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INSTITUTO NACIONAL DE PESQUISAS DA AMAZÔNIA – INPA PROGRAMAS DE PÓS-GRADUAÇÃO DO INPA INFLUÊNCIA DOS TRAÇOS FUNCIONAIS NA DISTRIBUIÇÃO DE MORCEGOS INSETÍVOROS AÉREOS EM UMA PAISAGEM INSULARIZADA GUTHIERI TEIXEIRA COLOMBO Manaus, Amazonas Março, 2018
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INSTITUTO NACIONAL DE PESQUISAS DA AMAZÔNIA – INPA
PROGRAMAS DE PÓS-GRADUAÇÃO DO INPA
INFLUÊNCIA DOS TRAÇOS FUNCIONAIS NA DISTRIBUIÇÃO DE MORCEGOS
INSETÍVOROS AÉREOS EM UMA PAISAGEM INSULARIZADA
GUTHIERI TEIXEIRA COLOMBO
Manaus, Amazonas
Março, 2018
GUTHIERI TEIXEIRA COLOMBO
INFLUÊNCIA DOS TRAÇOS FUNCIONAIS NA OCORRÊNCIA DE ESPÉCIES DE
MORCEGOS INSETÍVOROS AÉREOS EM UMA PAISAGEM INSULARIZADA
Orientador: Dr. Paulo Estefano Dineli Bobrowiec
Dissertação apresentada ao Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia como parte dos requisitos para obtenção do título de Mestre em Biologia (Ecologia) em março de 2018.
Manaus, Amazonas
Março, 2018
i
Ata da defesa
ii
Ficha catalográfica e sinopse
Sinopse
Avaliou-se se a comunidade dos morcegos insetívoros aéreos é estruturada pelos traços funcionais ou
pelas características ambientais em uma paisagem insularizada. Verificaram-se quais traços funcionais
estão mais associados com as características da vegetação e da configuração da paisagem.
Palavras-Chave: ecologia funcional, filtro ambiental, bioacústica, fragmentação
C718 Colombo, Guthieri Teixeira
Influência dos traços funcionais na distribuição de morcegos
insetívoros aéreos em uma paisagem insularizada / Guthieri Teixeira
Colombo. - Manaus: [s.n.], 2018.
47 f. : il. color.
Dissertação (Mestrado) - INPA, Manaus, 2018.
Orientador : Paulo Estefano Dineli Bobrowiec.
Programa: Ecologia.
1. Traço funcional. 2. Filtro ambiental. 3. Fragmentação florestal.
I. Título.
CDD 577.27
iii
Agradecimentos
Ao meu orientador Paulinho por ter sido participativo e muito atencioso em
todas as etapas desta pesquisa. Além de ter sido um bom orientador, é um grande amigo
que pude compartilhar bons momentos. Sem dúvida foi uma das pessoas que fizeram
diferença em minha vida profissional.
Aos amigos de laboratório (Raffaello, Giuliana, Guilherme e Dinah) pelas
inúmeras contribuições para a melhora desta dissertação. As conversas sobre
apresentações orais, redação e ecologia me ajudaram a manter a calma e organizar as
ideias em momentos em que me senti pressionado. Sempre que compartilharam suas
experiências adquiridas com suas pesquisas, me mostraram muitos caminhos que eu
pude escolher para ajudar a responder as perguntas desta dissertação.
Ao Raffaello, inicialmente por ter aceitado compartilhar comigo os recursos
financeiros, que conseguiu por conta própria, para que eu pudesse desenvolver este
projeto de pesquisa; por ter sido um grande amigo e parceiro por todo o período deste
mestrado; por ser corajoso e justo em conversas difíceis, mas necessárias para que todo
o trabalho que realizamos juntos continuasse funcionando da melhor maneira possível.
E também, por ser um amigo que me fez sorrir e me ensinou a ver as coisas por um
outro ângulo.
A melhor parte da vida de um biólogo são as coletas de dados em campo! Fazer
isso com amigos e fazer novas amizades no meio da floresta eleva este momento para a
estratosfera. Muito obrigado ao Thiago e ao Dedeu por terem aceito trabalhar em campo
junto comigo e às muitas boas atitudes de cada um de deles que tornaram as
dificuldades de campo um prazer.
Agradeço ao Bill e a Flavia por, finalmente, me fazerem entender um pouco
sobre estatística, estes dois são exemplos de pesquisadores para mim. Ao Fabricio por
iv
ter me apresentado o R e todo seu poder, e ter deixado claro que, após os olhos
sangrarem tentando resolver um problema de código, todo este poder passa a ser seu.
A Flavia por apresentar a disciplina de ecologia de comunidades de forma clara
e produtiva, e por me aceitar como monitor desta disciplina no ano seguinte. Ao Beto
Quesada por transformar a ecologia de ecossistemas em uma disciplina muito
interessante. E a todos os professores que participaram como convidados das disciplinas
por tornar as discussões sobre as teorias ecológicas produtivas.
O Anderson e a Ivana... não sei quais palavras usar para agradecer estes dois. Me
envolveram em tamanha sinceridade que me fizeram repensar minha vida. Dentre estes
dois anos compartilhamos poucos dias, mas foram, sem dúvidas, os melhores e mais
importantes dias desta dissertação! Obrigado por me fazerem enxergar o quanto preciso
melhorar para chegar a ser um cientista.
Aos amigos que fiz no PDBFF, por tornarem os dias de trabalho mais agradáveis
durante os intervalos e mais deliciosos durante o almoço de todos os dias.
Agradeço a todos da turma de Ecologia de 2016. De certa forma, o conteúdo
dessa dissertação contém um pouco de todos vocês.
Agradeço a minha a minha família que, mesmo longe, sempre me deu apoio em
cada boa decisão que tomei e me tranquilizou em momentos difíceis. Agradeço a Lilian
por me incentivar e por acreditar em mim quando tive dúvidas em viajar para fazer o
mestrado, cada morcego que capturamos juntos durantes estes 10 anos de convivência
foram inesquecíveis.
A Reserva Biológica do Uatumã por todo apoio logístico nas atividades de
campo, e pelas boas amizades que construí dentro deste órgão ambiental.
Ao CNPq pela bolsa de estudos concedida durante os dois anos do mestrado.
v
Epígrafe
“Como muito na natureza permanece oculto, nossa visão de mundo é baseada apenas na
fração da realidade que podemos medir e analisar.”
A ilha do conhecimento – Marcelo Gleiser
vi
Resumo
A construção de hidrelétricas tem gerado a perda de habitat e fragmentação de florestas
tropicais. Essa modificação do ambiente dificulta a dispersão das espécies entre floresta
contínua e fragmentos ou tenham dificuldades para se estabelecer em um novo local.
Uma razão para esta exclusão é que os traços funcionais podem limitar a capacidade das
espécies para habitar locais com certas características. O reservatório de água de
hidrelétricas gera uma paisagem onde os atributos ambientais são completamente
modificados pelo alagamento, formando ilhas com um gradiente de atributos ambientais
entre elas. Isto faz com que a composição de espécies seja modificada em relação à
floresta contínua e a distribuição das espécies sejam filtradas pelo ambiente. Neste
estudo, nós avaliamos se a comunidade dos morcegos insetívoros aéreos é estruturada
pelos traços funcionais ou pelas características ambientais em escala local e da paisagem,
em uma região insularizada pelo reservatório de uma hidrelétrica na Amazônia.
Utilizamos modelos PGLS para ajustar a dissimilaridade filogenética entre as 18
espécies de morcegos e verificamos através do AICc quais dos nove modelos são mais
sensíveis a insularização. A estatísticas RLQ possibilitou identificar quais as associações
entre traços funcionais e atributos ambientais são mais fortes, e a partir dessas
associações utilizamos a estatística fourth-coner para testar se a comunidade de
morcegos foi estruturada pelas características ambientais ou pelos traços funcionais.
