Comunidade dormente e ativa de Cladocera (CRUSTACEA...

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INSTITUTO NACIONAL DE PESQUISAS DA AMAZÔNIA - INPA PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM BIOLOGIA DE ÁGUA DOCE E PESCA INTERIOR - BADPI Comunidade dormente e ativa de Cladocera (CRUSTACEA: BRANCHIOPODA) no lago Tupé, Manaus-AM. CAMILA DE ARAÚJO COUTO Manaus, Amazonas Abril, 2013

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INSTITUTO NACIONAL DE PESQUISAS DA AMAZÔNIA - INPA

PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM BIOLOGIA DE ÁGUA DOCE E PESCA

INTERIOR - BADPI

Comunidade dormente e ativa de Cladocera (CRUSTACEA: BRANCHIOPODA) no lago Tupé, Manaus-AM.

CAMILA DE ARAÚJO COUTO

Manaus, Amazonas

Abril, 2013

CAMILA DE ARAÚJO COUTO

Comunidade dormente e ativa de Cladocera (CRUSTACEA: BRANCHIOPODA) no lago Tupé, Manaus-AM.

Orientador: Dr. Edinaldo Nelson dos Santos Silva

Dissertação apresentada ao Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia como parte dos requisitos para obtenção do titulo de Mestre em Biologia de Água Doce e Pesca Interior.

Manaus, Amazonas

Abril, 2013

RELAÇÃO DA BANCA JULGADORA

Drª Ângela Varella (Suplente) Doutorado em Ciências Biológicas (Zoologia) pela Universidade Estadual Paulista Júlio de Mesquita Filho Zoologia, com ênfase em Taxonomia e Biologia de Parasitas de Peixes Pesquisadora do Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia Dr. Célio Ubirajara Magalhães Filho (Suplente) Doutorado em Ciências Biológicas (Zoologia) pela Universidade de São Paulo Sistemática, taxonomia e zoogeografia de crustáceos decápodos Pesquisador, professor orientador do Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia Drª Paulina Maia Barbosa (Titular) Drª em Ecologia pela Universidade Federal do Rio de Janeiro Limnologia, Ecologia do zooplâncton e Educação Ambiental Pesquisadora e professora na Universidade Federal de Minas Gerais Dr. André Ricardo Ghidini (Titular) Biólogo - Doutorado em Biologia de Água Doce e Pesca Interior pelo Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia Professor Adjunto - Centro universitário do Norte UNINORTE

Drª. Bárbara Ann Robertson (Titular e Presidente) Doutorado em Ecologia de Ambiente Aquáticos Continentais pela Universidade Estadual de Maringá

Pesquisadora de Zooplâncton do Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia

i

Sinopse:

Estudou-se as comunidades dormente e ativa de cladóceros

do lago Tupé, Amazonas, Brasil. Foram feitos experimentos

ex-situ para a eclosão da comunidade dormente e

levantamento bibliográfico de estudos já realizados no lago

para a comunidade ativa.

Palavras- chave: Água preta, habitat, cladóceros,

reprodução.

ii

À meus pais, Jorge e Cleide Couto, e

meu irmão, Juliano Couto.

Todas as etapas que venci até aqui,

vencemos juntos.

iii

AGRADECIMENTOS

À Deus, meu eterno amigo. Tudo o que eu planejo se concretiza porque Ele permite;

Aos meus pais, que sempre caminharam comigo em qualquer jornada e sempre

fizeram do nosso lar um porto seguro. Tudo o que alcancei nessa vida até agora, foi

por dedicação, apoio e esforço de vocês;

Ao meu irmão, segundo pai, melhor amigo, confidente, para todas as etapas da vida

que eu vencer, estou certa que lá estará você;

A minha cunhada, amiga e irmã, Izabela, que verdadeiramente esteve comigo, perto

ou longe, sempre com seus conselhos amorosos;

À minha avó, meus tios Nonato e Gilcimar e meu primo Cayo, pela força e apoio

neste processo;

Ao Nelson, meu orientador, que há seis anos impulsiona minhas ideias científicas.

Meu agradecimento sincero por toda a sua dedicação, às fases de campo, por todas

as nossas coletas, apoio, conselhos, preocupação e amizade em mais esta etapa.

Com o seu direcionamento nos meus erros e acertos pude seguir sempre em frente;

Ao seu Jalmir Matias, nosso eterno mateiro, que desde que comecei a trabalhar com

pesquisa em todas as coletas esteve presente e não foi diferente no meu mestrado.

Agradeço por seu companheirismo, brincadeiras e apoio. Certamente o trabalho de

campo não é o mesmo sem o senhor;

À Dr. Bárbara por todas as trocas de ideias e a Climéia por sempre me proporcionar

longas horas de conversa no laboratório;

Ao Dr. Elvis Vasquéz, eterno Perucón, por todas as correções deste trabalho,

conselhos e amizade sincera. São mais de seis anos de eternas conversas;

À Laura, pela amizade, apoio, carinho em todo o percurso do mestrado. Há uns anos

atrás não imaginei que seríamos tão próximas, mas agradeço muito a Deus por isso.

Você realmente foi um porto seguro nesse processo. Muitíssimo obrigada!

A minha querida amiga Irislane, famosa “Írris”, por todo o apoio, carinho e amizade

desde sempre até agora nesta etapa final.

Aos meus colegas de mestrado e laboratório Walter e Bruna, também companheiros

de iniciação científica, sempre batalhando juntos. Por todas as conversas no

cafezinho da tarde, todas as palavras de encorajamento para eu vencer esta etapa,

além de me proporcionar um ambiente mais prazeroso no laboratório;

As pibiquetes, Raíze, Handrya e Ana Maria, e ao colega Eduardo Hase que me

ajudaram na maior parte das coletas, debaixo de Sol e chuva e ainda assim

iv

permaneceram com o espírito alegre, dando mais gosto ao trabalho. Muito obrigada,

de coração, pela força de vocês;

À pibiquete Maiby, recém-chegada no laboratório, por ter me ajudado com os

almoços, conversas e companhia na etapa final do meu trabalho. Você vai longe!

Ao meu amigo colombiano Leandro Cortes pelos anos de amizade e por sempre ser

um bom ouvinte. Certamente todas as nossas conversas de laboratório e corredores

sempre me deixavam mais leve. E a Sophia pelo apoio nos últimos minutos!

Ao meu amigo de Costa Rica, Andrés Vegas. Famoso Andresito. Gracias por todo!

Por todo o apoio moral, amizade, cuidado, em todas as etapas deste trabalho e

ainda pelas traduções. Realmente a distância era como se não existisse.

À família Dias que me recebeu na casa e me acolheu com muito carinho durante os

quatro meses no Rio. E à todos os amigos que fiz nesta cidade maravilhosa.

Realmente passamos momentos inesquecíveis juntos e a amizade de vocês

proporcionou a leveza do meu trabalho fora da minha terra;

Ao Prof. Dr. Reinaldo Luiz Bozelli, Prof. Dr. Jayme Santangelo e Msc. Luciana

Araújo por toda a paciência, apoio e ensinamentos no Rio de Janeiro para que eu

pudesse realizar meus experimentos de eclosão. Bem como ao laboratório de

limnologia da Universidade Federal do Rio de Janeiro, por me receber durante o

mestrado-sanduíche;

Ao Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia pelo espaço físico concedido na

realização de meu trabalho, bem como o apoio de funcionários e pesquisadores

durante a realização deste;

Ao programa de pós-graduação em Biologia de Água Doce e Pesca Interior;

Ao projeto Biotupé e a FAPEAM, financiadora do projeto;

Ao CNPQ pela bolsa de estudos de mestrado e ao PROCAD-NF (Programa

Nacional de Cooperação Acadêmica – Novas Fronteiras) pela concessão da bolsa

que permitiu realizar uma parte de meu trabalho na Universidade Federal do Rio de

Janeiro;

E por fim, a todos aqueles que contribuíram para que este trabalho fosse finalizado,

e ainda que não tivessem uma contribuição direta, estavam ajudando nos

bastidores. É por isso que sempre dizemos que trabalhamos em equipe, porque

nada se constrói plenamente sozinho.

Obrigada, de verdade, à todos.

v

“O bom vencedor é aquele que planeja os seus passos sem pisar em ninguém”.

Bernardo Morais

vi

RESUMO

Alguns cladóceros produzem ovos de resistência para persistir no ambiente quando as condições ambientais se tornam adversas. São produzidos em diferentes épocas do ano por diferentes espécies sobrepondo-se nos sedimentos, formando banco de ovos. Estes ovos compõem a comunidade dormente, dos quais indivíduos eclodem continuamente ou periodicamente e também propiciam a manutenção dos organismos no ambiente, aumentam a variabilidade genética da população, possibilitam a dispersão das espécies, influenciam na estrutura das comunidades e auxiliam nos estudos de diversidade, evolução e mudanças ambientais. No Brasil, a maioria dos estudos de formas dormentes tem sido realizados na região nordeste, sudeste e sul, sendo inexistentes na Amazônia Ocidental. Sendo assim, neste estudo verificou-se a existência e viabilidade de formas dormentes de cladóceros e sua distribuição espacial nos sedimentos do lago Tupé, bem como sua densidade, quais espécies da comunidade ativa dos cladóceros produziram estas formas dormentes, além de ter sido analisado e comparado as relações entre ambas às comunidades. Este estudo demonstrou que Ilyocryptus spinifer, Ephemeroporus barroisi, Diaphanosoma sp., Holopedium amazonicum, Ceriodaphnia cornuta, Moina minuta, Bosmina longirostris e Bosminopsis deitersi produzem formas dormentes que foram encontradas no sedimento do lago. A espécie que teve maior taxa de eclosão foi I. spinifer e, junto com E. barroisi foram as únicas espécies bentônicas que eclodiram neste estudo, sendo as demais de hábito planctônico. Estas formas dormentes estão distribuídas de maneira heterogênea. Foram encontradas em maior quantidade nas margens (66%), principalmente onde deságuam os dois igarapés principais (cabeceiras) do lago. Foi possível observar que as espécies parecem se alternar na comunidade ativa, algumas desaparecendo por alguns meses e dominando em outros e vice-versa. As espécies eclodidas neste estudo representam apenas 8% das espécies ativas no lago.

vii

ABSTRACT

Some cladocerans produce eggs resistance to persist in the environment when conditions become adverse. They are produced at different times of year by different species sinking in lake sediment, forming an egg bank. These eggs form the dormant community, which periodically or continuously hatch. It also facilitates the maintenance of the organisms in the environment, it grows the genetic diversity, allow the spread of species, It has an influence in the structure of the community and also they help with diversity studies, evolution and environmental changes. In Brazil, most of the dormant forms studies have been carried in the northeast, southeast and south regions. In Western Amazon there is not dormant forms studies of microinvertebrates. As well, this study verified the feasibility existence as dormancy of cladocerans and its distribution on sediments of Tupe lake, the density of dormant forms was calculated, and it was possible to identify which species of the active community of cladocerans produce these forms of dormancy. Besides being analyzed and compared the relationship between the two communities. This study showed that Ilyocryptus spinifer, Ephemeroporus barroisi, Diaphanosoma sp., Holopedium amazonicum, Ceriodaphnia cornuta, Moina minuta, Bosmina longirostris and Bosminopsis deitersi produce dormant forms that were found on the sediment of the lake. The species had more number of individuals hatched foi I. spinifer and together with E. barroisi were the only species benthic that came out in this study. The others are of habit planktonic. These forms dormant are distributed in a heterogeneously. They were found in greater amounts in the margins, especially where they drain the two main streams of the lake. It was possible to observe that it seems the species to alternate in the active community, some disappearing for a few months and dominating others and vice-versa. Species that were in this study represent only 8% of the active species in the lake.

viii

RESUMEN

Algunos cladóceros producen huevos de resistencia para persistir en el ambiente cuando las condiciones se convierten adversas. Son producidos en diferentes épocas del año por diferentes especies sobreponiéndose en los sedimentos, formando un banco de huevos. Estos huevos componen la comunidad durmiente, de la cual los individuos eclosionan periódicamente o continuamente. También propicia el mantenimiento de los organismos en el ambiente, aumenta la variabilidad genética, posibilita la dispersión de las especies, influye en la estructura de las comunidades y auxilia los estudios de diversidad, evolución y cambios ambientales. En Brasil, la mayoría de los estudios de las formas de dormancia han sido realizado en la región noreste, sureste y sur, sin embargo en la Amazonía Occidental no existe ningún un estudio sobre la forma de dormancia de los microinvertebrados. Siendo asi, en este estudio se verificó la existencia de viabilidad de las formas durmientes de los cladoceros y su distribución espacial en los sedimentos del lago Tupe, se calculó la densidad de esas formas y se identificaron cuales especies de la comunidad activa de los cladoceros producen estas formas de dormancia. Además de haber sido analizadas y comparadas las relaciones entre ambas comunidades. Este estudio demostró que Ilyocryptus spinifer, Ephemeroporus barroisi, Diaphanosoma sp., Holopedium amazonicum, Ceriodaphnia cornuta, Moina minuta, Bosmina longirostris e Bosminopsis deitersi producen formas de dormancia que fueron encontradas en el sedimento del lago. La especie que tuvo mayor numero de eclosiones fue I. spinifer y junto con E. barroisi fueron las unicas especies bentónicas eclosionadas en este estudio. Las demas son de la comunidad de la columna de agua. Las formas durmientes están distribuidas de manera heterogena. Fueron encontradas en mayor cantidad en los márgenes (66%), principalmente donde desaguan los dos corrientes principales del lago. Fue posible observar que las especies parecen alternarse en la comunidad activa, algunas desapareciendo por algunos meses y dominando en otros y vice-versa. Las especies eclosionadas en este estudio representan apenas 8% de las especies activas en el lago.

ix

SUMÁRIO

Lista de Tabelas ...............................................................................................xi

Lista de Figuras ................................................................................................xii

Introdução Geral ...............................................................................................1

Objetivos (Geral e Específicos) ........................................................................2

Organização da dissertação .............................................................................3

Metodologia Geral ............................................................................................4

Capítulo 1: Distribuição espacial e primeiro registro de formas de resistência

de Cladocera (Crustacea, Branchiopoda) no sedimento de um lago da

Amazônia Ocidental (lago Tupé, Manaus, Amazonas).

Resumo/ Abstract ............................................................................................13

Introdução ........................................................................................................14

Material e Métodos ...........................................................................................16

Área de estudo ....................................................................................16

Periodicidade e áreas de amostragem ................................................17

Experimentos de eclosão ex-situ .........................................................17

Análise dos dados ...............................................................................18

Resultados ........................................................................................................18

Efípios ..................................................................................................18

Eclosões ...............................................................................................21

Discussão ..........................................................................................................25

Efípios ...................................................................................................25

Eclosões ...............................................................................................27

Agradecimentos ...............................................................................................29

Referências Bibliográficas .................................................................................29

x

Capítulo 2: Comunidade ativa e dormente de Cladocera (Crustacea,

Branchiopoda) no lago Tupé, Amazonas, Brasil.

Resumo / Abstract ..............................................................................................34

Introdução ...........................................................................................................35

Material e Métodos ..............................................................................................36

Área de estudo .......................................................................................36

Amostragem ...........................................................................................37

Experimento ex-situ ................................................................................37

Análise dos dados ..................................................................................38

Resultados e Discussão ......................................................................................40

Agradecimentos ...................................................................................................47

Referências Bibliográficas ...................................................................................48

Síntese .................................................................................................................52

Referências Bibliográficas ....................................................................................57

Anexos ..................................................................................................................70

xi

LISTA DE TABELAS

Tabela 1.1. Número de efípios viáveis, danificados e ocorrência de eclosões em

todos os locais amostrados do lago (MAR = margem/ CAN = canal/

jus = à jusante / mont = à montante).

Tabela 1.2. Espécies que eclodiram do sedimento de cada ambiente e local

amostrado.

Tabela 1.3. Frequência de eclosão das espécies durante o experimento.

Tabela 1.4. Estudos de eclosão de ovos resistentes de cladóceros com

sedimentos de ambientes dulcícolas no Brasil.

Tabela 2.1. Lista dos estudos anteriores realizados no lago Tupé, com seus

respectivos autores, períodos de coleta e objetivo do trabalho.

Tabela 2.2. Ocorrência das oito espécies na comunidade ativa observadas em

outros estudos no lago Tupé (x = abundante / xx = muito abundante).

Tabela 2.3. Frequência de ocorrência das 8 espécies de cladóceros (identificadas

nos experimentos de eclosão) nos conteúdos estomacais de

Hyphophtalmus (mapará) no lago Tupé (Previattelli & Santos-Silva

2011).

Tabela 2.4. Estudos no lago Tupé nos quais foram observadas populações produzindo ovos dormentes direta (fêmeas efipiais) ou indiretamente (indivíduos eclodidos do sedimento).

xii

LISTAS DE FIGURAS

Figura 1. Localização do lago Tupé.

Figura 2. Vista aérea do lago Tupé no período da cheia. Sedimentos das margens totalmente submersos (Foto: Marcos Attaíde, 2006).

Figura 3. Vista aérea do lago Tupé no período da seca, com grande parte do sedimento exposto (extraída de http://biotupe.inpa.gov.br).

Figura 4. Localização das 32 áreas de coleta no lago. As retas que ligam duas áreas indicam que foram coletados sedimentos nos canais dos igarapés e/ou do lago e na margem mais próxima (Pontos negros: sedimentos que ficam constantemente inundados / Pontos verdes: sedimentos da margem que ficam expostos uma parte do ano).

