuosos o lípidos, su

especiación y transformación, entre otros factores (Díaz-Báez et al., 2004). Los

elementos liposolubles, por ejemplo, tienen la capacidad de atravesar más fácilmente

las membranas celulares e intervenir en sus procesos metabólicos; mientras que los

poco solubles como el Sn, Ce, Ga, Zr y Th poseen poca influencia biológica (Díaz-

Báez et al., 2004; Volke et al., 2005). A su vez, la solubilidad de los elementos se ve

afectada por factores ambientales como la temperatura, el pH, el oxígeno disuelto, la

cantidad de luz y salinidad; mismos que además pueden alterar la fisiología de los

organismos y, por lo tanto, su capacidad para adquirirlos y/o eliminarlos (Díaz-Báez et

al., 2004).

8

La toxicidad de un EPT también puede verse afectada por la interacción con otros

elementos, los cuales pueden tener un efecto sinérgico positivo, antagónico o no influir

significativamente en el potencial tóxico de un elemento (Díaz-Báez et al., 2004;

Baqueiro et al., 2007). Entre los elementos cuya interacción ha sido más estudiada se

encuentran el Se y el Hg, los cuales parecen tener una relación antagónica (Burger y

Gochfeld, 2013). En este sentido, se ha reportado que altas concentraciones de Se en

el tejido de peces puede contrarrestar la toxicidad del Hg, por lo que razones molares

Se/Hg superiores a uno o proporciones molares 1:1 indican que no existe probabilidad

de toxicidad por parte del Hg (Ralston et al., 2007; Sormo et al., 2011).

Otros aspectos importantes en la acumulación de EPTs son las propiedades

fisicoquímicas de cada elemento, la presencia de agentes complejantes (ej. OH-, NH3),

el potencial de óxido-reducción, el control por componentes del sedimento (ej. óxido

de hierro (III) y materia orgánica) y la forma del elemento (orgánica -inorgánica, estado

de oxidación) (Díaz-Báez et al., 2004; Baqueiro et al., 2007). Por ejemplo, el cromo en

forma hexavalente (Cr+6) es más tóxico que en forma trivalente (Cr+3) debido a que

tiene una mayor capacidad de pasar las membranas celulares; mientras que, por el

contrario, el arsénico en su forma trivalente (As+3) es más tóxico que en su forma

pentavalente (As+5) (Styblo et al., 2000). Asimismo, el arsénico es más tóxico en sus

formas inorgánicas que en las orgánicas; mientras que el mercurio es más tóxico en

su forma orgánica como metilmercurio (Díaz-Báez et al., 2004).

Por otra parte, la ruta, el tiempo y la intensidad de exposición son factores que

influyen en conjunto en la concentración de EPTs en organismos marinos (Díaz-Báez

et al., 2004; Jakimska et al., 2011a). La ruta se refiere a la vía por la que los EPTs son

adquiridos por los organismos, como la dieta, la respiración, difusión por piel o

transferencia materna; entre los cuales, la dieta es considerada una de las rutas con

mayor influencia en la acumulación de contaminantes, incluyendo EPTs como Cd, Co,

Hg y Zn (Jakimska et al., 2011a; Penicaud et al., 2017). El tiempo de exposición

depende de la longevidad y capacidad de desplazamiento de un organismo, ya que

éstas incrementan o disminuyen el tiempo de permanencia en sitios con mayor o

menor concentración de EPTs (Jakimska et al., 2011a). Asimismo, la intensidad de

9

exposición depende de la concentración de los elementos en el ambiente que rodea al

organismo, considerando que ambientes con mayores niveles implican una mayor

intensidad (Díaz-Báez et al., 2004; Jakimska et al., 2011a).

En cuanto a las condiciones biológicas que pueden incrementar o disminuir la

adquisición, almacenamiento o depuración de EPTs en algunos organismos destacan:

la fase de desarrollo (ej. huevo, larva, embrión, juvenil, adulto) y estadio de madurez,

ya que los juveniles pueden no presentar un completo desarrollo de los órganos

especializados en la depuración de elementos, en comparación con adultos (Nixon y

Mangold, 1998). Otras condiciones pueden ser la talla, sexo, grado de actividad,

condición de salud, protección adicional (escamas, caparazón), hábitos alimenticios y

adaptaciones fisiológicas específicas (Díaz-Báez et al., 2004; Jakimska et al., 2011a).

Entre estas últimas, existen procesos de desintoxicación intracelular que involucran la

introducción de ciertas proteínas como las metalotioneínas, ferritina y proteínas de

choque térmico, las cuales se unen a los iones de los elementos, permitiendo su

eliminación. Sin embargo, este proceso puede saturarse y no siempre provee una

protección permanente ante la exposición crónica a algunos elementos (Prafulla,

2002).

Efectos fisiológicos de los EPTs

Dependiendo de sus concentraciones, los EPTs pueden tener efectos tanto

benéficos como perjudiciales en los organismos y sus depredadores, incluyendo a las

poblaciones humanas (Jakimska et al., 2011a). Los efectos benéficos se relacionan

con concentraciones naturales de elementos esenciales (ej. Mn, Fe, Co, Cu, Zn y Mo),

los cuales deben mantenerse en niveles constantes para el correcto control de

funciones biológicas normales como la activación de enzimas, la función nerviosa, la

contracción muscular, la regulación electrolítica y la producción de hormonas (Bánfalvi,

2011). Por su parte, los efectos negativos pueden relacionarse con elementos

esenciales en concentraciones excesivas (ej. Cu, Ni, Zn) (Volke et al., 2005) o con

elementos no esenciales (ej. Pb, Hg, Cd, Sb, Cr y As), que pueden ser tóxicos incluso

en bajas concentraciones (Jakimska et al., 2011a).

10

Los efectos perjudiciales de los EPTs varían entre elementos, pero pueden

resumirse en alteraciones o inhibiciones enzimáticas (ej. Ni2+ y Mg2+ pueden

reemplazar al Zn2+ y el Be2+, respectivamente, causando la desactivación de las

enzimas a las que se unen), celulares (ej. inhibición de la respiración celular,

desequilibrio electrolítico, acumulación de iones organo-metálicos por elementos como

Hg, As, Sn, Tl y Pb; alteración de membranas celulares por formación de radicales

libres, daño oxidativo por peroxidación lipídica, formación de complejos tóxicos

inespecíficos por elementos como Hg2+, Cd2+ y Ag+), tisulares (ej. irritación o corrosión

de epitelios, alteraciones histopatológicas, destrucción de eritrocitos) y de los sistemas

endócrino, nervioso, inmune, digestivo, respiratorio y reproductor (ej. interferencia en

las señales nerviosas, inhibición de neurotransmisores, parálisis, ulceraciones

gastrointestinales, fallas respiratorias, disfunción renal, necrosis del hígado,

envenenamiento en branquias) (Díaz-Báez et al., 2004; Volke et al., 2005; Bánfalvi,

2011). Además, en algunos organismos como peces y aves, han demostrado reducir

la tasa de crecimiento y supervivencia, incrementar las anomalías durante el

desarrollo, propiciar procesos cancerígenos y generar daños irreversibles que

conllevan a la muerte del organismo (Weber et al., 1997; Burger y Gochfeld, 2000).

2.3 Bioacumulación y biomagnificación

Existen numerosos términos utilizados para describir la absorción y retención de

EPTs u otros contaminantes en organismos, muchos de los cuales han sido

inconsistentes y confusos (Jorgensen, 2016). Actualmente algunos de los términos

más comúnmente aplicados y aceptados para describir estos procesos son

bioacumulación y biomagnificación (Newman, 2014; Jorgensen, 2016).

La bioacumulación se define como la cantidad total de un contaminante (ej. EPTs)

que es absorbida y retenida por los organismos. Es el resultado de la asimilación de

estas sustancias de diferentes fuentes, ya sea agua, aire o sólidos (ej. respiración,

alimentación); y los procesos de pérdida (ej. difusión pasiva, metabolismo, crecimiento,

transferencia a la descendencia) (Newman, 2014; Jorgensen, 2016). Para describir

11

este proceso se utiliza el factor de bioacumulación, el cual consiste en la proporción

del contaminante en el organismo con respecto a la concentración del mismo en sus

fuentes potenciales, como su alimento o el medio al que están expuestos (Newman,

2014; Jorgensen, 2016). Este factor ha revelado que algunos organismos marinos

tienen la capacidad de bioacumular más de 100 veces la concentración de algunos

metales de su ambiente (Mackay y Clark, 1991).

La biomagnificación se define como el incremento en la concentración de un

contaminante de un nivel trófico inferior a uno mayor, donde los depredadores

presentan mayores concentraciones que sus presas (Newman, 2014). Este proceso

se debe a la trasferencia del contaminante a través de las redes tróficas y la

acumulación de los contaminantes adquiridos por la dieta (Newman, 2014; Jorgensen,

2016). Aunado a esto, los depredadores tienden a vivir más que sus presas, por lo que

tienen más tiempo de bioacumulación, y tienden a ser más grandes, por lo que los

efectos alométricos de la bioacumulación son mayores; además, los organismos en

niveles tróficos inferiores tienden a crecer más rápido, por lo que la dilución por

crecimiento es mayor que en niveles tróficos más altos (Newman, 2014).

El grado de biomagnificación puede cuantificarse mediante el factor de

biomagnificación, el cual consiste en la proporción de un contaminante en un nivel

trófico con respecto a la que presenta el nivel trófico inferior inmediato. Este factor

puede ser estimado con individuos cuyo nivel trófico se conozca o se asuma (Newman,

2014). No obstante, se ha reportado que la tasa de eliminación de contaminantes en

algunos depredadores puede ser mayor que su tasa de adquisición, por lo que también

pueden presentar concentraciones más bajas que sus presas, lo cual se denomina

biodilución (Jakimska et al., 2011a; Newman, 2014).

2.4 Elementos potencialmente tóxicos en pulpos

Existen numerosos estudios sobre EPTs en organismos marinos, especialmente

para los que son de importancia comercial como peces (Exley et al., 1991; McGeer et

al., 2011), bivalvos y gasterópodos (Naimo, 1995; Marigómez et al., 2002). En

12

contraste, los estudios con cefalópodos, particularmente con pulpos, son mucho más

escasos históricamente, a pesar de que desempeñan un importante rol en las redes

tróficas marinas (FAO, 2016) y que constituyen un recurso de creciente demanda para

la alimentación humana en todo el mundo (FAO, 2016). Sin embargo, se sabe que los

cefalópodos poseen la capacidad para bioacumular altas concentraciones de EPTs en

sus tejidos (ej. Storelli y Marcotrigiano, 1999; Napoleão et al., 2005; Rjeibi et al., 2014),

por lo que en las últimas décadas la determinación de las concentraciones de EPTs

en sus tejidos y la evaluación del riesgo para la salud humana representan temas de

gran relevancia a nivel internacional (ej. Semedo et al., 2012; Mshana y Sekadende,

2014; Penicaud et al., 2017).

La mayor parte de los estudios sobre EPTs en pulpos se han realizado con Octopus

vulgaris de las costas de Portugal y del Mar Mediterráneo (Miramand y Guary, 1980;

Soldevilla, 1987; Nessim y Riad, 2003; Raimundo et al., 2004; Napoleão et al., 2005;

Seixas et al., 2005a, b; Raimundo y Vale, 2008; Raimundo et al., 2010a, b; Semedo et

al., 2012). Aunque también existen estudios con Octopus cyanea, Eledone cirrhosa,

Graneledone sp. y Benthoctopus thielei en Tanzania, Francia, Italia y el Océano Índico,

respectivamente (Miramand y Bentley, 1992; Rossi et al., 1993; Bustamante et al.,

1998a; Mshana y Sekadende, 2014). Sin embargo, se conocen numerosas zonas

costeras expuestas a la contaminación por EPTs, donde se lleva a cabo la pesquería

del recurso pulpo, pero no se ha realizado ninguna evaluación sobre acumulación de

estos contaminantes (Förstner y Wittmann, 1981; Penicaud et al., 2017).

Adicionalmente, la mayor parte de los estudios relacionados con EPTs en pulpos se

han centrado en determinar la bioacumulación de éstos, sin embargo, los mecanismos

fisiológicos y moleculares específicos, los procesos de desintoxicación y los posibles

efectos toxicopatológicos en estos organismos han sido escasamente estudiados y no

se conocen a profundidad (Penicaud et al., 2017; Rodrigo y Costa, 2017).

Bioacumulación de EPTs en pulpos

La bioacumulación de EPTs en pulpos puede diferir de acuerdo a la talla y peso de

los organismos (Monteiro et al., 1992; Rossi et al., 1993), su sexo (Rossi et al., 1993;

Nessim y Riad, 2003; Seixas et al., 2005a) y la concentración de elementos en agua y

13

sedimentos (Mshana y Sekadende, 2014). Además, como en otros cefalópodos, la

bioacumulación se da de manera diferencial entre órganos y tejidos, en un proceso

que se conoce como organotropismo (Penicaud et al., 2017), donde la glándula

digestiva y corazones branquiales son los principales sitios de almacenamiento y

desintoxicación de EPTs (Miramand y Guary, 1980; Miramand y Bentley, 1992).

La glándula digestiva es un órgano anexo al tracto digestivo de pulpos, por lo que

está involucrada en la secreción de enzimas digestivas, digestión extra e intracelular,

y el almacenamiento y excreción de diversas sustancias (Bidder, 1966). También se

considera el principal sitio de bioacumulación de elementos esenciales (ej. Cu y Zn) y

no esenciales (ej. Cd y Pb) (Bustamante et al., 1998a; Nessim y Riad, 2003; Raimundo

et al., 2010b), los cuales pueden ser adquiridos directamente de la alimentación (hasta

un 70% como en el caso del Hg) (Lacoue-Labarthe et al., 2009) o indirectamente de la

sangre (Bustamante et al., 2002a). En este órgano los EPTs son almacenados

probablemente por la función de agentes quelantes, especialmente proteínas (Rodrigo

y Costa, 2017), y son excretados gracias a la formación y liberación de corpúsculos

minerales llamados esférulas o esferocristales en sus células basales (Costa et al.,

2014). Aunque la glándula digestiva representa solo del 6 al 10% de peso de un

individuo, puede contener más del 80% de la cantidad total de algunos elementos en

el organismo, como es el caso de Ag, Cd y Co (Bustamante et al., 1998a; Raimundo

et al., 2010b; Rjeibi et al., 2014). Por lo anterior, el correcto funcionamiento de la

glándula digestiva es esencial para la homeostasis de EPTs en cefalópodos. Aunque

se desconocen los mecanismos específicos que les permiten a estos cefalópodos

presentar tan altas concentraciones de elementos en la glándula digestiva y

contrarrestar su toxicidad (Penicaud et al., 2017), se sabe que el potencial de

desintoxicación puede verse sobrepasado, dañando las cadenas de ADN en las

células de este órgano (Raimundo et al., 2010a).

Los corazones branquiales son órganos circulatorios accesorios en pulpos, cuya

función principal es el bombeo sanguíneo desde y hacia las branquias (Fiedler y

Schipp, 1987). Además, están involucrados en la degradación y excreción de

productos metabólicos de desecho (Fiedler y Schipp, 1987; Beuerlein et al., 1998),

14

participan en la desintoxicación de algunos elementos metálicos (ej. Co, Ni, V y Cd) y

transuránicos (ej. 241Am y 239-240Pu), y en la eliminación auxiliar de EPTs cuando se

sobre pasa la capacidad de depuración de la glándula digestiva (Miramand y Guary,

1980; Bustamante et al., 1998a; Raimundo y Vale, 2008). Los procesos de

almacenamiento y depuración de EPTs ocurren principalmente en las células

poligonales de los corazones branquiales, también llamados rogocitos (Fiedler y

Schipp, 1987). Estas células contienen numerosos gránulos pigmentados, compuestos

de desechos intracelulares y Fe, los cuales se denominan adenocromos y participan

en la desintoxicación de algunos EPTs (Miramand y Guary, 1981).

Los tejidos musculares como el manto y brazos de pulpos, que son las porciones

comúnmente consumidas por el humano, generalmente presentan concentraciones

inferiores a la glándula digestiva y a otros órganos (ej. Napoleão et al., 2005; Raimundo

y Vale, 2008). Otros tejidos que están en contacto directo con el agua de mar, como

las branquias y la piel, se consideran importantes sitios de absorción de EPTs, aunque

comúnmente los elementos son transferidos a otros tejidos como la glándula digestiva

(Bustamante et al., 2004; Penicaud et al., 2017). Asimismo, aunque los pulpos son

organismos bentónicos, cuyos tejidos epiteliales están expuestos a los EPTs en

sedimentos, la transferencia directa de elementos como el Cd, Co y Zn por esta vía se

considera muy baja (Bustamante et al., 2004). No obstante, hasta la fecha, no existen

datos cuantitativos sobre esta vía de transferencia, por lo que no se sabe con precisión

cómo contribuye a la concentración de EPTs en pulpos u otros cefalópodos (Penicaud

et al., 2017).

La bioacumulación de EPTs en otros órganos y tejidos de pulpos se ha relacionado

principalmente con funciones metabólicas específicas de cada órgano (Raimundo y

Vale, 2008). Por ejemplo, las branquias presentan altas concentraciones de Cu debido

a que este tejido se encuentra ampliamente irrigado por vasos sanguíneos y la sangre

en cefalópodos presenta un pigmento respiratorio denominado hemocianina, la cual

está compuesta por Cu (Bustamante et al., 2000). El estómago y las glándulas

salivales también presenta altas concentraciones de Cu, atribuible a que este elemento

es utilizado en la formación de diversas enzimas (Bustamante et al., 2000) y toxinas

15

como la amina oxidasa (Nessim y Riad, 2003; Raimundo y Vale, 2008). Por su parte,

las gónadas pueden presentar altos niveles de Zn debido a que poseen una alta

cantidad de metaloproteínas y enzimas afines a este elemento (Raimundo y Vale,

2008).

La bioacumulación selectiva en órganos específicos también ha sido descrita en

otros moluscos, principalmente bivalvos (Rainbow, 1995), y se considera una

importante estrategia para lidiar con la toxicidad de los EPTs en el ambiente (Miramand

y Bentley, 1992; Penicaud et al., 2017). La eficiencia de esta estrategia probablemente

minimiza el costo energético que representa la exposición a EPTs (Rodrigo y Costa,

2017) y se traduce en una mayor tolerancia a éstos (Bustamante et al., 1998a;

Baqueiro-Cárdenas et al., 2007). Aunque se desconocen los mecanismos básicos

involucrados en este proceso (Costa et al., 2014), se ha sugerido que los EPTs podrían

ser almacenados en formas no disponibles metabólicamente, limitando su toxicidad

(Penicaud et al., 2017).

Importancia ecológica de los EPTs en pulpos

Como presas de numerosas especies, los pulpos son vectores de transferencia de

EPTs a niveles tróficos superiores, constituidos por peces, aves, mamíferos marinos e

incluso humanos (Bustamante et al., 1998a, b). Asimismo, como depredadores de

presas bentónicas con alto contenido de estos elementos, como crustáceos y bivalvos

(FAO, 2016; Jakimska et al., 2011b), adquieren, bioacumulan y biomagnifican EPTs

como As y Cd, en mayores concentraciones que cefalópodos pelágicos (Koyama et

al., 2000; Bustamante et al., 2002a).

