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Vivências: Revista Eletrônica de Extensão da URI ISSN 1809-1636

Vivências. Vol. 11, N.20: p.71-87, Maio/2015 71

PADRÕES DE VARIAÇÃO GEOGRÁFICA NA FORMA E TAMANHO D O CRÂNIO ENTRE POPULAÇÕES DE CAVIA APEREA (RODENTIA, CAVIIDAE)

Patterns of geographic variation in skull shape and size among populations of Cavia aperea

(Rodentia, Caviidae)

Thuany Regina MILESI Rodrigo FORNEL

RESUMO O principal objetivo deste trabalho foi quantificar e descrever forma e tamanho do crânio de Cavia aperea ao longo de sua distribuição geográfica no sul do Brasil, bem como verificar se a variação morfológica e a variação geográfica estão correlacionadas. A amostra é proveniente de um banco de fotos digitais de crânios depositados nas coleções dos museus da Universidade Federal do Rio Grande do Sul e da Universidade Federal de Santa Catarina. As localidades foram agrupadas em regiões devido a sua proximidade e para facilitar as comparações. Utilizamos 49 crânios com fotos para as vistas dorsal, ventral e lateral de cada um, onde foram digitalizados marcos anatômicos que foram sobrepostos com uma GPA. Para explorar o tamanho dos indivíduos, nos baseamos no tamanho do centroide e utilizamos ANOVA e teste t. Para as análises de forma utilizamos PCA, CVA e MANOVA. Ao contrário do esperado, não encontramos dimorfismo sexual quanto ao tamanho do crânio e apenas diferenças sutis quanto à forma entre os sexos. Encontramos crânios maiores para os animais mais ao Sul da distribuição, o que está de acordo com a regra de Bergmann, que diz que animais que vivem em latitudes maiores possuem tamanho corporal avantajado se comparados aos do mesmo gênero mais próximos da linha do Equador, como uma estratégia para minimizar a perda de calor. Apenas o grupamento da campanha gaúcha foge à regra, apresentando tamanho maior que o grupamento do extremo sul. Isso pode ser explicado pelo fato da amplitude térmica possivelmente ser maior no interior do continente do que na planície litorânea. Ou seja, esses animais estariam sujeitos a temperaturas mais baixas, o que ainda está de acordo com a regra de Bergmann. Para a forma também é notável um padrão, com os animais de Santa Catarina diferindo significativamente dos do Rio Grande do Sul. Isto nos leva a conclusão de que o Rio Uruguai atue como barreira física, diminuindo ou até eliminando o fluxo gênico entre os animais dos lados opostos do rio. Esses resultados não se apresentam da mesma maneira para a vista ventral, que mostra seus caracteres morfológicos mais conservados, o que nos leva a pensar que as estruturas nela presentes tenham funções primordiais, como o encaixe da mandíbula, e por isso não são tão moldáveis às pressões ambientais em seu habitat. Ao compararmos as matrizes de distâncias morfológica e geográfica, não encontramos correlação, apesar da aparente estruturação observada em outras análises. Palavras-chave: roedor; morfometria geométrica; regra de Bergmann. ABSTRACT The aim of this study was to quantify and describe shape and size of the skull of Cavia aperea over



its geographic distribution in southern Brazil, such as verify if the morphological variation and the geographic variation are correlated. The sample comes from a digital photo library of skulls deposited in the collections of the museums of the Universidade Federal do Rio Grande do Sul and the Universidade Federal de Santa Catarina. The locations have been grouped in zones due to its proximity and to make the comparisons easier. We used 49 skulls with photos for dorsal, ventral and lateral view of each, where anatomical landmarks were marked and superimposed with a GPA. To explore the size of the individuals, we based our analysis in the centroid size and used ANOVA and t test. For the shape analysis we used PCA, CVA and MANOVA. In the opposit of the expectations, we didn ‘t find sexual dimorfism for the skull size and just subtle differences for the shape between sexes. We find bigger skulls for Southern animals, which matches with Bergmann’s rule, that says that animals who live in higher latitudes have a bigger body if compared to animals of the same genus closer to Equator line, as a strategy for minimize heat lost. The exception to the rule is the campanha gaúcha zone, presenting a bigger size than the extrem south zone. It can be explained because the temperature range is possibly greater inside the continent than in the coastal plain. So these animals would be exposed to lower temperatures, which would still be according with the Bergmann’s rule. For the shape there’s also a notable pattern, with Santa Catarina animals significantly differing from Rio Grande do Sul animals. It takes us to the conclusion that the Uruguai River acts like a physical barrier, decreasing or even eliminating the gene flow between animals in opposite sides of the river. The results don’t show the same way for the ventral view, that shows more preserved morphological characters, which takes us to think that the structures present in it have main functions, as the locking jaw, and therefore it isn’t so plastic to the environmental pressures in its habitat. There’s no correlation by comparing the matrices of morphological and geographical distances, despite the apparent organization observed in the other analyzes. Key-words: rodent; geometric morphometrics, Bergmann’s rule. INTRODUÇÃO

