I

INSTITUTO NACIONAL DE PESQUISAS DA AMAZÔNIA - INPA

PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM BOTÂNICA

SAMYRA RAMOS CHAVES

Manaus, Amazonas

Julho, 2015

BIOLOGIA FLORAL E POLINIZAÇÃO DE Parkia ulei

(Harms) Kuhlm. E Parkia multijuga Benth. (FABACEAE-MIMOSOIDEAE)

II

SAMYRA RAMOS CHAVES

ORIENTADOR: Dr. MICHAEL JOHN GILBERT HOPKINS

Manaus, Amazonas

Julho, 2015

Dissertação apresentada ao Programa de Pós-Graduação em Botânica do INPA, como parte dos requisitos para obtenção do título de Mestre em Ciências Biológicas, área de concentração em Botânica.

BIOLOGIA FLORAL E POLINIZAÇÃO DE Parkia ulei

(Harms) Kuhlm. E Parkia multijuga Benth. (FABACEAE-MIMOSOIDEAE)

III

IV

V

C512b Chaves, Samyra Ramos Biologia floral e polinização de Parkia ulei (Harms) Kuhlm e

Parkia multijuga Benth. (Fabaceae-Minosoideae) / Samyra Ramos Chaves. --- Manaus: [s.n.], 2015.

67 f. : il., color. Dissertação (Mestrado) --- INPA, Manaus, 2015. Orientador: Michael John Gilbert Hopkins.

Área de concentração: Diversidade, Conservação e uso da Flora Amazônica

1.Polinização. 2. Biologia floral. 3. Parkia ulei. 4. Parkia

multijuga Benth. I.Título CDD 581.16

Sinopse:

Estudou-se a biologia floral e a polinização de duas espécies do gênero Parkia. Foram realizados testes sobre a biologia floral, além de observado o comportamento dos visitantes florais. Testes referentes à biologia floral também foram realizados. Parkia ulei é polinizada por abelhas e Parkia

multijuga é polinizada por micro insetos.

Palavras chaves: Polinizadores, Parkia, Biologia floral, Néctar.

VI

Dedico este trabalho a minha mãe Roseane Feitosa, meu pai Miguel Arcângelo e a meus irmãos Richard Anderson, Sâmara Sâmed, e Thainy Ramos, por todo amor, carinho e compreensão.

VII

AGRADECIMENTOS

Agradeço em primeiro lugar à Deus pelo dom da vida e por sempre iluminar meu coração e

me mostrar que nunca estive sozinha nesta difícil jornada;

Ao Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia - INPA, pela realização do Mestrado e em

especial ao Curso de Pós-Graduação em Botânica.

Ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq) pela concessão

da bolsa de estudos;

Ao PNADB pelo financiamento do projeto de estudo;

Ao meu querido orientador Dr. Mike Hopkins por todo apoio, paciência de ir ao campo

comigo, por tornar meus campos mais alegres, por suas valiosas sugestões no meu trabalho e

por apostar em mim para fazer parte desse mundo das Parkia;

Ao Parque Nacional do Viruá, em especial à Beatriz Lisboa (Bia), por toda a estrutura de

trabalho que me foi permitida; ao Iran Almeida por ser essa pessoa mais que especial e que

me deixou fazer parte de sua família e aos seus filhos Bruno, Vandeberg (Miudo) e o

“Branco”, que me acolheram tão bem; Aos Brigadistas por deixarem tudo mais alegre, mesmo

em momentos de fogo; aos guardas, pela amizade sincera; e aos meus auxiliares de campo:

Wicles, Alex, Aluízio (Bebe), Williasmar (Mar) e Renato. Sem vocês, eu também não teria

conseguido. Muito obrigado pela força e por me darem coragem de enfrentar jacarés, sucuri,

queixada.... A amizade será eterna. E em especial ao Renato: Vai dar tudo certo! Deus nunca

dá um fardo maior do que possamos carregar! Torcendo por sua recuperação;

Aos integrantes do laboratório de Anatomia vegetal – LABAF da Universidade Federal do

Amazonas - UFAM, em especial a Dr. Poliana, pela ajuda na anatomia das flores e ao

Emanuel por todo o auxílio em laboratório;

A galera da Entomologia do INPA, em especial ao Diego Mendes pela ajuda na identificação

dos insetos; ao David Nogueira pela identificação das abelhas, bem como ao Thiago

Mahlmann do Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia – INPA, na identificação das

espécies; ao Alexandre Somavilla pela identificação das vespas; a Kelve Franklimara pela

identificação das borboletas; ao querido André Luiz Mascarenhas pela ajuda na triagem e

VIII

identificação dos Thysanoptera e por ter me indicado um especialista na identificação dos

mesmos, com isso agradeço também imensamente ao Dr. Adriano Cavalleri da Universidade

Federal do Rio Grande - São Lourenço do Sul; a Juliana Vieira do Instituto de Ciências exatas

e Tecnologia de Itacoatiara - ICET pela identificação dos Staphylinidae.

Ao Profº Dr. André Luiz Gomes da Silva da Universidade Federal Fluminense pelas valiosas

críticas e sugestões.

Aos meus amigos que conquistei durante os dois anos de Mestrado. Gostaria de deixar aqui

registrado os meus sinceros agradecimentos: às “Parketes” (Lorena e Lívia), pela troca de

conhecimento, pelos campos e pela amizade; aos meus colegas de turma Heloide, Marcos,

Lívia, Liane, Ednéia, Semirian, Alysson, Lorena, Sabrina, Wellison, Diana e Luciana pelo

convívio e pela amizade;

E por último e não menos importante, ao amor da minha vida Luis Paulo Costa, que é a

metade de mim, é a minha melhor parte, é o meu companheiro, o meu namorido, o meu

amigo! Obrigada por me esperar no ano em que ficamos longe! Obrigada por me ajudar no

laboratório! Obrigada por me ajudar no meu trabalho! Obrigada por me ajudar na vida!

Obrigada por fazer parte dela!

Enfim, obrigada a todos que de alguma maneira fizeram parte de tudo isso!

IX

Um Meio ou uma Desculpa

Roberto Shinyashiki

"Não conheço ninguém que conseguiu realizar seu sonho, sem sacrificar feriados e domingos

pelo menos uma centena de vezes.

Da mesma forma, se você quiser construir uma relação amiga com seus filhos, terá que se

dedicar a isso, superar o cansaço, arrumar tempo para ficar com eles, deixar de lado o orgulho

e o comodismo.

Se quiser um casamento gratificante, terá que investir tempo, energia e sentimentos nesse

objetivo.

O sucesso é construído à noite!

Durante o dia você faz o que todos fazem.

Mas, para obter um resultado diferente da maioria, você tem que ser especial.

Se fizer igual a todo mundo, obterá os mesmos resultados.

Não se compare à maioria, pois, infelizmente ela não é modelo de sucesso.

Se você quiser atingir uma meta especial, terá que estudar no horário em que os outros estão

tomando chope com batatas fritas.

Terá de planejar, enquanto os outros permanecem à frente da televisão.

Terá de trabalhar enquanto os outros tomam sol à beira da piscina.

A realização de um sonho depende de dedicação, há muita gente que espera que o sonho se

realize por mágica, mas toda mágica é ilusão, e a ilusão não tira ninguém de onde está, em

verdade a ilusão é combustível dos perdedores, pois...

Quem quer fazer alguma coisa, encontra um MEIO.

Quem não quer fazer nada, encontra uma DESCULPA.

X

RESUMO

O trabalho teve como objetivo estudar a biologia floral e a polinização de Parkia ulei (Harms)

Kuhlm. e Parkia multijuga Benth., espécies ocorrentes no bioma amazônico. Nesta região P.

ulei floresce de janeiro a março e frutifica a partir de fevereiro e permanece com os frutos até

a próxima floração. Parkia multijuga floresce em fevereiro e frutifica a partir de março. Os

frutos também permanecem até a próxima floração. Em ambas as espécies as flores são

inseridas em capítulos globosos. Os grãos de pólens das duas espécies são agrupados em

políades. A antese de P. ulei é diurna iniciando por volta 4:00 h sendo completada às 7:00 h.

P. multijuga tem antese noturna, com amadurecimento de suas estruturas reprodutivas a partir

das 18:30h, com início de abertura dos botões por volta das 14:00 h, estando aberta

completamente às 17:00 h. O recurso floral ofertado por P. ulei é o pólen e o néctar e P.

multijuga somente o pólen. Em ambas as espécies o capítulo funciona como unidade básica de

polinização. Em Parkia ulei os polinizadores efetivos são as abelhas Apis mellífera (Linnaeus,

1758), Ptilotrigona cf. lurida (Smith,1854), Trigona albipennis Almeida, 1995, Trigona sp.,

Partamona cf. ferreirai Pedro & Camargo, 2003. Vários insetos visitam os capítulos apenas

como pilhadores de recursos, como as abelhas Melipona cf. flavolineata Friese, 1900, e

Xylocopa sp., além de vespas, borboletas, dípteros, coleópteros e thrips. Em P. multijuga os

potenciais polinizadores são Nitidulidae, Staphylinidae, Thysanoptera, Culicidae,

Ceratopogonidae. Testes de sistemas reprodutivos mostraram uma autoincompatibilidade em

P. ulei e em P. multijuga não foi realizado.

Palavras chave: Polinização, Apis mellifera, Thysanoptera, Melitofilia, Biologia floral

XI

ABSTRACT

The work aimed to study the reproductive biology of Parkia ulei ((Harms) Kuhlm. and P.

multijuga Benth., species found in the Amazon biome. In this region P. ulei flowers from

January to March and fruits from February and remains with the fruits until the next flowering

season. P. multijuga flowers in February and fruits from March. The fruits also remain until

the next flowering season. In both species, the flowers are inserted into globular capitula.

