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41 ISSN 1517-1981 Outubro 2000 ISSN 1678-1961 Março, 2009 Comportamento de Oviposição de piranga (Hymenoptera: Branconidae) em Larvas da Broca-do-Mamoeiro MARSHALL, 1922 (Coleóptera: Curulionidae) Cervellus Pseudopiazurus obesus

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41ISSN 1517-1981

Outubro 2000

ISSN 1678-1961Março, 2009

Comportamento de Oviposiçãode piranga(Hymenoptera: Branconidae)em Larvas da Broca-do-Mamoeiro

MARSHALL, 1922 (Coleóptera:Curulionidae)

Cervellus

Pseudopiazurus obesus

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Boletim de Pesquisae Desenvolvimento 41

Aracaju, SE2009

ISSN 1678-1961

Março, 2009

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Comportamento deOviposição de Cervelluspiranga (Hymenoptera:Branconidae)em Larvas daBroca-do-MamoeiroPseudopiazurus obesusMARSHALL, 1922(Coleóptera: Curulionidae)Marcos Antônio Barbosa Moreira

Paulo Henrique G. Zarbin

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1a edição

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Embrapa Tabuleiros Costeiros

Moreira, Marcos Antônio Barbosa

Comportamento de oviposição de Cervellus piranga (HYMENOPTERA: BRACONIDAE) emlarva de broca do mamoeiro Pseudopiazurus obesus MARSHALL, 1922 (COLEÓPTERA:CURCULIONIDAE) / Marcos Antônio Barbosa Moreira, Paulo Henrique G. Zarbin. — Aracaju:Embrapa Tabuleiros Costeiros, 2009. 14 p. : il.- (Boletim de Pesquisa e Desenvolvimento / Embrapa Tabuleiros Costeiros, ISSN1678-1961; 41).Disponível em: http://www.cpatc.embrapa.br/index.php?idpagina=fixas&pagina=publicacoesonline 1. Mamão. 2. Broca do mamoeiro - Praga. 3. Fruta tropical. I. Zarbin, Paulo Henrique G. II.Título. III. Série.

CDD 634.651

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Sumário

Resumo .................................................................... 5

Abstract ................................................................... 7

Introdução ................................................................. 8

Material e Métodos .................................................... 9

Resultados e Discussão ............................................ 10

Referências Bibliográficas ......................................... 14

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Resumo

O objetivo deste estudo foi descrever o comportamento de oviposição do

parasitóide Cervellus piranga Penteado-Dias (Hymenoptera: Braconidae) em

larvas da broca-do-mamoeiro. Foram feitas observações diárias e registros

fotográficos do comportamento dos parasitóides em áreas de mamão no Rio

Grande do Norte e na Bahia. Foram descritas as principais atividades

comportamentais envolvidas na oviposição de C. piranga. Os eventos

registrados foram descritos como: a) localização do hospedeiro; b)

adequabilidade do hospedeiro; c) localização da fonte de odor; d) localização da

presa; e) realização da oviposição; f) novo forrageamento e f) marcação dos

sítios de oviposição.

Palavras-chave: parasitóide; sinomônios, voláteis de plantas; cairomônio; praga

do mamão.

Comportamento deOviposição de Cervelluspiranga (Hymenoptera:Branconidae)em Larvas daBroca-do-MamoeiroPseudopiazurus obesusMARSHALL, 1922(Coleóptera: Curulionidae)

Marcos Antônio Barbosa Moreira¹;

Paulo Henrique G. Zarbin²;

5Comportamento de Oviposição de cervellus piranga (Hymenoptera: Branconidae) em Larvas da Broca-do-MamoeiroPseudopiazurus obesus MARSHALL, 1922 (Coleóptera: Curulionidae)

¹ - Pesquisador Embrapa Tabuleiros Costeiros, Av. Beira Mar, 3250, C.P. 44, Aracaju, SE, CEP: 49025-040

² - Prof. Dr. Depto. Química UFPR

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7Comportamento de Oviposição de cervellus piranga (Hymenoptera: Branconidae) em Larvas da Broca-do-MamoeiroPseudopiazurus obesus MARSHALL, 1922 (Coleóptera: Curulionidae)

Abstract

The main objective of this work was to describe the oviposition behaviour

pattern of the parasitoid Cervellus piranga (Hymenoptera: Braconidae) on papaya

weevil larvae.. Diary observations and photografic registers were made in the

Carica papaya farmers in the Rio Grande do Norte and Bahia states. It was

described the pattern of oviposition behavior of this parasitic wasp, based on

these following steps. a- Host finding; b- suitability of host plant by walking on

the host plant; c – host searching; d – host finding; e – oviposition and f)

oviposition territory defense.

Key words: parasitoid; sinomones; plant volatiles, kairomones; papaya pests.