Adicionalmente, debido a su alta capacidad de acumulación de EPTs, así como su

rápido crecimiento, alta tasa metabólica, corto periodo de vida (1-2 años) y poco

desplazamiento (sin migraciones) se ha sugerido que algunas especies de pulpos

como E. cirrhosa y O. vulgaris son potenciales biomonitores ambientales de EPTs

(Rossi et al., 1993; Seixas et al., 2005b), como lo son otros moluscos, especialmente

bivalvos de los géneros Mytilus, Perna, Ostrea y Crassostrea (Rainbow, 1995).

16

Relación de los EPTs en pulpos con la salud humana

Los posibles riesgos de la contaminación por EPTs en productos marinos se

convirtieron en un tema de preocupación internacional para la salud humana a partir

del desastre de Minamata, el cual fue causado por el consumo de mariscos y peces

contaminados con Hg en la Bahía de Minamata (Nitta, 1972), así como la afectación

de la enfermedad itai-itai causada por Cd en Japón. Desde entonces, ha incrementado

el interés por evaluar las concentraciones de EPTs en productos marinos (Prafulla,

2002).

En las últimas décadas, diversos estudios se han enfocado en determinar si las

concentraciones de EPTs en tejidos musculares de pulpos se encuentran por encima

de los estándares de salud pública recomendados por instituciones internacionales (ej.

Rossi et al., 1993; Seixas et al., 2005a; Mshana y Sekadende, 2014) (Tabla 2). Aunque

en la mayoría de los casos, los niveles de EPTs en manto y/o brazos no representan

un riesgo para la salud humana, existen algunos reportes que indican lo contrario

(Rossi et al., 1993; Mshana y Sekadende, 2014).

Debido a su toxicidad, los elementos de mayor preocupación para la salud humana

son As, Cd, Cr, Cu, Pb y Hg, según la Agencia de Protección Ambiental de los Estados

Unidos (Environmental Protection Agency of United States) y la Agencia Internacional

para la Investigación sobre el cáncer (International Agency for Research on Cancer)

(Tchounwou et al., 2012). Sin embargo, hasta la fecha, los elementos más estudiados

en pulpos son Cd, Cu, Fe, Mn, Pb y Zn, siendo el As y Hg solo referidos en algunos

estudios (Anexo 1; ej. Napoleão et al., 2005; Seixas et al., 2005a, b; Rjeibi et al., 2014).

A pesar de su relevancia para la salud humana, las evaluaciones de riesgo

ecotoxicológico por el consumo de pulpo, constituyen otro aspecto poco estudiado en

estos cefalópodos. Hasta la fecha se ha evaluado la adquisición de Cd, Cu, Hg, Pb y

Zn por el consumo de tejido muscular de O. vulgaris, O. salutti, E. moschata y E.

cirrhosa. (ej. Storelli, 2008; Rabaoui et al., 2016). Dichos trabajos han concluido que

no existe un riesgo para el humano por el consumo de estos moluscos, sin embargo,

Rabaoui et al. (2016) señalan que no pueden excluirse los riesgos para la salud en

17

consumidores locales, por lo que se requieren más estudios en diversas localidades

de captura de estos y otros cefalópodos.

Tabla 2. Niveles máximos permisibles para el consumo humano de algunos elementos potencialmente

tóxicos en tejido comestible de peces (músculo), moluscos (músculo o tejidos sin concha), bivalvos (tejidos

sin concha) y cefalópodos (músculo), de acuerdo a normas.

Elemento Grupo Niveles máximos

permisibles (mg kg-1) Normas*

As Moluscos

86.0 FDA4

80.0 NOM 2009

Cd Peces 0.25 EC

Moluscos 2.0 NOM 2009

4.0 FDA4

Bivalvos 1.0 EC

2.0 CODEX

3.0 FDA2

Cefalópodos 0.5 NOM 1995

1.0 EC

2.0 CODEX

Cr Moluscos 13.0 FDA4

Bivalvos 12.0 FDA 2

Cu Bivalvos 32.5 FDA1

Hg Peces 1.0 EC

1.0 FDA3


Ni Moluscos 80 FDA4

Pb Peces 0.5 NOM 2009

0.3 EC

0.3 CODEX

Moluscos 1.0 NOM 2009

Bivalvos 1.5 EC

1.7 FDA4


1.0 EC

* CODEX: CODEX STAN 193-1995 Enmienda 2015 (CODEX, 2015)

EC: Reglamento de la Comunidad Europea (EC) No 1881/2006 (Commission, 2006)

FDA: FDA Documentos de Orientación (US FDA, 11983, 21993, 31998, 42007)

NOM 1995: NOM-129-SSA1-1995 (DOF, 1996)

NOM 2009: NOM-242-SSA1-2009 (DOF, 2011)

18

Por otra parte, aunque las vísceras de pulpo no son oficialmente consideradas como

comestibles por las autoridades de salud del mundo, en algunas regiones existe una

tradición culinaria para su consumo (Mok et al., 2014). En Japón y Corea del Sur, por

ejemplo, la glándula digestiva de cefalópodos es considerada un manjar y es utilizada

para condimentar la carne del mismo organismo en un platillo denominado “Ika-no-

Shiokara” (Hisamatsu, 2005). En Corea del Sur, una de las comidas más populares

son las cabezas de pulpo con vísceras o “Nakji” y los pulpos vivos completos o

“Sannakji” (Glionna, 2010; Mok et al., 2014). En Italia, la glándula digestiva de pulpo

es tradicionalmente consumida frita (Schingaro, 2017) y recientemente es utilizada

para condimentar pastas, elaborar paté y platillos gourmet (ej. Caputo, 2016;

Schingaro, 2017; Tirotto, 2017). En el sur de Italia, los pulpos incluso son consumidos

completos (Sperone, com. pers. 2017). A pesar de su amplio uso en la gastronomía,

actualmente existen pocas evaluaciones sobre el riesgo que implica para la salud

humana el consumo de la glándula digestiva u otros órganos de pulpo (ej. Kim et al.,

2011; Monk et al., 2014). En Corea del Sur, la evaluación de riesgo por el consumo de

cefalópodos como Octopus minor y Octopus ocellatus, reveló que los niveles de Cd en

las vísceras de estos organismos son peligrosamente elevados, por lo que se

recomienda evitar completamente su consumo (Mok et al., 2014). Sin embargo, hasta

la fecha no existen más estudios que consideren este riesgo para otras especies de

pulpo y localidades de captura.

Cabe señalar que la evaluación de EPTs en tejidos de pulpos no solo es de

importancia para la salud de las comunidades donde se capturan los organismos, sino

también es sumamente relevante para su comercialización (Prafulla, 2002). Es

necesario garantizar los productos pesqueros para que cumplan los estándares de

calidad establecidos en las normas internacionales de EPTs en alimentos (ej.

Commission, 2006; CODEX, 2015). Para ello es necesario el estudio detallado sobre

la captación, bioacumulación y biomagnificación de EPTs en pulpos de las diferentes

localidades en las que son capturados. Esta información es de gran importancia para

impulsar el potencial de exportación en el mercado global (Prafulla, 2002).

19

2.5 Importancia del recurso pulpo en México

El recurso pulpo constituye una pesquería fluctuante, pero de gran importancia en

México (DOF, 2014). En 2012 fue el séptimo recurso pesquero con mayor volumen de

captura de todo el país (CONAPESCA, 2012). Entre 2003 y 2012 sus rendimientos

promedio se encontraron entre 10,000 y 30,000 toneladas anuales, con tendencia a

incrementar en una tasa media anual del 6.33% (CONAPESCA, 2012). En cuanto al

valor comercial, el pulpo es el quinto recurso más importante de México, después del

camarón, atún, mojarra y sardina (DOF, 2012); generando entre 300 y 1,000 millones

de pesos anuales (DOF, 2014). En exportaciones, se encuentra en el quinto lugar de

las especies pesqueras mexicanas, siendo Italia y España sus principales destinos

(CONAPESCA, 2012).

La mayor parte de las capturas nacionales de pulpo provienen del litoral del Golfo

de México y Caribe, donde es considerado parte fundamental de la cultura

gastronómica desde tiempos prehispánicos, aunque con registros oficiales de capturas

a partir los años 1940’s (DOF, 2014). Actualmente, más de 25, 000 pescadores

dependen completa o parcialmente de la pesca de pulpo en esta región (DOF, 2014).

Los principales productores son los estados de Yucatán (70%) y Campeche (29%)

(DOF, 2012), donde las capturas son sostenidas por dos especies: O. maya (80%) y

O. vulgaris, cuya pesca se estima en su máximo desarrollo sustentable y es regulada

por dos Normas Oficiales Mexicanas: NOM-008-PESC-1993, que establece la talla

mínima de captura, artes de pesca prohibidas y cuotas de captura; y NOM-008-PESC-

1993, para la determinación de la época de veda (DOF, 1993 a, b).

En el Pacífico mexicano, la pesquería de pulpo es más reciente y reducida que en

el Golfo de México (CONAPESCA, 2012), con registros oficiales a finales de los años

1970’s (SEPESCA, 1987). Los campamentos pesqueros son de tipo artesanal o de

subsistencia (Roper et al., 1995) y los más importantes se ubican en los estados de

Jalisco, Oaxaca, Baja California y Baja California Sur (López-Uriarte et al., 2005). En

esta zona, se ha reportado la presencia de al menos diez especies de pulpos: O.

hubbsorum, O. bimaculatus, O. bimaculoides, O. chierchiae, O. digueti, O. alecto, O.

fitchi, O. penicillifer, O. rubescens y O. veligero (López-Uriarte et al., 2005; FAO, 2016).

20

Sin embargo, en la región centro y sur del Pacífico mexicano, que incluye los estados

de Colima, Guerrero, Jalisco, Michoacán y Oaxaca, la especie más capturada es O.

hubbsorum (López-Uriarte et al., 2005; CONAPESCA, 2008). Asimismo, en la región

norte del Pacífico, que incluye los estados de Baja California, Baja California Sur,

Sonora, Sinaloa y Nayarit, O. hubbsorum soporta la mayor parte de las capturas;

aunque en el norte del Golfo de California es capturado en conjunto con O. bimaculatus

(López-Uriarte et al., 2005; CONAPESCA, 2008). Debido a esto, se estima que O.

hubbsorum soporta la mayor parte de la pesquería de pulpo en el Pacífico mexicano y

que además se aprovecha su máximo sustentable en la mayor parte de su distribución,

aunque sin administración pesquera que regule su aprovechamiento sustentable

(CONAPESCA, 2008; Alejo-Plata et al., 2009).

Entre 2008 y 2012, Baja California Sur fue el estado con mayor producción de

pulpo del Pacífico mexicano, seguido por Jalisco y Baja California (CONAPESCA,

2012). Dicha pesquería se centra en 12 localidades del litoral del Pacífico (aprox.56%

de las capturas del estado) y cinco del litoral del Golfo de California (aprox. 35% de las

capturas del estado). Entre 1999 y 2008 las localidades con mayores capturas del

litoral del Pacífico en Baja California Sur fueron el Complejo Lagunar Guerrero Negro

(251 t), Bahía Asunción (213 t) y Bahía Magdalena (200 t); mientras que en el litoral

del Golfo de California destacó Santa Rosalía (254 t); siendo este último el puerto con

el mayor promedio de capturas de todo el estado de Baja California Sur (Sánchez-

García et al., 2010).

2.6 Generalidades del pulpo Octopus hubbsorum

A pesar de la importancia de O. hubbsorum en la pesquería de pulpo del Pacífico

mexicano, existen relativamente pocos estudios sobre su biología. Hasta el momento

se han abordado principalmente los temas de su distribución, descripción morfológica,

ciclo de vida, dieta y pesquería y desarrollo de huevos y paralarvas (ej. Aguilar y

Godínez-Domínguez, 1995; López-Uriarte et al., 2005; Pascual et al., 2006; Alejo-Plata

21

et al., 2009; López-Uriarte y Ríos-Jara, 2009; López-Uriarte et al., 2010; Domínguez-

Contreras et al., 2013).

Caracterización y biología de la especie

Octopus hubbsorum es una especie de tamaño mediano con respecto a otros

octópodos, con tallas que van de 27 a 102 cm de longitud total, 4.8 a 23 cm de longitud

de manto, y peso total de 0.5 a 3.7 kg (Domínguez-Contreras et al., 2013). Se

caracteriza por presentar brazos musculosos y robustos, que llegan a medir hasta

cuatro veces la longitud del manto, siendo el segundo par más largo que el resto.

Presenta distintivas ventosas engrandecidas en el segundo y tercer par de brazos en

ambos sexos. Los machos poseen un hectocotilo diminuto, de 1.5 a 2% la longitud del

tercer brazo derecho (Roper et al., 1995; FAO, 2016). Su coloración en vivo es rojiza,

marrón o verde sin presencia de ocelos, con un integumento fuertemente dibujado (Fig.

2), y en preservación es color gris medio a oscuro, marrón y negro (Roper et al., 1995).

Figura 2. Octopus hubbsorum fuera del agua en Ensenada de Muertos, B. C. S., México.

(Foto: Nefertiti Roldán).

Esta especie vive alrededor de un año y, a nivel poblacional, su maduración es

asincrónica con desoves todo el año, con un pico reproductivo principal en la

temporada más cálida, por lo que varía según la localidad (Alejo-Plata et al., 2009;

22

López-Uriarte y Ríos-Jara, 2009). Al igual que otros cefalópodos, O. hubbsorum

cumple un papel determinante en las estructuras tróficas del ecosistema marino, como

presa de diversas especies marinas y como depredador oportunista (Alejo-Plata et al.,

2009; FAO, 2016). Aunque su alimentación puede variar entre localidades, sus presas

preferenciales son crustáceos, predominantemente xantoideos y májidos, seguidos

por moluscos, especialmente bivalvos y otros pulpos, y por estomatópodos (Alejo-Plata

et al., 2009; López-Uriarte et al., 2010). A su vez, son presa potencial de un amplio

número de depredadores como peces, aves marinas y mamíferos marinos (FAO,

2016).

Distribución y hábitat

Habita principalmente en sustratos rocosos de la zona sublitoral, hasta una

profundidad máxima de 30 m y es poco común encontrarlo en la zona intermareal

(Roper et al., 1995; López-Uriarte et al., 2005). Con el incremento de temperatura

superficial del mar, las hembras migran hacia aguas más someras de la plataforma

continental con la finalidad de desovar, seguidas por los machos, que se desplazan en

busca de condiciones más favorables; donde son más susceptibles a la pesca (López-

Uriarte y Ríos-Jara, 2009).

Esta especie posee una amplia distribución geográfica en el Pacífico mexicano,

observándose desde ambas costas del Golfo de California hasta Oaxaca. Sus

poblaciones abarcan más de 2500 km de línea de costa desde Puerto San Carlos en

Sonora hasta Salina Cruz en Oaxaca (López-Uriarte et al., 2005; Alejo-Plata et al.,

2009), y 700 km en la costa oriental de la península de Baja California, desde Bahía

de los Ángeles hasta Cabo San Lucas (López-Uriarte et al., 2005). Además, existen

poblaciones bien establecidas en Bahía Magdalena, ubicada en la costa occidental de

la península de Baja California (Domínguez-Contreras et al., 2013), y en el

Archipiélago de Revillagigedo, ubicado al sur del Pacífico mexicano (Gotshall, 1987).

23

3. JUSTIFICACIÓN

En las últimas décadas, la cuantificación de EPTs en organismos marinos se ha

convertido en un tema de creciente interés a nivel internacional, debido al potencial de

algunos elementos para inducir estrés oxidativo y su persistencia en el ambiente. Sin

embargo, la mayor parte de los estudios en este tema se han enfocado en peces,

bivalvos y gasterópodos, por lo que existe escasa información sobre otros grupos de

gran relevancia en las redes tróficas marinas y de gran demanda en las pesquerías

mundiales, como son los cefalópodos.

Esta carencia de estudios se extiende a muchas especies de pulpos de importancia

comercial que están expuestas a la contaminación por EPTs en el mundo. Un ejemplo

de ello es el pulpo O. hubbsorum, especie que soporta la mayor parte de la pesquería

de pulpo en el Pacífico Mexicano y cuyo principal sitio de captura en el Golfo de

California -la zona adyacente al puerto de Santa Rosalía- es una con un extenso

historial minero, por lo que sus sedimentos marinos presentan altos niveles de varios

EPTs. Esto podría representar un riesgo para la salud pública y del ecosistema, sin

embargo, hasta la fecha no existen estudios que evalúen la concentración de EPTs en

pulpos de Santa Rosalía o en alguna otra especie de pulpo en todo el continente

americano.

Adicionalmente, los estudios sobre elementos en pulpos se han enfocado en un

reducido número de elementos, por lo que existe una falta de conocimientos generales

sobre las concentraciones de muchos elementos, como Ag, Al, As, Mg, Se, Sr, U y V,

entre otros, así como de sus implicaciones en procesos fisiológicos, su

bioacumulación, biomagnificación y depuración en pulpos.

24

4. OBJETIVOS

4.1 Objetivo general

Determinar la bioacumulación y biomagnificación de EPTs en el pulpo Octopus

hubbsorum de la zona adyacente al puerto minero de Santa Rosalía, para evaluar si

existe un efecto relacionado con la actividad minera de la zona y si éste representa un

peligro potencial para la salud pública.

4.2 Objetivos específicos

Determinar la concentración de 21 EPTs en manto, glándula digestiva, corazones

branquiales y branquias de O. hubbsorum de tres localidades: dos en Santa Rosalía y

en la Bahía de La Paz como control.

Analizar la relación entre el sexo y la bioacumulación de EPTs en O. hubbsorum.

Comparar la bioacumulación de cada EPT entre tejidos de O. hubbsorum.

Comparar la bioacumulación de cada EPT en O. hubbsorum entre localidades.

Evaluar la biomagnificación de EPTs en O. hubbsorum de cada localidad, por medio

del análisis de su presa potencial, la almeja Megapitaria squalida.

Evaluar si las concentraciones de EPTs en manto y glándula digestiva de O.

hubbsorum representan un riesgo para la salud humana de acuerdo a normas

nacionales e internacionales de consumo y a la evaluación de riesgo ecotoxicológico.

Estimar el consumo máximo de tejido muscular y glándula digestiva de O.

hubbsorum que, por su concentración de EPTs, se considere seguro para una persona

adulta, y compararlo con el estimado para otras especies de pulpo en el mundo.

Evaluar el efecto tóxico del Hg en cada tejido de O. hubbsorum mediante la razón

molar Se/Hg.

25

5. ÁREA DE ESTUDIO

5.1 Santa Rosalía

Santa Rosalía es un puerto pesquero localizado en la parte central de la costa este

de la península de Baja California (27º 20’ N, 112º 16’ O), 450 km al norte de la ciudad

de La Paz (Fig. 3). El puerto colinda al este con el Golfo de California, limitado al sur

por Punta Chivato y al norte por Punta Baja. Su cuenca está limitada al norte por el

sistema volcánico Las Tres Vírgenes-La Caldera-La Reforma y al sur, por la Sierra de

Santa Lucía. Presenta un clima árido, con temperaturas promedio de 23.4°C y una

máxima de 44°C, así como lluvias escazas y variables, con una media anual de 117.2

mm (Volke et al., 2003; Rodríguez-Figueroa, 2004).

