Fauna de metazoários parasitos de Pellona castelnaeana...
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INSTITUTO NACIONAL DE PESQUISAS DA AMAZÔNIA - INPA PROGRAMA DE PÓS-GRADUACÃO EM BIOLOGIA DE ÁGUA DOCE E PESCA INTERIOR - BADPI Fauna de metazoários parasitos de Pellona castelnaeana Valenciennes, 1847 (Clupeiformes: Pristigasteridae) da Amazônia Brasileira Amanda Karen Silva de Souza MANAUS, AMAZONAS FEVEREIRO, 2018
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INSTITUTO NACIONAL DE PESQUISAS DA AMAZÔNIA - INPA
PROGRAMA DE PÓS-GRADUACÃO EM BIOLOGIA DE ÁGUA DOCE E PESCA
INTERIOR - BADPI
Fauna de metazoários parasitos de Pellona castelnaeana Valenciennes, 1847
(Clupeiformes: Pristigasteridae) da Amazônia Brasileira
Amanda Karen Silva de Souza
MANAUS, AMAZONAS
FEVEREIRO, 2018
AMANDA KAREN SILVA DE SOUZA
Fauna de metazoários parasitos de Pellona castelnaeana Valenciennes, 1847
(Clupeiformes: Pristigasteridae) da Amazônia Brasileira
ORIENTADOR: JOSÉ CELSO DE OLIVEIRA MALTA, Dr.
MANAUS, AMAZONAS
FEVEREIRO, 2018
Dissertação de Mestrado apresentada
ao Instituto Nacional de Pesquisas da
Amazônia como parte do requisito
para a obtenção do título de Mestre
em Ciências Biológicas.
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S 729 Souza , Amanda Karen Silva de
Fauna de metazoários parasitos de Pellona Castelnaeana
Valenciennes, 1847 (Clupeiformes: Pristigasteridae) da Amazônia
brasileira. / Amanda Karen Silva de Souza . --- Manaus: [s.n.], 2018.
71 f.: il.
Dissertação (Mestrado) --- INPA, Manaus, 2018.
Orientador: José Celso de Oliveira Malta
Área de concentração: Biologia de Água Doce e Pesca Interior
Parasita de peixes . 2. Monogenoidea . 3. Pellona Castelnaeana Valenciennes . I. Título.
CDD 597.45
Sinopse
Este trabalho se insere na sub-área de Ictioparasitologia. As coletas dos
peixes foram realizadas entre maio e novembro de 2015. Foram coletados e
identificados 477 parasitos pertencentes a sete grupos taxonômicos. Foram
encontradas 8 espécies parasitas. Pellona castelnaeana apresentou correlação fraca
negativa significativa entre o comprimento padrão e a abundância de parasitos
apenas para Anisakis sp. A sua fauna de espécies parasitas é originalmente marinha
e espécies de cinco táxons mantiveram-se como seus parasitos na água doce. Uma
espécie de Monogenoidea, M. makrodemas e três espécies de táxons cosmopolitas.
O Acanthocephala Neoechinorhynchus (N.) sp.; o Nematoda Anisakis sp.; uma
espécie de Branchiura, A. chicomendesi. E, uma espécie de Copepoda, A. pellonidis,
que não é cosmopolita, mas é parasito de peixes eurialinos que ocorrem em água
doce, salobra e salgada. Somente duas espécies parasitas são exclusivamente de
água doce, o Digenea A. compactum e o Branchiura D, bidentata. Estas duas foram
adquiridas no ambiente de água doce
Palavras - chave: Monogenoidea, Digenea, Acanthocephala, Nematoda,
Copepoda, Branchiura, Isopoda, Amazônia.
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A meus filhos Adan, José, Eliana e Clarinha,
Dedico!
v
Agradecimentos
Primeiramente ao meu querido Mestre e Orientador, Dr. José Celso de Oliveira Malta que
me acolheu em seu laboratório em 2005. Por sua preciosa amizade, conselhos, sou eternamente
grata!
Ao Dr. Daniel Brito Porto pelo apoio e incentivo.
Ao Dr. Celso Morato de Carvalho, pelo incentivo, orientações e amizade.
Ao Dr. Célio Magalhães pela confiança em disponibilizar a chave de seu laboratório para
que eu pudesse usar sua lupa com câmara clara, pelas orientações e dicas para melhorar a qualidade
de meus desenhos e por sua amizade.
Ao Sr. Edilson de Araújo Silva por sua amizade e por todos os anos de trabalho dedicados
ao nosso laboratório.
Aos Srs. Manoel Soares e Leonardo Soares pescadores da comunidade do Catalão que nos
auxiliaram e acompanharam nas primeiras coletas.
Às minhas amigas Renata Evangelista Monteiro pela revisão da estatística neste trabalho e
Marília Rodriguês da Vitória pelos auxílios nas coletas, convívio e por sua sincera amizade.
Ao Programa de Pós-Graduação em Biologia de Água Doce e Pesca Interior.
Ao Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia pela oportunidade.
Ao CNPq pela bolsa de trabalhos a mim concedida.
A todos que direta ou indiretamente contribuíram para execução deste trabalho, obrigada!
vi
“A mente que se abre a uma nova ideia jamais voltará ao seu tamanho original”
Albert Einstein
vii
Resumo
Foram coletados e examinados 63 exemplares de Pellona castelnaeana, capturados no complexo
de lagos do Catalão. O comprimento médio dos peixes foi de 28,5cm ± 6,4 e o peso médio 328,3g
± 208,5. Foram coletados e identificados 477 espécimens parasitos. Monogenoidea 14 indivíduos;
Digenea 1, Acanthocephala 39, 382 Nematoda, Copepoda 43, 01 Isopoda e 2 Branchiura. O
Monogenoidea Mazocraeoides makrodemas parasitava as brânquias; o Digenea,
Austrodiplostomum compactum o olho; o Acanthocephala, Neoechinorhynchus
(Neoechinorhynchus) sp. n. o intestino; o Nematoda, Anisakis sp. a superfície do fígado, o
estômago e o intestino; o Copepoda, Acusicola pellonidis os filamentos branquiais; as espécies de
Branchiura, Argulus chicomendesi e Dolops bidentata a superfície do corpo; o Isopoda, Braga
patagônica a cavidade branquial. Anisakis sp. foi a espécie com a maior prevalência (38%) seguida
de Neoechinorhynchus (N.) sp. (20,63%). Todas as outras espécies ocorreram com baixa
prevalência. Oitenta por cento da comunidade parasita de P. castelnaeana foi dominada por
Anisakis sp., seguida por Neoechinorhynchus (Neoechinorhynchus) sp. (9,6%). A fauna de espécies
parasitas de P. castelnaeana era formada por uma espécie secundária e sete satélites. Apenas uma
espécie parasita apresentou distribuição secundária, Anisakis sp. com prevalência de 38%. As
espécies de Monogenoidea, Acanthocephala, Copepoda e Nematoda apresentaram distribuição
agregada. Anisakis sp. apresentou correlação negativa entre o comprimento total e a abundância.
Somente para Anisakis sp. “p” foi significativo (p ≤ 0,05).
Palavras –chave: Monogenoidea, Digenea, Acanthocephala, Nematoda, Copepoda, Branchiura,
Isopoda, Amazônia.
viii
Abstract
Were collected and examined 63 specimens of Pellona castelnaeana captured in the Catalão lakes
complex. The mean fish length was 28.5 cm ± 6.4 and the mean weight was 328.3 g ± 208.5. Were
collected and identified 477 specimens of parasites. 14 Monogenoidea; 01 Digenea, 39
Acanthocephala, 382 Nematoda, 43 Copepod, 01 Isopoda and 01 Argulus and 01 Dolops. The
Monogenoidea Mazocraeoides makrodemas parasitized the gills filaments, the Digenea
Austrodiplostomum compactum the eye; the Acanthocephala Neoechinorhynchus
(Neoechinorhynchus) sp. n. the intestine; the Nematoda Anisakis sp. the surface of the liver,
stomach and intestine; the Copepoda Acusicola pellonidis the gills filaments; the Branchiura
Argulus chicomendesi and Dolops bidentata the body surface; and Isopoda, Braga patagonica the
gill cavity. Anisakis sp. was the species with the highest prevalence (38%) followed by N. (N.) sp.
n. (20.63%). All others species occurred with low prevalence. Eighty percent of the parasite
community of P. castelnaeana was dominated by Anisakis sp., followed by Neoechinorhynchus
(Neoechinorhynchus) sp. (9.6%). The fauna of species parasites of P. castelnaeana was formed by
a secondary species and seven satellites species. Only one parasite species presented secondary
distribution, Anisakis sp. with prevalence of 38%. The species of Monogenoidea, Acanthocephala,
Copepoda and Nematoda presented aggregate distribution. Anisakis sp. presented a negative
correlation between total length and abundance. Only for Anisakis sp. "p" was significant (p ≤
0.05).
Keywords: Monogenoidea, Digenea, Acanthocephala, Nematoda, Copepoda, Branchiura,
Isopoda, Amazon.
ix
Sumário
Lista das figuras..............................................................................................................................xi
1. Introdução..............................................................................................................................10
1.1 – O hospedeiro..............................................................................................................11
1.2 – As espécies parasitas de peixes..................................................................................13
1.3 - Espécies parasitas da Pellona castelnaeana...............................................................16
2. Objetivos................................................................................................................................16
2.1 - Geral...........................................................................................................................16
2.2 - Específicos..................................................................................................................16
3. Material e métodos.................................................................................................................16
3.1. - Área de trabalho........................................................................................................16
3.2. - Coleta, identificação e transporte dos peixes............................................................17
3.3. - Necropsia dos peixes.................................................................................................18
3.4. - Preparação de lâminas e identificação dos parasitos.................................................20
3.5. - Desenho e morfometria dos parasitos.......................................................................22
3.6. – Identificação das espécies parasitas..........................................................................22
3.7. - Análises de dados......................................................................................................22
3.8. – Índices parasitários...................................................................................................22
3.9. – Análises estatísticas..................................................................................................23
4. Resultados..................................................................................................................................25
4.1. Dados biométricos dos hospedeiros.............................................................................25
4.2. Composição da fauna de Pellona castelnaeana...........................................................25
5. Discussão...................................................................................................................................49
5.1. As espécies parasitas de Pellona castelnaeana...........................................................49
5.2. Estrutura da infracomunidade de parasitas de Pellona castelnaeana..........................56
6. Conclusão..................................................................................................................................59
7. Referências bibliográficas.........................................................................................................60
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Lista das figuras
Figura 01: Espécime de Pellona castelnaeana coletada no lago do Poção, Catalão......................2
Figura 2: Imagem Landsat da região do complexo de lagos Catalão, estado do Amazonas, Brasil,
2007. Círculo da esquerda destaca os pontos de água preta, o do meio os pontos de água mista e da
direita os de água branca. (Elaborada por Juliana Peixoto). Fonte: Lopes et al.,
2011..................................................................................................................................................9
Figura 3: Mazocraeoides makrodemas,1- ovário, 2- testículo, 3- ovo, 4- clamps, 5- haptor, 6-
âncoras (Escala= 1,0 mm) .............................................................................................................20
Figura 04: Vista ventral da metacercária de Austrodiplostomum compactum..............................23
Fig. 05: Macho de Neochinorhynchus (Neochinorhynchus) sp. (escala = 1,0
mm),,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,..............25
Figura 06: Anisakis sp. parasito do trato digestivo. PA = Porção anterior, DE = Dente larval, PP =
Porção posterior, A = Ânus, EC = Espinha caudal ou mucron (Escala= 1,0 mm) ...........................28
Figura 07: Macho de Dolops bidentata em vista dorsal...............................................................31
Figura 08: Fêmea de Argulus chicomendesi em vista dorsal. Fonte: Malta e Varella, 2000.......33
Figura 09: Acusicola pellonidis em vista dorsal (Escala= 1,0 mm) .............................................35
Figura 10: Fêmea jovem de Braga patagonica em vista dorsal (Escala= 1,0 mm) .....................37
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12
1. Introdução
Os peixes são os vertebrados mais parasitados por serem os mais antigos na
terra. São o substrato vivo, com o maior tempo de exposição e de adaptação para os
organismos simbiontes, além de viverem em ambientes aquáticos que facilitam
transmissão e a dispersão das espécies parasitas (Malta 1984).
Os peixes são parasitados por um grande número de espécies pertencentes a
numerosos filos. Os parasitos possuem uma distribuição mundial, afetam todas as
espécies, das águas tropicais às polares e qualquer nicho ecológico e habitat do
hospedeiro (Eiras 1994; Thatcher 2006).
A posição trófica da espécie hospedeira, em uma teia alimentar, determinará se
sua fauna parasitária será constituída, majoritariamente, de parasitos adultos ou larvas
(Poulin e Leung 2011). As espécies parasitas são excelentes indicadoras das interações
tróficas, ecologia e comportamento dos seus hospedeiros, da migração, do
recrutamento, da filogenia e da distinção da população (Marcogliese 1999; Galli et al.