Como resultado encontramos que os traços funcionais massa corpórea e largura de banda
do ultrassom foram os mais influenciados pela insularização do ambiente. Os traços
funcionais que foram melhores associados às variáveis locais também foram associados
à escala de paisagem e os atributos do ambiente tem maior influência na estruturação da
comunidade de morcegos do que seus traços funcionais. A grande variabilidade dos
traços funcionais possibilita aos morcegos forragearem em diferentes ambientes, mas a
persistência das espécies varia com a redução da área florestada, levando a exclusão de
determinadas espécies devido as diferentes características nas ilhas insularizadas.
vii
Abstract
Influence of functional traits on distribution of aerial insectivorous bats in an
insularized landscape
The construction of hydroelectric dam results in habitat loss and tropical forest
fragmentation. This modification of the environment hinders the dispersion of the
species between continuous forest and fragments or has difficulties to establish itself in
a new place. One reason for this exclusion is that functional traits may limit the species'
ability to inhabit sites with certain characteristics. The reservoir of hydroelectric water
generates a landscape where the environmental attributes are completely modified by
the flood, forming islands with a gradient of environmental attributes between them.
This causes the composition of species to be modified relative to the continuous forest
and the distribution of the species to be filtered by the environment. In this study, we
evaluated whether the insectivorous bats community is structured by functional traits or
environmental characteristics on a local scale and landscape scale in a region insularized
by the reservoir of a hydroelectric plant in the Amazon. We used PGLS models to
adjust the phylogenetic dissimilarity among the 18 species of bats and verified through
the AICc which of the nine models are more sensitive to insularization. Through the
RLQ statistic we identified which associations between functional traits and
environmental attributes are stronger, from these associations we used the fourth-coner
statistic to test whether the bat community was structured by environmental
characteristics or functional traits. As a result, we found that the functional traits of
body mass and ultrasound bandwidth had greater influence on the insularization of the
environment. The functional traits that are associated with local variables are also
associated with the landscape scale and the attributes of the environment have a greater
influence on the structuring of the bats community than their functional traits. The great
variability of the functional traits allows the bats to forage in different environments,
but the persistence of the species varies with the reduction of the forested area, leading
to the exclusion of certain species due to the different characteristics in the insularized
islands.
viii
Sumário
Apresentação ................................................................................................................................ 1
Objetivos ....................................................................................................................................... 2
Objetivo geral ............................................................................................................................ 2
Objetivos específicos ............................................................................................................. 2
Introdução ..................................................................................................................................... 3
Material e métodos ....................................................................................................................... 5
Delineamento amostral............................................................................................................. 6
Traços funcionais das espécies.................................................................................................. 8
Variáveis do ambiente em escala local ..................................................................................... 9
Variáveis ambientais em escala de mancha ............................................................................ 10
Análise de dados ..................................................................................................................... 11
Resultados ................................................................................................................................... 13
Discussão ..................................................................................................................................... 17
Bibliografia .................................................................................................................................. 23
Apêndices .................................................................................................................................... 32
1
Apresentação
Diante da impossibilidade de se definir o que é uma comunidade de espécies, é
necessário considerar que a estrutura das comunidades é indiretamente afetada pela
escala de observação, sendo que a composição e as características a elas associadas
variam através de gradientes locais e regionais (Stahla et al 2014). Grande parte da
organização das espécies no ambiente está relacionada com variações nas condições
ambientais de cada escala (Gámez-Virués et al 2015). Os mecanismos envolvidos nessa
organização podem ser definidos como filtros ambientais, dos quais as condições
abióticas diminuem a chance de ocorrência de determinada(s) espécie(s) do pool de
espécies regional e permitem que apenas as espécies com atributos adequados persistam
sob certos conjuntos de condições ambientais (McGill et al 2006).
Para a estruturação das comunidades, duas condições principais estarão
presentes: a convergência e a divergência de atributos funcionais (Cianciaruso et al.
2009). As condições ambientais, vistas como filtros, atuam diretamente na seleção de
traços funcionais, sendo que apenas a variabilidade de determinados traços é adequada
às condições ambientais (Keddy 1992). Por outro lado, a coexistência das espécies deve
ser restrita pela similaridade de traços, de forma que as interações bióticas negativas
sejam reduzidas, levando à divergência de atributos e gerando uma limitação por
similaridade entre as espécies presentes num determinado local (Cianciaruso et al.
2009). Diante disso, as comunidades não são apenas aglomerados de espécies; mas sim
organizações de espécies com certas combinações de traços funcionais que possibilitam
não apenas a ocorrência em um ambiente, mas também a coexistência entre espécies.
Neste estudo, nós avaliamos se a ocorrência de espécies de morcegos insetívoros
aéreos é influenciada pelas características físicas do ambiente ou pelas diferenças entre
os traços funcionais das espécies. Para isso, estudamos um sistema com milhares de
ilhas insularizadas em um reservatório de água de uma hidrelétrica na Amazônia
brasileira, que gerou um gradiente de ilhas com diferentes tamanhos e formas. Primeiro,
analisamos se a ocorrência das espécies de morcegos insetívoros aéreos difere entre as
diferentes quantidades de obstáculos gerados pelo efeito de borda. Em seguida,
analisamos se há associações entre os traços e a estrutura da vegetação. Por fim,
testamos se a ocorrência das espécies é devida às diferenças do ambiente ou devido à
diferença dos traços funcionais entre as espécies.
2
Objetivos
Objetivo geral
Avaliar se a estrutura da vegetação tem influência na ocorrência dos traços
funcionais de uma comunidade dos morcegos insetívoros aéreos em uma paisagem
insularizada pelo reservatório de água da hidrelétrica de Balbina na Amazônia Central.
Objetivos específicos
• Avaliar quais traços funcionais explicam a sensibilidade dos morcegos
insetívoros aéreos à insularização;
• Avaliar quais traços funcionais estão mais fortemente associados aos atributos
ambientais decorrentes do processo de insularização;
• Testar se a ocorrência de espécies dos morcegos é mais fortemente influenciada
pelos traços funcionais ou pelas características ambientais.
3
Introdução
A construção de hidrelétricas é atualmente uma das principais intervenções
humanas que geram perda de habitat e fragmentação de florestas tropicais de terras
baixas, portanto, são uma ameaça para a biodiversidade (Lees et al. 2016). O
represamento dos rios inunda as áreas baixas do terreno para formar o reservatório da
hidrelétrica, e os locais mais altos ficam emersos, gerando uma paisagem insularizada
com ilhas desconectadas e de diferentes tamanhos em meio a uma matriz aquática.
Neste cenário, a biodiversidade geralmente diminui com a redução da área de floresta e
o aumento da distância da floresta contínua, causando o aumento do isolamento, o efeito
de borda, o declínio da cobertura vegetal e da complexidade estrutural da vegetação
(August 1983, Philpott et al., 2008).
Diferente do que geralmente ocorre na fragmentação em ambientes não
alagados, os atributos da paisagem e as características da vegetação gerados pelo
alagamento, atuam como um forte filtro ambiental para a maioria das espécies,
permitindo que apenas as espécies com características ecológicas capazes de usar e/ou
atravessar uma matriz aberta, sem vegetação, persistam nas ilhas remanescentes
(Benchimol e Peres, 2015; Farneda et al., 2018; Meyer e Kalko, 2008). Matrizes
florestadas minimizam os efeitos de borda, aumentam a permeabilidade da matriz e a
conexão entre fragmentos, pois o contraste entre a vegetação do fragmento e da matriz
não é muito acentuado, o que contribui para que muitas espécies também usem a matriz
como habitat de forrageio (Prevedello e Vieira 2010).