O gênero Cavia Pallas, 1766 inclui pequenos roedores herbívoros e cursoriais que possuem corpo robusto, cauda reduzida e patas e orelhas curtas. Apresenta ampla distribuição na América do Sul e ocupa vários tipos de habitat, como campos, bordas de floresta, banhados e áreas rochosas (MASSOIA, 1973; NOWAK, 1999; CHEREM et al., 2012). A espécie Cavia aperea Erxleben, 1777 ocorre do nordeste do Brasil ao norte da Argentina e apresenta variação de tamanho e coloração em forma de clina ou gradiente (XIMENEZ, 1980). Essa variação morfológica em clina é encontrada também em outros gêneros de roedores (FORNEL et al., 2010) e ocorre pois a seleção ou as pressões ecológicas variam espacialmente (STORZ, 2002).

Contudo, os trabalhos existentes com crânios nesse gênero, em sua maioria, possuem uma abordagem descritiva/qualitativa e alguns poucos estudos com dados quantitativos. Diante disso, torna-se de grande importância a realização de estudos nessa área. Nos anos 80, uma abordagem alternativa foi proposta para analisar e quantificar estruturas anatômicas, capturando a geometria da morfologia de interesse. Essa nova abordagem ficou conhecida como morfometria geométrica (ADAMS et al., 2013). Este método se baseia nas coordenadas de marcos anatômicos homólogos, ou seja, pontos de referência da superfície de uma determinada estrutura biológica. Estas coordenadas são sobrepostas a fim de remover efeitos não ligados à forma, como tamanho, posição e orientação. Esta abordagem é considerada mais robusta do que os métodos tradicionais, que em geral utilizam medidas lineares (ROHLF e MARCUS, 1993; ADAMS et al., 2013).



REVISÃO DA LITERATURA E FUNDAMENTOS TEÓRICOS

São conhecidos modelos de isolamento pela distância, determinada como a correspondência entre distância geográfica e variação genética na ausência de seleção. Assim, conforme a distância geográfica aumenta, diminui o fluxo gênico e a semelhança genética diminui (WRIGHT, 1943). Este modelo de isolamento pela distância pode ser extrapolado também para o fenótipo como, por exemplo, caracteres morfológicos (FORNEL et al., 2010). Para a espécie C. aperea, já foi levantada na literatura a hipótese de um gradiente latitudinal para coloração e tamanho corporal (CHEREM et al., 2012), o que nos leva a pensar em testar esta hipótese quanto ao tamanho do crânio em relação a latitude numa referência à regra de Bergmann.

De acordo com a regra de Bergmann, espécies de animais endotérmicos que vivem em latitudes maiores possuem tamanho corporal avantajado se comparados a espécies do mesmo gênero que vivem mais próximos da linha do Equador. Isso lhes garante economia de energia pois diferentes relações entre volume e superfície podem reduzir a perda de calor em ambientes mais frios, ou seja, animais maiores são selecionados positivamente de maneira mais intensa em locais mais frios do que em locais mais quentes (BERGMANN, 1847; BLACKBURN et al., 1999; MARTINEZ et al., 2013).