2001).
As espécies parasitas são organismos com um modo de vida particular e que
formam uma importante parte da biodiversidade, não só pelo grande número de
espécies, mas também pela importante função nos processos ecológicos (Pérez et al.
2006). Geralmente não recebem uma importância por serem sempre associados a
doenças, e com isso, são geralmente excluídos de trabalhos de conservação e manejo
(Marcogliese 2004).
Os parasitos são animais que dependem de seus hospedeiros para sua dispersão
e distribuição geográfica. A relação entre a fauna de parasitos e o habitat do hospedeiro
(ambiente) não é governada por um único fator, mas por um complexo de fatores; logo,
esta fauna pode ser alterada quanto a sua distribuição (Dogiel, 1970). Principalmente
quando ocorrem mudanças na composição da fauna de hospedeiros intermediários
(Bell e Burt 1991).
Durante a vida do peixe, várias mudanças ocorrem no seu comportamento e
biologia, principalmente em relação a sua alimentação e condições fisiológicas. Todas
essas mudanças podem ser consideradas influências sobre a fauna de parasitos,
especialmente aqueles que utilizam vários organismos como hospedeiros
intermediários (Takemoto et al. 1996).
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Diferenças na fisiologia, comportamento e hábito alimentar do macho e da
fêmea do hospedeiro podem, também, influenciar ou determinar os níveis de parasitos.
O hábito alimentar do hospedeiro influencia diretamente a composição da fauna
parasitária (Dogiel 1970), assim como as associações existentes entre as espécies de
parasitas (Isaac et al. 2000).
O tamanho do hospedeiro também pode ser relacionado com o parasitismo,
indicando a estrutura das comunidades de parasitos e as alterações que podem sofrer
durante a vida do hospedeiro (Esch et al. 1988). Normalmente ocorre um aumento no
número de parasitos, por hospedeiro, em relação ao comprimento do peixe (Poulin
1993 Isaac et al. 2000; Guidelli et al. 2003).
1.1. O hospedeiro: Pellona castelnaeana Valenciennes, 1847 (Fig. 01)
Figura 01: Pellona castelnaeana Valenciennes, 1847 coletada no lago do Poção, no
complexo de lagos Catalão, estado do Amazonas (Escala = 10 cm).
Pellona castelnaeana Valenciennes, 1847 pertence à família Pristigasteridae
que têm 38 espécies incluídas em nove gêneros. A maioria das espécies é marinha e
ocorre nas regiões tropicais e subtropicais dos oceanos Atlântico, Índico e Pacífico.
Algumas espécies ocorrem apenas em ambientes de água doce. Nos grandes rios da
Amazônia ocorrem quatro espécies, Ilisha amazonica (Miranda Ribeiro, 1920);
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Pellona castelnaeana, Pellona flavipinnis (Valenciennes, 1836), Pristigaster cayana
Cuvier, 1829 (FAO 1985).
Em Pristigasteridae estão incluídas as sardinhas marinhas e costeiras, que
ocorrem em todos os oceanos tropicais e nas águas doces da América do Sul e do
sudeste da Ásia. Elas são distinguidas externamente de outras sardinhas (Clupeidae),
pela nadadeira anal longa, com 30 ou mais raios e pelo corpo comprimido lateralmente.
Elas têm hábito, principalmente, piscívoro e vivem em zonas abertas de rios e boca de
lagos. Até recentemente, os peixes dessa família, estavam incluídos na família
Clupeidae (Santos et al. 2006).
Pellona castelnaeana tem o corpo comprimido lateralmente, cabeça pequena,
boca pequena e ligeiramente voltada para cima e o olho coberto por membrana. A
coloração é amarelada, com o dorso escuro e uma faixa negra no lóbulo caudal inferior.
Possui 10 espinhos abdominais na linha mediana do ventre, entre a base das nadadeiras
pélvicas e o ânus, e 12 rastros branquiais na parte inferior do 1.º arco branquial. As
nadadeiras dorsais e peitorais têm 16 raios ramificados. Em geral não têm nadadeira
adiposa e linha lateral (Ferreira et al. 1998; Santos et al. 2006).
É um peixe pelágico, habita os paranás, lagos e rios de águas brancas, claras e
pretas (Goulding et al. 1988). Nos lagos, pode ser capturado na floresta alagada e na
água aberta, durante os períodos diurno e noturno. É piscívoro, alimenta-se
principalmente de pequenos Characiformes e Perciformes, camarões e invertebrados
aquáticos (Saint-Paul et al. 2000).
É um peixe migrador, tem desova total e fecundação externa. A reprodução
ocorre entre a seca (novembro) e a enchente (abril). As fêmeas iniciam o processo de
maturação sexual aos 32 cm de comprimento padrão (Santos et al. 2006). Em P.
castelnaeana é observado hermafroditismo protândrico, a maior parte dos machos
sofre reversão sexual, em um determinado momento do ciclo de vida (Le Guennec e
Loubens 2004).
Pellona castelnaeana é bastante apreciada pela população ribeirinha e
comercializada nos mercados e feiras da região. Em 2003, as duas espécies (P.
castelnaeana e P. flavipinnis) participaram com 0,02% do total da produção pesqueira
desembarcada nos portos dos principais municípios do estado do Amazonas (Ruffino
et al. 2006).
15
Peixes piscívoros, como os das espécies do gênero Pellona, têm sido
registrados na literatura como fundamentais agentes reguladores de comunidades de
peixes de água doce. Eles afetam as populações de espécies-presa e atuam
frequentemente como principal fonte de mortalidade das presas (Lowe McConnel
1999; L´Abée-Lund et al. 2002).
1.2. As espécies parasitas de peixes
O número de espécies parasitas necessários para causar danos em um peixe,
varia consideravelmente com a espécie, o tamanho do hospedeiro e com seu estado de
saúde. Muitas espécies parasitas são, pelo menos em algum grau, hospedeiras
especificas sendo capazes de infectar uma ou somente um limitado número de espécies
de hospedeiros. Espécies parasitas individuais podem ter uma ampla diferença de
efeitos em diferentes espécies hospedeiras (Malta et al. 2001)
O filo Platyhelminthes possui três classes parasitas, Monogenoidea, Digenea e
Cestoda. Seus representantes apresentam o corpo achatado dorsoventralmente são
hermafroditas; são acelomados; têm simetria bilateral; sistema digestivo incompleto,
com boca, faringe, intestino muito ramificado, quando presente e ânus ausente
(Travassos et al. 1969).
Os Monogenoidea são, em sua maioria, ectoparasitos de peixes, monoxenos, e
sem hospedeiro intermediário. São hermafroditas e, com exceção das espécies de
Gyrodactylidae, são ovíparos. Do ovo eclode uma larva ciliada livre-natante, o
oncomiracídio, que infestará diretamente o hospedeiro de origem ou outro hospedeiro.
Os Monogenoidea representam o grupo mais numeroso de verdadeiros ectoparasitos,
parasitam principalmente as brânquias de peixes (Fernando e Hanek 1976).
Cerca de 308 espécies de Monogenoidea de água-doce, distribuídas em 70
gêneros, são conhecidas para a região Neotropical. Essas espécies ocorrem em 144
espécies de peixes (Boeger e Vianna 2006). A maioria das espécies descritas, para o
Brasil, são da região amazônica (Kohn e Cohen 1998).
O local de fixação onde são encontrados, com maior frequência, são as
brânquias, pele, fossas nasais, ureter e poucos são encontrados nos ductos intestinais.
Mas podem ser encontrados também na bexiga urinária de anfíbios. A característica,
16
mais determinante, para reconhecer o táxon Monogenoidea é seu órgão de fixação o
haptor, estrutura geralmente achatada e em forma de disco (Boeger e Vianna 2006).
Existem seis famílias com espécies que parasitam peixes de água doce na
região Neotropical: Hexabotriidae, Microcotylidae, Monocotylidae, Gyrodactylidae,
Diplectanidae e Dactylogyridae (Boeger e Vianna 2006). Dentre estas, principalmente,
Dactylogyridae e Gyrodactylidae são as que possuem o maior número de espécimes
descritos (Pavanelli et al. 2002).
Digenea são Plathyhelminthes endoparasitos de tamanho, forma e habitats
variados (Olsen 1974). Os adultos são parasitos internos obrigatórios de vertebrados e
ocasionalmente de alguns invertebrados (Thatcher 1993). São hermafroditas, com
exceção de algumas formas que parasitam o sangue (Schistosomatidae) e que invadem
o tecido do hospedeiro encontrados em peixes marinhos (Didymozidae). Todas as
espécies da região Neotropical que parasitam peixes de água doce possuem seu sistema
feminino e masculino funcional (Thatcher 2006).
As espécies de Digenea são heteroxenas, o ciclo de vida tem no mínimo dois
hospedeiros e com fases de reprodução sexual e assexual. O primeiro hospedeiro
intermediário é sempre um molusco, geralmente um caramujo. Com poucas exceções,
o hospedeiro definitivo é um vertebrado (Thatcher 1993).
As espécies de Digenea são patogênicas para o peixe quando ele é o hospedeiro
intermediário. As metacercárias, as larvas infectantes, nadam livremente e penetram
através da pele e são mais agressivas que as formas adultas. Elas instalam-se em vários
órgãos como larvas livres ou encistadas e causam danos importantes aos peixes
(Takemoto et al. 2004).
Na região Neotropical ocorrem espécies de Digenea de nove ordens.
Heronimiformes; Faustuliformes; Bucephaliformes; Schistosomiformes;
Sanguinicoliformes; Didymozoiformes; Strigeformes; Paramphistomiformes; e
Fascioliformes (Thatcher 1993).
As espécies do filo Acantocephala não têm trato digestivo, na parte anterior do
corpo têm uma probóscide retrátil, com ganchos e espinhos. Elas têm sexo separados,
fecundação interna e são exclusivamente parasitos do trato digestivo de vertebrados
(Taraschewski 2008). O ciclo de vida é heteroxeno, um artrópode é o hospedeiro
intermediário e um vertebrado o definitivo (Amin 2002).
17
Os ovos das espécies de Acanthocephala, depois de expelidos para o exterior
pelo hospedeiro definitivo, são ingeridos pelo hospedeiro intermediário. Em seu
interior eclode uma larva acântor, passa para acantela que encista e forma o cistacanto.
Este é ingerido pelo hospedeiro definitivo ao predar o artrópode. No vertebrado o
cistacanto desencista, passa para a forma adulta e fixa-se no intestino do hospedeiro.
Para a América do Sul são citadas 158 espécies incluídas em 44 gêneros (Amin 2002).
As espécies do Filo Nematoda são alongadas, cilíndricas, não segmentadas,
afilados nas extremidades e cobertos por uma cutícula. Elas têm trato digestivo
completo com boca; cavidade bucal; esôfago; intestine e ânus. Elas têm sexo separados
e fecundação interna. Crescem sofrendo uma muda periódica da cutícula que reveste
o corpo, semelhante aos artrópodes (Vicente et al. 1985; Moravec 1998).
Existem mais de 15.000 espécies de Nematoda. Elas ocorrem em: água doce;
salgada; solo; parasitas de plantas e animais. Em peixes, os adultos ocorrem no trato
digestivo e as formas larvais encistadas nos órgãos e músculos (Vicente et al. 1985;
Moravec 1998).
As espécies do filo Arthropoda têm o corpo e os apêndices segmentados, o
corpo é dividido em duas ou três partes: cabeça; tórax e abdômen. Apresentam
exoesqueleto quitinoso extremamente forte, que cobre o corpo. As espécies de
Arthropoda que parasitam peixes são do sub-reino Crustacea, classe Maxillopoda e
subclasses Branchiura e Copepoda. E, da classe Malacostraca, subclasse
Eumalacostraca, ordem Isopoda (Malta 1982a; 1982b; 1984; 1993a; 1994a; 1994b;
Varella 1994; Varella e Malta 2009).
As espécies da subclasse Branchiura são ectoparasitas de peixes, de ciclo
direto; ocorrem na superfície do corpo, na cavidade bucal e branquial de seus
hospedeiros. Medem de dois a três milímetros e apresentam sexo separados com
dimorfismo sexual. As antênulas, antenas e maxilulas foram transformadas em órgãos
e fixação (Malta 1981; 1982a; 1982b; 1984; Malta e Varella 2009).
As espécies a subclasse Copepoda, geralmente, são menores que 3 mm de
comprimento, parasitam quase todos os filos de animais. A maioria parasita a
superfície do corpo, muitos conseguem colonizar micro-habitat mais protegidos como
as brânquias (Malta, 1993a; 1993b; 1993c; 1993d; 1993e; 1994a; 1994b; Varella e
Malta 2009).