Por outro lado, em reservatórios de usinas hidrelétricas, a diferença de habitat
entre a ilha e a matriz aquática é radical (Mendenhall et al. 2014). Como estes habitats
são muito contrastantes em características ambientais, a persistência das espécies nas
ilhas depende de características funcionais que toleram mudanças radicais nas
características ambientais (Bueno et al. 2018).
4
Os efeitos da insularização sobre a diversidade taxonômica também podem ser
observados na diversidade funcional (Boesing et al. 2018). Análises tradicionais de
diversidade biológica, como riqueza, abundância e composição, consideram que as
espécies de uma assembleia como ecologicamente equivalentes (Cianciaruso et al.
2009). Traços funcionais são medidas de diversidade que incorporam informações
fenotípicas das espécies e que afetam diretamente a performance do indivíduo no
ambiente (McGill et al. 2006; Cisneros et al. 2015; Farneda et al. 2015). Os traços
funcionais permitem avaliar quais características morfológicas, fisiológicas ou
comportamentais das espécies respondem às mudanças de um gradiente ambiental
(McGill et al. 2006).
Em um contexto de insularização, a permeabilidade da matriz, os atributos da
paisagem e as características da vegetação do fragmento filtram quais espécies e traços
funcionais específicos persistem nas ilhas (Keddy 1992). Em ambientes com
caracteristicas parecidas a quantidade de espécies podem ser diferentes, mas as espécies
podém conter traços funcionais semelhantes. Compreender quais traços são filtrados
permite prever quais espécies podem persistir em uma paisagem insularizada e gerar
informações para desenvolver estratégias para gestão e conservação de áreas sob
influência direta de barragens de hidrelétricas.
Os morcegos possuem grande variedade de formas de interação com o ambiente
devido à diversidade de guildas, formas do ultrassom, estratégias de voo e formas de
forrageio (Findley e Wilson, 1982). Por isso, os morcegos são bons modelos para
relacionar a distribuição de espécies com diversidade funcional e características
ambientais, incluindo ambientes antropizados. Os morcegos insetívoros aéreos, aqueles
que se alimentam de insetos durante o voo, representam oito famílias, das nove
existentes, e 48% das espécies (N = 178 espécies) de morcegos que ocorrem no Brasil
(Nogueira et al. 2014). No entanto, nas regiões neotropicais os morcegos insetívoros
5
aéreos têm sido omitidos por não serem adequadamente amostrados com redes de
captura, método mais usado para amostrar morcegos (Silva e Bernard 2017).
Gravadores de ultrassom autônomos, programas de análises acústicas e a
disponibilidade de bibliotecas de sons têm permitido a amostragem e identificação de
morcegos insetívoros aéreos tropicais (Estrada-Villegas et al. 2010; Bader et al. 2015;
De Oliveira et al. 2015). Esses avanços possibilitam responder questões ecológicas
relacionadas às mudanças ambientais provocadas pelo homem sobre este grupo de
morcegos, antes restritas à família Phyllostomidae que predominam nas capturas com
redes (Bader et al., 2015; Estrada-Villegas et al., 2010).
Neste estudo, nós avaliamos se a comunidade de morcegos insetívoros aéreos é
estruturada pelos traços funcionais ou pelas características ambientais (atributos da
mancha e estrutura da vegetação local) em uma paisagem insularizada pelo reservatório
da hidrelétrica de Balbina na Amazônia Central. Nós esperamos que tanto os traços
funcionais quanto as características ambientais irão influenciar na estruturação da
comunidade de morcegos.
Material e métodos
O estudo foi realizado nas ilhas e na área de floresta contínua na bacia do rio
Uatumã, onde está situado o Usina Hidrelétrica de Balbina (1°26’ – 1°54’S; 59°52’ –
59°28’O), e na grade do Programa de Pesquisa Ecológica de Longa Duração do
Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (PELD/CNPq), e do
Programa de Pesquisa em Biodiversidade (PPBio) localizada dentro da Reserva
Biológica do Uatumã, (1°47'35.92"S; 59°14'52.12"O), ao leste do reservatório da
hidrelétrica, no estado do Amazonas, Brasil (Figura 1). A Usina Hidrelétrica de Balbina
foi finalizada no ano de 1986, e o reservatório inundou ~3.129 km² de floresta alagável
e de terra firme, criando 3.525 ilhas no rio Uatumã (Benchimol e Peres 2015). A
6
Reserva Biológica do Uatumã é uma unidade de conservação governamental,
implementada para compensar os impactos ambientais gerados pela construção da
hidrelétrica, cobrindo 938.720,95 ha de floresta contínua e ilhas (Brasil 2017).
A precipitação anual durante a estação chuvosa (dezembro a maio) é de 2.420
mm e a média anial durante a estação seca (junho a novembro) é de 80 mm. A
temperatura média anual é 26,7 ºC (Alvares et al. 2013). A vegetação é caracterizada
por uma floresta ombrófila densa submontana (Benchimol e Peres 2015).
Figura 1. Localização da usina hidrelétrica de Balbina na América do Sul (quadrado
vermelho). A estrela vermelha representa a represa; o azul claro a água; o verde claro as
ilhas insularizadas; o verde escuro a floresta contínua. Os locais amostrados estão em
cinza, os polígonos são as ilhas e os círculos são os locais de floresta contínua.
Delineamento amostral
Nós amostramos as mesmas 26 ilhas e seis sítios de floresta contínua amostrados
por Benchimol e Peres (2015) porque estes dados demosntram um gradiente ambiental
na estrutura do interior dos sítios e da paisagem. Em cada um das ilhas e sítios de
floresta contínua foram instaladas parcelas de 250×10 m (com exceção de 10 ilhas <10
7
ha que tiveram parcelas de 125×20 m). Para detectar os morcegos, nós instalamos em
cada parcela um gravador de ultrassom Song Meter 2 BAT+, conectado a um microfone
omnidirecional ultrassônico SMX-US (Wildlife Acoustics, Maynard, Massachusetts)
posicionado a 1.5 m de altura do solo.
Os gravadores de ultrassom foram programados para gravar das 17:30h às
06:30h durante quatro noites consecutivas e foram configurados para registrar
passivamente a atividade dos morcegos em tempo real com uma taxa de amostragem de
384 khz, resolução de 32 bit e apenas os sons com 18 dB acima do ruído do ambiente.
Os registros gravados de ultrassons foram salvos no formato WAC, em arquivos com
duração de 30 minutos, produzindo 26 arquivos a cada 13 horas de gravação. No
programa Kaleidoscope 4.0.3 (Wildlife Acoustics, Maynard, Massachusetts), esses
arquivos foram convertidos para formato WAV e divididos em arquivos de cinco
segundos. Os espectrogramas com no mínimo dois pulsos de ecolocalização foram
considerados como um registro válido da atividade dos morcegos. Nós definimos a
atividade de cada espécie de morcego como a soma da atividade nas quatro noites
dividida pelo número de noites amostradas em cada parcela.
Todas as gravações foram identificadas caso-a-caso no programa Kaleidoscope
4.0.3, usando a sonoteca de ultrassom de morcegos Amazônicos (López-Baucells et al.,
2016) e comparando as características dos ultrssons com a literatura (Jung et al. 2007,
Surlykke e Kalko, 2008, Jung et al. 2014, Barataud e Giosa 2013). Nós separamos os
registros de Pteronotus parnellii em dois sono-tipos conforme Pavan et al (2017)
(Pteronotus 55 khz = P. rubiginosus e Pteronotus 60 khz = P. alitonus). As espécies
Eptesicus brasiliensis e E. chirichinus foram classificadas como um complexo
(Eptesicus brasiliensis/chirichinus), por causa de sobreposição das características dos
ultrassons que impediram a separação dos registros das duas espécies (López-Baucells
et al., 2016). Nós incluímos nas análises somente as espécies com pelo menos 10
8
registris de atividade. Devido os gravadores terem sido instalados no sub-bosque, nós
não incluimos nas análises espécies que tipicamente forrageiam no dossel. Espécies da
família Molossidae também não foram incluídas nas análises devido à baixa qualidade
das gravações não possibilitar diferenciar as espécies dessa familía.