OBJETIVOS

O principal objetivo deste trabalho foi quantificar e descrever a forma e o tamanho do crânio de C. aperea ao longo de sua distribuição geográfica no sul do Brasil, bem como verificar se a variação morfológica e a variação geográfica estão correlacionadas. Espera-se encontrar uma correlação positiva entre latitude e tamanho do crânio, o que apoiaria a hipótese de regra de Bergmann. Além disso, espera-se uma estruturação geográfica na forma do crânio, portanto, quanto mais distantes geograficamente as populações, mais diferentes quanto à forma. MATERIAL E MÉTODOS

A amostra é proveniente de um banco de fotos digitais de crânios depositados nas coleções dos museus da Universidade Federal do Rio Grande do Sul e da Universidade Federal de Santa Catarina e coletados em diferentes regiões dos dois estados (figura 1). As diferentes localidades foram agrupadas em regiões devido sua proximidade e para facilitar as comparações entre as diferentes áreas geográficas.

Quanto ao tamanho amostral, reunimos 10 crânios para o Leste catarinense (LC), 6 para o Oeste catarinense (OC), 24 para a serra gaúcha (SG), 4 para a campanha gaúcha (CG) e 5 para o extremo Sul (ES), totalizando 49 crânios.



Figura 1 – Mapa mostrando os pontos de coleta dos crânios de Cavia aperea no sul do Brasil utilizados neste estudo. LC = leste catarinense; OC = oeste catarinense; SG = serra gaúcha; CG = campanha gaúcha e ES = extremo sul.

Foram tomadas três fotos de cada espécime, para vistas dorsal, ventral e lateral. Em cada

foto do crânio foram digitalizados uma série de marcos anatômicos com o programa TPSDig2 versão 2.16 (ROHLF, 2010). Foram digitalizados 31 marcos anatômicos para a vista dorsal do crânio, 32 para a ventral e 29 para a lateral, conforme a descrição a seguir (figura 2): vista dorsal do crânio - 1, ponto mais anterior entre a sutura dos ossos nasais; 2-3, extremidade anterolateral dos ossos nasais; 4, sutura entre o ossos nasais e o ossos frontais; 5-6, sutura entre o nasal, pré-maxilar e frontal; 7-8, sutura entre a pré-maxilar e o maxilar (raiz antero-superior do arco zigomático); 9-10, ponto mais posterior da sutura entre a ponte lacrimal e frontal; 11-12, margem mais posterior da constrição máxima da ponte antorbital ou extremidade anterolateral do osso lacrimal; 13-14, ponto de menor largura entre os frontais (constrição interorbital); 15-16, borda supero-lateral da sutura entre o jugal e o maxilar; 17-18, extremidade lateral da sutura entre o jugal e o esquamosal; 19-20, margem anterior da constrição máxima da raiz esquamosal do arco zigomático; 21-22, extremidade anterolateral da sutura entre o frontal e o esquamosal; 23, sutura entre os frontal e os parietais; 24-25, extremidade anterolateral da sutura entre os parietal e o esquamosal; 26-27, extremidade póstero-superior do meato auditivo externo; 28, ponto mais posterior (crista sagital) da sutura entre o interparietal e o occipital; 29, ponto mais posterior do occipital ao longo do plano sagital mediano; 30-31, sutura entre o osso frontal, parietal e esquamosal. Vista ventral do crânio - 1, ponto mais anterior da sutura entre os pré-maxilares; 2-3, extremidade antero-lateral do alvéolo incisivo; 4-5, borda lateral do forame incisivo na sutura entre o pré-maxilar e o maxilar; 6-7, extremidade lateral da sutura entre o pré-maxila e o maxilar; 8-9, margem mais anterior do alvéolo pré-molar;