Geología y depósitos naturales de elementos

En Santa Rosalía existen importantes depósitos de Cu, Co, Zn, Mn y CaSO4

(COREMI, 1999). Al oeste y suroeste de la ciudad existen depósitos sedimentarios

estratificados constituidos por Cu y Co, así como depósitos metamórficos formados

por Au, Ag, Pb, Zn y Cu (COREMI, 1999). La principal formación vulcano-sedimentaria

se denomina “El Boleo” y su origen es sinsedimentario. Otras formaciones importantes

en la zona son la “Formación Gloria o Tirabuzón”, la “Formación Infierno” y la

“Formación Comondú” (Wilson y Rocha, 1955; COREMI, 1999).

Historial minero

Los depósitos de cobre de esta localidad fueron descubiertos fortuitamente en 1868

y comenzaron a ser explotados por mineros alemanes que, para 1874, alcanzaron una

producción de 6,000 toneladas de mineral cuprífero (Romero, 1991). Sin embargo, no

fue sino hasta 1885 que el depósito “El Boleo” fue explotado oficialmente por

ingenieros franceses con la apertura de la “Compagnie du Boleo, S.A.”, que para 1900

llegó a aportar la mayor parte de la producción cuprífera del país (Mendoza-Arroyo,

2003), con una producción promedio anual máxima de 11, 297 toneladas de cobre

(Romero, 1991). Entre los 88 km2 de la concesión de explotación de esta empresa, la

zona dedicada a la fundición dio origen al asentamiento hoy denominado Santa

Rosalía (Romero, 1991). A partir de 1954 el depósito pasó a manos de la “Compañía

26

Minera Santa Rosalía, S.A.” que funcionó hasta su cierre definitivo en 1985. En 2010,

contratistas de “Ingeniería, Compra y Construcción” iniciaron un nuevo proyecto con el

nombre de “Minera y Metalúrgica del Boleo S.A. de C.V”, con el propósito de reanudar

las operaciones de la mina en 2014, aunque en una zona al norte de la ciudad (CAM,

2011).

Desechos mineros

Se calcula que existen más de 3 millones de toneladas de escorias de fundición

acumuladas en montículos sobre tierra, además de una cantidad no cuantificada

dentro del mar y alrededor de 1, 375, 358 toneladas de jales depositados en presas

(Volke et al., 2003). Las escorias presentan altas concentraciones de Cd (≥65 mg kg-

1), Ni (≥160 mg kg-1), Pb (≥500 mg kg-1), Ba (≥6, 000 mg kg-1) y Zn (≥8,000 mg kg-1),

aunque en formas no lixiviables, por lo que se consideran residuos más voluminosos

que tóxicos (Volke et al., 2003). En los jales, los EPTs superan los límites máximos

permisibles establecidos por PROFEPA para el uso de suelo residencial. Los

elementos más abundantes en este caso son: As (300 mg kg-1), Cr (3, 000 mg kg-1),

Cd (111 mg kg-1), Pb (1,552 mg kg-1), Ba (≥14, 000 mg kg-1), Zn (≥5,000 mg kg-1) y Cu

(60 g kg-1) (Volke et al., 2003).

Los sedimentos marinos costeros de la dársena del puerto de Santa Rosalía

presentan concentraciones promedio anómalas de Mn (6, 770 mg kg-1), Cu (3, 390 mg

kg-1), Zn (1, 916 mg kg-1), Pb (226 mg kg-1) y Co (166 mg kg-1) principalmente, además

de U (11.8 mg kg-1) y Cd (3.76 mg kg-1) (Shumilin et al., 2013). Estos elementos se

encuentran en mayores concentraciones en los sedimentos cercanos al puerto, con un

gradiente decreciente hacia las zonas más lejanas del mismo (Shumilin et al., 2000,

2011, 2013). La concentración de estos elementos es tan elevada que se considera

un potencial riesgo tóxico para la biota marina que vive dentro o en la entrada del

puerto (Shumilin et al., 2013). Muchos elementos exceden los rangos de efectos

tóxicos en sedimentos, con factores de enriquecimiento que indican mayores aportes

antropogénicos que naturales, especialmente en la zona central del puerto (Shumilin

et al., 2011, 2013). Específicamente, las concentraciones de Cu exceden hasta 17

veces el Efecto de Rango Mediano (ERM), lo que se traduce en la posibilidad de un

27

efecto biológico negativo para el 50% de los organismos marinos (Shumilin et al.,

2011). Respecto a esto, mejillones de la zona como Modiolus capax (Gutiérrez-Galindo

et al., 1999; Muñoz-Barbosa y Huerta-Díaz, 2013) y Mytilus edulis (Cadena-Cárdenas

et al., 2009) presentan concentraciones de Cu hasta 11 veces más altas que las de

otras áreas de la península de Baja California. Cabe destacar que estos bivalvos son

parte de la dieta de O. hubbsorum (López-Uriarte et al., 2010).

Actividad portuaria

El desarrollo de la minería de “El Boleo” propició la construcción de un puerto frente

al asentamiento de Santa Rosalía (Wilson y Rocha, 1955). Sin embargo, a partir del

cese de la actividad minera, las actividades del puerto se han concentrado en la pesca,

el transporte turístico, la comunicación por transbordador con el puerto de Guaymas,

Sonora; y cruceros a la Isla San Marcos, un centro regional de minería de yeso

(Shumilin et al., 2013). El puerto está habilitado para tráfico de altura, mixto, cabotaje

y pesca (DOF, 1974).

5.2 Bahía de La Paz (zona control)

La Bahía de La Paz se localiza en la costa oriental del estado de Baja California Sur

(24° 07’ y 24° 21’ N, 110° 17’ y 110° 40’ O) (Contreras, 1985) (Fig. 3). La línea de costa

presenta un relieve abrupto con acantilados en la parte más norteña, los cuales

disminuyen hasta terminar en lomeríos suaves en la porción más sureña. Presenta

arroyos estacionales y de corta trayectoria, que acarrean un patrón de drenaje

comúnmente detrítico (Velasco García, 2009). La temperatura superficial del mar varía

entre 18 y 31° C, con un promedio de 21° C (Villaseñor-Casales, 1979).

Geología y depósitos naturales de elementos

La bahía posee fondos arenosos con porciones de carbonato de calcio (Contreras,

1985). Presenta diferentes tipos de rocas sedimentarias, ígneas y aluvión. Las

principales formaciones de la zona son la “Formación San Gregorio”, la “Formación

San Isidro” y la “Formación Comondú” (Hausback, 1984).

28

Figura 3. Localidades de muestreo de Octopus hubbsorum en dos sitios de Santa Rosalía (A y B) con diferentes

niveles de elementos potencialmente tóxicos en sedimentos, y Bahía de La Paz, en la costa este de la Península

de Baja California.

Fuentes potenciales de contaminantes

La bahía se encuentra en contacto con localidades pequeñas y campos pesqueros

a lo largo de la zona costera, así como a la zona urbana de la ciudad de La Paz, capital

del estado de Baja California Sur (Velasco García, 2009). En la región sur se localizan

reservorios de petróleo de “Petróleos Mexicanos (PEMEX)” y una planta eléctrica de

la “Compañía Federal de Electricidad”. En la región cercana a San Juan de la Costa,

al noroeste de la bahía, se llevan a cabo actividades mineras por parte de la compañía

“Roca Fosfórica Mexicana, S.A. de C.V. (ROFOMEX)” (Rodríguez-Castañeda et al.,

2006). Sin embargo, los efectos de esta minera cercana se consideran localizados y

limitados, ya que las concentraciones de As, Cr, Sb, Se y Zn determinadas en esta

zona corresponden a un ambiente con bajo impacto antropogénico y se relacionan

principalmente con la composición geológica de la región (Rodríguez-Castañeda et al.,

2006).

30°N

25°N

-115°O -110°O -105°O

-115°O -110°O -105°O

29

6. MATERIALES Y MÉTODOS

6.1 Muestreo

Debido al gradiente de concentraciones de EPTs en sedimentos de Santa Rosalía,

el muestreo se realizó en dos localidades: (A) la zona más cercana a la dársena del

puerto (zona “hot spot”), donde se han registrado las máximas concentraciones de

EPTs (27° 20' 18" N, 112°15' 40" O) y (B), una zona ubicada 2 km al sur, donde se

presentan concentraciones menores (27° 19' 40" N, 112° 15' 11" O). Adicionalmente,

como grupo control se obtuvieron muestras de El Caimancito, localidad ubicada en la

costa sur de la Bahía de La Paz (24° 12' 14" N, 110° 18' 4" O) (Fig. 3).

Se obtuvieron 23 ejemplares de pulpo O. hubbsorum en: Santa Rosalía A (n = 8),

Santa Rosalía B (n = 7) y Bahía de La Paz (n = 8). Los organismos fueron capturados

por pescadores artesanales en octubre de 2015 y junio de 2016. Con la finalidad de

que las concentraciones de EPTs fueran comparables entre localidades y se eliminara

el posible sesgo por individuos de tallas o pesos extremos, se buscó que todos los

pulpos representaran un mismo grupo de tallas y pesos. Los organismos fueron

transportados en agua de mar con hielo, con la finalidad de disminuir su metabolismo

y minimizar la movilización de EPTs entre órganos y tejidos (Martin y Flegal, 1975).

Inmediatamente después de ser sacrificados se registró el sexo, el peso total (PT), la

longitud total (LT), y la longitud dorsal del manto (LMD) (Fig. 4). Se extrajo el manto, la

glándula digestiva, los corazones branquiales y branquias de cada organismo. Cada

tejido fue pesado (precisión ± 0.1 g), congelado (-20°C), liofilizado (-30°C y 100 m

Torr), pulverizado y homogeneizado en morteros de ágata para su análisis. Con la

finalidad de reducir el riesgo de contaminación, durante la manipulación de organismos

y muestras se trabajó únicamente con material de acrílico y plástico previamente

lavado con agua desionizada.

30

Figura 4. Medidas registradas (LMD: longitud del manto dorsal, LT: longitud total) y algunas características

morfológicas de Octopus hubbsorum (AP: abertura paleal, 1-4: numeración de brazos,

donde a: derecho y b: izquierdo) (Modificado de García, 2010).

6.2 Determinación de la concentración de elementos potencialmente tóxicos

Las muestras secas fueron transportadas al Canadian Rivers Institute en la

Universidad de New Brunswick, N.B., Saint John, Canadá, donde se realizó la

determinación de la concentración de los elementos potencialmente tóxicos.

La determinación de Hg se realizó por descomposición térmica, amalgamación de

mercurio y detección por absorción atómica; utilizando una fracción de entre 0.01 y

0.02 g (peso seco) de cada muestra en un analizador directo de mercurio Milestone

DMA-80; con un límite de detección de 0.0015 ng de Hg. Las determinaciones se

realizaron en contenedores de cuarzo, con un tiempo de análisis de aproximadamente

5 horas por cada 40 muestras. La precisión de las determinaciones se evaluó cada 10

muestras, mediante un blanco (<0.0250 mg kg-1), un duplicado (diferencia porcentual

relativa <20%), un material certificado de referencia de tejido de mejillón SRM 2976 y

un material interno de referencia (porcentaje de recuperación entre 80 y 120%).

Para la determinación de Ag, Al, As, Cd, Co, Cr, Cu, Fe, La, Mg, Mn, Ni, Pb, Rb, Se,

Sr, Tl, U, V y Zn, se digirieron aproximadamente 0.5 g (peso seco) de cada muestra

con 10 mL de ácido nítrico concentrado (HNO3) en un digestor de microondas CEM

31

MARS5, durante aproximadamente una hora en corridas de 11 muestras. Antes y

después de cada corrida se realizó un ciclo de limpieza con 10 mL de ácido nítrico

concentrado (HNO3).

Posteriormente, cada muestra se diluyó en 40 mL de agua libre de metales Milli-Q,

y se analizó mediante espectrometría de emisión óptica de plasma acoplado

inductivamente (ICP-OES, por sus siglas en inglés) en un espectrómetro de emisión

ICP Thermo Scientific Serie iCAP 6000. Se utilizaron 1.5 mL de nitrato de litio al 29%

y 100 μL de Itrio (Y, 1000 mg/L) como estándares internos en cada muestra. La

precisión de las determinaciones se evaluó en cada corrida (11 muestras por corrida)

mediante verificadores de calibración de curvas de 1.0 y 20.0 ppm (porcentaje de

recuperación entre 80 y 120%), un blanco (<límites de detección), un duplicado

(diferencia porcentual relativa <20%), y un material certificado de referencia de tejido

de mejillón SRM 2976 (porcentaje de recuperación entre 79 y 111%) (Tabla 3).

Tabla 3. Límites de detección, concentraciones de elementos potencialmente tóxicos en el material

certificado de referencia SRM 2976 (media ± D.E.) y porcentaje de recuperación en las concentraciones

obtenidas.

Elemento Límite de detección

(mg/kg -peso seco)

SRM 2976

(mg/kg -peso seco)

Recuperado

(%)

Ag 0.22 0.011 ± 0.005 98

Al 0.31 134 ± 34 111

As 1.60 13.3 ± 1.8 103

Cd 0.13 0.82 ± 0.16 107

Co 0.15 0.61 ± 0.02 89

Cr 0.12 0.50 ± 0.16 108

Cu 0.19 4.02 ± 0.33 96

Fe 0.68 171.0 ± 4.9 97

Hg 0.01 61.0 ± 3.6 79

La 1.00 n. c. -

Mg 4.25 0.53 ± 0.05 92

Mn 0.10 33.0 ± 2.0 108

Ni 0.13 0.93 ± 0.12 98

Pb 0.77 1.19 ± 0.18 104

Rb 0.86 4.14 ± 0.09 93

Se 1.08 1.80 ± 0.15 105

Sr 0.004 93.0 ± 2.0 84

Tl 0.55 n. c. -

U 6.37 n. c. -

V 0.15 n. c. -

Zn 1.02 137±13 97

n. c.- no certificado

32

Con el fin de evitar contaminación, antes y después del manejo de cada muestra, el

material fue lavado con agua libre de metales Milli-Q y 5% de ácido nítrico. Las

concentraciones de cada elemento se reportan en mg kg-1 de peso seco.

Considerando que la glándula digestiva es el principal sitio de bioacumulación de

EPTs en cefalópodos (Miramand y Guary, 1980), se determinó en qué grado es mayor

esta acumulación con respecto al tejido muscular del manto. Para ello se utilizó la

clasificación propuesta por Miramand y Bentley (1992), donde la razón de la

concentración de cada elemento en glándula digestiva entre la que presenta el manto

indica que el elemento se encuentra altamente concentrado (razón>50),

moderadamente concentrado (50>razón>10) o poco concentrado (razón<10).

Adicionalmente, debido a que los corazones branquiales también son sitios

importantes de bioacumulación de EPTs (Mangold et al., 1989), se aplicó la misma

clasificación para determinar en qué grado la concentración de EPTs en este órgano

es mayor que la del manto.

6.3 Estimación de biomagnificación

Con la finalidad de evaluar la biomagnificación en O. hubbsorum, se analizaron

datos de la concentración de EPTs en la almeja Megapitaria squalida, una presa

comúnmente encontrada en la dieta de octópodos de la zona como Octopus

bimaculatus (Armendáriz-Villegas et al., 2014). Los datos fueron obtenidos de

muestreos realizados en tres localidades: en el puerto de Santa Rosalía (zona de alta

concentración de EPTs) (n = 4), 7 km al norte del puerto de Santa Rosalía (zona de

menor concentración de EPTs) (n = 4) y dentro de la Bahía de La Paz (n = 2). Las

determinaciones fueron realizadas para la masa total de las partes blandas de las

almejas, siguiendo los mismos procedimientos analíticos descritos anteriormente. La

biomagnificación se definió mediante el cálculo del factor de biomagnificación (FBM)

por localidad, el cual contempla la proporción de la concentración promedio de cada

elemento en el depredador: O. hubbsorum (C2), con respecto a la concentración

33

promedio en su presa potencial: M. squalida (C1); expresado como FBM= C2/C1

(Newman, 2014).

6.4 Análisis estadístico

Para examinar las diferencias en las concentraciones de EPTs entre sexos, órganos

y localidades, se utilizaron análisis de varianza (ANDEVA) de una vía y pruebas no

paramétricas de Kruskal-Wallis, dependiendo del cumplimiento de los supuestos de

normalidad y homogeneidad de varianza, comprobados mediante las pruebas de

Kolmogorov-Smirnov y Bartlett respectivamente. Para conocer el origen de las

variaciones se utilizaron pruebas a posteriori de Tukey cuando se aplicaron ANDEVA

y Bonferroni para el caso de Kruskal-Wallis. Para todos los análisis estadísticos se

utilizó el programa STATISTICA para Windows (Versión 12.0, StatSoft 2013); con un

nivel de confianza del 95% (α = 0.05).

6.5 Evaluación del riesgo para la salud humana por consumo de pulpo

Límites permisibles de EPTs en pulpo para el consumo humano

Para evaluar si las concentraciones de EPTs en tejidos de O. hubbsorum se

encuentran en niveles aptos para el consumo y comercialización de esta especie, las

concentraciones de EPTs se compararon con los límites permisibles para el consumo

de tejidos de moluscos y cefalópodos, según lo establecido en las normas mexicanas:

NOM 1995 y NOM 2009 (DOF, 1996, 2011) y las normas internacionales del “Codex

Alimentarius” (CODEX, 2015), “European Comunity” (Commission, 2006) y “Food and

Drug Administration” (US-FDA, 1983, 1993, 1998 y 2007) (Tabla 2).

Evaluación de exposición a EPTs, caracterización de riesgo y tolerancia máxima

Con el fin de evaluar si el consumo de O. hubbsorum puede representar un riesgo

para la población que lo consume actualmente, se calculó la ingesta diaria estimada

(IDE), el cociente de riesgo objetivo (CR) y el índice de riesgo (IR). Adicionalmente,

34

para establecer la cantidad máxima de pulpo que puede ser consumida por una

persona sin que represente un riesgo probable para su salud, se calculó el consumo

máximo de pulpo por persona (CMP) al día y a la semana. Dichas estimaciones se

consideran indicadores confiables del riesgo ante la exposición a contaminantes, por

lo que han sido ampliamente utilizados en diversos estudios en moluscos (ej. Budin et

al., 2014; Onuoha et al., 2016; Rabaoui et al., 2016) y en otros organismos marinos

(ej. Storelli, 2008; Escobar-Sánchez et al., 2016).

Debido a que el músculo es el tejido de pulpo que comúnmente se consume por el

humano y que la glándula digestiva es tradicionalmente consumida en algunos países

(Mok et al., 2014), la evaluación de riesgo se realizó considerando la concentración de

EPTs en manto y glándula digestiva de O. hubbsorum. Adicionalmente, con el fin de

comparar la evaluación con otras especies de pulpo, se aplicó el mismo método de

evaluación para O. vulgaris y E. cirrhosa, utilizando las concentraciones promedio de

EPTs en músculo (manto y/o brazos) y glándula digestiva reportadas en la bibliografía

(Miramand y Guary, 1980; Soldevilla, 1987; Miramand y Bentley, 1992; Napoleão et

al., 2005).