Figura 5. Obtenção das amostras de margem: a) tubos de PVC; b) tubo inserido no sedimento; c) retirado do sedimento; d) coleta na margem de um igarapé; e) extrusor para a remoção do sedimento no tubo; f) fatiador; g) 2cm de sedimento sendo retirado do tubo; h) removido com espátula de plástico; i) acondicionado em saco transparente e depois em saco preto. Fotos: Santos-Silva, E.N. 2011.

Figura 6. Obtenção das amostras de canal: a) CORER; b) CORER sendo arremessado em um canal do lago; c) encaixe do fatiador no cilindro do CORER para a remoção das camadas; d) fatia dos 2 cm superficiais do sedimento sendo retirada do cilindro. Fotos: Couto, J.S. 2011

Figura 1.1. Localização do lago Tupé

Figura 1.2. Vista aérea do lago Tupé: a) no período da cheia, com os sedimentos das margens totalmente submersos (Foto: Marcos Attaíde 2006); b) no período da seca, com grande parte do sedimento exposto (http://biotupe.inpa.gov.br).

Figura 1.3. Obtenção das amostras com: a) tubos de PVC e b) CORER. Fotos: Couto, J. S.

Figura 1.4. Localização das 32 áreas de coleta no lago. As retas que ligam duas áreas indicam que foram coletados sedimentos nos canais dos igarapés e/ou do lago e na margem mais próxima (Pontos negros e amarelos: sedimentos que ficam constantemente inundados / Pontos verdes e negros: sedimentos da margem que ficam expostos uma parte do ano).

Figura 1.5. Porcentagem dos efípios e eclosões durante todo o experimento.

Figura 1.6. Porcentagem dos efípios e eclosões na margem e canal.

Figura 1.7. Porcentagem de efípios encontrados nos locais amostrados. A porcentagem de cada local foi calculada em relação ao número total de efípios da margem e canal.

xiii

Figura 1.8. Porcentagem de efípios encontrados nos locais amostrados. A porcentagem foi calculada em relação ao número de efípios viáveis de cada local, se de margem ou canal.

Figura 1.9. (A). Porcentagens das espécies de Cladocera eclodidas do lago Tupé; (b) Porcentagem das espécies eclodidas por ambiente. Nesta última, a porcentagem foi calculada levando-se em conta o total de organismos eclodidos de cada ambiente (margem e canal).

Figura 1.10. Número de espécies de Cladocera eclodidas do sedimento de cada local amostrado.

Figura 1.11. Modelo de seção transversal do igarapé Terra Preta no lago Tupé (M.E. = margem esquerda; M. D. = margem direita). Extraído de Aprile & Darwich 2005.

Figura 2.1. Lago Tupé (Brandorff & Hardy 2011).

Figura 2.2. Porcentagens das espécies eclodidas da comunidade dormente de Cladocera no lago Tupé.

Figura 2.3. Porcentagem das espécies eclodidas por ambiente. A porcentagem foi calculada separadamente para cada ambiente (margem e canal).

Figura 2.4. Fêmea efipial de C. cornuta encontrada na seca de 2003. Foto: Couto 2007.

Figura 2.5. Macho de B. deitersi encontrado na época da enchente de 2004. Foto: Couto 2007.

Figura 2.6. Macho de B. longirostris observado na enchente de 2003. Foto: Couto 2007.

Figura 2.7. Grupo das quatro espécies mais constantes nas utriculárias do lago Tupé (Ghidini 2011).

Figura 2.8. Efípio e fêmea efipial de S.serrulatus encontrados nos microcosmos em um estudo de 2009. foto: Couto 2010.

Figura 2.9. Macho de M. superaculeata (à esq.) encontrado nas amostras do mês de junho de 2008 (cheia) e fêmea efipial encontrada nas amostras dos meses de cheia e vazante. Foto: Couto 2009.

Figura 2.10. Modelo teórico de produção de formas dormentes para as espécies encontradas nos experimentos de eclosão e seu recrutamento (setas) em resposta as mudanças do ambiente devido à elevação e diminuição do nível da água no lago Tupé.

1

Introdução Geral

Muitos organismos zooplanctônicos, em particular, alguns cladóceros,

produzem ovos de resistência, também conhecidos como ovos dormentes ou

diapáusicos, quando as condições ambientais se tornam adversas. Dependendo da

espécie, estes ovos podem ou não estar envoltos por uma cápsula protetora

chamada efípio (Brendock e De Meester, 2003). Após sua liberação, muitos ovos

e/ou efípios afundam para o sedimento. Estes são lançados em diferentes estações

e épocas do ano, por diferentes espécies, sobrepondo-se nos sedimentos dos

ambientes aquáticos, formando assim um banco de ovos (Hairston et al., 2000).

Estes ovos, que permanecem em estado de dormência, compõem a

comunidade dormente, dos quais indivíduos periodicamente ou continuamente

eclodem (Carvalho e Wolf, 1989). Além de permitir a sobrevivência em períodos

desfavoráveis, podem contribuir para mudanças na densidade da população, na

composição de espécies, na diversidade genética, estrutural clonal e nas taxas de

variação genética (Id., ibid.).

Bancos de ovos resistentes de cladóceros tem despertado a curiosidade de

vários pesquisadores em diversas partes do mundo, analisando a existência destes

tanto em ambientes marinhos (por exemplo, Marcus et al., 1994; Barros et al., 2000;

Diodato et al., 2006), quanto de água doce (por exemplo, Brede et al.,2007;

Nevalainen, 2008).

No Brasil, o estudo pioneiro de bancos de ovos foi por Sars (1901) com

sedimentos oriundos de um bairro de São Paulo, mas só a partir de 2000, foi que

pesquisadores voltaram sua atenção para as formas dormentes presentes em

sedimentos de ambientes dulcícolas (Crispim e Watanabe, 2001; Maia-Barbosa et

al., 2003; Santangelo et al., 2011b). No intuito de analisar a riqueza de espécies que

também pode ser revelada a partir do sedimento do lago (Vandekerkhove et al.,

2004) experimentos de eclosão de ovos em laboratório tem sido aperfeiçoados

desde então.

Estudos de bancos de ovos e eclosão destes têm sido realizados na região

nordeste no semi-árido paraibano (Crispim e Watanabe, 2001) até o presente

2

momento (Crispim, com. pess.) inclusive nos lençóis maranhenses (Van Damme e

Dumont, 2010) mas a maioria dos estudos vem sendo realizados na região sudeste

e sul do Brasil (por exemplo, Santangelo et al, 2011b e Araújo, 2012 no Rio de

Janeiro; Rojas et al., 2001 e Panarelli et al., 2008 em São Paulo; Maia-Barbosa et

al., 2003 e Brandão, 2009 em Minas Gerais; Palazzo et al., 2008 no Paraná).

Na Amazônia Oriental, Santangelo (2009) analisou a existência de bancos de

ovos nos sedimentos de lagos do rio Trombetas e Carajás no Estado do Pará, mas

na região da Amazônia Ocidental, não existe qualquer estudo sobre as formas

dormentes de organismos zooplanctônicos. Mas podemos supor que suas formas

dormentes sejam importantes devido às variações do nível das águas.

A comunidade ativa de cladóceros vem sendo analisada desde meados da

década de 70 (Fisher, 1979; Hardy, 1980; Robertson e Hardy, 1984; Bozelli, 1992;

Melo, 1998; Chu Koo, 2000; Waichman et al., 2002; Vásquez, 2004; Maia-Barbosa e

Bozelli, 2006; Brandorff e Hardy, 2009), mas nunca a comunidade dormente destes

organismos.

Neste estudo pretendeu-se verificar se nos sedimentos do lago Tupé existem

formas dormentes produzidas pelos cladóceros que ocorrem neste lago, sendo este

trabalho o pioneiro acerca da comunidade dormente destes organismos para esta

parte da Amazônia. Além disso, caso estas formas sejam encontradas, verificar sua

densidade e distribuição espacial no ambiente. Finalmente, testar se as formas

dormentes encontradas são viáveis e quais são as espécies que as estão

produzindo.

Objetivos:

Objetivo geral:

Analisar a existência de formas dormentes (ovos de resistência com ou sem

efípios) de cladóceros nos sedimentos do lago Tupé, sua distribuição espacial,

densidade, viabilidade e relação com a comunidade ativa desses organismos.

3

Objetivos específicos:

1. Identificar as formas de resistência de Cladocera nos sedimentos do lago

Tupé;

2. Calcular a densidade de formas dormentes e verificar qual sua distribuição

espacial;

3. Analisar se estas formas dormentes são viáveis;

4. Identificar quais espécies da comunidade ativa dos cladóceros estão

produzindo formas dormentes;

5. Analisar as espécies provindas dos sedimentos quando na sua fase ativa

no lago.

Organização da dissertação

Esta dissertação está dividida em dois capítulos, que se encontram no

formato de artigo científico individual, ambos seguindo o formato e as normas da

revista Biota Neotrópica.

O primeiro capítulo aborda a comunidade dormente do lago Tupé a partir dos

experimentos de eclosão ex-situ, com uma breve descrição do local de estudo. O

experimento com sedimentos abrangendo todo o lago permitiu nos dar uma visão

geral de onde os ovos podem ser encontrados e onde certas espécies estão

depositando seus ovos. Também são discutidas as possíveis explicações que nos

levam a tentar entender porque em determinados locais do lago ocorreram eclosões

e outros não. Este é o primeiro levantamento das espécies de cladóceros em sua

fase dormente para o lago Tupé, portanto, se trata de um estudo pioneiro.

O segundo capítulo enfoca o histórico das populações ativas das espécies

que provieram da comunidade dormente em nossos experimentos de eclosão. Para

cada espécie eclodida fez-se uma compilação de todo o seu histórico quando ativa

no lago Tupé, e inferências acerca da produção de ovos de resistência por estas são

discutidos. Para isso foi feito um levantamento de todos os dados desde os

primeiros estudos com cladóceros no lago Tupé até este estudo. Isto nos permitiu ter

uma visão mais geral das espécies eclodidas, a partir dos experimentos, quando na

sua fase ativa.

4

METODOLOGIA GERAL

Área de estudo

O lago Tupé (3o2’36”S e 60o15´18”W) é um lago de terra firme, dendrítico,

localizado na margem esquerda do rio Negro na Reserva de Desenvolvimento

Sustentável (RDS do Tupé), a oeste de Manaus (AM), distante 25 km, em linha reta,

do centro da cidade (Figura 1).

Figura 1. Localização do lago Tupé.

O lago é conectado ao rio Negro por um canal de cerca de 20m de largura e

150m de comprimento. Com a variação sazonal do nível da água no rio Negro, este

canal é a via de entrada de água do rio para o lago durante a enchente e cheia e de

saída da água do lago para o rio durante a vazante e seca. Oito igarapés

desembocam no lago e têm influência preponderante nas características da água

durante o período de seca (Aprile e Darwich, 2005).

5

O início da enchente geralmente corresponde ao mês de novembro e a cheia

tende a atingir a cota máxima em meados de junho (Bittencourt e Amadio, 2007).

Neste período, com o aumento do nível da água, a floresta de igapó fica inundada,

assim como a serapilheira, troncos caídos e árvores que ficam com parte de seus

troncos submersos (figura 2).

Figura 2. Vista aérea do lago Tupé no período da cheia. Sedimentos das margens totalmente

submersos (Foto: Marcos Attaíde, 2006).

Na maioria dos anos, a partir do início da entrada de água do rio Negro no

lago, ocorre o aparecimento de Utricularia foliosa, única macrófita abundante neste

lago. Estas macrófitas crescem e formam bancos, que se distribuem principalmente

em áreas próximas à desembocadura dos igarapés que drenam para o lago. Foi

observada, esporadicamente, ocorrendo no lago propriamente dito (Reiss, 1977;

Ghidini, 2011). Os bancos de U. foliosa têm em média 5m² de área e se

desenvolvem onde existe penetração direta da luz solar (Ghidini, 2011).

Lago Tupé

Rio Negro

6

A vazante começa geralmente em agosto (Bittencourt e Amadio, 2007), época

em que a água do lago passa a fluir para o rio, atingindo menor profundidade em

outubro (seca). Com a diminuição do nível da água no lago, os bancos de U. foliosa,

em grande parte, ficam presos aos galhos das árvores da floresta inundada e, ao

ficarem inteiramente fora da água, secam e morrem. A paisagem do lago muda, com

grande parte do sedimento submerso durante a cheia (região marginal) agora

exposto (Figura 3).

Figura 3. Vista aérea do lago Tupé no período da seca, com grande parte do sedimento exposto

(extraída de http://biotupe.inpa.gov.br).

Rio Negro

Lago Tupé

7

1. Comunidade dormente:

1.1 Periodicidade e áreas de amostragem

A amostragem da camada superficial do sedimento do lago Tupé foi realizada

no período de seca, em setembro e novembro de 2011. As amostras foram

coletadas em 3 locais em cada área de coleta (tréplicas) distante 5m um do outro,

que eram então reunidos constituindo em uma única amostra de 150 gramas. Este

padrão foi estendido para as 32 áreas coletadas em todo o lago, abrangendo 16

áreas de margens dos igarapés e/ou do lago e 16 áreas de canal dos igarapés e/ou

do lago (Figura 4).

Figura 4. Localização das 32 áreas de coleta no lago. As retas que ligam duas áreas indicam que foram coletados sedimentos nos canais dos igarapés e/ou do lago e na margem mais próxima (Pontos negros: sedimentos que ficam constantemente inundados / Pontos verdes: sedimentos da margem que ficam expostos uma parte do ano).

8

1.2 Obtenção das amostras

As amostras do sedimento exposto, da margem, foram obtidas com um tubo

de PVC de 60 mm de diâmetro (Figura 5) e dos locais permanentemente cobertos

com água com coletor tipo CORER também de 60 mm de diâmetro (Figura 6). De

cada amostra foram retiradas três camadas de sedimento de dois centímetros de

espessura (correspondente aos 6 cm superficiais), e acondicionada em saco plástico

de cor preta, imediatamente colocada em uma caixa de poliestireno expandido com

gelo, onde foram mantidas até chegar ao laboratório de plâncton do INPA.

Figura 5. Obtenção das amostras de margem: a) tubos de PVC; b) tubo inserido no sedimento; c) retirado do sedimento; d) coleta na margem de um igarapé; e) extrusor para a remoção do sedimento no tubo; f) fatiador; g) 2cm de sedimento sendo retirado do tubo; h) removido com espátula de plástico; i) acondicionado em saco transparente e depois em saco preto. Fotos: Santos-Silva, E.N. 2011.

a b

c

d e

f g h i

9

Figura 6. Obtenção das amostras de canal: a) CORER; b) CORER sendo arremessado em um canal do lago; c) encaixe do fatiador no cilindro do CORER para a remoção das camadas; d) fatia dos 2 cm superficiais do sedimento sendo retirada do cilindro. Fotos: Couto, J.S. 2011.

No laboratório, as amostras foram mantidas em um refrigerador a uma

temperatura de ≈ 13°C até seu processamento (Grice & Marcus, 1981; Schwartz &

Hebert, 1987).

1.3 Experimentos de eclosão ex-situ

Esta parte do trabalho foi realizada em um período de 4 meses no laboratório

de Limnologia da Universidade Federal do Rio de Janeiro (UFRJ), onde

experimentos com eclosões de ovos de resistência vêm sendo desenvolvidos por

alunos e pesquisadores (Santangelo, 2011b; Araújo, 2012). Isso contribuiu para a

riqueza e o engrandecimento deste trabalho, uma vez que houve uma melhor

compreensão dos métodos e técnicas empregados neste tipo de experimento. Os

dois primeiros meses foram destinados a um projeto piloto e os dois últimos ao

experimento propriamente dito.

As amostras foram arrumadas em caixa de poliestireno sem gelo e

transportadas por avião e depois de carro até o laboratório de Limnologia da UFRJ.

Todo o período de transporte durou 13 horas. No laboratório o sedimento continuou

sendo mantido na caixa em um espaço físico constantemente refrigerado (≈22º C)

a b c

d

10

por um período de dois meses, para serem processados após os experimentos

pilotos.

Após os dois meses, o sedimento úmido foi pesado em uma balança de

precisão, sendo utilizado uma subamostra de 150 g de cada local amostrado. Para

melhor monitoramento, o experimento foi dividido em duas etapas, primeiramente

com sedimentos oriundos de 16 locais amostrados (margens e canais) e na segunda

etapa os outros 16 restantes.

Para separar os ovos de resistência do sedimento (com ou sem efípios) foi

utilizado o método proposto por Onbé (1978) modificado por Maia-Barbosa et al.

(2003). A subamostra (150 g de sedimento) foi colocada em um becker de 250 ml,

sendo homogeneizada e diluída em uma solução de água destilada e sucrose,

preparada na razão 1:1. Essa solução foi então centrifugada a 2700 rpm, por 3

minutos. O sobrenadante foi passado por uma peneira de 10 µm de abertura de

malha e o material retido foi lavado com água destilada em abundância para a

remoção total do açúcar.

O material retido foi colocado em uma placa de Petri e analisado sobre

estereomicroscópio para contagem dos efípios ou somente ovos. Após isso os ovos

e/oi efípios foram incubados em aquários contendo 250 ml de meio artificial

(modificado de Tollriam, 1993), preparado em laboratório, totalizando 16 aquários

para a primeira e 16 aquários para a segunda etapa. Os meios tiveram o pH

ajustados para 7,0 e os aquários foram incubados sob temperatura (24°C ± 2°) e

fotoperíodo constantes (12h claro: 12h escuro), e examinados durante 20 dias.