Oviposition Behaviour ofCervellus Piranga Penteado-Dias, 2007 (Hymenoptera:Branconidae) on PapayaWeevil LarvaePseudopiazurus ObesusMarshall, 1922 (Coleoptera:Curculionidae) in FieldConditions

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A broca-do-mamoeiro Pseudopiazurus obesus Marshall, 1922 (Coleoptera:

Curculionidae), causa danos irreversíveis à cultura do mamoeiro, sendo

comumente associada a plantios localizados nas regiões Norte e Nordeste do

Brasil (MOREIRA et al., 2003). As fêmeas ovipositam no caule do mamoeiro

onde, após a eclosão, as larvas penetram no interior do caule, podendo causar a

destruição dos tecidos meristemáticos e obstruírem a passagem da seiva,

provocando, sob alta infestação, a morte da planta (FARIAS; ALMEIDA, 1995).

As larvas, por apresentarem ciclo larval longo, em torno de três meses, e se

encontrarem no interior do caule da planta são difíceis de serem controladas por

meio de inseticidas químicos convencionais (GALLO et al., 2002).

O controle biológico de pragas por meio do uso de inimigos naturais apresenta-

se como uma alternativa segura e duradoura, além de ser compatível com outros

métodos de controle, constitui–se numa das principais ferramentas para a

implementação de técnicas voltadas para o manejo integrado de pragas e para a

sustentação ambiental dos agroecossistemas (MOREIRA et al., 2003). A broca-

do-mamoeiro possui uma entomofauna diversificada de inimigos naturais,

responsáveis pela regulação natural de suas populações, principalmente de

formas imaturas, contribuindo para o equilíbrio populacional desta praga em

muitos agroecossistemas (MOREIRA et al., 2004). Dentre eles, os himenópteros

parasitóides estão entre os mais expressivos, com destaque para Cervullus

piranga Penteado-Dias, 2007 (Hymenoptera: Braconidae) (PENTEADO DIAS et

al., 2007).

Estudos conduzidos por Fancelli e outros (2003), mostraram que o parasitismo

causado por C. piranga em condições de campo, em áreas produtoras de mamão

nos Estados do Rio Grande do Norte e da Bahia, variou de 5% a 8 %. Em outro

estudo (MOREIRA et al., 2003) constataram que o parasitismo médio foi de

6,5% e que houve diferenças nos índices de parasitismo dessa espécie em

relação ao local dos pupários sob a planta hospedeira e em diferentes condições

de agroecossistemas.

Introdução

8 Comportamento de Oviposição de cervellus piranga (Hymenoptera: Branconidae) em Larvas da Broca-do-MamoeiroPseudopiazurus obesus MARSHALL, 1922 (Coleóptera: Curulionidae)

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9Comportamento de Oviposição de cervellus piranga (Hymenoptera: Branconidae) em Larvas da Broca-do-MamoeiroPseudopiazurus obesus MARSHALL, 1922 (Coleóptera: Curulionidae)

Material e Métodos

Visando descrever o padrão comportamental de oviposição de C. piranga foram

efetuadas visitas em áreas produtoras de mamão, com aproximadamente 2,5

anos de idade, localizadas no município de Vera Cruz, Estado do Rio Grande do

Norte e em Laje, na Bahia, durante o período de 10 a 20/10/2004. O registro

dos eventos comportamentais dos parasitóides foi feito com uma câmara digital

Canon A300.

No interior dos pomares, procurou-se detectar as plantas mais atacadas pela

broca-do-mamoeiro e com abundância de C. piranga nas suas proximidades.

Observações diárias de 4 h (6:30 – 10:30), foram realizadas durante 4 dias

consecutivos. O horário foi estabelecido em função da constatação da maior

atividade dos parasitóides (observação do autor).

O número de insetos observados e fotografados foi variável, em função da

abundância dos mesmos sobre a planta hospedeira e das diferentes ações

comportamentais observados por outros espécimes na ocasião dos registros

fotográficos. Priorizou-se os seguintes eventos apresentados pelos parasitóides:

chegada na planta hospedeira, duração da oviposição sobre a planta hospedeira,

localização das fendas de oviposição e lesões das larvas e na defesa dos locais

ovipositados. Após a obtenção das fotografias, efetuou-se a triagem das mesmas

em termos da qualidade visual e mediante a gravação em computador, as

fotografias foram formatadas e seqüenciadas conforme as descrições das etapas

comportamentais estabelecidas no estudo. O material fotografado foi separado de

acordo com o tipo de comportamento e reproduzido, por meio de desenhos

esquemáticos, fielmente compilados conforme as fotos obtidas em condições de

campo.

O presente estudo objetivou descrever o comportamento de oviposição do

parasitóide C. piranga em larvas P. obesus em condições de campo.

