Dados biológicos de tubarões bentónicos e pelágicos ...

Faculdade de Ciências da Universidade do Porto

Dissertação de Mestrado em Ecologia Aplicada

Nuno Miguel Cabral Queiroz

Dados biológicos de tubarões bentónicos e pelágicosdesembarcados em lotas nacionais

Porto, 2004

Ao meu orientador, Doutor Múrias dos Santos, agradeço a disponibilidade que

revelou, sempre que a sua intervenção se mostrou necessária, bem como a

revisão do manuscrito. Ao João Correia gostaria de agradecer toda a ajuda que

prestou na discussão de ideias e metodologias. Não menos importante é a sua

amizade, conhecimento e fascínio que sente e transmite por tubarões.

Gostaria de exprimir um profundo agradecimento a todos os que me ajudaram

durante as amostragens, em especial aos meus colegas e amigos Fernando

Lima, Pedro Ribeiro e Sílvia Pereira. Não poderia deixar de mencionar a ajuda,

entusiasmo e camaradagem da Ana Mendonça, Anabela Maia, Célia Gonçalves,

Sr. José Manuel Oliveira, Ricardo Soares, Rita Santos e Sandra Araújo.

À Marta Oliveira agradeço todo o apoio, carinho e paciência que revelou

durante todas as fases do trabalho.

Reservo um agradecimento especial aos senhores Manuel e Paulo Balau e a

toda a tribulação do Algamar (e Alfamar) e ao Sr. Vitor, à sua família e a toda a

tripulação do Nossa Sra do Minho.

Este trabalho foi fi nanciado pela Associação Portuguesa para o Estudo e

Conservação de Elasmobrânquios (APECE).

Finalmente, gostaria de dedicar este trabalho aos meus pais que sempre me

incentivaram e apoiaram.

Agradecimentos

i

Conteúdo 1. Introdução 1

2. Material e métodos 5

2.1. Espécies a amostrar 5

2.2. Área de amostragem 5

2.3. Aquisição e tratamento dos dados 7

3. Resultados 10

3.1. Estatísticas gerais 10

3.2. Idade e crescimento 15

3.2.1. Centroscymnus coelolepis 15

3.2.2. Centrophorus squamosus 17

3.2.3. Isurus oxyrinchus 19

3.2.4. Prionace glauca 23

3.3. Reprodução 23





4. Discussão 30

4.1. Estatísticas gerais 30

4.2. Idade e crescimento 31



4.3. Reprodução 34


ii




5. Conclusão 36

Bibliografia 38

A maioria das espécies de tubarão possui grande longevidade, crescimento lento,

maturação tardia e baixa fecundidade. Estas características conduzem a um baixo

nível de recrutamento (Holts et al. 1998) e, consequentemente, aumentam a

susceptibilidade dos tubarões aos efeitos da sobrepesca (Natanson e Cailliet 1986).

Desta forma, torna-se necessário uma adequada monitorização das diferentes

espécies e, em particular, daquelas que são exploradas comercialmente. Contudo,

a monitorização de espécies pelágicas é difi cultada pela sua vasta distribuição

(Baum et al. 2003), estrutura populacional complexa, comportamento migratório,

bem como por impedimentos jurídicos relacionados com a actividade pesqueira

internacional. A situação é ainda agravada pela falta de prioridade na recolha

de dados (Simpfendorfer et al. 2002), uma vez que a maioria dos tubarões é

capturada como bycatch da pesca dirigida a espécies com maior valor comercial

(Buencuerpo et al. 1998, Hurley 1998, McKinnell e Seki 1998).

Apesar das difi culdades, estudos recentes têm documentado uma crescente

preocupação com o declínio generalizado de populações de tubarões (Walker

1998, Musick 1999, Stevens et al. 2000). Como exemplo, estima-se que no

Atlântico noroeste os efectivos populacionais de sete espécies tenham sofrido

decréscimos superiores a 50% nos últimos oito a dez anos (Baum et al. 2003).

Na mesma área, a raia (Raja laevis) estará perto da extinção (Casey e Myers

1998). Segundo Berkeley e Campos (1998), 89% das fêmeas de espécies de

elasmobrânquios desembarcadas na Florida são capturadas com tamanhos

inferiores aos de maturação; em águas Australianas registam-se valores

elevados de capturas de tubarões azuis que, na sua maioria, correspondem a

fêmeas imaturas (Stevens 1992). Finalmente, pode ainda referir-se o colapso na

pesca do tubarão-frade (Cetorhinus maximus) ao largo da Irlanda (Henderson

et al. 2003). Todas estas situações possuem a agravante de, em alguns casos, a

1. Introdução

1

recuperação das populações poder demorar cerca de 50 anos (Musick 1999). Assim

sendo, é essencial não só efectuar uma correcta avaliação dos stocks, mas também

criar regras que regulem a actividade pesqueira (Clarke et al. 2002, Veríssimo et al.

2003). Para tal, o conhecimento da estrutura etária (Liu et al. 1998), a criação de

métodos efi cazes para a sua determinação (Tanaka 1990) e a informação sobre a

reprodução e mortalidade natural, são fundamentais. Porém, a biologia de muitas

espécies permance, em grande parte, desconhecida (Hurley 1998).

Ao largo da costa Portuguesa existem 28 espécies de tubarões (Sanches 1986),

algumas das quais possuem interesse comercial e são vulgarmente capturadas

por bycatch ou por pesca dirigida. Entre 1986 e 2001 foram comercializados em

lotas nacionais 82.704.432kg de elasmobrânquios (Correia e Smith 2004). Apesar

de um aumento médio constante nos desembarques das espécies de seláceos com

maior valor comercial, a sua biologia foi ainda pouco aprofundada. Em Março

de 2003 iniciou-se um programa regular de amostragens nas quatro principais

lotas nacionais. O seu principal objectivo é a recolha de dados relacionados com

o crescimento, reprodução e alimentação das espécies mais desembarcadas, quer

bentónicas, i.e. carocho — Centroscymnus coelolepis Bocage & Capello, 1864,

lixa — Centrophorus squamosus (Bonnaterre, 1788) e barroso — Centrophorus

granulosus Bloch & Schneider, 1801, quer pelágicas, i.e. anequim — Isurus

oxyrinchus Rafi nesque, 1810 e tubarão-azul — Prionace glauca (Linnaeus, 1758).