Para a quantificação, exame e identificação de embriões em desenvolvimento

e/ou de indivíduos eclodidos, e para evitar que organismos eclodidos morressem

antes de serem contabilizados e/ou que ocorresse reprodução partenogenética, o

que alteraria os resultados, a cada 2 dias todo o volume de água de cada aquário

era filtrado em uma rede de malha de 20 μm de abertura. O material retido na rede

era então depositado em uma placa de Petri com água sendo observado sob um

microscópio de dissecção. A identificação foi baseada nos guias de Smirnov (1992,

1996), Orlova-Bienkowskaja (2001), Kotov & Štifter (2006) e Elmoor-Loureiro (1997).

O material restante era colocado de volta ao aquário para ser observado nos

dias seguintes. Toda a vidraria e demais materiais utilizados para esta análise era

11

rigorosamente lavado, a fim de evitar a contaminação dos aquários com ovos de

resistência ou indivíduos ativos provenientes de outros aquários.

O meio artificial de cada aquário foi renovado após 10 dias de experimento,

para evitar a proliferação de bactérias e fungos. O acompanhamento diário se

encerrou por volta do vigésimo dia, quando diminuíram e/ou encerraram as

eclosões.

2. Comunidade ativa:

Os dados da comunidade ativa para comparação com a dormente foram

obtidos através de estudos anteriores realizados no lago Tupé: Previatelli et al.,

2005; Ghidini, 2007; Couto e Santos-Silva, 2008; Couto et al., 2009; Ghidini e

Santos-Silva, 2009; Carlos-Ferreira e Santos-Silva, 2009; Couto et al., 2010; Calixto

et al., 2011; Ghidini e Santos-Silva, 2011a,b; Brandorff e Hardy, 2011; Previatelli e

Santos-Silva, 2011; Carlos-Ferreira e Santos-Silva, 2013 (dados não publicados).

Análise dos Dados

Para analisar os dados da comunidade dormente do lago Tupé, foi verificado

a porcentagem dos indivíduos eclodidos em 150 g que foi posto em cada aquário

nos experimentos. A porcentagem foi obtida da seguinte forma:

(%) = n.100/ (N)

Onde:

n = nº de indivíduos eclodidos (ou efípios) de um determinando local

N = nº total de indivíduos (ou efípios).

12

Capítulo 1

___________________________________________________________________________

Couto, C.A. & Santos-Silva, E. N. 2013. Distribuição

espacial e primeiro registro de formas de resistência

de Cladocera (Crustacea, Branchiopoda) no sedimento

de um lago da Amazônia Ocidental (lago Tupé,

Manaus, Amazonas). Manuscrito formatado para a

Biota Neotropica.

13

DISTRIBUIÇÃO ESPACIAL E PRIMEIRO REGISTRO DE FORMAS DE RESISTÊNCIA DE

CLADOCERA (CRUSTACEA, BRANCHIOPODA) NO SEDIMENTO DE UM LAGO DA

AMAZÔNIA OCIDENTAL (LAGO TUPÉ, MANAUS, AMAZONAS)

Camila de A. Couto*, Edinaldo N. dos Santos-Silva

**

*Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia. Pós-Graduação em Biologia de Água Doce e Pesca

Interior. Campus 2, Av. André Araújo, 2936, Aleixo, Manaus, Amazonas, Brasil.

** CPBA, INPA-Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia. Campus 2, Av. André Araújo, 2936,

Aleixo, Manaus, Amazonas, Brasil. (www.inpa.gov.br)

*Autor para correspondência. Tel: +55-92-8191-6598; +55-92-9290-8637; e-mail:

([email protected])

Abstract. Cladocerans forms show resistance forms to go through adverse conditions in its habitat, the

most common being the production of resistant eggs that may or may not be wrapped a protective

envelope, being the set called ephippium. The ephippia or just the eggs can sink to the sediment after

being produced. They can form banks of eggs in the sediment of lakes. There are no studies regarding

the existence of these banks eggs in lakes of Western Amazon. This study aimed to investigate

whether there were dormant forms, which species of Cladocera produced them as well as their

distribution in the sediment of Lake Tupe, Amazonas State, Brazil. Sediment sampling were collected

in September and November 2011 in 32 spots of the Lake. Experiments were carried out ex-situ in

order verify the hatching in the sediment. It was observed that dormant forms of cladocera are present

in sediment of the Lake and eight species were identified in hatching experiments: Ilyocryptus

spinifer, Ephemeroporus barroisi, Diaphanosoma sp., Holopedium amazonicum Ceriodaphnia

cornuta, Moina minuta, Bosmina longirostris and Bosminopsis deitersi. Greater number of dormant

forms were found in the sediment at the margins of the Lake, where there was also a higher number of

hatching. In addition, most species (four) erupted in the Stream Chefe, main stream of the lake. The

production of dormant forms are a possible explanation for the success of the species of Cladocera in

the Lake Tupé.

Keywords: Cladocera, resting eggs, ephippia, sediment, Lake Tupé.

Resumo. Os cladóceros possuem formas de resistência para atravessar períodos adversos em seu

hábitat, sendo a mais comum a produção de ovos resistentes que podem estar ou não envoltos por um

envelope protetor, sendo o conjunto chamado de efípio. Os efípios, ou apenas os ovos, podem afundar

para o sedimento após serem produzidos. Estes podem formar bancos de ovos no sedimento de lagos.

Para lagos da Amazônia Ocidental não existem dados sobre estas formas de resistência que tenham

registrado a existência destes bancos de ovos. Este estudo teve como objetivo verificar se existiam

formas dormentes, quais espécies de Cladocera as produziam, bem como sua distribuição no

sedimento do lago Tupé, Amazonas, Brasil. As coletas de sedimento foram realizadas em setembro e

novembro de 2011 em 32 locais do lago. Foram feitos experimentos ex-situ para a eclosão dos ovos

presentes nos sedimentos. Foi observado que formas dormentes de cladóceros estão presentes no

sedimento do lago e identificadas oito espécies nos experimentos de eclosão: Ilyocryptus spinifer,

Ephemeroporus barroisi, Diaphanosoma sp., Holopedium amazonicum, Ceriodaphnia cornuta, Moina

minuta, Bosmina longirostris e Bosminopsis deitersi. Maior número de formas dormentes foi

encontrado no sedimento das margens, de onde também ocorreu maior número de eclosões. Além

disso, maior número de espécies (quatro) eclodiram no igarapé Chefe, principal igarapé do lago. A

produção de formas dormentes é uma possível explicação para o sucesso das espécies de Cladocera do

lago Tupé.

Palavras-chaves: Cladóceros, ovos de resistência, efípios, sedimento, lago Tupé.

14

1. Introdução

Muitos organismos produzem estágios dormentes quando vivem em ambientes que

apresentam grandes mudanças, que podem ameaçar a sobrevivência de suas populações (Cáceres

1998). Os cladóceros, em particular, produzem ovos que entram em um estado conhecido como

“diapausa” que consiste na suspensão da vida de forma temporária (Ricci 2001). Em outras palavras,

estes ovos entram em um repouso fisiológico ou estado de dormência (Cáceres & Tessier 2003). Para

a formação dos ovos, as fêmeas partenogenéticas produzem machos e fêmeas sexuadas, estes machos

e fêmeas sexuadas copulam e os ovos fecundados serão os ovos de resistência (Hairston et al. 2000).

Os ovos de resistência podem permanecer no estado de dormência ou diapausa durante muitos

dias, meses, décadas ou até mesmo séculos sem perder a viabilidade (Hairston et al. 2000). Cáceres

(1998) encontrou ovos de Daphnia galeata mendotae e Daphnia pulicaria ainda viáveis após mais de

125 anos no sedimento. Com a quebra da dormência, eclode uma fêmea partenogenética a qual dará

continuidade a população (Crowe 1971, Ricci 2001).

Dependendo da espécie, estes ovos de resistência podem estar envoltos em diversas

membranas protetoras formando uma espécie de cápsula chamada de efípio (Carvalho & Wolf 1989).

Indivíduos de Anomopoda produzem essa cápsula que envolve seus ovos, enquanto indivíduos de

Ctenopoda não a produzem, tendo seus ovos outros mecanismos de proteção, por exemplo, espinhos

protuberantes observados nos ovos dos indivíduos de Diaphanosoma (Korovchinsky & Boikova

1996). Vandekerkhove et al. (2004) afirmaram que se pode estimar a riqueza das espécies de

Anomopoda de um determinado ambiente, através do reconhecimento da morfolgia dos seus efípios.

A maior lista de efípios, e suas respectivas espécies, pode ser encontrada em Flöβner (2000) para a

Europa Central.

Os ovos em diapausa podem ter diferentes destinos no ambiente aquático. Em algumas

espécies, a parede celular do efípio pode formar um flutuador, conforme observado em Daphnia

retrocurva (Carvalho & Wolf 1989). Os efípios podem ser dispersos também por movimentos da água,

ser engolidos por peixes e mamíferos e depois excretados, ou até mesmo aderirem às patas de aves

conforme observado com Daphnia atkinsoni (Louette & De Meester 2004). Também podem aderir à

vegetação ou detritos, afundando gradualmente para o sedimento. Em outras espécies podem afundar

para o sedimento imediatamente, conforme observado em Simocephalus serrulatus (Couto et al.

2010).

Por alguns efípios afundarem e outros flutuarem, pode haver heterogeneidade espacial na

distribuição dos ovos de resistência. Por serem lançados em diferentes períodos, estações e épocas do

ano, podem sobrepor-se nos sedimentos, havendo também uma heterogeneidade no tempo.

Geralmente os três primeiros centímetros superficiais do sedimento são responsáveis por comportar os

ovos com maiores taxas de viabilidade, portanto esta zona é conhecida como o “banco de ovos ativo”

(active egg bank) (Brendonck & De Meester 2003), de onde fêmeas periodicamente ou continuamente

eclodem (Carvalho & Wolf 1989).

No banco de ovos a densidade dos ovos aumenta pela deposição de novos ovos e diminui

quando estes eclodem, quando são predados ou soterrados (DeStasio 1989, 2007). Esta densidade

também varia espacialmente, pois observa-se que nas regiões menos profundas a radiação solar e as

temperaturas mais elevadas estimulam a eclosão dos ovos, reduzindo a densidade destes no sedimento

(Cáceres 1998, Hairston 1996). Assim, o esperado é que as maiores densidades na distribuição

horizontal dos efípios no lago como um todo, sejam sempre observadas nas regiões mais profundas,

onde a radiação solar não penetre (Cáceres 1998).

Os estímulos mais conhecidos para a quebra da dormência ou diapausa e consequente eclosão

das formas dormentes são a mudança na temperatura e fotoperíodo que ocorre nos ambientes aquáticos

(Stross 1969, Vanderkerkhove et al. 2005 a,b). Muitos pesquisadores têm realizado experimentos de

eclosão de cladóceros em laboratório controlando a temperatura e o fotoperíodo para quebrar a

dormência destes ovos, e/ou para identificar as espécies provenientes deles, uma vez que nem todos os

ovos possuem efípios que possam ser morfologicamente identificadas ao nível de espécie

(Vandekerkhove et al. 2004).

15

Coronel et al. (2009) em experimentos de eclosão de bancos de ovos provindos de 61 charcos

temporais em uma cordilheira na Bolívia encontraram mais espécies no banco de ovos do que na

comunidade ativa na coluna d’água. Outros pesquisadores também tiveram sucesso e encontraram

espécies presente no banco de ovos que não estavam na comunidade ativa (Crispim & Watanabe 2001,

Brede et al. 2007, Vandekerkhove et al. 2004a).

No Brasil, a partir de 2000, pesquisadores também tem voltado sua atenção mais afinco para

os bancos de ovos em ambientes dulcícolas. Estes estudos têm sido realizados na região nordeste no

semi-árido paraibano (Crispim & Watanabe 2001), mas principalmente na região sudeste e sul do

Brasil (Rojas et al. 2001, Maia-Barbosa et al. 2003, Panarelli et al. 2008, Palazzo et al. 2008, Brandão

2009, Santangelo et al. 2011b, Araújo 2012).

Estudos que buscaram conhecer a existência de ovos de resistência e/ou efípios no sedimento

de lagos da Amazônia Ocidental ainda são inexistentes. Em um lago de água preta, no baixo rio

Negro, lago Tupé, nosso intuito foi verificar se de fato formas dormentes ocorrem no seu sedimento,

culminando na existência de um banco de ovos.

No lago Tupé foram encontradas até hoje 98 espécies de cladóceros (Ghidini 2011). Destas, 22

espécies são de hábitos tipicamente planctônicos e 76 espécies de hábitos bentônicos. Estas últimas

vivem na região de margem, na serapilheira quando inundada e também em Utricularia foliosa

(Lentibulariaceae L.), macrófita abundante neste lago no período de enchente e cheia.

No período de águas baixas, devido ao volume d’água no lago se tornar reduzido, aumentam

as chances de espécies planctônicas serem predadas por alevinos, peixes adultos e outros predadores.

No entanto, estas espécies continuam em seu hábitat, embora aparentemente mais hostil. Em

contrapartida, têm-se observado que neste mesmo período muitas populações de hábitos bentônicos

desaparecem do lago, sendo que estas representam 77% da riqueza de cladóceros deste ambiente

(Couto et al. 2009, Ghidini 2011).

Entretanto, a cada ano, na época de águas altas, quando as populações de U. foliosa voltam a

colonizar o ambiente e a serapilheira novamente fica inundada, as populações desses microcrustáceos,

são novamente encontradas nestes ambientes. Desta forma são levantadas importantes questões como

quais estratégias as espécies desenvolveram para, ano após ano, recolonizarem e manterem suas

populações nesse hábitat.

Em vista disso, a hipótese deste estudo para explicar o restabelecimento periódico dos

cladóceros no lago Tupé é que estes produzem formas de resistência que podem ser depositadas no

sedimento do lago. No entanto, surgem dúvidas sobre quais locais do lago estas formas são

depositadas, portanto, uma análise criteriosa da distribuição espacial destas formas no sedimento

elucidariam estas questões, que pretende-se responder neste estudo. Partindo desse cenário,

propusemos então i) verificar se existem formas dormentes de cladóceros no sedimento do lago Tupé,

e caso existam ii) identificar quais espécies estão produzindo estas formas; iii) quais locais do lago

estão estas formas dormentes e iv) quais as áreas com maior densidade de formas dormentes em todo o

lago.

16

2. Material e Métodos

2.1 Área de estudo

O lago Tupé (3o2’36”S e 60

o15´18”W) é um lago de terra firme, localizado na margem

esquerda do rio Negro na Reserva de Desenvolvimento Sustentável (RDS do Tupé), a oeste de Manaus

(AM), distante 25 km, em linha reta, do centro da cidade (Fig. 1).

O lago é conectado ao rio Negro por um canal que é a via de entrada durante as águas altas e

saída de água na época de águas baixas, isso devido à variação sazonal do nível da água no rio Negro.

Oito igarapés desembocam no lago e têm influência preponderante nas características limnológicas

deste ambiente durante o período de seca (Aprile & Darwich 2005).

O início da enchente geralmente corresponde ao mês de novembro e a cheia atinge sua cota

máxima geralmente em meados de junho (Bittencourt & Amadio 2007). Neste período, com o

aumento do nível da água, a floresta marginal ao lago fica inundada, assim como a serapilheira,

troncos caídos e árvores que ficam com parte de seus troncos submersos (fig. 2a).

Fig. 2. Vista aérea do lago Tupé: a) no período da cheia, com os sedimentos das margens

totalmente submersos (Foto: Marcos Attaíde 2006); b) no período da seca, com grande parte do

sedimento exposto (http://biotupe.inpa.gov.br).

a

)

b

Fig. 1. Localização do lago Tupé

17

No início da entrada da água do rio Negro no lago, ocorre o aparecimento de U. foliosa, que

formam bancos distribuídos principalmente próximo à desembocadura dos igarapés que drenam para o

lago. Esporadicamente, os bancos ocorrem no lago propriamente dito (Ghidini 2011, Reiss, 1977).

A vazante começa geralmente em agosto (Bittencourt & Amadio 2007), época em que a água

do lago passa a fluir para o rio, atingindo menor profundidade em outubro (seca). Nesta época, grande

parte dos bancos de U. foliosa ficam presos aos galhos das árvores da floresta inundada e, ao ficarem

inteiramente fora da água, secam até morrerem. A paisagem do lago muda drasticamente, com grande

parte do sedimento, antes submerso durante a cheia, agora exposto (Fig. 2b).

2.2 Periodicidade e áreas de amostragem

Foram obtidos os 6 cm superficiais do sedimento no lago no período de seca nos meses de

setembro e novembro de 2011. As amostras do sedimento exposto, da margem, foram obtidas com um

tubo de PVC e dos locais permanentemente inundados com coletor tipo CORER, ambos de 60 mm de

diâmetro (Fig. 3a e b). As amostras consistiram de 3 locais distante 5m um do outro em cada área de

coleta, que eram então reunidos constituindo em uma única amostra de 150 g. Este padrão foi

estendido para as 32 áreas coletadas em todo o lago, abrangendo 16 áreas de margens dos igarapés

e/ou do lago e 16 áreas de canal dos igarapés e/ou do lago (Fig. 4).

As amostras foram acondicionados em saco plástico de cor preta, imediatamente colocados em

uma caixa de poliestireno expandido com gelo, onde foram mantidas até chegar ao Laboratório de

Plâncton do INPA. No laboratório, as amostras foram mantidas em refrigerador até serem

transportadas para o laboratório de Limnologia da Universidade Federal do Rio de Janeiro (UFRJ)

onde foram realizados os experimentos de eclosão.