18
1.3. Espécies parasitas da Pellona castelnaeana
Três espécies parasitas são citadas para P. castelnaeana e todas com ocorrência
na região Amazônica. A primeira uma espécie de Digenea, Bacciger pellonae
Thatcher, 1992. Ela foi descrita do estômago de P. castelnaeana coletada no rio
Guaporé, no estado de Rondônia (Thatcher 1992b).
Uma espécie de Copepoda da família Ergasilidae, Acusicola pellonidis
Thatcher & Boeger, 1983. Foi descrita das brânquias de P. castelnaeana capturada no
rio Amazonas no estado do Amazonas, próximo a Manaus (Thatcher e Boeger 1983b).
A terceira uma espécie de Branchiura da família Argulidae Dolops carvalhoi
Lemos de Castro, 1949 (Malta e Varella 1983). Coletada da superfície do corpo (pele)
de P. castelnaeana capturada no lago Janauacá, margem esquerda do rio Solimões no
estado do Amazona (Malta e Varella 1983).
2. OBJETIVOS
2.1. Geral
Analisar a fauna de metazoários parasitos do apapá amarelo, Pellona
castelnaeana Valenciennes, 1847 (Clupeiformes: Pristigasteridae) do lago Catalão.
2.2. Específicos:
Identificar as espécies parasitas do apapá amarelo;
Apresentar as diagnoses de cada grupo de parasitos e breves descrições
taxonômicas;
Descrever as estatísticas parasitárias de rotina em estudos
parasitológicos;
Descrição sistemática das espécies novas de parasitas encontrados no
Apapá amarelo;
Comentar sobre os grupos de parasitas mais prevalentes com relação às
origens evolutivas.
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3. MATERIAL E MÉTODOS
3.1. Área de trabalho
Os peixes foram coletados no sistema de lagos do complexo Catalão
(3º10`04``S e 59º54`45``W), localizado próximo ao município de Iranduba, no estado
do Amazonas, distante cerca de 10 km da cidade de Manaus, está situado na várzea do
rio Solimões, próximo de sua confluência com o rio Negro (Figura 2). A região do
lago Catalão é formada por uma série de “lagos” interconectados que durante os
períodos de cheia formam uma unidade contínua, e nos períodos de seca isolam-se ou
até mesmo secam completamente (Vale 2003).
Figura 2. Mapa da região do lago Catalão (destacada no círculo) – Amazonas – Brasil,
2007.
O lago Catalão é também influenciado, no final da enchente e cheia,2 pelo rio
Solimões que tem a água com elevada turbidez, pH próximo de neutro (6-7) e a
condutividade elétrica em torno de 60-90 μS cm-1. O balanço hidrológico do lago
Catalão é grandemente influenciado pelas magnitudes relativas dos influxos dos rios
Solimões e Negro, podendo ser descrito como uma mistura variável destas duas fontes
quimicamente distintas. Há uma sequência temporal e espacial bastante particular de
variação das características físicas e químicas para este lago (Almeida e Melo 2011).
20
3.2. Coleta, identificação e transporte dos peixes.
As coletas foram realizadas nos lagos do Padre, Madalena, Queimada e Poção.
Foram utilizadas redes de espera de malhas de 25 a 70 mm entre nós adjacentes,
dispostas aleatoriamente nos lagos. O tempo de permanência das redes na água foi de
aproximadamente de 10 horas, por lago e no período diurno, com despescas a cada
duas horas. As pescarias foram feitas com a licença 036/2016 – CEUA/INPA. Os
peixes foram identificados em campo e as coletas foram realizadas nos meses de maio,
julho, setembro e novembro de 2015.
Logo após a captura as P. castelnaeana foram examinadas: a superfície do
corpo; a base das nadadeiras; a cavidade branquial; a cavidade bucal; a cavidade anal
e brânquias a procura de ectoparasitos. Quando encontrados foram coletados, fixados
e conservados de acordo com o grupo pertencente para posterior identificação no
Laboratório de Parasitologia de Peixes (LPP) do Instituto Nacional de Pesquisas da
Amazônia (INPA).
Quando possível, os peixes foram imersos em uma solução anestésica e um
instrumento perfurante fino, pontiagudo e afiado foi introduzido com força e rapidez
na base do crânio, para produzir depressão imediata do sistema nervoso central (SNC).
Para minimizar a dor e o estresse ao animal, de acordo com as diretrizes da prática de
eutanásia do CONCEA 2013.
Posteriormente as P. castelnaeana foram pesadas, medidas e necropsiadas.
Todos os dados foram registrados em fichas de campo. Os órgãos foram fixados e
acondicionados em frascos de vidro, etiquetados, com o local de coleta, data, coletor,
guardados em caixas de isopor. Posteriormente foram transportadas para o Laboratório
de Parasitologia de Peixes em Manaus para análise. As amostras das P. castelnaeana
foram do tamanho requerido, para o grau de confiança de 95%. Para detectar pelo
menos um espécime de peixe parasitado para a prevalência de 10% (Simon e Schill
1984 apud Eiras et al. 2006).
3.3. Necropsia dos peixes
No laboratório os frascos com os órgãos das P. castelnaeana fixados foram
retirados das caixas de isopor. Cada exemplar teve uma ficha onde todos os dados
referentes ao hospedeiro, local coletado, condições do peixe, dia, hora, local, coletor,
21
necropsiador, parasitas, aparência externa, sexo e estágio gonadal (quando possível),
número de parasitas, local de fixação foram registrados. A necropsia foi realizada
seguindo o roteiro do Laboratório de Parasitologia de Peixes do Instituto Nacional de
Pesquisas da Amazônia (LPP/INPA) descrito resumidamente abaixo:
Método para condições sépticas. Todas necropsias começaram (em campo)
com o exame de fora para dentro. Iniciando com os tecidos externos e gradualmente
avançando para os mais internos. Cada tecido deve ser examinado intacto, antes de
qualquer interferência, depois a dissecção e exames sob microscópios estereoscópio e
óptico.
1. Para cada peixe examinado foi aberta uma ficha de necropsia preenchendo
todos os campos. Número do peixe a ser examinado, mais a data do dia em que foi
examinado.
2. Foram examinadas macroscopicamente as superfícies externas dos peixes
(pele, nadadeiras, boca, olhos, opérculos, ânus), a procura de lesões, úlceras,
hemorragias subcutâneas, escamas levantadas ou perdidas, pústulas, cistos, formações
nodulares volumosas e descolorações.
3. Foi examinada a região perianal, procurando áreas vermelhas incomuns e
prolapsos do intestino.
4. O exame das fossas nasais foi feito conforme Varella (1994; Varella e Malta
1995; 2001). Com auxílio de uma tesoura de ponta fina, foram removidas as fossas
nasais e colocadas em placas de Petri. A cavidade nasal foi lavada com água destilada,
a roseta foi retirada, colocada em uma placa de Petri com água destilada e lavada várias
vezes com auxílio de uma pisseta. Cada dobra foi examinada com o auxílio de finos
estiletes. Todos os exames foram feitos sob microscópio estereoscópio.
5. Para o exame das brânquias, os opérculos foram removidos e cada arco
branquial foi individualizado. O primeiro arco branquial esquerdo foi retirado cortando
as extremidades dorsal e ventral. Colocado em uma placa de Petri, coberto com água,
observado sobre estereomicroscópio, seguro com uma pinça e examinando cada
filamento com um fino estilete. Foram procurados parasitas, descolorações, camadas
de muco e outras anormalidades. Arcos pequenos foram colocados em uma lâmina,
coberto com água, coberto com uma lamínula e examinado sob microscópio óptico.
Arcos grandes e finos foram realizados cortes e preparado em uma lâmina com água,
22
com lamínula e examinado sob microscópio óptico e foi examinado procurando
tecidos anormais, Protozoa, Glochidia e ovos de helmintos. Os demais arcos foram
examinados individualmente sobre estereomicroscópio com auxílio de estiletes.
6. Um outro processo utilizado para coleta de parasitas da pele e nadadeiras foi
colocar o peixe em recipiente com formol 1:4000 por duas horas e agitar
vigorosamente a cada 15 minutos, de modo que ficasse completamente imerso no
líquido. Posteriormente foi examinado o conteúdo nas placas de Petri. Este método
não nos permitiu saber o local de fixação de cada parasita. Alternativamente cortou-se
as nadadeiras foram examinadas em placas com água em estereomicroscópio.
7. Os olhos foram cuidadosamente examinados se havia rotação e se as
membranas estavam elásticas e bem visíveis. Foi realizado um corte em torno da
órbita, dos músculos e do nervo óptico, e colocados em placa de Petri com água
destilada. Da câmara interna foram removidos as lentes e o humor, cada componente
do olho foi examinado separadamente.
8. A cavidade abdominal foi aberta com uma tesoura fina, foi efetuada uma
perfuração na linha média ventral da parede abdominal, começando na região do ânus
e prolongando-se até à região anterior.
9. O canal alimentar e órgãos associados como unidade, foram inteiramente
removidos, foi realizado um corte transversal no esôfago, próximo à cavidade bucal,
cortes no ligamento hepático e no reto próximo ao ânus.
Para identificar possíveis hospedeiros intermediários de parasitos foi retirado
o conteúdo alimentar e analisado com auxílio de estereomicroscópio à procura de
ostracodes, camarões e peixes, os organismos encontrados foram identificados e
conservados em álcool a 70%.
3.4. Preparação de lâminas e identificação dos parasitas
Para identificação dos parasitas foram utilizados os seguintes métodos de
preparação de lâminas:
Para trabalho das espécies de Monogenoidea foi utilizado o método de Gray &
Wess que consiste na preparação de uma solução contendo 2 g de álcool polivinílico,
5 ml de glicerina, 7 ml de acetona a 70%, 5 ml de ácido láctico e 10 ml de água
destilada.
23
Foi preparada uma pasta com o álcool polivinílico e acetona. Metade da água
foi misturada com a glicerina e o ácido láctico, fazendo uma pasta. O restante de água
foi adicionado gota a gota, mexendo sempre. A solução foi colocada em banho-maria
por aproximadamente 10 minutos até ficar transparente. Finalmente cada indivíduo foi
retirado da solução aquosa de formol 5% em que se encontrava e colocado em placas
de Petri contendo água destilada por 1 a 5 minutos, depois transferidos para uma
pequena gota de Gray & Wess sobre uma lâmina, e cobertos com uma lamínula.
Para o trabalho das espécies de Copepoda foram feitas lâminas permanentes
com montagem total dos indivíduos de acordo com o método Eosina/Orange G. Foi
utilizada uma solução corante composta de álcool 95% com partes iguais de Orange G
e Eosina. O espécime permaneceu nessa solução por cerca de três minutos. A seguir
foi transferido para o fenol (cristais de fenol liquefeito em álcool 95%) por alguns
minutos para desidratar, diafanizar, clarificar e descolorir o excesso do corante. Após
esse processo, foram transferidos para o salicilato de metila para interromper o
processo de descoloração, por no mínimo 3 minutos. Os espécimes foram montados
em bálsamo o Canadá, entre lâmina e lamínula e colocados em estufa a 56° C para
secagem.
Para o trabalho das espécies de Nematoda foi realizada pelo método de
clarificação por glicerina 1:6, 1:4 e 1:2 (parte de glicerina: partes de água) adaptado
de Amato et al. (1991). Após clarificação os espécimes foram montados em Bálsamo
do Canadá e levados à estufa a 56°C para secagem e posterior identificação das
espécies.
Para o trabalho das espécies de Digenea e Acanthocephala fez-se coloração
utilizando Carmim alcoólico através do processo regressivo. Ele
consiste na transferência do espécime para uma solução aquosa, em seguida para a
solução de carmim (permanecendo por tempo variável). Após a coloração o
espécime passou por uma sequência de séries alcoólicas (70%, 80%, 90% e 100%)
para completa desidratação. A seguir transferiu-se o parasita para o óleo de imersão, e
montou-se a lâmina usando bálsamo do Canadá. Esta foi transferida para estufa a uma
temperatura média de 56ºC para secagem (Amato et al. 1991).
24
3.5. Desenho e morfometria dos parasitos
Os desenhos foram feitos a partir de montagens totais de exemplares em
lâminas permanentes e provisórias. Utilizou-se uma câmara clara acoplada ao
microscópio de luz com contraste de fase Olympus BH-2 e Zeiss Axioscope 2 plus.
Todas as pranchas apresentadas são originais, exceto o desenho do exemplar de
Argulus chicomendesi Malta & Varella, 2000, onde a autoria é indicada na legenda da
figura.
A morfometria dos indivíduos foi feita utilizando uma ocular micrométrica
acoplada ao microscópio de luz. Todas as medidas foram apresentadas em milímetros
(mm). As medidas morfométricas foram expressas pelos valores mínimos, máximos e
médias apresentadas entre parênteses. Os tipos e material testemunho desse trabalho
foram depositados na Coleção de Invertebrados não Insecta do INPA, em Manaus.
