In: UFU, ano 30 – tropeçando universos (artes, humanidades, ciências) – Jacy Seixas, Josianne Cerasoli (orgs.). Uberlândia, EDUFU,

2008. 664p. Del-Claro,K: 599-614pp.

Biodiversidade Interativa: a ecologia comportamental e de interações

como base para o entendimento das redes tróficas que mantém a

viabilidade das comunidades naturais.

Kleber Del-Claro

Universidade Federal de Uberlândia, Instituto de Biologia, Laboratório de Ecologia Comportamental e de

Interações (L.E.C.I.). www.leci.ib.ufu.br

Uma breve introdução à biodiversidade e conservação

Os estudos de biodiversidade têm sido um dos principais focos de atenção dos

esforços para a conservação de áreas naturais desde a segunda metade do século passado

(WILSON 1988, PEARSON 1994, DEL-CLARO 2004). Na sua busca por padrões na

biodiversidade, os pesquisadores têm sugerido a investigação em vários níveis ou unidades de

estudo, incluindo as comunidades ecológicas (HUNTER et al. 1988), composição hierárquica

nos diferentes níveis de organização (NOSS 1990), classificação cladística (VANE-WRIGHT

et al. 1991) e também grupos de espécies relacionadas taxonomicamente (HOLLOWAY &

JARDINE 1968). Assim sendo, o estudo da biodiversidade, tem grande complexidade.

Entretanto, cabe lembrar que devido às pressões públicas e políticas, esses estudos têm sido

muitas vezes superficiais e imediatistas, tentando apenas dar respostas a problemas urgentes

(MAGUIRE 1991). Desta maneira, os programas para a conservação de sistemas naturais têm

tido uma orientação principal no sentido de buscar a preservação da variação genética dentro

das populações, assumindo esta como a ferramenta central da manutenção da diversidade de

espécies e da funcionalidade dos ecossistemas (THOMPSON 1997, OLIVEIRA & DEL-

CLARO 2005). Por esses motivos, até recentemente, uma visão de biodiversidade apenas

geral, no nível da paisagem, prevaleceu (DEL-CLARO 2004).

Em uma perspectiva mais recente e realista, a diversidade passou a ser vista e avaliada

também no sentido de abranger a extrema riqueza inerente às interações entre animais e

plantas, incluindo não somente as relações tróficas, mas também aspectos das histórias de

vida, biologia e comportamento das espécies relacionadas (PRICE 2002, DEL-CLARO

2004). É neste novo universo que temos trabalhado nas últimas duas décadas nos cerrados que

se avizinham à Universidade Federal de Uberlândia (UFU). Nesta breve revisão serão

apresentados os principais resultados obtidos, exemplificando não apenas os avanços

científicos alcançados, mas também o papel desses estudos na formação e fortalecimento de

grupos de pesquisa e pós-graduação na UFU. Os exemplos apresentados são resultados de

trabalhos individuais do coordenador do grupo de Pesquisas em Ecologia Comportamental e

de Interações (CNPq/UFU – desde 1996) e também dos mais de 40 bacharelandos e

estudantes de iniciação científica, 30 mestres, doutores e pós-doutores, orientados pelo autor

deste texto, aos quais agradece antecipadamente por toda a sua dedicação e amor às ciências

naturais.

Plantas: herbívoros versus defesas.

A grande diversidade de espécies vegetais característica das comunidades tropicais,

tem sido atribuída a padrões espaciais de mortalidade de sementes e plantas jovens, resultante

da ação de herbívoros (veja MARQUIS & BRAKER, 1994; DEL-CLARO 2004;

THOMPSON 2005 e referências nestes). Animais pastadores, comedores de brotos, insetos

fitófagos, insetos sugadores como percevejos, animais granívoros, frugívoros, os que se

alimentam de raízes, flores e etc (Figura 1), são considerados herbívoros (CRAWLEY, 1983).