Pollen grains of both species are grouped into polyads. Anthesis is diurnal in P. ulei starting

around 4:00 and complete by 7. 00. P. multijuga has nocturnal anthesis, starting at about 14:

00h, and is completely open at 17: 00h. The floral rewards offered by P. ulei are pollen and

nectar, and only pollen in P. multijuga. In both species, the capitulum functions as the basic

unit of pollination. In P. ulei the effective pollinators are bees, including Apis mellifera

(Linnaeus, 1758), Ptilotrigona cf. lurida (Smith, 1854), Trigona albipennis Almeida, 1995,

Trigona sp. and Partamona cf. ferreirai Pedro & Camargo, 2003. Several insects visiting the

capitula are robbers including the bees Melipona cf. flavolineata Friese, 1900, and Xylocopa

sp. as well as wasps, butterflies, flies, beetles and thrips. In P. multijuga potential pollinators

might include Nitidulidae, Staphylinidae, Thysanoptera, Culicidae and Ceratopogonidae.

Tests of the reproductive systems P. ulei and P. multijuga were inconclusive.

.

Key words: Pollination, Apis mellifera, Thysanoptera, Mellitofilia, Floral biology

XII

SUMÁRIO

Lista de Tabelas ................................................................................................................... XIV

Lista de Figuras ................................................................................................................... XV

1. INTRODUÇÃO ............................................................................................................... 1

2. OBJETIVOS .................................................................................................................... 12

2.1. Geral .......................................................................................................................... 12

2.2. Específicos ................................................................................................................. 12

3. MATERIAL E MÉTODOS ............................................................................................. 13

3.1. Área de estudo .......................................................................................................... 13

3.2. Espécies estudadas .................................................................................................... 15

3.3. Fenologia reprodutiva ............................................................................................... 15

3.4. Biologia floral ........................................................................................................... 16

3.5. Visitantes florais ....................................................................................................... 18

3.6. Sistema reprodutivo .................................................................................................. 20

3.7. Sucesso reprodutivo pré-emergente.......................................................................... 20

3.8. Análise de dados ....................................................................................................... 20

4. RESULTADOS ............................................................................................................... 21

4.1. Fenologia reprodutiva ............................................................................................... 21

4.2. Biologia floral ........................................................................................................... 23

4.3. Visitantes florais ....................................................................................................... 27

4.4. Sistema reprodutivo .................................................................................................. 34

5. DISCUSSÃO ................................................................................................................... 36

4.1. Fenologia reprodutiva ............................................................................................... 36

XIII

5.2. Biologia floral ........................................................................................................... 36

5.3. Visitantes florais ....................................................................................................... 38

5.4. Sistema reprodutivo .................................................................................................. 42

6. CONCLUSÃO ..................................................................................................................... 43

7. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ............................................................................ 45

XIV

LISTA DE TABELAS

Tabela 1- Morfometria das estruturas florais de Parkia ulei e P. multijuga ....................... 24

Tabela 2- Visitantes florais de P. ulei.................................................................................. 32

Tabela 3- Visitantes florais de P. multijuga ........................................................................ 34

Tabela 4- Sistema reprodutivo de P. ulei ............................................................................ 35

Tabela 5- Sucesso reprodutivo de P. ulei ............................................................................ 35

XV

LISTA DE FIGURAS

Figura 1- Os três tipos de flores funcionais dispostos nos capítulos das espécies da seção

Parkia ................................................................................................................................. 03

Figura 2- Os dois tipos de flores funcionais dispostos nos capítulos das espécies da seção

Platyparkia .......................................................................................................................... 04

Figura 3- Capítulo da seção Sphaeroparkia com um tipo de flor funcional ....................... 05

Figura 4- Filogenia de Parkia baseada em caracteres morfológicos ................................... 06

Figura 5- Filogenia de Parkia baseada em DNA de cloroplasto ......................................... 07

Figura 6- Síndrome de quiropterofilia nas espécies da seção Parkia e Platyparkia ........... 08

Figura 7- Espécies da seção Sphaeroparkia ........................................................................ 09

Figura 8- Mapa do Parque Nacional do Viruá ..................................................................... 13

Figura 9- Mapa evidenciando a área de estudo no INPA .................................................... 14

Figura 10- Fenologia reprodutiva de Parkia ulei em 2014 ................................................. 21

Figura 11- Fenologia reprodutiva de Parkia ulei em 2015 ................................................. 21

Figura 12- Antese de Parkia ulei ......................................................................................... 25

Figura 13- Antese de Parkia multijuga ............................................................................... 26

Figura 14- Indice de néctar em Parkia ulei ao longo do dia ............................................... 27

Figura 15- Visitantes florais de Parkia ulei ........................................................................ 31

Figura 16- Visitantes florais de Parkia multijuga ............................................................... 33

1

1. INTRODUÇÃO

A floresta amazônica é composta por diferentes formações vegetais, o que a

torna rica em espécies vegetais e uma das regiões de maior biodiversidade da Terra.

Essa flora é pouco conhecida, devido a sua grande extensão territorial, diversidade

florística, e o difícil acesso às áreas de amostragem, existindo uma baixa densidade de

coletas, coletas restritas e determinados locais severamente comprometidos (Hopkins,

2007). Na flora amazônica, a família Fabaceae se destaca pelo número de indivíduos

por área, assim como pela diversidade de gêneros e espécies (Souza, 2012). É uma das

maiores famílias dentre as angiospermas, com 630 gêneros e 18.000 espécies

distribuídas em três subfamílias: Caesalpinioideae, Mimosoideae e Papilionoideae (Judd

et al., 2009) e 36 tribos (Doyle e Luckow, 2003). Apresenta distribuição ampla ao redor

do globo, estando presente tanto em florestas tropicais, quanto desertos, planícies e

regiões alpinas (Doyle e Luckow, 2003). Muitos de seus representantes possuem grande

valor econômico, pois são utilizados na alimentação humana, como forrageiras, na

recuperação de solos empobrecidos, na arborização urbana, bem como nas indústrias

madeireiras e químicas (Lewis et al., 2005).

A subfamília Mimosoideae possui 3000 espécies distribuídas em 60 gêneros

(Ribeiro et al., 1999; Souza e Lorenzi, 2005). As espécies são distribuídas em cinco

tribos, com hábitos que variam de árvores, arbustos, ervas e lianas. Sua abrangência

geográfica é principalmente pantropical e subtropical, com a maior diversidade nos

gêneros Acacia, Mimosa e Inga (Pennington, 1997; Ribeiro et al., 1999).

Esta subfamília apresenta uma variedade de tipos florais tanto generalistas como

especialistas, em relação aos seus sistemas de polinização. Em muitas das espécies de

Parkia e Mimosa, por exemplo, as densas inflorescências em forma de capítulo

funcionam como uma unidade de polinização e, apesar de possuírem flores diminutas e

serem visitadas por animais como abelhas, beija-flores e mariposas, estão estritamente

adaptadas à polinização por morcegos (Baker e Harris, 1957; Gould, 1978; Hopkins,

1984; Vogel et al., 2005).

2

Parkia R. BR (Fabaceae - Mimosoideae) é um gênero pantropical com

aproximadamente 34 espécies reconhecidas atualmente, divididas em três seções

taxonômicas: seção Parkia que é pantropical, seções Platyparkia e Sphaeroparkia que

são exclusivamente neotropicais. O gênero apresenta 18 espécies ocorrentes na América

do Sul, três na África, uma em Madagascar e aproximadamente 12 no Oeste da Ásia. A

distribuição natural de Parkia nos neotrópicos estende-se de Honduras até a costa leste

do Brasil, sendo a Amazônia o centro de diversidade (Hopkins, 1986).

Hopkins (1986) fez uma revisão taxonômica do gênero e estabeleceu uma nova

classificação infra genérica baseada na estrutura da inflorescência, em que os capítulos

que são compostos por dezenas de pequenas flores tubulares, podem ter até três tipos de

flores funcionais: férteis, secretoras de néctar e estaminadas. A presença ou não desses

tipos de flores, foram a base para a divisão das seções dentro do gênero.

Nas espécies da seção Parkia os capítulos são compostos por três tipos de flores:

(1) flores férteis localizada na base; (2) flores secretoras de néctar, localizadas na parte

mediana; e (3) flores estaminadas, localizadas no ápice (Figura 1). A seção Platyparkia

possui capítulos ovais, compostos por dois tipos de flores: (1) flores férteis que são em

maior número e localizam-se na parte periférica do capítulo e (2) flores nectaríferas

localizadas na parte apical do capítulo (Figura 2). Na seção Sphaeroparkia os capítulos

são compostos apenas de flores férteis, não ocorrendo flores nectaríferas especializadas

(Figura 3).

3

Figura 1. Figura de Hopkins (1984) modificada, mostrando os três tipos de flores funcionais dispostas nos capítulos das espécies de seção Parkia.

Estaminódios

Férteis

Receptáculo

Fértil Secretora néctar Estaminódio

Ovário

Férteis Secretoras néctar

Estaminódios

Secretoras néctar

Estaminódios

Escala capítulo

Escala flores

P. igneiflora P. decussata

Seção Parkia

Férteis

Tecido nectarífero

4

Figura 2. Figura de Hopkins (1984) modificada, mostrando os dois tipos de flores funcionais dispostas nos capítulos das espécies de seção Platyparkia.

Férteis

Secretoras néctar

Secretora néctar

Estilete Estames

Corola

Cálice

Fértil

Seção Platyparkia

P. pendula

5

Figura 3. Figura de Hopkins (1984) modificada, mostrando o tipo de flor funcional disposta nos capítulos das espécies de seção Sphaeroparkia.