El riesgo para la salud humana se calculó para adultos (15-80 años), considerando

las características de peso y consumo de pulpo en cada localidad de exposición

(Portugal, noreste de África, Mónaco, Egipto, Marruecos, Francia y México). Los

cálculos se realizaron de acuerdo a las guías establecidas por la “United States

Environmental Protection Agency” (US-EPA, 1989, 2000) y las modificaciones de

Newman (2014) y Yu et al. (2012). Dichos cálculos consideran que las dosis de ingesta

son iguales a las dosis absorbidas y que la cocción del alimento no tiene un efecto

sobre los contaminantes (Chien et al., 2002). Las fórmulas utilizadas se describen a

continuación:

• Ingesta diaria estimada (IDE)

La ingesta diaria estimada se utilizó para determinar la exposición diaria a cada EPT

en personas que consumen cada especie de pulpo. El cálculo se realizó mediante la

35

fórmula establecida por la US-EPA (1989) y Newman (2014) para la ingesta de peces

y mariscos de un área contaminada:

𝐼𝐷𝐸 =𝐶 ∗ 𝐶𝐷 ∗ 𝐹𝐸 ∗ 𝐷𝐸

𝑃 ∗ 𝑇𝐸

Donde:

IDE es la ingesta diaria estimada (µg g de peso humano-1 día-1)

C es la concentración promedio de cada EPT en el tejido (µg g-1, peso húmedo). La

concentración en peso húmedo se obtuvo utilizando el porcentaje de humedad de cada

tejido, mediante la siguiente fórmula:

𝑝𝑒𝑠𝑜 ℎú𝑚𝑒𝑑𝑜 =100 − % 𝑑𝑒 ℎ𝑢𝑚𝑒𝑑𝑎𝑑

100∗ 𝑝𝑒𝑠𝑜 𝑠𝑒𝑐𝑜

CD es el consumo diario promedio de pulpo por persona (g persona-1 día-1). Para el

cálculo de la ingesta de tejido muscular se consideró el consumo diario promedio de

pulpo en México: 3.8 g persona-1 día-1 (CONAPESCA, 2013) y el consumo promedio

de cefalópodos en Portugal: 6.1 kg persona-1 día-1, África (noreste): 0.2 g persona-1 día-

1, Mónaco: 1 g persona-1 día-1, Egipto: 0.4 g persona-1 día-1, Marruecos: 0.2 g persona-

1 día-1 y Francia: 1.3 g persona-1 día-1 (FAO, 2013). Para el cálculo de la ingesta de

glándula digestiva se trabajó bajo el supuesto del consumo de una glándula por

persona a la semana, lo que equivale a 15 g persona-1 semana-1 o a 2.1 g persona-1

día-1.

FE es la frecuencia de exposición (comidas año-1). En este caso se extrapoló al

supuesto máximo de una comida diaria, por lo que se calculó con 365 comidas año-1.

DE es la duración de la exposición (años), que corresponde a la expectativa de vida

en el lugar que habitan: Europa (78), África (61), Latinoamérica y Caribe (76) (UN,

2006).

P es el peso promedio para adultos (kg) según el lugar que habitan: Europa (71 kg),

África (61 kg), Latinoamérica y Caribe (68 kg) (Walpole et al., 2012).

TE es el tiempo de exposición promedio (días), obtenido multiplicando la duración

de la exposición (DE) por 365 días del año. En este caso fue igual a ED x FE.

36

Los valores obtenidos de IDE por el consumo de cada una de las especies de pulpo

analizadas en este estudio, se compararon con las concentraciones de ingesta diaria

tolerable provisional (IDTP en µg g de peso humano-1 día-1), mismas que fueron

estimadas a partir de las dosis de referencia por exposición oral (DR), establecidas

por la “Integrated Risk Information System-US EPA” (IRIS, 1989-2008), “Health Effects

Assessment Summary Tables-US EPA” (HEAST, 1997), “Provisional Peer Reviewed

Toxicity Values-US EPA” (PPRTV, 2006) y “National Academy of Sciences

Washington-Michigan Department of Environmental Quality” (NAS, 1977).

• Cociente de riesgo objetivo (CR)

El cociente de riesgo objetivo se utilizó para evaluar el riesgo para la salud humana

por el consumo de los EPTs presentes en tejidos de pulpo. El cálculo se realizó

mediante la fórmula establecida por la US-EPA (1989) y Newman (2014):

𝐶𝑅 =𝐼𝐷𝐸

𝐷𝑅∗ 10−3

Donde:

CR es el cociente de riesgo objetivo de cada EPT (sin unidades).

IDE es la ingesta diaria estimada (µg g de peso humano-1 día-1).

DR es la dosis de referencia por exposición oral estimada para cada EPT (µg g de

peso humano-1 día-1), cuyos valores se obtuvieron de la “Integrated Risk Information

System-US EPA” (IRIS, 1989- 2008), “Health Effects Assessment Summary Tables-

US EPA” (HEAST, 1997), “Provisional Peer Reviewed Toxicity Values-US EPA”

(PPRTV, 2006) y “National Academy of Sciences Washington-Michigan Department of

Environmental Quality” (NAS, 1977).

Los valores de referencia (DR) se consideran la mejor estimación disponible de la

exposición diaria a EPTs para los seres humanos, por lo que si sus valores no son

superados por la ingesta (IDE), existe muy baja probabilidad de un efecto adverso para

la salud humana. Por ello, cuando los valores de CR son menores a 1 indican que no

existe riesgo para la salud de la población humana expuesta, mientras que los valores

mayores a 1 indican que sí existe riesgo (Newman, 2014).

37

• Índice de riesgo (IR)

El índice de riesgo fue evaluado por localidad para estimar el riesgo total probable

por la ingesta de los EPTs examinados en cada especie de pulpo. El cálculo se realizó

mediante la fórmula establecida por la US-EPA (1989) y Newman (2014):

𝐼𝑅 = ∑ 𝐶𝑅𝑖

𝑛

𝑛=1

Donde:

IR es el índice de riesgo total (sin unidades).

CRi es el cociente de riesgo objetivo de cada EPT (sin unidades).

n es el número total de elementos considerados en cada especie de pulpo: O.

hubbsorum (manto n = 9, glándula digestiva n = 17), O. vulgaris (manto n = 5 a 9,

glándula digestiva n = 5 a 9) y E. cirrhosa (manto n = 9, glándula digestiva n = 11).

• Consumo máximo de pulpo por persona (CMP)

El consumo máximo de pulpo fue calculado mediante la fórmula para la tasa máxima

de consumo de peces con múltiples contaminantes en sus tejidos, establecida por la

US-EPA (2000) y corregida por Yu et al. (2012):

𝐶𝑀𝑃 =𝑃

𝐶1

𝐷𝑅1+

𝐶2

𝐷𝑅2+ ⋯ +

𝐶𝑋

𝐷𝑅𝑋

=𝑃

∑𝐶𝑚

𝐷𝑅𝑚

𝑥𝑚=1

Donde:

CMP es el consumo máximo de pulpo por persona al día (kg persona-1 día-1), cuyo

resultado se multiplicó por 1000 para expresar el consumo diario en gramos (g

persona-1 día-1), y posteriormente por 7 para expresar el consumo semanal (g persona-

1 semana-1).

P es el peso promedio para adultos (kg) según el lugar que habitan: Europa (71 kg),

África (61 kg), Latinoamérica y Caribe (68 kg) (Walpole et al., 2012).

C es la concentración promedio de cada EPT en el tejido (mg kg-1, peso húmedo).

38

DR es la dosis de referencia por exposición oral estimada para cada EPT (mg kg-1

día-1), cuyos valores corresponden a los utilizados para el cálculo del CR.

Evaluación del efecto tóxico del Hg por la razón molar Se/Hg

Adicionalmente, considerando el efecto antagónico del Se sobre la toxicidad del Hg

(Burger y Gochfeld, 2013), se calculó la razón molar Se/Hg de estos elementos, con la

finalidad de evaluar el efecto tóxico del Hg. Para ello, primero se calculó la

concentración molar del Se y del Hg en cada muestra a partir de la siguiente fórmula:

𝐶𝑜𝑛𝑐𝑒𝑛𝑡𝑟𝑎𝑐𝑖ó𝑛 𝑚𝑜𝑙𝑎𝑟 (𝑚𝑜𝑙 𝑘𝑔−1) =𝐶𝑜𝑛𝑐𝑒𝑛𝑡𝑟𝑎𝑐𝑖ó𝑛 𝑑𝑒𝑙 𝑒𝑙𝑒𝑚𝑒𝑛𝑡𝑜 (𝑚𝑔 𝑘𝑔−1) ∗ 0.001

𝑝𝑒𝑠𝑜 𝑎𝑡ó𝑚𝑖𝑐𝑜 𝑑𝑒𝑙 𝑒𝑙𝑒𝑚𝑒𝑛𝑡𝑜

Donde el peso atómico del Hg es 200.59 g mol-1 y el del Se es 78.96 g mol-1. En el

caso de que las concentraciones de estos elementos se encontraran por debajo de los

límites de detección, el cálculo se realizó considerando una tercera parte de este valor.

El límite detección del Se fue de 1.08 mg kg-1 y del Hg fue de 0.01 mg kg-1.

Posteriormente se obtuvo la razón molar Se/Hg, donde un valor igual o mayor a 1

se consideró sin riesgo tóxico por el Hg y un valor menor a 1 se consideró con alta

probabilidad de toxicidad por Hg, según Sormo et al. (2011).

39

7. RESULTADOS

La talla y peso de los pulpos examinados se encontraron en un rango de 7 a 11 cm

de longitud de manto, 28 a 44 cm de longitud total y 228 a 710 g de peso total. Los

especímenes de la Bahía de La Paz presentaron los valores más altos en todas las

mediciones; sin embargo, no se encontraron diferencias significativas en las tallas y

pesos entre las tres localidades de muestreo (ANDEVA, p>0.05) (Tabla 4).

Tabla 4. Talla y peso (media ± DE, intervalo) de Octopus hubbsorum en tres localidades.

Santa Rosalía A

(n = 8)

Santa Rosalía B

(n = 7)

Bahía de La Paz

(n = 8) ANDEVA

Longitud del manto dorsal (cm) 8.6 ± 1.4 8.6 ± 1.3 9.0 ± 1.5 F2,23 = 0.25,

p = 0.78 (7-11) (7-11) (6.5-11)

Longitud total (cm) 35.5 ± 4.4 34.9 ± 2.8 37.1 ± 6.3 F2,23 = 0.46,

p = 0.64 (28-39) (32-40) (28-44)

Peso total (g) 375 ± 167 438 ± 120 478 ± 157 F2,23 = 0.95,

p = 0.40 (228-673) (270-577) (286-710)

7.1 Concentración de elementos potencialmente tóxicos en tejidos

Se obtuvo la concentración de nueve elementos en manto (Al, As, Cu, Fe, Hg, Mg,

Mn, Sr y Zn), 17 en glándula digestiva (Ag, Al, As, Cd, Co, Cr, Cu, Fe, Hg, Mg, Mn, Ni,

Pb, Se, Sr, V y Zn), 16 en corazones branquiales (Al, As, Cd, Co, Cr, Cu, Fe, Hg, Mg,

Mn, Ni, Se, Sr, U, V y Zn) y 14 en branquias (Al, As, Cd, Co, Cr, Cu, Fe, Hg, Mg, Mn,

Ni, Se, Sr, y Zn). No fue posible determinar la concentración de los 21 elementos en

cada tejido, debido a que algunos se encontraron por debajo de los límites de detección

del instrumento. Ag y Pb solo se detectaron en glándula digestiva, y U, en corazones

branquiales. Los elementos La, Rb y Tl se encontraron por debajo de los límites de

detección en todos los tejidos (<1.00, <0.86 y <0.55 mg kg-1, respectivamente). Las

concentraciones promedio y rangos de cada elemento, por localidad y tejido, se

muestran en el Anexo 1.

40

7.2 Efecto del sexo en la concentración de elementos potencialmente tóxicos

De los 23 pulpos examinados, el 39% fueron hembras y el 61% fueron machos, con

una proporción de sexos de 1 hembra:1.5 macho; mientras que por localidad fue: 1:3

(Santa Rosalía A), 1:1.3 (Santa Rosalía B) y 1:1 (Bahía de La Paz). Las

concentraciones de EPTs en los tejidos analizados no mostraron diferencias

significativas entre hembras y machos (p>0.05), lo que sugiere que el sexo no tuvo un

efecto en la acumulación de EPTs en organismos del intervalo de tallas y pesos

examinados. Debido a esto, los datos de ambos sexos fueron analizados en conjunto.

7.3 Diferencias entre tejidos

La comparación de las concentraciones de EPTs entre tejidos, considerando los

pulpos de todas las localidades, permitió observar patrones generales en la

acumulación de EPTs (Anexo 1). La glándula digestiva presentó las mayores

concentraciones de Cd (21 - 252 mg kg-1), Cu (537 - 5880 mg kg-1), Hg (0.07 - 1.06 mg

kg-1), Pb (0.7 - 14 mg kg-1) y Zn (226 - 1500 mg kg-1) (p<0.05), con valores promedio

desde tres (Hg) hasta 122 (Cu) veces mayores que los demás tejidos. Los corazones

branquiales presentaron las mayores concentraciones de Al (14 - 62 mg kg-1), Co (12

- 597 mg kg-1), Cr (1 - 7 mg kg-1), Mn (5 - 115 mg kg-1), Ni (73 - 364 mg kg-1), Sr (19 -

93 mg kg-1) y V (13 - 55 mg kg-1) (p<0.05), con concentraciones promedio desde dos

(Sr) hasta 358 (Co) veces mayores que los demás tejidos. El manto fue el tejido con

las concentraciones más bajas de todos los elementos (p<0.05), con valores promedio

desde una (As, Hg, Mg) hasta 122 veces (Cu) menores que los demás tejidos. Las

branquias presentaron todos los elementos en concentraciones similares o superiores

al manto (de una a siete veces mayores), siendo siempre inferiores a las encontradas

en glándula digestiva y corazones branquiales.

En la glándula digestiva de O. hubbsorum de todas las localidades, el Cd y el Cu se

encontraron altamente concentrados (razón = 524 y 129, respectivamente), el Zn,

moderadamente concentrado (razón = 16) y el Pb y el Hg, poco concentrados (razón

= 6 y 3, respectivamente), según la clasificación de Miramand y Bentley (1992).

41

Mientras que, en los corazones branquiales, el Co, el Ni y el V estuvieron altamente

concentrados (razón = 535, 1712 y 257, respectivamente); el Al, el Cr y el Mn,

moderadamente concentrados (razón = 11, 32 y 41, respectivamente); y el Sr, poco

concentrado (razón = 6).

7.4 Diferencias en la concentración de EPTs entre localidades

La concentración de EPTs en los tejidos examinados no mostró diferencias

significativas entre los pulpos de las dos localidades de Santa Rosalía (p>0.05). Sin

embargo, en una o ambas localidades (A y/o B) algunos órganos presentaron

concentraciones de EPTs (Cd, Co, Cr, Mn, Ni, Pb y Zn) significativamente superiores

a las determinadas en pulpos de la Bahía de La Paz. Estas diferencias se encontraron

en glándula digestiva (Co, Mn, y Pb), corazones branquiales (Cd, Co, Cr, Mn y Ni) y

branquias (Cd, Cr, Mn y Zn) (p<0.05), aunque nunca en manto (p>0.05) (Fig. 5-9). En

contraste, los organismos de la Bahía de La Paz mostraron concentraciones

significativamente mayores de Ag, As, Cr, Hg, Ni y Sr que en una o ambas localidades

de Santa Rosalía. En este caso, las diferencias se encontraron en todos los órganos:

manto (As y Hg), glándula digestiva (Ag, Cr, Ni y Sr), corazones branquiales (As y Hg)

y branquias (As) (p<0.05) (Fig. 5 - 9).

La razón de concentraciones glándula digestiva-manto y corazones branquiales-

manto entre localidades, fue similar a la descrita anteriormente en las diferencias entre

tejidos, según la clasificación de Miramand y Bentley (1992). Sin embargo, en

organismos de Santa Rosalía, el Co se encuentra más concentrado en la glándula

digestiva y el Mn en la glándula digestiva y corazones branquiales; mientras que, en

organismos de Bahía de La Paz, Ag y Al están más concentrados en la glándula

digestiva.

42

0

1

100 Al

0

1

20

400

Manto Glánduladigestiva

Corazonesbranquiales

Branquias Almejas

Cd

0

1

10 Ag

10

100

As

Bajo el límite

de detección

Co

nc

en

tra

ció

n (

mg

kg

-1,

pes

o s

eco

)

a

b a

ab

b

a

b b

a a a

a

a

b

a

a a

a

a a

a

a a a

a a

a

a a

a b

a b

b a

ab

Santa Rosalía A Santa Rosalía B Bahía de La Paz

Figura 5. Mediana, percentiles 25 y 75%, valores mínimos, máximos y extremos (x) de las concentraciones en escala

logarítmica de Ag, Al, As y Cd (mg kg-1, peso seco) en manto, glándula digestiva, corazones branquiales y branquias

de Octopus hubbsorum y tejido completo de Megapitaria squalida (almejas), en tres localidades: Santa Rosalía A =

alta contaminación, Santa Rosalía B = baja contaminación y Bahía de La Paz. Las letras (a, ab, b) indican los grupos

con diferencias significativas (p<0.05) entre localidades en cada tejido. Las líneas horizontales indican los niveles

máximos permisibles de elementos en tejidos comestibles de moluscos bivalvos o cefalópodos, según las normas

mexicanas NOM 1995 y 2009 (línea punteada) y normas internacionales CODEX, EC y FDA (línea continua).

Bajo el límite

de detección Bajo el límite

de detección Sin datos

Sin datos

Sin datos

Bajo el límite

de detección

43

1

10

100

1000



Branquias Almejas

Fe

5

50

500

5000 Cu

0

1

10Cr

0

1

10

100

1000 Co


Sin datos

Co

nc

en

tra

ció

n (

mg

kg

-1,

pes

o s

eco

)

a a

b

a

b

b

a

b

a a

a

a a

b

b ab a

b ab a

a a a

a a

a

a a a a a a

a a a

a a a a

a

a

a

a

a


logarítmica de Co, Cr, Cu y Fe (mg kg-1, peso seco) en manto, glándula digestiva, corazones branquiales y branquias

de Octopus hubbsorum y tejido completo de Megapitaria squalida (almejas), en tres localidades: Santa Rosalía A =

alta contaminación, Santa Rosalía B = baja contaminación y Bahía de La Paz. Las letras (a, ab, b) indican los grupos

con diferencias significativas (p<0.05) entre localidades en cada tejido. Las líneas horizontales indican los niveles

máximos permisibles de elementos en tejidos comestibles de moluscos bivalvos o cefalópodos, según normas de la

FDA (línea continua).

Bajo el límite

de detección

Bajo el límite

de detección

44

0

1

10

100 Mn

a a a

a

ab b

b b

a ab b a

0.0

0.1

1.0 Hg

500

5000 Mg

0

5

250



Branquias Almejas

Ni

Co

nc

en

tra

ció

n (

mg

kg

-1,

pes

o s

eco

)


a

ab b

a

a a

ab

a

b a

a

a

a a a

a a a

a a a

a a a

a ab

a ab b

b

a a

a

Figura 7. Mediana, percentiles 25 y 75%, valores mínimos, máximos y extremos (x) de las concentraciones en

escala logarítmica de Hg, Mg, Mn y Ni (mg kg-1, peso seco) en manto, glándula digestiva, corazones branquiales y

branquias de Octopus hubbsorum y tejido completo de Megapitaria squalida (almejas), en tres localidades: Santa

Rosalía A = alta contaminación, Santa Rosalía B = baja contaminación y Bahía de La Paz. Las letras (a, ab, b)

indican los grupos con diferencias significativas (p<0.05) entre localidades en cada tejido. Las líneas horizontales

indican los niveles máximos permisibles de elementos en tejidos comestibles de moluscos bivalvos o cefalópodos,

según las normas mexicanas NOM 1995 y 2009 (línea punteada) y normas internacionales CODEX, EC y FDA

(línea continua).