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10 Comportamento de Oviposição de cervellus piranga (Hymenoptera: Branconidae) em Larvas da Broca-do-MamoeiroPseudopiazurus obesus MARSHALL, 1922 (Coleóptera: Curulionidae)

Resultados e Discussão

O comportamento de oviposição do parasitóide C. piranga foi semelhante ao

encontrado em outros himenópteros parasíticos da família Braconidae,

importantes agentes de controle biológico na regulação de pragas (SANTOS et

al., 2004).

A seqüência dos eventos relacionados à oviposição de C. piranga estão

esquematizados na Figura 1. As principais etapas da oviposição foram as

seguintes: localização da planta hospedeira; localização do hospedeiro/presa;

oviposição, comportamento pós-oviposição e marcação dos sítios de

oviposição. Todos estes eventos são descritos a seguir.

O comportamento de C. piranga referente à localização e o reconhecimento da

planta hospedeira, freqüentemente, com outros parasitóides, é mediado por

estímulos visuais e por pistas químicas, principalmente sinomônios e

cairomônios (METCALF; METCALF, 1992) (Figura 1.1). Voláteis químicos

emitidos pelas plantas desempenham uma importante função na orientação para

insetos fitofágos, predadores e parasitóides para a seleção do hospedeiro (VET;

DICKE, 1992). Estes voláteis são interpretados pelos parasitóides por meio

olfativo que os orientam para a seleção do habitat e para a escolha do

hospedeiro. Estes voláteis são liberados para o ambiente a partir de plantas

hospedeiras injuriadas pelos herbívoros e pelos hospedeiros, respectivamente

(CARDONA; OATMAN, 1971; LEWIS et al., 1971; LEWIS, 1971). Esta

comunicação é realizada a longa-distância, já que parasitóides se utilizam dos

aleloquímicos liberados pelas plantas como sinais para a localização de presas e

hospedeiros (Dicke et al, 1990) (METCALF; METCALF, 1992)..

Em C. piranga, há o indicativo de uso dessas pistas químicas liberadas no

ambiente por meio de sinomônios produzidos pela planta hospedeira em função

dos danos provocados pelas larvas e de cairomônios, emitidos a partir dos

odores liberados do corpo, das regurgitações e fezes do inseto-hospedeiro, os

quais constituem os principais mecanismos prevalecentes na localização do

hospedeiro nesta espécie a curta distância .

Existe uma variação na atratividade de parasitóides por fontes de cairomônios

liberados pelos hospedeiros, como acontece em lepidópteros, em que as fezes

são mais atrativas que os estádios larvais do inseto (AGELOPOULOS; KELLER,

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1994; CAVALCANTI, 1995). Os comportamentos de localização e aceitação do

hospedeiro por parasitóides são mediados por cairomônios de diferentes origens,

tais como ovos (LEONARD et al., 1987), pupas (CARDE; LEE, 1989), larva

(VINSON et al., 1975), escamas de asas (SHU et al., 1990), fezes (JONES et

al., 1971; NEMOTO et al., 1987), secreções da glândula mandibular (MUDD et

al., 1984), honeydew e ooteca (SUITER et al., 1996). Embora os cairomônios

liberados pelo corpo ou fezes de hospedeiros sejam importantes pistas químicas

para a sua localização, porém a sua detecção pelos parasitóides é pouco eficiente

a longa distância (VET; DICKE, 1992).

Figura 1. Desenho esquemático do comportamento de oviposição de Cervellus sobre larvas da broca-do-

mamoeiro em condições de campo. (Desenho de Ana Maria Dalmolin).

Após a localização da planta hospedeira (Figura 1.2.), a próxima fase é o

reconhecimento do hospedeiro em termos de adequabilidade para a oviposição.

Nesta etapa, constatou-se que C. piranga caminha sobre a planta hospedeira,

tocando o substrato com as extremidades das antenas e do ovipositor de forma

alternada. Observou-se que a comunicação ocorre a curta-distância e

possivelmente pode estar sendo motivada por sinomônios e cairomônios

presentes no ambiente (DICKE et al., 1990). A detecção de hospedeiros em

várias espécies de braconídeos pode ser primariamente visual. O movimento e o

tamanho do hospedeiro são fatores importantes para elicitar e priorizar a

adequabilidade do hospedeiro para a oviposição, como ocorre em Perilitus

coccinellae (Hymenoptera: Braconidae) (BYRDEN et al., 1945). Além dos

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sinomônios e cairomônios, acredita-se que outras pistas não químicas, podem

está relacionadas na localização da presa, por meio dos sons emitidos pelo

hospedeiro ao se alimentar e na ocasião da elaboração das suas câmaras pupais,

além das vibrações oriundas do interior das plantas hospedeiras que abrigam

inúmeras larvas e pupários da presa, podem também estar associados a

localização do hospedeiro por C. piranga.