As espécies pertencentes à família Squalidae são geralmente bentónicas e

habitam as zonas superiores do talude continental. As três espécies de fundo

amostradas neste trabalho são regularmente capturadas como bycatch da pesca do

peixe-espada-preto (Aphanopus carbo) ao largo de Sesimbra e por pesca dirigida

no norte de Portugal (Gordon et al. 2003). A espécie C. coelolepis encontra-se

normalmente a profundidades entre os 270 e os 3.675 metros, mas é mais abundante

a profundidades superiores aos 400 metros e em zonas em que a temperatura da

água se situa entre os 5 e os 13ºC. Possui uma distribuição alargada, de Marrocos

à Islândia e na zona oeste do Mediterrâneo (Compagno 1984a). Existem poucos

estudos publicados sobre o crescimento e idade de tubarões de profundidade

(Gordon 1999) e até à data não foi publicado nenhum trabalho sobre C. coelolepis.

Apesar da pouca informação sobre a biologia reprodutiva de tubarões bentónicos

2

(Girard et al. 2000), alguns aspectos da reprodução desta espécie foram analisados

por Yano e Tanaka (1984), Girard e Du Buit (1999) e Veríssimo et al. (2003).

Relativamente às espécies pertencentes ao género Centrophorus, estas encontram-

se a profundidades entre os 100 e os 2.359m e a sua distribuição estende-se desde

Marrocos até às ilhas Faroe e Islândia (Compagno 1984a). O crescimento de C.

squamosus foi avaliado por Clarke et al. (2002) utilizando a estrutura dos espinhos

dorsais. A nível reprodutivo, esta espécie foi descrita como tendo uma das mais

baixas fecundidades, com somente um embrião por cada período de gestação,

que dura cerca de dois anos (Guallart e Vicent 2001), e como consequência, foi

classifi cado como vulnerável à exploração (Clarke et al. 2002). É ainda de salientar

que não existem dados biológicos sobre a espécie C. granulosus.

A maioria dos tubarões pelágicos desembarcados em lotas nacionais é capturada

como bycatch da pesca dirigida ao espadarte (Xiphias gladius). I. oxyrinchus é

uma espécie epipelágica com distribuição cosmopolita. Pode ser encontrado desde

a superfície aos 500 metros de profundidade e é raro em águas com temperaturas

inferiores a 16ºC (Compagno 2001). A sua taxa de crescimento foi analisada por

Pratt Jr. e Casey (1983) no Atlântico oeste e por O’Brian e Sunada (1994) no

Pacífi co este. Apesar de utilizarem métodos diferentes na análise de dados, ambos

chegam a conclusões semelhantes. Aspectos da biologia reprodutiva desta espécie

tais como o tamanho de maturação, épocas de reprodução, período de gestação e

número de crias foram estudados por vários autores (Pratt Jr. e Casey 1983, Stevens

1983, Cliff et al. 1990, Duffy e Francis 2001). Todas estas informações poderão

contribuir para a futura implementação de medidas de gestão, que necessitam

não só de um acréscimo de dados relativos a parâmetros reprodutivos, como

também de dados demográfi cos (Mollet et al. 2000). P. glauca possui o mesmo

tipo de distribuição que o anequim. É comum desde a superfície aos 152 metros

de profundidade e entre os 7º e os 16º C (Compagno 1984b). O crescimento desta

espécie foi descrito para diferentes zonas recorrendo a diferentes métodos. Assim,

Stevens (1975) e Henderson et al. (2001) estimaram parâmetros de crescimento

analisando a estrutura das vértebras. Em conjunto com esta análise, Nakano

(1994) utilizou análises de frequência e Skomal e Natanson (2003) usaram dados de

recapturas. Contudo, o baixo número de tubarões amostrados, o uso de intervalos

de comprimento inadequados e a falta de validação limitam a utilidade da maioria

3

destes estudos (Skomal e Natanson 2003). Finalmente, e de acordo com Stevens e

McLoughlin (1991), a espécie P. glauca possui um ciclo reprodutivo complexo no

Atlântico norte. Para que a gestão e a exploração desta espécie sejam racionais

é imperativo conhecer não só os aspectos relacionados com o seu crescimento

e reprodução, mas também o seu padrão de movimentos (Kohler et al. 2002),

uma vez que se trata de uma espécie migradora capaz de efectuar movimentos

transatlânticos (Stevens 1976, 1990, Casey 1985).

Tendo em conta o panorama descrito, no presente trabalho pretende-se estimar

parâmetros (1) de crescimento, quer em peso, quer de acordo com a equação de

Von Bertalanffy, e (2) de reprodução para as cinco espécies de tubarões mais

desembarcadas em lotas nacionais.

4

2.1. Espécies a amostrar

A espécie C. coelolepis possui como características distintivas, espinhos dorsais

pequenos, primeira barbatana dorsal baixa e de base curta, dentículos dermais

grandes e lisos e não possui barbatana anal (fi gura 1a). C. squamosus possui

focinho comprido, espinhos dorsais fortes e a primeira barbatana dorsal triangular

e de base larga (Figura 1b). A espécie C. granulosus (Figura 1c) distingue-se da

anterior por apresentar um prolongamento interno nas barbatanas peitorais

(Compagno 1984a, Sanches 1986).

As principais características de diagnose de I. oxyrinchusI. oxyrinchusI (Figura 1d) são: corpo

fusiforme e robusto, dentes alongados e pontiagudos, presença de uma quilha

caudal, dorso e fl ancos de coloração azul intensa (Sanches 1986, Compagno 2001).

A espécie P. glauca (Figura 1e) apresenta um corpo longo e fusiforme, focinho

comprido e arredondado, dentes serrilhados e triangulares, dorso azul-escuro e

fl ancos de azul mais intenso (Compagno 1984b, Sanches 1986).

2.2. Área de amostragem

As amostragens decorreram com uma periodicidade mensal nas principais lotas

onde se efectuam desembarques de elasmobrânquios em Portugal, que segundo

Correia e Smith (2004) são Sesimbra (18,77%), Peniche (16,80%), Viana do Castelo

(12,15%) e Nazaré (5,51%). Os tubarões de profundidade amostrados foram

capturados numa extensa área ao largo da costa portuguesa e no Golfo da Biscaia.

As espécies pelágicas foram capturadas na sua maioria a sudoeste do Cabo de

São Vicente embora alguns indivíduos sejam provenientes de áreas ao largo da

Figueira da Foz (Figura 2).