Algumas vezes a herbivoria pode levar à morte da planta hospedeira e sua virtual extinção

(BENNET & HUGHES, 1959). Assim sendo, os vegetais desenvolveram diferentes

estratégias para combater a ação dos herbívoros, que podem ser divididas em defesas

químicas, como a presença de látex, alcalóides ou outras substâncias que conferem toxidez ou

impalatabilidade às plantas e defesas físicas, como a presença de tricomas, espinhos e outras

modificações morfológicas (CRAWLEY, 1983; DAVIDSON & McKEY, 1993; MARQUIS

& BRAKER, 1994; AGRAWAL & RUTTER, 1998; STRAUSS & IRWIN 2004 para outros

exemplos e referências). Pode haver também defesas fenológicas e/ou desenvolvimentais, tais

como crescimento vegetativo ou florescimento em épocas desfavoráveis aos herbívoros

(MARQUIS & BRAKER, 1994; FUENTE & MARQUIS 1999; OLIVEIRA & DEL-CLARO

2005). Há hipóteses considerando que plantas tropicais possuam defesas mais eficientes

contra a herbivoria do que plantas de climas temperados, devido a uma maior diversidade e

atividade dos herbívoros nos trópicos (BOLSER & HAY, 1996).

Figura 1. Herbívoros. A) Abelha (Centridinae) coletando óleos em flores de Malpiguiaceae. B) Membracídeo

sugando caule de Araliaceae. C) Lagarta de borboleta comendo folha de Sapotaceae. D) Perfuração em fruto

samaróide de Malpighiaceae feita por besouro (Coleoptera).

As plantas também podem receber proteção contra predadores, parasitas, doenças,

toxinas e ocasionalmente competidores, associando-se a algumas espécies de animais

(BOUCHER et al., 1982). Mutualismos entre plantas e formigas, por exemplo, são sistemas

simbióticos, algumas vezes obrigatórios (BOUCHER et al. 1982; KEELER, 1989), nos quais

as plantas podem fornecer: 1 - local para nidificação (como troncos ocos, domátias, ramos

mortos) e alimento (exudações ou corpúsculos nutritivos) para as formigas (JANZEN, 1966);

2 - somente local para nidificação (BEQUAERT, 1922); 3 - somente alimento (BENTLEY,

1977; DEL-CLARO et al. 1996). Em todos os casos o comportamento predatório e a

agressividade das formigas reduz o nível de dano causado nas plantas pelos herbívoros (veja

também CARROL & JANZEN, 1973; BUCKLEY, 1987a, 1987b; DAVIDSON & McKEY,

1993; HEIL et al., 2001; DEL-CLARO, 2004; KORNDÖRFER & DEL-CLARO 2006).

Sistemas “formigas-plantas-outros artrópodes” têm sido apontados como modelos para

uma melhor compreensão da “biodiversidade interativa” (THOMPSON, 1994, 1997; 2005). A

diversidade de relações bióticas em uma dada localidade parece ser a ferramenta fundamental

para o desenvolvimento de estratégias para a manutenção da viabilidade das comunidades

naturais (THOMPSON, 2005; OLIVEIRA & DEL-CLARO, 2005). Ao que parece, relações

mutualísticas são exemplos de coevolução entre espécies ou grupos de espécies, havendo

grande conservadorismo filogeográfico e filogenético nessas associações (THOMPSON,

2005). No entanto, tais aspectos não foram investigados até o momento para associações entre

formigas-plantas e, em especial, nos trópicos americanos.

Nectários extraflorais (NEFs): os primeiros estudos no cerrado.

O néctar extrafloral é o tipo de alimento que mais comumente as plantas oferecem

para as formigas (Figura 2). Há muitas definições para nectários extraflorais (NEFs), mas

aquela que define estes nectários como sendo aqueles que não estão envolvidos com a

polinização (e.g. FIALA & MASCHWITZ, 1991) talvez seja a mais simples e correta. A

presença de NEFs já foi descrita em mais de 93 famílias de angiospermas (ELIAS, 1983;

KOPTUR, 1992; KOPTUR et al., 1998) e para pelo menos 2.200 espécies de plantas

(KEELER, 1989). Estas glândulas secretam néctar que atrai formigas de muitos taxa,

principalmente Myrmicinae, Formicinae e Dolichoderinae (OLIVEIRA & BRANDÃO, 1991;