Baker e Harris (1957) descreveram a polinização por morcego de uma espécie

africana de Parkia (P. clappertoniana (agora P. biglobosa (Jacq.) G. Don)), e

levantaram a hipótese de que a maioria das espécies encontradas no Novo Mundo

poderia ser polinizada por morcegos de um grupo distintamente relacionado com os

morcegos que polinizavam as espécies encontradas no Velho Mundo. Eles chamaram a

atenção a um enigma na história da evolução de quiropterofilia no gênero, em que a

interação entre morcegos e Parkia poderia ter sido evoluída no Velho Mundo, uma vez

que os morcegos de lá provavelmente teriam uma história mais longa com frugivoria e

nectarivoria, porém, as espécies de Parkia eram pouco diversas. Em contraste,

consideraram que no Novo Mundo, a história de nectarivoria por Microchiroptera,

grupo principalmente insetívoro, era provavelmente mais recente, porém, também

notaram que havia muito mais diversidade nas inflorescências, incluindo morfologias

que não indicavam polinização por morcegos, verificado em P. ulei. Isso poderia sugerir

P. ulei Fértil

Estames

Corola

Cálice

P. multijuga Fértil

Seção Sphaeroparkia

6

que o tipo de inflorescência mais simples e o modo de polinização basal não

quiropterófila em Parkia teriam surgido no Novo Mundo, o que de certa forma seria

significativo, uma vez que P. ulei se assemelha muito às espécies de Leucaena que é

neotropical.

Luckow e Hopkins (1995) realizaram uma filogenia do gênero Parkia baseada

em caracteres morfológicos, e recuperaram a seção Sphaeroparkia como sendo basal

dentro do gênero e parafilética, e as seções Parkia e Platyparkia, monofiléticas. Os

dados da seção Sphaeroparkia corroboram com a hipótese levantada por de Baker e

Harris (1957) sobre um modo de polinização basal para P. ulei, que pertence à seção

Sphaeroparkia (Figura 4).

Figura 4. Figura de Luckow e Hopkins (1995): Filogenia de Parkia baseada em caracteres morfológicos.

7

No entanto, um estudo recente sobre a Filogenia inferida para 22 espécies de

Parkia com base em dados do DNA de cloroplasto, mostrou que as espécies

entomófilas formam um sub clado mais derivado dentro do clado neotropical, o que

sugere uma evolução recente da entomofilia dentro do gênero. Estes resultados refutam

a hipótese de Luckow e Hopkins (1995) que sugeriram que entomofilia em Parkia era

basal (Oliveira, et al., 2015) (Figura 5).

Figura 5. Figura de Oliveira et al., 2015: Filogenia de Parkia baseada em DNA de cloroplasto.

Todas as espécies da seção Parkia e Platyparkia são polinizadas por morcegos

tornando-se um dos grupos mais especializados a esse tipo de polinização (Luckow e

Hopkins, 1995). Seguindo então a classificação de Faegri e Pijl (1979) sobre as

síndromes de polinização, essas espécies de Parkia se enquadram na síndrome de

8

quiropterofilia, que é bem característica, com flores nectaríferas e antese noturna, com o

capítulo sendo a unidade de polinização (Figura 6). Somente a seção Sphaeroparkia

apresenta características de ser exclusivamente entomófila e com aparente

diversificação em seus polinizadores, como pode ser observado em Parkia velutina

Benoist, que possui flores vermelhas e antese noturna e é polinizada por abelhas

noturnas (Hopkins et al., 2000) (Figura 7A). Parkia ulei (Harms) Kuhlm. que

atualmente é dividida em duas variedades (Hopkins, 1984, 1986): P. ulei var. ulei,

apresentando flores de cor amarela e antese diurna, porém o polinizador é desconhecido

(Figura 7B) e P. ulei var. surinamensis Kleinh., com flores amarelas, antese diurna e

provavelmente é polinizada por abelhas (Hopkins, 1984); o polinizador de Parkia

multijuga Benth., que possui flores amarelas e antese noturna, até o momento é

desconhecido (Hopkins, 1986) (Figura 7C).

Figura 6. Síndrome de quiropterofilia nas espécies da seção Parkia e Platyparkia: A: P. speciosa Hassk;

B: P. nitida Miq.; C: P. pendula (Willd.) Benth. ex Walp.; D: P. platycephala Benth.

9

Figura 7. Espécies da seção Sphaeroparkia: A: P. velutina sendo visitada por abelha noturna; B: P. ulei;

C: P. multijuga.

Parkia possui um sistema ideal para investigação da evolução de mecanismos de

polinização e características associadas, uma vez que apresenta uma diversificação de

polinizadores (morcegos, abelhas diurnas e noturnas), além de mostrar uma riqueza de

variação morfológica (Luckow e Hopkins, 1995). Características morfológicas,

fisiológicas e ecológicas da flor se relacionam com os vetores de polinização e o estudo

dessas características pode vir a auxiliar na determinação dos polinizadores. O conjunto

de atributos florais como a morfologia floral, o tipo de atrativo e de recompensa florais

determinam síndromes de polinização específica (Faegri e Pijl, 1979) como as que

ocorrem nos capítulos de Parkia.

Estudos sobre a biologia reprodutiva é um critério importante para a manutenção

do equilíbrio de sistemas ecológicos permeando relações entre planta-animal, como em

mecanismos de polinização, de dispersão e até na pilhagem de recursos florais, de frutos

e sementes (Proctor e Yeo, 1972).

Para que se possa ter um melhor entendimento a respeito dessas interações,

aspectos como fenologia reprodutiva, biologia floral e visitante florais, além de sistema

10

e sucesso reprodutivo se fazem necessário, uma vez que estas permitem o entendimento

de características evolutivas.

A fenologia é o estudo da ocorrência de eventos biológicos repetitivos naturais,

que envolve ciclos vegetativos e reprodutivos das plantas (Lieth, 1976). O estudo

fenológico permite o entendimento da organização biológica e é fundamental para o

estudo de interação animal – planta (Rego et al., 2007). Essas interações possibilitam a

permanência destes dois componentes básicos no ambiente, uma vez que as plantas

dependem dos animais para garantir seu sucesso reprodutivo e os animais necessitam

das plantas como fonte de recursos (Borges, 2000).

Entender as características morfológicas e da biologia floral é o primeiro passo

para conseguir avaliar as interações entre o pólen e o estigma, flores e polinizadores

(Kearns e Inouye, 1993). E o estudo dos atributos florais e das síndromes de polinização

pode fornecer dados para responder questões relacionadas à manutenção do fluxo

gênico intraespecífico, sucesso reprodutivo, partilha e competição entre polinizadores e

também sobre conservação de hábitats naturais afetados por processos de fragmentação

(Machado e Lopes, 2002; Faegri e Pijl, 1979).

O estudo do sistema reprodutivo de espécies fornece indícios sobre como ocorre a

reprodução e de como os genes são recombinados e são mantidos pelas espécies para

que haja perpetuação e variabilidade genética (Sebbenn et al., 1999). A seleção e

eficácia do sistema de reprodução em plantas que são polinizadas por animais, são

determinadas principalmente pelo comportamento dos polinizadores (Bawa e Beach,

1981). A maioria das espécies de plantas em ecossistemas tropicais depende de animais

para realizar a polinização e a ausência de polinizadores específicos pode causar a

redução da produção de frutos e sementes, podendo ocasionar a extinção de espécies

naturais (Bawa et al., 1985).

As Angiospermas apresentam ampla variedade de sistemas de polinização que vão

desde a autopolinização (autogamia) obrigatória em associação com

autocompatibilidade até polinização cruzada (xenogamia) obrigatória em conjunção

com autoincompatibilidade (Oliveira et al., 2006). Há várias espécies que possuem

sofisticados mecanismos para evitar a autopolinização, dando prioridade à polinização

11

cruzada, que irá gerar maior variabilidade genética na população (Proctor et al., 1996).

Dessa forma, a participação de animais que atuem como propagadores de pólen influem

diretamente no sucesso reprodutivo, uma vez que aumenta a probabilidade de haver

polinização cruzada.

Diante do exposto acima a respeito do entendimento do processo de evolução de

polinização em Parkia e que o estudo da biologia da polinização seria uma ferramenta

que poderia ajudar a compreender esse processo, objetivou-se estudar a biologia floral e

a polinização de Parkia ulei e P. multijuga.

12

2. Objetivos

2.1 Geral

Descrever a biologia da polinização de Parkia ulei e Parkia multijuga,

determinando a biologia floral e seus potenciais polinizadores.

2.2 Específicos

1. Descrever a fenologia de floração e frutificação para cada espécie;

2. Determinar a morfometria floral das espécies estudadas;

3. Identificar o horário de abertura e duração das flores, período de receptividade

estigmática e a viabilidade dos grãos de pólen;

4. Descrever o comportamento de visita dos visitantes florais, destacando os

polinizadores;

5. Identificar o sistema reprodutivo.

13

3. Material e Métodos

3.1 Área de estudo

O estudo de campo foi realizado em dois locais diferentes, um para cada espécie.

Parkia ulei foi pesquisada no Parque Nacional do Viruá (1º29’26”N e 61º00’09” O),

que está localizado no município de Caracaraí, à porção sul do estado de Roraima, a

aproximadamente 140 km de Boa Vista. O Parque cobre uma área de 227.011 hectares,

fazendo limites a oeste pelo Rio Branco, a leste pelo traçado da BR-174 e de seu trecho

abandonado conhecido como “Estrada Perdida” e ao sul pelo Rio Anauá (Gribel et al.,

2009) (Figura 8).

Figura 8. Mapa de localização do Parque, evidenciando o local da área de estudo, Estrada Perdida.

No Parque são encontradas diversas fisionomias florestais e não florestais típicas

da Bacia Amazônica e do Planalto Guiano, formando um mosaico de formações

vegetacionais (Gribel et al., 2009). Entre as formações não florestais, as campinas e

campinaranas dominam a paisagem do Parque. Segundo Schaefer et al. (2009) seguindo

14

a classificação de Veloso et al. (1991), ocorre também no Parque, Floresta Ombrófila

Densa e Aberta de Terras Baixas, Floresta Ombrófila Densa Aluvial ao longo dos rios e

pequenas áreas de Floresta Ombrófila Densa e Aberta Submontana, nas serras baixas e

inselbergs.

Seguindo a classificação de Köppen, o clima é do tipo Tropical chuvoso, quente

e úmido, apresentando períodos secos e úmidos. Apresenta uma temperatura média de

25º C com precipitação pluviométrica anual em torno de 1.600 mm (Barbosa, 1997).