10-11, ponto mais anterior da órbita na raiz zigomática inferior; 12-13, extremidade posterior do alvéolo do III molar; 14, extremidade posterior da sutura entre os palatinos; 15-16, borda ínferior do canal alar na sutura entre o pterigoide e o palatino; 17-18, extremidade da borda ínfero-media da sutura entre o jugal e o maxilar; 19-20, margem anterior da constrição máxima da raiz esquamosal do arco zigomático; 21-22, margem posterior medial da órbita no esquamosal ou constrição mediana da fossa glenóide no esquamosal; 23-24, extremidade antero-medial da bula timpânica (ectotimpânica); 25-26, raiz anterior do meato auditivo externo; 27-28, extremidade lateral da parte mastóidea do pétreo; 29, ponto mais anterior da margem inferior do forame magno; 30-31, extremidade posterior da margem medial do côndilo occipital no forame magno; 32, ponto mais posterior no forame magno junto ao plano sagital mediano do osso occipital. Vista lateral do crânio - 1, ponto mais inferior do alvéolo incisivo; 2, ponto mais póstero-superior do alvéolo incisivo; 3, ponto mais antero-inferior do pré-maxilar; 4, extremidade antero-superior do processo incisivo do pré-maxilar; 5, extremidade anterior da sutura entre o nasal e o pré-maxilar; 6, ponto mais anterior do nasal; 7, margem mais inferior da sutura entre o pré-maxilar e a maxilar; 8, sutura entre o pré-maxilar, o maxilar e o frontal; 9, sutura entre o nasal e o frontal; 10, raiz ventral do processo zigomático do maxilar; 11, margem posterior do forame infra-orbital; 12, margem superior do forame infra-orbital ou raiz superior do processo zigomático do maxilar; 13, ponto mais ínfero-posterior da sutura entre o lacrimal e o maxilar; 14, extremidade da margem superior da sutura entre o jugal e o maxilar; 15, extremidade da margem inferior da sutura entre o jugal e o maxilar; 16, extremidade da margem superior da sutura entre o esquamosal (processo zigomático esquamosal) e o jugal; 17, extremidade posterior do processor jugal; 18, extremidade antero-superior da sutura entre o frontal e o esquamosal; 19, forame frontal do osso frontal na extremidade supero-lateral da órbita; 20, ponto mais póstero-superior entre a sutura do lacrimal e frontal; 21, ponto mais superior entre a sutura do frontal e do parietal; 22, extremidade anterior do processo zigomático esquamosal; 23, margem inferior da sutura entre o parietal e o esquamosal; 24, extremidade anterior da bula timpânica; 25, extremidade inferior da bula timpânica; 26, sutura entre a bula timpânica e parte mastoidea do pétreo; 27, forame estilo mastoide; 28, margem superior da parte epitimpânica do pétro; 29 extremidade posterior da crista occipital externa.



Figura 2 – Localização dos marcos anatômicos para as vistas dorsal (A), ventral (B) e

lateral (C) do crânio de Cavia aperea. A descrição de cada marco anatômico encontra-se no texto. Realizamos teste de repetibilidade para testar a confiança da digitalização dos marcos

anatômicos, para assegurar que qualquer desvio ou erro de digitalização pelo operador fosse insignificante perante a variação biológica. Para tanto utilizamos teste de Mantel para as comparações entre as rodadas de digitalização que usaram distância de Procrustes. Os resultados obtidos foram satisfatórios (dorsal: r = 0,958 e P = 0,008; ventral: r = 0,935 e P = 0,009; lateral: r = 0,902 e P = 0,007), ou seja, com todos os valores de r próximos de 1, indicando alta correlação e os valores de P significativos para todas as vistas, atestamos a alta confiabilidade da digitalização dos marcos anatômicos.

As coordenadas de cada marco anatômico foram sobrepostas pelo método de sobreposição generalizada de Procrustes (Generalized Procrustes Analysis - GPA) (DRYDEN et al., 1998). A GPA remove os efeitos não relacionados à forma como o tamanho, posição e orientação e gera um novo conjunto de variáveis, os chamados resíduos de forma (ADAMS et al., 2004).

Como estimativa do tamanho do crânio, foi usado o tamanho do centroide log transformado. O tamanho do centroide é definido como a raiz quadrada da soma dos quadrados das distâncias de cada marco anatômico até o ponto médio da configuração de marcos (BOOKSTEIN, 1991). Para testar a diferença de tamanho entre os sexos, foi feito um teste t de Student, foi feita a ANOVA



(Analysis of Variance – Análise da Variância) e teste de Tukey para correção do grau de significância para comparações múltiplas entre as diferentes localidades geográficas ao longo da distribuição de C. aperea com a visualização da variância através de Boxplots.