Fig.

a b

a b

a

b

Fig. 3. Obtenção das amostras

com: a) tubos de PVC e b)

CORER. Fotos: Couto, J. S.

Fig. 4. Localização das 32 áreas de coleta no lago. As

retas que ligam duas áreas indicam que foram coletados

sedimentos nos canais dos igarapés e/ou do lago e na

margem mais próxima (Pontos negros e amarelos:

sedimentos que ficam constantemente inundados / Pontos

verdes e negros: sedimentos da margem que ficam

expostos uma parte do ano).

18

2.3 Experimentos de eclosão ex-situ

No laboratório da UFRJ, os ovos de resistência com ou sem efípios foram separados do

sedimento utilizando o método proposto por Onbé (1978) modificado por Maia-Barbosa et al. (2003).

A sub-amostra de 150 g de sedimento foi colocada em um Becker de 250 ml, a seguir foi adicionada

uma solução de água destilada e sucrose, preparada na razão 1:1 para diluir e homogeneizar o

sedimento. Essa solução foi então centrifugada a 2700 rpm por 3 minutos. O sobrenadante foi passado

por uma peneira de 10 µm de abertura de malha e o material retido foi lavado com água destilada em

abundância para a remoção total do açúcar e, colocados em aquários de 250 ml contendo uma solução

preparada em laboratório (modificado de Tollriam 1993). O pH da solução de cada aquário foi

ajustado para 7,0 e os aquários foram incubados sob temperatura de 24°C ± 2° e fotoperíodo

constantes (12h claro: 12h escuro) sem alimentação e, examinados durante 20 dias, em intervalos de

dois dias.

Para a quantificação, exame e identificação de embriões em desenvolvimento e/ou de

indivíduos eclodidos e, para evitar que organismos eclodidos morressem antes de serem contabilizados

e/ou que ocorresse reprodução partenogenética, a cada dois dias todo o volume de água de cada

aquário era filtrado através de uma rede de 20 μm de abertura de malha. O material retido na rede era

depositado em uma placa de Petri, sendo observado sob um microscópio estereoscópico. Os

indivíduos eclodidos foram retirados e fixados em formol açucarado. Quando ainda muito jovens eram

removidos e postos em aquários separados (sem alimentação) e observados nos dois dias seguintes, a

fim de dar uma identificação mais precisa. A identificação dos cladóceros foi baseada nos guias de

Smirnov (1992, 1996), Orlova-Bienkowskaja (2001), Kotov & Štifter (2006) e Elmoor-Loureiro

(1997).

O material restante era colocado de volta ao aquário para ser observado nos dias seguintes.

Toda a vidraria e demais materiais utilizados para esta análise era rigorosamente lavado, a fim de

evitar a contaminação dos aquários com ovos de resistência ou indivíduos ativos provenientes de

outros aquários. O meio artificial de cada aquário foi renovado após 10 dias de experimento, para

evitar a proliferação de bactérias e fungos. O acompanhamento diário se encerrou no vigésimo dia. Ao

final, o material testemunho das espécies eclodidas foi depositado na Coleção de Carcinologia do

Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia (lotes: 1987 – 1994).

2.4 Análise dos Dados

Foi calculada a porcentagem dos efípios e indivíduos eclodidos de 150 g de amostra que foi

posto em cada aquário nos experimentos. O cálculo para determinar a porcentagem de efípios e

indivíduos eclodidos foi obtido pela fórmula: (%) = n.100/ (N) / Onde: n = nº de indivíduos eclodidos

(ou efípios) de um determinando local / N = nº total de indivíduos (ou efípios).

3. Resultados

3.1 Efípios

Foi encontrado um total de 233 efípios em todo o lago Tupé (137 na margem e 96 no canal).

Entretanto, estes valores ainda não são conclusivos. Pois, nos aquários, muitos efípios foram

encontrados com, o que chamamos neste estudo, a “cápsula estourada” ou “danificada” (tab.1), talvez

decorrente do processo de centrifugação (a ser discutido mais adiante). Portanto, neste estudo fizemos

referência e, colocamos para eclodir, apenas os efípios viáveis, sendo 89 para a margem e 45 para o

canal. Assim sendo, analisando todos os efípios viáveis e a eclosão destes em todo o experimento, foi

observado que os sedimentos de margem continham mais efípios viáveis e houve mais eclosões do que

os de canal (Fig. 5).

19

Entretanto, analisando cada ambiente separadamente, verificou-se que as porcentagens são

parecidas, os valores não apresentaram grandes diferenças (2% apenas) (Fig. 6).

Um panorama geral do número de efípios viáveis e danificados encontrados em todos os locais

amostrados do lago e número de eclosões que ocorreram em laboratório é apresentado na tabela 1.

Para os efípios viáveis, os mesmos valores estão apresentados em porcentagem na figura 7.

78%

21%

0

20

40

60

80

100

EFÍPIOS ECLOSÕES

Porc

enta

gem

(%

)

MARGEM

76%

23%

0

20

40

60

80

100

EFÍPIOS ECLOSÕES

CANAL

Porc

enta

gem

(%

)

Fig. 6. Porcentagem dos efípios e eclosões na margem e canal durante todo o experimento.

Fig. 5. Porcentagem dos efípios e eclosões durante todo o experimento.

66%

33%

0

20

40

60

80

100

MAR CAN

EFÍPIOS

Porc

enta

gem

(%

)

63%

36%

0

20

40

60

80

100

MAR CAN

ECLOSÕES

Porc

enta

gem

(%

)

20

Tab. 1. Número de efípios viáveis, danificados e ocorrência de eclosões em todos os locais amostrados

do lago (MAR = margem/ CAN = canal/ jus = à jusante / mont = à montante).

Fig. 7. Porcentagem de efípios encontrados nos locais amostrados. A porcentagem de cada local foi

calculada em relação ao número total de efípios da margem e canal.

LOCAIS AMOSTRADOS MAR CAN MAR CAN MAR CAN

Ig. Chefe 18 5 12 2 8 2

Ig. Muquém 4 3 - 4 1 3

à jus. Chefe e Muquém 1 1 1 - - -

Ig. Cachoeira 9 9 3 7 1 1

à jus. Cachoeira - 5 - 5 - -

Ig. Pedras 3 - - - 3 -

Ig. Helena 11 4 4 6 - 1

à jus. Pedras e Helena 8 2 6 8 2 -

Mont. Monteiro 1 4 1 1 - -

Ig. Monteiro 1 - - - - -

à jus. Monteiro 9 1 1 - 1 -

Estação Central - 1 - 3 - -

Ig. Valdemar 6 2 - 5 5 1

à jus. Valdemar 8 - 7 5 - -

Ig. Terra Preta 8 1 8 5 3 -

à jus. Terra Preta 2 7 5 - - 6

89 45 48 51 24 14

EclosõesDanificadosEfípios viáveis

0

5

10

15

20

25 MAR CAN

Porc

enta

gem

(%

)

Locais de amostragem

EFÍPIOS

21

3.2 Eclosões

Em oito locais de margem e seis de canal eclodiram indivíduos. Não ocorreram eclosões em

aquários com sedimentos provindos de 12 locais (margens e canal). Embora já transcritos na tabela 3,

para uma melhor compreensão, estes valores estão expressos também em porcentagem (fig. 8).

Fig. 8. Porcentagem de eclosões que ocorrem em laboratório dos locais amostrados. A porcentagem

foi calculada em relação ao número de eclosões de cada local, se de margem ou canal.

Não foi possível identificar 26% dos organismos eclodidos (Fig. 9a). Isso ocorreu porque

alguns indivíduos ficaram danificados ou não apresentaram as características geralmente utilizadas

para sua identificação, porque eram indivíduos recém-nascidos ou muito jovens ainda.

Dentre os indivíduos que eclodiram, foram identificadas oito espécies (Fig. 9a). Os indivíduos

de Diaphanosoma não puderam ser identificados até o nível de espécie porque os neonatos não

conseguiam atingir um tamanho mínimo para uma identificação mais precisa e morriam em algumas

horas ou em até 48hs após a eclosão. Cada espécie teve uma contribuição diferente de indivíduos

eclodidos dependendo do compartimento do lago, margem ou canal (Fig. 9b). Na margem se

destacaram I. spinifer e C. cornuta, (29% e 12% de eclosões respectivamente). No canal destacaram-se

H. amazonicum e Diaphanosoma sp. (28% e 21% das eclosões).

33,33

4,16 4,16

12,5 8,33

4,16

20,86

12,5 14,25

21,42

7,14 7,14 7,14

42,89

05

101520253035404550

MAR CAN

Locais de amostragem

Po

rcen

tage

m(%

)

22

Fig. 9 (a). Porcentagens das espécies de Cladocera eclodidas do lago Tupé; (b) Porcentagem das

espécies eclodidas de margem e de canal. Nesta última, a porcentagem foi calculada levando-se em

conta o total de organismos eclodidos de cada ambiente (margem e canal).

23,68

13,15 10,52

7,89 7,89 5,26

2,63 2,63

26,33

0

5

10

15

20

25

30

35

Porc

enta

gem

(%

)

Espécies eclodidas

(a)

29,18

4,16 4,16 4,16

12,5

8,35

4,16

33,33

14,28

28,57

21,43

14,28

7,16

14,28

0

5

10

15

20

25

30

35Margem Canal

Porc

enta

gem

(%

)

Espécies eclodidas

(b)

23

Tab. 2. Espécies que eclodiram do sedimento de cada ambiente e local amostrado.

De todos os locais amostrados, podemos visualizar que mais espécies foram encontradas

próximo às desembocaduras dos principais igarapés de cada braço do lago (extremidades do gráfico na

fig. 10).

Margem Canal

Ig. Chefe Bosmina longirostris Ephemeroporus barroisi

Bosminopsis deitersi

Ilyocryptus spinifer

Ephemeroporus barroisi

Ig. Muquém - Holopedium amazonicum

Diaphanosoma sp.

à jus. Chefe e Muquém - -

Ig. Cachoeira Ilyocryptus spinifer -

à jus. Cachoeira - -

Ig. Pedras Ilyocryptus spinifer -

Ceriodaphnia cornuta

Ig. Helena - Moina minuta

à jus. Pedras e Helena - -

Mont. Monteiro - -

Ig. Monteiro - -

à jus. Monteiro Ceriodaphnia cornuta -

Estação Central - -

Ig. Valdemar Diaphanosoma sp. -

à jus. Valdemar - -

Ig. Terra Preta Holopedium amazonicum -

Bosmina longirostris

à jus. Terra Preta - Diaphanosoma sp.

Holopedium amazonicum

Ilyocryptus spinifer

24

Fig. 10. Número de espécies de Cladocera eclodidas do sedimento de cada local amostrado.

Quanto aos dias de incubação, a maioria das espécies e dos indivíduos no total eclodiu após 3-

10 dias quando expostos às condições controladas (pH 7,0; 24ºC; Fotoperíodo 12:12; sais e nutrientes;

sem alimentação). O 6º dia foi o de maior pico, tendo 11 indivíduos eclodidos de sete espécies.

Apenas Diaphanosoma sp. e I. spinifer continuaram com indivíduos eclodindo nos aquários dos

sedimentos provindos da margem após o 10º dia (Tab. 3).

Tab. 3. Frequência de eclosão das espécies durante o experimento.

Dias Margem Canal

3 I. spinifer H. amazonicum

H. amazonicum -

ñ identificado* -

5 B. longirostris Diaphanosoma sp.

- ñ identificado*

6 B. longirostris E. barroisi

B. deitersi Diaphanosoma sp.

C. var rigaudi H. amazonicum

- I. spinifer

8 ñ identificado* -

10 I. spnifer -

E. barroisi M. minuta

ñ identificado* -

12 Diaphanosoma sp. -

ñ identificado* -

13 I. spinifer -

15 I. spinifer -

ñ identificado* -

17 I. spinifer -

* morreram antes de serem identificados.

Espécies eclodidas

25

As espécies identificadas neste estudo se encontram depositadas na Coleção de Carcinologia

do Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia (Manaus, Amazonas, Brasil) nos lotes: 1987 à 1994.

4. Discussão

4.1 Efípios

Neste estudo foram considerados efípios viáveis aqueles que continham ovos que

apresentavam uma coloração forte (independente da cor: marron, preto, avermelhado, esverdeado,

etc.), e aqueles que não apresentavam aspectos de degeneração. Segundo Carvalho & Wolf (1989)

essa distinção com base nestes aspectos dá uma indicação do número máximo de efípios

potencialmente viáveis numa amostra.

Geralmente, um maior número de ovos e/ou efípios viáveis é encontrado nos canais de lagos,

regiões mais profundas, enquanto que na margem devido as elevadas taxas de eclosão, são

encontrados em menor número (De Stasio 1989). Neste estudo, porém, observou-se maior quantidade

de efípios nas margens. Hairston & Kearns (2002) observaram que isso não é incomum, muitos lagos

já estudados não tiveram grandes diferenças quanto à densidade de efípios na margem ou canal, pois

na época de águas baixas, as regiões mais profundas do lago podem sofrer as mesmas perturbações

que os sedimentos de margem, tais como: maior exposição à radiação solar, bioturbação, barcos que

podem revolver o sedimento, etc., influenciando na eclosão dos efípios que se encontram ali. No auge

da seca (setembro de 2011) os canais das cabeceiras dos dois braços do lago estavam extremamente

rasos com profundidades de 60 cm (igarapé Chefe no braço principal) e 40 cm (igarapé Valdemar no

braço secundário). Nesta época estas regiões de canal sofrem então as mesmas perturbações que os

sedimentos da margem do lago, o que provavelmente influencia na eclosão dos ovos.

Os efípios ocorreram em maior número nas cabeceiras dos dois braços do lago: no braço

principal nos igarapés Chefe, Cachoeira e Helena e no braço secundário nos igarapés Valdemar, Terra

Preta e a jusante deste. Isto pode se dar devido ao tipo de sedimento predominante nestes igarapés,

pois é possível que o tipo de sedimento influencie a distribuição dos efípios. Em sua maioria os efípios

eram encontrados em maior número nos sedimentos mais finos dos locais amostrados. Igarapé Chefe,

Valdemar e Terra Preta possuem uma areia fina silte argilosa. Igarapés Cachoeira e Helena possuem

uma areia fina siltosa. Maia-Barbosa et al. (2003) mencionam outras investigações onde também foi

observado uma correlação positiva entre a proporção de ovos e sedimento com partículas muito finas.

No braço secundário, há uma grande concentração de argila coloidal, que vem desde a entrada

do canal de conexão na direção dos igarapés Terra Preta e Valdemar, revelando uma heterogeneidade

dos sedimentos superficiais. Os coloides são um complexo de argila e composto orgânico, que ao

invés de decantar realiza um movimento aparentemente aleatório. Essa matéria orgânica associada à

argila no lago é proveniente principalmente da decomposição e lixiviação da serapilheira em torno do

lago. Uma vez que a serapilheira é um importante compartimento de deposição dos ovos de espécies

bentônicas, é possível que os ovos depositados na serapilheira sejam carreados fazendo parte dos

coloides e argila presentes nestes igarapés. Além do que, a sedimentação no lago é decorrente

principalmente da própria bacia do lago e muito pouco do rio Negro (Aprile et al. 2005).

Hairston & Kearns (2002) sugeriram que processos evolutivos e ecológicos do banco de ovos

podem ocorrer de forma diferente dentro de um único lago porque este contém zonas distintas de

deposição e erosão. Uma análise geomorfológica do lago Tupé mostrou que os igarapés apresentam

variações no relevo e porquanto, apresentam diferenças nos processos erosivos e na sua deposição

sedimentar (Aprile & Darwich 2005, Aprile et al. 2005), o que pode influenciar na distribuição e

composição do banco de ovos no lago.

Em alguns lugares foram encontrados poucos efípios e outros nem foram encontrados. O

igarapé das Pedras também possui areia fina siltosa assim como o igarapé Cachoeira e Helena, no

entanto, seu declive é muito menor quando comparado aos igarapés já mencionados, causando maior

alagamento da floresta na época da cheia, disponibilizando mais áreas para deposição de ovos floresta

à dentro (Aprile et al. 2005). Assim, há uma grande possibilidade de os ovos estarem distribuídos mais

no sedimento das áreas de serrapilheira (onde também crescem os ramos da utriculária), do que no

sedimento do próprio igarapé. À montante do igarapé Monteiro o sedimento é argila proveniente da

entrada do lago e no igarapé Monteiro contem areia muito fina siltosa e argilosa, também provinda da

entrada do lago (Id., ibid.). Este ponto inclusive possui uma alta sedimentação, o que pode provocar

um soterramento mais acelerado dos ovos.

26

Na Estação Central, por ser a região mais profunda do lago (15 m na cheia e 4,5 m na seca)

(Scudeller et al. 2005) era de se esperar que fosse encontrado um maior número de efípios, conforme

já discutido (De Stasio 1989, Hairston & Kearns 2002). No entanto, foi encontrado apenas 2% de

efípios no canal e nada em sua margem. Talvez não tenham sido encontrados devido à situação, já

discutida, à que estas áreas ficam submetidas na época de águas baixas (Hairston & Kearns 2002) ou

por causa da grande sedimentação que ocorre nesta área do lago. Devido à geomorfologia local, este é

o trecho de maior declividade, onde se cruzam o braço principal e secundário do lago, que com a

redução brusca da velocidade de transporte o material em suspensão sedimenta com mais facilidade

(Aprile et al. 2005). Devido a isto é provável que os ovos depositados neste compartimento também

sejam rapidamente soterrados, inviabilizando-os ou dificultando seu recrutamento.