3.6. Identificação das espécies parasitas
Para identificação das espécies parasitas encontradas em P. castelnaeana
foram utilizadas as características morfológicas e anatômicas, as descrições originais
e bibliografias específicas: Bouvier (1899); Amin (1969); (2002); (2012); Malta e
Varella (2000); Moravec et al. (1998); Price (1936); Mamev (1981); Kohn et al.
(1995); Thatcher e Boeger (1983a; 1983b); Schiodt e Meinert (1881; 1884).
Os espécimes de Monogenoidea e Acanthocephala foram descritos a partir de
uma extensa revisão bibliográfica dos grupos. Os espécimes foram depositados na
Coleção de Invertebrados Não-Insecta do Instituto Nacional de Pesquisa da Amazônia.
3.7. Análise de dados
As análises estatísticas foram feitas para as espécies parasitas que apresentaram
uma prevalência maior que 10%.
3.8. Índices parasitários
Para análise quantitativa das espécies parasitas encontradas foram utilizados os
seguintes índices parasitários, segundo Bush et al. (1997).
Índice de prevalência: número de hospedeiros infectados por uma determinada
25
espécie de parasita, dividido pelo número de peixes examinados, multiplicado por 100
(expresso em porcentagem).
Intensidade média: número total de parasitas de uma determinada espécie de
hospedeiro, dividido pelo número de hospedeiros infectados na amostra.
Abundância: número total de parasitas de uma determinada espécie de hospedeiro
dividido pelo número de hospedeiros infectados ou não.
Status comunitário ou grau de importância dos táxons, dentro das comunidades
parasitárias, foi classificado de acordo com Caswell (1978) e Hanski (1982) citados
por Bush & Holmes (1986). Foram divididas em:
Espécies centrais: presentes em mais de dois terços dos hospedeiros (prevalência
maior que 66%);
Espécies secundárias: presentes em um a dois terços do hospedeiro (prevalência entre
33 a 66%);
Espécies satélites: (em menos de um terço do hospedeiro (prevalência menor que
33%).
3.9. Análises estatísticas
Para as análises estatísticas os resultados foram considerados significativos
quando p≤ 0,05.
- Índice de Dominância (DA): foi calculado o Índice de Dominância (DA) para
verificar o grau de dominância de cada componente nas infracomunidades de parasitos
de P. castelnaeana no complexo de lagos Catalão.
Este índice foi calculado a partir da dominância relativa média (número de
espécimes de uma espécie/número total de espécimes de todas as espécies de cada
infracomunidade) e expressos em porcentagem (Rohde et al. 1995).
26
Onde:
NA = dominância da espécie A
NA+NB+NC+……...NN = número de indivíduos das espécies A,B,C......N
- Índice de Dispersão e Agregação: Utilizou-se os índices de Dispersão (ID) e de
agregação de Green (IG) a fim de verificar o tipo de dispersão e o grau de agregação
das espécies. O índice de dispersão (ID) foi calculado para cada espécie de parasito
com o intuito de determinar seu padrão de distribuição em relação à população
hospedeira (Rabinovich 1980).
ID = (S2/ X)
Onde:
s2 = variância da abundância;
x = abundância parasitária média.
O Índice de Dispersão (ID) serve para medir o desvio de um arranjo das
condições de aleatoriedade. Valores iguais à unidade indicam uma disposição espacial
ao acaso ou aleatoriedade. Valores menores que a unidade, indicam uma disposição
espacial regular ou uniforme. Valores significativamente maiores que a unidade,
indicam uma disposição agregada ou contagiosa (Rabinovich 1980).
O grau de agregação ou dispersão foi obtido através do cálculo do Índice
de Green (IG) (Ludwig e Reynolds 1988).
Onde:
s2 = variância amostral
x = média amostral
x = somatória do número de indivíduos na amostra
O índice de Green (1966) baseia-se na relação variância/média, e mostra o quão
agrupados os indivíduos se encontram na população. O IG varia de 0 para distribuições
aleatórias até 1 para máxima agregação (Ludwig e Reynolds 1988; Krebs 1999).
∑ IG =
(S2
/ X) -
1
X - 1
27
-Coeficiente de correlação linear por postos de Sperman (rs): para verificar as
correlações entre o comprimento padrão do hospedeiro e a abundância dos parasitas
(Ayres et al. 2007).
-Coeficiente da correlação linear de Pearson (r): para determinar a correlação entre
classes de comprimento e prevalência dos parasitas.
Todas as análises acima mencionadas foram efetuadas com o auxílio do pacote
estatístico Bioestat ® 5.0 (Ayres et al. 2007).
4. Resultados
4.1 Dados biométricos dos hospedeiros
Foram coletados e examinados 63 espécimes de P. castelnaeana capturados
em quatro lagos do complexo Catalão: Poção, Padre, Madalena e Queimada. Os peixes
apresentaram comprimento médio 28,5cm ± 6,4 e peso médio 328,3g ± 208,5.
4.2 Composição da fauna parasitária de Pellona castelnaeana
Foram coletados e identificados 477 parasitos pertencentes aos filos,
Platyhelminthes (Monogenoidea e Digenea), Acanthocephala, Nematoda e
Arthropoda (Copepoda, Branchiura e Isopoda), incluídos em 7 táxons (Figura 01).
Figura 03: Comunidade Componente de metazoários parasitos de Pellona
castelnaeana, Monogenoidea (monog.), Digenea (Dige), Acanthocephala (Acantho),
Nematoda (Nemat), Copepoda (Copep), Branchiura (Branch.) e Isopoda.
28
Monogenoidea
Foram coletados 14 espécimes de Mazocraeoides makrodemas, em 10
indivíduos de P. castelnaeana.
Taxonomia
Filo Platyhelminthes
Classe Monogenoidea
Subclasse Polichoinea Bychowsky, 1937
Superfamília Mazocraeoidea (Bychowsky 1957) emend. Beverley-Burton, 1984
Família Mazocraeidae Price, 1936
Gênero Mazocraeoides Price, 1936
Uma espécie ocorreu parasitando P. castelnaeana Mazocraeoides makrodemas
Souza, Porto & Malta, 2017. Material depositado (INPA 695, 747)
Diagnose genérica: Corpo longo, haptor não diferenciado como um órgão
separado, clamps tipo grampo dispostos ao longo da margem ventrolateral do corpo;
o par anterior pode ser anterior ao corpo médio. Aba terminal não dividida, tendo 2 ou
3 pares de âncoras. Testículo oposto ao ovário ou sobrepostos. Cirrus bulboso
geralmente armado com ganchos, e bulbos acessórios. Ovário estreito e dobrado sobre
si mesmo, se estendendo até o terço posterior do corpo, principalmente posterior aos
testículos. Canal gênito-intestinal cruzando ovário ou testículos ou anterior ao ovário.
Ovo com prolongamento polar e tamanho variável. Uma vagina com fundo cego e
abertura médio dorsal pode estar presente. Vitelária esparsa ou escassa até a parte
anterior do intestino. Reservatório de vitelínico em forma de “y” e inteiramente na
zona ovarial ou parcialmente no ovário. Parasitas de clupeídeos e pristigasterídeos.
Descrição específica: baseada em XX exemplares (Fig. 4): Corpo em forma de
clava com 4 pares de pinças na margem posterior do corpo. Testículo e ovário na zona
haptoral. Haptor com dois pares de âncoras, duas centrais e duas laterais. Comprimento
do parasita 4,26 (2,75 - 7,5) ± 1,29, largura 0,32 (0,1 - 0,51) ± 0,12 na parte mais larga
e 0,08 (0,1 - 0, 5) ± 0,02 na parte mais estreita; A região anterior distal ao corpo é
estreita e se alarga progressivamente até o haptor e é três vezes maior que a região
29
haptoral. Haptor sub-retangular, mais longo do que largo. Quatro pares de grampos de
tipo aberto iguais em tamanho com pedúnculos curtos, mas muito visíveis e definidos,
5 escleritos foram observados nos clamps: SAA (Esclerito Ântero—Anterior), SMB
(Esclerito Médio Basal), SPS (Esclerito Póstero – Posterior), SAP (Esclerito Ântero -
Posterior) e SL (Esclerito Lateral). Grampos semelhantes em forma, sub-igual,
assimétrico; 1, 2, 3, 4 - 0,17 (0,1 - 0,3) × 0,16 (0,1 - 0,2) ± 0,06 de diâmetro. SAA
semicircular que se estende para atender o SAP. SMB sub-pentagonal com seis
orifícios paralelos de forma irregular, SPS sobrepondo a parte mediana do SL em
forma invertida "V". SAP dividido em dois, menor que SL e localizado acima SMB.
SL ampla e sobrepõe o SAA. Extremidade anterior com um par de ventosas 0,09 (0,1
- 0,2) × 0,09 (0,1 - 0,2) ± 0,06. Faringe oval, 0,05 (0,03 - 0,06) × 0,08 (0,05 - 0,09).
Órgão copulatório abaixo da bifurcação intestinal. Ceco intestinal com divertículos
laterais estendendo-se até a altura do primeiro par de braçadeiras. Testículo único e
alongado, 0,4 (0,3 - 0,6) × 0,05 (0,02 - 0,07) menor que o ovário, ambos localizados
na região haptoral. Órgão copulatório circular 0,03 (0,02 - 0,04) × 0,03 (0,02 - 0,04),
armado com 8 grandes picos em tamanhos iguais voltados para fora. Ovários com duas
partes uma anterior e a outra posterior conectada por um filamento, 0,6 (0,5 - 0,8) ×
0,1 (0,1 - 0,2) encontra-se à direita do testículo. Folículos densamente distribuídos
entre o nível de bifurcação intestinal e a extremidade posterior do corpo. Dutos de
gema no nível do ovário. Vagina observada na porção médio-dorsal do corpo. Ovos
0,4 (0,3-0,05) × 0,05 (0,03-0,06) com longos filamentos nas extremidades. Espécimes
estudados: Holótipo, INPA 694; Parátipos INPA 695, 747.
Comentários: Dezenove espécies de Mazocraeoides são conhecidas,
Mazocraeoides acutai Gupta & Krishna, 1976; M. argentinensis Suriano, 1979; M.
australis Williams, 1988 M. bychowskyi Caballero & Caballero, 1976; M. clupei Gupta
& Krishna, 1976; M. dorosomata (Yamaguti, 1938); M. dussumieri Mamaev, 1975;
M. dussumieriai Gupta & Krishna, 1976; M. georgei Price, 1936; M. gonialosae
Tripathi, 1959; M. gussevi Gupta & Masoodi, 1985; M. indica Gupta & Krishna, 1976;
M. jairajpurii Gupta & Masoodi, 1985; M. jimeiensis Ding & Zhang in Zhang, Yang
& Liu, 2001; M. nematoalosae Tripathi, 1959; M. pellonai Gupta & Krishna, 1976; M.
prashadi Chauhan, 1950 M. puriensis Gupta & Krishna, 1976; M. xijiangensis Zhang,
Ding & Liu, 1998.
30
São listadas 22 espécies, porém, M. opisthonema Hargis, 1955; M.
olentangiensis Sroufe, 1958; M. hargisi Price, 1961 são consideradas sinonímias de
M. georgei (Kohn e Santos, 1988). Neste trabalho é feito o primeiro registro de uma
espécie de Mazocraeidae parasitando um peixe de água doce brasileira da família
Pristigasteridae.
Figura 4: Mazocraeoides makrodemas Souza, Porto & Malta, 2017 (Escala= 1mm).
Fonte: Souza, Porto & Malta, 2017.
31
Trematoda
Um exemplar de Digenea, na fase de metacercária foi encontrado parasitando
o olho esquerdo de P. castelnaeana no período de seca.
Taxonomia
Filo Platyhelminthes Gegenbaur, 1859
Classe Cercomeridea Brooks, O’Grady & Glen 1985
Infraclasse Trematoda Rudolphi, 1808
Subclasse Digenea Carus, 1863
Família Diplostomidae Luehe, 1901
Subfamília Diplostominae Monticelli, 1892
Gênero Austrodiplostomum Szidat & Nani, 1951
Uma espécie ocorreu parasitando P. castelnaeana, Austrodiplostomum
compactum (Lutz, 1928)
Diagnose genérica: Corpo com a porção anterior oval-longitudinal, encurvada
na face ventral, e a posterior pouco desenvolvida. Órgão tribocítico e ventosa oral
pouco desenvolvidos. Acetábulo atrofiado ou ausente. Aparelho genital simples, sem
cone genital nem tubo. Testículo anterior com a metade do tamanho do posterior.
Ovário pequeno e esférico, situado ao lado do testículo anterior. Folículos vitelínicos
dispostos em estrela ao redor do órgão tribocítico.