Na fase seguinte, adequabilidade do hospedeiro (Figura 1.3.), os movimentos

foram realizados com maior rapidez pelas vibrações antenais e do ovipositor,

sendo importantes na tomada de decisão do parasitóide em permanecer no

substrato a procura do hospedeiro ou mudar seu rumo em direção a outro

hospedeiro em potencial, como também relatado por (RICHERSON et al., 1972).

Após parasitóide localizar o hospedeiro e aceitá-lo (Figura 1.4), o parasitóide

permanece parado sobre as fendas de oviposições e ou injúrias provocadas pelas

larvas da broca-do-mamoeiro e efetua movimentos lentos com as antenas sobre

as fendas, posicionando o corpo sobre as mesmas (Figura 1.5).

Em seguida, projeta e extroverte o ovipositor, limpando-o inúmeras vezes com

as pernas posteriores. Em seguida, C. piranga introduz o ovipositor na a fenda e

ou local de oviposição da broca-do-mamoeiro e, realiza a oviposição (Figura

1.6.). Durante a oviposição, ocorre a contração do abdome por várias vezes para

aumentar a freqüência da saída dos ovos, assim como relatado por (LEGASPI et

al., 1987). O tempo gasto nesta operação foi de 15 a 20 segundos, abrangendo

desde a penetração do ovipositor e a retirada deste das fendas/sítios de

oviposição. Nesta etapa, constatou-se que o parasitóide efetua somente uma

oviposição em cada sítio ou fenda encontrada. Na mesma planta hospedeira, o

parasitóide realiza inúmeras oviposições, porém, em outros sítios e ou injúrias

das larvas da brocas, não havendo a superposição de oviposição causada pela

própria fêmea ou por outra da mesma espécie. Sugere-se, como ocorre com

outros braconídeos, que há uma marcação química com feromônios de

deterrência de oviposição nestes locais ovipositados, os quais evitam a

sobreposição de oviposição pelas próprias fêmeas e de outras fêmeas da espécie,

bem como de outras espécies nos locais já ovipositados (SHENELFELT, 1965;

GREANY; OATMAN, 1984; DOUTT, 1959). Este comportamento pode também

servir como uma auto-regulação das fêmeas para evitar uma maior abrangência

de seus descendentes (PRICE, 1970).

Antes de prosseguir para um novo comportamento, C. piranga permanece parado

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13Comportamento de Oviposição de cervellus piranga (Hymenoptera: Branconidae) em Larvas da Broca-do-MamoeiroPseudopiazurus obesus MARSHALL, 1922 (Coleóptera: Curulionidae)

por aproximadamente 10 segundos, efetuando continuadamente a limpeza do

ovipositor com as pernas posteriores e das antenas com as pernas anteriores,

recomeçando todos os eventos para uma nova oviposição (Figuras 1.7 e 1.8).

Após a oviposição, C. piranga permanecia sobre a mesma planta hospedeira, a

qual apresentava outras lesões e sítios de oviposição da broca, iniciando

novamente o processo de busca por outros hospedeiros. Comportamento

semelhante foi observado para a espécie Goniozus triangulifer (Hymenoptera:

Bethilidae), que após a oviposição, efetua movimentos ascendentes e descentes

ao longo da planta hospedeira, com a porção do ovipositor tocando o substrato

de forma alternada (LEGASPI et al., 1987). Este comportamento, designados

pelos autores como “ovipositor probing” é motivado em função desses insetos

não terem a certeza de que houve a inserção do ovipositor sobre o corpo do

hospedeiro.

A câmara pupal da broca-do-mamoeiro, quando parasitada por C. piranga,

apresentou apenas um indivíduo desta espécie, na qual emergiu um parasitóide

adulto. A larva do parasitóide completa todo o seu desenvolvimento no interior

do corpo do hospedeiro do qual se alimenta, onde após o término deste período

, empupa sobre o mesmo, emergindo, em seguida, o parasitóide adulto, após o

rompimento de sua pupa e da câmara pupal da broca-do-mamoeiro.

Diante destas constatações, acredita-se que as oviposições de C. piranga são

efetuadas nos ínstares iniciais da broca-do-mamoeiro (1o até o 4o instares),

tratando-se, portanto, de parasitóides solitários e que, possivelmente ovipositam

apenas um ovo por hospedeiro. De acordo com Schlinger e Hall (1961) e Strand

e outros (1988), muitas espécies solitárias de braconídeos podem depositar mais

de um ovo por hospedeiro, no entanto, somente um irá se desenvolver. Esta

suposição pode ser corroborada em função da emergência de um só adulto desta

espécie por câmara pupal da broca e pela rapidez nas inúmeras oviposições

registradas por estes indivíduos constatadas em condições de campo.

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