Traços funcionais das espécies
Nós selecionamos sete traços funcionais: três características do ultrassom, três
medidas de mobilidade, e o ambientes de forrageio das espécies (Tabela 1) (Apêndice
4). Esses traços têm sido usados para entender como o ambiente influencia a
composição funcional de uma comunidade de morcegos (Farneda et al. 2015; Blakey et
al. 2017).
Tabela 1. Características funcionais utilizadas como preditoras da vulnerabilidade de espécies de morcegos à
insularização florestal na Hidrelétrica de Balbina, na Amazônia.
Tipo de
dados
Componente
funcional
Traço funcional Unidade de
medida
Referência
Contínuo Ultrassom Largura de banda khz Este estudo
Ciclo de trabalho % Este estudo
Taxa de repetição khz Este estudo
Contínuo Mobilidade Wing loading N m-² Norberg e Rayner (1987)
Aspect ratio Norberg e Rayner (1987)
Peso g Paglia et al. (2012)
Categórico Ambiente de
forrageio
Uncluttered space Sampaio et al. (2003),
Estrada-Villegas et al. (2010)
Background-cluttered space Sampaio et al. (2003),
Estrada-Villegas et al. (2010) Highly-cluttered space Sampaio et al. (2003),
Estrada-Villegas et al. (2010)
Selecionamos cinco espectrogramas obtidos em cinco parcelas diferentes para
cada espécie, e mensuramos os traços funcionais em cada espectrograma selecionado.
No programa Kaleidoskope 4.0.3, nós medimos manualmente a frequência máxima
(khz), frequência mínima (khz), duração do pulso (ms), intervalo entre pulsos (ms) e
9
intervalos entre chamados (ms) (Jung et al. 2014). A partir desses parâmetros,
calculamos a largura de banda (frequência máxima – frequência mínima), ciclo de
trabalho (duração do pulso/intervalos entre pulsos*100) e taxa de repetição
(1000/intervalo entre chamados) (Jung et al. 2014).
As medidas corporais das espécies de morcegos foram obtidas da literatura. Os
pesos (g) das 18 espécies foram obtidos de Paglia et al. (2012). O wing loading e o
aspect ratio de sete espécies foram obtidos de Norberg e Rayner (1987). As espécies
para as quais não encontramos medidas corpóreas na literatura foram calculadas usando
regressões lineares com base no peso das espécies (wing loading = 0.1491x × 4.7968;
R²=0.92; aspect ratio = 0.0345x × 6.3955; R² = 0.52;) (Apêndice 1).
O ambiente de forrageio das espécies foi obtido de Schnitzler et al. (2003)
seguindo modificações de Sampaio et al. (2003) e Estrada-Villegas et al. (2010). Dentre
as espécies que detectamos, nós separamos as espécies em background-cluttered space,
highly-cluttered space e uncluttered space.
Variáveis do ambiente em escala local
Usamos seis variáveis preditoras em escala local (Tabela 2) (Apêndice 5).
Destas, três variáveis foram obtidas de Benchimol e Peres (2015): número de espécies
de árvores, abundância de árvores e área basal da floresta. Medimos a obstrução da
vegetação de cada parcela, a distância da parcela até a borda da ilha ou a interface da
floresta contínua com o reservatorio, e categorizamos o ambiente em dois níveis: ilha e
floresta contínua. A obstrução da vegetação foi adaptada de Marciente et al. (2015).
Colocamos um painel branco de 3×3 m em cada um dos quatro lados do gravador e
fotografamos os painéis a uma distância de oito metros. No programa ImageJ 1.8.0
(Schneider, 2012), transformamos as fotos em preto e branco, com os pixels pretos
representando a vegetação, e estimamos a porcentagem média de vegetação por parcela.
10
Consideramos a distância da borda como a menor distância entre o gravador e a margem
da ilha ou a interface da floresta contínua com o reservaatorio, obtida pelo programa
QGIS 2.18.14 (QGIS, 2017).
Variáveis ambientais em larga escala
Usamos três variáveis preditoras em escala de mancha (Tabela 2) (Apêndice 5).
As variáveis área das ilhas e distância das ilhas até a floresta contínua foram obtidas de
Benchimol e Peres (2015). Nós medimos a cobertura de vegetação dentro de um buffer
de 500 m por não haver auto correlção espacial para as variaveis resposta, conforme o
resultado do teste de Moran I cauculado a priori no programa R v.3.0.1 (R Development
Core Team 2013) através da função “correlog” do pacote Pgirmess (Giraudoux 2017), a
partir do gravador de ultrassom como ponto central, usando o programa QGIS 2.18.14
(QGIS, 2017).
Tabela 2. Variáveis preditoras dos traços funcionais em escalas local e de mancha.
Tipo de dados Variáveis Unidade de
medida
Referência
Variáveis locais
Contínua Número de espécies de árvores N Benchimol e Peres (2015a)
Abundância de árvores N Benchimol e Peres (2015a)
Área basal da floresta m²/ha Benchimol e Peres (2015a)
Obstrução da vegetação % Este estudo
Distância da borda m Este estudo
Categórica Ilha/Floresta contínua Este estudo
Variáveis de mancha
Contínua Área da ilha ha Benchimol e Peres (2015a)
Distância da floresta contínua m Benchimol e Peres (2015a)
Cobertura vegetal ha Este estudo
11
Análise de dados
Todas as análises foram realizadas no ambiente computacional R v.3.0.1 (R
Development Core Team 2013). Nós calculamos duas medidas de sensibilidade à
fragmentação adaptadas de Farneda et al. (2015) usando a ocorrência das espécies e a
atividade dos morcegos: prevalência das espécies – proporção de ilhas ocupada pela
espécie; e mudança de atividade – razão da atividade de uma espécie entre ilhas e
floresta contínua, calculada pela formula: y = log((atividade nas ilhas +
0.0001)/(atividade na floresta continua + 0.0001)). Nós acrescentamos o valor de 0.0001
devido algumas espécies terem sido exclusivas das ilhas ou da floresta contínua.
Valores maiores que zero representam maior atividade da espécie nas ilhas.
Nós usamos a prevalência de espécies nas ilhas e a mudança de atividade como
variáveis resposta em modelos PGLS (Phylogenetc Generalised Least Square),
calculados pela função ‘pgls’ do pacote caper (Orme, 2013). Utilizamos este método
para considerar as distências filogéticas entre as espécies nos modelos, assim evitando
pseudoréplica filogenpeticas entre as espécies evolutivamente muito próximas, uma vez
que espécies que compartilham um ancestral comum mais recente devem ter valores dos
traços mais semelhantes do que as espécies mais distantes, pois seus traços tiveram
menos tempo para divergir independente da filogenia compartilhada entre as espécies
(Symonds e Blomberg 2014). Os traços funcionais foram as variáveis preditoras para os
nove modelos avalaidados: um modelo global com todos os traços funcionais, um
modelo para cada um dos seis traços funcionais e dois modelos compostos por três
traços funcional: ultrassom (langura de banda, ciclo de trabalho e taxa de repetição) e
mobilidade (peso, wing loading e aspect ratio). A árvore filogenética das espécies
estudadas foi construída pelas funções ‘drop.tip’ do pacote ape (Paradis et al, 2004) e
‘comparative.data’ do pacote caper (Orme, 2013). Nós usamos a filogenia proposta por
Agnarsson et al. (2011). Essa filogenia, embora relativamente recente, não comtempla
12
cinco das 18 espécies/complexo de espécies de morcegos amostradas. Para contornar
esse problema, substituímos essas espécies pelos congêneres neotropicais mais
próximos que não foram amostrados. Comparamos os modelos usando o Critério de
Seleção de Modelos de Akaike corrigido para amostras pequenas (AICc) no pacote
MuMIn (Bartón, 2014). Os valores de ∆i < 2 e wi próximo a 1 foram identificados como
modelos que receberam melhor suporte para explicar a prevalência das espécies nos
sítios amostrais e a mudança de atividade entre ilhas e floresta contínua. Os traços
funcionais foram padronizadas para média zero e desvio padrão igual a um; as
vairiáveis distância da borda e cobertura vegetal foram transformadas para log10 e, em
seguida, todas as variáveis preditoras foram padronizadas com média zero e desvio
padrão igual a um para a comparação dos resultados.