Diagnose específica: baseada em um espécime (medidas em milímetros)
Corpo foliáceo, face ventral ligeiramente côncava. Comprimento, 1,31; largura
0,6; comprimento da ventosa oral 0,05 comprimento da faringe 0,08. Órgão tribocítico
0,3 de comprimento e 0,12 de largura. Região anterior com uma pequena ventosa oral
subterminal e duas pseudo ventosas laterais uma de cada lado da ventosa oral. Presença
de pré-faringe, faringe oval e esôfago curto; ceco intestinal terminando próximo da
região posterior. Órgão tribocítico oval e células glandulares ocupando a maior parte
da região anterior, estendendo-se desde o início do ceco intestinal até a região anterior 2
2
32
do órgão tribocítico. As medidas dos caracteres morfológicos de A. compactum estão
de acordo com a variação registrada em Kohn et al. (1995; 1988; 2007).
As espécies de Digenea com importância patogênica pertencem às famílias
Clinostomidae e Diplostomidae, cujas metacercárias ficam encistadas na superfície
corporal e órgãos internos dos peixes, provocando diversas lesões (Luque 2004).
Austrodiplostomum compactum parasitava somente uma P. castelnaeana no período
de seca. Neste trabalho é feito o primeiro registro de A. compactum parasitando P.
castelnaeana. Material depositado: INPA 702.
Figura 5: Vista ventral de metacercária de Austrodiplostomum compactum (Lutz,
1928) (Escala= 0,5mm).
33
Acanthocephala
Quarenta e seis espécimes do filo Acantocephala foram coletados no intestino
de P. castelnaeana.
Taxonomia
Filo Acantocephala Rudolphi, 1801
Família Neoechinorhynchidae Van Cleave, 1929
Subfamília Neoechinorhynchinae Travassos, 1926
Gênero Neoechinorhynchus Stilles & Hassal, 1905
Subgênero Neoechinorhynchus Stilles & Hassal, 1905
Uma espécie ocorreu parasitando P. castelnaeana, Neoechinorhynchus
(Neoechinorhynchus) sp. (Fig. 6 - 8)
Diagnose genérica: Tronco espinhoso, fusiforme curvado ventralmente, seis núcleos
gigantes presentes na parede do corpo (5 dorsal e 1 ventral). Probóscide curta, globular,
ligeiramente mais longo do que largo. Probóscide com três círculos com seis ganchos
cada. Probóscide recipiente longo, simples, single-walled saco. Lemnisco alongado,
desigual. Testículos alongados, contíguos, pós equatoriais. Glândula de cemento
sincicial, reservatório de cimento alongado, e bolsa de saefftingen presente. Poros
genitais terminal em machos e subterminais em fêmeas. Ovos elípticos e alongados,
com casca concêntrica sem prolongação polar da membrana de fertilização.
Macho: baseado em cinco espécimes. Tronco 9860 - 3740 (6100 ± 2700) X 800 - 600
(500 ± 200). Hipoderme 320 - 810. Pescoço 1000 (1000) X 70 - 100 (80 ± 10).
Probóscide 300 - 100 (200 ± 90) X 200 - 70 (100 ± 50). Lemnisco longo 1530 - 600
(900 ± 300) X 60 - 30 (50 ± 10). Comprimento de ganchos da probóscide no círculo
anterior 100 (100), no círculo médio 30 (30) no círculo posterior 20 (20). Receptáculo
da probóscide 500 - 600 (580 ± 40) X 70 - 90 (80 ± 660). Testículos cilíndricos:
testículo anterior 500 - 2200 (1070 ± 660) X 100 (100), testículo posterior 600 - 2040
(1140 ± 600) X 100 - 300 (140 ± 90). Glândula de cemento 700 - 2890 (1350 ± 890)
X 80 - 100 (90 ± 10). Bolsa Saefftigen 200 - 500 (300 ± 130) X 100 - 200 (140 ± 24).
34
Vesícula seminal 170 - 300 (200 ± 50) X 70 - 130 (90 ± 23). O sistema reprodutor
masculino ocupa 54 a 74% do comprimento do corpo.
Figure 6 - 8: 6 – Macho de Neoechinorhynchus (Neoechinorhynchus) sp.
(Escala300µ): T – testículos, C – glândula de cemento, L – lemniscos, S – órgão de
saefftingens, SV – vesícula seminal, B – Bursa copulatória; 7 – Probóscide
(Escala100µ); 8 – espinhos da probóscide (Escala100µ).
7
8
T
C
L
S
SV
B
6
35
Fêmea (Figura 9 e 10). Tronco 10.200 x 510. Hipoderme 1000. Ganchos da
probóscide no círculo anterior 100; o círculo do meio 30, o círculo posterior 20.
Pescoço 70 x 50. Receptáculo de probóscide 850 x 100. Lemnisco mais longo 560 x
50, lemnisco mais curto 450 x 50. Útero 70 x 50. Poro genital sub-terminal. Sistema
reprodutivo 1020 x 100, ocupando 14% do comprimento do tronco. Fêmea maior que
o macho, ovos elípticos maduros 40x10 com prolongamento polar na membrana de
fertilização.
Comentários: Este é o primeiro registro de Acanthocephala para P.
castelnaeana e a descrição de uma nova espécie do gênero Neoechinorhynchus para a
região Amazônica.
9
L
P
R
SR
SR
S
10
36
Nematoda
Trezentas e oitenta e duas larvas em estágio L3 foram coletadas.
Taxonomia
Filo Nematoda Rudolphi, 1808
Classe Adenophorea Linstow, 1905
Ordem Ascaridida Skrjabin & Schutz, 1940
Superfamília Ascaridoidea, Railliet & Henry, 1905
Família Anisakidae Railliet & Henry, 1912
Gênero Anisakis Dujardin, 1945
Uma espécie de Nematoda Anisakis sp. (larva de 3° estágio) parasitavam P.
castelnaeana.
Diagnose genérica: Lábios com fileiras de dentículos. Inter lábios ausentes.
Esôfago com ventrículo posterior glandular oblongo, sem apêndice ventricular ou ceco
intestinal. Machos de cauda abruptamente cônica, com um grande número de papilas
pré-anais em cada lado. Espículas aproximadamente iguais ou desiguais, curtos ou em
forma de barra ou longos e afilados, espiralados ou não. Fêmeas com cauda longa ou
arredondada ou algumas vezes com uma constrição em sua porção média e contendo
uma proeminência cônica; vulva na metade anterior do corpo. Ovos pequenos, sub-
globulares, não segmentados ou segmentados com pequeno número de blastômeros
quando da eliminação.
Diagnose específica: baseada em 10 larvas de 3º estágio (medidas em mm) não
encapsuladas foram encontradas no intestino de P. castelnaeana. Corpo com 14 - 23
(22,2) de comprimento; largura máxima do corpo 0,48 - 0,56 (0,58). Cutícula com
estrias transversais finas. Boca triangular. Extremidade anterior com lábio dorsal e dois
lábios ventrolaterais pouco desenvolvidos. Seis papilas cefálicas sendo um par no lábio
ventral e o restante nos lábios ventrolaterais. Dente larval presente localizado entre a
abertura oral e o poro excretor. Poro excretor ventral, localizado logo abaixo entre os
lábios ventrolaterais. Esôfago com 1,7 - 2,3 (2,2) de comprimento. Ventrículo com
0,49 - 0,58 (0,56) de comprimento, 0,33 - 048 (0,45) de largura. Apêndice ventricular
e ceco intestinal ausentes. Distância da extremidade anterior ao anel nervoso de 0,04 -
0,05 (0,06); Duas glândulas retais aproximadamente esféricas. Cauda em formato
cônico com 0,14 - 0,17 (0,16) de comprimento com mucrón terminal.
37
Comentários: O adulto do género Anisakis é caracterizado por apresentar, na
região anterior, 3 lábios, um dorsal e dois ventrolaterais, cada um com uma projeção
anterior bilobada, mas sem interlabia, as larvas L3 apresentam apenas alguns
milímetros, geralmente entre 10 e 36. A sua cor é branca, leitosa ou translúcida e tem
estrias cuticulares transversas marcadas (López Sabater e López Sabater, 2000). No
terceiro estágio larvar, os parasitas deste gênero ainda não possuem lábios
desenvolvidos, mas ventralmente à boca, estão munidos de um dente larvar (Berland
2006), de forma triangular, dirigido exteriormente (Raamat 2012) este dente saliente
tem como função perfurar os tecidos do hospedeiro (Berland 2006). A larva L3 pode
permanecer no hospedeiro teleósteo indefinidamente, mantendo a sua capacidade
infectante por até três anos (López Sabater e López Sabater, 2000). Neste trabalho, as
larvas L3 foram encontradas encistadas na superfície do fígado, estômago e intestino.
Figura 06 - Espécime de Anisakis sp. parasita do trato digestivo de P. castelnaeana,
PA – Porção anterior, DE – Dente larval, PP – Porção posterior, A – Ânus, EC –
Espinha caudal ou mucron (barra=1,0mm).
A
PP
PA
EC
D
E
38
Copepoda
Taxonomia
Subclasse Copepoda Milne-Edwards, 1840
Ordem Cyclopoida Burmeister, 1834
Família Ergasilidae Von Nordmann, 1832
Gênero Acusicola Cressey & Collette, 1970
Uma espécie ocorreu parasitando P. castelnaeana Acusicola pellonidis
Thatcher & Boeger, 1983.
Diagnose genérica: Cefalotórax inflado, ou não. Abdômen 3 segmentado.
Antênulas com 5 segmentos. Antena com 4 segmentos, terceiro segmento com sulco
para engate da garra oposta quando travado; segundo segmento maior que os outros.
Maxilípede ausente. Pernas 1 – 4 birremes; perna 1 com dois segmentos no exopodito,
todos os outros com 3 segmentos. Perna 5 reduzida a 1 ou 2 setas simples projetando-
se do sexto segmento torácico. Perna 6 ausente. Macho desconhecido. Parasita de
peixes marinhos e de água-doce.
Diagnose específica baseado em 10 indivíduos fêmeas. Corpo, comprimento
0,55 - 1,03 (0,83) e largura 0,22 - 0,439 (0,32). Cefalotórax, comprimento 0,41 - 0,71
(0,54) e com uma estrutura esclerotizada ligeiramente em forma de “Y” ou “T” na
parede dorsal. Antênulas com 5 segmentos, comprimento 0,08 - 0,18 (0,13) e largura
0,02 - 0,04 (0,03). Antena com 4 segmentos e uma garra terminal, 1º segmento,
comprimento 0,07 - 0,16 (0,13) e largura 0,03 - 0,08 (0,06); 2º segmento 0,18 - 0,29
(0,26) e 0,03 - 0,07 (0,06); 3º segmento 0,03 - 0,08 (0,06) e 0,02 - 0,07 (0,03); 4º
segmento 0,01 - 0,08 (0,06) e 0,006 - 0,02 (0,01) e a garra terminal, comprimento 0,02
- 0,07 (0,05) e largura 0,006 - 0,015 (0,011). Exopodito da perna I com três segmentos
e endopodito dois segmentos. Perna II (= perna III), exopoditos e endopoditos com
três segmentos. Perna IV, exopodito com dois segmentos e endopodito com três
segmentos. Todos basepoditos com espinho lateral e externo. Dois ramos caudais.
Material depositado: INPA 2296
Comentários: Foram coletados 31 espécimes de parasitando as brânquias de P.
castelnaeana. Acusicola pellonidis foi descrita das brânquias de P. castelnaeana
coletadas no rio Amazonas, Amazônia Central (Thatcher e Boeger 1983b). Neste
39
trabalho as medidas dos espécimes analisados de A. pellonidis estão de acordo com os
apresentados por Thatcher e Boeger (1983b).
Figura 09: Acusicola pellonidis Thatcher & Boeger, 1983 em vista dorsal (Escala =
1,00 mm)
40
Branchiura
Duas espécies de Branchiura foram coletadas na superfície do corpo de P.
castelnaeana.
Taxonomia
Subfilo Crustacea Bünnich, 1772
Classe Maxillopoda Dahl, 1956
Subclasse Branchiura Thorell, 1864
Ordem Arguloida Yamaguti, 1963
Família Argulidae Lech, 1819
Gênero Dolops Audouin, 1837
Uma espécie ocorreu parasitando P. castelnaeana Dolops bidentata (Bouvier,
1899).
Diagnose genérica: Carapaça ligeiramente achatada iniciando na base da região
cefálica estende posteriormente como um par de lóbulos ou asas, cobre parcialmente
os somitos torácicos, varia de forma e tamanho. Cefalon fusionado ao primeiro somito
torácico. Um par de olhos compostos. Um único e pequeno olho de náuplios mediano.
Um par de áreas respiratórias na superfície ventral da carapaça. Urossoma com 1
segmento, bilobado posteriormente e com um par de ramos caudais. Antena e
antênulas reduzidas. Porção basal da antena achatada e armada com uma garra anterior
e uma lateral, porção terminal cilíndrica com 2 ou 3 segmentos. Maxílulas modificadas
em grossos apêndices, arredondados na base, com forte garra na extremidade distal.