Todavia, é necessário salientar que poderia ter sido encontrado mais efípios viáveis, uma vez

que logo após o processo de centrifugação, antes de serem postos nos aquários, muitos efípios foram

encontrados com a “cápsula estourada” ou “danificada”. Isto pode ter ocorrido devido ao processo de

extração dos efípios, proposto por Onbé (1978) e que é utilizado na maioria dos estudos de eclosão

(Tab. 4). No Brasil, este método com modificações (Maia-Barbosa et al. 2003) tem sido bastante

utilizado (Palazzo et al. 2008, Brandão 2009).

É possível que este método de extrair ovos do sedimento, possa danificar os efípios e ovos

devido à centrifugação. Novos estudos são necessários para verificar isto e propor uma adequação

deste método, caso seja realmente verificado que a rotação ou tempo de centrifugação estejam

danificando os ovos e efípios. Alguns autores (Crispim & Watanabe 2000, 2001, Panarelli et al. 2008)

(Ver tab. 6), que não utilizaram a metodologia proposta por Onbé (1978), obtiveram um bom número

de efípios e eclosões. Mais recentemente, em experimentos com eclosão no laboratório de plâncton no

INPA (M. G. Bandeira, dados não publicados) obteve-se um grande número de eclosões comparado

aos estudos apresentados na tabela 6, utilizando a metodologia utilizada por Van Damme & Dumont

(2010).

Mas a adoção de uma ou outra metodologia dependerá fundamentalmente dos objetivos de

cada trabalho. Até agora não existe uma metodologia testada para extrair ovos e efípios de sedimento

que venha substituir aquela proposta por Onbé (1978). Certamente que adequações e aperfeiçoamentos

podem ser necessários e devem ser feitos para que se tenha uma metodologia útil e confiável para

extrair ovos e efípios dos sedimentos.

Tab. 4. Estudos de eclosão de ovos resistentes de cladóceros com sedimentos de ambientes dulcícolas no Brasil.

nº sp. eclodidas ºC Fotoperíodo Camadas Metodologia Autores

7 26 ◦C ± 1 13h/11h 5cm Sem centrifugação Crispim e Watanabe

2001

2 25 ◦C ± 2 12h/12h 5 cm 5 min de rotação Maia-Barbosa et al .

3600 rpm 2003

5 25 ◦C ± 2 12h/12h 5 cm 5 min de rotação Palazzo et al.

3600 rpm 2008

4 22◦C ? 5 cm? Sem centrifugação Panarelli et al.

2008

Só estava 27◦C? 12h/12h 5 cm 5 min de rotação Brandão

sendo analisada 3600 rpm 2009

1 sp.

5 24◦C 12h/12h 3 cm 3 min de rotação Santangelo et al.

3000 rpm 2011

16 24◦C 12h/12h 3 cm 3 min de rotação Araújo

2700 rpm 2012

27

4.2 Eclosões

De Stasio (1989), Santangelo (2009) e Hairston & Kearns (2002) também observaram maior

número de eclosões de efípios provenientes das margens. Este mesmo padrão foi observado neste

estudo, tendo um total de 63% nas margens e 36% dos canais. Grande parte das eclosões ocorreu das

margens das cabeceiras dos dois braços do lago, igarapés Chefe e Valdemar (33% e 20%

respectivamente).

Quanto à jusante do igarapé Terra Preta, no

canal foi onde houve maior número de eclosões (42%)

quando comparado aos demais locais amostrados. E

isto pode estar relacionado à geomorfologia deste

igarapé e proximidades, que apresenta maior

declividade (Aprile & Darwich 2005), que poderia

fazer com que poucos ovos fossem encontrados nas

margens (Fig. 12).

Se de fato, os ovos produzidos à jusante deste

igarapé escoam para o seu canal, ainda que sejam

depositados na margem, devido à alta declividade

nestas áreas, era de se esperar ter maior número de

efípios nessa região. Neste estudo foram encontrados

15% de efípios no canal e apenas 2% na margem desta

área (Fig.7). Isto corrobora os achados de Cáceres

(1998) que afirma existir maiores densidades dos

efípios nas regiões mais profundas. Isto possivelmente explicaria o maior número de eclosões

observado no canal desta área e não em sua margem.

De todos os locais amostrados, o igarapé Chefe foi de onde eclodiu maior número de espécies

(quatro), seguidos do igarapé Muquém, ambos do braço principal, e igarapé Terra Preta e a jusante

deste no braço secundário, sendo que todos estes se localizam nas cabeceiras ou próximo a elas dos

dois braços.

Brandorff & Hardy (2009) levantando informações acerca da comunidade ativa de

zooplâncton do lago Tupé sugeriram que devido a diferenças temporais da composição e abundância

do zooplâncton, cada um dos braços do lago seja consideravelmente independente um do outro. Até

mesmo dividiram o lago em três grandes grupos, sendo 1) composto pelos igarapés Pedras, Helena,

Cachoeira e Chefe; 2) Monteiro e Valdemar e; 3) Canal e Estação Central. E, não incluso nestes, o

igarapé Terra Preta que apresentou diferenças marcantes em relação às outras estações. Portanto,

estudos mais aprofundados com um maior número de amostragens poderiam nos confirmar se de fato

existem estas diferenças também na comunidade dormente e se se assemelha aos mesmos três grandes

grupos de igarapés propostos por Brandorff & Hardy (2009) para a comunidade ativa.

Nos sedimentos provindos de seis locais amostrados não ocorreram eclosões (margens e

canais). Isto pode ter ocorrido devido as diferentes características que os bancos de ovos podem ter

dentro de um mesmo lago, até mesmo para lagos muito pequenos. Pois suas taxas de mistura de

sedimentos diferem marcadamente entre diferentes regiões do fundo. E, sabe-se que para que os ovos

possam eclodir, incluindo ovos mais antigos, precisam ser misturados ao sedimento mais recente

(Hairston & Kearns 2002). Além do mais, o fato de que em alguns locais eclodiram indivíduos e

outros não, pode estar associado à diferença na quantidade de mistura que ocorre na água perto da

margem com as águas das áreas mais profundas. Os ovos em diapausa precisam de luz e oxigênio para

eclodir (Vandekherkove et al. 2005a). Assim, os ovos enterrados sob mais do que uma pequena

quantidade de sedimento pode ter sua eclosão inibida (Hairston & Kearns 2002).

Em nosso estudo, os indivíduos eclodidos pertencem a sete famílias, sendo que duas possuem

representantes de hábitos bentônicos (Ilyocryptidae e Chydoridae), três de hábitos planctônicos

(Holopedidae, Bosminidae e Moinidae) e duas possuem representantes de ambos os hábitos

(Daphniidae e Sididae). Oito espécies puderam ser identificadas. Alguns (total de 26%) não puderam

ser identificados, pois morreram antes de atingir o tamanho necessário para uma identificação,

conforme já mencionado. Entretanto estes foram computados uma vez que nos dão a garantia dos

locais do lago onde podem estar ocorrendo eclosões e a quantidade destas, bem como onde ovos e/ou

Figura 11. Modelo de seção transversal do igarapé Terra Preta no lago Tupé (M.E. = margem esquerda; M. D. =margem direita). Extraído de Aprile & Darwich 2005.

28

efípios podem estar sendo depositados, além do que reforça a questão da viabilidade dos ovos

resistentes produzidos no lago.

A família que mais contribuiu para as eclosões que ocorreram nos sedimentos provindos da

margem foi Ilyocryptidae, com Ilyocryptus spinifer, pois de fato estes geralmente são encontrados

nestas regiões do lago Tupé, ou vivendo em associação com utriculárias, próximo também as margens

dos igarapés (Ghidini 2011a, Couto et al. 2009).

Para os sedimentos de canal, Holopedidae foi a maior contribuinte, onde realmente são

encontrados nos corpos d’água, uma vez que tem por hábitos viver em águas abertas (Korovchinsky

1992). Desta família eclodiu Holopedium amazonicum. Este fato nos mostra, de forma incontestável,

que no lago Tupé, apesar de até hoje não ter sido observado fêmeas carregando ovos de resistência ou

serem estes ovos identificados do sedimento, que H. Amazonicum produz ovos de resistência.

Os ovos de resistência de Ctenopoda (Sididae e Holopedidae) só foram realmente descritos no

século 19 (Sars 1865, Weismann 1877) e em estudos posteriores foi observado que eles tendem a

afundar para as partes mais profundas dos corpos d’água. Ovos de Holopedium já foram encontrados

em números bastante elevados no centro ou canais dos lagos e até em profundidades de 20m (Lampert

& Krause 1976, Smyly 1977). Isto também pode estar relacionado com a maior fecundidade das

fêmeas gametogênicas de Holopedium que carregam muitos ovos de resistência ao mesmo tempo (3-

10, máx. 22) (Korovchinsky & Boikova 1996).

Todas as espécies registradas aqui eclodiram dos dois ambientes, margens e canais. Isso

ressalva que espécies bentônicas não necessariamente terão seus ovos depositados apenas na margem,

o mesmo valendo para os organismos da região pelágica com ovos depositados apenas nas regiões

profundas do lago. Alguns efípios afundam e outros flutuam e isso pode ocorrer até mesmo com os

ovos de indivíduos do mesmo gênero, causando uma heterogeneidade espacial de ovos no lago (Brede

et al. 2007).

Indivíduos de Diaphanosoma não puderam ser identificados até o nível de espécie, porque os

neonatos não conseguiam atingir um tamanho mínimo para uma identificação mais precisa e morriam

em algumas horas ou em até 48hs após eclodirem. Maia-Barbosa et al. (2003) salientaram que o

sucesso de eclosão de ovos de cladóceros ainda está em estudo. Em seus experimentos de eclosão, eles

obtiveram indivíduos recém-nascidos que sobreviveram menos de 24h, inviabilizando também a

identificação das espécies.

Foi observado um baixo número de táxons nos experimentos de eclosão quando comparado à

riqueza da comunidade ativa do lago Tupé (92 espécies de cladóceros). Isto pode estar relacionado ao

já mencionados processo de centrifugação. Mas, também pode estar relacionado à estabilidade das

condições experimentais em laboratório. Carvalho & Wolf (1989) mencionaram que o motivo pelo

qual ovos deixam de eclodir em experimentos de laboratório é, depois da inviabilidade destes, as

condições inapropriadas aos quais os ovos e/ou efípios são submetidos. No lago, a variabilidade

ambiental promove diferentes condições para a eclosão dos ovos, incluindo temperatura.

Vandekherkove et al. (2005a) obtiveram maior sucesso nas eclosões de ovos resistentes

quando os colocaram sob temperaturas mais baixas, semelhante ao encontrado nas lagoas amostradas

de zona temperada. O sedimento dos lagos e rios amazônicos permanecem em altas temperaturas por

estarmos em uma região equatorial (≈ 26ºC à 33ºC). Bandeira (dados não publicados) observou que

indivíduos em números elevados têm eclodido do sedimento quando este é incubado a temperaturas

encontradas no lago Tupé (29 e 31º C).

Assim, fica claro que um maior número de eclosões ocorre quando as temperaturas nos

experimentos se assemelham as encontradas no ambiente. Neste trabalho o sedimento foi incubado a

25º C, entretanto não é a temperatura encontrada no lago, e isto provavelmente afetou a eclosão das

formas dormentes, uma vez que temperatura é um dos fatores importantes para a eclosão destas

(Bottrell et al. 1976, Vandekherkove et al. 2005a).

Um baixo número de táxons também foi observado em outros estudos brasileiros com eclosão

(ver tab. 6). Nos estudos de Maia-Barbosa et al. (2003) eclodiram poucos espécimes de Daphnia laevis

e Daphnia sp. Apenas Araújo (2012) obteve maior número de espécies eclodidas, com um total de 16,

o que também pode estar relacionado à sua maior amostragem. Vandekherkove et al. (2005b) também

observaram que indivíduos de Chydoridae e Moinidae têm uma média de mortalidade alta em

experimentos de eclosão, reduzindo o número de táxons.

29

Entretanto, é importante salientar que o pouco número de ovos encontrado no sedimento do

lago Tupé durante este estudo não significa pobreza de ovos de resistência produzidos pelas espécies

aqui identificadas. As espécies não necessitam de um grande número destes para ressurgirem no

ambiente quando este se torna novamente favorável. Em cada ocasião que pode ser considerada como

favorável no ambiente, somente uma porção de ovos eclodem (Maia-Barbosa et al. 2003, García-

Roger et al. 2006). Hairston et al. (1999a) analisaram os locos enzimáticos de Daphnia exilis de um

lago de Nova York, e os dados revelaram que este era quase certamente colonizado a partir da eclosão

de um único ovo.

Quanto aos dias de incubação, a maioria das espécies eclodiu após 3-10 dias quando expostos

às condições controladas. Vandekherkove et al. (2005b) em experimentos testando temperaturas

observaram que as espécies passaram a eclodir após o terceiro dia. E a maioria eclodiu até o sexto dia

(3-6 dias). Brede et al. 2007 observaram que indivíduos de Daphnia passaram a eclodir entre o 2º e 6º

dia. Neste estudo, o 6º dia também foi o de maior número de eclosões dos indivíduos e espécies.

Após o 10º dia somente Diaphanosoma sp. e I. spinifer continuaram com indivíduos eclodindo

nos aquários com sedimento da margem. Crispim & Watanabe (2001) também observaram que

indivíduos de Diaphanosoma eclodiram após maior tempo de incubação (48-67 dias), D. spinulosum,

por exemplo, eclodia sempre mais tarde que as demais espécies. Também viram que as espécies

realmente não eclodem ao mesmo tempo, o que acreditam ser influência dos diversos estímulos

ambientais ou pelas condições ambientais quando os ovos de diapausa foram produzidos. O ideal seria

que experimentos com eclosão em laboratório tivessem maior duração, a fim de que outras espécies

tivessem a chance de eclodir.

Este estudo foi pioneiro em verificar que de fato existem formas dormentes de cladóceros no

sedimento do lago Tupé e oito espécies produzem estas formas: Ilyocryptus spinifer, Ephemeroporus

barroisi, Diaphanosoma sp., Holopedium amazonicum, Ceriodaphnia cornuta, Moina minuta,

Bosmina longirostris e Bosminopsis deitersi. Estas formas estão distribuídas de maneira heterogênea

no lago, em maior quantidade nas margens, principalmente nos dois igarapés principais (cabeceiras)

do lago.

Recomenda-se estudos mais abrangentes no lago Tupé e em outros ambientes aquáticos

amazônicos e que nestes estudos se utilizem temperaturas adequadas à realidade equatorial e com

experimentos que se estendam por tempo suficiente para a eclosão do maior número possível de ovos

que ainda estejam viáveis. Além disso, se forem adotados os métodos conhecidos para extração de

ovos de sedimentos que utilizem centrifugação, deve-se ajustar tanto o tempo quanto as rotações para

evitar danificar os ovos e assim ter um maior número de eclosões.

5. Agradecimentos

Nós agradecemos ao Dr. Reinaldo Bozelli, Dr. Jayme Santangelo, Msc. Luciana Araújo e o

técnico Mário Neto pela acolhida e paciência em ensinar e colaborar com os experimentos de eclosão

no laboratório de Limnologia da UFRJ. Agradecemos também a bolsa concedida pelo CNPQ e ao

apoio financeiro do PROCAD, que possibilitou o andamento da pesquisa e a estadia no Rio de Janeiro.

6. Referências Bibliográficas

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33

Capítulo 2

___________________________________________________________________________

Couto, C.A. & Santos-Silva, E. N. 2013. Comunidade

dormente e ativa de Cladocera (Crustacea,

Branchiopoda) no lago Tupé, Amazonas, Brasil.

Manuscrito formatado para a Biota Neotropica.

34

COMUNIDADE DORMENTE E ATIVA DE CLADÓCEROS (CRUSTACEA,

BRANCHIOPODA) NO LAGO TUPÉ, AMAZONAS, BRASIL

Camila de A. Couto*, Edinaldo N. dos Santos-Silva

**

*Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia. Pós-Graduação em Biologia de Água Doce e Pesca

Interior. Campus 2, Av. André Araújo, 2936, Aleixo, Manaus, Amazonas, Brasil.

** CPBA, INPA-Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia. Campus 2, Av. André Araújo, 2936,

Aleixo, Manaus, Amazonas, Brasil. (www.inpa.gov.br)

*Autor para correspondência. Tel: +55-92-8191-6598; +55-92-9290-8637; e-mail:

([email protected])

Abstract. The cladocerans are one the main components of the zooplankton community of the

lake Tupe, linked to black river (Rio negro) in the Western Amazon. Until now there are 98 species in

this lake. Almost all of them disappear in the season of low waters and then retaking its population in

season of high waters, The succes of these organisms in this kind of environment it could be explain

for the production of resting eggs that go into a dormancy state precipitate on the sediment, forming a

bank of eggs. In this study we tried to verify which is the contribution of the dormant community for

the active community,also check if the species that comes from the dormant forms are the same found

in the active community; check if the dormant community represents the best diversity of species of

the environment and finally if the dormant comunity are from organisms of the pelagic region or from

the littoral region. The collections of sediments were made in september and november 2011 in 32

places of the lake. There were made "ex-situ" experiments for the outbreak of the eggs presents on the

sediments. It was observe the dormant community contribution to the maintenance of the active

community, being found eggs of species that are absent from the environment for a certain period in

the year, but return to every year. All the species which comes from the outbreak experiments are also

found in the active community in abundant amounts, being they: lyocryptus spinifer, Ephemeroporus

barroisi, Diaphanosoma sp., Holopedium amazonicum, Ceriodaphnia cornuta, Moina minuta,

Bosmina longirostris e Bosminopsis deitersi. For a better representative of the species diversities in the

environment, no just one but both comunities, active and dormant, they should be consider. The

dormant forms were from the organisms of the pelagic region, with just I. spinifer e E. barroisi of the

littoral region.