OLIVEIRA & PIE, 1998). Alguns autores têm demonstrado que as associações entre formigas

e NEFs são benéficas para as plantas (veja BRONSTEIN 1994, 1998, DEL-CLARO 2004

para revisões). Nestes casos as formigas que se alimentam nestes nectários protegem as

plantas contra a ação de diversos herbívoros (e.g. BENTLEY, 1977; HORVITZ &

SCHEMSKE, 1984; KOPTUR, 1984, FUENTE & MARQUIS, 1999). Apesar disso,

O'DOWD & CATCHPOLE (1983) e RASHBROOK et al. (1992) mostraram que em alguns

sistemas as formigas não diminuem a herbivoria de plantas com NEFs. Assim sendo, o papel

dos NEFs contra a herbivoria é ainda assunto de discussões (RUDGERS & GARDENER,

2004).

Figura 2. Formiga Ectatomma se alimentando em nectário extrafloral de Peixotoa tomentosa (Malpighiaceae -

A) e transportando gota de néctar entre as mandíbulas (B).

Plantas que possuem NEFs podem representar mais de 31% dos indivíduos e 25% das

espécies da flora arbórea dos cerrados do Brasil (OLIVEIRA & OLIVEIRA-FILHO, 1991).

Embora o cerrado seja uma vegetação bem definida, ocupando 25% do território brasileiro,

relativamente poucos estudos têm examinado as relações entre plantas e insetos nesta

vegetação. Aproximadamente 30% de todos os estudos feitos no cerrado, têm interesse na

exploração agrícola do solo ou no extrativismo (OLIVEIRA & MARQUIS, 2002).

OLIVEIRA et al. (1987) foram os primeiros a apresentar evidências experimentais sugerindo

que formigas teriam o potencial para deter herbívoros em plantas com NEFs no cerrado.

COSTA et al. (1992) demonstraram que formigas diminuem significativamente a herbivoria

foliar em Qualea grandiflora Mart. (Vochysiaceae), uma árvore do cerrado que possui NEFs.

DEL-CLARO et al. (1996) trabalhando com Qualea multiflora Mart. (Vochysiaceae),

demonstraram experimentalmente, através da exclusão de formigas das plantas tratamento e

da manutenção de sua presença nas plantas controle, que as formigas visitantes dos nectários

extraflorais de Q. multiflora, reduziram significativamente a herbivoria de folhas e botões

florais (Figura 3). A ação das formigas contra o principal herbívoro, o coleóptero

Macrodactylus pumilio Burm. (Scarabeidae), que come partes florais, aumentou em 40% a

produção de frutos de Q. multiflora (DEL-CLARO et al., 1996). Este foi o primeiro estudo do

Laboratório de Ecologia Comportamental e de Interações da UFU nos cerrados de Uberlândia,

foi também o primeiro a demonstrar para os Neotrópicos que além de protegerem as partes

vegetativas das plantas, formigas atraídas por NEFs poderiam aumentar significativamente o

valor adaptativo (capacidade de deixar descendentes férteis) das plantas que visitam.

Recentemente, em outro estudo pioneiro desenvolvido na Estação Ecológica do Panga,

pertencente à Universidade Federal de Uberlândia, KORNDÖRFER & DEL-CLARO (2006)

demonstraram que as plantas podem modificar sua estratégia de defesa contra a ação de

animais herbívoros ao longo do tempo. O orientador e a mestranda do Programa de Pós-

graduação em Ecologia e Conservação de Recursos Naturais da UFU demonstraram que em

Lafoensia pacari, uma Lythraceae com NEFs no cerrado, as formigas reduzem a herbivoria de

folhas jovens, mas que na ausência das formigas as plantas investem em defesas físicas e

estruturais, como o acúmulo de silício. Este tipo de estratégia, parece ser uma resposta das

plantas à ação da herbivoria, caracterizada atualmente como “defesa induzida” (sensu

KARBAN & BALDWIN 1997). Enquanto as folhas jovens estão produzindo néctar que atrai

as formigas e afasta os insetos que devoram as folhas e flores das plantas, não há acúmulo de

silício nos tecidos vegetais. No entanto, quando as folhas são herbivoradas e não há formigas,

as plantas respondem ao ataque, passando a absorver silício do solo que vai sendo acumulado

nas folhas, endurecendo os tecidos e os tornando duros demais para serem consumidos pela

maioria dos herbívoros (Figura 4).