A forma do crânio foi explorada entre as localidades com uma PCA (Principal Component Analysis - Análise de Componentes Principais) e uma LDA (Linear Discriminant Analysis – Análise Linear Discriminante). Para a análise estatística da forma usamos MANOVA (Multivariate Analysis of Variance – Análise Multivariada da Variância) e para comparações múltiplas usamos correção de Bonferroni. Onde houve diferenças significativas, a variação da forma foi visualizada através das projeções dos marcos anatômicos ao longo dos eixos dos componentes principais (PCA) e dos eixos discriminantes (LDA). É feita ainda uma CVA (Canonical Variates Analysis – Análises das Variáveis Canônicas), que tem por finalidade simplificar a descrição das diferenças entre os grupos para formar funções matemáticas que podem ser usadas para designar as amostras para os grupos, agindo como uma função discriminante multiaxial (ZELDITCH et al., 2004).

Para a variação morfológica entre as localidades geográficas, geramos matrizes de distância morfológica a partir da distância de Mahalanobis para computar fenogramas com o método de Neighbor-Joining. Ambas as matrizes, de distância geográfica e morfológica, foram comparadas entre si através do teste de Mantel.

Para todas as análises estatísticas e para a geração de gráficos usamos a linguagem “R” na versão 2.14.1 (R Development Core Team, 2011) e as bibliotecas: MASS (VENABLES et al., 2002), ape, versão 1.8-2 (PARADIS et al., 2004), stats (R Development Core Team, 2009), e ade4 (DRAY et al., 2007). Além disso, os procedimentos de morfometria geométrica foram realizados com o pacote Rmorph (BAYLAC, 2008). RESULTADOS

DIMORFISMO SEXUAL O teste t mostrou que não existem diferenças significativas para o tamanho do crânio entre

machos e fêmeas em nenhuma das vistas. Já quanto à forma, através da MANOVA observamos diferenças significativas entre machos e fêmeas para as vistas dorsal (λ de Wilks = 0,612; F(1,43) = 2,151; P = 0,047) e ventral (λ de Wilks = 0,606; F(1,42) = 2,141; P = 0,049) (figura 3) mas não para vista lateral (λ de Wilks = 0,673; F(1,42) = 1,603; P = 0,149). Na LDA, obtivemos reclassificação correta de 90; 93,3 e 89,6% quanto às fêmeas e 53,3; 64,2 e 73,3% quanto aos machos para as vistas dorsal, ventral e lateral, respectivamente.



Figura 3 – Diferenças de forma provenientes dos eixos da análise de componentes

principais, entre o crânio de macho e fêmeas de Cavia aperea, onde A) vista dorsal e B) vista ventral do crânio. Machos estão representados pela linha tracejada e fêmeas pela linha contínua.

VARIAÇÃO GEOGRÁFICA Os valores da ANOVA (dorsal: F(4,44) = 4,932; P = 0,002; ventral: F(4,43) = 4,250; P = 0,008;

lateral: F(4,43) = 4,317; P = 0,003) nos mostraram diferença significativa quanto ao tamanho do crânio de C. aperea entre as localidades para todas as vistas. No teste de Tukey, verificou-se que essas diferenças ocorrem nas comparações CG x LC, CG x OC e ES x OC para as vistas dorsal e lateral e na comparação OC x CG para a vista ventral (figura 4).

Quanto à forma do crânio, na análise de componentes principais (PCA), não era esperada uma grande estruturação dos dados, devido estarmos analisando variação intraespecífica. É o que encontramos ao analisarmos o gráfico da vista lateral: uma grande sobreposição das nuvens de dispersão (escores dos dois primeiros componentes principais) das 5 localidades (figura 5). Porém, para as vistas dorsal e ventral, visualizamos certa estruturação: um conjunto com os grupamentos do norte (NC e OC) e outro com os dois grupamentos mais ao sul (CG e ES). O grupo SG aparece em grande sobreposição sobre as outras populações, mostrando semelhanças morfológicas estes indivíduos e os dos demais grupos. Geograficamente, o grupo SG encontra-se em um ponto central em relação aos outros grupos, o que talvez ateste um constante fluxo gênico entre esta e as demais populações adjacentes, tornando assim a sua morfologia de crânio mais similar à de outras populações. Esse pode ser o motivo para sua nuvem se sobrepor as demais.

A LDA reclassificou os indivíduos quanto a sua localidade. Os percentuais mais altos foram dos grupos LC e SG (tabela 1). Os grupos CG e ES na vista lateral foram os que apresentaram os mais baixos valores de reclassificação.