Key-words: Cladocerans, resting eggs, ephippia, sediment, lake Tupé.

Resumo. Os cladóceros são um dos principais componentes da comunidade zooplânctonica do

lago Tupé, ligado ao rio Negro, na Amazônia Ocidental. São conhecidas até agora 98 espécies neste

lago, a maioria desaparecendo no período de águas baixas, retornando no período de águas altas. O

sucesso desses organismos neste ambiente pode ser explicado por produzirem ovos de resistência que

entram em um estado de dormência precipitando no sedimento, formando um banco de ovos. Neste

estudo procuramos verificar qual a contribuição da comunidade dormente para a comunidade ativa,

verificar se as espécies provenientes da eclosão das formas dormentes são as mesmas encontradas na

comunidade ativa; verificar se a comunidade de formas dormentes representa melhor a diversidade de

espécies do ambiente e finalmente, se as formas dormentes são provenientes de organismos da região

limnética ou da região litorânea. As coletas de sedimento foram realizadas em setembro e novembro

de 2011 em 32 locais do lago. Foram feitos experimentos ex-situ para a eclosão dos ovos presentes nos

sedimentos. Foi observado que a comunidade dormente contribui na manutenção da comunidade ativa,

sendo encontrados ovos de espécies que se ausentam do ambiente por um determinado período no ano,

mas retornam à cada ano. Todas as espécies provenientes dos experimentos de eclosão são também

encontradas na comunidade ativa de forma abundante, sendo elas: Ilyocryptus spinifer,

Ephemeroporus barroisi, Diaphanosoma sp., Holopedium amazonicum, Ceriodaphnia cornuta, Moina

minuta, Bosmina longirostris e Bosminopsis deitersi. Para uma melhor representatividade da

diversidade de espécies do ambiente, não apenas uma, mas ambas as comunidades, ativa e dormente,

deveriam ser consideradas. As formas dormentes foram provenientes principalmente de organismos da

região limnética, com apenas I. spinifer e E. barroisi da região litorânea.

Palavras-chaves: Cladóceros, ovos de resistência, efípios, sedimento, lago Tupé.

35

1. Introdução

Os cladóceros são um dos principais componentes da comunidade zooplânctonica do lago

Tupé, ligado ao rio Negro, na Amazônia Central. São conhecidas até agora 98 espécies neste lago,

com 22 destas habitando a região limnética e 76 nas regiões de margem, serapilheira inundada,

esponjas Drulia sp. e nas macrófitas Utricularia foliosa, abundante neste lago na época de águas altas

(Ghidini 2011a,b). Estes indivíduos estão plenamente adaptados a este hábitat que sofre alterações

periódicas devido à flutuação sazonal do nível da água, ao qual todos os lagos e rios amazônicos estão

submetidos (Junk 1997).

Os organismos que vivem na região limnética, mesmo na época de águas baixas, quando o

volume de água se reduz drasticamente, ainda continuam com suprimento de água suficiente para

permanecerem no ambiente, embora estejam sujeitos a uma maior pressão de predação por alevinos,

peixes adultos e invertebrados (Previatelli & Santos-Silva 2011).

As espécies bentônicas litorâneas, por outro lado, desaparecem completamente no período de

águas baixas. Elas representam 77% da riqueza de cladóceros no lago e, perdem completamente seus

habitats. Portanto, ciclicamente, estes organismos estão presentes no lago no período de águas altas e

desaparecem no período de águas baixas (Couto et al. 2009, Ghidini 2011).

Como explicar o sucesso desses organismos? Quais estratégias foram desenvolvidas por eles

para estarem presentes na forma ativa a cada período de águas altas, mesmo desaparecendo

completamente do ambiente nos períodos de águas baixas?

É bastante conhecido e documentado que alguns grupos de cladóceros produzem formas de

resistência (Lampert & Sommer 1997). Estas são também chamadas de formas dormentes (DeStasio

1989), que, ao contrário dos organismos na sua forma ativa, podem resistir à dessecação (durante

períodos de seca total), aumento ou diminuição de temperatura, congelamento, ao suco gástrico de

peixes, aves e mamíferos e continuar viáveis por longos períodos, indo de meses a décadas

(Pijanowska & Stolpe 1996, Slusarczyk 1995, Mellors 1975, Lampert & Sommer 1997). Estas formas podem ficar até décadas neste estado de dormência, conhecido como diapausa,

sem perder sua viabilidade à espera de estímulos adequados para sua eclosão (Lampert & Sommer

1997). Cáceres (1998) encontrou ovos de Daphnia galeata mendotae e Daphnia pulicaria ainda

viáveis após mais de 125 anos no sedimento. Os ovos permanecem nesse estado de diapausa até que

algum estímulo como, mudanças na temperatura e fotoperíodo os mais conhecidos, quebre sua

dormência e estes eclodam, gerando uma fêmea partenogenética, a partir da qual, uma nova população

poderá se restabelecer no ambiente se as condições forem favoráveis (Keilin 1959, Stross 1969,

Vandekerkhove et al. 2005a). Para a produção destes ovos, as fêmeas outrora partenogenéticas deixam de se reproduzir por

partenogênese e passam a ser gametogênicas, produzindo ora machos e ora ovos, que, para serem

viáveis, necessitam ser fecundados pelos machos (Nogrady et al. 1993). Dependendo da espécie, estes

ovos podem estar protegidos por uma membrana formada a partir da carapaça dorsal da fêmea, sendo

o conjunto (ovo e membrana) chamado de efípio, e suas portadoras de fêmeas efipiais (Müller 1785

apud Fryer 1996).

Após sua liberação pelas fêmeas, estes ovos com ou sem efípios podem flutuar ou aderir a

patas de aves e serem levados a longas distâncias, podem ser dispersos por movimentos d’água ou

engolidos por peixes, mamíferos e depois excretados, bem como aderir à vegetação ou detritos. Mas,

comumente, afundam para o sedimento, conforme observado em Simocephalus serrulatus em estudos

anteriores no lago Tupé (Couto et al. 2010).

A deposição dessas formas no sedimento apresenta heterogeneidade temporal e espacial e,

além disso, a densidade de ovos pode também ser resultado da eclosão dos ovos de resistência que

também difere segundo as espécies e temporal e espacialmente. Esta deposição pode ocasionar a

formação de banco de ovos análogo ao banco de sementes (DeStasio 1989). Sendo que a camada mais

superficial, correspondendo aos três primeiros centímetros, é considerada como o banco de ovos ativo,

pois ovos aí localizados tem maior probabilidade de receber estímulos para a eclosão e assim

contribuir para o recrutamento das populações (Cáceres & Hairston 1998, Brendonck & De Meester

2003).

Os ovos de resistência são importantes não somente para propiciar a manutenção dos

organismos no ambiente, mas também aumentam a variabilidade genética, possibilitam a dispersão das

36

espécies, influenciam na estrutura das comunidades e auxiliam nos estudos de diversidade, evolução e

mudanças ambientais (Coronel et al. 2009, De Stasio 1989, Hairston 1996, Brendonck & De Meester

2003, Vandekerkhove et al. 2004). Alguns autores tem comparado a comunidade ativa com a

dormente e analisado o quanto os ovos de resistência contribuem para o recrutamento das populações

ativas e se a comunidade dormente apresenta melhores resultados em estudos de diversidade, quando

comparada com a comunidade ativa (Crispim & Watanabe 2000, Frey 1960, Panarelli 2008, Coronel

et al. 2009, Santangelo 2009, Vanderkerkhove et al. 2004).

No lago Tupé ainda não foram realizados estudos que analisassem a contribuição da

comunidade dormente para a ativa. Os primeiros estudos acerca dos cladóceros neste lago se iniciaram

em 1974 por Brandorff & Hardy (2009) realizando um estudo acerca da diversidade das espécies

existentes na comunidade planctônica ativa. Desde então, muitos outros estudos foram realizados

apenas com a comunidade ativa de cladóceros neste lago (Fisher 1979, Robertson & Hardy 1984,

Waichman et al. 2002). Sabe-se, porém que as alterações sazonais que ocorrem no lago podem

disparar o processo de produção de ovos de resistência (Couto & Santos-Silva 2008, Couto et al. 2009,

2010, Couto & Santos-Silva, dados não publicados do Cap. 1).

Com isso, neste estudo procuramos: i) verificar qual a possível contribuição da comunidade

dormente para a manutenção da comunidade ativa; ii) verificar se as espécies provenientes da eclosão

das formas dormentes são as mesmas encontradas na comunidade ativa; iii) se as formas dormentes

são provenientes de organismos da região limnética ou da região litorânea.

2. Material e Métodos

2.1 Área de estudo

O lago Tupé (3o2’36”S e 60

o15´18”W) é um lago de terra firme, dendrítico, localizado na

margem esquerda do rio Negro na Reserva de Desenvolvimento Sustentável (RDS) do Tupé, a oeste

de Manaus (AM), distante 25 km, em linha reta, do centro da cidade (Fig. 1).

Fig. 2. Lago Tupé (Brandorff & Hardy 2009).

37

O lago é conectado ao rio Negro por um canal de cerca de 20m de largura e 150m de comprimento.

Este canal é a via de entrada da água do rio Negro na enchente e cheia e de saída da água do lago nos

períodos de vazante e seca. Oito igarapés desembocam no lago (Fig. 1) e estes influenciam as

características físicas e químicas da água do lago principalmente no período da seca (Aprile &

Darwich 2005). A profundidade, área e volume do lago variam ao longo de um ano em função da

variação anual do nível da água.

A partir do início da entrada de água do rio no lago, por volta de dezembro/janeiro, ocorre o

aparecimento de bancos da macrófita Utricularia foliosa. Estas plantas crescem e formam bancos,

principalmente nas áreas próximas à desembocadura dos igarapés. Alguns bancos, ocasionalmente,

foram observados no lago propriamente dito e tem em média 5m² de área (Ghidini 2011, Reiss 1977).

A vazante, segundo Amadio & Bittencourt (2007) começa geralmente em agosto, época em que

a água do lago passa a fluir para o rio. O lago atinge então sua menor profundidade em outubro. Com a

diminuição do nível da água no lago, os bancos de U. foliosa, em grande parte, ficam presos aos

galhos das árvores da floresta inundada e, ao ficarem inteiramente fora da água, secam.

2.2 Amostragem

Amostras da camada superficial do sedimento do lago Tupé foram coletadas no período de

seca (setembro e novembro de 2011). Estas amostras foram coletadas em 16 locais do lago que ficam

inundados o ano todo (canal principal do lago e canais dos igarapés) e em 16 locais nos quais o

sedimento fica exposto durante a vazante e seca (margens próximas aos canais coletados). Cada

amostra foi constituída do somatório do sedimento coletado em três locais distintos.

As amostras dos locais permanentemente cobertos com água foram obtidas com o auxílio de

um coletor tipo CORER de 60 mm de diâmetro e as amostras do sedimento exposto na margem foram

coletadas, com um tubo de PVC de 60 mm de diâmetro. De cada amostra foram retirados os 6

primeiros centímetros da camada superficial, os quais foram acondicionados em sacos plásticos de cor

preta e colocados em uma caixa de poliestireno expandido com gelo, para transporte até o Laboratório

de Plâncton do INPA. No laboratório, as amostras foram mantidas em um refrigerador até seu

processamento.

2.3 Experimentos ex-situ

Para análise da comunidade dormente no sedimento foram feitos experimentos de eclosão ex-

situ no laboratório de Limnologia da Universidade Federal do Rio de Janeiro (UFRJ). Para separar os

ovos de resistência do sedimento foi utilizado o método proposto por Onbé (1978) modificado por

Maia-Barbosa et al. (2003). A subamostra de 150 g de sedimento foi colocada em um becker de 250

ml, sendo homogeneizada em uma solução de água destilada e sucrose, preparada na razão 1:1. Essa

solução foi centrifugada a 2700 rpm, por 3 minutos. O sobrenadante foi passado por uma peneira (10

µm de malha) e o material retido foi lavado com água destilada em abundância para a remoção total do

açúcar.

O material retido foi incubado em aquários contendo 250 ml de meio artificial (modificado de

Tollriam 1993), preparado em laboratório, totalizando 16 aquários para cada etapa. Os meios tiveram

o pH ajustados para 7,0 e os aquários foram incubados a 24°C ± 2° com fotoperíodo constante (12h

claro: 12h escuro). As amostras foram examinadas por 20 dias. O meio artificial dos aquários era

renovado a cada 10 dias para evitar a proliferação de bactérias e fungos.

Para a quantificação e identificação de embriões em desenvolvimento e/ou de indivíduos

eclodidos, e para evitar que organismos eclodidos morressem antes de serem contabilizados e/ou que

ocorresse reprodução partenogenética, a cada 2 dias todo o volume de água de cada aquário foi

filtrado em uma rede de 20 μm de malha. O material retido na rede foi depositado em uma placa de

Petri e observado sob um microscópio de dissecção. A identificação dos cladóceros foi baseada nos

guias de Smirnov (1992, 1996), Orlova-Bienkowskaja (2001), Kotov & Štifter (2006) e Elmoor-

Loureiro (1997). O material restante foi colocado de volta no aquário para ser observado nos dias

seguintes. O acompanhamento diário encerrou por volta do vigésimo dia.

Dados históricos da comunidade ativa de Cladocera do lago Tupé foram obtidos através da

literatura e da base de dados do projeto Biotupé (Tab. 1). Estes estudos foram utilizados apenas como

38

referência e não foram re-tabulados ou analisados. Os dados da comunidade ativa se concentraram

apenas nas espécies que foram recrutadas do sedimento nos experimentos de eclosão deste estudo e

não de toda a assembleia encontrada no lago. Dados da comunidade ativa no lago podem ser

encontrados em Ghidini (2011a).

2.4 Análise dos Dados

Alguns dados são apresentados em porcentagem, tais como porcentagem de efípios na

margem e canal, e porcentagem de eclosões. A porcentagem foi obtida da seguinte forma:

(%) = n.100/ (N) Onde:

n = nº de indivíduos eclodidos (ou efípios) de um determinando local

N = nº total de indivíduos (ou efípios).

39

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40

3. Resultados e Discussão

Foram colocados para eclodir 89 efípios provindos dos sedimentos de margem e 45 efípios provindos

dos sedimentos dos canais do lago. Dos indivíduos que eclodiram, oito espécies foram identificadas, as

quais podem ser visualizadas na Figura 2. Com representantes de hábitos planctônicos estão

Holopedium amazonicum, Diaphanosoma sp., Ceriodaphnia cornuta, Bosmina longirostris,

Bosminopsis deitersi e Moina minuta, e de hábitos bentônicos estão as espécies Ilyocryptus spinifer e

Ephemeroporus barroisi. Quando ativa esta comunidade ocorre nas regiões do lago descritas na tabela

2.

Fig. 2. Porcentagens das espécies eclodidas da comunidade dormente de Cladocera no lago Tupé.

Tab. 2. Ocorrência das oito espécies na comunidade ativa observadas em outros estudos no lago Tupé (x =

abundante / xx = muito abundante).

Na figura 3 é possível observar as porcentagens destas oito espécies eclodidas da comunidade

dormente das margens e dos canais das áreas amostradas. Nos experimentos de eclosão houve

indivíduos que morreram antes de apresentar características que permitissem uma identificação em

nível de espécie. A grande variedade de formas e detalhes da carapaça ou valvas fornece muitos

elementos de caracterização das espécies (Elmoor-Loureiro 1997). Como recém-nascidos, a incipiente

formação de sua carapaça não possibilitou que características taxonômicas importantes pudessem ser

limnética margem liteira esponjas utriculária

Ceriodaphnia cornuta xx xx x x

Diaphanosoma sp. x xx x x

Ilyocryptus spinifer xx xx x xx

Ephemeroporus barroisi x x x xx

Holopedium amazonicum x x x

Bosmina longirostris xx x x x

Bosminopsis deitersi xx xx xx x

Moina minuta xx x x x

Regiões do lago Tupé

41

visualizadas. Entretanto, julgou-se importante que, mesmo não identificados, estes indivíduos fossem

contabilizados nos experimentos de eclosão, por contribuírem com 26% de eclosões (Fig. 2).

O maior número de indivíduos eclodidos das formas dormentes do sedimento provindo das

margens (29%) foi de I. spinifer (Fig. 3). Essa espécie está principalmente associada às zonas de

serapilheira e margem do lago. Ghidini (2011) analisando a composição e riqueza de cladóceros na

zona litorânea do lago destacou a constância dessa espécie na maioria dos meses amostrados e em

todas as áreas de coleta (67% de constância). Mas não está restrita à margem e serrapilheira, pois

também já foi observada na região limnética, praias e região profunda do lago Tupé por Ghidini (2007,

2011) e Calixto et al. (2011). O que possivelmente explicaria os 14% de indivíduos eclodidos

procedentes das amostras dos canais do lago em nossos experimentos (Fig.3), uma vez que já foram

encontrados em várias regiões do lago Tupé.

Fig 3. Porcentagem das espécies eclodidas por ambiente. A porcentagem foi calculada separadamente para cada

ambiente (margem e canal).