A relação entre os traços funcionais das espécies e as variáveis ambientais foi
avaliada pela estatística de ordenação RLQ usando a função ‘rlq’ do pacote ade4 (Dray
e Dufour 2007). A ordenação RLQ é uma relação entre três tabelas: tabela R (variáveis
ambientais por parcela), tabela Q (traços funcionais por espécie) e tabela L (espécies por
parcela). As tabelas R e Q foram ordenadas usando Análise de Componentes Principais
de Hill-Smith (PCA) e a tabela L usando a ordenação Análise de Correspondência
(CA). Os escores das parcelas da tabela L foram usados como entrada nas linhas da
tabela R e os escores das espécies da tabela L como entrada nas linhas da tabela Q,
possibilitando analisar as variáveis ambientais e os traços funcionais com a atividade
das espécies de morcegos (Dolédec et al. 1996). Com a posição relativa das espécies,
traços funcionais e variáveis ambientais nos eixos das ordenações, foi possível
identificar associações entre traços funcionais, variáveis ambientais e as espécies.
Para testar se os traços funcionais são filtrados pelos atributos da mancha e pelas
caracteristicas ambientais locais, nós aplicamos a estatística fourth-coner (Dray et al.
2014). Nós rodamos o modelo 2 – que considera a hipótese de que a distribuição das
13
espécies é influenciada pelas características ambientais, e o modelo 4 – que considera a
hipótese que a distribuição das espécies é influenciada pelos traços funcionais. A
significância foi acessada com base em 49.999 permutações. Para controlar erros do tipo
I, nós usamos a taxa de descoberta falsa (FDR) nos modelos fourth-coner (Benjamini,
Hochberg 1995; Dray et al., 2014).
Resultados
As repostas dos traços funcionais à sensibilidade à fragmentação foram difentes
para as medidas de prevalência das espécies e pela razão de atividade entre as ilhas e a
floresta contínua. A maioria das espécies de morcegos insetívoros aéreos ocorreu em
menos de 50% das ilhas, e somente quatro espécies foram registradas em mais de 60%
das ilhas (Figura 2a). Nenhuma espécie foi onipresente nas ilhas ou na floresta contínua.
A atividade de 10 espécies, dentre as 18 amostradas (Apêndice 4) foi similar entre as
ilhas e a floresta contínua, com exceção de Pteronotus rubiginosus e Eptesicus
brasiliensis/chiriquinus que tiveram maior atividade na floresta contínua, e Pteronotus
personatus, Peropteryx macrotis, Furipterus horrens, Myotis nigricans, Saccopteryx
canescens e Eptesicus furinalis que foram mais ativas nas ilhas (Figura 2b). A
prevalência das espécies e a mudança de atividade tiveram baixa correlação (Pearson = -
0.30), indicando que a alta prevalência não é um reflexo de maior atividade nas ilhas ou
na floresta contínua.
14
Figura 2. Resposta à insularização de 18 espécies de morcegos na área do reservatório
de água da Hidrelétrica de Balbina e em áreas adjacentes de floresta contínua,
Amazônia central, quantificada como prevalência de espécies (porcentagem das ilhas
ocupadas por cada espécie) e mudança de atividade (razão da atividade das espécies
entre ilhas e áreas de floresta contínua).
O AICc selecionou diferentes modelos que explicam a prevalência das espécies e
a mudança de atividade (Tabela 3). Para a prevalência das espécies, a largura de banda
do ultrassom teve o maior ranque e melhor suporte em relação aos outros modelos
(Tabela 3). Para a mudança de abundância, o peso corpóreo foi o modelo com melhor
suporte. Os modelos largura de banda, ciclo de trabalho e taxa de repetição dos
ultrassons também foram plausíveis. A prevalência de espécies nas ilhas foi
negativamente relacionada com a largura de banda. Por outro lado, a mudança de
atividade foi negativamente relacionada com outras variáveis como o peso corpóreo,
ciclo de trabalho e wing loading.
Tabela 3. Resultados da seleção de modelos PGLS em função das métricas de
sensibilidade à insularização de morcegos na área do reservatório da Usina
hidrelétrica de Balbina. Para cada modelo são apresentados o AICc ajustado pelo
tamanho da amostra (AICc), as diferenças de Akaike (Δi), os pesos de Akaike (wi) e
a direção do modelo (- / +) são apresentados.
Variável
resposta Modelos
Direção do
modelo AICc ∆AICi Wi
Prevalência Largura de banda - 161.3 0 0.60
15
das espécies
Ciclo de trabalho + 164.4 3.11 0.13
Aspect ratio - 165.6 4.3 0.07
Wing loading + 166.1 4.82 0.05
Taxa de repetição - 166.2 4.84 0.05
Peso + 166.2 4.9 0.05
Ultrassom
167.1 5.76 0.03
Mobilidade
171.5 10.2 0
Modelos global
175.9 14.57 0
Mudança
de atividade Peso - 68.9 0 0.25
Largura de banda + 69.6 0.72 0.17
Ciclo de trabalho - 69.9 0.95 0.15
Taxa de repetição + 69.9 0.99 0.15
Aspect ratio + 70.3 1.4 0.12
Wing loading - 70.5 1.61 0.11
Mobilidade
73 4.15 0.03
Ultrassom
75.1 6.17 0.01
Modelo global 86.8 17.86 0
Os resultados da análise RLQ para as características ambientais locais e da
mancha tiveram resultados parecidos. Em ambas as escalas o primeiro eixo capturou
grande variabilidade entre os traços funcionais dos morcegos e as variáveis do ambiente
(escala local = 87.99%; escala da mancha = 96.01%; (Tabela 4). A atividade dos
morcegos teve mais de 60% de correlação com o primeiro eixo da RLQ, e as variáveis
ambientais representaram 90% da variância do primeiro eixo, maior que a variância
representada pelos traços funcionais tanto em escala local como em escala da mancha.
Tabela 4. Comparação da inércia resultante das análises separadas e da análise RLQ. a) autovalores para
análise separada; b) autovalores da análise de RLQ; covariância e correlação com a análise de
correspondência e variância projetada das variáveis ambientais e matrizes de traços funcionais.