Figura 3. Ramos de Qualea multifora (Vochysiaceae) em flor (no alto à esquerda) e no detalhe (no alto à

direita), formiga Ectatomma (Ponerinae) se alimentando em nectário extrafloral da planta. O néctar é rico em

água, açúcares e alguns aminoácidos. Abaixo, adaptação dos resultados de Del-Claro et al. 1996, mostrando que

a herbivoria aumenta com grande significância estatística nas plantas onde o acesso das formigas é impedido

(barras vermelhas – figura abaixo e à esquerda). A figura abaixo à direita, mostra que há redução significativa da

produção de frutos na ausência de formigas (barras vermelhas). Plantas com formigas (barras azuis) chegam a

produzir 40% mais frutos a partir dos botões formados.

Figura 4. Plantas respondem à ação de herbívoros. Korndörfer e Del-Claro (2006) mostraram que a planta

Lafoensia pacari (Lythraceae) do cerrado, possui nectários extraflorais (acima e no detalhe), que atrai formigas.

Nos três primeiros meses de vida das folhas, enquanto os NEFs estão ativos, as formigas visitam e protegem as

plantas, reduzindo a perda foliar para os herbívoros (abaixo, à esquerda – plantas com formigas em azul e sem

formigas em vermelho). No entanto, quando os NEFs ficam inativos, ou quando as formigas não visitam as

plantas, o vegetal começa a acumular silício e a tornar suas folhas mais duras, reduzindo a herbivoria, agora com

uma defesa física (abaixo à direita).

Interações Multitróficas: plantas, hemípteros, fomigas e animais associados.

Interações entre plantas, formigas e hemípteros (Auchenorryncha e Sternorryncha) são

significativas para a biodiversidade interativa nos cerrados e nos sistemas ecológicos em geral

por muitas razões. Como um sistema onde várias espécies interagem simultaneamente, elas

proporcionam uma ligação entre os estudos de história natural de cada espécie participante

(veja WOOD, 1983; BOUCHER, 1985; NAULT & MADDEN, 1985; BUCKLEY, 1987 a,

1987 b) e por outro lado permitem estudos da comunidade como um todo e de padrões e

processos em ecossistemas (BRONSTEIN, 1998; DEL-CLARO & OLIVEIRA, 1999, 2000;

OLIVEIRA Et Al. 2002; DEL-CLARO, 2004; OLIVEIRA & DEL-CLARO 2005). Estas

interações, geralmente multitróficas como tem demonstrado os estudos do L.E.C.I.

(Laboratório de Ecologia Comportamental e de Interações) da UFU (DEL-CLARO, 2004),

podem também proporcionar um sistema modelo para estudos de genética de populações e

evolução (BUCKLEY, 1987b). O significado econômico deste tipo de estudo é enorme. Por

exemplo, o arroz representa aproximadamente a metade da dieta alimentar da população

humana mundial e as duas maiores pragas do arroz são ambas hemípteros (SOGAWA, 1982;

HEINRICHS, 1986).

Nas relações entre plantas e hemípteros, normalmente os insetos consomem seiva do

floema e algumas vezes retiram compostos secundários específicos da planta, os quais

utilizam para adquirir toxidez ou impalatabilidade (Van EMDEN, 1972; 1978). As plantas por

sua vez perdem metabólitos e água, sofrem danos em seus tecidos e muitas vezes são

infectadas por patógenos como bactérias, vírus, fungos, micoplasmas e organismos similares,

transmitidos pelos homópteros (veja D'ARCY & NAULT, 1982; PLUMB & THRESH, 1983;

WOOD, 1983; MUKHOPADYAY, 1984; SYLVESTER, 1984; BUCKLEY, 1987 a; 1987 b).

Alguns autores sugeriram que as exsudações dos hemípteros que caem no solo próximo das

plantas hospedeiras podem estimular a fixação não-simbiótica de nitrogênio (OWEN &

WIEGERT, 1976; OWEN, 1978; PETELLE, 1980). Entretanto, GRIER & VOGT (1990)

mostraram que o exsudato que cai no solo reduz tanto a amonificação, quanto a nitrificação

do solo, reduzindo a produtividade primária bruta e concentração de nitrogênio nas árvores

hospedeiras. DEL-CLARO & OLIVEIRA (1996) foram os primeiros a demonstrar que as

gotas do exsudato de membracídeos que caem no solo servem como pistas para formigas

encontrarem mais facilmente esses hemípteros aos quais se associam (veja também KISS,

1981).