2. Material e métodos

5

6

Figura 1. Ilustrações representativas das espécies amostradas; a — Centroscymnus coelolepis; b — Centrophorus squamosus; c — Centrophorus granulosus; d — Isurus oxyrinchus; e — Prionace glauca. Retirado de Sanches (1986).

50cma

b50cm50cm

c 50cm

d50cm

e50cm

2.3. Aquisição e tratamento dos dados

Para cada tubarão foi determinado o sexo, o comprimento total (CT) e à

forquilha (CF), o peso (PT) e analisado o seu estado de maturação. Considerou-

se CT como a distância entre a ponta do focinho à ponta do lóbulo superior da

barbatana caudal, com esta esticada e a formar uma linha horizontal com o

corpo (Saunders e McFarlane 1993). O comprimento à forquilha corresponde

à distância entre a ponta do focinho e a furca caudal sobre a curvatura do

corpo (MacNeil e Campana 2002, Skomal e Natanson 2003). Uma vez que, na

maioria dos estudos publicados sobre tubarões pelágicos, é utilizado CF, esta

medida foi também adoptada neste trabalho de modo a facilitar a comparação

dos resultados. CT pode ser obtido a partir de CF através das seguintes equações

(Kohler et al. 1996):

Anequim (I. oxyrinchus): CT = (CF + 1,7101)/0,9286

Tintureira (P. glauca): CT = (CF - 1,3908)/0,8313

Nos tubarões de profundidade foram utilizados os comprimentos totais. A

relação entre o comprimento e o peso do conjunto de indivíduos amostrados

foi determinada por regressão linear após logaritmização dos dados recolhidos.

Através do progama ELEFAN I analisaram-se os dados de frequência de

comprimentos de modo a obter os parâmetros da curva de crescimento de Von

Bertalanffy:

Lt = L∞[1 - e-k(t-to)]

em que, Lt — comprimento à idade t; L∞ — comprimento assimptótico, i.e.

comprimento médio máximo; K — constante de crescimento; t0 — parâmetro

de condição inicial. Este último foi determinado, sempre que possível, por

pesquisa bibliográfi ca.

Em 2004 introduziu-se uma nova medida nas amostragens, o comprimento

dos pterigopódios (CP). Esta considerou-se como a distância entre a ponta do

pterigopódio e a sua junção com o corpo (Nammack et al. 1985). Os machos

foram considerados maduros quando o pterigopódio se encontrava estendido

e totalmente calcifi cado (Clarke e von Schmidt 1965). Para determinar a sua

maturidade sexual foram utilizados dois métodos diferentes:

7

1 – análise gráfi ca comparando a variação do comprimento dos pterigopódios

com o comprimento corporal; a maturidade é indicada por um rápido acréscimo

do comprimento dos primeiros em relação ao segundo;

2 – análise gráfi ca comparando a percentagem de maturação com o comprimento

total; o tamanho em que 50% dos indivíduos estão maduros (C50) foi determinado

por ajuste de uma regressão logística.

Em todas as espécies, o tratamento dos dados foi realizado separadamente para

machos e fêmeas. Apesar da análise separada dos sexos poder, em alguns casos,

produzir algumas falhas na estimativa dos parâmetros da equação de crescimento

(MacNeil e Campana 2002), este é o procedimento mais usual (Killiam e Parsons

8

Viana do Castelo

NazaréPeniche

Sesimbra

C. São Vicente

Golfo da Biscaia

Figueira da Foz

Figura 2. Docas de desembarque e zonas de captura de tubarões pelágicos (a branco) e bentónicos (a negro).

1989, Liu et al. 1998, Skomal e Natanson 2003). Porém, os dados foram agrupados

em trimestres, com início em Janeiro de 2003 e término em Junho de 2004, de

forma a aumentar a potência das análises.

9

3.1. Estatísticas gerais

Entre Março de 2003 e Junho de 2004 foram amostrados 1413 tubarões.

Infelizmente, durante este período registou-se um baixo número de indivíduos

pertencentes à espécie Centrophorus granulosus o que impediu a análise dos

parâmetros avaliados neste trabalho. O estudo englobou 336 C. coelolepis, 390 C.

squamosus, 488 P. glauca e 174 I. oxyrinchus.

Relativamente a C. coelolepis, foram contabilizados 78 machos (com

comprimentos entre os 71 e os 102cm) e 258 fêmeas (entre os 75 e os 123cm).

Esta espécie apresentou o maior dimorfi smo sexual, tanto a nível do peso (4,48kg

e 8,85kg, respectivamente), como do comprimento médio (87,30cm e 105,21cm,

respectivamente), sendo as fêmeas geralmente maiores que os machos (Figura 3).

Verifi caram-se também claras diferenças na evolução temporal do sex ratio (macho/

fêmea), com uma predominância de fêmeas, e onde os machos não ultrapassam a

proporção de 0,3:1 (Figura 4). Nas restantes espécies não se observou uma discrepância

tão acentuada entre sexos, embora C. squamosus exiba alguma diferença no peso

médio entre machos e fêmeas, 6,47kg e 8,78kg, respectivamente (Figura 3). No total

amostraram-se 229 machos (entre os 66 e os 122cm) e 161 fêmeas (entre os 83 e os

127cm) de C. squamosus, sendo esta a única espécie que evidenciou uma constante

predominância de machos (cerca de 58,72%) relativamente às fêmeas (Figura 5).

Analisaram-se 92 I. oxyrinchus machos (entre os 64 e 245cm) e 82 fêmeas (entre

os 82 e 290 cm). Excepcionalmente, em Junho de 2004, foi capturada uma fêmea

de maior tamanho (293kg, 290cm), cerca de 234kg mais pesada que a segunda

maior fêmea (Figura 6). Na generalidade dos meses, o sex ratio rondou 1:1, salvo

no quinto trimestre onde a percentagem de machos atingiu os 72% (Figura 7).

Por último, dos 488 indivíduos pertencentes a P. glauca, 197 eram machos e 291

3. Resultados

10

11

Peso

C. coelolepis

C. squamosus

f.

m.

f.

m.

255 10 15 20

a

CT

16020 40 60 80 100 120 140

C. coelolepis

C. squamosus

f.

m.

f.

m.

b

Figura 3. Variações em peso (a) e comprimento total (b) para fêmeas e machos das espécies bentónicas, C. coelolepis e C. squamosus. O limite inferior da caixa corresponde ao percentil 25 e o superior indica o percentil 75; a linha no interior da caixa corresponde à mediana. As barras de erro, à esquerda e à direita da caixa, representam os percentis 10 e 90, respectivamente.