Escala local Escala de mancha
Eixo 1 (%) Eixo 2 (%) Eixo 1 (%) Eixo 2 (%)
a
Variáveis ambientais (PCA Hill-Smith) 2.89 (48.17) 1.60 (26.72) 1.64 (54.94) 0.97 (32.64)
Atividade média (CA) 0.96 (33.48) 0.47 (16.54) 0.95 (28.66) 0.71 (21.30)
Traços funcionais (PCA Hill-Smith) 4.05 (50.67) 1.35 (16.89) 4.37 (54.73) 1.14 (14.27)
16
b
Autovalores dos eixos RLQ 1.79 (87.99) 0.17 (8.65) 1.66 (96.01) 0.05 (3.25)
Covariância com a atividade média 1.33 0.41 1.28 0.23
Correlação com a atividade média 0.59 (60.41) 0.20 (29.75) 0.64 (65.62) 0.30 (36.44)
Variância projetada para as variáveis ambientais 2.66 (92.13) 4.20 (93.55) 1.59 (96.59) 2.08 (79.34)
Variância projetada para os traços funcionais 1.91 (47.18) 4.62 (85.54) 2.53 (57.86) 3.74 (67.82)
Em escala local, no lado esquerdo do primeiro eixo da RLQ, os escores das
variáveis ilhas, área basal da floresta e abundância de árvores foram associados com a
largura da banda do ultrassom (Figura 3a). No lado direito do primeiro eixo da RLQ, os
scores das variáveis floresta contínua, número de espécies de árvores e distância da
borda foram associados com os traços funcionais highly-cluttered space, uncluttered
space, wing loading, peso corpóreo e ciclo de trabalho (Figura 3a) (Apêndice 2). Na
escala da mancha, o lado esquerdo do primeiro eixo da RLQ, as variáveis área da ilha e
cobertura de vegetação foram mais associadas com os ambientes de forrageio highly-
cluttered space e uncluttered space, com a característica da asa wing loading, peso
corpóreo e ciclo de trabalho (Figure 3b). Os traços funcionais background-cluttered
space e largura de banda não foram associados com nenhuma característica da mancha
(Figura 3b) (Apêndice 3).
Figura 3. Relações entre características funcionais dos morcegos insetívoros aéreos e
variáveis ambientais. Análise RLQ mostrando autovalores para o primeiro eixo
explicando 87,99% e 96,01% da co-estrutura entre traços funcionais e variáveis
ambientais em escala local (a) e em escala de paisagem (b), respectivamente. Traços
17
funcionais (em preto) e variáveis ambientais (em branco) que ocupam um espaço
semelhante ao longo do eixo RLQ co-variam.
A estatística fourth-corner encontrou alta relação entre a composição das
espécies de morcegos insetívoros aéreos e as variáveis ambientais, tanto em escala local
quanto em escala da mancha (modelo 2, P = 0.01 para ambas escalas). A composição de
espécies não foi associada aos traços funcionais em ambas as escalas (modelo 4, P >
0.05). Estes resultados indicam que a composição de espécies foi estruturada pelas
características locais e da mancha com baixo suporte dos traços funcionais dos
morcegos.
Discussão
Nós avaliamos se a comunidade de morcegos insetívoros aéreos sob efeito da
insularização causada pelo reservatório de uma hidrelétrica na Amazônia foi estruturada
pelos traços funcionais das espécies ou pelas características ambientais em escala local e
de mancha. Nossos resultados mostram que espécies de menor peso corpóreo e que
emitem ultrassom com menor largura de banda foram mais sensíveis à insularização. No
geral, a comunidade de morcegos insetívoros aéreos foi estruturada pelos atributos
ambientais tanto em escala local quanto em escala de mancha e os traços funcionais não
influenciaram significativamente a estruturação das assembleias.
Os morcegos insetívoros aéreos foram sensíveis à insularização, tanto para a
prevalência de espécies quanto para a mudança de atividade entre ilhas e floresta
contínua. No entanto, estas duas medidas de sensibilidade não são explicadas pelos
mesmos fatores. As espécies M. nigricans, E. furinalis, P. personatus, F. horrens e P.
macrotis tiveram maior quantidade de atividade nas ilhas e persistiram em menos de
50% dos sítios. Ainda que estiveram mais ativas nas ilhas seus traços funcionas não
possibilitam forragear em todas as ilhas, pois os atributos do ambiente diferem em
18
escala local e de mancha. Não obstante os ambientes formam grupos conforme suas
semelhanças, então C. maximiliani, P. alitonus, S. leptura e C. brevirostris tiveram alta
prevalência e quantidade de atividade semelhante entre ilhas e floresta contínua, porque
seus traços são menos tolerantes a uma grande variabilidade do ambiente. Morcegos
Phyllostomidae tiveram alta correlação entre estas medidas de sensibilidade à
fragmentação, porque as diferenças nos hábitos alimentares desses morcegos
restringiam os animalívoros aos fragmentos maiores (baixa prevalência e baixa
mudança de abundância) e os fitófagos conseguiam explorar diversos fragmentos (alta
prevalência e alta mudança de abundância) (Farneda et al. 2015), então os morcegos
insetívoros aéreos parecem estar restritos aos locais que seus traços possibilitam
explorar. Por isso há grande variabilidade da prevalência, mas a atividade fica restritas
as ilhas com atributos semelhantes.
Diferentes características ecológicas têm sido testadas para prever a
sensibilidade de espécies de animais à fragmentação do habitat (Henle et al. 2004).
Empiricamente, fatores como mobilidade, nível trófico e tolerância à borda tem
produzido modelos para explicar a prevalência, mudanças de atividade e abundância de
morcegos em paisagens com diferentes históricos de fragmentação (Cosson et al. 1999;
Meyer et al. 2008; Farneda et al. 2015). Nossos resultados demonstram que a
sensibilidade dos morcegos insetívoros aéreos foi melhor explicada pelo peso dos
morcegos e pela largura de banda do ultrassom. A relação entre o peso e a mudança de
atividade pode ocorrer porque a frequência em que o ultrassom é emitido é
negativamente relacionada com o peso dos morcegos; como morcegos mais pesados
emitem ultrassom em uma frequência mais baixa, conseguem detectar melhor insetos
maiores (Waters et al. 1995; Jones 1999; Mora e Torres 2008). Então as diferenças entre
os pesos das espécies interferem na quantidade de atividade devido à disponibilidade de
insetos ser diferentes nas ilhas e na floresta contínua (Fowler et al. 1993; Didham et al.
19
1996; Fáveri et al. 2008). Enquanto que a relação entre largura de banda e prevalência
pode ser explicada pela quantidade de obstáculos entre os sítios amostrados (Benchimol
e Peres 2015; Jones et al. 2017), espécies que emitem frequências com grande largura
de banda toleram forragear em ambientes com obstrução, enquanto que espécies que
emitem frequências constantes e quase-constante evitam locais com vegetação muito
fechada (Jones e Holderied, 2007; Schinitzler, Kalko, 2004; Siemers, Björn, Schinitzler,
2004). Em paisagens com matriz terrestre os traços de mobilidade possibilitam que os
morcegos fitófagos permutem entre os fragmentos menores, enquanto os animalívoros
ficam restritos aos fragmentos maiores (Farneda et al. 2015); já quando a matriz é
aquática os traços de mobilidade parecem não ter influência na sensibilidade à
insularização, no entanto as diferenças na tolerância à borda limitam a prevalência e a
atividade das espécies de morcegos (Meyer et al. 2008). Semelhante a Meyer et al.
(2008) a mobilidade não teve influência sobre a sensibilidade à fragmentação dos
insetívoros aéreos, sugerindo que o tipo de matriz interfere na resposta dos morcegos à
fragmentação. A mesma característica ecológica pode variar na resposta a diferentes
ambientes fragmentados, então interpretar a funcionalidade do traço em relação às
caracteristicas ambientais contribui para melhor prever a sensibilidade das espécies à
fragmentação (Henle et al. 2004; Fuentes-Montemayor et al. 2013).
O primeiro eixo da RLQ está ordenado em função da variabilidade da obstrução,
as ilhas estando no lado esquerdo do eixo, juntamente com abundância de árvores e área
basal, e a floresta contínua está no lado direito, com obstrução e distância da borda. A
quantidade de obstáculos no interior da ilha varia com o tamanho e com a cobertura da
vegetação das ilhas, em ilhas pequenas há grande quantidade de lianas e abundância de
árvores devido ao efeito de borda (Benchimol e Peres 2015; Jones et al. 2017).