Os registros de I. spinifer em associação com U. foliosa foram frequentes (80%), inclusive é a

terceira espécie que apresenta mais indivíduos se reproduzindo por partenogênese neste habitat (87%)

(Couto et al. 2009, 2010, Ghidini 2011). De 50 espécies associadas a esta macrófita, a população de I.

spinifer, dentre outras duas, são os seus primeiros colonizadores (frequência de ocorrência = 80%). É

também uma das que têm associação mais duradoura com a planta, pois permanece nelas mesmo

quando começam a entrar em decomposição com a chegada da seca. Além disso, ainda foi encontrada

esporadicamente associada à Drulia sp., uma esponja que ocorre neste lago (Ghidini & Santos-Silva

2011).

A pressão de predação por peixes também parece ser menor sobre esta população (Tab. 3).

Previattelli & Santos-Silva (2011) analisando os conteúdos estomacais de 3 espécies de

Hypophthalmus (mapará) encontrados no lago em julho de 2003, observaram que a porcentagem

destes cladóceros na dieta destes peixes é baixa (9%) quando comparada à Bosmina sp. e Bosminopsis

deitersi onde a frequência de ocorrência é de 100%, que serão discutidos a seguir. Kotov & Stifter

(2006) sugerem que a presença de espinhos na carapaça de I. spinifer pode dificultar a predação por

peixes e outros predadores, consequentemente, protegendo os indivíduos desta população da predação.

É também encontrada no período de águas baixas do lago, entre agosto a dezembro (25%),

quando o igapó ainda não está inundado e a comunidade de cladóceros litorâneos no lago está ausente

(Calixto et al. 2011, Ghidini 2011). Em nosso estudo, I. spinifer teve o maior número de indivíduos

eclodidos nos experimentos, pois 23% de todos os indivíduos eclodidos das formas dormentes eram

desta espécie (Fig. 2).

Esse histórico da comunidade ativa, somado a eclosão de indivíduos da comunidade dormente

nos experimentos, nos dá indícios de que esta espécie bentônica está bem adaptada a este ambiente,

permanecendo neste mesmo quando as demais espécies bentônicas se tornam ausentes. Por ter também

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42

apresentado maior número de indivíduos eclodidos é possível que o seu sucesso esteja ligado à

produção de ovos de resistência.

Já nas áreas de canal que contemplam a região limnética do lago, Holopedium amazonicum

apresentou maior abundância de indivíduos provindos da comunidade dormente (28%) (Fig. 3).

Embora já tenha sido observada na margem (Ghidini 2011), nossos resultados corroboram os estudos

anteriores no lago onde esta é encontrada sempre na região limnética (Previattelli et al. 2005, Carlos-

Ferreira 2009, Calixto et al. 2011, Brandorff & Hardy 2009, Couto & Santos-Silva 2008). Seu

tamanho e características morfológicas, tais como o envelope mucilaginoso, tornariam inviável seu

ciclo biológico em locais de muito sedimento (Rowe 2000).

Esta espécie não parece ser frequente no lago, uma vez que suas maiores densidades foram

observadas sempre nos períodos de seca, raramente na cheia (Ghidini 2011, Previattelli et al. 2005,

Calixto et al. 2011). Carlos-Ferreira (dados não publicados) observou que do total de cladóceros

planctônicos 8,58% eram H. amazonicum, na seca de 2011, enquanto que na cheia foi de 0%.

A pressão de predação por peixes na época da seca não parece ser um fator preponderante

sobre a população, uma vez que não foram encontrados indivíduos nos conteúdos estomacais de

peixes zooplanctófagos no lago (Tab.3). Quando encontrados na coluna d’água, os indivíduos de H.

amazonicum estão geralmente distribuídos entre três e quatro metros de profundidade (Previattelli et

al. 2005, Carlos-Ferreira 2009).

Embora possa ser uma espécie, que na forma ativa tenha picos de abundância pouco frequente

no plâncton, dependendo muito da época do ano, em nossos experimentos H. amazonicum foi à

espécie de hábito planctônico que mais eclodiu da comunidade dormente (13%) (Fig. 2). Ainda que

sua população ativa seja inconstante, suas formas dormentes existem no lago e parecem contribuir

para o aparecimento desta espécie a cada seca subsequente.

As formas dormentes de Diaphanosoma sp. foram encontradas também principalmente no

canal do lago, correspondendo a região llimnética (21%) (Fig. 3). No lago Tupé, até o momento, já

foram registradas três espécies de Diaphanosoma: D. birgei, D. spinulosum e D. polyspina, sendo a

última encontrada em abundância na região limnética. Raramente encontrados na serapilheira e

margem do lago (Ghidini 2011). Dados da biologia deste gênero são escassos, pois diferentes espécies

têm sido descritas juntas em um único nome. Mas, das espécies registradas no lago, seus hábitos se

restringem a região pelágica (Korovchinsky 1992).

Indivíduos de Diaphanosoma são predados tanto por peixes, pois foram encontrados com

frequência nos estômagos de Hypophthalmus (Tab. 3), quanto por utriculária, pois encontrou-se 9%

desses indivíduos dentro dos utrículos desta macrófita na cheia de 2008 (Ghidini 2011). São

indivíduos encontrados em grandes densidades na época da cheia no lago, e, que mais contribuem para

a biomassa de cladóceros no ambiente (Carlos-Ferreira 2009, Ghidini & Santos-Silva 2009). São

também encontrados em todo o lago e em todos os igarapés (Brandorff & Hardy 2009).

Tab. 3. Frequência de ocorrência das 8 espécies de cladóceros (identificadas nos experimentos de eclosão) nos

conteúdos estomacais de Hyphophtalmus (mapará) no lago Tupé (Previattelli & Santos-Silva 2011).

Táxons %FO

Bosmina sp. 100

B. deitersi 100

Diaphanosoma polyspina 81,82

C. cornuta 81,82

B. deitersi (jovem) 63,64

M. minuta 27,27

I. spnifer 9,09

H. amazonicum -

E. barroisi -

43

Ainda que sofrendo intensa predação por peixes e servindo de alimento para a utriculária, é

um gênero abundante na comunidade ativa, e em nossos experimentos foi o que apresentou terceiro

maior número de eclosão (10%) (Fig. 2) o que indica o sucesso adaptativo deste no lago Tupé.

Ephemeroporus barroisi contribuiu com 14% das eclosões da comunidade dormente provinda

do canal, enquanto que C. cornuta contribuiu com 12% da margem (Fig. 3). Era de se esperar que seus

ovos fossem encontrados nos lugares opostos um do outro, pois E. barroisi quando na forma ativa tem

hábitos bentônicos, enquanto que C. cornuta tem hábitos planctônicos.

Entretanto, conforme mencionado previamente, os ovos de resistência nem sempre afundam

para o sedimento, também podem flutuar e serem levados a longas distâncias antes de se precipitarem

para o sedimento, serem levados pelas correntes de águas nas camadas mais profundas, também

podem ser engolidos por peixes e excretados em outros locais do ambiente, bem como grudar nas

patas das aves sendo transferidos de um local para o outro em um mesmo ambiente ou para outro

(Brendonck & De Meester 2003, Hutchinson 1967, Cáceres & Tessier 2003). Isto seria uma possível

explicação para as formas dormentes destas duas espécies serem encontradas em locais opostos ao seu

hábito comum quando ativos no ambiente.

Assim como os indivíduos de Diaphanosoma, os indivíduos de C.

cornuta contribuem muito para a biomassa de cladóceros no lago. É uma

das espécies mais abundantes da zona limnética neste ambiente (Brandorff

& Hardy 2009). Ainda que sofrendo intensa predação por peixes (Tab. 3)

Ghidini (2011) e Carlos-Ferreira (2009) observaram que esta espécie é a

mais frequente e a mais abundante em águas abertas tanto na cheia quanto

na seca, assim como observado em outros ambientes neotropicais

(Villalobos & González 2006). Este sucesso também está relacionado ao

seu comportamento prolífico e curto ciclo de vida. Esta espécie é

encontrada se reproduzindo por partenogênese em todas as épocas do ano

ininterruptamente. Apenas cinco fêmeas efipiais foram encontradas na

seca de 2003 em um ano de coleta (Fig. 4) (Couto & Santos-Silva 2008).

Quando na comunidade ativa, esta espécie esta bem adaptada ao

seu ambiente, mas como dormente eclodiram poucos indivíduos do total

eclodido em nossos experimentos (apenas7%) (Fig. 2). Entretanto, Bandeira (dados não publicados)

observou muitos indivíduos desta espécie que eclodiram do sedimento do lago Tupé quando exposto a

altas temperaturas em laboratório (a ser discutido mais adiante).

Igualmente, poucos indivíduos de formas dormentes de E.barroisi eclodiram (7%) (Fig. 2).

Esta espécie quando ativa é tão comum na serapilheira, margem, utriculárias e Drulia sp. quanto é B.

deitersi nas águas abertas (Couto & Santos-Silva 2008, Couto et al. 2009, Calixto et al. 2011, Ghidini

2011). Carlos-Ferreira (2009) ainda chegou a encontrar baixíssima densidade desses organismos na

região limnética.

Estes chidorídeos parecem estar restritos à época da cheia, associados aos bancos de

utriculária. Na cheia de 2008, esta foi à única espécie encontrada em intensa reprodução

partenogenética sem interrupção e maior número de fêmeas carregando ovos nestas macrófitas (Couto

et al. 2009). Esta espécie não parece sofrer predação por peixes, ao contrário de C. cornuta que tem

sido uma preferência alimentar frequente de Hypophthalmus no lago (Tab. 3). Mas ela serve de

alimento para a própria utriculária, uma vez que muitos indivíduos já foram achados dentro dos

utrículos (Ghidini 2011).

A cada ano esta espécie volta a ser abundante com o aparecimento da utriculária, e sendo

pouco ou nem encontrada no lago na época de águas baixas. Em nossos experimentos pôde-se

constatar que estes chidorídeos produzem ovos de resistência no lago e que estes podem manter esta

população no ambiente, provavelmente sendo o recurso que estes utilizam para restabelecer suas

populações a cada ano. Bandeira (dados não publicados) também observou que esta foi uma das

espécies que mais eclodiu do sedimento do lago Tupé em altas temperaturas.

Bosmina longirostris e Bosminopsis deitersi estão entre os mais representativos na coluna

d´água, tanto em biomassa, quanto em abundância no lago Tupé (Calixto 2011, Ghidini 2011a).

Bosmina sp. foi inclusive encontrada vivendo em associação com Drulia sp. no lago (Ghidini &

Santos-Silva 2011). Por 38 anos, desde as primeiras coletas realizadas no lago Tupé, B. deitersi

sempre se manteve como uma das espécies dominantes e, vários autores observaram que suas maiores

Fig. 4. Fêmea efipial de C. cornuta encontrada na seca de 2003. Foto: Couto 2007.

44

densidades ocorreram sempre na época de águas baixas (Brandorff & Hardy 2009, Calixto et al. 2011,

Carlos-Ferreira 2009, Previatteli et al. 2005, Ghidini & Santos-Silva 2009, Ghidini 2011). Em 1974 e

28 anos depois em 2002 Brandorff & Hardy (2009) levantando informações acerca do zooplâncton do

lago já haviam observado que B. deitersi foi encontrada em todas as estações de amostragens. Seu

máximo populacional durante a seca pode estar relacionado com a estabilidade do lago neste período,

favorecendo o desenvolvimento desta espécie.

Em dezembro de 2003 o pico de densidade dos cladóceros na região

limnética foi principalmente de B. deitersi com aproximadamente 1.400.000

ind/m3

(Calixto et al. 2011). Durante a seca de 2005 e cheia de 2006 foi à

espécie que apresentou maior biomassa, contribuindo significativamente na

cadeia trófica, pois além de fornecer biomassa para o sistema, também é

frequentemente predado por peixes zooplanctófagos no lago (Tab. 3)

(Ghidini & Santos-Silva 2009).

A dominância desta espécie também foi ressaltada por Robertson &

Hardy (1984) em ecossistemas amazônicos. A persistência ao longo de todo

o ano e em todos os locais do lago corrobora as afirmações sobre a alta

adaptabilidade destes indivíduos as modificações ambientais descritas na

literatura (Paggi & José de Paggi 1990, Aprile & Darwich 2005, Darwich et

al. 2005). Esta dominância também pode estar relacionada ao seu

comportamento prolífico e curto ciclo de vida. Nos anos de 2003 a 2004 B.

deitersi foi a espécie com maior registro de fêmeas se reproduzindo por

partenogênese. Os demais bosminídeos (Bosmina longirostris, B.tubicen, B.

hagmanni e Bosminopsis brandorffi) apresentaram padrões similares aos de

B. deitersi, sendo B.longirostris a mais frequente (Couto & Santos-Silva

2008). Apenas uma fêmea efipial de B.deitersi foi encontrada na época de

águas baixas e um macho na época da enchente (Fig. 5). Assim como apenas

um macho foi registrado para B.longirostris na enchente de 2003 (Fig. 6)

(Couto & Santos-Silva 2008).

Neste estudo eclodiram da margem apenas 8% de B. longirostris e

4% de B. deitersi, não sendo observadas eclosões destes dos sedimentos do

canal (Fig. 3). No entanto, Bandeira (dados não publicados) observou um

grande número de eclosões destes indivíduos em laboratório provindos do

sedimento de um dos igarapés do lago. Estes experimentos foram realizados em altas temperaturas,

maiores do que a utilizada por Couto & Santos-Silva (dados não publicados do Cap.1). Os poucos

bosminídios que eclodiram da comunidade dormente, quando considerando o número total de eclosões

(Fig. 2), tem um grande sucesso em restabelecer a população ativa. São importantes componentes dos

corpos d’água da bacia Amazônica (Robertson 1980, Robertson & Hardy 1984, Robertson & Darwich

2008). Parecem estar adaptados à todas as condições aparentemente adversas de seu ambiente, seca,

cheia, predação, sazonalidade, dentre outros, pois continuam abundantes de forma equiparável na

coluna d´água. Segundo Robertson & Hardy (1984) representantes de Bosminidae costumam dominar

em águas pretas. As poucas eclosões observadas são um indício de que a metodologia realmente

necessita se aproximar da realidade do lago, quanto à temperatura. São organismos abundantes tanto

na sua fase ativa, quanto na fase dormente (M.G. Bandeira, dados não publicados).

Moina minuta também é uma espécie abundante na coluna d´água, sendo encontrada durante

todo o ano, em todas as estações do lago (Calixto et al. 2011). Também sofre intensa predação por

peixes (Tab. 3). Sua biomassa contribui de forma significativa, principalmente na época seca do lago

(Ghidini & Santos-Silva 2009). Carlos-Ferreira (2009) analisando a migração vertical de cladóceros na

Estação Central do lago durante a seca de 2008 observou que M. minuta teve a maior densidade de

organismos durante três ciclos nictemerais. Em nossos experimentos eclodiram apenas 7% desta

somente do sedimento do canal (Fig. 3). Analisando o total de eclosões das espécies em todo o estudo,

M. minuta contribuiu com apenas 2% das eclosões (Fig. 2).

Assim como com os bosminídeos, M. minuta é uma espécie de alta adaptabilidade ao

ambiente, talvez alocando pouca energia e recursos para a produção de ovos dormentes. Nos anos de

2003 a 2004 não foram observadas fêmeas efipiais na população, mas encontrou-se um único macho

na época da enchente (Couto & Santos-Silva 2008).

Fig. 5. Macho de B. deitersi encontrado na época da enchente de

2004. Foto: Couto 2007.

Fig. 6. Macho de B. longirostris observado na enchente de 2003. Foto:

Couto 2007.

45

Com exceção de B. deitersi e C. cornuta nenhuma das espécies eclodidas neste estudo foram

encontradas na comunidade ativa do Tupé portando ovos de resistência desde que o zooplâncton do

lago Tupé começou a ser pesquisado (Brandorff & Hardy 2009). Antes deste estudo, havia uma

incógnita a respeito dessas espécies e das demais que não foram contempladas aqui, que se baseava

apenas sob suposições a cerca da produção dos ovos de resistência como um recurso para a

permanência destas no lago. Agora, pôde-se constatar que estas de fato entram em diapausa, o que

reforça ainda mais que outras espécies do lago, ainda não observadas portando ovos com ou sem

efípios, também o fazem. Desde os primeiros estudos com zooplâncton no lago apenas seis espécies

tinham sido observadas produzindo ovos dormentes, agora este número aumenta para 12 (Brandorff &

Hardy 2009, Calixto et al. 2011, Carlos- Ferreira 2009, Previatteli et al. 2005, Ghidini & Santos-Silva

2009, 2011) (Tab. 4).

Tab. 4. Estudos no lago Tupé nos quais foram observadas populações produzindo ovos dormentes direta (fêmeas

efipiais) ou indiretamente (indivíduos eclodidos do sedimento).

Também se pôde reforçar, e para algumas constatar, que tanto espécies de hábitos bentônicos

quanto planctônicos produzem formas de resistência. Neste estudo, apenas duas espécies bentônicas

foram recrutadas do sedimento (I. spinifer e E. barroisi), as demais tinham hábitos planctônicos.

Foi dado ênfase a H. amazonicum que não tem registros de fêmeas portando ovos resistentes

para o lago Tupé. Em nossos experimentos foi a espécie que mais

eclodiu indivíduos do sedimento provindo dos canais do lago. De

hábitos bentônicos destacamos E. barroisi que é a espécie mais

constante da utriculária (Fig. 7). Embora nunca tenham sido

observadas fêmeas efipiais na comunidade ativa, neste estudo pôde-se

constatar que a produção de ovos de resistência nesta população é um

fato e que ficam armazenados no sedimento, contribuindo para o

recrutamento da espécie na cheia seguinte.