Sin datos

Sin datos

Bajo el límite

de detección

45

1

10

100Sr

1

10

Se

0

1

25 Pb

0

1

10

100



Branquias Almejas

U

Co

nc

en

tra

ció

n (

mg

kg

-1,

pes

o s

eco

)


b ab

a

a

a a

a

a a

a a

a

a a a a

b ab

a a a

a a a

a a a

Figura 8. Mediana, percentiles 25 y 75%, valores mínimos, máximos y extremos (x) de las concentraciones en

escala logarítmica de Pb, Se, Sr y U (mg kg-1, peso seco) en manto, glándula digestiva, corazones branquiales y

branquias de Octopus hubbsorum y tejido completo de Megapitaria squalida (almejas), en tres localidades: Santa

Rosalía A = alta contaminación, Santa Rosalía B = baja contaminación y Bahía de La Paz. Las letras (a, ab, b)

indican los grupos con diferencias significativas (p<0.05) entre localidades en cada tejido. Las líneas horizontales

indican los niveles máximos permisibles de elementos en tejidos comestibles de moluscos bivalvos o cefalópodos,

según las normas mexicanas NOM 1995 y 2009 (línea punteada) y normas internacionales CODEX, EC y FDA

(línea continua).

Bajo el límite

de detección

Bajo el límite

de detección

Bajo el límite

de detección

Bajo el límite

de detección

Bajo el límite

de detección

Bajo el límite

de detección

Bajo el límite

de detección

Sin datos

Sin datos

Sin datos

46


De acuerdo con los factores de biomagnificación, todos los órganos de O.

hubbsorum indicaron algún grado de biomagnificación, principalmente en organismos

de Santa Rosalía (Tabla 5). La glándula digestiva y corazones branquiales de O.

hubbsorum presentaron algunos elementos (Cd, Co, Cu, Fe, Mn, Ni, Pb y Zn) en

concentraciones desde una hasta 300 veces mayores que en el tejido completo de M.

squalida. El manto y branquias mostraron factores de biomagnificación menores y para

menos elementos (Cu, Mn y Zn), con concentraciones desde una hasta 14 veces

mayores que las registradas para M. squalida.

0

1

10

100V

10

100

1000



Branquias Almejas

Zn

a a a

a a

a

a a a

a a a

a

a a

ab b a


Co

nc

en

tra

ció

n (

mg

kg

-1,

pes

o s

eco

)


logarítmica de V y Zn (mg kg-1, peso seco) en manto, glándula digestiva, corazones branquiales y branquias de

Octopus hubbsorum y tejido completo de Megapitaria squalida (almejas), en tres localidades: Santa Rosalía A = alta

contaminación, Santa Rosalía B = baja contaminación y Bahía de La Paz. Las letras (a, ab, b) indican los grupos con

diferencias significativas (p<0.05) entre localidades en cada tejido.

Bajo el límite

de detección

Bajo el límite

de detección Sin datos

47

Tabla 5. Factores de biomagnificación (FBM) de elementos potencialmente tóxicos en manto, glándula

digestiva, corazones branquiales y branquias de Octopus hubbsorum con relación a la concentración total

en Megapitaria squalida, para dos localidades de Santa Rosalía y La Bahía de La Paz.

Órgano Localidad Cd Co Cu Fe Mn Ni Pb Zn

Manto Santa Rosalía A 0.0 0.4 1.7 0.1 0.4 0.0 0.0 3.2

Santa Rosalía B 0.0 0.3 2.6 0.0 0.4 0.0 0.0 2.1

Bahía de La Paz 0.0 0.0 2.2 0.0 0.2 0.0 0.0 1.6

Glándula digestiva Santa Rosalía A 73 31 250 2.3 4 1.0 30 46

Santa Rosalía B 50 22 300 1.8 7.2 0.8 13 32

Bahía de La Paz 5.4 2.5 225 2.2 1.3 0.8 24 20

Corazones branquiales Santa Rosalía A 38 203 7.2 11 15 233 0.0 7.7

Santa Rosalía B 32 137 10 3.1 15 132 0.0 4.2

Bahía de La Paz 1.3 10 9.6 3.0 2.4 57 0.0 4.0

Branquias Santa Rosalía A 0.5 1.5 9.1 1.1 1.8 0.8 0.0 4.4

Santa Rosalía B 0.6 0.9 14.6 0.2 2.7 0.4 0.0 3.4

Bahía de La Paz 0.0 0.1 13 0.2 1.3 0.1 0.0 2.0

Adicionalmente, la biomagnificación también fue evidente al comparar la

bioacumulación de EPTs en O. hubbsorum con respecto a la que presentan otras de

sus presas potenciales reportados en la bibliografía para las mismas localidades

(Tabla 6).

Tabla 6. Concentración total promedio (± DE) de elementos potencialmente tóxicos en algunas presas potenciales

de Octopus hubbsorum en Santa Rosalía y Bahía de La Paz.

Bivalvo Localidad Cd Co Cu Fe Mn Ni Pb Zn Fuente

Megapitaria

squalida

Santa Rosalía A 1.1

±0.1

1.7

±0.1

14.6

±1.8

122

±14

3.7

±1.4

1.26

±0.09

0.24

±0.03

19

±1.2

Presente

estudio

Santa Rosalía B 1.3

±0.06

2.0

±0.1

9.5

±0.9

193

±5

2.8

±0.06

1.7

±0.04

0.3

±0.03

25

±1.4

Bahía de La Paz 9.7

±0.1

2.3

±0.06

9.3

±0.4

205

±3

4.7

±0.1

3.2

±0.2

0.1

±0.0

40.1

±0.9

Mytilus

edulis

Santa Rosalía A 4.0

±0.4

49.6

±9.8

369

±125

0.5

±0.1

7.8

±0.6

5.8

±0.4

47.9

±3.4

Cadena-

Cárdenas et

al., 2009 Santa Rosalía B 3.5

±0.2

17.1

±3.8

150

±24

0.8

±0.2

6.4

±0.7

4.8

±0.5

52.9

±4.8

Modiolus

capax

Santa Rosalía 15a,

20b

58.6a,

89b

500a,

900b

160a,

320b

Gutiérrez-

Galindo et

al., 1999

*Concentración promedio por tallas según el largo: grande (98.6 mm) a y mediana (75.5 mm) b.

48



Las concentraciones promedio de As, Cd, Cr, Cu, Hg, Ni y Pb en manto de O.

hubbsorum de Santa Rosalía A, B y de la Bahía de La Paz, se encontraron por debajo

de los límites máximos permisibles para el consumo humano (Fig. 5 - 9), de acuerdo a

lo establecido en Normas Mexicanas (NOM 1995 y NOM 2009) e internacionales

(Codex Alimentarius, European Community y Food and Drug Administration) (Tabla 2).

Cabe destacar que, de los 15 organismos examinados en Santa Rosalía, cinco

rebasaron el límite de Cu (32.5 mg kg-1) con concentraciones de 33 a 38 mg kg-1;

mientras que, de los ocho que se examinaron en la Bahía de La Paz, dos alcanzaron

o superaron los máximos permisibles de As (80 y 86 mg kg-1) con concentraciones de

80 y 94 mg kg-1. Dichos organismos no fueron los más grandes de cada localidad, ya

que presentaron tallas de 7 a 11 cm de longitud del manto, de 32 a 43 cm de longitud

total y de 270 a 710 g de peso total.


La ingesta diaria estimada (IDE) de EPTs por el consumo de tejido muscular y

glándula digestiva de O. hubbsorum, O. vulgaris y E. cirrhosa de diferentes localidades

se muestra en las Tablas 7 y 8. Los valores de IDE de tejido muscular se encontraron

en un rango de 0.0001 a 3.2 µg kg de peso humano-1 día-1 (Pb y Mg, respectivamente);

mientras que para la glándula digestiva se encontraron entre 0.0018 y 27.5 µg kg de

peso humano-1 día-1 (Hg y Cu, respectivamente).

Los valores más altos de IDE de tejido muscular correspondieron al Mg (3.2 y 2.8

µg kg de peso humano-1 día-1) en O. hubbsorum de Bahía de La Paz y Santa Rosalía

respectivamente; y al Zn (1.2 µg kg de peso humano-1 día-1) en O. vulgaris de Portugal.

Los valores más altos de IDE para la glándula digestiva correspondieron al Cu (27.5,

21 y 20 µg kg de peso humano-1 día-1) en O. hubbsorum de Santa Rosalía, O. vulgaris

de Egipto y Mónaco, respectivamente.

49

En todos los casos, los valores de IDE calculados se encontraron por debajo de la

ingesta diaria tolerable (IDTP) (Tablas 7 y 8). Para el consumo de tejido muscular, la

IDE más cercana a la IDTP se observó para el As en O. hubbsorum de Bahía de La

Paz (13% de la IDTP) (Tabla 7). Para el consumo de la glándula digestiva, los valores

de IDE más cercanos a la IDTP se observaron para el Cd en glándula digestiva de O.

vulgaris del noreste de África y Egipto (98 y 78% de la IDTP, respectivamente), el As

en O. hubbsorum de Santa Rosalía y Bahía de La Paz (72 y 70% de la IDTP,

respectivamente), y el Cu en glándula digestiva de O. hubbsorum de Santa Rosalía

(68% de la IDTP) (Tabla 8).

Tabla 7. Ingesta diaria estimada (IDE) de algunos elementos potencialmente tóxicos en tejido muscular (manto y/o

brazos) de Octopus hubbsorum, Octopus vulgaris y Eledone cirrhosa consumido en diferentes localidades del

mundo. Los valores en negritas superan la ingesta diaria tolerable (IDTP) para el elemento correspondiente.

Especie Localidad IDE (µg kg de peso humano-1 día-1)

Ag Al As Cd Co Cr Cu Fe

Octopus hubbsorum Santa Rosalía 0.004 0.037 0.025 0.010 Bahía de La Paz 0.006 0.065 0.020 0.009

Octopus vulgaris Portugal 0.465 0.372 África (noreste) 0.016 0.025 0.022 Mónaco 0.000 0.069 0.079 Egipto 0.011 0.013 0.041 0.081 0.095 Marruecos 0.000 0.002 0.117 0.156

Eledone cirrhosa Francia 0.0002 0.001 0.002 0.057 0.083 IDTP* 5.00a 0.400a 0.500a 1.000a 30b 1500a 40c 700d

Hg Mg Mn Ni Pb Sr V Zn

Octopus hubbsorum Santa Rosalía 0.0001 2.8 0.001 0.013 0.058

Bahía de La Paz 0.0001 3.2 0.001 0.014 0.064

Octopus vulgaris Portugal 0.028 0.026 0.000 1.177

África (noreste) 0.002 0.048

Mónaco 0.008 0.001 0.185

Egipto 0.009 0.060 0.033 0.115

Marruecos 0.006 0.203

Eledone cirrhosa Francia 0.003 0.001 0.000 0.350

IDTP* 0.300a 1100e 140a 20a 3.50a 600a 9.00a 300a

*Los valores de IDTP (µg kg de peso humano-1 día-1) fueron estimados a partir de las dosis de referencia por exposición oral

(DR), obtenidos de a: “Integrated Risk Information System-US EPA” (IRIS, 1989, 1991, 1992, 1995, 1998, 1999, 2000. 2003,

2005, 2006, 2008), b: (Finley et al., 2012), c: “Health Effects Assesment Sumary Tables-US EPA” (HEAST, 1997), d:

“Provisional Peer Reviewed Toxicity Valies-US EPA” (PPRTV, 2006) y e: “National Academy of Sciences Washington-

Michigan Department of Environmental Quality” (NAS, 1977).

50

Tabla 8. Ingesta diaria estimada (IDE) de algunos elementos potencialmente tóxicos en glándula digestiva de

Octopus hubbsorum, Octopus vulgaris y Eledone cirrhosa consumida en diferentes localidades del mundo. Los

valores en negritas superan la ingesta diaria tolerable (IDTP) para el elemento correspondiente.

Especie Localidad IDE (µg kg de peso humano-1 día-1)


Octopus hubbsorum Santa Rosalía 0.005 0.067 0.359 0.634 0.417 0.002 27.50 2.62

Bahía de La Paz 0.023 0.167 0.384 0.442 0.050 0.004 17.54 3.79

Octopus vulgaris Portugal 0.284 14.47 6.15

África (noreste) 0.978 0.80 4.46

Mónaco 0.399 20.00 5.59

Egipto 0.789 0.130 0.328 21.00 5.91

Marruecos 0.191 0.075 1.83 3.36

Eledone cirrhosa Francia 0.026 0.192 0.016 0.006 3.64 2.29

IDTP* 5.00a 0.400a 0.500a 1.00a 30b 1500a 40c 700d

Hg Mg Mn Ni Pb Se Sr V Zn

Octopus hubbsorum Santa Rosalía 0.002 15.78 0.142 0.011 0.052 0.067 0.175 0.016 7.31

Bahía de La Paz 0.002 16.79 0.050 0.020 0.023 0.067 0.267 0.017 6.69

Octopus vulgaris Portugal 0.044 0.043 0.053 0.076 0.030 11.31


Mónaco 0.056 0.036 11.58

Egipto 0.092 0.511 0.417 4.39


Eledone cirrhosa Francia 0.034 0.020 0.009 0.026 4.36

IDTP* 0.300a 1100e 140a 20a 3.50a 5.00 600a 9.00a 300a

*Los valores de IDTP (µg kg de peso humano-1 día-1) fueron obtenidos de a: “Joint FAO/WHO Expert Committee on Food

Additive” (JECFA, 1982, 1983, 2006, 2010) y b: “United States Environmental Protection Agency” (US-EPA, 1991, 2000,

2005).

Los cocientes de riesgo (CR) por la ingesta de EPTs en tejido muscular y glándula

digestiva de cada especie de pulpo, se muestran en las Tablas 9 y 10. Los valores de

CR para el tejido muscular se encontraron en un rango de 1.56x10-6 a 0.13; mientras

que para la glándula digestiva se encontraron entre 1.33x10-6 y 0.978, por lo que en

ningún caso superaron el CR de 1. Los valores más altos de CR se obtuvieron para el

consumo de glándula digestiva, siendo los más elevados los correspondientes al As

(0.569-0.767), Cd (0.191-0.978), Cu (0.020-0.687) y Al (0.167-0.417) (Tabla 10).

51

Tabla 9. Cociente de riesgo objetivo (CR) de algunos elementos potencialmente tóxicos en tejido muscular (manto

y/o brazos) de Octopus hubbsorum, Octopus vulgaris y Eledone cirrhosa consumido en diferentes localidades del

mundo. En la primera fila se indican los valores de dosis de referencia por exposición oral (DR) utilizados en el

cálculo del CR de cada elemento.

Especie Localidad CR


DR* 0.005a 0.0004a 0.0005a 0.001a 0.030b 1.5a 0.04c 0.7d

Octopus hubbsorum Santa Rosalía 0.009 0.074 0.001 0.000

Bahía de La Paz 0.014 0.131 0.001 0.000

Octopus vulgaris Portugal 0.012 0.001

África (noreste) 0.016 0.001 0.000

Mónaco 0.000 0.002 0.000

Egipto 0.011 0.000 0.000 0.002 0.000

Marruecos 0.000 0.000 0.003 0.000


Hg Mg Mn Ni Pb Sr V Zn

DR* 0.0003a 11e 0.140a 0.02a 0.004a 0.600a 0.009a 0.3a

Octopus hubbsorum Santa Rosalía 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000

Bahía de La Paz 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000

Octopus vulgaris Portugal 0.000 0.001 0.000 0.004


Mónaco 0.000 0.000 0.001

Egipto 0.000 0.003 0.010 0.000


Eledone cirrhosa Francia 0.000 0.000 0.000 0.001

*Los valores de DR (µg g-1 día-1) fueron obtenidos de a: “Integrated Risk Information System-US EPA” (IRIS, 1989, 1991, 1992,

1995, 1998, 1999, 2003, 2005, 2006, 2008), b: (Finley et al., 2012), c: “Health Effects Assesment Sumary Tables-US EPA”

(HEAST, 1997), d: “Provisional Peer Reviewed Toxicity Valies-US EPA” (PPRTV, 2006) y e: “National Academy of Sciences


52

Tabla 10. Cociente de riesgo objetivo (CR) de algunos elementos potencialmente tóxicos en glándula digestiva de

Octopus hubbsorum, Octopus vulgaris y Eledone cirrhosa consumido en diferentes localidades del mundo. En la

primera fila se indican los valores de dosis de referencia por exposición oral (DR) utilizados en el cálculo del CR de

cada elemento.

Especie Localidad CR


DR* 0.005a 0.0004a 0.0005a 0.001a 0.030b 1.5a 0.04c 0.70d

Octopus hubbsorum Santa Rosalía 0.001 0.167 0.717 0.634 0.014 0.000 0.687 0.004

Bahía de La Paz 0.005 0.417 0.767 0.442 0.002 0.000 0.439 0.005

Octopus vulgaris Portugal 0.569 0.362 0.009

África (noreste) 0.978 0.020 0.006

Mónaco 0.399 0.499 0.008

Egipto 0.789 0.004 0.000 0.524 0.008

Marruecos 0.191 0.003 0.046 0.005

Eledone cirrhosa Francia 0.005 0.192 0.001 0.000 0.091 0.003

Hg Mg Mn Ni Pb Se Sr V Zn

DR* 0.0003a 11e 0.140a 0.02a 0.004a 0.005a 0.600a 0.009a 0.300a

Octopus hubbsorum Santa Rosalía 0.008 0.001 0.001 0.001 0.015 0.013 0.000 0.002 0.024

Bahía de La Paz 0.006 0.002 0.000 0.001 0.006 0.013 0.000 0.002 0.022

Octopus vulgaris Portugal 0.000 0.002 0.015 0.015 0.003 0.038


Mónaco 0.000 0.004 0.039

Egipto 0.001 0.026 0.119 0.015



*Los valores de DR (µg g-1 día-1) fueron obtenidos de a: “Integrated Risk Information System-US EPA” (IRIS, 1989, 1991, 1992,

1995, 1998, 1999, 2003, 2005, 2006, 2008), b: (Finley et al., 2012), c: “Health Effects Assesment Sumary Tables-US EPA”

(HEAST, 1997), d: “Provisional Peer Reviewed Toxicity Valies-US EPA” (PPRTV, 2006) y e: “National Academy of Sciences


Respecto al índice de riesgo total (IR), los valores estimados para todos los EPTs

en músculo y glándula digestiva de las tres especies de pulpo y en cada localidad

examinada, se muestran en la Tabla 11. Los valores de IR para el consumo de tejido

muscular se calcularon en un mínimo de 0.004 para E. cirrhosa en Francia y un máximo

de 0.146 para O. hubbsorum en Bahía de La Paz, por lo que en ningún caso superaron

el IR de 1. Los valores de IR para el consumo de glándula digestiva se encontraron en

un mínimo de 0.31 para E. cirrhosa en Francia y un máximo de 2.29 para O. hubbsorum

en Santa Rosalía. El IR por el consumo de glándula digestiva superó el valor de 1 en

la mayoría de las localidades examinadas, con excepción de E. cirrhosa en Francia,

O. vulgaris en Marruecos y Mónaco (Tabla 11).

53

Tabla 11. Índice de riesgo total (IR) por el consumo de algunos elementos potencialmente tóxicos en tejido muscular

(manto y/o brazos) y en glándula digestiva de Octopus hubbsorum, Octopus vulgaris y Eledone cirrhosa en

diferentes localidades del mundo. Se destacan en negritas los valores que superan el IR de 1, por lo que

representan un riesgo potencial para la salud humana.