As exsudações dos hemípteros (honeydew) são ricas em açúcares, lipídeos,

aminoácidos, água e alguns minerais (AUCLAIR, 1963; HÖLLDOBLER & WILSON, 1990),

sendo um importante componente na dieta de muitas espécies de formigas (BEATTIE, 1985;

RICO-GRAY, 1993; DEL-CLARO & OLIVEIRA, 1999; STEFANI et al., 2000;

DAVIDSON et al., 2003). Nas interações entre formigas e hemípteros geralmente as formigas

se alimentam do exsudato e o principal benefício que os hemípteros recebem é a proteção

contra predadores e parasitas (WAY, 1954; BRISTOW, 1984; BUCKLEY, 1987ab; DEL-

CLARO, 1995; CUSHMANN et al. 1998, DEL-CLARO & OLIVEIRA, 1999). Embora estas

associações sejam comumente apontadas como mutualísticas a dependência total de alguma

espécie de formiga do exsudato de hemípteros não foi ainda demonstrada (veja BUCKLEY,

1982; OLIVEIRA & DEL-CLARO 2005). Embora, em muitos casos, o atendimento por

formigas aumente significativamente a aptidão dos hemípteros (e.g. BRISTOW, 1983;

BUCKLEY, 1990; DEL-CLARO, 1995; DAVIDSON et al. 2003), os hemípteros também

podem sobreviver na ausência das formigas (veja HILL & BLACKMORE, 1980). Assim

sendo, embora mutualísticas estas interações têm um caráter facultativo (Figura 5)

Didymopanax vinosum (Araliaceae)

A B

Guayaquila xiphias (Hemiptera)

• suga a planta e libera exsudato• atrai formigas que se alimentam do exsudato

• hospeda e alimenta o herbívoro

Formigas (21 espécies)

• se alimentam do exsudato• eliminam os inimigos naturais do

hemíptero e da planta.

Figura 5. Em uma série de experimentos Del-Claro e Oliveira (1993, 1996,1999,2000,2005), mostraram que

uma única espécie de hemíptero (Guayaquila xiphias) sugador de plantas do cerrado, excreta uma substância

açucarada (honeydew) que atrai formigas que se alimentam destas gotas (A). As formigas protegem o herbívoro

e sua massa de ovos (B) contra inimigos naturais (principalmente aranhas e parasitóides) aumentando sua

sobrevivência e reprodução. Outros herbívoros da planta são atacados pelas formigas, resultando em ganho

também para a planta hospedeira da associação, que consegue produzir mais frutos na presença das formigas.

Apesar de hemípteros serem pragas de muitas espécies de plantas, quando interagindo

com formigas, a relação estabelecida entre a planta, o hemíptero e a formiga pode ser

mutualística para os três membros da interação (WHEELER, 1910; WAY, 1963; WILSON,

1971; DEL-CLARO, 2004 – ver Figura 5). MESSINA (1981), BUCKLEY (1983),

MOREIRA & DEL-CLARO (2005) e OLIVEIRA & DEL-CLARO (2005), demonstraram

que plantas com hemípteros associados a formigas podem apresentar menores taxas de

herbivoria do que plantas da mesma espécie desprovidas da interação. Desta forma

hemípteros poderiam estar agindo para as plantas como NEFs, atraindo formigas que

defenderiam as plantas de herbívoros e parasitas (FIALA, 1990; DEL-CLARO &

OLIVEIRA, 1993; OLIVEIRA & DEL-CLARO, 2005). Neste sentido uma polêmica se

estabeleceu quanto a evolução dos NEFs a partir do trabalho de BECERRA & VENABLE

(1989). Neste estudo os autores propuseram que NEFs teriam evoluído no sentido de atrair as

formigas que pudessem se associar a agrupamentos de hemípteros que ocorressem nas

plantas, prejudicando a proteção aos hemípteros. Esta hipótese ficou conhecida como a