Figura 4 – Boxplot do tamanho do centroide para o tamanho de crânio de Cavia aperea entre as regiões geográficas, onde A) dorsal, B) ventral e C) lateral. Letras diferentes sobre as caixas apontam diferenças significativas entre os grupos para o tamanho do crânio, de acordo com o teste de Tukey. LC = leste catarinense; OC = oeste catarinense; SG = serra gaúcha; CG = campanha gaúcha e ES = extremo sul.

Tabela 1 – Matriz de classificação mostrando o número e percentual dos indivíduos que

foram classificados corretamente quanto a sua localidade pela LDA (Linear Discriminant Analysis). Vista

dorsal LC OC SG CG ES %

LC 10 - - - - 100 OC - 5 1 - - 83,3 SG - 2 21 - - 91,3 CG - - - 4 - 100 ES - - - - 5 100

Vista ventral

LC OC SG CG ES %

LC 10 - - - - 100 OC - 5 1 - - 83,3 SG - 2 21 - - 91,3 CG - - - 4 - 100 ES - - - - 5 100

Vista lateral

LC OC SG CG ES %

LC 9 1 - - - 90



OC - 5 1 - - 83,3 SG - 1 22 - - 95,6 CG - 1 1 2 - 50 ES - - - 3 2 40

Figura 5 - Gráficos das análises dos componentes principais para os dois primeiros eixos (PC1 e PC2) para a forma do crânio de Cavia aperea entre as diferentes regiões geográficas no sul



do Brasil, onde A) dorsal, B) ventral e C) lateral. Os visus ao lado indicam a variação na forma do crânio ao longo do primeiro eixo discriminante (PC1) e ao longo do segundo eixo discriminante (PC2). A linha contínua representa os escores positivos e a linha tracejada, os escores negativos para cada eixo. LC = leste catarinense; OC = oeste catarinense; SG = serra gaúcha; CG = campanha gaúcha e ES = extremo sul.

A MANOVA mostrou que indivíduos de diferentes localidades diferem morfologicamente entre si (dorsal: λ de Wilks = 0,055; F(4,44) = 3,854; P < 0,001; ventral λ de Wilks = 0,035; F(4,43) = 4,626; P < 0,001; lateral: λ de Wilks = 0,057; F(4,43) = 3,686; P < 0,001). Foram verificadas diferenças significativas nas comparações LC x SG e OC x SG para a vista dorsal (tabela 2), LC x SG e SG e ES para a vista ventral (tabela 3) e LC x SG, OC x SG e SG x ES para a vista lateral (tabela 4).

Tabela 2 – Resultados da MANOVA par a par do crânio em vista dorsal para as diferentes

localidades. Os valores em negrito indicam diferença significativa. (P < 0,05). Localidades λ de

Wilks F P Pajustado

LC x OC 0,174 2,368 0,1768 0,707 LC x SG 0,143 13,773 1,753e-07 1,7530x10-

6 LC x CG 0,026 10,882 0,03746 0,262 LC x ES 0,026 14,453 0,01012 0,080 OC x SG 0,238 6,068 0,0003924 0,003 OC x CG 0,021 5,637 0,3153 0,707 OC x ES 0,015 15,611 0,06157 0,320 SG x CG 0,535 1,472 0,2322 0,707 SG x ES 0,431 2,368 0,05348 0,320 CG x ES 0,159 0,753 0,7127 0,712

Tabela 3 – Resultados da MANOVA par a par do crânio em vista ventral para as diferentes

localidades. Os valores em negrito indicam diferença significativa. (P < 0,05). Localidades λ de Wilks F P Pajustado

LC x OC 0,120 3,637 0,0834 0,417 LC x SG 0,157 11,806 1,054e-06 0,00001 LC x CG 0,055 5,060 0,1044 0,417 LC x ES 0,162 2,066 0,2524 0,757 OC x SG 0,384 2,876 0,02461 0,196 OC x CG 0,027 4,398 0,3537 0,757 OC x ES 0,0008 128,17 0,06845 0,410 SG x CG 0,348 2,984 0,02505 0,196 SG x ES 0,202 6,685 0,0003458 0,003 CG x ES 0,062 2,141 0,4836 0,757