Tejido Especie Localidad Número de elementos

considerados IR

Músculo Octopus hubbsorum Santa Rosalía 9 0.085

Bahía de La Paz 9 0.146

Octopus vulgaris Portugal 6 0.018

África (noreste) 5 0.017

Mónaco 6 0.003

Egipto 9 0.027

Marruecos 6 0.006

Eledone cirrhosa Francia 9 0.004

Promedio 7 0.038

Glándula

digestiva

Octopus hubbsorum Santa Rosalía 17 2.29

Bahía de La Paz 17 2.13

Octopus vulgaris Portugal 9 1.01

África (noreste) 5 1.01

Mónaco 6 0.95

Egipto 9 1.49

Marruecos 6 0.42

Eledone cirrhosa Francia 11 0.31

Promedio 10 1.20

El consumo máximo de pulpo (CMP) por persona al día y a la semana, para la ingesta

de músculo y glándula digestiva de cada especie de pulpo y localidad examinadas, se

muestran en la Tabla 12. Los CMP estimados para la ingesta de músculo se

encontraron desde un mínimo de 18 g persona-1 semana-1 en O. hubbsorum de Bahía

de La Paz, hasta un máximo de 2,603 g persona-1 semana-1 en O. vulgaris de Mónaco,

con un promedio de 1,000 g persona-1 semana-1 para todas las especies y localidades.

Los CMP estimados para la ingesta de glándula digestiva fueron hasta 168 veces

menores que los estimados para la ingesta de tejido muscular, con un mínimo de 6.4

g persona-1 semana-1 en O. hubbsorum de Santa Rosalía, un máximo de 47 g persona-

1 semana-1 en E. cirrhosa de Francia y un promedio de 18.7 g persona-1 semana-1 para

todas las especies y localidades (Tabla 12).

54

Tabla 12. Consumo máximo de pulpo por persona (CMP) al día y a la semana, calculado para la ingesta de tejido

muscular (manto y/o brazos) y glándula digestiva de tres especies de pulpo en diferentes localidades.

Tejido Especie Localidad CMP al día

(g persona-1)

CMP a la semana

(g persona-1)

Músculo Octopus hubbsorum Santa Rosalía 4 31 Bahía de La Paz 3 18

Octopus vulgaris Portugal 347 2429 África (noreste) 13 93 Mónaco 373 2602 Egipto 15 107 Marruecos 37 256

Eledone cirrhosa Francia 352 2466

Promedio 143 1000

Glándula

digestiva

Octopus hubbsorum Santa Rosalía 0.9 6.4

Bahía de La Paz 1.0 6.9

Octopus vulgaris Portugal 2.1 14.5


Mónaco 2.2 15.5

Egipto 1.4 9.9

Marruecos 5.0 34.8

Eledone cirrhosa Francia 6.7 47.0

Promedio 2.7 18.7

Evaluación del efecto tóxico del Hg por la razón molar Se/Hg

La razón molar Se/Hg fue mayor a uno en todos los especímenes de O. hubbsorum

examinados, con valores promedio de 14 ± 9 en el manto, 128 ± 154 en la glándula

digestiva, 297 ± 246 en los corazones branquiales y 231 ± 168 para las branquias.

55

8. DISCUSIÓN

8.1 Concentración de EPTs en O. hubbsorum

Como se observa en el Anexo 1, las concentraciones de EPTs en tejidos de O.

hubbsorum se encontraron dentro de los rangos reportados para otras especies de

pulpo en el mundo, con excepción del Co, del Fe y del Mn en glándula digestiva y

corazones branquiales, principalmente de organismos de Santa Rosalía, los cuales

superan hasta 100 veces (Co) los valores máximos reportados para O. vulgaris (Ej.

Soldevilla, 1987; Nessim y Riad, 2003). En contraste, el Co, el Cr y el Ni en manto de

O. hubbsorum se encontraron en concentraciones hasta 48 veces menores (Cr) que

los mínimos reportados para O. vulgaris (Nessim y Riad, 2003; Napoleão et al., 2005).

Sin embargo, en este caso existen menos estudios para establecer comparaciones

(Anexo 1). Dichas diferencias pueden atribuirse a las variaciones fisiológicas que

existen entre las especies de pulpos.

Los elementos con mayores concentraciones en O. hubbsorum fueron

Mg>Cu>Fe>Zn, los cuales corresponden a elementos esenciales que comúnmente se

encuentran en altas concentraciones en organismos marinos (Jakimska et al., 2011a,

b) y que también han sido reportados como los más abundantes en O. vulgaris (Ej.

Raimundo et al., 2004; Napoleão et al., 2005; Seixas et al., 2005a; Raimundo et al.,

2010b). Sin embargo, la única excepción es el Mg, el cual, al igual que el Al, el La, el

Sr y el Tl, no tiene punto de comparación debido a que este trabajo es el primer reporte

de sus concentraciones en pulpos.

8.2 Efecto de la talla, peso y sexo en la bioacumulación de EPTs

Numerosos estudios sugieren que la talla y el peso no tienen un efecto en la

bioacumulación de EPTs en pulpos (ej. Raimundo et al., 2004; Seixas et al., 2005a, b;

Raimundo y Vale, 2008; Rjeibi et al., 2014). Sin embargo, algunos trabajos indican que

sí (Monteiro et al., 1992; Rossi et al., 1993; Nessim y Riad, 2003). Debido a estas

discrepancias y a que se desconoce el efecto específico en O. hubbsorum, como se

describió en la sección 2.2 de Materiales y Métodos, en el presente trabajo no se tomó

56

en cuenta esta fuente de variación al examinar organismos de tallas y pesos

homogéneos (36 ± 5 cm de longitud total y 430 ± 150 g de peso total).

En lo que respecta al sexo, la bioacumulación de EPTs en O. hubbsorum no fue

diferente entre hembras y machos en ninguno de los tejidos, lo cual concuerda con lo

reportado en E. cirrhosa y O. vulgaris (Ej. Monteiro et al., 1992; Raimundo et al., 2004;

Seixas et al., 2005b; Raimundo y Vale, 2008; Rjeibi et al., 2014). En este sentido, se

han reportado cambios en la bioacumulación de EPTs en hembras maduras de pulpo

(Rossi et al., 1993), debido al cambio en su dieta antes y durante el desove (Mangold,

1983; Alejo-Plata et al., 2009). Sin embargo, la influencia de este factor puede

descartarse del presente trabajo, ya que las hembras examinadas presentaron ovarios

pequeños (3.8g), blancos y sin granulaciones, y tallas pequeñas (7 a 11 cm de longitud

de manto); por lo que, de acuerdo con la escala de madurez de Quetglas et al. (1998)

y a la talla de primera madurez (16.25 cm) descrita para O. hubbsorum (Alejo-Plata et

al., 2009), ninguna se encontraba en estadio de madurez gonadal.

8.3 Diferencias en la bioacumulación de EPTs entre tejidos

EPTs en glándula digestiva

Las mayores concentraciones de Cu>Zn>Cd>Pb>Hg en la glándula digestiva de O.

hubbsorum en comparación con los demás tejidos, concuerdan con lo reportado para

O. vulgaris (Ej. Raimundo et al., 2004; Seixas et al., 2005b; Karim et al., 2016) y

confirman el papel de este órgano como el principal sitio para el almacenamiento final

y excreción de EPTs en moluscos bivalvos, gasterópodos (Marigómez et al., 2002) y

cefalópodos (Miramand y Guary, 1980; Mangold y Bidder, 1989; Pereira et al., 2009).

Según la clasificación de Miramand y Bentley (1992), el Cd y el Cu son los

elementos más concentrados en la glándula digestiva de O. hubbsorum, seguidos por

el Zn y finalmente por el Hg y el Pb. Este orden en las concentraciones concuerda con

lo reportado para la glándula digestiva de O. vulgaris (Raimundo et al., 2004;

Raimundo y Vale, 2008) y se relaciona con la afinidad de dichos elementos a las

proteínas citosólicas y lisosomas de la glándula digestiva (Finger y Smith, 1987;

57

Marigómez et al., 2002). Entre las proteínas citosólicas destacan las metalotioneínas,

las cuales se enlazan específicamente al Cd, al Cu, al Hg y al Zn (Marigómez et al.,

2002), regulando las concentraciones de Cu y de Zn (elementos esenciales) y

depurando el Cd y el Hg (elementos no esenciales) (Viarengo, 1989; Marigómez et al.,

2002). Por su parte, el Pb se almacena directamente en los lisosomas de este órgano

(Marigómez et al., 2002); sin embargo, es posible que sus concentraciones en la

glándula digestiva no sean tan elevadas como las del Cu, del Cd y del Zn debido a que

existen otras rutas simultaneas para su depuración (nefronas, corazón e intestino),

descritas para otros moluscos (Marigómez et al., 2002). Adicionalmente, los altos

niveles de Cu y de Zn en glándula digestiva se relacionan con su papel como

elementos esenciales involucrados en numerosos procesos metabólicos, como la

formación de enzimas metalo-dependientes necesarias en la digestión (Boucher-

Rodoni et al., 1987; Craig y Overnell, 2003).

Otro elemento que se presentó en altas concentraciones en la glándula digestiva de

O. hubbsorum fue la Ag. Sin embargo, este elemento se considera escasamente

adquirido por la dieta en cefalópodos (Bustamante et al., 2004) y tiene un tiempo de

vida relativamente corto en sus tejidos (Penicaud et al., 2017). Por ello, su presencia

en este órgano se puede atribuir a que, como en S. officinalis, la Ag puede ser captada

por los tejidos que están en contacto directo con el agua de mar, como las branquias

o el epitelio, y ser transferida rápidamente a otros tejidos, especialmente a la glándula

digestiva, donde son eliminados del organismo (Bustamante et al., 2004).

Adicionalmente, los altos niveles de Ag en O. hubbsorum pueden relacionarse con su

hábitat tan cercano a la costa, ya que estudios con S. officinalis mencionan que los

niveles de Ag en este cefalópodo son mayores cuando se encuentran cerca de la

costa, pero disminuyen cuando migra lejos de la misma (Miramand et al. 2006).

EPTs en corazones branquiales y branquias

Las altas concentraciones de EPTs en corazones branquiales de O. hubbsorum en

comparación con los demás tejidos confirman que, aunque este órgano representa

58

solo el 0.2% del peso total del organismo, es un sitio importante para el

almacenamiento y depuración de numerosos elementos (Mangold et al., 1989;

Miramand y Fowler, 1998). En los corazones branquiales de O. hubbsorum, los

elementos con las mayores concentraciones fueron Ni>Co>Mn>Sr>Al>V>Cr, lo cual

concuerda con lo reportado para el Co, el Ni y el V en corazones de O. vulgaris (Nessim

y Riad, 2003; Napoleão et al., 2005) y E. cirrhosa (Miramand y Bentley, 1992).

Los corazones branquiales de diversas especies de pulpo han demostrado una alta

capacidad para bioacumular Co, ya que de hecho presentan este elemento en niveles

que superan los registrados para este órgano en calamares, para la glándula digestiva

de pulpos (Ueda et al., 1979) y para otros tejidos de bivalvos (Yoshida, 1981).

Asimismo, los niveles de V en corazones branquiales de pulpos pueden ser hasta 13

veces mayores que los reportados en anélidos, crustáceos, equinodermos y otros

moluscos bentónicos (Miramand y Fowler, 1998). El hecho de que los corazones

branquiales de pulpos acumulen específicamente estos elementos en altas cantidades

se debe a que hasta el 37% de su peso seco está compuesto por adenocromos (Fox,

1976), los cuales son pigmentos altamente afines al Fe (Ito et al., 1976), Co (Nakahara

y Shimizu, 1985) y V (Miramand y Guary, 1980), por lo que se consideran los

principales responsables del almacenamiento y depuración de estos elementos.

Asimismo, el Fe, Co y V son elementos metálicos transicionales, los cuales se

caracterizan por tener mayores similitudes en sus propiedades físicas y químicas entre

elementos del mismo periodo de la tabla periódica (Satake y Mido, 2006); por lo que

el Cr, el Mn y el Ni, que pertenecen al mismo periodo también podrían ser afines a este

pigmento; sin embargo, no existen estudios específicos que comprueben esto.

Por su parte, el Al y el Sr han sido escasamente reportados en otros cefalópodos

como Nautilus macromphalus (Ej. Bustamante et al., 2000), larvas de octópodos,

sepias y calamares (Hanlon et al., 1989) y en bivalvos (Marigómez et al., 2002);

desconociéndose aún el papel de los corazones branquiales en el almacenamiento y

depuración de estos elementos. Sin embargo, existe evidencia de bioacumulación de

Al en células branquiales de bivalvos (Ej. Chassard-Bouchaud et al., 1992) y en

apéndices pericárdicos de Nautilus macromphalus (Bustamante et al., 2000); así como

59

de captación de Al y Sr en branquias de peces (Schiffman, 1961; Exley et al., 1991),

por lo que la presencia de estos elementos en los corazones branquiales podría

atribuirse a que éstos están involucrados en la depuración de los elementos captados

por las branquias (Mangold et al., 1989; Beuerlein et al., 1998). En este sentido, el

hecho de que las branquias de O. hubbsorum no presentaran mayores

concentraciones de EPTs que los demás tejidos, corrobora que es un órgano de

captación de elementos durante la respiración, pero de almacenamiento a corto plazo,

como se ha reportado en bivalvos como Ruditapes decussatus (Bebianno y Serafim,

2003) y Cerastoderma glaucum (Machreki-Ajmi et al., 2008).

EPTs en manto

Las bajas concentraciones de EPTs en manto de O. hubbsorum en comparación

con los demás tejidos, concuerdan con lo reportado para tejidos musculares de otros

cefalópodos como O. vulgaris (Miramand y Guary, 1980; Napoleão et al., 2005;

Semedo et al., 2012), Sthenoteuthis oualaniensis, S. officinalis y Loligo vulgaris

(Panutrakul et al., 2007; Rjeibi et al., 2014), así como para los tejidos musculares de

numerosas especies de moluscos bivalvos (Marigómez et al., 2002) y peces (Elnabris

et al., 2013). De hecho, se considera que los tejidos musculares, no son sitios activos

de biotransformación y acumulación de EPTs (Elnabris et al., 2013). Esto puede

relacionarse con que los EPTs son retenidos principalmente por proteínas de unión

como metalotioneínas en la glándula digestiva (Finger y Smith, 1987; Marigómez et

al., 2002) o los adenocromos en los corazones branquiales (Nakahara y Shimizu,

1985); por lo que es probable que las bajas concentraciones encontradas en este

trabajo indiquen que el músculo de O. hubbsorum carece de proteínas de unión que

les permitan almacenar EPTs a largo plazo.

8.4 Diferencias en la bioacumulación de EPTs entre localidades

Diferencias entre sitios A y B de Santa Rosalía

Las concentraciones de EPTs en tejidos de O. hubbsorum fueron similares entre los

sitios A y B de Santa Rosalía, a pesar de que tienen diferentes niveles de

contaminación en sedimentos (Shumilin et al., 2000, 2011, 2013), lo cual puede

60

atribuirse a que los pulpos se desplazan constantemente entre zonas dependiendo de

la disponibilidad de alimento y de refugios (Mather, 1982; Mather y O´Dor, 1991).

Aunque se desconocen las distancias que O. hubbsorum recorre, se ha registrado que

O. vulgaris tiene la capacidad de desplazarse hasta 50 km en 40 días en busca de sus

presas preferenciales (Itami, 1964), mientras que Enteroctopus dofleini recorre 4 km

por día (Kanamaru, 1964) y, en el caso de los sitios de muestreo en Santa Rosalía

solo son 2 km de distancia.

Otra explicación para la ausencia de diferencias es la movilidad geoquímica de los

elementos entre zonas; ya que, de acuerdo con Shumilin et al. (2011), la zona con

mayor concentración de EPTs o hot spot (zona A) presenta principalmente fracciones

inmóviles o no biodisponibles (63-81%) de Cu, Mn, Pb y Zn; mientras que en la zona

con menor concentración de EPTs (zona B), estos elementos se presentan en sus dos

fracciones más móviles o biodisponibles (fracción relativamente móvil y fracción

asociada a materia orgánica) (62-75%); lo que en conjunto propicia una

biodisponibilidad similar de estos elementos entre ambas zonas debido a la corta

distancia.

Diferencias entre Santa Rosalía y Bahía de La Paz

EPTs con mayores concentraciones en pulpos de Santa Rosalía

Los EPTs con mayores concentraciones en los tejidos de los pulpos de Santa

Rosalía concuerdan con los principales elementos contaminantes en sedimentos de

este puerto Mn>Cu>Zn>Pb>Co>U>Cd (Shumilin et al., 2013), con excepción del Cu y

del U, los cuales se presentaron en concentraciones iguales en todos los tejidos de los

pulpos de Santa Rosalía y de la Bahía de La Paz. Esto confirma que, al igual que E.

cirrhosa (Rossi et al., 1993) y O. vulgaris (Nessim y Riad, 2003; Raimundo et al., 2004),

O. hubbsorum presenta mayor bioacumulación de los EPTs más abundantes en el

ambiente. Sin embargo, esto solo se ve reflejado en corazones branquiales (Cd, Co,

Cr, Mn y Ni), branquias (Cd, Cr, Mn y Zn) y glándula digestiva (Co, Mn, y Pb), pero

nunca en el manto; lo cual corrobora la alta capacidad de depuración de EPTs en

pulpos, en la cual, aunque se encuentren expuestos a sitios contaminados por EPTs,

61

la concentración de elementos en tejido muscular (manto) raramente se ve alterada

(Napoleão et al., 2005; Raimundo y Vale, 2008).

Aunque el Mn es un elemento esencial (Newman, 2014) que generalmente se

encuentra en altas concentraciones en glándula digestiva y corazones branquiales de

pulpos (Napoleão et al., 2005), en O. hubbsorum de Santa Rosalía sus niveles fueron

hasta cinco veces mayores que en los organismos de la Bahía de La Paz en esos

mismos tejidos, y casi 10 veces más que los reportados en trabajos previos (Tabla 3),

lo que hace evidente el efecto de los desechos de la mina en este sitio.

Las altas concentraciones de Pb, Co y Cd en glándulas digestivas de O. hubbsorum

concuerda con el papel de su almacenamiento y depuración de este órgano (Miramand

y Bentley, 1992). Sin embargo, el hecho de que el Co y el Cd presenten mayores

concentraciones en corazones branquiales de O. hubbsorum de Santa Rosalía sugiere

que la capacidad de asimilación de su glándula digestiva fue sobrepasada en los

organismos de esta localidad y que los corazones actúan como depuradores auxiliares

(Bustamante et al., 1998a), lo que indica una compensación fisiológica adicional de O.

hubbsorum.