Sugerimos que a alta correlação dos traços funcionais com o primeiro eixo RLQ deve-se
ao gradiente de obstáculos formados entre ilhas pequenas até a floresta continua.
20
Consistente com a teoria ecomorfológica, a análise RLQ previu maior ciclo de trabalho,
menor largura de banda e alto wing loading e aspect ratio em habitats com menos
obstáculos (floresta contínua) e o inverso para habitats com mais obstáculos (ilhas)
(Blakey et al. 2017).
O ultrassom emitido pelos morcegos retorna para seu emissor através do eco
carregando informações do ambiente, os diferentes traços do ultrassom capturam
diferentes informações que são interpretadas por células cerebrais como imagens do
ambiente em que estão passando (Simmons 2012). Os traços highly-cluttered space e
uncluttered space, que representam ambientes de forrageio opostos, foram associados
com os mesmos atributos do ambiente nas diferentes escalas, porque P. alitonus, P.
rubginosus e P. kappleri emitem ultrassom com maiores ciclos de trabalho em relação
as espécies background-cluttered space. Como o alto valor de ciclo de trabalho tem
maior eficiência em ambientes com poucos obstáculos, P. alitonus e P. rubginosus, que
são morcegos highly-cluttered space, também podem se locomover em ambientes com
menos obstrução (Brinkløv et al., 2010; De Oliveira et al., 2015; Denzinger e
Schnitzler, 2013). P. alitonus e P. rubginosus, mesmo emitindo som com alto ciclo de
trabalho, conseguem forragear em ambientes com muitos obstáculos, porque possuem
adaptações em células cerebrais que trabalham conjuntamente com o alto ciclo de
trabalho que geram comportamentos de forrageio diferente do previsto pelas
características do som (Schnitzler e Denzinger 2011; Mora et al. 2013).
Os traços largura de banda e background-cluttered space foram associados com
a área basal e abundância de árvores, que representam o espaço ocupado pelos troncos
das árvores, porque ajudam a distinguir a localização de objetos em diferentes planos,
por isso conseguem forragear em ambientes com obstáculos (Jones, 1999; Siemers,et al,
2004; Surlykke e Kalko, 2008; Hanspach et al., 2012). No entanto, estes traços não
foram associados à obstrução da vegetação, que representa o espaço ocupado por galhos
21
e folhas, enquanto que Blakey et al. (2017) encontrou forte relação entre morcegos que
forrageiam em ambientes fechados. Provavelmente, os morcegos background-cluttered
space que emitem ultrassom com componente quase-constate (e.g. Embalonuridae)
podem preferir permutar entre ambientes utilizando estratos da floresta que tenham
menor quantidade de obstrução possível, pois o traço quase-constante do ultrassom
melhora a detectabilidae de presas, mas não melhora a localização em relação ao
ambiente (Jones 1999). Conforme esperávamos, a largura de banda e morcegos
background-cluttered space não estiveram associados com os atributos da paisagem,
pois ultrassons que modulam a frequência em pouco tempo não atingem grandes
distâncias (Brinkløv et al. 2010), o que impossibilita receber ecos de ambientes
completamente abertos (e.g. distância até a floresta contínua).
A morfologia da asa influencia diretamente a manobrabilidade e a velocidade de
voo dos morcegos (Norberg e Rayner 1987; Marinello e Bernard 2014). Morcegos com
alto valor de aspect ratio e wing loading voam em alta velocidade, mas com pouca
capacidade de manobrabilidade, estas características são ideias para forragear em
ambientes com poucos obstáculos. As espécies que estudamos demonstraram pouca
variabilidade nos traços de mobilidade (Marinello e Bernard 2014), mas entre elas há
diferentes combinações de valores de aspect ratio e wing loading, representando
diferentes comportamentos de voo. Esses comportamentos estão associados com as
variáveis ilhas e floresta contínua. Na floresta contínua, por ter maior cobertura de copa,
a abundância de arbusto no sub-bosque é menor, consequentemente menos obstáculos
gerados por galhos e folhas (Jones et al. 2017). Por isso, as espécies com altos valores
de aspect ratio e wing loading estão associadas a floresta contínua e os menores valores
estão associados às ilhas. Às espécies com valores intermediários estão associadas aos
dois tipos de ambientes, reforçando o suporte limitado que as características das asas
receberam dos modelos AIC. Provavelmente para espécies que forrageiam dentro da
22
floresta um conjunto de traços, além daqueles ligados à mobilidade, devem influenciar a
distribuição dos morcegos insetívoros aéreos em uma paisagem insularizada.
As condições ambientais, vistas como filtros, atuam diretamente na seleção de
traços funcionais, sendo que apenas a variabilidade de determinados traços é adequada a
determinada condição ambiental (Keddy 1992; Schnitzler et al. 2003; Mancina et al.
2012). Nossos resultados estão dentro do previsto pela teoria de filtro ambiental,
indicando que a distribuição das espécies foi fortemente influenciada pelas variáveis
ambientais em ambas as escalas. Tanto que os morcegos podem ser divididos em
guildas de acordo com seu ambiente e comportamento de forrageio, que coincide com
adaptações na morfologia da asa e na estrutura da ecolocalização que respondem
diretamente aos atributos do ambiente (Sleep e Brigham 2003; Denzinger e Schnitzler
2013). Entretanto, não está claro como a variabilidade de cada traço difere dentro das
guildas. Por exemplo, P. kappleri e P. macrotis são classificadas como uncluttered
space, mas os traços de P. kappleri indicam maior tolerância à obstrução do que P.
macrotis. O mesmo foi observado entre cinco espécies simpátricas de Myotis, elas
diferem na largura de banda do ultrassom e forrageiam em ambientes com mais ou
menos obstáculos (Siemers, Björn M.; Schinitzler 2004). Isso indica que a variabilidade
dos traços contribui para seleção do ambiente em que vão forragear.
O hábito dos morcegos insetívoros aéreos de forragear no interior das florestas e
a matriz inóspita faz com que a persistência das espécies nas ilhas seja dependente da
funcionalidade de seus traços em relação ao ambiente. A massa corpórea tem sido bom
indicador da persistência das espécies em ambientes fragmentados, no entanto a
interpretação conjunta de diferentes traços funcionais (e.g. massa corpórea e largura de
banda) contribui para entender melhor os tipos de habitat em que os morcegos preferem
forragear. A grande variabilidade dos traços funcionais possibilita os morcegos
23
forragearem em diferentes ambientes, mas a redução da área florestada homogeneíza o
ambiente levando à redundância de traços, limitando a biodiversidade local.
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32
Apêndices
Apêndice 1 – Distribuição dos valores de Wing loading e Aspect ratio em função do peso das espécies de morcegos insetívoros aéreos e equação da reta utilizada para estimar os valores destes traços para as espécies que não constam em Norberg e Rayner (1987). As estimativas de Wing loading tiveram R²=0,92 e as estimativas de aspect ratio tiveram R²=0,50.