Maxilas usualmente com placa basal alargada, com dentes, espinhos ou protuberâncias
e frequentemente com 2 pares de espinhos pós-maxilares. Maxilípedes ausentes.
Quatro toracópodes cobertos pela carapaça, toracópodes 1 e 2 com epípodes,
toracópodes 2, 3 e 4, dos machos, com apêndices acessórios usados na cópula,
toracópodes 4 com lobos natatórios. Urossoma dos machos com um par de testículos
alongados, urossoma das fêmeas com um par de espermatecas na superfície ventral.
Parasitas de peixes de água doce e salgada.
Diagnose específica: Um macho foi medido em mm: comprimento total 9,88.
Carapaça em formato fusiforme mais longa que larga com comprimento de 7,76 e
largura 8,95. A cor da superfície da carapaça é levemente amarelo-esverdeada.
41
Superfície ventral com coloração semelhante à região dorsal de largura. Costelas
interoculares bem definidas. Olhos compostos grandes, bem definidos, localizados na
junção entre a região frontal e a porção principal da carapaça. Local de fixação:
superfície do corpo. Material depositado: INPA-2234
Comentários: Neste trabalho a morfometria e a morfologia do espécime
analisado de D. bidentata está de acordo com as descrições de Bouvier (1899),
Ringuelet (1948) e Malta (1981). Uma característica marcante de D. bidentata, que a
separa das demais espécies, é a presença de apenas 2 dentes na placa basal do
maxilípede, daí o nome da espécie bidentata. Este é o primeiro registro de D. bidentata
parasitando P. castelnaeana.
Figura 07: Macho de Dolops bidentata (Bouvier, 1899) em vista dorsal.
Gênero Argulus Muller, 1785
Uma espécie ocorreu parasitando P. castelnaeana Argulus chicomendesi
Malta & Varella, 2000.
Diagnose genérica: Carapaça ligeiramente achatada inicia na base da região cefálica,
estende posteriormente como um par de lóbulos ou asas, cobre parcialmente os somitos
torácicos, varia de forma e tamanho. Cefalon fusionado ao primeiro somito torácico
42
(metassoma 1). Um par de olhos compostos. Um único e pequeno olho de náuplios
mediano. Um par de áreas respiratórias na superfície ventral da carapaça. Urossoma
com 1 segmento, bilobado posteriormente e com um par de ramos caudais. Antena e
antênula reduzidas. Porção basal da antena achatada e armada com uma garra anterior
e uma lateral, porção terminal cilíndrica com 2 ou 3 segmentos. Maxílulas modificadas
em ventosas com margens suportadas por séries de hastes quitinosas. Estilete anterior
à boca com mecanismo perfurante retrátil, alojada em uma bainha, com glândula de
veneno na base. Probóscide grande. Mandíbula completamente inserida dentro da
probóscide. Maxilas usualmente com placa basal alargada, com dentes, espinhos ou
protuberâncias e frequentemente com 2 pares de espinhos pós-maxilares. Maxilípedes
ausentes. Toracópodes 1 e 2 com epípodes, toracópodes 2, 3 e 4, dos machos, com
apêndices acessórios usados na cópula, toracópodes 4 com lobos natatórios. Urossoma
dos machos com um par de testículos alongados e o das fêmeas um par de espermatecas
na superfície ventral. Parasitas de peixes de água doce e salgada.
Diagnose específica: baseada em uma fêmea coletada e medida em mm:
comprimento total 3,0. Superfície dorsal de cor levemente esbranquiçada com
desenhos formados por pontos de pigmento castanho. Carapaça em forma de coração
mais larga que longa com comprida. Comprimento da carapaça 1,5 e 1,7de largura.
Lobos laterais da carapaça cobrem os simpóditos. Região frontal suavemente
proeminente e bem delimitada pelos sulcos antero-laterais e cefálico posterior.
Costelas inter-ocularis bem definidas. Olhos compostos grandes, bem definidos,
localizados na junção entre a região frontal e a porção principal da carapaça. Olho de
náuplio visível na linha mediana do corpo. Região frontal da carapaça com pequenos
espinhos. Material depositado: INPA 2293.
Comentários: A morfologia do espécime de A. chicomendesi analisado está de
acordo com os apresentados por Malta e Varella (2000). A morfometria foi realizada
a partir de uma fêmea jovem. Local de Infestação: superfície do corpo.
43
Figura 08: Fêmea de Argulus chicomendesi Malta & Varella, 2000 em vista dorsal.
Fonte: Malta e Varella, 2000.
Isopoda
Somente uma fêmea jovem de Braga patagonica foi encontrada parasitando as
brânquias de P. castelnaeana.
Taxonomia
Classe Malacostraca Latreille, 1802
Subclasse Eumalacostraca Grobben, 1892
Ordem Isopoda Latreille, 1817
Família Cymothoidae Leach, 1814
Gênero Braga Schiodt & Meinert, 1881
Uma espécie ocorreu parasitando P. castelnaeana, Braga patagonica Schiodt
& Meinert, 1884
Diagnose genérica: Corpo cerca de duas vezes mais longo que largo, simétrico.
Céfalo não imerso no pereonito 1; margem frontal obtusa, truncada ou aguda; bases da
antena bem separadas. Pereonito 1 duas ou três vezes mais comprido que o pereonito
7; 5 e 6 menores que o 2 e 4; coxa compacta não se estendendo além dos respectivos
pereonitos. Pereópodos longos, sétimo par frequentemente mais comprido que os
44
demais. Mandíbula sub-retangular, sem processo incisor. Pléon às vezes imerso no
pereonito 7. Pleópodos multilaminados; pleópodo I com duas lâminas, 2 com 4 e 3 –
5 com três lâminas cada. Pleotelson com forma de escudo, não quilhado; Urópodos
curtos com endópodo mais curto que o exópodo.
Diagnose específica: Corpo mais comprido que largo, superfície dorsal suave.
Cabeça triangular, às vezes mais longo do que largo, extremidade anterior branca
estreita e arredonda; não imerso profundamente no primeiro pereonito. Olhos
pequenos, redondos. Antênulas pequenas, de oito artículos, estendendo para o meio
dos olhos; antena curta de nove artículos, estendendo-se até a margem anterior do
primeiro pereonito. Péreon muito largo, largura máxima no pereonito quatro; pereonito
1 mais longo que os outros. Pereópodos de 1 a 6 com dáctilos progressivamente longos.
Sétimo menor que os outros. Pléon abruptamente curvado, mais curvado na base que
o péreon, mas alargando-se posteriormente. Pleotelson 1 ou 1 ½ de vezes mais largo
que comprido e 1 ou 1 ½ vezes mais longo que os cinco pleonitos juntos; com uma
quilha dorsal baixa presente. Urópodos mais curtos que o Pleotelson; endópodos mais
curtos que os exópodos. Material depositado: INPA-2233
Comentários: Este é o primeiro registro de B. patagonica para P. castelnaeana.
A morfologia do espécime está de acordo com Schiodt e Meinert (1884).
45
Figura 10: Fêmea jovem de Braga patagonica em vista dorsal (Escala = 1,00 mm)
4.3. Estrutura da comunidade parasitária de Pellona castelnaeana
As espécies que apresentaram maior prevalência foram Anisakis sp. (38%) e
Neoechinorhynchus (N.) sp. (20,63%). As espécies de Copepoda, Branchiura, Isopoda
e Digenea apresentaram baixa prevalência (Tabela 02).
O coeficiente de dominância, das infracomunidades de P. castelnaeana,
indicou que 80% da comunidade foi dominada por uma espécie de Nematoda, Anisakis
sp. A segunda espécie com maior coeficiente de dominância foi o Acanthocephala
Neoechinorhynchus (Neoechinorhynchus) sp. (9,6%). Estas duas espécies
representaram juntas 89,6% da comunidade total (Tabela 03).
46
Tabela 01- Espécie parasitas de Pellona castelnaeana do complexo de lagos Catalão na Amazônia brasileira
Espécie parasita N Locais de
infestação
Estágios de
desenvolvimento HP/HE P% IM A
Monogenoidea
Mazocraeoides makrodemas 14 Brânquias Adulto 10/63 15,8St 1,4 0,2
Digenea
Austrodiplostomum compactum 01 Olho Metacercária 01/63 1,58St 1 0,01
Acanthocephala
Neoechinorhynchus (Neoechinorhynchus) sp. 46 Intestino Adulto 13/63 20,63St 3,53 0,73
Nematoda
Anisakis sp. 382 Cavidade do corpo Larvas L3 24/63 38S 15,9 6,06
Copepoda
Acusicola pellonidis 31 Brânquias Adulto 6/63 9,5 St 5,1 0,49
Branchiura
Argulus chicomendesi 1 Superfície do corpo Jovem 1/63 1,58 St 1 0,01
Dolops bidentata 1 Superfície do corpo Jovem 1/63 1,58 St 1 0,01
Isopoda
Braga patagonica 1 Brânquias Jovem 1/63 1,58 St 1 0,01
N = Número total de espécimes, HP = hospedeiros parasitados, HE = hospedeiros examinados, P% = Prevalência, IM = Intensidade
Média, A = Abundância, (status comunitário) - S = Secundária, St = Satélite.
47
Tabela 02- Valores do coeficiente de dominância (DA%) para as infracomunidades de
Pellona castelnaeana, coletados no complexo de lagos Catalão
.
O status comunitário, para as espécies parasitas de P. castelnaeana, foi
constituído por uma espécie secundária e sete satélites. Apenas uma espécie de parasita
apresentou distribuição secundária, Anisakis sp. com prevalência de 38% (Tabela 01).
Espécie parasita DA (%)
Monogenoidea
Mazocraeoides makrodemas
3
Digenea
Austrodiplostomum compactum
0,2
Nematoda
Anisakis sp.
80
Acanthocephala
Neoechinorhynchus
(Neoechinorhynchus) sp.
9,6
Copepoda
Acusicola pellonidis
6,4
Branchiura
Argulus chicomendesi
Dolops bidentata
0,2
0,2
Isopoda
Braga patagonica
0,2
48
Tabela 03- Valores do índice de dispersão (ID) e índice de agregação de Green (IG),
de Pellona castelnaeana capturadas no complexo de lagos Catalão na Amazônia
brasileira
Espécie parasita ID IG Distribuição
Monogenoidea
Mazocraeoides makrodemas
1,65
0,05
Agregada
Nematoda
Anisakis sp.
20,58
0,05
Agregada
Acanthocephala
Neoechinorhynchus
(Neoechinorhynchus) sp.
3,49
0,05
Agregada
Copepoda
Acusicola pellonidis
5,78
0,15
Agregada
Em P. castelnaeana, as populações de Copepoda, Acanthocephala, Nematoda
e Monogenoidea apresentaram distribuição agregada (Tabela 05).
Em P. castelnaeana Anisakis sp. apresentou correlação negativa entre o
comprimento total e a abundância. Somente para Anisakis sp. “p” foi significativo (p
≤ 0,05) (Tabela 06).
49
Tabela 04- Valores do coeficiente de correlação por postos de Sperman (rs) e do
coeficiente de Pearson (r), para avaliar a relação entre o comprimento padrão de
Pellona castelnaeana e sua abundância (p = nível de significância).
Espécie parasita r p
Monogenoidea
Mazocraeoides makrodemas
0,20
0,10
Nematoda
Anisakis sp.
- 0,32
0,0097*
Acanthocephala
Neoechinorhynchus (N.) sp. n.
- 0,06
0,59
Copepoda
Acusicola pellonidis
0,03
0,77
(*) Valores significativos
50
5. Discussão
5.1.As espécies parasitas de Pellona castelnaeana
Três espécies parasitas eram citadas para P. castelnaeana, o Copepoda A.
pellonidis, o Branchiura D. carvalhoi e o Digenea B. pellone (Thatcher e Boeger
1983a; Malta e Varella 1983; Thatcher 2006). Neste trabalho mais sete espécies foram
encontradas parasitando P. castelnaeana. O Monogenoidea Oligochoinea,
Mazocraeidae, M. makrodemas. O Digenea A. compactum. O Nematoda Anisakis sp.
o Acanthocephala Neochinorhynchus (N.) sp. n. o Isopoda B. patagonica e os
Branchiura A. chicomendesi e D. bidentata. E, foi feito o segundo registro de
ocorrência do Copepoda A. pellonidis.
Neste trabalho foram encontradas oito espécies parasitas em P. castelnaeana.
Das três espécies já conhecidas, apenas o Copepoda A. pellonidis ocorreu. Para todas
as outras oito espécies parasitas P. castelnaeana é um novo hospedeiro. A fauna de
metazoários parasitas de P. castelnaeana, a partir deste trabalho passa a ser constituída
de 10 espécies parasitas pertencentes aos táxons: Monogenoidea, Digenea, Nematoda,
Acanthocephala, Copepoda, Isopoda e Branchiura.