Ephemeroporus barroisi e I. spinifer estão entre as quatro

espécies mais frequentes e abundantes que vivem em associação com a

U. foliosa no lago (Fig.7). Em anos anteriores, Simocephalus

serrulatus e Macrothrix superaculeata, que fazem parte desse grupo,

também já haviam sido observadas produzindo seus ovos de

dormência.

Experimentos realizados em microcosmos no lago (Couto et

al. 2010) mostraram que a espécie S. serrulatus passou a realizar

reprodução sexuada no momento em que foi observado o início da

decomposição dos bancos de U. foliosa e o número de efípios e fêmeas

Fig. 7. Grupo das quatro espécies mais constantes nas utriculárias do lago Tupé (Ghidini 2011).

Espécies Ano Local Estudo

Ceriodaphinia cornuta Sars, 1886 2003 Região limnética Couto & Santos Silva 2008

Bosminopsis deitersi Richard, 1895 2003

Macrothrix superaculeata (Smirnov, 1982) 2008 U. foliosa Couto et al. 2009

Simocephalus serrulatus (Koch, 1841) 2009

Alona oseani Sinev, 1998 2010 superfície d'água Couto et al. 2010

Alona iheringula Sars, 1901 2010 Esponjas (Drulia sp) Ghidini & Santos-Silva 2011

Ilyocryptus spnifer Herrick, 1882 2012 Comunidade Neste estudo

Holopedium amazonicum Stingelin,1904 dormente

Diaphanosoma sp. Fischer 1850

Ephemeroporus barroisi (Richard, 1894)

Bosmina longirostris (O.F.Müeller, 1785)

Moina minuta Hansen 1899

46

efipiais observados foi maior do que as partenogenéticas neste período. Isto sugeriu a produção de

ovos dormentes como a estratégia de sobrevivência ao desaparecimento do hábitat (Fig. 8). Seus

efípios foram encontrados no fundo dos microcosmos indicando que estes, após liberados das fêmeas,

afundam para o sedimento compondo a comunidade dormente. Na cheia de 2008, em campanhas

quinzenais para amostrar a fauna associada à utriculária durante a permanência desta no lago até seu

desaparecimento, foram encontradas fêmeas efipiais e machos de Macrothrix superaculeata na

comunidade ativa associada à macrófita (Couto et al. 2009) (Fig. 9).

Assim, para as espécies que compõem o grupo das mais abundantes nas utriculárias (E.

barroisi, S. serrulatus, M. superaculeata e I. spinifer) foi possível encerrar a questão de como estas

sempre retornam a cada cheia e formam numerosas populações nestas macrófitas. Agora sabemos que

todas produzem ovos de resistência que se depositam no sedimento e daí eclodem para manter as

populações destas espécies na sua forma ativa no lago.

Com base em todos os estudos de zooplâncton já realizados no lago Tupé, e que tivemos

registros das formas ativas das espécies aqui eclodidas quanto a sua abundância, dominância,

frequência e constância anuais desde 1974 até 2013 (Tab. 1), foi feito um modelo teórico da produção

de ovos de resistência para estas espécies (Fig. 10). Por ser um modelo especulativo, ainda necessita

serem realizados estudos mais aprofundados a fim de verificar se realmente a produção de ovos

dormentes acontece nas épocas mencionadas aqui.

Neste modelo teórico as especulações se deram pelo que vem sendo observado no decorrer dos

anos, e se refere apenas a variação do nível da água que afeta a comunidade ativa. Não se leva em

consideração a predação por peixes e outros invertebrados e demais fatores que podem desencadear a

produção de ovos de resistência. Foi possível observar que as espécies parecem se alternar na

comunidade ativa entre os períodos, algumas desaparecendo por alguns meses e dominando em outros

e vice-versa. As espécies parecem se alternar em dominância durante o ano. As espécies estão

extremamente adaptadas às modificações do ambiente.

Para corroborar ou não este modelo teórico, futuros estudos podem ser feitos definindo de

forma mais precisa os padrões de produção e recrutamento dos ovos de resistência, avaliando a

contribuição das formas dormentes para a manutenção dessas populações na forma ativa. Desta forma

será então possível compreender como a comunidade se comporta no lago. Estudos mais aprofundados

poderiam analisar se, de fato, as espécies no lago Tupé apresentam este tipo de comportamento a fim

de evitar competição inter e intra-específica, bem como fugir de predadores e assim conviver no

mesmo ambiente (Pau 2012).

Fig. 9. Macho de Macrothrix superaculeata (à esq.) encontrado nas amostras do mês de junho de 2008 (cheia) e fêmea efipial encontrada nas amostras dos meses de cheia e vazante. Foto: Couto 2009.

Fig. 8. Efípio e fêmea efipial de Simocephalus serrulatus encontrados nos microcosmos em um estudo de 2009. foto: Couto 2010.

47

Comunidade

ativa

Ovos de

resistência

Fig. 10. Modelo teórico de produção de formas dormentes para as espécies encontradas nos experimentos de

eclosão e seu recrutamento (setas) em resposta as mudanças do ambiente devido à elevação e diminuição do

nível da água no lago Tupé.

As espécies identificadas neste estudo se encontram depositadas na Coleção de Carcinologia

do Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia (Manaus, Amazonas, Brasil) nos lotes: 1987 à 1994.

4. Agradecimentos

Nós agradecemos ao Dr. Reinaldo Bozelli, Dr. Jayme Santangelo, Msc. Luciana Araújo e o

técnico Mário Neto pela acolhida e paciência em ensinar e colaborar com os experimentos de eclosão

no laboratório de Limnologia da UFRJ. Agradecemos também o apoio financeiro do CNPQ e

PROCARD que possibilitou o andamento da pesquisa e a estadia no Rio de Janeiro. À Drª Bárbara

Robertson pelas correções do manuscrito e ao Andrés Vega pela tradução.

48

5. Referências bibliográficas

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52

SÍNTESE

No capítulo 1 desta dissertação foi descrito que uma maior quantidade de

efípios foi encontrada nas margens do lago Tupé. Hairston e Kearns (2002)

observaram que isso não é incomum, muitos lagos já estudados não tiveram

grandes diferenças quanto à densidade de efípios na margem ou canal, pois na

época de águas baixas, as regiões mais profundas do lago podem sofrer as mesmas

perturbações que os sedimentos de margem, influenciando na eclosão dos efípios

que se encontram ali.

Os efípios ocorreram em maior número nas cabeceiras dos dois braços do

lago. Isto também pode se dar devido ao tipo de sedimento predominante nestes

igarapés, pois é possível que o tipo de sedimento influencie a distribuição dos

efípios. Em sua maioria os efípios eram encontrados em maior número nos

sedimentos mais finos dos locais amostrados. Hairston e Kearns (2002) sugeriram

que processos evolutivos e ecológicos do banco de ovos podem ocorrer de forma

diferente dentro de um único lago porque este contém zonas distintas de deposição

e erosão. Uma análise geomorfológica do lago Tupé mostrou que os igarapés

apresentam variações no relevo e, portanto, apresentam diferenças nos processos

erosivos e na sua deposição sedimentar (Aprile e Darwich, 2005; Aprile et al., 2005),

o que pode influenciar na distribuição e composição do banco de ovos no lago.

Com o processo de centrifugação (proposto por Onbé, 1978) muitos efípios

foram encontrados com a cápsula estourada. Certamente que adequações e

aperfeiçoamentos podem ser necessários e devem ser feitos para que se tenha uma

metodologia útil e confiável para extrair ovos e efípios dos sedimentos.

De Stasio (1989) e Santangelo (2009) também observaram maior número de

eclosões de efípios provenientes das margens. Este mesmo padrão foi observado

neste estudo, tendo um total de 63% nas margens e 36% dos canais. À jusante do

igarapé Terra Preta, no canal, foi onde houve maior número de eclosões (42%)

quando comparado aos demais locais amostrados. E isto pode estar relacionado à

geomorfologia deste igarapé e proximidades, que apresenta maior declividade

(Aprile e Darwich, 2005). De todos os locais amostrados, o igarapé Chefe foi de

onde eclodiu maior número de espécies (quatro).

53

Nos sedimentos provindos de seis locais amostrados não ocorreram eclosões

(margens e canais). Isto pode ter ocorrido devido as diferentes características que

os bancos de ovos podem ter dentro de um mesmo lago, até mesmo para lagos

muito pequenos. Pois suas taxas de mistura de sedimentos diferem marcadamente

entre diferentes regiões do fundo (Hairston e Kearns, 2002).

Em nosso estudo, os indivíduos eclodidos pertencem a oito espécies. A

espécie que mais contribuiu para as eclosões que ocorreram nos sedimentos

provindos da margem foi Ilyocryptus spinifer, pois geralmente são encontrados

nestas regiões do lago Tupé, ou vivendo em associação com utriculária, próximo

também as margens dos igarapés (Ghidini, 2011a; Couto et al., 2009). Para os

sedimentos de canal a maior contribuinte foi Holopedium amazonicum. Ovos de

indivíduos de Holopedium já foram encontrados em números bastante elevados no

centro ou canais dos lagos e até em profundidades de 20m (Lampert e Krause,

1976).

Foi observado um baixo número de táxons nos experimentos de eclosão

quando comparado à riqueza da comunidade ativa do lago Tupé (92 espécies de

cladóceros). Isto pode estar relacionado ao já mencionado processo de

centrifugação, como também as condições experimentais em laboratório. Um maior

número de eclosões ocorre quando as temperaturas nos experimentos se

assemelham as encontradas no ambiente.

Quanto aos dias de incubação, a maioria das espécies eclodiu após 3-10 dias

quando expostos às condições controladas. Vandekherkove et al., (2005b) em

experimentos testando temperaturas observaram que as espécies passaram a

eclodir após o terceiro dia. E a maioria eclodiu até o sexto dia (3-6 dias). Neste

estudo, o 6º dia também foi o de maior número de eclosões dos indivíduos e

espécies. Após o 10º dia somente Diaphanosoma sp. e I. spinifer continuaram com

indivíduos eclodindo nos aquários com sedimento da margem. Crispim e Watanabe

(2001) também observaram que as espécies realmente não eclodem ao mesmo

tempo, o que acreditam ser influência dos diversos estímulos ambientais ou pelas

condições ambientais quando os ovos de diapausa foram produzidos. O ideal seria

que experimentos com eclosão em laboratório tivessem maior duração, a fim de que

outras espécies tivessem a chance de eclodir.

Este estudo foi pioneiro em verificar que de fato existem formas dormentes de

cladóceros no sedimento do lago Tupé. Estas formas estão distribuídas de maneira

54

heterogênea no lago, em maior quantidade nas margens, principalmente nos dois

igarapés principais (cabeceiras) do lago.

O capítulo 1 desta dissertação, portanto, se constitui no primeiro registro

destas formas no sedimento de um lago na Amazônia Ocidental. Recomendam-se

estudos mais abrangentes no lago Tupé e em outros ambientes aquáticos

amazônicos e que nestes estudos se utilizem temperaturas adequadas à realidade

equatorial e com experimentos que se estendam por tempo suficiente, tais como 3

meses conforme observado nos experimentos de Bandeira (dados não publicados)

para a eclosão do maior número possível de ovos que ainda estejam viáveis. Além

disso, se forem adotados os métodos conhecidos para extração de ovos de

sedimentos que utilizem centrifugação, deve-se ajustar tanto o tempo quanto às

rotações para evitar danificar os ovos e assim ter um maior número de eclosões.

No capítulo 2 pudemos ter uma visão geral do histórico das espécies

eclodidas nos experimentos em laboratório quando na sua fase ativa. O histórico da

população ativa de I. spinifer, somado a eclosão de indivíduos da comunidade

dormente nos experimentos, nos deu indícios de que esta espécie bentônica está

bem adaptada a este ambiente, permanecendo neste mesmo quando as demais

espécies bentônicas se tornam ausentes. Por ter também apresentado maior

número de indivíduos eclodidos é possível que o seu sucesso esteja ligado à

produção de ovos de resistência.

Já nas áreas de canal que contemplam a região limnética do lago, H.

amazonicum apresentou maior abundância de indivíduos provindos da comunidade

dormente. Ainda que sua população ativa seja inconstante, suas formas dormentes

existem no lago e parecem contribuir para o aparecimento desta espécie a cada

seca subsequente.

As formas dormentes de Diaphanosoma sp. foram encontradas também

principalmente no canal do lago, correspondendo a região limnética. Este gênero é

abundante na comunidade ativa, e em nossos experimentos foi o que apresentou

terceiro maior número de eclosão (10%). O que indica o sucesso adaptativo destes

no lago Tupé.

Os indivíduos de C. cornuta quando na comunidade ativa, estão bem

adaptados ao seu ambiente, mas apresentaram baixa taixa de eclosão (apenas 7%).

Entretanto, Bandeira (dados não publicados) observou muitos indivíduos desta

55

espécie que eclodiram do sedimento do lago Tupé quando exposto a altas

temperaturas em laboratório.

Também, poucos indivíduos de formas dormentes de E.barroisi eclodiram

(7%). A cada ano esta espécie volta a ser abundante com o aparecimento da

utriculária, e sendo pouco ou nem encontrada no lago na época de águas baixas.

Em nossos experimentos pôde-se constatar que estes chidorídeos produzem ovos

de resistência no lago e que estes podem manter esta população no ambiente,

provavelmente sendo o recurso que estes utilizam para restabelecer suas

populações a cada ano. Bandeira (dados não publicados) também observou que

esta foi uma das espécies que mais eclodiu do sedimento do lago Tupé em

temperaturas mais altas que a usada neste experimento.

Bosmina longirostris e Bosminopsis deitersi estão entre os mais

representativos na coluna d´água no lago Tupé (Calixto, 2011; Ghidini, 2011a).

Neste estudo eclodiram da margem apenas 8% e 4% respectivamente, não sendo

observadas eclosões destes dos sedimentos do canal. No entanto, Bandeira (dados

não publicados) observou um grande número de eclosões destes indivíduos em

laboratório provindos do sedimento de um dos igarapés do lago. Estes experimentos

foram realizados em temperaturas mais altas do que a utilizada por Couto e Santos-

Silva (dados não publicados do Cap.1). O baixo número de eclosões observadas é

um indício de que a metodologia realmente necessita se aproximar das condições

do lago, quanto à temperatura. E M. minuta contribuiu com apenas 2% das eclosões.

Com exceção de B. deitersi e C. cornuta nenhuma das espécies eclodidas

neste estudo foram encontradas na comunidade ativa do Tupé portando ovos de

resistência desde que o zooplâncton do lago Tupé começou a ser pesquisado

(Brandorff e Hardy, 2009). Agora, pôde-se constatar que estas produzem formas de

resistência, o que reforça a possibilidade deste ser o mecanismo selecionado e

presente nas outras espécies encontradas no lago.

Também se pôde reforçar, e para algumas constatar, que tanto espécies de

hábitos bentônicos quanto planctônicos produzem formas de resistência. Ilyocryptus

spinifer foi a espécie que teve maior número de eclosões e, junto com E. barroisi

foram às únicas espécies bentônicas que eclodiram neste estudo, as demais são de

hábitos planctônicos.

Também, a partir deste estudo pôde-se encerrar a questão de como espécies

abundantes que vivem em associação com a macrófita Utricularia foliosa no lago,

56

retornam a cada cheia juntamente com o aparecimento desta planta. Agora

sabemos que todas produzem ovos de resistência mantendo suas populações neste

hábitat. A espécie que teve maior número de eclosões foi I. spinifer e, junto com E.

barroisi foram às únicas espécies bentônicas que eclodiram neste estudo, as demais

são de hábitos planctônicos

Ao fim deste trabalho concluímos que as formas de resistência existem no

lago Tupé e que elas estão distribuídas de forma heterogênea no lago, em maior

densidade nas cabeceiras dos dois braços principais. Estas formas dormentes são

viáveis e oito espécies puderam ser identificadas a partir delas em experimentos de

laboratório. Foi possível observar que as espécies parecem se alternar na

comunidade ativa, algumas desaparecendo por alguns meses e dominando em

outros e vice-versa. As espécies estão extremamente adaptadas às modificações do

ambiente.

Todas as espécies identificadas neste estudo se encontram depositadas na

Coleção de Carcinologia do Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia (Manaus,

Amazonas, Brasil) nos lotes 1987 a 1994.

57

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Anexo - Lugares de onde as espécies de cladóceros provieram, separados por

margem e canal, e dias nos quais vieram a eclodir nos aquários.

3 d 5 d 6 d 8 d 10 d 12 d 13 d 15 d 17 d

Margem Ig. Chefe B. longirostris 1

B. deitersi 1

I. spnifer 2

E. barroisi 1

I. spinifer 2

I. spinifer 1

Ig. Cachoeira I. spinifer 1

Ig. Pedras C. var rigaudi 2

I. spinifer 1

à jus. Pedras e Helena ñ identificado 1 1

Ig. Muquém ñ identificado 1

à jus. Monteiro C. var rigaudi 1

Ig. Valdemar ñ identificado 3 1

Diaphanosoma sp. 1

Ig. Terra Preta H. amazonicum 1

B. longirostris 1

ñ identificado 1

Canal Ig. Chefe E. barroisi 2

Ig. Cachoeira ñ identificado 1

Ig. Helena M. minuta 1

Ig. Muquém H. amazonicum 2

Diaphanosoma sp. 1

Ig. Valdemar ñ identificado 1

à jus. Terra Preta Diaphanosoma sp. 2

H. amazonicum 2

I. spinifer 2