"hipótese da distração de formigas" (BECERRA & VENABLE, 1989). Esta hipótese foi

criticada no ano seguinte por FIALA (1990) apresentando exemplos de plantas com NEFs que

possuiam hemípteros atendidos por formigas. Posteriormente DEL-CLARO & OLIVEIRA

(1993) enfraqueceram ainda mais a argumentação de BECERRA & VENABLE (1989, 1991)

demonstrando que as formigas não abandonam os hemípteros aos quais se associam quando

uma fonte alternativa de açúcar é oferecida na planta. Recentemente RUDGERS &

GARDENER (2004) rediscutiram o assunto, corroborando os argumentos de DEL-CLARO &

OLIVEIRA (1993).

Associações entre hemípteros e formigas no cerrado são aparentemente comuns

(LOPES, 1984, 1995) e representam uma excelente oportunidade para uma melhor

compreensão de como interações entre três ou mais níveis tróficos podem se manter na

natureza. DEL-CLARO & OLIVEIRA (2000) foram os primeiros a demosntrar num único

estudo que formigas podem ter um impacto significativo na sobreviência e reprodução de

hemípteros. Esses autores, demonstraram ainda que a associação pode sofrer variação ao

longo do tempo, entre anos, dependendo principalmente das espécies de formigas associadas e

da influência da temperatura sobre a diversidade e abundância de inimigos naturais dos

hemípteros (DEL-CLARO & OLIVEIRA, 2000). Demostrando o caráter multitrófico dessas

associações, OLIVEIRA & DEL-CLARO (2005) e MOREIRA & DEL-CLARO (2005)

evidenciaram ainda benefício para a planta hospedeira nas interações planta-formiga-

membracídeo, que pode ser variável, dependendo do comportamento dos herbívoros e

formigas associadas.

Conclusões

Estudos como os descritos nesta breve revisão devem ser repetidos nos ambientes

tropicais, especialmente da América do Sul, África e Ásia onde pouco ou nada se sabe sobre

estas relações. Estudos que analisem a qualidade dos benefícios oferecidos por diferentes

espécies de formigas às plantas e a herbívoros-mutualísticas aos quais se associam, ou seja,

resultados condicionais das interações têm sido apontados como fundamentais neste momento

(veja CUSHMAN & ADDICOTT 1991; BRONSTEIN, 1994). Resultados condicionais de

relações mutualísticas podem revelar mais sobre a dinâmica e ecologia de uma interação, do

que resultados médios, obtidos para um dado local, em um tempo definido (BRONSTEIN,

1994, 1998; BRONSTEIN & BARBOSA, 2002). Estes estudos podem permitir uma maior e

mais clara compreensão da ecologia das relações multitróficas em comunidades naturais

(OLIVEIRA & DEL-CLARO 2005). A biodiversidade deve ser vista e avaliada de modo a

também contemplar a riqueza inerente das interações entre animais e plantas, incluindo o

papel ecológico das espécies, os tipos de interações e seus resultados, a estrutura trófica da

teia, pressão de seleção, heterogeneidade de habitat e variação geográfica (PRICE 2002). A

conservação da “biodiversidade das interações” (THOMPSON 1997) deve ser vista como

uma parte integral das estratégias para manutenção da viabilidade das comunidades que

buscamos preservar. Nesta linha de investigação científica é que continuam nossos estudos.

Agradecimentos. Agradecemos as diversas administrações da UFU e do seu Instituto de

Biologia, nestes últimos 16 anos, que não se furtaram em momento algum a colaborar com

nosso trabalho. Ao CNPq que desde 1996 nos apóia de forma consistente e constante. À

Fapemig e a Capes, pelos diversos apoios na forma de recursos financeiros e bolsas que nos

têm concedido, permitindo principalmente a manutenção dos estudantes (IC, mestrado,

doutorado e pós-doutorado) ligados ao nosso grupo de pesquisas e á nossa pós-graduação.

Aos professores, pesquisadores e estudantes que nos tem acompanhado e tornado produtiva e

agradável nossa investigação sobre a vida nos cerrados. Agradeço especialmente a

colaboração incondicional de Helena Maura Torezan Silingardi e Paulo Sérgio Moreira

Carvalho de Oliveira.

5.REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS

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