As espécies de Monogenoidea da subclasse Oligochoinea, alimentam-se de
sangue de seus hospedeiros e seu aparelho de fixação é modificado de forma a
funcionar como pinças (clamps) (Eiras 1994). Espécies de Mazocraeidae foram citadas
parasitando peixes marinhos da Índia (Gupta e Krishna 1976; Gupta e Masoodi 1985),
Paquistão (Kritsky et al. 1972; e Bilqees 1973), Estados Unidos (McMalon 1963),
China (Jianying et al. 1998) e região costeira do Brasil. Espécies de Mazocraeidae são
parasitas de peixes das famílias Engraulidae, Pristigasteridae, Scianidae e Clupeidae,
todos costeiros e marinhos.
Espécies de peixes das famílias Engraulidae: Lycengraulis batesii (Günter,
1818); Jurengraulis juruensis (Boulenger, 1898); Anchoviela alleni (Myers, 1940); A.
carrikeri Fowler, 1941; A. guianensis (Eigenmann, 1912); A. jamesi (Jordan & Seale,
1926)) (FAO 1985). Da família Sciaenidae: Plagioscion squamosissimus (Heckel,
1840); P. auratus (Castelnau, 1855); P. surinamensis (Bleeker, 1873) e
P. montei Soares & Casatti, 2000, P. casattii Aguilera & Rodrigues de Aguilera, 2001.
Da família Pristigasteridae: I. amazonica, P. castelnaeana, P. flavipinnis, P. cayana e
51
P. whitehead são representantes de famílias de peixes marinhas, que ocorrem em água
doce, nos rios Orinoco, Amazonas, Mamoré, Tapajós, Jutaí, tributários do rio Negro e
Paraná (FAO 1985).
Pellona castelnaeana é um peixe de origem marinha, que invadiu
secundariamente a água doce. Algumas espécies parasitas, no primeiro momento, não
sobreviveram, outras talvez tenham extinguido. Algumas espécies permaneceram em
P. castelnaeana e co-evoluíram juntas. Mazocraeoides makrodemas é um
Monogenoidea e foi a espécie que co-evoluiu com P. castelnaeana. Todas as espécies
da Mazocraeidae parasitam peixes costeiros e marinhos, exceto M. makrodemas que
parasita um peixe de água doce, P. castelnaeana.
A reconstrução da biogeografia histórica, das espécies de Plagioscion, foi feita
através da filogenia de das espécies de Monogenoidea parasitas. Constatou-se que as
espécies de Plagioscion que invadiram a água doce são parasitadas por espécies do
mesmo gênero de Monogenoidea das que são encontradas nas espécies que se
mantiveram marinhas (Boeger e Kritsky 2003).
Três espécies de Mazocraeoides parasitam peixes marinhos, Mazocraeoides
argentinensis Suriano, 1979 parasito de Brevoortia pectinata (Jenyns, 1842) da
Argentina (Suriano 1979). Mazocraeoides georgei de B. aurea (Spix & Agassiz, 1829)
da Argentina (Alarcos e Etchegoin, 1999) e do Brasil (Kohn e Santos 1988). E, M.
ophisthonema Hargis, 1955 de Harengula clupeola (Cuvier, 1829) do Brasil (Kohn e
Santos 1988). Neste trabalho foi feito o primeiro registro de uma espécie de
Monogenoidea, Polichoinea, M. makrodemas parasito das brânquias de um peixe de
água doce, P. castelnaeana.
A primeira espécie de Monogenoidea, Oligochoinea, Dactylogiridae, citada para
um peixe, do gênero Pellona foi Telethecium paniculum Kritsky, Van Every & Boeger,
1996, parasito das cavidades nasais de P. flavipinnis (Kritsky et al. 1996). Neste
trabalho não ocorreu nenhuma espécie de Oligochoinea parasitando P. castelnaeana.
Nas cavidades nasais não foi encontrada nenhuma espécie parasita.
Austrodiplostomum compactum foi citado parasitando os olhos de várias
espécies de peixes: Hoplias malabaricus (Machado et al. 2005; Paes et al. 2010b;
Ramos et al. 2013; Belei et al. 2013); Metynnis maculatus (Kner, 1858) (Paes et al.
52
2010b); Piaractus mesopotamicus (Holmberg, 1887) (Ramos et al. 2013);
Serrasalmus maculatus (Kner, 1858) (Yamada et al. 2008); Leporinus amblyrhynchus
Garavello & Britski, 1987 (Ramos et al. 2013); Schizodon nasutus Kner, 1858 (Paes
et al. 2010b; Ramos et al. 2013); Cyphocharax gilbert (Quoy & Gaimard, 1824)
(Abdallah et al. 2005); Auchenipterus osteomystax (Miranda Ribeiro, 1918) (Yamada
et al. 2008); Trachelyopterus striatulus (Steindachner, 1877) (Mesquita et al. 2011);
Hoplosternum littorale (Hancock, 1828) (Ramos et al. 2013); Hypostomus hermanni
(Ihering, 1905) (Zica et al. 2011); H. iheringii (Regan, 1908) (Zica et al. 2011); P.
nattereri, Serrassalmus elongatus Kner, 1858, Acestrorhynchus falcirostris (Cuvier,
1819), Satanoperca jurupari (Heckel, 1840), Geophagus surinamensis (Bloch, 1791),
Crenicichla johanna Heckel, 1840, Mesonalta festivus (Heckel, 1840), P.
squamosissimus Loricariichthys acutus Valenciennes, 1840, Pterygoplichthys
pardalis (Castelnau, 1855), Pimelodus bloch Valenciennes, 1840 e Pellona
castelnaeana Valenciennes, 1847 (Souza et al. 2017).
As metacercária A. compactum não têm especificidade parasitária. Elas podem
parasitar qualquer espécie de peixe que possibilite ao parasita chegar ao hospedeiro
final (Souza et al. 2017). Cerca de 24 espécies de peixes são citadas como hospedeiras
intermediárias de A. compactum. Neste trabalho, apenas um espécime de A.
compactum foi coletado dos olhos de P. castelnaeana. Este é o segundo registro de A.
compactum parasitando P. castelnaeana, o primeiro foi de Souza et al. (2017).
Espécies de Nematoda da família Anisakidae foram citadas parasitando mais de
160 espécies de peixes marinhos. A maioria, teleósteos capturados em todos os
continentes (López Sabater e López Sabater 2000). Nestes peixes, espécimes adultos
de Anisakidae foram encontradas no estômago e intestino. Um grande número de
metacercárias encapsuladas foram encontradas nas vísceras e músculos somáticos.
(Berland 2006).
Espécies da Anisakidae também parasitam peixes de água doce. Na Amazônia,
larvas L3 de Anisakis sp. foram citadas parasitando sete espécies de peixes.
Pygocentrus nattereri (Morais 2011), A. falcirostris (Dumbo 2014); Osteoglossum
bicirrhosum (Cuvier, 1829) (Pelegrini 2013); P. squamosissimus (Fontenele et al.
2016); Serrasalmus altispinis Merckx, Jégu & Santos, 2000, Rhaphiodon vulpinus
53
Spix & Agassiz, 1829 (Morey 2017) e Cichla monoculus (Spix & Agassiz, 1831)
(Santana 2013). A presença de larvas no estágio L3 de Anisakis sp., em diferentes
espécies de peixes, indica a baixa especificidade desta espécie parasita por hospedeiros
intermediários.
Nos peixes teleósteos, geralmente as larvas de Anisakidae L3 ou L4 abandonam
o tubo digestivo, de seus hospedeiros, para alojarem-se sobre o mesentério, ou em
órgãos internos. Em alguns casos, podem se deslocar do trato gastrointestinal dos
peixes, para a musculatura e lá enrolam em forma de espirais e encistam. Assim podem
permanecer com a capacidade de infectar num período superior a três anos (López
Sabater e López Sabater, 2000; Gonzales et al. 2001). Neste trabalho todas as larvas
L3 de Anisakis sp. foram encontradas parasitando a cavidade gastrointestinal,
enroladas em espiral, formando cistos, na superfície externa do estômago e intestino.
As espécies de Anisakidae podem ser um problema de saúde pública. A doença,
anisakiose, pode ser adquirida ao ingerir larvas L3 de pescado cru ou malcozido. O
termo "anisakíase" refere-se a doenças causadas por parasitas da família Anisakidae e
o termo "anisakiose" designa a infecção parasitária, do tubo digestivo, causada pela
ingestão de larvas do gênero Anisakis. Esta doença caracteriza-se por uma infiltração
eosinofílica, que evolui para a formação de granulomas no trato digestivo do homem
(Armentia et al. 2006; Ferreira 2008; Daschner et al. 2000; Kassai et al. 1988).
A reação inflamatória é consequência da perfuração das larvas na mucosa da
parede do tubo digestivo. Há a formação de granuloma eosinofílico e manifestando-se
por dor abdominal, náuseas e vómitos, nas 12 horas após a ingestão de peixe cru.
Mesmo se as larvas L3 forem consumidas mortas, também podem causar danos, há
reações alérgicas provocadas pela resposta imunológica desencadeada pelo potencial
antigênico das partículas parasitárias (Armentia et al. 2006; Ferreira, 2008; Daschner
et al. 2000; Kassai et al., 1988). As espécies que mais causam infecções em humanos
são Anisakis simplex Rudolphi, 1809 e Pseudoterranova decipiens (Krabbe, 1878)
(Audicana e Kennedy, 2008).
A contaminação de humanos, por larvas de Anisakis sp., parasito de P.
castelnaeana, no estado do Amazonas, será muito improvável. Primeiro porque P.
castelnaeana não é um peixe comercial, não é encontrado facilmente nos mercados e
54
feiras. É muito pouco consumido nos centros urbanos. É consumido pelos ribeirinhos,
mas estes não têm o costume de comer peixe cru ou mal- cozido. Assim a ocorrência
de "anisakiose" via P. castelnaeana, na região, seria muito improvável.
A abundância de larvas, de uma espécie de parasito, em uma população de
peixes, indica que aquela espécie atua como hospedeira intermediária ou paratênica
dessa espécie de parasita. E, o hospedeiro, ocupa posição intermediária na teia
alimentar (Luque e Poulin 2007; Luque et al. 2008). Neste trabalho os dados indicaram
que P. castelnaeana é hospedeira intermediária de Anisakis sp. É a espécie que
apresentou a maior prevalência 38%, a maior abundância e maior coeficiente de
dominância 80%. Anisakis sp. é a espécie parasita mais importante de P. castelnaeana.
Para o Brasil são citadas oito espécies de Neoechinorhynchus
(Neoechinorhynchus): N. (N.) buttnerae Golvan, 1956; N. (N.) curemai Noronha,
1973; N. (N.) macronucleatus Machado Filho, 1954; N. (N.) paraguayensis Machado
Filho, 1959; N. (N.) pimelodi Brasil-Sato & Pavanelli, 1998; N. (N.) pterodoridis
Thatcher, 1981; N.(N.) veropesoi Melo et al. 2013 e N. (N) inermis Porto, Souza e
Malta, 2017 (Amin, 2002; Thatcher, 2006; Santos, 2008; Porto et al., 2017).
Para a Amazônia são citadas cinco espécies de Neoechinorhynchus
(Neoechinorhynchus): N. (N.) buttnerae Golvan, 1956, N. (N.) pterodoridis, N.(N.)
veropesoi; N. (N) curemai e N. (N) inermis (Noronha 1984; Martins et al. 2000,
Thatcher 2006, Santos et al. 2013; Porto et al. 2017).
As fases larvais das espécies de Acantocephala não são livres. O ovo com o
embrião é lançado ao meio, os hospedeiros intermediários, que podem ser espécies de
Amphipoda, Copepoda, Ostracoda ou peixes predam os ovos. No trato digestivo
eclode uma larva acântor, que passa para uma jovem acantela, elas encistam e o
hospedeiro intermediário, ao ser predado pelo hospedeiro definitivo o ciclo se
completa (Olsen 1978).
Neoechinorhynchus (Neoechinorhynchus) buttnerae é parasito específico de
Colossoma macropomum (Cuvier, 1818), o peixe mais importante na criação o
comercial na região Norte. E, um dos maiores problemas para sua criação, acerca de
17 anos, é a alta taxa de infestação por N. (N.) buttnerae (Malta et al. 2001)
55
O primeiro ciclo de vida de uma espécie de Acanthocephala da região
Neotropical foi estudado estado do Amazonas. Peixes de uma criação foram analisados
e a prevalência foi de 100%. O hospedeiro intermediário foi uma espécie de Ostracoda
da família Cyprididae, Cypridopsis vidua (O.F. Müller, 1776). Foi encontrado um total
de onze estágios larvais, uma fase de acântor, e dez fases de acantela e o 11º estágio o
infectante. Todos os estágios foram encontrados numa única espécie de Ostracoda
(Lourenço 2017; Lourenço et al. 2018).