A pesar de que el Cu, el Zn y el U también se encuentran dentro de los elementos

más concentrados en sedimentos de Santa Rosalía, solamente el Zn mostró evidencia

de mayor bioacumulación en pulpos de esta localidad, y solamente en las branquias.

En este sentido, la homogeneidad en las concentraciones de Cu y Zn entre organismos

de localidades con diferente grado de contaminación por EPTs también ha sido

reportada para O. vulgaris (Raimundo et al., 2004), y es atribuible a que son elementos

esenciales cuyas concentraciones son reguladas mediante diversos mecanismos

homeostáticos (Förstner y Wittman, 1981). El Cu es utilizado principalmente en la

formación de hemocianina, pigmento respiratorio que presenta un 0.25% de cobre

(Bustamante et al., 2000); así como en la producción de amina oxidasa, un

componente tóxico presente en las glándulas salivales de pulpos (Nessim y Riad,

2003; Raimundo y Vale, 2008). Además, al igual que el Zn, interviene en la formación

de diversas enzimas metalo-dependientes (Craig y Overnell, 2003). Debido a esto, las

concentraciones de Cu y Zn pueden variar entre tejidos, pero raramente se presentan

62

en exceso aún en pulpos que habitan zonas contaminadas (Raimundo et al., 2004),

como se observó en O. hubbsorum. Sin embargo, los altos niveles de Zn en branquias

de O. hubbsorum puede atribuirse a que es el órgano más expuesto al medio

(Raimundo et al., 2010b).

Por su parte, el U es un elemento no esencial, que en peces ha demostrado un alto

potencial de ser adquirido a través de las branquias (Goulet et al., 2012.). En pulpos,

debido a que solo se ha registrado en corazones branquiales de O. vulgaris (Matsuba

et al., 2000) y O. hubbsorum (presente trabajo), se sugiere que es adquirido por las

branquias durante la respiración y es retenido en los adenocromos de los corazones

branquiales, como ocurre con los elementos transuránicos (Miramand y Guary, 1981).

A pesar de que la zona adyacente al puerto de Santa Rosalía presenta altas

concentraciones de U en sus sedimentos marinos (Shumilin et al., 2013), este

elemento se encontró en concentraciones similares en los pulpos de Santa Rosalía y

los de la Bahía de La Paz. Esto puede deberse a que se han reportado yacimientos

naturales de U en La Paz (SGM, 2014).

EPTs con mayores concentraciones en pulpos de Bahía de La Paz

Aunque la Bahía de La Paz no se considera una zona con alta contaminación por

EPTs (Rodríguez-Castañeda et al., 2006), los pulpos de esta localidad presentaron

mayores concentraciones de Ag, As, Cr, Hg, Ni y Sr que los de Santa Rosalía. Sin

embargo, Ag, Cr, Ni y Sr solo se presentaron en la glándula digestiva; mientras que el

As y el Hg fueron de los más concentrados en los demás tejidos. En el caso del As,

esto corrobora que su depuración no se lleva a cabo en la glándula digestiva de

cefalópodos y que, debido a su alta afinidad por los tejidos musculares, se presenta

en mayores concentraciones en el manto y brazos (ej. Napoleão et al., 2005; Seixas

et al., 2005b, Semedo et al., 2012). Sin embargo, las mayores concentraciones de este

elemento en pulpos de la Bahía de La Paz con respecto a los de Santa Rosalía, no

corresponden a las bajas concentraciones de este elemento en sedimentos y algas de

la Bahía de La Paz (Rodríguez-Castañeda et al., 2006) y zonas adyacentes (Pérez-

Tribouillier et al., 2015). Otra explicación corresponde a la dieta, ya que el porcentaje

de crustáceos y moluscos que consume O. hubbsorum varía entre localidades (Alejo-

63

Plata et al., 2009; López-Uriarte et al., 2010), por lo que, si los organismos de la Bahía

de La Paz se alimentan de mayor cantidad de crustáceos que los de Santa Rosalía,

esto podría incrementar las cantidades de As en sus tejidos (Bustamante et al., 2000;

Miao et al., 2001).

En algunas especies de sepias, calamares (Pierce, 2008; Rjeibi et al., 2014),

pulpos (Seixas et al., 2005b; Rjeibi et al., 2014) y bivalvos (Marigómez et al., 2002), el

Hg es adquirido principalmente a través de la dieta, por lo que es almacenado y

depurado por la glándula digestiva y en ocasiones transferido al tejido muscular. En

organismos bentónicos que se entierran, como bivalvos (Fowler et al., 1975;

Marigómez et al., 2002), también se ha descrito la transferencia de Hg desde el

sedimento y su acumulación a través de las células epiteliales del manto y las

branquias (Penicaud et al., 2017). Sin importar la vía de adquisición, gran parte del Hg

en cefalópodos tiende a concentrarse en los tejidos musculares, debido a que se

encuentra en su forma orgánica (MeHg), la cual es más afín a los grupos sulfhidrilo de

las proteínas musculares que al tejido graso de la glándula digestiva (Bustamante et

al., 2006). De acuerdo con esto, las elevadas concentraciones de Hg en manto y

corazones branquiales de O. hubbsorum en la Bahía de La Paz, podrían deberse a

altas concentraciones de Hg en el agua o sedimento de la zona. Sin embargo, no se

conocen estudios que reporten las concentraciones de Hg en la Bahía de La Paz, por

lo que se requieren futuros estudios al respecto. Además, se desconoce la

toxicocinética de la bioacumulación de Hg, por lo que aún se requieren estudios que

permitan comprender la adquisición de Hg en formas orgánicas e inorgánicas y de

diferentes fuentes (sedimento, agua, etc.), para comprender las diferencias en los

niveles de Hg que se presentan comúnmente en estos cefalópodos entre diferentes

localidades (Penicaud et al., 2017).

Otros elementos que también presentaron concentraciones elevadas en

organismos de la Bahía de La Paz, específicamente en la glándula digestiva, fueron

Cd (24 - 99 mg kg-1), Cu (537 - 4800 mg kg-1), Pb (0.7 - 5.9 mg kg-1) y Zn (468 - 1190

mg kg-1); lo que corresponde a niveles altos para una zona sin influencia directa de

actividad minera, por lo que posiblemente se deban a las descargas y pinturas de

64

barcos en las marinas cercanas y las aguas residuales de la zona hotelera y urbana

adyacentes (Bautista, 1999). Sin embargo, al no observarse enriquecimientos en el

manto de los pulpos de esta zona, es posible que los niveles no superen la capacidad

de depuración de esos organismos.


En todas las localidades, O. hubbsorum presentó altos factores de biomagnificación

de Cd, Co, Cu, Fe, Mn, Ni, Pb y Zn en sus tejidos, con respecto a las concentraciones

de los mismos elementos de una de sus presas (la almeja M. squalida). Esto corrobora

que la alimentación es una de las rutas de exposición a EPTs más relevante en

cefalópodos, debido a que son depredadores oportunistas situados en niveles tróficos

elevados (Koyama et al., 2000; Bustamante et al., 2002b).

Octopus hubbsorum, al igual que otros pulpos, consume una alta cantidad de

bivalvos (López-Uriarte et al., 2010), mismos que generalmente presentan altas

concentraciones de EPTs, debido a su exposición directa al sustrato, su alimentación

por filtración, su tolerancia a altos grados de contaminación, entre otros (Baqueiro-

Cárdenas et al., 2007; Jakimska et al., 2011a, b). Sin embargo, nuestro estudio solo

presenta un indicio general de la bioacumulación de EPTs en O. hubbsorum, ya que

los moluscos constituyen alrededor del 30% de la dieta de esta especie (Alejo-Plata et

al., 2009; López-Uriarte et al., 2010). Por ello se sugiere que, para realizar una

evaluación más completa de la biomagnificación, futuros trabajos consideren otras

presas como crustáceos, que constituyen entre el 40% y el 69% de su dieta (Alejo-

Plata et al., 2009; López-Uriarte et al., 2010).



De acuerdo con las normas internacionales y mexicanas (Tabla 2), las

concentraciones de los EPTs examinados en el manto de O. hubbsorum capturado en

65

Santa Rosalía y Bahía de La Paz, no representan un peligro para la salud pública. Sin

embargo, debido a que algunos individuos alcanzaron o superaron los límites de As y

Cu establecidos en estas normas, se recomienda la realización de más estudios en

pulpos de estos sitios.

Cabe destacar que, para ambos elementos (As y Cu), las concentraciones por

localidad no muestran una relación con el tamaño de los organismos, ya que los

valores que superaron los límites fueron tanto de organismos de tallas pequeñas como

grandes, por lo que se puede asumir que los organismos de mayor tamaño no

necesariamente representan un mayor riesgo de consumo de EPTs. Asimismo, es

importante mencionar que hasta la fecha las normas internacionales no contemplan al

Mg y al Zn, que destacan entre los elementos más concentrados en el manto de O.

hubbsorum y que, a pesar de considerarse elementos esenciales, en altas

concentraciones pueden ser tóxicos (Díaz-Báez et al., 2004).

Entre los tejidos examinados, el manto es el tejido popularmente consumido por el

humano, sin embargo, la glándula digestiva y/o corazones branquiales de pulpos de

Santa Rosalía o Bahía de La Paz superan notablemente los niveles Cd, Cu, Ni y Pb

establecidos en las normas antes mencionadas (Fig. 5-9), por lo que no se consideran

aptos para el consumo.


Los resultados de IDE, de CR y de IR indican que el consumo de tejido muscular de

O. hubbsorum (Santa Rosalía y Bahía de La Paz), O. vulgaris (Portugal, noreste de

África, Mónaco, Egipto y Marruecos) y E. cirrhosa (Francia) no representa un riesgo

para la salud humana. Esto concuerda con la evaluación de riesgo realizada para

tejidos musculares de O. vulgaris y S. officinalis en las costas de Túnez (Rabaoui et

al., 2016) y confirma que los procesos de depuración de estos moluscos son altamente

eficientes; ya que aún en ambientes altamente contaminados (ej. Santa Rosalía), la

composición de EPTs en tejidos musculares permanece en niveles que no representan

un peligro por su consumo. Dicha capacidad podría ser más eficiente que en otros

moluscos, ya que evaluaciones de riesgo por el consumo de algunos bivalvos (Meretrix

66

meretrix, Anadara granosa, Tridacna squamosa, Polymesoda erosa y Crassostrea

gigas) y gasterópodos (Archachatina marginata) de localidades contaminadas han

revelado que en muchos casos estas especies sí representan un riesgo potencial para

la salud humana (Budin et al., 2014; Onuoha et al., 2016).

La IDE indicó que los elementos que se adquieren en mayores cantidades por el

consumo de músculo de las especies de pulpo examinadas son el Mg (2.8 - 3.2 µg kg-

1 día-1) y el Zn (0.048 - 1.177 µg kg-1 día-1), los cuales son elementos esenciales que

generalmente se encuentran en altas concentraciones en los organismos marinos y

terrestres (FAO/WHO, 1998). Ambos elementos son esenciales en la dieta humana y

sus deficiencias, aunque poco comunes, causan más problemas de salud que su

exceso (FAO/WHO, 1998). Sin embargo, sólo se tiene registro de la concentración de

Mg para O. hubbsorum y por lo tanto solo se pudo calcular la IDE para esta especie,

la cual fue 8 veces menor que la IDTP (Tabla 7). Por lo anterior, puede sugerirse que

O. hubbsorum es una fuente de Mg que no representa un riesgo probable para la salud

humana. Por su parte, la concentración de Zn sí se reporta para todas las especies

examinadas y su IDE sólo superó la IDTP en O. vulgaris de Portugal (Tabla 7), por lo

que también puede sugerirse que las tres especies de pulpo son una buena fuente de

Zn para la dieta humana.

En contraste con el músculo, la IDE, el CR y el IR calculados para el consumo de

glándula digestiva indican altas probabilidades de riesgo por la ingesta de este órgano

de casi todas las especies examinadas (IR = 1.20), con excepción de E. cirrhosa en

Francia y O. vulgaris en Marruecos y Mónaco (IR < 1). Esto concuerda con lo reportado

para Todarodes pacificus, E. dofleini, O. minor y O. ocellatus en Corea de Sur, donde

los mismos estimadores de riesgo revelaron que el consumo de todos los órganos

internos de estos cefalópodos representa un alto riesgo para la salud humana (IR =

1.22) (Mok et al., 2014). Adicionalmente, debido a que el IR calculado en el presente

trabajo (solo glándula digestiva) es similar al estimado por Mok et al. (2014) (vísceras

completas), se puede sugerir que el alto riesgo de toxicidad por el consumo de pulpos

enteros se debe principalmente a la glándula digestiva.

67

La ausencia de riesgo probable por el consumo de glándulas digestivas de E.

cirrhosa en Francia y O. vulgaris en Marruecos y Mónaco (Tabla 11), puede atribuirse

a que presentaron las menores concentraciones de Cd (< 50 mg kg-1, peso seco) de

todos los casos examinados (Anexo 1) y, por lo tanto, menores CR para este elemento.

Con base en esto, puede sugerirse que la toxicidad de la glándula digestiva se debe

principalmente a su concentración de Cd, como lo han sugerido Kim et al. (2011) y

Mok et al. (2014). Esto es especialmente relevante debido a que el Cd es uno de los

elementos con mayores concentraciones en la glándula digestiva de pulpos (sección

8.3 de discusión) y también uno de los más tóxicos para el humano, con el segundo

valor más bajo de IDTP (0.001 mg kg-1 día-1) de los elementos examinados, sólo

después de la Ag (0.0001 mg kg-1 día-1) (Tablas 7 y 8). Dicha toxicidad se debe a que

el Cd es uno de los EPTs más eficientemente absorbidos y bioacumulados por el

cuerpo humano, causando toxicidad en el riñón, desmineralización de los huesos e

incluso cáncer pulmonar en personas expuestas crónicamente a este elemento

(Bernard, 2008). Por esta razón, el gobierno de Corea del Sur emitió una alerta en

2010 sobre el consumo de glándulas digestivas y pulpos enteros (con vísceras),

recomendando evitarlo por completo o reducir su consumo semanal (Ahn, 2010). Sin

embargo, hasta la fecha no existe ninguna regulación específica para el consumo

glándulas digestivas de cefalópodos u organismos completos.

Cabe destacar que la IDE, el CR y el IR estimados para la glándula digestiva, no se

basan en el consumo real de este órgano, debido a que las autoridades internacionales

no lo consideran oficialmente un alimento (Mok et al., 2014) y no se cuenta con cifras

oficiales de su consumo diario mundial o local (FAO, 2013). Los cálculos se basaron

en el supuesto de que, en todas las localidades, cada persona adulta consuma una

glándula digestiva (aprox. 15 g) por semana; esto con la finalidad de estandarizar un

riesgo probable. Sin embargo, en ninguna de las localidades evaluadas se conocen

reportes del consumo de este órgano, por lo que la presente evaluación es un referente

en caso de que se busque promover el consumo de glándulas digestivas de las

especies evaluadas, así como para la exportación de pulpos desde estas localidades

a países donde sí se ingieren glándulas digestivas de cefalópodos, como Italia, Corea

del Sur y Japón (Hisamatsu, 2005; Glionna, 2010; Mok et al., 2014; Schingaro, 2017).

68

Esto último puede representar un problema importante para la salud humana que no

ha sido considerado en estudios previos. Por ejemplo, Italia es uno de los países que

más importa pulpo de acuerdo con la FAO/WHO (2015), en 2009 importó 55,000

toneladas de pulpos y para 2014 importó casi 60,000 toneladas, siendo Marruecos su

principal proveedor (21% de sus importaciones), seguido por España (16% de sus

importaciones) y México (11% de sus importaciones). Con base en los resultados

encontrados en el presente estudio, el consumo de O. vulgaris proveniente de

Marruecos no representaría un problema si se consume un máximo de 35 g por

persona a la semana (CMP) (Tabla 12). Sin embargo, algunas recetas italianas

consideran el uso de 150g de glándula digestiva de pulpo para 4 personas (Schingaro,

2017), lo que representa un poco más de 37g por persona en una sola comida. Aunque

oficialmente se desconoce qué tan frecuentemente son consumidos estos platillos en

este país, este ejemplo remarca la importancia de determinar los CMP para las

especies de pulpo que se comercializan a nivel mundial.

En general, los CMP calculados para la ingesta de tejido muscular de pulpo fueron

mayores a los calculados para la glándula digestiva de todas las especies y localidades

examinadas, lo cual concuerda con que el tejido muscular presentó valores más bajos

de IR que la glándula digestiva. En promedio, la ingesta de un kilogramo de tejido

muscular a la semana puede considerarse seguro para la salud humana, mientras que

más de 18 gramos de glándula digestiva a la semana representan un riesgo probable

(Tabla 12). Sin embargo, en ambos casos los CMP más bajos correspondieron a O.

hubbsorum de Bahía de La Paz y Santa Rosalía, donde el CMP de tejido muscular fue

hasta 144 veces menor que los calculados para otras especies de pulpo, y el CMP de

glándula digestiva fue hasta siete veces menor. Este amplio rango de diferencias

puede atribuirse a que solo en O. hubbsorum se contó con una concentración conocida

de As en manto y glándula digestiva (Anexo 1), lo cual incrementó notablemente el

riesgo por el consumo de esta especie. El riesgo aportado por este elemento es

especialmente relevante debido a que es altamente tóxico en su forma inorgánica,

causando problemas de salud en la piel y los sistemas respiratorio, cardiovascular,

inmune, genitourinario, reproductivo, gastrointestinal y nervioso, e incluso cáncer en

personas expuestas crónicamente (WHO, 2016). Por lo tanto, la consideración del As

69

en las evaluaciones de otras especies de pulpo y localidades de captura,

probablemente incrementaría el riesgo de consumo de ambos tejidos y disminuiría su

CMP. No obstante, existen escasos estudios que determinen las concentraciones de

este elemento en pulpos (Napoleão et al., 2005, Seixas et al., 2005a), lo cual limita las

evaluaciones de riesgo para estos cefalópodos.

Finalmente, cabe señalar que la presente evaluación de riesgo y cálculo de

máximos de consumo solo ofrece una estimación general del riesgo potencial a la

salud por el consumo de algunas especies de pulpo, y representa una línea base para

futuras estimaciones. Sin embargo, existen diversos factores que intervienen en el

potencial tóxico de estos organismos y que deben considerarse más a detalle en

futuros estudios. Un ejemplo de ello es que la ingesta de pulpo en algunas localidades

(ej. campos pesqueros, ciudades o pueblos cercanos a la costa, etc.) puede ser mayor

al promedio utilizado en el presente trabajo, lo cual podría incrementar el riesgo de

consumo local (Storelli, 2008; Newman, 2014). Sin embargo, actualmente no se cuenta

con información oficial sobre las tasas de consumo local de alguna especie de pulpo,

lo cual limita el alcance de las evaluaciones de riesgo (Storelli, 2008). Asimismo, debe

considerarse el papel de la biomagnificación en la acumulación progresiva de algunos

elementos durante la vida de las personas (Newman, 2014), ya que, la exposición

crónica a EPTs en personas que consumen pulpos de un área contaminada no ha sido

evaluada (Rabaoui et al., 2016). En este sentido, según los resultados de la presente

evaluación, se debe tener especial atención en el riesgo de toxicidad a largo plazo

para los habitantes de la localidad de Santa Rosalía por el consumo de O. hubbsorum,

ya que fue el sitio donde se calculó el valor más alto de IR (Tabla 11).