Para Parkia multijuga, o estudo foi realizado no Instituto Nacional de Pesquisas

da Amazônia – INPA, Campus – V8, situado na Avenida Efigênio Sales (02º08’07'S,

60º01’38'W). A área do campus é composta por prédios, onde estão situados os

laboratórios de pesquisas científicas, e contém ainda uma pequena vegetação

amazônica.

Figura 9. Mapa mostrando o local de estudo no INPA. Pontos em vermelho são os indivíduos de Parkia encontrados.

Seguindo a classificação de Köppen, o clima na região é quente e úmido,

correspondente ao clima Am, com temperatura do ar de 25 °C e 28 °C, mínimos e

máximos, respectivamente, no período seco. A precipitação anual é em média de 2100

(RADAMBRASIL, 1978).

15

3.2 Espécies estudadas

Parkia ulei é uma leguminosa arbórea, que cresce sobre areia branca, em

campinas e que pode alcançar até 20 m de altura. Suas flores são dispostas em capítulos

esféricos, com antese diurna e produzem um odor adocicado. Ocorre na região ocidental

da Amazônia brasileira, no Rio Negro e Rio Branco nas bacias de drenagem no Humaitá

ao norte e perto do Rio Madeira ao sul. No Parque Nacional do Viruá, ocorre ao longo

da “Estrada Perdida”, onde os indivíduos apresentam aproximadamente 7 m de altura e

podem chegar à aproximadamente 20 m de altura (Hopkins, 1986).

Parkia multijuga é uma leguminosa de terra firme e floresta de várzea, exclusiva

de solos argilosos (Ducke, 1949). Sua altura é de aproximadamente 40 m (Hopkins,

1986), embora, dos cinco indivíduos encontrados na área de estudo, quatro tinham em

média 10 m de altura. Apresenta suas flores dispostas em capítulos, de cor amarela com

antese crepuscular e libera um odor fétido. A espécie pode ser encontrada na Amazônia

brasileira, Colômbia, Equador e Peru. Em Manaus ela pode ocorrer em florestas altas,

longe de córregos (Hopkins, 1986). No Campus do Inpa V/8 são encontrados cinco

indivíduos de P. multijuga e provavelmente todos eles foram plantados no local e suas

sementes são de origem desconhecida.

3.3 Fenologia reprodutiva

Os estudos da fenologia reprodutiva de P. ulei foram realizados no período de

dezembro de 2013 a fevereiro de 2015 em 14 indivíduos floridos encontrados ao longo

da estrada.

Foram realizados acompanhamentos quinzenais em todos os indivíduos

selecionados para a obtenção dos seguintes dados: (1) presença de botões florais (desde

o início da formação da estrutura floral até a abertura dos botões florais); (2)

inflorescência (quantos capítulos apresentam estágio de antese na inflorescência); (3)

frutos (desde a formação do fruto até o amadurecimento).

16

3.4 Biologia floral

As observações sobre a biologia floral de P. ulei, foram realizadas em campo

diariamente entre 4:00h e 17:00h, totalizando 120 dias de observações. Foi verificado o

horário de abertura floral, observando a deiscência dos capítulos na inflorescência

paniculada; a sincronia de deiscência, verificando se existe um padrão para a abertura

das flores; a longevidade, ou seja, quanto tempo as flores duram após sua abertura;

período de deiscência das anteras e o tipo de recompensa floral.

As observações sobre a biologia floral de P. multijuga foram realizadas no

período de abril de 2014 a março de 2015, em dois indivíduos em dias alternados, entre

17:00h e 23:00h, totalizando 50 dias de observações. Houve variação em relação aos

horários que não seguiram um padrão, devido ao período de chuva. Foi verificado

período de abertura das flores no capítulo; a durabilidade das flores; o horário de

deiscência das anteras e o tipo de recompensa floral. Esse acompanhamento foi

realizado em todos os capítulos que estavam abertos e que eram de fácil visualização ao

longo do período de floração.

Ainda em campo foi realizado o teste de receptividade estigmática em P. ulei a

cada três horas, iniciando-se as 6:00h e finalizando as 15:00h. Esse teste foi realizado

em quatro estigmas em cada hora, totalizando 16 estigmas testados. Para a realização

deste teste, foi utilizado peróxido de hidrogênio (H202) a 3% em cada superfície

estigmática, seguindo a método de Dafni e Maués (1998), onde a formação de bolhas

nesta superfície indica que o mesmo se encontra receptivo. Para realização deste teste,

capítulos foram ensacados ainda em pré-antese para que não houvesse nenhum contato

de possíveis polinizadores e/ou predadores, que viessem a causar algum tipo de injúria à

superfície estigmática. A verificação de bolhas na superfície estigmática foi realizada

com o auxílio de uma lupa de mão de aumento (30X).

Em P. multijuga o teste foi realizado em estigmas provenientes de quatro flores

de diferentes capítulos, a cada hora, iniciando-se as 17:00h até as 23:00h. Capítulos

também foram ensacados em pré-antese. Adicionalmente, foi verificado durante uma

noite inteira, até o amanhecer, em campo, o horário de início e fim da receptividade do

17

estigma, bem como, em um segundo dia, capítulos foram coletados e levados ao

laboratório para acompanhar em microscópio estereoscópico a receptividade

estigmática.

Para verificar a presença e a %concentração de açúcar no líquido produzido

pelas flores de P. ulei, foram adicionados 0,5 ml de água destilada em dois tubos Falcon

de 15 ml e dois capítulos foram inseridos em cada tubo, sendo um tubo para capítulos

ensacados e um tubo para capítulos não ensacados. Assim, o líquido produzido pelas

flores dos capítulos se mistura à água destilada presente no tubo. Posteriormente, esta

mistura foi coletada e a sua concentração foi medida em um refratômetro portátil (0-

32% Brix). Portanto, qualquer concentração diferente de zero poderá ser um indício de

néctar, já que a água destilada possui 0% de soluto. Os dois grupos de capítulos,

ensacados e não ensacados, foram avaliados de forma simultânea entre 5:00h e 14:00h.

Em P. multijuga dois capítulos foram marcados por dia em um período de cinco

dias não consecutivos, em que um capítulo foi ensacado e o outro não, seguindo o

mesmo procedimento realizado em P. ulei. Entretanto, devido ao tamanho dos capítulos,

foi possível retirar quatro flores de cada capítulo a cada hora entre 17:00h e 23:00h e

inserir no tubo Falcon de 15 ml contendo 0,5 ml de água. A avaliação sobre a mudança

na concentração da água diferente de 0% foi a mesma considerada para P. ulei.

Para detectar a presença de osmóforos, flores foram retiradas de capítulos de

plantas distintas em P. ulei e em diferentes capítulos da mesma planta em P. multijuga e

foram inseridas em solução de vermelho neutro. As regiões das flores coradas com o

vermelho neutro foram consideradas como osmóforos (Kearns e Inouye, 1993, Dafni e

Maués, 1998).

A morfologia floral foi descrita em laboratório em flores coletadas no campo e

fixadas em álcool 70%. Foram medidos o comprimento e diâmetro do tubo floral

(N=100, P. ulei; N=50, P. multijuga), o comprimento e diâmetro do ovário (N=100, P.

ulei; N=50, P. multijuga), o comprimento do estame e do estilete (N=100, P. ulei;

N=50, P. multijuga) e o comprimento das anteras (N=100, P. ulei; N=50, P. multijuga).

Foi contado o número de flores por capítulo (N=100, P. ulei; N=50, P.

multijuga), o número de pétalas (N=100, P. ulei; N=50, P. multijuga), o número de

18

sépalas (N=100, P. ulei; N=50, P. multijuga) e o número de estames (N=100, P. ulei;

N=50, P. multijuga) por flor. Os capítulos e flores analisados foram provenientes de

todos os indivíduos estudados.

Nas duas espécies, após a aferição das medidas dos ovários, os mesmos foram

dissecados e verificados quanto à quantidade de óvulos por flor (N=100, P. ulei; N=50,

P. multijuga), com o auxílio de microscópio estereoscópico.

O número de políades por flor foi mensurado em anteras dissecadas (N=50, para

ambas as espécies) com auxílio de microscópio estereoscópico nas duas espécies.

A análise da viabilidade polínica em P. ulei foi adaptada do método descrito em

Dafni et al. (2005). Os grãos de pólen foram inseridos em solução de sacarose em

diferentes porcentagens: 20%, 25% e 32%, para verificar o crescimento do tubo

polínico. Foram considerados viáveis os grãos que apresentassem o tubo polínico maior

que seu próprio diâmetro. Para todos os procedimentos, foram utilizadas 10 anteras por

flor, de cinco flores (N=50) provenientes de cinco indivíduos.

Em P. multijuga o percentual de grãos de pólen viáveis foi estimado utilizando o

método de Radford et al. (1974) que consiste na coloração do citoplasma utilizando

carmim acético à 2% em anteras provenientes de 10 botões em pré-antese (N=50). A

contagem foi realizada com o auxílio de microscópio óptico. Foram consideradas

viáveis as políades que apresentaram coloração vermelha.

Observações e fotos das flores e de suas estruturas foram realizadas com o

auxílio de microscópio estereoscópico com máquina fotográfica acoplada.

3.5 Visitantes florais

Para o estudo da biologia de polinização, foram feitas observações focais diretas

em campo, além de registros fotográficos e filmagens que facilitou a identificação e

descrição do comportamento dos animais, durante todo o período de antese da flor em

ambas as espécies. Foi registrado o comportamento do visitante (polinização ou

pilhagem), frequência e horário de visitas. Em P. ulei observações adicionais foram

19

realizadas à noite, das 18:00h às 05:00h, para verificação de possíveis visitantes

noturnos ou crepusculares, totalizando 100 horas de observações. Em P. multijuga

observações adicionais diurnas foram realizadas, totalizando 80 horas de observações.

A avaliação do comportamento dos visitantes foi seguida através do método de

Inouye (1980): 1- polinizadores efetivos (visita legítima e contato com as estruturas

reprodutivas); 2 – polinizadores ocasionais (visita legítima, podendo não tocar os órgãos

reprodutivos); 3 – pilhadores (coleta dos recursos florais sem o contato com os órgãos

reprodutivos).