A localização e o papel de determinado hospedeiro, no ecossistema, constituem
variáveis importantes para a compreensão das relações que se estabelecem em uma
associação parasitária (Ferreira et al. 2012). Pellona castelnaeana é parasitada ao
predar peixes pequenos, que são os hospedeiros intermediários e estão infestados com
a acantela. No trato digestivo, a acantela desenvolve-se passando a fase adulta N. (N)
sp. Com este trabalho foi conhecida a primeira espécie de Acanthocephala de P.
castelnaeana.
Treze espécies do gênero Acusicola são conhecidas. Elas ocorrem nos Estados
Unidos (Roberts 1965), América Central (Amado e Rocha 1996; Cressey e Collette
1970; El-Rashidy & Boxshall 1999) e norte da América do Sul Cressey & Collette,
1970; Thatcher, 1984; Thatcher e Boeger, 1983a; 1983b; Amado e Rocha, 1996)
(Araújo e Boxshall 2001). As espécies de Acusicola foram descritas de peixes das
famílias: Clupeidae, Engraulidae, Cichlidae, Belonidae e a maioria foi encontrada no
Brasil (El-Rashidy e Boxshall 1999),
Todas as famílias dos peixes hospedeiros de Acusicola spp. têm representantes
que ocorrem na água doce, salobra e salgada. Esta é uma característica de seus
hospedeiros. Para o Brasil são citadas nove espécies de Acusicola e para a Amazônia
sete: A. cunula Cressey, 1970; A. lycengraulidis Thatcher & Boeger, 1983; A.
pellonidis Thatcher & Boeger, 1983; A. tucunarense Thatcher, 1984; A. paracunula
Motta Amado & Rocha, 1996; A. spinulosa Motta Amado & Rocha, 1996 e A. rotunda
Motta Amado & Rocha, 1996.
Esta é a primeira vez que A. pellonidis é citada após a sua descrição, onde 18
espécimens foram coletadas dos filamentos branquiais de P. castelnaeana capturadas
no rio Amazonas próximo a Manaus (Thatcher e Boeger 1983b). Neste trabalho foram
56
coletados e analisados 31 espécimes, também parasitando as brânquias de P.
castelnaeana capturadas próximas a localidade tipo de A. pellonidis. Todas as medidas
e características estão de acordo com as encontradas por Thatcher e Boeger (1983).
Treze espécies de Argulus são citadas para o Brasil (Malta 1998; Luque et al.
2013). Cinco são citadas para a Amazônia: A. multicolor Stekhoven, 1937; A. pestifer
Ringuelet, 1948 A. juparanaensis Lemos de Castro, 1950; A. amazonicus Malta &
Silva, 1986; A. chicomendesi Malta & Varella, 2000 (Malta 1982a; 1983; 1984; 1998;
Malta e Silva 1986; Malta e Varella 2000).
Argulus chicomendesi foi citado parasitando: C. macropomum, Prochilodus
nigricans (Agassiz, 1829), Pseudoplatystoma tigrinum (Valenciennes, 1840),
Hipophtalmus edentatus Spix, 1829, P. nattereri, S. fasciatum e Brycon amazonicus
(Cope, 1872) (Malta 2000; Silva 2010). Neste trabalho foi feito o primeiro registro de
A. chicomendesi parasitando P. castelnaeana.
Atualmente são conhecidas doze espécies de espécies do gênero Dolops. Dez
ocorrem na América do Sul: D. geayi (Bouvier, 1897), D. discoidalis (Bouvier, 1899),
D. bidentata (Bouvier, 1899) D. carvalhoi Castro, 1949, D. nana Bouvier, Castro,
1950, D. intermedia Silva, 1980, D. kollari Heller, 1847 D. striata (Bouvier, 1899),
D. longicauda Heller, 1857, D. reperta (Bouvier, 1899). Uma na África D. ranarum
(Stulhmann, 1892) e uma na Austrália D. tasmanianos Fryer, 1969 (Walter e Boxshall
2018).
Dolops bidentata foi citado parasitando: S. fasciatum Spix & Agassiz, 1829,
Rhitiodus microlepis Kner, 1858, Pyaractus brachypomus (Cuvier, 1818), P. nattereri
e A. ocellatus (Malta 1982a; Atroch 2016). Neste trabalho foi feito o primeiro registro
de D. bidentata parasitando P. castelnaeana. Argulus chicomendesi e D. bidentata
foram citadas como espécies parasitas que ocorreram simultaneamente em A.
falcirostris capturados em lagos de várzea da Amazônia brasileira (Dumbo 2014).
Neste trabalho também ocorreu o parasitismo simultâneo de A. chicomendesi e D.
bidentata, em um único hospedeiro, de P. castelnaeana.
Muitas espécies de peixes são parasitadas por espécies de Isopoda,
Cymothoidae. Os isópodes alimentam-se de sangue, parasitam a cavidade bucal, a
câmara branquial a superfície do corpo e as nadadeiras. Seu ciclo de vida é monoxeno
57
(Ramdane et al. 2007). Seis espécies do gênero Braga Schiodt & Meinert, 1884 são
conhecidas, B. amapaensis Thatcher, 1996; B. bachmanni Stadler, 1972; B. cichlae
Schiodt & Meinert, 1881; B. fluviatilis Richardson, 1911; B. nasuta Schiodt &
Meinert, 1881; e B. patagonica Schiodt & Meinert, 1884.
Braga patagonica foi registrada parasitando a cavidade branquial de
Pygocentrus nattereri Kner, 1858 (Morais, 2013), Salminus hilarii Valenciennes, 1850
e Hoplias malabaricus (Bloch, 1794) (Thatcher, 2006). Este é o primeiro registro de
B. patagonica parasitando P. castelnaeana. Braga patagonica é a única espécie de
Isopoda registrada parasitando um peixe da família Pristigasteridae.
5.2. Estrutura da infracomunidade de espécies parasitas de Pellona
castelnaeana
Em trabalhos com a fauna de parasitos de peixes piscívoros do rio Solimões,
as maiores prevalências ocorreram nas espécies de Monogenoidea. Em duas espécies
de Cichlidae, A. ocellatus foi Gussevia asota Kritsky, Thatcher & Boeger, 1989 com
60% e A. crassipinnis o G. rogersi Kritsky, Thatcher & Boeger, 1989 com 79,12%
(Atroch 2016). Em duas espécies de Pimelodidae, P. fasciatum Linnaeus 1840 e P.
tigrinum Valenciennes 1840 foi Vancleavius fungulus (P=100%) Kritsky, Thatcher &
Boeger, 1986 (Lopes 2011).
Em uma espécie de Osteoglossidae, O. bicirrhosum capturados no rio Solimões
a prevalência foi de 100% para todas as espécies de Monogenoidea, exceto G.
planacrus Kritsky & Thatcher, 1983 que foi de 50%. Mas nos O. bicirrhosum
capturados no rio Negro, as larvas de Anisakidae do mesentério, foram as que
apresentaram a maior prevalência, 100% (Pelegrini 2013).
Neste trabalho, com P. castelnaeana, somente uma espécie de Monogenoidea
ocorreu, o M. makrodemas. Ela apresentou a maior prevalência 16,8%, entre as
espécies ectoparasitas, nas outras espécies as prevalências foram muito baixas. O
Copepoda A. pellonidis 9,5%; os Branchiura A. chicomendesi 1,58% e o D. bidentata
1,58%; o Isopoda B. patagonica 1,58% e o Digenea A. compactum 1,58%. As maiores
prevalências foram das espécies de endohelmintos: Anisakis sp. 38% e
Neoechinorhynchus (N.) sp. 20,63%.
58
Em O. bicirrhosum do rio Negro, as larvas de Anisakidae foram as que
apresentaram a maior prevalência, 100% (Pelegrini 2013). Apesar de serem
hospedeiros muito diferentes, um Pristigasteridae o outro Osteoglossidae. Um
capturado no rio Solimões, água branca, o outro no rio Negro, águas limnologicamente
muito diferentes. Ambos tiveram em comum, uma espécie parasita de um mesmo
táxon, Nematoda e da mesma família Anisakidae, em P. castelnaeana, Anisakis sp. O
que eles têm em comum é predarem uma espécie de peixe, que se alimenta de um
copépode que é o segundo hospedeiro intermediário de uma espécie de Anisakidae. E,
P. castelnaeana e O. bicirrhosum são os hospedeiros definitivos.
A dispersão das espécies parasitas, entre seus hospedeiros, não obedece a
padrões homogêneos. Ela apresenta características que determinam a ocorrência, em
uma comunidade, de um pequeno número de indivíduos parasitando uma elevada
quantidade de parasitos e muitos indivíduos com baixa intensidade de infestação
(Ferreira et al. 2012).
O padrão de distribuição agregado possibilita maior encontro entre os
espécimes de parasitos, facilitando sua reprodução. Porém, se os parasitos forem
heteroxenos, a agregação pode ser explicada através da susceptibilidade e tolerância
dos organismos hospedeiros às infestações, e também pelas diferentes formas de
contato dos hospedeiros com os parasitos (Anderson e Gordon 1982).
Neste trabalho, M. makrodemas, Anisakis sp., Neoechinorhynchus (N) sp. e A.
pellonidis apresentaram distribuição agregada. Como este padrão de distribuição
possibilita maior encontro entre os espécimes de parasitos, para as duas espécies
monoxenas, M. makrodemas e A. pellonidis o encontro dos hospedeiros foi facilitado,
pois P. castelnaeana forma cardumes e está proximidade de hospedeiros facilita o
encontro das espécies parasitas com seus hospedeiros. E, como para as duas espécies
heteroxenas, Anisakis sp., Neoechinorhynchus (N) pellonis, a infestação se dá pela
ingestão de hospedeiros intermediários contaminados com os estágios larvais dos
parasitas. Pellona castelnaeana apresentou susceptibilidade e tolerância às infestações
destas espécies.
O coeficiente de dominância indica o grau de importância de uma espécie em
relação ao conjunto da comunidade parasitária (Serra-Freire 2002). Neste trabalho, os
59
dados indicaram que a espécie dominante na infracomunidade de parasitos de P.
castelnaeana foi o Nematoda Anisakis sp. com 80%. Mazocraeoides makrodemas, A.
compactum, Neoechinorhynchus (N) sp., A. pellonidis, D. bidentata, A. chicomendesi
e B. patagonica apresentaram baixos índices de Dominância. Este fato corrobora com
a hipótese de que muitos hospedeiros abrigam poucos parasitos e poucos hospedeiros
abrigam um grande número de parasitos (Anderson e Gordon 1982).
Correlações são influenciadas por restrições na fisiologia e imunologia do
hospedeiro e pela dinâmica de distribuição das populações hospedeiras. E, por eventos
estocásticos e/ou interações bióticas como competição, regulação dependente de
intensidade, inimigos naturais e dieta. Tais restrições evitam altas intensidades,
abundância e riqueza de espécies parasitas nos peixes (Case e Cody 1987; Alves
e Luque 2006; Bellay et al. 2013).
Correlações não significativas entre comprimento e intensidade e abundância
foram registradas por Dumbo, 2014 em A. falcirostris, somente em Anisakis sp
(rs=0,345; p<0,05) houve correlação positiva significativa. Neste trabalho não houve
correlação entre abundância e comprimento padrão de P. castelnaeana. Exceção foi
registrada em Anisakis sp. que apresentou correlação fraca negativa significativa entre
comprimento padrão e abundância de parasitas (r = - 0,32, p < 0,0097).
Nas espécies endoparasitas, correlações negativas, possivelmente estão
relacionadas à dieta do hospedeiro (Dumbo, 2014). Pellona castelnaeana é um peixe
piscívoro e preda suas presas engolindo-as inteiras. Suas presas são hospedeiras
intermediárias de espécies parasitas e as formas larvais ingeridas vão completar o ciclo
de vida em P. castelnaeana que é o hospedeiro definitivo de Neoechinorhynchus (N)
sp. n. e intermediário de Anisakis sp.
A ordem Clupeiformes é formada por peixes marinhos. Pellona castelnaeana é
um de seus representantes, é uma das espécies que invadiu secundariamente a água
doce. A sua fauna de espécies parasitas é originalmente marinha e espécies de cinco
táxons mantiveram-se como seus parasitos na água doce. Uma espécie de
Monogenoidea, M. makrodemas e três espécies de táxons cosmopolitas. O
Acanthocephala Neoechinorhynchus (N.) sp.; o Nematoda Anisakis sp.; uma espécie
de Branchiura, A. chicomendesi. E, uma espécie de Copepoda, A. pellonidis, que não
60
é cosmopolita, mas é parasito de peixes eurialinos que ocorrem em água doce, salobra
e salgada. Somente duas espécies parasitas são exclusivamente de água doce, o
Digenea A. compactum e o Branchiura D, bidentata. Estas duas foram adquiridas no
ambiente de água doce
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