Tabela 4 – Resultados da MANOVA par a par do crânio em vista lateral para as diferentes

localidades. Os valores em negrito indicam diferença significativa. (P < 0,05). Localidades λ de Wilks F P Pajustado

LC x OC 0,115 3,828 0,07574 0,378 LC x SG 0,195 9,062 9,819e-06 0,00009



LC x CG 0,029 9,756 0,04327 0,302 LC x ES 0,097 3,715 0,1088 0,435 OC x SG 0,294 4,313 0,0035 0,028 OC x CG 0,058 2,006 0,4998 0,614 OC x ES 0,018 6,013 0,307 0,614 SG x CG 0,381 2,591 0,04341 0,302 SG x ES 0,236 5,485 0,001107 0,009 CG x ES 0,009 15,516 0,1931 0,579

Na CVA observamos uma estruturação mais marcante em relação à da PCA. O grupo LC mostra-se mais isolado dos demais enquanto a proximidade entre as nuvens de dispersão dos grupos CG e ES permanece. O grupo SG continua sobrepondo-se às outras localidades, mostrando mais uma vez o compartilhamento de caracteres morfológicos desta região centralizada geograficamente com as demais (figura 6).

Através do método Neighbor-Joining, foram gerados fenogramas não enraizados (ou seja, que não apontam um possível ancestral comum) baseados na distância de Mahalanobis (figura 7).

Apesar dos fenogramas e a CVA sugerirem estruturação geográfica, esta não é sustentada pelo teste de Mantel na comparação das matrizes de distância geográfica e morfológica, que apresentou valores não significativos (dorsal: r = 0,557 e P = 0,07; ventral: r = 0,281 e P = 0,194; lateral: r = 0,529 e P = 0,065).



Figura 6 - Gráficos das análises discriminantes (análise de variáveis canônicas) para os dois primeiros eixos (CV1 e CV2) para a forma do crânio de Cavia aperea entre as diferentes regiões geográficas no sul do Brasil, onde A) dorsal, B) ventral e C) lateral. Os visus ao lado indicam a variação na forma do crânio ao longo do primeiro eixo discriminante (CV1) e ao longo do segundo eixo discriminante (CV2). A linha contínua representa os escores positivos e a linha tracejada, os escores negativos para cada eixo. LC = leste catarinense; OC = oeste catarinense; SG = serra gaúcha; CG = campanha gaúcha e ES = extremo sul.



Figura 7 – Fenogramas gerados a partir da distância de Mahalanobis pelo método de

Neighbor-joining, para cinco regiões geográficas no sul do Brasil para a forma do crânio de Cavia aperea, onde A) dorsal, B) ventral e C) lateral. O comprimento dos ramos é proporcional a distância morfológica. LC = leste catarinense; OC = oeste catarinense; SG = serra gaúcha; CG = campanha gaúcha e ES = extremo sul. As localidades destacadas em tom mais escuro são as do Rio Grande do Sul e em tom mais claro, Santa Catarina.

DISCUSSÃO DOS RESULTADOS

Quanto ao dimorfismo sexual, na visualização da variação de forma entre machos e fêmeas para a vista dorsal na figura 3A, é possível observar que machos possuem crânios relativamente maiores, enquanto a região do rostro não difere na forma entre machos e fêmeas, com exceção da base dos ossos nasais, que são mais recuados nas fêmeas, em relação aos machos. É notável também um deslocamento do arco zigomático, mais recuado nos machos em relação às fêmeas. Para a vista ventral, na figura 3B, observamos este mesmo deslocamento do arco zigomático para os machos, além de um encurtamento da parte posterior da caixa craniana e um prolongamento do rostro. Esperávamos dimorfismo sexual em relação ao tamanho, conforme registros da literatura (ASHER et al., 2004; EISENBERG, 1989), porém não houve diferença significativa para o tamanho do crânio entre machos e fêmeas. Isto nos leva a pensar que o dimorfismo sexual documentado esteja em caracteres corporais e não seja refletido no crânio de C. aperea.