A frequência de visitas dos visitantes florais foi classificada em muito comuns –

MC (≥ 20visitas/hora), comuns – C (entre 10 e < 20 visitas/hora) e raros – R (< 10

visitas/hora) (Barros et al., 2007).

Os visitantes florais de P. ulei foram capturados com o auxílio de rede

entomológica e câmara mortífera contendo acetato de etila. Para a captura de insetos

menores como Thysanoptera e Staphylinidae, foi utilizado um eppendorf contendo

álcool a 70%. Estes insetos foram capturados a cada 20 minutos, com início de coleta às

6:00h e término às 17:00h, durante cinco dias consecutivos.

A captura dos insetos visitantes florais de P. multijuga foi realizada com

armadilha adaptada, confeccionada à mão. Essa armadilha continha uma taça de plástico

resistente, onde na parte inferior formava-se um tubo para então se chegar à base da

taça. A base foi quebrada e o tubo foi perfurado e foi colocado um eppendorf contendo

álcool 70%. Feito isso, capítulos foram inseridos na taça e foram feitos movimentos de

vai e vem para que os insetos que estavam nas flores caíssem dentro do eppendorf.

Os insetos capturados foram analisados quanto ao local de deposição de políades

em seus corpos. As políades coletadas nos corpos dos insetos foram montadas em

lâmina com glicerina e observadas em microscópio óptico. Os insetos maiores

capturados foram montados com alfinete entomológico e os menores colocados em

eppendorf com álcool 70% e enviados para identificação por especialistas, sendo a

posteriori incorporados na coleção entomológica do INPA.

20

3.6 Sistema reprodutivo

Para o estudo do sistema reprodutivo em P. ulei, foi seguido o método de Kearns

e Inouye (1993): 1- Autopolinização manual (transferência de grãos de polens de uma

flor para o seu próprio estigma); 2- Autopolinização passiva (botões foram ensacados e

acompanhados a formação de frutos); 3- Polinização cruzada (transferência dos grãos de

polens de uma flor, para o estigma de uma flor de outra planta); Estes testes foram

realizados com capítulos previamente ensacados um dia antes da antese; 4- Teste

controle (marcação das flores sem nenhum tratamento prévio).

3.7 Sucesso reprodutivo pré-emergente

O sucesso reprodutivo de P. ulei foi avaliado através da razão semente/óvulo

(S/O) e fruto/flor (Fr/F), de acordo com (Cruden, 1972).

3.8 Análise de dados

Para análise dos dados fenológicos de P. ulei utilizou-se o método de intensidade

de Fournier (1974). A intensidade de cada fenofase foi avaliada de acordo com a escala

de Fournier (1974), a saber: 0 = ausência da fenofase; 1 = presença da fenofase com

magnitude entre 1% e 25%; 2 = presença da fenofase entre 26% e 50%; 3 = presença da

fenofase entre 51% e 75% e 4 = presença da fenofase entre 76% e 100%. Considerando

a intensidade de cada fenofase, foi calculada a porcentagem de Fournier pela seguinte

fórmula:

onde: Fa = Índice de Fournier de determinada fenofase na área a; n = número de

indivíduos observados; Fi = Índice de Fournier registrado no indivíduo i (Fournier

1974).

21

Em P. multijuga foi verificado apenas a produção de flores em cinco indivíduos

nos anos de 2014 e 2015.

As médias e desvio padrão das morfometrias de cada espécie foram calculados

no programa Microsoft Excel 2013.

4. Resultados

4.1 Fenologia reprodutiva

No final de dezembro de 2013 os indivíduos selecionados de P. ulei

encontravam-se em fase de botão floral. A floração iniciou em janeiro, com pico em

fevereiro de 2014 (Figura 10). O período de floração se repetiu no segundo ano de

observação, com diferenças no número de indivíduos floridos (Figura 11). Dos 14

indivíduos floridos em 2014, cinco não floresceram em 2015. Nos dois anos de

observações, a frutificação iniciou no mês de fevereiro, com pico no mês de março. O

processo de amadurecimento dos frutos ocorreu três meses após serem formados.

Grande parte dos frutos é persistente na planta até a próxima flor.

Figura 10. Fenologia reprodutiva de Parkia ulei no ano de 2014.

22

Figura 11. Fenologia reprodutiva de Parkia ulei no ano de 2015.

Dos cinco indivíduos de P. multijuga encontrados na área de estudo, somente

dois floresceram, nos dois anos, só que em meses diferentes. Um indivíduo floresceu no

mês de março em 2014 e em janeiro 2015. Como este indivíduo apresenta uma altura de

aproximadamente 30 m, só foi possível passar uma semana observando os capítulos em

galhos mais baixos. Outro indivíduo floresceu em abril de 2014 e março em 2015. Esta

árvore apresenta cerca de 8 m de altura. Os outros três indivíduos não floresceram nos

dois anos de estudo.

Embora acompanhamentos fenológicos detalhados não tenham sido realizados

em P.multijuga, foi verificado que no segundo ano de observações os indivíduos

produziram mais inflorescências que no primeiro ano de observação. A floração dura

aproximadamente três meses.

Em relação aos frutos, no primeiro ano foram encontrados dois frutos no

segundo indivíduo estudado, indicando que houve um sucesso na polinização no ano

anterior. No entanto, ainda no ano de 2014 e no ano de 2015 não houve produção de

frutos.

23

4.2 Biologia floral

P. ulei apresenta panícula de capítulos, com flores dispostas em capítulos

globosos com média de 72 capítulos (± 57; N= 100) por inflorescências. O número de

flores por capítulos foi em média de 154 (± 17; N= 100). O número de capítulos abertos

por dia, por inflorescência é em média 2,3 (± 2,8; N=30), no entanto algumas

inflorescências chegaram a abrir até 10 flores por dia.

A espécie apresenta flores estaminadas e flores hermafroditas no mesmo

capítulo, sendo assim considerada como andromonoica. O cálice e a corola são

pentâmeros, gamossépalo e gamopétalo, respectivamente, com coloração creme para o

cálice e amarelada para a corola. Ambos apresentam aspectos aveludados. O tubo floral

tem em média 0,36 cm de comprimento (± 0,05; N= 100) e 0,08 cm de diâmetro (±

0,04; N= 100). O Androceu é de cor amarela, diplostêmone, com de 10 estames com

filetes medindo em média 0,58 cm (± 0,5; N= 100).

As anteras são de deiscência longitudinal com aproximadamente 0,05 cm (±

0,05; N= 100), dorsifixas, com média de 16 políades por antera (± 3,3; N= 50). Cada

antera apresenta um apêndice glandular no ápice. A taxa de germinação de tubo polínico

foi de 50%. O estigma é crateriforme e o estilete de cor amarela com 0,24 cm de

comprimento (± 0,2; N= 100). O ovário é unicarpelar, pluriovulado, com 0,19 cm de

comprimento (± 0,05; N= 100) e 0,57 cm de diâmetro (±0,1; N= 100) com 14 óvulos,

em média (± 2,5; N= 100).

P. multijuga apresenta inflorescência do tipo panícula, com suas flores dispostas

em capítulos, contendo brácteas em sua base. O capítulo apresenta em média 421 flores

(± 59; N=50), distribuídas em flores estaminadas em maior número e flores

hermafroditas localizadas no ápice. O cálice é gamossépalo e pentalobado, e a corola

gamopétala e pentalobada. O androceu é diplostêmone composto de 10 estames e filetes

medindo em média 1,72 cm de comprimento (± 0,19; N=50). As anteras apresentam

deiscência longitudinal, dorsifixas, com média de 0,09 cm de comprimento (± 0,01;

N=50) onde são alojados uma média de 18 políades (± 3,6, N=50). No ápice de cada

24

antera corre um apêndice glandular. A taxa de germinação do tubo polínico foi de 76%.

O estilete é de cor rosada com 1.76 cm de comprimento (± 0,17; N=50). O ovário é

unicarpelar, pluriovulado, com 0,67 cm de comprimento (± 0,10; N=50) e 0.12 cm

diâmetro (±0,02; N=100) com 16 óvulos em média (± 1,95; N=50). Os resultados da

morfometria das espécies encontram-se na Tabela 1.

Tabela 1. Morfometria (cm) das estruturas florais de P. ulei e P. multijuga

N Parkia ulei N Parkia multijuga

Comp. do Tubo floral 100 0,36 ± 0,05 50 1,62 ± 0,27

Diam. do Tubo floral 100 0,08 ± 0,04 50 0,14 ± 0,03

Comp. do Ovário 100 0.19 ± 0,32 50 0.67 ± 0,10

Diam. do Ovário 100 0.57 ± 0,1 50 0,12 ± 0,02

Comp. do Filete 100 0,58 ± 0,05 50 1,72 ± 0,19

Comp. do Estilete 100 0,24 ± 0,2 50 1,76 ± 0,17

Número de Políades 50 16 ± 3,3 50 18 ± 3,3

Número de Óvulos 50 14 ± 2,5 50 16 ± 1,95

Por volta das 4:00h inicia-se o processo de antese das flores de P. ulei, estando

abertas por completo às 7:00h (Figura 9). A deiscência das anteras acorre entre 30-60

minutos após a abertura das flores, e o estigma fica receptivo logo após a deiscência das

anteras, sendo a espécie considerada protândrica, ficando receptivo até por volta das

15:00h, período de alta incidência solar e quase nenhum visitante floral.

25

Figura 12. Antese de P. ulei: A: início da antese às 4:00h; B: abertura das flores no capítulo às 6:00h; C:

flores completamente abertas às 7:00h.

P. multijuga inicia sua abertura por volta das 14:00h e às 17:00h as flores já

estão abertas completamente. Às 18:30h as anteras entram em processo de deiscência

liberando suas políades, e só após a abertura das anteras é que o estigma começa a ser

liberado, estando completamente ereto e receptivo às 19:00h, sendo considerada como

uma espécie protândrica. A receptividade dura a noite toda e somente entre 6:00h às

7:00h da manhã do dia seguinte é que já não está mais receptivo, passando a ter uma

coloração mais escura (Figura 13).