12

1º Tri.

100

80

60

40

20

6º Tri.

%

2º Tri. 3º Tri. 4º Tri. 5º Tri.

Figura 5 . Variação temporal da percentagem entre machos/fêmeas para a espécie C. squamosus; a branco — fêmeas; a negro — machos.

1º Tri.

100

80

60

40

20

6º Tri.

%


Figura 4. Variação temporal da percentagem entre machos/fêmeas para a espécie C. coelolepis; a branco — fêmeas; a negro — machos.

13

Peso

I. oxyrinchus

P. glauca

f.

m.

f.

m.

3500 50 100 150 200 250 300

a

CF

I. oxyrinchus

P. glauca

f.

m.

f.

m.

0 50 100 150 200 250 300

b

Figura 6. Variações em peso (a) e comprimento (b) para fêmeas e machos das espécies pelágicas, I. oxyrinchus e P. glauca. O limite inferior da caixa corresponde ao percentil 25 e o superior indica o percentil 75; a linha no interior da caixa corresponde à mediana. As barras de erro, à esquerda e à direita da caixa, representam os percentis 10 e 90, respectivamente.

14

100

80

60

40

20

6º Tri.

%


Figura 8. Variação temporal da percentagem entre machos/fêmeas para a espécie P. glaucaP. glaucaP ; a branco — fêmeas; a negro — machos.

100

80

60

40

20

6º Tri.

%


Figura 7. Variação temporal da percentagem entre machos/fêmeas para a espécie I. oxyrinchusI. oxyrinchusI ; a branco — fêmeas; a negro — machos.

fêmeas, cujos comprimentos variaram entre os 88—223cm e os 83—236cm,

respectivamente. Contudo, tanto o peso (13,38kg) como o comprimento médio

(134,23cm) dos machos foi maior que o das fêmeas (13,16kg e 130, 86cm —

Figura 6). A percentagem destas na amostragem foi maior ao longo de quase

toda a série temporal, exceptuando no terceiro trimestre em que a razão de sexos

foi idêntica (Figura 8).

3.2. Idade e crescimento

As estimativas de K e L∞ que melhor se ajustaram aos dados estão representadas

na Tabela 1.

3.2.1. Centroscymnus coelolepis

A relação entre o peso e o comprimento total, para fêmeas e machos, está

representada na Figura 9. A correlação para o comprimento total das fêmeas acima

dos 110cm é pouco fi ável devido, provavelmente, à presença de embriões. Para

além de atingirem tamanhos maiores, verifi ca-se a partir dos 100cm uma infl exão

na sua curva de crescimento relativamente aos machos, cujo ganho em peso é mais

lento. As equações de crescimento em peso corporal são:

Fêmeas: PT = 2,33×10-6 × CT3,25 (r = 0,904)r = 0,904)r

Machos: PT = 1,24×10-5 × CT2,86 (r = 0,873)

Na Figura 10 estão indicados os resultados obtidos para a análise de frequências.

A sua interpretação é limitada devido não só à ausência de indivíduos pequenos na

amostragem, mas também à não distinção de modas nos grupos de maior idade.

15

Comp. maturação (cm)

C50 (cm)

K

n

L∞ (cm)

C. coelolepis

0,51 0,33

85-90?

C. squamosus

0,25 0,25

96-105

96

I. oxyrinchus

0,14 0,11

175-180

175

P. glauca

0,11

258 78 161 229 82 92 291 197

0,18

-

198

f. m. f. m. f. m. f. m.

126,23 103,00 136,75 137,67 193,08 250,24 238,29 221,60

Tabela 1. Valores dos parâmetros de idade e crescimento (K e L∞) e reprodução para as diferentes espécies amostradas.

16

PT

CT

20 14040 1201008060

n = 258

a

PT

CT

20 14040 1201008060

n = 78

b

Figura 9. Relação peso — comprimento para a espécie, C. coelolepis. a — fêmeas; b — machos.

3.2.2. Centrophorus squamosus

Tal como na espécie C. coelolepis, as fêmeas atingem comprimentos maiores e

possuem um crescimento mais rápido que os machos (Figura 11). As equações

representativas da curva de crescimento são:

Fêmeas: PT = 1,28×10-6 × CT3,31 (r = 0,911)r = 0,911)r

Machos: PT = 1,12×10-4 × CT2,34 (r = 0,774)r = 0,774)r

Os machos de maiores dimensões (> 105cm) contribuem com a quase

totalidade dos indivíduos da amostra, sendo os comprimentos inferiores a 90cm

praticamente inexistentes. Os resultados da análise de frequência para as fêmeas

estão evidenciados na Figura 12. No cálculo do parâmetro L∞ para os machos,

obteve-se um valor (137,67cm; r = 0,866) demasiado distante do maior macho r = 0,866) demasiado distante do maior macho r

observado, o que comprometeu a restante análise. Por outro lado, o valor de

2º Tri.1º Tri. 6º Tri.5º Tri.4º Tri.3º Tri.

25

75

125

50

100CT

a

25

50

75

100

CT


b

Figura 10. Curvas de crescimento para a espécie C. coelolepis geradas pelo programa ELEFAN I. a — fêmeas (n = 258); b — machos (n = 78).

17

18

80

60

40

30

20

10

CT

15 15030 13512010590756045

n = 161

50

70PT

a

80

60

40

30

20

10

CT

15 15030 13512010590756045

n = 229

50

70

PT

b

25

75

125

50

100

CT


Figura 12. Curvas de crescimento para as fêmeas da espécie C. squamosus geradas pelo

programa ELEFAN I (n = 161). A diferença entre o primeiro trimestre e os restantes deve-se

ao baixo número de indivíduos amostrado (n = 6).

Figura 11. Relação peso — comprimento para a espécie C. squamosus. a — fêmeas; b — machos.

L∞ para as fêmeas (136,75cm; r = 0,996) está bastante próximo do maior valor r = 0,996) está bastante próximo do maior valor r

observado na amostra.