Además, debe considerarse que algunos EPTs poseen un efecto sinérgico que

puede incrementar o disminuir su peligrosidad para la salud humana (Gaete y Chávez,

2008). En el presente trabajo, este efecto solo fue evaluado para la interacción del Se

con el Hg, los cuales han reportado tener un efecto antagónico en algunas especies

peces (Burger y Gochfeld, 2013). La razón molar Se/Hg fue mayor a uno en todos los

tejidos de O. hubbsorum, lo cual indica que las concentraciones de Se son

suficientemente elevadas para neutralizar los efectos tóxicos de este elemento

70

(Ralston, 2008; Sormo et al., 2011). Sin embargo, los valores observados presentaron

una variabilidad muy amplia entre individuos, razón por la cual Burger y Gochfeld

(2013) recomiendan no depender solo de este método para predecir el riesgo de la

toxicidad del Hg, por lo que en el presente trabajo puede considerarse solo como un

indicativo más que complementa a la evaluación de riesgo previa y apoya la idea de

que concentraciones de Hg en músculos y glándulas digestivas de pulpos

probablemente no representen un riesgo para la población humana que los consume.

Otro aspecto a considerar es el consumo simultaneo de pulpo y de otras especies

marinas de las mismas localidades, como bivalvos, gasterópodos o peces, los cuales

también pueden presentar altos niveles de bioacumulación de EPTs, por lo que su

consumo podría incrementar el riesgo toxicológico para una población determinada

(Rabaoui et al., 2016). En este sentido, en Santa Rosalía se han reportado elevadas

concentraciones de EPTs en mejillones (Gutiérrez-Galindo et al., 1999; Cadena-

Cárdenas et al., 2009; Muñoz-Barbosa y Huerta-Díaz, 2013), por lo que estos y otros

bivalvos pueden representar una fuente de EPTs que añade riesgo para la salud de la

población que los consume (Newman, 2014). Debido a esto, se sugiere que

estimaciones futuras consideren un mayor número de productos marinos en las

evaluaciones de riesgo, especialmente en localidades con altos niveles de

contaminación.

71

9. CONCLUSIONES

-De los elementos cuyas concentraciones fueron determinadas en manto, glándula

digestiva, corazones branquiales y branquias de O. hubbsorum, los que presentaron

las concentraciones más altas fueron los elementos esenciales: Mg >Cu > Fe> Zn.

-La bioacumulación de EPTs en O. hubbsorum no varía de acuerdo al sexo del

organismo.

-Los tejidos que presentaron la mayor bioacumulación de EPTs fueron la glándula

digestiva y corazones branquiales. La glándula digestiva bioacumuló principalmente

elementos afines a las proteínas citosólicas de este órgano (Cu>Zn>Cd>Pb>Hg). Los

corazones branquiales bioacumularon principalmente elementos afines a los

adenocromos de este órgano (Ni>Co>Sr>V>Mn>Al>Cr) y fueron depuradores

auxiliares de Cd y Co en pulpos de Santa Rosalía.

-Los tejidos que presentaron la menor bioacumulación de EPTs fueron las branquias

y el manto, posiblemente porque carecen de proteínas de unión específicas a EPTs,

por lo que pueden considerarse sitios de captación y almacenamiento a corto plazo.

-No se encontró evidencia de mayor bioacumulación de EPTs en pulpos de la zona

Hot spot de Santa Rosalía con respecto a otra zona con menor contaminación,

posiblemente debido al desplazamiento de los organismos y/o la similar

biodisponibilidad de EPTs en las diferentes zonas de Santa Rosalía.

-La composición de EPTs en glándula digestiva y corazones branquiales de O.

hubbsorum hizo evidente la bioacumulación de los principales contaminantes

metálicos reportados en Santa Rosalía, por lo que puede considerarse un buen

indicador de los contaminantes de la zona, con excepción del Cu.

-La ausencia de variaciones en la concentración de Cu entre pulpos de Santa Rosalía

y Bahía de La Paz puede deberse a que es un elemento esencial de gran importancia

metabólica en pulpos, por lo que sus concentraciones en tejidos podrían ser reguladas

más rigurosamente.

72

-O. hubbsorum posee una alta capacidad de almacenamiento y depuración de EPTs,

lo que le permite mantener constante la composición de elementos del manto a pesar

de estar expuesto a altas concentraciones de EPTs en el ambiente, como se observó

en pulpos de Santa Rosalía. Sin embargo, algunos elementos más afines a tejidos

musculares, como As y Hg, sí pueden alterar la composición del manto, como se

observó en pulpos de Bahía de La Paz.

-O. hubbsorum presenta evidencia de biomagnificación de EPTs en todos sus tejidos,

proceso que además incrementa en Santa Rosalía.

- El consumo de tejidos musculares de O. hubbsorum capturado en Santa Rosalía y

Bahía de La Paz no representa un peligro para la salud pública, de acuerdo a normas

internacionales para el consumo humano y la evaluación de riesgo ecotoxicológico.

Sin embargo, la ingesta de glándula digestiva sí podría representar un riesgo, por lo

que su consumo máximo por persona debe ser menor que el de tejido muscular.

-Las concentraciones de Se son suficientemente elevadas como para neutralizar los

efectos tóxicos del Hg en todos los tejidos examinados de O. hubbsorum.

73

10. RECOMENDACIONES

-Aunque escasos estudios han demostrado que la talla y peso de los organismos

puede afectar la bioacumulación de EPTs en pulpos, se recomienda evaluar este

parámetro en futuros estudios con O. hubbsorum.

-Debido a que las hembras de pulpo maduras o en desove tienden a cambiar o

suspender su alimentación y a que la dieta es una de las principales fuentes de EPTs,

se recomienda evaluar el efecto de los estadios de madurez en la bioacumulación de

EPTs en hembras de O. hubbsorum.

-La carencia de estudios sobre las concentraciones de EPTs en agua, sedimentos y

organismos de Santa Rosalía y Bahía de La Paz dificulta la interpretación de los

resultados de la presente investigación, por lo que se recomiendan más estudios que

enriquezcan este aspecto.

-La línea base de concentraciones de EPTs generada en este estudio podría ser usada

como referencia para monitorear las concentraciones de EPTs en futuros estudios con

pulpos de Santa Rosalía y Bahía de La Paz.

-Son necesarios más estudios sobre los procesos metabólicos específicos implicados

en el almacenamiento y depuración de EPTs en O. hubbsorum, así como en otros

pulpos y en cefalópodos en general.

-Se recomienda estudiar la toxicidad de elementos que no son considerados en las

normas mexicanas o internacionales y que resultaron elevados en el manto de O.

hubbsorum, ya que es necesario determinar si sus niveles pueden representar un

riesgo para la salud humana.

-Debido a que la glándula digestiva y corazones branquiales presentaron las mayores

concentraciones de EPTs en O. hubbsorum, se recomienda ampliamente evitar su

consumo o limitarlo a los máximos establecidos en este trabajo. Asimismo, es

necesario determinar los máximos de consumo de cada tejido para otras especies de

pulpo de importancia comercial en el mundo.

74

11. REFERENCIAS

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Anexo 1. Concentración de elementos potencialmente tóxicos (mg kg-1, peso seco) en manto, glándula digestiva, corazones branquiales y branquias de

Octopus hubbsorum y otras especies de pulpos.

Tejido/Órgano Especies Localidad Ag Al As Cd Co Cr Cu Fe Hg La Fuente

Músculo Octopus hubbsorum Santa Rosalía <0.22 3.7

(1.1-7.5) 37

(14-55) <0.13 <0.15 <0.12

25 (6-37)

10 (1-20)

0.07 (0.02-0.25)

<1.00 Presente estudio

(manto) Bahía de La Paz <0.22 5.6

(0.5-11) 65

(25-93) <0.13 <0.15 <0.12

20 (14-29)

9 (5-15)

0.13 (0.07-0.24)

<1.00 Presente estudio

*manto y brazos Octopus vulgaris Portugal 3.9-72 Raimundo et al., 2004

**brazos Portugal* 0.04-3.3 5.5-72 6.5-81 Raimundo et al., 2005

Portugal* 13-87 30±19 24±15 Napoleao et al., 2005

África (noreste) 23 36 (17-106) 32 (11-84) Soldevilla, 1987

Mónaco 0.08±0.04 26±2 30±5 Miramand y Guary, 1980 Portugal 0.25-4.4 8.3-62 17-43 Raimundo y Vale, 2008 Portugal 0.27-0.48 Seixas et al., 2005b Portugal** 40-133 0.4-19 7.9-81 15-49 0.15-0.43 Seixas et al., 2005a Egipto 1.3-1.8 1.7-1.9 5.8-5.9 5.2-12.6 10.5-15.6 Nessim y Riad, 2003

Túnez <0.03 0.15-0.5 20-40 0.1-0.4 Rjeibi et al., 2014

Marruecos 0.24-0.58 1.2-2.7 133-171 40.6-229 Karim et al., 2016 Graneledone sp. Océano Índico 0.37 15 Bustamante et al., 1998 Benthoctopus thielei Océano Índico 0.21 3 Bustamante et al., 1998 Eledone cirrhosa Francia 0.05 0.24±0.01 <0.1 0.7±0.4 17±1 25±10 Miramand y Bentley, 1992

Eledone cirrhosa Italia 0.5-9.0 Rossi et al., 1993

Glándula Octopus hubbsorum Santa Rosalía 0.6

(0.3-1.3)

8

(1-37)

43

(21-142)

76

(21-252)

50

(11-109)

0.24

(0.1-0.5)

3296

(726-5880)

314

(162-644)

0.29

(0.07-1.06) <1.00 Presente estudio

digestiva Bahía de La Paz 2.7

(1.6-3.1) 20

(3-44) 46

(30-72) 53

(24-99) 6

(3-10) 0.49

(0.2-0.7) 2104

(537-4800) 454

(250-878) 0.22


Octopus vulgaris Portugal 137-3142 Raimundo et al., 2004

Portugal 20-269 137-1465 292-1202 Raimundo et al., 2005

Portugal 16-81 1768±1010 790±343 Napoleao et al., 2005

África (noreste) 34-218 82 (8.6-286) 456 Soldevilla, 1987

Mónaco 50±10 2500±700 700±130 Miramand y Guary, 1980

Portugal 140-555 4200 Raimundo et al., 2010

Portugal 94-185 28-762 142-384 Raimundo y Vale, 2008

Portugal 0.58-3.43 Seixas et al., 2005b

Egipto 9.1-36.1 1.9-6.1 6.8-10.9 390-715 138-179 Nessim y Riad, 2003

Túnez 10-28 30-90 800-1000 0.5-3 Rjeibi et al., 2014

Marruecos 1.35-1.95 0.2-7.7 152-187 104-344 Karim et al., 2016

Graneledone sp. Océano Índico 369 1092 Bustamante et al., 1998

Benthoctopus thielei Océano Índico 215 42 Bustamante et al., 1998

Eledone cirrhosa Francia 1.7-4.6 21.4-26.5 1.9-2.1 0.5-0.9 436-483 255-288 Miramand y Bentley, 1992

Corazones Octopus hubbsorum Santa Rosalía <0.22 36

(15-50) 26

(12-59) 43

(10-102) 321

(104-597) 4

(1-7) 103

(26-166) 1028

(156-5340) 0.06


branquiales Bahía de La Paz <0.22 36

(14-62)

44

(28-62)

12

(6-29)

25

(12-46)

2

(1-5)

89

(66-120)

618

(300-1580)

0.09


Octopus vulgaris Portugal 7.2-43 188±68 577±323 Napoleao et al., 2005 Mónaco 0.3±0.1 500±40 650±150 Miramand y Guary, 1980 Portugal 0.03-88 92-274 95-1270 Raimundo y Vale, 2008 Portugal 0.27-0.52 Seixas et al., 2005b Egipto 2.4-3.7 2.4-5.4 6.1-9.5 57-121 40.8-69.3 Nessim y Riad, 2003 Graneledone sp. Océano Índico 24.6 465 Bustamante et al., 1998 Benthoctopus thielei Océano Índico 31.5 306 Bustamante et al., 1998 Eledone cirrhosa Francia 0.17 0.60 0.36 0.4 335±14 21±2 Miramand y Bentley, 1992

Branquias Octopus hubbsorum Santa Rosalía <0.22 4

(0.08-8) 33

(17-73) 0.7

(0.2-1.3) 2.2

(0.6-4.8) 0.28

(0.2-0.3) 136

(84-187) 91

(16-529) 0.05


Bahía de La Paz <0.22 7

(1-17)

47

(36-63)

0.4

(0.3-0.6)

0.2

(0.21-.23)

0.24

(0.21-.28)

130

(73-174)

44

(30-65)

0.08


Octopus vulgaris Portugal 7.6-85 113±47 40±28 Napoleao et al., 2005 África (noreste) 17 177(92-253) 49 (19-87) Soldevilla, 1987 Mónaco 0.05±0.01 300±40 40±20 Miramand y Guary, 1980 Portugal 0.19-0.90 Raimundo et al., 2010 Portugal 0.16-22 66-128 10-252 Raimundo y Vale, 2008 Portugal 0.28-0.42 Seixas et al., 2005b Egipto 1.2-1.9 0.8-1.9 2.7-4.8 23-38 10.8-15.8 Nessim y Riad, 2003

Marruecos 0.37-0.58 0.26-3.18 371-644 208-407 Karim et al., 2016 Graneledone sp. Océano Índico 22.6 530 Bustamante et al., 1998 Benthoctopus thielei Océano Índico 49.1 168 Bustamante et al., 1998 Eledone cirrhosa Francia 0.11 0.56 <0.1 0.7 268±8 9±3 Miramand y Bentley, 1992

AN

EX

OS

90

Anexo 1 (Continuación). Concentración de elementos potencialmente tóxicos (mg kg-1, peso seco) en manto, glándula digestiva, corazones branquiales y

branquias de Octopus hubbsorum y otras especies de pulpos.

Tejido/Órgano Especies Localidad Mg Mn Ni Pb Rb Se Sr Tl U V Zn Fuente

Músculo Octopus hubbsorum Santa Rosalía 2741

(923-3770) 1.3

(0.3-2.6) <0.13 <0.77 <0.86 <1.08

13 (2-19)

<0.55 <6.37 <0.15 58

(19-74) Presente estudio

(manto) Bahía de La Paz 3164

(2420-4910) 0.9

(0.7-1.1) <0.13 <0.77 <0.86 <1.08

14 (9-28)

<0.55 <6.37 <0.15 64


*manto y brazos Octopus vulgaris Portugal 0.06-2.3 37-119 Raimundo et al., 2004

**brazos Portugal* 53-121 Raimundo et al., 2005

Portugal* 1.8±0.7 1.7±1.1 0.9-2.4 76±22 Napoleao et al., 2005

África (noreste) 2.2 70 (41-186) Soldevilla, 1987

Mónaco 3±2 0.3±0.2 70±30 Miramand y Guary, 1980

Portugal 0.3-1.6 47-64 Raimundo y Vale, 2008

Portugal** 1.5-2.39 2.9-4.0 1.1-4.2 58-142 Seixas et al., 2005a

Egipto 1.1-1.4 8.6-11.6 1.8-7.4 13.2-19.9 Nessim y Riad, 2003

Túnez <3.2 50-120 Rjeibi et al., 2014

Marruecos 0.6-8.9 280-298 Karim et al., 2016

Octopus cyanea Tanzania* 2.5-8.5 Mshana y Sekadende, 2014

Graneledone sp. Océano Índico 113 Bustamante et al., 1998

Benthoctopus thielei Océano Índico 138 Bustamante et al., 1998

Eledone cirrhosa Francia 1.0±0.3 0.4±0.1 0.11±0.05 <0.5 105±4 Miramand y Bentley, 1992

Glándula Octopus hubbsorum Santa Rosalía 1893

(1300-2630) 17

(3-37) 1.3

(0.5-2.8) 6.2

(1-14) <5.0

8 (4-19)

21 (16-31)

<5.0 <6.37 1.9

(0.5-4.3) 877


digestiva Bahía de La Paz 2014

(1300-2620) 6

(3-7) 2.4

(1-4.5) 2.7

(0.7-5.9) <5.0

8 (5-10)

32 (16-48)

<5.0 <6.37 2.0

(0.5-2.7) 802


Octopus vulgaris Portugal 0.04-44 198-14718 Raimundo et al., 2004

Portugal 198-14721 Raimundo et al., 2005

Portugal 5.6±2.4 5.4±4.2 6.9±3.2 4.8-16.2 3.8±2 1463±726 Napoleao et al., 2005

Portugal 2.5-8.9 0.3-14.4 Seixas y Pierce, 2005


Mónaco 7±0.5 4.5±1 1450±400 Miramand y Guary, 1980



Egipto 0.6-4.0 8.8-20.5 5.6-16.4 109-142 Nessim y Riad, 2003

Túnez 5-6 500-650 Rjeibi et al., 2014

Marruecos 6.7-63 17.9-80.3 Karim et al., 2016

Octopus cyanea Tanzania 3.6-12 Mshana y Sekadende, 2014



Eledone cirrhosa Francia 2.8-5.4 2.3-2.6 1-1.3 2.8-4.1 567-711 Miramand y Bentley, 1992

Corazones Octopus hubbsorum Santa Rosalía 2635

(828-3330) 52

(19-115) 263

(73-364) <0.77 <5.0

6 (1-14)

61 (19-93)

<0.55 17

(6-29) 41

(13-55) 130


branquiales Bahía de La Paz 2844

(2330-3240) 11

(5-40) 186

(107-328) <0.77 <5.0

6 (4-11)

50 (41-84)

<0.55 18

(9-26) 33

(16-50) 158


Octopus vulgaris Portugal 7.8±4.8 251±122 8.1±5.0 5.2-13.3 36±17 81±23 Napoleao et al., 2005

Portugal 7-12 17-78 Seixas y Pierce, 2005


Mónaco 13±3 25±2 65±15 Miramand and Guary, 1980

Egipto 0.9-2.8 34.2-74.4 8.27-9.41 13-58 Nessim and Riad, 2003



Eledone cirrhosa Francia 4.5±0.2 6.1±0.2 0.39±0.04 6.0 ± 1.0 130±1 Miramand y Bentley, 1992

Branquias Octopus hubbsorum Santa Rosalía 2489

(1620-2850)

7

(5-9)

0.8

(0.3-2.8) <0.77 <5.0

4

(3-6)

14

(9-18) <0.5 <6.37 <0.15

87


Bahía de La Paz 2530

(2060-3050) 6

(4-6) 0.3

(0.2-0.5) <0.77 <5.0

4 (3-6)

16 (11-23)

<0.5 <6.37 <0.15 80


Octopus vulgaris Portugal 6.3±2.3 1.5±0.5 72±17 Napoleao et al., 2005


Mónaco 10±0.5 0.5±0.2 120±20 Miramand y Guary, 1980



Egipto 0.1-1.1 5.5-8.4 2.1-4.4 10-20 Nessim y Riad, 2003

Marruecos 1.57-76 56-461 Karim et al., 2016



Eledone cirrhosa Francia 4.3±0.1 0.7±0.1 0.62±0.01 <0.5 133±1 Miramand y Bentley, 1992 91

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