A B

C

26

B

Figura 13. Antese de P. multijuga. X= escala A: início da antese às 14:00h; B: abertura das flores no capítulo às 14:30h; C: flores completamente abertas às 17:00h; D: políades sendo liberadas pelas anteras por volta das 18:30h, X= 0,09cm; E: início da distensão dos estiletes de coloração rosa, X=0,01cm; F: estiletes completamente distendidos às 19:00h, X= 0,44; G: receptividade estigmática com H2O2, X= 0,39; H: estigma receptivo, X= 0,03 cm; I: estigma não receptivo com coloração mais escura, X= 0,58.

As flores de P. ulei liberam um odor suave e adocicado, sendo mais intenso nas

primeiras seis horas de sua antese. As glândulas responsáveis pela liberação de odor

(osmóforos) ficam localizadas na corola e provavelmente nas glândulas localizadas nas

anteras.

Um odor forte é liberado por P. multijuga. Durante toda a noite esse odor é

intenso e mesmo no dia seguinte em flores visivelmente não receptivas, esse odor ainda

foi perceptível. O teste de vermelho neutro mostrou coloração nas pétalas, nos lóbulos

das pétalas e nas glândulas que ficam acima das anteras.

A B C

D E F

G H I

27

O teste para verificação da presença de néctar em P. ulei, mostrou uma diferença

em relação à %concentração de açúcar. Há uma variação ao longo do dia entre as flores

ensacadas e as flores não ensacadas, havendo uma concentração maior por volta do

meio dia, horário em que o número de visitantes é muito baixo, como pode ser visto na

Figura 3. Houve uma forte correlação de concentração de néctar entre as flores

ensacadas e o horário de coleta (r= 0,96). Já a correlação entre flores não ensacadas e o

horário de coleta, houve uma correlação moderada (r=0,40).

Figura 14. Índice de néctar em P. ulei ao longo do dia, em flores de capítulos ensacados e não ensacados, durante cinco dias consecutivos.

P. multijuga não mostrou qualquer presença de néctar nos testes realizados.

4.3 Visitantes florais

28

Os visitantes florais observados e coletados sobre os capítulos de P. ulei foram

abelhas, vespas, borboletas, além de tripes e stafilinídeos. As visitas iniciam por voltas

das 6:00h da manhã, assim que amanhece.

O visitante floral mais frequente e abundante foi Apis mellifera (Linnaeus,

1758), seguido de Ptilotrigona cf. lurida (Smith, 1854); Trigona sp.; Trigona albipennis

Almeida, 1995; Partamona cf. ferreirai Pedro & Camargo, 2003. Houve também

visitação de Melipona cf. flavolineata Friese, 1900 e Xylocopa sp.

Apis mellifera apresentou em suas visitas dois tipos de comportamento. O

primeiro comportamento foi de coleta de néctar, onde a abelha pousava no capítulo e

após caminhar sobre ele, inseria sua glossa dentro das flores em busca de néctar,

permanecendo por alguns segundos realizando essa coleta. O segundo foi de coleta de

políades, em que ela se aproximava das flores e caminhava sobre todo o capítulo e com

auxílio das peças bucais e pernas, retirava o pólen das anteras. Após isso, a abelha

transferia os grãos de polens para as corbículas, fazendo toda a limpeza do corpo, pernas

e asas. Ao final da coleta, as corbículas apresentavam-se repletas de políades. Esse

comportamento foi verificado durante todo o período de antese, sendo menos frequente

por volta de meio dia. As políades coletadas das corbículas das abelhas são de Parkia

ulei (Figura 14A).

Os indivíduos de Ptilotrigona cf. lurida também coletaram néctar e com mais

frequência políades. Eles caminham sobre todo o capítulo, passando até um minuto no

mesmo capítulo realizando essa coleta e logo em seguida voava ou para capítulos ao

lado, ou para a próxima planta. Também foram encontrados políades de P. ulei em suas

corbículas (Figura 14B).

Trigona sp. e Trigona albipennis geralmente coletam políades, no entanto

também coletam néctar. Na maioria das vezes, estas abelhas foram encontradas

visitando os nectários extraflorais de P. ulei e só depois visitavam os capítulos em busca

de pólen (Figura 41C).

Os indivíduos de Partamona cf. ferreirai tiveram um comportamento apenas de

coleta de políades e passavam mais ou menos 10 segundos nos capítulos, porém,

29

caminhavam sobre eles coletando pólen e logo já voavam para outras plantas próximas,

ou outros capítulos da mesma planta (Figura 14D).

O comportamento de todas essas espécies de abelhas na hora da visita aos

capítulos, assim como a frequência de visitas, além de ser verificado que coletam pólen

e néctar das flores, indica que elas são potenciais polinizadores de P. ulei.

Melipona cf. flavolineata e Xylocopa sp. também visitaram P. ulei, porém, as

visitas foram rápidas e só foi observada uma única vez, cada. Com isso, estas duas

espécies foram consideradas como pilhadoras de recurso floral.

Indivíduos da família Vespidae também foram bastante frequentes na visita das

inflorescências, no entanto, seu comportamento era apenas de pilhadores de recurso e

até mesmo de predador, uma vez que ao pousar no capítulo deteriorava todas as flores.

Foi coletado três espécies de vespas, Brachygastra bilineolata (Spinola, 1941), Synoeca

virginea (Fabricius, 1804) e Polybia (Myrapetra) (Figura 14E; 14F).

Borboletas visitam os capítulos de P. ulei, à procura de néctar, pois

permaneceram por vários minutos com sua probóscide inserida nos tubos florais. Foram

coletados três indivíduos de borboletas, um do gênero Synargis (Hübner, 1819) e dois

da espécie Calycopis malta (Schaus, 1902). Nenhum dos indivíduos coletados

apresentou políades em suas probóscides, sendo considerados como pilhadoras de

recurso floral. Outras borboletas foram vistas visitando os capítulos, porém não foram

coletadas, há apenas registros fotográficos e filmagens. Mas, o comportamento em

relação à visita nas flores foi o mesmo observado nas outras borboletas (Figura 14G;

14H).

Indivíduos da família Staphylinidae, subfamília Aleocharinae também foram

coletados nas flores de P. ulei (Figura 14I). Assim como tripes (Thysanoptera), que

foram muito comuns nas flores, até mesmo em flores que já não se encontravam mais

receptivas. O comportamento destes indivíduos foi de permanecer nas flores desde as

primeiras horas do dia, assim que as flores começaram a abrir. Quando as flores se

abrem por completo, os indivíduos permanecem dentro das mesmas deslocando-se entre

as flores em todo o capítulo. No entanto, não foi possível determinar se estes

carregavam políades em seus corpos, a ponto de promover a polinização, tampouco, foi

30

possível verificar se estes insetos voavam para os capítulos de outros indivíduos de P.

ulei.

Além de Staphylinidae, outros coleópteros visitaram os capítulos e permaneciam

por muito tempo no mesmo se alimentando. Estes insetos foram considerados

pilhadores de recurso floral (Figura 14J; 14K).

Moscas de diferentes tamanhos visitaram os capítulos esporadicamente e nestes

permaneciam por muito tempo sem fazer qualquer movimento que demonstrasse

comportamento de coleta de recurso floral (Figura 4L).

Durante as observações noturnas, não foi constatada a presença de visitantes

florais, além do que, este horário a flores já se encontrava em período de pós-antese.

A B

C D

E F

31

Figura 15. Visitantes florais de P. ulei: A: Apis mellifera; B: Pitlotrigona cf. lurida; C: Trigona sp; D: Partamona cf. ferreirai; E: Synoeca virginea; F: Brachygastra bilineolata; G: Lepdoptera; H: Lepdoptera; I: Staphylinidae; J: Coleóptero; K: Coleóptero; L: Díptero.

G H

J

L

I

K

32

Tabela 2. Visitantes florais de Parkia ulei. Papel na polinização: Pe = polinizador efetivo; Po = polinizador ocasional; Pi = pilhador de recurso; Frequência de visitação: MC = muito comum; R = raros

Visitantes florais Classificação Frequência

HYMENOPTERA

Apidae

Apis mellifera (Linnaeus, 1758) Pe MC

Pitlotrigona cf. lurida (Smith, 1854) Pe MC

Trigona albipennis Almeida, 1995 Pe MC

Trigona spp. Pe MC

Partamona cf. ferreirai Pedro & Camargo, 2003 Pe MC

Melipona cf. flavolineata Friese, 1900 Pi R

Xylocopa sp. Pi R

Vespidae

Brachygastra bilineolata (Spinola, 1941) Pi MC

Synoeca virginea (Fabricius, 1804) Pi MC

Polybia (Myrapetra) (Lepeletier, 1836) Pi MC

LEPDOPTERA

Synargis Pi R

Calycopis malta (Schaus, 1902) Pi R

Staphylinidae

Aleocharinae Po MC

THYSANOPTERA Po MC

COLEOPTERA Po R

DIPTERA Pi R

33

Os visitantes florais de P. multijuga foram indivíduos da família Staphylinidae,

subfamília Tachyporinae e Aleocharinae (Figura 15A e 15B); Thripidae;

Chrysomelidae; Nitidulidae (Figura 15C); Ceratopogonidae; e Culicidae (Figura 15D).

Figura 16. Visitantes florais de P. multijuga: A: Staphylinidae, subfamília Tachyporinae; B: Staphylinidae, subfamília Aleocharinae C: Nitidulidae; D: Culicidae.

Os indivíduos da família Staphylinidae, subfamília Aleocharinae e Tachyporinae

foram bem frequentes nos capítulos, em todos os horários de coletas, mesmo em dias

chuvosos.

Frankliniella brevicaulis (Hood, 1937) família Thripidae, apresentou um

comportamento de caminhar por entre as flores desde as primeiras horas da antese. Em

alguns momentos foi possível observar indivíduos desta espécie caminhando entre as

anteras.