Quanto ao tamanho observado nos crânios de C. aperea das diferentes localidades, considerando que o tamanho do centroide do crânio dos animais do Rio Grande do Sul é maior do que os de Santa Catarina, mais ao norte, este apoia a hipótese de Bergmann, assim como já foi documentado para outras espécies de mamíferos e até aves (MEIRI & DAYAN, 2003; MEDINA et al., 2007; MARTINEZ et al., 2013). Apesar de não haver diferenças significativas entre as regiões do Rio Grande do Sul, como esperado, os animais do extremo Sul (ES) possuem crânios ligeiramente maiores comparados aos da serra gaúcha (SG). No entanto, os animais da campanha gaúcha (CG), mesmo não estando tão ao Sul da distribuição, são ainda maiores. Isso pode ser explicado pelo fato da amplitude térmica possivelmente ser maior no interior do continente do que na planície litorânea. Ou seja, esses animais maiores estariam sujeitos a temperaturas mais baixas, o que ainda está de acordo com a regra de Bergmann.

Na CVA, uma das análises de forma, observamos, quanto à vista dorsal, uma separação entre



norte e sul no eixo 1. No CV1 da figura 6A, é possível notar um rostro mais alongado para as populações mais ao sul (scores positivos) em relação às do norte. Também visualizamos um alongamento do arco zigomático para as populações se Santa Catarina em relação às do Rio Grande do Sul. Para a vista ventral, as diferenças são mais sutis, porém o eixo 2 também separa os grupos de acordo com a distribuição geográfica. No CV2 da figura 6B, observamos o mesmo alongamento do arco zigomático para as populações do norte em relação às do sul. Quanto a vista lateral, o eixo 1 separa parcialmente as populações de estados diferentes. No CV1 da figura 6C, é notável um prolongamento do rostro para os indivíduos mais ao norte da distribuição e a porção posterior da caixa craniana reduzida. O eixo 2 separa as populações CG e ES das demais, as duas de maior latitude. No CV2 da figura 6C deste eixo, observamos o arco zigomático deslocado ventralmente para estas populações em relação às demais.

Nos fenogramas encontramos árvores semelhantes para as vistas dorsal e lateral, mostrando o grupo SG no ponto central, indicando mais uma vez suas semelhanças com as demais populações. Já para a vista ventral, o grupo SG aparece em um ramo secundário, próximo do grupo OC. O grupo LC apresenta uma maior distância morfológica em relação aos demais.

CONCLUSÃO A literatura nos mostra dimorfismo sexual para C. aperea. Não encontramos este

dimorfismo para o tamanho do crânio deste roedor e apenas diferenças sutis quanto à forma do crânio entre machos e fêmeas. Estes resultados nos levam a pensar que o dimorfismo sexual documentado esteja em caracteres corporais e não seja refletido no crânio de C. aperea, que foi o objeto de estudo.

Quanto à variação geográfica, nota-se um padrão nas análises referentes à forma, onde os grupos de Santa Catarina diferem significativamente dos do Rio Grande do Sul, especialmente os mais afastados, como o Leste catarinense (LC) e a campanha gaúcha (CG). Isto nos leva a conclusão de que o Rio Uruguai, que divide os dois estados politicamente, atue ainda como barreira física, diminuindo ou até eliminando o fluxo gênico entre os animais dos lados opostos do rio.

No entanto, esses resultados não se apresentam da mesma maneira para a vista ventral. Esta vista mostra seus caracteres morfológicos mais conservados, o que nos leva a pensar que as estruturas nela presentes tenham funções primordiais, como o encaixe da mandíbula, e por isso não são tão moldáveis às pressões ambientais de seu habitat como as vistas dorsal e lateral.

Ao compararmos as matrizes de distâncias morfológica e geográfica, não encontramos correlação, apesar da aparente estruturação observada em outras análises.

Referente ao tamanho no gradiente latitudinal, os dados obtidos apoiam a hipótese de Bergmann, onde os animais do Rio Grande do Sul mostram-se maiores do que os de Santa Catarina. Apenas o grupamento da campanha gaúcha (CG), que pela regra de Bergmann deveria ser menor do que o grupamento ES, apresenta tamanho do centroide maior do que este grupo. Isso pode ser explicado pelo fato da amplitude térmica possivelmente ser maior no interior do continente do que na planície litorânea. Ou seja, esses animais maiores estariam sujeitos a temperaturas mais baixas, o que ainda está de acordo com a regra de Bergmann.

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