3.2.3. Isurus oxyrinchus

Os pesos dos machos variaram entre os 3,4 e os 123,3kg e o das fêmeas entre os

5,9 e os 293kg. As equações de crescimento em peso são:

Fêmeas: PT = 2,06×10-5 × CF2,87 (r = 0,954)r = 0,954)r

Machos: PT = 3,84×10-5 × CF2,74 (r = 0,973)r = 0,973)r

O crescimento em peso é semelhante para ambos os sexos, embora a curva das

fêmeas possua uma infl exão nos 200cm, a partir da qual estas apresentem um

crescimento ligeiramente mais rápido (Figura 13). Contudo, a extrapolação acima

350

250

200

150

100

50

CF

20 300

PT300

40 2802602402202001801601401201008060

n = 82

a

350

250

200

150

100

50

CF

20 300

300

40 2802602402202001801601401201008060

PT

n = 92

b

Figura 13. Relação peso — comprimento para a espécie I. oxyrinchusI. oxyrinchusI . a — fêmeas; b — machos.

19

20

2º Tri. 6º Tri.5º Tri.4º Tri.3º Tri.

25

75

125

175

50

100

150

CF

a

25

50

75

100

125

150

175

200

225

250

CF


b

Figura 14. Curvas de crescimento para a espécie I. oxyrinchus geradas pelo programa ELEFAN I. a — fêmeas (n = 81); b — machos (n = 92).

250

200

150

100

50

0 2 18141210864

n f. = 81n m. = 92

Idade

CF

16 2220

Figura 15. Curvas de crescimento de Von Bertalanffy para a espécie I. oxyrinchus. Linha superior machos — L∞ = 250,24 cm, K = 0,11; linha inferior fêmeas — L∞ = 193,08 cm, K = 0,14.

21

PT

80

60

40

30

20

10

CF

20 26040 2402202001801601401201008060

n = 291

50

70

a

80

60

40

30

20

10

CF

20 26040 2402202001801601401201008060

n = 197

PT

50

70

b

Figura 16. Relação peso — comprimento para a espécie, P. glaucaP. glaucaP . a — fêmeas; b — machos.

dos 180cm para ambos os sexos, pode estar enviesada por falta de indivíduos

de tamanho maior. Nos resultados da análise de frequência observa-se uma

progressão modal nos indivíduos mais pequenos, especialmente nos machos

(Figura 14b). Nas classes de tamanho maior a existência de modas não é evidente.

A fêmea de maior tamanho foi retirada da análise, uma vez que a sua inclusão

gerava valores de K demasiado baixos. De acordo com Pratt Jr. e Casey (1983),

optou-se por escolher t0 = -1 anos para ambos os sexos. Segundo estes autores,

os juvenis desta espécie possuem provavelmente, a mesma taxa de crescimento

no útero, já que crescem a taxas semelhantes e nascem com o mesmo tamanho. O

valor de t0 = -1 é uma aproximação dos diferentes métodos usados pelos autores.

A curva de crescimento de Von Bertalanffy está ilustrada na Figura 15. Tanto

22

25

50

75

100

125

150

175

200

250


CF

a

25

50

75

100

125

150

175

200

250

CF


b

Figura 17. Curvas de crescimento para a espécie P. glauca geradas pelo programa ELEFAN I. a — fêmeas (n = 291); b — machos (n = 197).

250

200

150

100

50

0 2 1816141210864

n f. = 291n m. = 197

CF

Idade

Figura 18. Curvas de crescimento de Von Bertalanffy para a espécie P. glauca. Linha superior machos — L∞ = 221,60 cm, K = 0,18; linha inferior fêmeas — L∞ = 238,29 cm, K = 0,11.

23

as fêmeas como os machos apresentam um crescimento inicial rápido de 20,5

e 22,1cm nos dois primeiros anos.

3.2.4. Prionace glauca

A relação entre peso e comprimento à forquilha está representada na Figura

16. As respectivas equações de crescimento são:

Fêmeas: PT = 3,51×10-6 × CF3,07 (r = 0,984)r = 0,984)r

Machos: PT = 3,36×10-6 × CF3,07 (r = 0,989)r = 0,989)r

Em ambos os gráfi cos a correlação para comprimentos superiores a 200 cm é

dúbia devido à escassez de amostras. Os pesos (eviscerados) dos machos variaram

entre os 3,5 e os 46 kg, e os das fêmeas entre 3 e 60,9 kg. Na fi gura 17, a progressão

de modas, quer nas fêmeas, quer nos machos não é evidente, especialmente nas

classes de maior tamanho. Para a construção da curva de crescimento de Von

Bertalanffy utilizou-se t0 = -1,77 e t0 = -1,35 anos (Skomal e Natanson 2003)

para fêmeas e machos, respectivamente, visto que o programa ELEFAN I não

produz estimativas desse parâmetro (Figura 18). O crescimento inicial dos machos

é bastante rápido, com um incremento de 28,6cm no primeiro ano e 23,9cm no

segundo. As fêmeas crescem 20,4 e 18,3cm no mesmo período.

3.3. Reprodução3.3.1. Centroscymnus coelolepis

O baixo número de indivíduos amostrados não permitiu a limitação temporal

de uma, ou mais épocas de reprodução nem a obtenção de uma estimativa do

tamanho de maturação. A falha neste procedimento deveu-se ao facto de não ter

sido possível ajustar uma regressão logística aos dados, nem se ter observado um

claro aumento na relação entre o comprimento dos pterigopódios e o comprimento

total. Contudo, os dados sugerem um valor que ronda os 85—90 cm de CT.


A predominância de machos maduros ao longo de toda a série temporal parece

indicar que esta espécie se reproduz todo o ano (Figura 19). A percentagem de

machos maduros em relação ao comprimento está representada na Figura 20.

O maior macho imaturo media 114cm e o macho maduro mais pequeno tinha

24

% M

atur

ação

60 120110100908070 130

CT

20

100

80

60

40

n = 229

Figura 20. Relação machos maduros — comprimento total para C. squamosus; comprimento CT50 = 96cm.

1º Tri.

100

80

60

40

20

6º Tri.

%


Figura 19. Variação temporal da percentagem entre machos maduros/imaturos para a espécie C. squamosus; a branco — m. imaturos; a negro — m. maduros.

25

82cm, com o tamanho de 50% de maturação a ser equivalente a 96cm (78,69%

do comprimento total). No gráfi co que compara o comprimento dos pterigopódios

com o comprimento total (Figura 21) não é evidente um aumento no tamanho dos

primeiros, embora a relação pareça estabilizar para valores de CT = 100—105cm.