A

B

C

D

34

Indivíduos de Chrysomelidae e Nitidulidae tiveram comportamento parecido

com F. brevicaulis, no entanto, por estes serem visualmente bem maiores foi possível

observá-los visitando além das anteras, os estiletes e em alguns momentos, Nitidulidae

chegou a visitar os estigmas. Contudo, não foi possível observar nenhum destes insetos

carregando políades em seus corpos.

Indivíduos Ceratopogonidae e Culicidae foram vistos com frequência em

capítulos, porém estes ficavam por vários minutos em um mesmo capítulo parados, sem

quaisquer demonstrações de coleta de políades. Assim como nos outros indivíduos,

também não foi possível observar se estes carregavam políades em seus corpos (Tabela

3).

Tabela 3. Visitantes florais de Parkia multijuga. Papel na polinização: Pe =

polinizador efetivo; Frequência de visitação: MC = muito comum.

Visitantes florais Classificação Frequência

COLEOPTERA

Staphylinidae

Aleocharinae Pe MC

Tachyporinae Pe MC

Chrysomelidae Pe MC

Nitidulidae Pe MC

DIPTERA

Ceratopogonidae Pe MC

Culicidae Pe MC

THYSANOPTERA

Frankliniella brevicaulis Pe MC

4.4 Sistema reprodutivo

35

Parkia ulei não produziu frutos em experimentos de polinização manual e

espontânea. Nos testes de xenogamia, dos 200 cruzamentos, somente dois capítulos

produziram frutos, cada um com um único fruto (Tabela 4).

Tabela 4. Sistema reprodutivo de Parkia ulei

Testes N Frutos Fr/cap

Controle 103 9 0,09

Xenogamia 200 2 0,01

Autopolinização manual 200 0 0

Autopolinização espontânea 200 0 0

No teste controle a média de frutos por capítulo de foi 0,09 (± 0,7; N= 103) e a

proporção de fruto/flor foi de 0,0005. A proporção de sementes por óvulo foi de 0,81 e

de pólen óvulo foi de 1,14 (Tabela 5).

Tabela 5. Sucesso reprodutivo pré-emergente em condição natural de Parkia ulei.

Flores/capítulo 154± 17 (N= 100)

Óvulos/flores 14 ± 2,5 (N= 100)

Frutos/capítulo 0,09 ± 0,7 (N=103)

Fruto/flor 0,0005

Semente/óvulo 0,81

36

5. Discussão

5.1 Fenologia reprodutiva

Seguindo a classificação de Gentry (1974) a floração de Parkia ulei pode se

enquadrar no tipo cornucópia, em que há uma grande produção de flores, com alto

sincronismo entre os indivíduos, em uma única estação do ano, ocorrendo durante

muitas semanas, até alguns meses, atraindo um espectro de polinizadores potenciais,

principalmente abelhas. Embora nem todos os indivíduos de P. ulei tenham florescido

no mesmo ano, os que floresceram apresentaram um sincronismo de floração. No

entanto, Hopkins (1984) classificou o padrão de P. ulei como floração em massa,

podendo ter indivíduos que floresceram por várias semanas. Parkia multijuga também

parece se enquadrar no tipo de floração cornucópia. O mesmo foi verificado por

Hopkins (1984).

Essa grande quantidade de flores produzidas nas plantas pode estar funcionando

como “display floral”, ou seja, uma forma de atração para visitantes florais. Essa

característica pode favorecer uma fidelidade entre a planta e o polinizador (Gentry,

1974; Janzen, 1977).

A permanência de frutos na planta por um longo período pode estar relacionada

a condições edáficas, uma vez que os frutos liberam as sementes no início da estação

chuvosa, para evitar condições adversas no banco de sementes do solo na estação seca

(Gutterman,1972; Baskin e Baskin, 1998).

5.2 Biologia floral

Tanto Parkia ulei quanto P. multijuga apresentam flores estaminadas e flores

hermafroditas no mesmo capítulo, podendo apresentar também capítulos somente com

37

flores estaminadas na mesma planta, caracterizando a espécie como andromonóica.

Estas características foram verificadas por Hopkins (1986), onde relata que

andromonoicia está presente na maioria das espécies de Parkia e que em alguns casos,

parte dos capítulos que apresentam apenas flores estaminadas, cai um dia após a

floração. Andromonoicia é comum em inflorescências complexas (Richards, 1997), e

esse mecanismo pode aumentar a quantidade de pólen melhorando a eficiência de

produção de pólen, sem grandes custos na produção de pistilos (Richards, 1986). Vários

outros indivíduos da família também apresentam essa característica sexual, como nos

gêneros Bauhinia (Heithaus et al., 1974) Caesalpinia (Gibbs et al., 1999) e na espécie

Calliandra angustifolia (Prenner, 2004).

Uma característica comum nas duas espécies é a presença de glândulas acima

das anteras. Essas glândulas que são extensão do conectivo e podem estar relacionadas à

polinização, pois podem estar associadas com a produção de odor (osmóforos); servir

como proteção contra insetos predadores de anteras; e, ser fonte de alimento, o que

acaba atraindo polinizadores (Chaudry e Vijayaraghavan, 1992; Landrum e Bonilla,

1996). Baseado nas evidências de teste de emissão de odor (osmóforos) realizado em P.

ulei e P. multijuga, sugerimos neste trabalho que as glândulas associadas às anteras

podem estar relacionadas com produção de odor, uma vez que obtiveram a coloração

indicativa para o teste, além das pétalas e dos lóbulos das pétalas. Porém, não é

descartada a hipótese de associação com alimentação e polinização. Acreditamos que a

hipótese de proteção contra insetos predadores de antera não se enquadre para as duas

espécies, visto que recebem visitas constantes de pequenos insetos e que P. multijuga é

provavelmente polinizada por estes insetos que costumam se alimentar das estruturas

florais.

As espécies são dicogâmicas, pois os órgãos reprodutivos amadurecem em

tempos diferentes. A essa dicogamia, as espécies se enquadram na protandria, com

anteras liberando o pólen antes que o estigma fique receptivo. Protandria é um

mecanismo que ocorre em várias espécies de Parkia e na maioria delas, os estiletes

ficam alongados após a deiscência das anteras, resultando na apresentação dos estigmas

além das anteras (P. multijuga) (Hopkins, 1984,1986).

38

P. ulei se enquadra na síndrome de melitofilia por apresentar antese diurna,

cores amarelas; odor “agradável”; e néctar em pequena quantidade (Faegri e Pijl, 1979).

Essa característica já havia sido percebida por Backer e Harris (1957). Características

como essa também pode favorecer a presença de outros insetos de vida diurna, porém,

muitos destes não promovem a polinização.

A princípio suspeitava-se que P. multijuga se enquadraria na síndrome de

quiropterofilia, pois de acordo com Hopkins (1984) em Belém, o tamanho, a posição e o

cheiro liberado pelas flores dos capítulos, se assemelham com a síndrome floral de

quiropterofilia, embora não tenha sido detectado néctar ou visitas por morcegos. Neste

trabalho, no entanto, a espécie recebeu visitas de espécies de coleópteros e outros

insetos pequenos, sendo considerada então generalista, para polinização por pequenos

insetos noturnos.

A princípio, o recurso ofertado pelas flores de P. ulei seria somente pólen como

sugere a literatura. No entanto, a partir dos dados de concentração de néctar e através do

acompanhamento do comportamento dos visitantes florais, foi verificado que há

produção de néctar sendo ofertado pelas flores, podendo ser assim, uma evidência de

mais um recurso floral sendo ofertado para atração dos polinizadores.

A presença de néctar em P. ulei é um grande achado para o entendimento da

evolução da polinização, uma vez que as flores das espécies da seção Sphaeroparkia

eram consideradas como não produtoras de néctar. Os trabalhos de Hopkins (1984,

1986) mencionam essa não especialização para produção de néctar. O néctar é

considerado por Faegri e Pijl (1979) como atrativo primário, pois serve de alimento para

muitos animais. Não foi possível determinar o volume de néctar produzido, mais foi

perceptível a pequena quantidade. Essa pequena produção de néctar pode ser uma

estratégia da planta para que haja uma maior procura de recurso. Essa maior procura

gera movimentos entre os indivíduos da mesma espécie, promovendo a polinização

cruzada (Santos e Machado, 1998).

5.3 Visitantes florais

39

A polinização por morcego no gênero Parkia é o que vem sendo mais estudado e

reconhecido na maioria das espécies, uma vez que possuem flores nectaríferas e antese

noturna, características desse tipo de polinização (Hopkins 1984, 1986). Abelhas como

polinizadoras da espécie P. ulei, foi sugerido por Baker e Harris (1957), Hopkins (1984,

1986) e Luckow e Hopkins (1995) e confirmado neste trabalho.

P. ulei foi polinizada por quatro gêneros de abelhas dos seis que a visitaram.

Apis, Ptilitrigona, Trigona e Partamona, foram eficientes dispersores de pólen dessa

espécie. Apenas Mellipona e Xylocopa não foram consideradas polinizadores, pois a

frequência de visitação foi muita baixa e não passaram muito tempo visitando as

plantas. No trabalho de Fenster et al. (2004) eles propuseram uma classificação em que

as espécies de plantas nesse estudo que eram visitadas por um longo período por um

único grupo funcional eram consideradas especializadas nesse grupo. Seguindo esse

raciocínio, P. ulei poderia ser classificada como melitófilia.

Apis mellifera foi introduzida nas Américas pelos conquistadores e missionários

espanhóis e portugueses no período colonial (Brand, 1988). No Brasil a espécie é

encontrada em todos os ambientes (naturais, urbanos, agrícolas em qualquer estado de

preservação ou degradação) (Minussil, 2007). A “Estrada Perdida”, local do estudo, é

um ambiente que foi modificado, que vem se recuperando, e uma grande quantidade de

abelhas é encontrada visitando as flores locais, inclusive Apis mellifera. No entanto a

presença dessa abelha é nitidamente menos intensa em ambientes bem preservados

(Minussil, 2007) e em ambientes de florestas úmidas como na Amazônia (Oliveira et

al., 2005).