33
Apêndice 2 – Ordenação das espécies de morcegos insetívoros aéreos em função dos dois primeiros eixos da análise RLQ em escala local (a), Análise
de Componentes principais (PCA Hill-Smith) analisando a covariação dos atributos ambientais (b) e dos traços funcionais (c). Os nomes científicos
abreviados no gráfico (a) estão descritos por extenso no apêndice 4.
a
b
c
34
Apêndice 3 – Ordenação das espécies de morcegos insetívoros aéreos em função dos dois primeiros eixos da análise RLQ em escala de mancha (a),
Análise de Componentes principais (PCA Hill-Smith) analisando a covariação dos atributos ambientais (b) e dos traços funcionais (c). Os nomes
científicos abreviados no gráfico (a) estão descritos por extenso no apêndice 4.
a
b
c
35
Apêndice 4 – Lista de espécies detectadas seus respectivos valores para cada traço funcional. As espécies marcadas com um asterisco foram
substituídas por seu congênere mais próximo conforme a filogenia de Agnarsun et al (2011). Os traços funcionais peso, Wing loading e Aspect ratio
foram obtidos na literatura e por regressão linear; a largura de banda, ciclo de trabalho e a taxa de repetição foram obtidas neste estudo. Para mais
detalhes ver Materiais e métodos
Espécies Estratégia de
forrageio
Peso
(g)
Wing loading
(N/m2)
Aspectio
ratio
Largura de
banda (KHz)
Ciclo de
trabalho
(%)
Taxa de
repetição
(Hz)
Centronycteris maximilliani (J. Fischer, 1829) BS 5.00 6.36 6.73 4.84 4.39 13.40
Cormura brevirostris (Wagner, 1843) BS 8.50 6.89 6.85 6.21 6.73 16.48
Saccopteryx leptura (Schreber, 1774) BS 6.00 6.51 6.77 4.59 9.84 28.91
Saccopteryx canescens (Thomas, 1901) BS 5.00 6.36 6.73 6.02 5.14 13.28
Saccopteryx bilineata (Temminck, 1838) BS 8.00 5.90 6.10 3.08 3.68 12.29
Peropteryx kappleri (Peters, 1867) US 8.50 6.89 6.85 8.82 13.02 5.80
Peropteryx macrotis (Wagner, 1843) US 6.10 5.90 7.60 4.47 3.04 6.86
Pteronotus alitonus (Pavan et al. 2018)* HCS 26.00 7.90 6.70 2.54 17.34 8.12
Pteronotus rubiginosus (Wagner, 1843) HCS 26.00 7.90 6.70 2.49 44.16 23.16
Pteronotus gymnonotus (Wagner, 1843) BS 13.00 7.30 8.00 10.15 21.38 47.45
Pteronotus personatus (Wagner, 1843) BS 14.70 7.82 7.07 12.97 9.45 16.85
Myotis nigricans (Schinz, 1821) BS 5.50 6.10 6.50 11.81 4.02 17.14
Myotis riparius (Handley, 1960) BS 6.00 6.51 6.77 13.29 5.07 22.05
Eptesicus brasiliensis (Desmarest, 1819)/E. chiriquinus (Thomas, 1920)* BS 10.50 6.36 6.76 17.86 5.62 15.45
Eptesicus furinalis (d’Orbigny & Gervais, 1847)* BS 7.60 7.30 6.20 15.07 2.42 5.34
Lasiurus sp.* BS 14.00 6.88 6.88 8.86 1.87 12.03
Furipterus horrens (F. Cuvier, 1828) BS 5.00 6.36 6.73 17.29 7.58 91.94
Thyroptera sp.* BS 4.00 5.39 6.54 19.86 3.42 31.44
36
Apêndice 5. Localização dos sítios amostrais e seus respectivos valores para as variáveis locais e da mancha. As variáveis obstrução, e cobertura da
vegetação foram obtidas neste estudo, as outras variáveis foram obtidas de Benchimol e Peres (2015a). O datum das coordenadas está em WGS-84.
Para mais detalhes ver Materiais e Métodos.
Nomes dos sítios Latitude (S) Longitude (O) Obstrução
(%)
Borda
(m)
Número de
árvores
Número de
espécies de
árvores
Área basal
da floresta
(m²/ha)
Área da
ilha (ha)
Distância da
Floresta
contínua (m)
Cobertura da
vegetação
(%)
Abusado 1°45'47.89" 59°40'45.38" 22.95 95.70 101 55 8.07 13.410 4862 30.91
André 1°35'4.37" 59°52'17.72" 37.08 44.30 104 58 11.27 2.170 10679 18.99
Bacaba 1°29'57.91" 59°49'24.70" 66.09 118.80 94 42 4.31 53.300 3714 58.87
Beco 1°45'4.40" 59°42'27.42" 54.63 186.20 138 60 6.56 637.490 5556 97.42
Floresta contínua p1 1°49'10.97" 59°14'48.90" 60.87 2538.40 143 62 6.77 16900.400 NA NA
Floresta contínua p2 1°47'26.58" 59°15'23.17" 68.55 297.24 129 60 7.78 16900.400 NA NA
Floresta contínua p3 1°47'39.81" 59°15'55.62" 75.65 930.08 131 59 7.34 16900.400 NA NA
Floresta contínua p4 1°50'15.42" 59°43'49.97" 58.21 419.33 134 65 6.01 16900.400 NA NA
Floresta contínua p5 1°50'19.15" 59°43'54.83" 69.30 1794.10 140 73 8.04 16900.400 NA NA
Floresta contínua p6 1°24'27.41" 59°52'51.99" 68.11 3092.26 167 70 8.75 16900.400 NA NA
Cipoal 1°42'24.51" 59°46'53.43" 78.73 141.90 118 47 6.05 218.740 5580 75.10
Coata 1°29'31.79" 59°47'17.63" 68.08 104.10 123 58 11.17 17.450 6646 45.60
Furo 1°44'7.12" 59°26'29.54" 55.10 209.00 124 72 7.33 193.000 912 79.84
Garrafa 1°35'16.62" 59°50'2.97" 67.02 74.00 126 61 8.28 9.540 11872 52.68
Gavião real 1°37'13.07" 59°37'24.71" 51.24 229.40 142 64 8.65 1690.040 3822 93.39
Jabuti 1°37'17.28" 59°45'43.53" 55.83 93.90 122 68 10.71 231.390 11668 78.24
Jiquitaia 1°50'10.04" 59°35'40.66" 42.42 110.00 107 53 4.36 7.280 800 11.04
Joaninha 1°31'20.58" 59°49'44.43" 68.59 28.00 84 14 4.87 1.150 6125 4.82
Martelo 1°40'31.11" 59°43'24.07" 59.33 152.30 107 56 7.39 471.000 13217 86.38
Mascote 1°38'31.17" 59°50'59.39" 53.09 379.00 96 50 6.23 673.350 4625 99.10
Moita 1°33'28.02" 59°53'49.87" 70.64 143.70 117 54 6.92 98.840 7528 72.23
37
Neto 1°50'30.43" 59°21'6.03" 56.84 141.10 135 55 5.74 32.920 581 52.25
Palhal 1°47'19.92" 59°26'53.69" 71.35 157.80 139 51 6.72 21.210 5803 50.93
Pé torto 1°46'1.54" 59°21'46.43" 69.37 66.90 132 43 9.84 5.850 146 16.53
Piquiá 1°30'21.65" 59°47'22.00" 72.41 74.10 109 50 6.60 13.590 7484 39.61
Pontal 1°49'36.03" 59°41'38.65" 58.02 119.30 152 64 7.70 110.430 66 91.19
Porto seguro 1°47'59.53" 59°30'46.67" 69.34 371.40 139 58 7.63 1466.000 44 93.55
Relógio 1°40'18.21" 59°38'50.67" 76.95 173.00 100 53 6.92 72.100 8089 55.28
Sapupara 1°41'50" 59°36'43.63" 69.57 206.20 144 54 7.26 78.440 4278 53.05
Toquinho 1°43'7.89" 59°45'31.25" 54.39 39.80 133 43 8.09 0.830 5013 2.71
Torem 1°49'45.57" 59°37'57.56" 57.29 88.10 167 31 9.84 3.940 2017 7.77
Tristeza 1°45'40.77" 59°44'45.17" 53.40 206.60 113 64 8.88 487.500 792 91.00