A maior percentagem de machos maduros de anequins foi observada entre

Janeiro e Junho de 2004 (Figura 22). Porém, o baixo número de indivíduos

amostrados não permite que este período possa ser defi nido como a época de

reprodução desta espécie em águas portuguesas. A regressão logística aplicada à

relação entre a percentagem de maturação e o comprimento à forquilha, defi niu

175cm como tamanho de maturação para os machos (Figura 23). Este valor

representa 71,43% do tamanho máximo. Os pterigopódios começam a alongar

quando os machos atingem cerca de 120cm de comprimento e um crescimento

mais rápido inicia-se aos 140cm (Figura 24). O crescimento dos órgão sexuais

abranda quando atingem cerca de 30cm de comprimento (180 cm CF). Ambas as

análises indicam que os anequins macho atingem a maturidade sexual entre os

175 e os 180cm de comprimento.

CP

CT

80 115110105100959085 120 125

n = 229

Figura 21. Relação comprimento dos pterigopódios — comprimento total para a espécie C. squamosus.

100

80

60

40

20

6º Tri.

%


Figura 22. Variação temporal da percentagem entre machos maduros/imaturos para a espécie I. oxyrinchus; a branco — m. imaturos; a negro — m. maduros.

% M

atur

ação

50 200150100 250

CF

20

100

80

60

40

n = 92

Figura 23. Relação machos maduros — comprimento à forquilha I. oxyrinchus; comprimento CF50 = 175cm.

26

CP

CF

100 240220200180160140120 260

n = 92

Figura 24. Relação comprimento dos pterigopódios — comprimento à forquilha para a espécie I. oxyrinchus.

100

80

60

40

20

6º Tri.

%


Figura 25. Variação temporal da percentagem entre machos maduros/imaturos para a espécie P. glauca; a branco — m. imaturos; a negro — m. maduros.

27

28

% M

atur

ação

80 220200180160140120100 240

CF

20

100

80

60

40

n = 197

Figura 26. Relação machos maduros — comprimento à forquilha para P. glauca; comprimento CF50 = 198cm.

CP

CF

80 18017016015014013012011010090 190

n = 197

Figura 27. Relação comprimento dos pterigopódios — comprimento total para a espécie P. glauca.

29


No período de Julho a Setembro de 2003, registou-se uma maior percentagem de

machos maduros (Figura 25) o que parece indicar que o acasalamento na zona

este do Atlântico ocorre no verão. A mesma época de reprodução foi sugerida por

Pratt Jr. (1979) para o Atlântico oeste. O comprimento em que 50% dos machos

estavam maduros estimou-se em 198 cm (88,79% do tamanho máximo — Figura

26). O valor do tamanho de maturação não pôde ser corroborado pela relação

entre o comprimento dos órgãos sexuais e comprimento total, uma vez que a

ausência de indivíduos de maior tamanho limitou a sua aplicação (Figura 27).

4.1. Estatísticas gerais

O intervalo de comprimentos observados para a espécie C. coelolepis é relativamente

semelhante ao detectado ao largo da costa inglesa e no Japão, embora no último

caso não se registem indivíduos maiores que 110cm (Yano e Tanaka 1984, Girard

e Du Buit 1999). A predominância de fêmeas foi também mencionada noutros

estudos, facto que os autores consideraram como indicativo de segregação sexual

em profundidade (Yano e Tanaka 1988, Clarke et al. 2001, Veríssimo et al. 2003).

No presente trabalho não foram identifcadas fêmeas de C. squamosus com um

tamanho superior a 127cm. Tal não invalida que, tanto Girard e Du Buit (1999),

como Clarke et al. (2002), tenham observado fêmeas com 140—145cm, o que

demonstra a existência de dimorfi smo sexual nesta espécie. Tanto ao largo da

costa inglesa como da irlandesa, o sex ratio favorece os machos. Para ambas

as espécies, a segregação espacial dos indivíduos mais pequenos é a explicação

mais plausível para a sua ausência na área de amostragem, visto que, mesmo a

utilização de aparelhos de pesca capazes de capturar espécies mais pequenas (ex.

Etmopterus princeps — 27cm) produz resultados semelhantes (Yano e Tanaka

1984, Girard e Du Buit 1999, Clarke et al. 2002).

Num estudo em que foram amostrados 2081 anequins no Oceano Atlântico, o de

maior tamanho media 338cm (Kohler et al. 1996) e o mais pequeno 65cm (Kohler

et al. 1996, Buencuerpo et al. 1998). Assim, o intervalo de comprimentos verifi cado

no presente trabalho enquadra-se nesses resultados. Para a zona portuguesa, os

autores fazem referência a uma relação entre a percentagem de machos/fêmeas

que ronda os 50%, embora Buencuerpo et al. (1998) afi rmem que acima dos 40ºN

(Figueira da Foz) o sex ratio favoreça os machos (1:0,4), o que sugere a existência

de uma segregação sexual para Norte. Infelizmente os resultados obtidos neste

4. Discussão

30

trabalho não permitem corroborar esta observação, pelo facto da maioria dos

tubarões pelágicos ter sido capturada a sudoeste do Cabo de São Vicente. De

acordo com Kohler et al. (1996) o intervalo de comprimentos para o tubarão-azul

no Atlântico situa-se entre os 32 e os 255cm para os machos e os 30 e os 381cm

para as fêmeas, correspondendo a maioria a indivíduos imaturos. Mais uma vez,

os resultados estão de acordo com as informações publicadas, embora não se

tenham observado indivíduos nos extremos do intervalo proposto. A diferença

na zona superior do intervalo resulta do facto dos tubarões de maiores dimensões

serem normalmente devolvidos ao mar por possuirem um valor comercial mais

baixo (obs. pessoal). Apesar de o sex ratio observado para esta espécie favorecer as

fêmeas, o valor obtido é bastante superior ao sugerido por outros autores (Stevens

1976, Henderson et al. 2001, Kohler et al. 2002). As diferenças entre a relação

machos/fêmeas são, muito provavelmente, uma consequência da existência de

segregação sexual (Stevens e McLoughlin 1991), um fenómeno generalizado entre

os elasmobrânquios (Springer 1940, 1960). A separação espacial existente entre

ambos os sexos, à excepção do período de acasalamento, pode ser uma adaptação

das fêmeas para evitarem os perigos associados ao comportamento copulatório

dos machos (Nakano 1994).