Como Apis mellifera se adapta fácil ao ambiente, a relação dela com Parkia é

curta, visto que visitam outras plantas na mesma época de floração. A síndrome de

melitofilia observado em Parkia é bem geral, favorecendo a visitação de muitas abelhas

adaptadas para realizar a polinização.

Hymenoptera é ordem que possui muitas espécies que agem como vetores de

pólen de diversas famílias vegetais (Amaral e Alves, 1979; Lenzi et al., 2003). No

entanto, a maior parte das espécies desse grupo são abelhas que atuam como principais

e mais eficazes polinizadores (Friedman e Shmida, 1995; Wilms et al., 1997). Vespas

40

possuem uma capacidade pequena de transportar pólen em seus corpos se comparado

com abelhas (Kevan e Baker, 1983). Embora existam espécies de plantas que estão

associadas à polinização com vespas, como é o caso de Ficus (Moraceae), em que essa

relação é considerada um mutualismo entre planta e inseto, que evidencia uma co-

evolução (Jousselin et al., 2003; Weiblen, 2004). Os gêneros Polybia e Brachygastra

foram considerados polinizadores efetivos de Erythroxylum (Erythroxylaceae) (Barros,

1998). No entanto, em P. ulei foram considerados como pilhadores de recurso floral

devido seu comportamento de destruição dos capítulos.

A espécie recebeu visitas esporádicas de algumas borboletas. Talvez a coloração

amarela tenha refletido como um atrativo foral, já que flores que são visitadas por

borboletas apresentam coloração amarela, azul, vermelho e laranja e a cor da flor pode

refletir no comportamento dos visitantes, quando se trata de síndromes florais (Faegri e

Pijl, 1971). Embora a maioria das borboletas de ambientes temperados se alimente de

néctar, o papel delas como polinizadores é pouco conhecido (Wiklund et al., 1977). É

preciso considerar algumas características para determinar a eficiência de polinização

por borboletas, como por exemplo, o número de grãos de polens coletados por elas ao

visitar as flores; o número de grãos de polens que se perdem quando enrolam e

desenrolam a probóscide e quando voam até entre as flores; e número de grãos de

pólens germinados no estigma produzindo tubos polínicos que alcance os óvulos

(Wiklund et al., 1977). De acordo com essas características é pouco provável que

borboletas polinizem P. ulei, em virtude de sua baixa frequência de visita e até mesmo

seu tamanho em relação à flor, além do que os indivíduos capturados não continham

políades em suas probóscides.

A presença de coleópteros em flores de P. ulei e P. multijuga é frequente. A

polinização entomófila teve início com os besouros (coleópteros), não estando eles

ainda adaptados a polinização, pois possuíam dieta variada em alimentação de seiva,

fezes, frutos e cadáveres (Raven et al., 1992). Por terem um olfato desenvolvido, estes

foram atraídos pelo odor forte liberado pelas flores e se alimentavam dos óvulos e das

anteras. Com isso, acabavam carregando em suas estruturas bucais políades para outras

flores, favorecendo assim a polinização (Raven et al., 1992). É difícil determinar com

exatidão se esses insetos polinizam, ou se polinizam com eficiência as duas espécies de

41

Parkia. Como é aparente a eficiência de polinização por abelhas em P. ulei, presume-se

que os besouros podem ser polinizadores ocasionais, justamente por conta de se

alimentarem de grãos de pólens e das estruturas florais, podendo assim carregar

políades em seus corpos.

Embora díptero seja o segundo grupo de insetos importantes para a polinização

(Endress, 1994), os indivíduos encontrados visitando a espécie de P. ulei, não

mostraram qualquer evidência de que poderiam efetuar a polinização. Apareciam de

forma esporádica e permaneciam em um mesmo capítulo por vários minutos

provavelmente se alimento de políades liberados pelas anteras.

Como mencionado por Hopkins (1984) não há sombra de dúvidas que Parkia

ulei é polinizada por insetos, mais especificamente comprovado neste trabalho a

polinização por abelhas. Já para P. multijuga, por muito tempo visitantes florais e até

mesmo polinizadores foi um enigma. Hopkins (1984) fez observações em 1979 em uma

população de P. multijuga em Belém, não verificado nenhum visitante floral, e

nenhuma árvore produziram frutos. A autora verificou que as características florais de

P. multijuga eram muito parecidas com espécies polinizadas por morcegos, exceto pela

não produção de néctar. Ainda assim, não foi verificado nenhum visitante floral, porém

houve a presença de insetos durante o dia e a produção de frutos foi alta.

P. multijuga foi visitada por espécies da família Staphylinidae, subfamília

Aleocarinae e Nitidulidae. Estes insetos caminhavam por todo o capítulo durante toda a

noite e permaneciam nas flores até o dia seguinte. Foram encontrados também os

mesmos indivíduos em flores que já estavam em período de pós-antese. Não ficou

muito claro como estes indivíduos utilizavam as flores dos capítulos, embora seja

possível que eles estejam se alimentando das estruturas florais ou utilizem o local como

sitio de oviposição e de reprodução, podendo influenciar na polinização. Indivíduos da

família Nitidulidae são mencionados na literatura como sendo polinizadores efetivos de

Araceae (Gibernau, 2003), Annonaceae (Gottsberger, 1999).

Dípteros visitaram os capítulos de P. multijuga com representantes das famílias

Culicidae e Ceratopogonidae, e foram considerados como polinizadores efetivos da

espécie. Vários trabalhos relacionados à visitação de flores por culicídeos foram

42

realizados (Müller e Schlein, 2006; Jhumur et al., 2006; Listabart, 2001), e

ceratopogonidae é conhecida por ser polinizadora do cacau (Teobroma cacao).

Frankliniella brevicaulis tem distribuição ampla na região neotropical (Caribe,

Peru, Argentina, Costa Rica e Brasil) (Mozón et al., 2009). Há registros desta espécie

em bananeira, Coutarea hexandra e Thibouchina sp., nos estados de São Paulo e

Espírito Santo (Monteiro, 1999). Na agricultura a espécie tem importância agrícola, pois

frequentemente são encontradas em bananeiras causando danos aos frutos, diminuindo

assim seu valor comercial. Em P. multijuga essa espécie foi a mais coletada de todos os

visitantes florais. O fato de F. brevicaulis ser considerada como praga nessas espécies,

não é um indicativo que ela não possa ser um polinizador de P. multijuga.

Determinar o polinizador eficiente de P. multijuga, até o momento é um

problema, pois a forma de coleta dos insetos propiciou que estes contivessem uma

grande quantidade de pólen em seus corpos. Ainda assim, como todos são diminutos,

mesmo nas filmagens realizadas não foi possível verificar se estes carregavam pólen.

Porém, é importante salientar que P. multijuga só recebeu esses visitantes florais, o que

leva a pensar que há grandes chances de um destes serem os potenciais polinizadores,

ou até mesmo todos eles efetuarem a polinização, e a espécie pode ser considerada

como generalista para polinização por insetos noturnos. Contudo, é preciso que estudos

sobre visitantes florais desta espécie sejam realizados em populações que estejam em

ambientes naturais não modificados, acompanhando o comportamento dos visitantes

florais, e se são os mesmos encontrados nos indivíduos provenientes deste estudo.

Dados sobre comportamento de besouros como visitantes florais seriam

importantes para um melhor entendimento sobre a função destes como polinizadores.

Informações sobre a polinização por besouros ainda é incipiente, principalmente quando

estão relacionados com outros grupos de insetos polinizadores (abelhas, esfingídeos,

mariposas, borboletas, tripes, entre outros) (Paulino-Neto, 2014).

5.4 Sistema reprodutivo

43

Os resultados nos testes de autopolinização manual e espontânea, bem como o

teste de xenogamia podem ter sido influenciados em função da morfologia da flor.

Como P. ulei apresenta capítulos contendo flores somente masculinas, bem como

capítulos com flores estaminadas e pistiladas em uma mesma planta e até em uma

mesma inflorescência paniculada, fica difícil identificar em campo quais flores

deveriam ser polinizadas manualmente, ou ensacadas para autopolinização, visto que

além de todos estes pormenores, nas flores pistiladas, o estilete é menor em

comprimento que os estames, não sendo possível a visualização de quais flores eram

pistiladas.

Sendo assim, determinar o sistema reprodutivo de P. ulei somente com os

resultados obtidos seria perigoso, uma vez que a literatura sugere uma

autocompatibilidade parcial para a espécie (Hopkins, 1984, 1986). No entanto, não foi

possível comprovar a existência dessa autocompatibilidade neste trabalho, uma vez que

os resultados não foram satisfatórios. Em algumas espécies (P. decussata, P. pendula,

P. platycephala), o estigma permanece mais ou menos no mesmo nível das anteras e

nenhum trabalho sobre a receptividade estigmática dessas espécies foi realizado

(Hopkins 1884, 1986).

Sugere-se que estudos genéticos, como testes de paternidades possam ser feitos

na tentativa de conhecer o sistema de reprodução da espécie. A sugestão também se

estende à Parkia multijuga, uma vez que não houve até o momento, nenhum trabalho

mais aprofundado sobre sua forma de reprodução. Além do que, a espécie estudada

encontra-se em ambiente modificado, antropizado, e a reprodução e perpetuação da

espécie no local pode estar comprometida.

6. Conclusão

Conclui-se que Parkia ulei é claramente polinizada principalmente por abelhas

diurnas, e que tem um comportamento floral compatível com a síndrome de melitofilia,

além de ser uma espécie produtora de néctar, evidenciado neste trabalho. Também foi

possível mostrar que P. multijuga não tem sinal de polinização por abelhas ou

44

morcegos, e provavelmente é polinizada por micro insetos, mais ainda não temos

informações suficientes para confirmar esta síndrome.

Este estudo mostrou que a seção Sphaeroparkia é bastante diversa em sua

biologia floral, com três síndromes de polinizações diferentes. Além disso, irá contribuir

em estudos que vem sendo realizados sobre o entendimento da evolução da polinização

no gênero, como trabalhos de Filogenia, Biogeografia e até mesmo Biologia floral.

45

7. Referências bibliográficas

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