4.2. Idade e crescimento

A aplicação de técnicas de análise modal a elasmobrânquios possui várias

limitações, uma vez que estes apresentam, na geralidade dos casos, taxas de

crescimento lentas (Smith 1984, Branstetter 1990, Campana 2001). Para além

deste facto, o baixo número de indivíduos amostrado, a necessidade de os agrupar

temporalmente e a sobreposição de modas nas classes de tamanho maiores,

têm condicionado a sua utilização ao estudo dos indivíduos mais pequenos

(Davenport e Stevens 1988, Killam e Parsons 1989, Simpfendorfer 1993, Carlson

e Parsons 1997, Natanson et al. 2002). No entanto, a análise de frequências de

comprimento foi aplicada com sucesso em alguns casos (Pratt Jr. e Casey 1983,

Killam e Parsons 1989, Kusher et al. 1992).

Na generalidade das espécies de tubarões, as fêmeas atingem valores de

comprimento, pesos totais e taxas de crescimento superiores às dos machos.

31

Tais diferenças fi cam, provavelmente, a dever-se à função reprodutora, já que a

maturação das gónadas e posterior gestação refl ectem-se em elevados gastos de

energia por parte das fêmeas (Klimley 1987). Convém então referir que os dados

obtidos para as espécies pelágicas estão em desacordo com o acima mencionado,

devido à ausência de indivíduos de maiores dimensões que, na sua maioria, são

fêmeas (Pratt Jr. e Casey 1983, Skomal e Natanson 2003).

Comparativamente às espécies pelágicas, as espécies de fundo possuem, na

generalidade dos casos, taxas de crescimento mais lentas. Assim, o valor de K

obtido para ambas as espécies bentónicas é bastante superior ao esperado. Tal

como referido na descrição dos resultados, a ausência de indivíduos de menor

tamanho terá limitado a estimativa dos parâmetros de crescimento. Este mesmo

facto, aliado à inutilidade dos anéis de crescimento presentes nos espinhos dorsais

de algumas espécies, impediu a aplicação do modelo de Von Bertalanffy em vários

estudos (Soldat 1982, Polat e Gumus 1995, Clarke et al. 2002).


A remoção da fêmea de maiores dimensões da análise permitiu a obtenção de

um valor de K com um signifi cado relevante, sendo este um procedimento válido

(Wintner e Cliff 1999). No entanto, a ausência de indivíduos maiores provoca uma

subestimação, tanto do valor de L∞ (Tanaka 1990, Kusher et al. 1992, Wintner e

Cliff 1999), como da velocidade de crescimento, principalmente para as classes

de maior comprimento. O facto de anequins com um tamanho superior a 200cm

(80—100kg) poderem cortar as linhas usadas pela frota comercial (obs. pessoal, Pratt

Jr. e Casey 1983) explica, em parte, a sua baixa frequência nas amostragens.

Os parâmetros obtidos para a curva de crescimento de Von Bertalanffy

obtidos (ver Tabela 1) são inferiores aos publicados por Pratt Jr. e Casey (1983):

fêmeas com um K de 0,266 e um L∞ de 345cm; machos com K e L∞ de 0,202 e

302cm, respectivamente. O valor do comprimento assimptótico foi claramente

subestimado, porém o valor do coefi ciente de crescimento está mais próximo dos

valores de outras espécies pertencentes à família Lamnidae. Assim, estima-se que

o valor da constante de crescimento do tubarão-branco (Carcharodon carcharias)

seja de 0,065 (Wintner e Cliff 1999) e que o do sardo (Lamna nasus) se situe entre

0,07 (Natanson et al. 2002) e 0,116 (Aasen 1963). Contudo, Pratt Jr. e Casey (1983)

32

utilizaram quatro métodos diferentes, entre os quais dois dos mais robustos: a

contagem de anéis em vértebras e dados de recapturas. Para além disso, a curva

de crescimento proposta por estes autores ajusta-se melhor ao comprimento do

anequim à nascença, entre os 65 e os 70cm (Stevens 1983, Cliff et al. 1990, Kohler

et al. 2002) e produz uma estimativa mais realista da idade de maturação. Em

suma, os parâmetros obtidos no presente estudo não permitem uma boa estimativa

do crescimento e idade da espécie I. oxyrinchus em águas nacionais.


Tal como verifi cado em estudos anteriores, o baixo número de indivíduos

amostrados e a utilização de um intervalo de comprimentos inadequado (Skomal

e Natanson 2003), limitou, em parte a utilidade do presente trabalho. No entanto,

o valor do coefi ciente de crescimento obtido (ver Tabela 1) está de acordo, quer

com o valor de K estimado para o Atlântico, entre 0,11 e 0,18 (Stevens 1975,

Henderson et al. 2001, Skomal e Natanson 2003), quer para o Pacífi co, entre 0,13

e 0,14 (Nakano 1994). O valor do comprimento assimptótico foi, tal como na

espécie anterior, subestimado. Apesar das diferenças entre o crescimento de ambos

os sexos ser pequena, o resultado aponta para o facto das fêmeas crescerem mais

devagar, mas atingirem comprimentos maiores. O mesmo resultado foi obtido por

Skomal e Natanson (2003).

O comprimento do tubarão-azul à nascença situa-se entre os 35 e os 44cm

(Pratt Jr. 1979, Henderson et al. 2001). O valor obtido para as fêmeas (42cm)

enquadra-se nesse intervalo, embora o dos machos seja ligeiramente superior

(47cm). Assim, a curva de crescimento obtida fornece uma boa estimativa do

crescimento inicial da espécie P. glauca, pelo menos até aos 3—4 anos, idade

a partir da qual o crescimento é subestimado quando comparado com outros

estudos. A população amostrada ao largo da costa portuguesa possui duas modas,

uma aos 110 e outra aos 150cm. De acordo com a equação de Von Bertalanffy

obtida, estes comprimentos correspondem aos 4 e 7 anos de idade. Segundo a

curva de crescimento proposta por Skomal e Natanson (2003) para esta espécie no

Atlântico norte, os valores das modas situam-se entre os 3—5 anos.

33

4.3. Reprodução

O tamanho e rigidez dos órgãos copuladores foram considerados os meios mais

efi cazes e simples de determinar a maturidade sexual dos machos (Pratt Jr. 1979,

Jensen et al. 2002). A sua utilização foi efi caz na determinação do tamanho de

maturação, tanto em tubarões (Castro 2000, Yamaguchi et al. 2000, Hazin et al.

2001, Conrath e Musick 2002), como em raias (Martin e Cailliet 1988).

4.3.1. Centroscymnus coelolepis

C. coelolepis não parece ter uma época de reprodução bem defi nida (Yano e

Tanaka 1988, Girard et al. 2000, Veríssimo et al. 2003). Nos locais onde esta

espécie já foi estudada, observam-se nas fêmeas a presença de ovos maduros

nos ovários e ovos fertilizados no útero em vários meses do ano, e nos machos

uma espermatogénese continua. A dominância de machos imaturos na amostra

impediu Veríssimo et al. (2003) de defi nir um comprimento de maturação para

esta espécie ao largo de Portugal. Para as populações japonesas este parâmetro foi

estimado em 70cm (Yano e Tanaka 1988), valor este bastante inferior ao proposto

neste estudo (85—90cm). Uma vez que ao largo do Japão não se observam machos

com comprimentos superiores a 90cm, é provável que esta espécie atinja nesse

local o tamanho de maturação mais cedo.


Girard et al. (2000) observou que esta espécie se reproduz ao longo de todo o ano

ao largo da costa oeste inglesa. Esta estratégia reprodutiva parece ser comum em

várias espécies de tubarões bentónicos (Yano e Tanaka 1988, Yano 1995). Estas

observações corroboram a hipótese postulada por Parsons e Grier (1992) de que

tubarões que se reproduzem continuamente habitam em ambientes pouco variáveis.

Clarke et al. (2002) estimou que C. squamosus atinge o tamanho de maturação aos

102cm, o que está dentro do intervalo proposto no presente estudo.


Embora o baixo número de indivíduos amostrado não permita defi nir com precisão

uma época de reprodução, a estimativa de esta ocorrer entre Janeiro a Junho está

de acordo com o período temporal defi nido por Cliff et al. (1990): Março a Junho.

34

Se a gestação desta espécie dura 18 meses (Mollet et al. 2000) o nascimento

das crias ocorrerá nos meses de inverno, o que mais uma vez, coincide com

as informações publicadas (Pratt Jr. e Casey 1983, Mollet et al. 2000). Segundo

Gubanov (1978) e Cliff et al. (1990) os machos atingem a maturação sexual entre

os 160 e os 180cm e apesar de Stevens (1983) ter defi nido um comprimento maior

(195cm), a estimativa de 175—180cm aqui proposta é bastante fi ável. Concluindo,

a população de I. oxyrinchus amostrada nas lotas nacionais atinge a maturidade

sexual por volta dos 2—3 anos de idade (Pratt Jr. e Casey 1983).


Pratt Jr. (1979) observou que a espécie P. glauca possui um período de gestação

com a duração de 9 a 12 meses, e que o verão seria a época de acasalamento. Assim,

o nascimento das crias ocorreria nos meses de Abril—Maio, sendo precisamente

esta a altura em que se observam fêmeas com embriões completamente formados

ao largo da costa portuguesa (obs. pessoal). Os machos atingem a maturidade

sexual entre os 183 (Pratt Jr. e Casey 1983) e os 220cm (Stevens 1976, Lessa et

al. 2004). Logo, a estimativa de 198cm do presente trabalho parece ser realista.

Pode assim dizer-se que a maturação desta espécie em águas nacionais ocorre por

volta dos 4—5 anos de idade (Skomal e Natanson 2003). De acordo com a curva

representada na fi gura 14, o comprimento de maturação é atingido aos 10 anos, o

que demonstra que o crescimento foi claramente subestimado.

35

Na última década foram descritos vários casos de sobre-exploração de populações

de tubarões que resultam não só da pesca comercial mas também de actividades

desportivas (Hanan et al. 1988, Vas 1990, Stevens 1992, Clarke et al. 2001). Porém,

a falta de estatísticas sobre a quantidade de tubarões desembarcados é um facto

generalizado (Buencuerpo et al. 1998) e não um problema específi co português.

O presente trabalho, apesar das difi culdades inerentes ao baixo número de

indivíduos amostrados, permitiu demonstrar que existe uma elevada percentagem

(cerca de 95%) de tubarões pelágicos imaturos desembarcados, e que, nos casos

em que as análises o permitiram, as espécies capturadas possuem uma maturação

tardia e taxas de crescimento lentas. Como exemplo, a espécie P. glauca aparece

na amostragem quando atinge os 80cm de comprimento, que de acordo com a

curva de crescimento produzida, corresponde a uma idade de dois anos. Tal como

referido anteriormente, os machos atingem a maturação sexual entre os 4—5 anos

de idade. Assim, o conjunto de informações obtido permite esclarecer algumas

características relativas à biologia geral das espécies estudadas. No entanto,

importa referir que a aplicação da análise de frequências às espécies pelágicas

apenas forneceu boas estimativas para o crescimento inicial de P. glauca. Nas

espécies bentónicas, os valores de K foram demasiado elevados, uma vez que os

elasmobrânquios exibem maioritariamente estratégias de vida do tipo K que se

refl ectem, entre outras características, num crescimento lento (Stevens et al. 2000).

Adicionalmente, estas espécies habitam em zonas onde as condições ambientais

implicam profundos constrangimentos fi siológicos que se refl ectem numa reduzida

taxa de crescimento. Assim, na generalidade dos casos aqui abordados, fi ca por

esclarecer a relação entre crescimento e idade.

Relativamente à biologia reprodutiva dos machos, a análise dos dados

permitiu, à excepção da espécie C. coelolepis, obter o comprimento de maturação.

5. Conclusão

36

Os resultados indicam que esta é atingida com um valor médio de 80% do

comprimento máximo, indicativo de maturação tardia. Para as espécies pelágicas

foi possível defi nir uma época de reprodução, que decorre de Janeiro a Junho

para I. oxyrinchus e de Julho a Setembro para P. glauca. As espécies bentónicas

aparentam ter uma reprodução contínua.

No futuro, seria importante continuar a desenvolver esforços, (1) na obtenção

quer de uma maior quantidade de dados, quer de dados estratifi cados por áreas

geográfi cas, e (2) na extensão deste tipo de trabalho ao estudo da dinâmica

populacional das fêmeas. Todas estas informações são requisitos essenciais à

incorporação deste tipo de estudo em programas de gestão das pescas e conservação

das espécies (Cailliet et al. 1992, Francis e Stevens 2000).

37

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