Livro Atlas Parasitas MIOLO Baixa

Ralph Lainson

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ISBN 978-85-60420-07-0

Ministério daSaúde

Secretaria deVigilância em Saúde

SistemaÚnicode Saúde

Ralph Lainson

Editora IEC

Um dos aspectos mais marcantes que caracterizam a originalidade desta obra, além do conhecimento teórico ofertado pelo autor sobre o rico ciclo biológico de parasitos protozoários de diferentes ordens que habitam a Amazônia brasileira, é, sem dúvida, a beleza e a delicadeza com as quais o autor retrata em aquarela e com ímpar fidelidade diversas particularidades microscópicas da morfologia dos diferentes está-gios evolutivos das espécies aqui reproduzidas. Este Atlas representa uma referência das mais importantes sobre a PARASITOLOGIA nesta região. Do amigo e admirador.

Fernando T. Silveira

ATLAS DE PARASITAS PROTOZOÁRIOS DA FAUNA DA AMAZÔNIA BRASILEIRA

VOLUME 1. HAEMOSPORIDA DE RÉPTEIS

ATLAS OF PROTOZOAN PARASITES OF THE AMAZONIAN FAUNA OF BRAZIL

VOLUME 1. HAEMOSPORIDA OF REPTILES

Ralph Lainson

Presidente da República / President of BrazilDilma Vana Rousseff

Ministro da Saúde / Minister of HealthAlexandre Rocha Santos Padilha

Secretária Executiva do Ministério da Saúde / Executive Secretary of the Ministry of HealthMárcia Aparecida do Amaral

Secretário de Vigilância em Saúde / Secretary of Health SurveillanceJarbas Barbosa da Silva Júnior

Instituto Evandro Chagas

Diretora / DirectorElisabeth Conceição de Oliveira Santos

Vice-Diretor / Vice-DirectorWyller Alencar de Mello

ATLAS DE PARASITAS PROTOZOÁRIOS DA FAUNA DA AMAZÔNIA BRASILEIRA

VOLUME 1. HAEMOSPORIDA DE RÉPTEIS

ATLAS OF PROTOZOAN PARASITES OF THE AMAZONIAN FAUNA OF BRAZIL

VOLUME 1. HAEMOSPORIDA OF REPTILES

Ralph LainsonOBE, FRS, AFTWAS

Ananindeua2012

Copyright © 2012 Ralph LainsonTodos os direitos desta edição reservados ao Instituto Evandro Chagas/SVS/MS / All rights reserved.

ISBN: 978-85-60420-07-0

Tiragem: 10.000 exemplares / Circulation: 10.000 issues

Preparação de originais, copidesque / Copy deskJoel AlmeidaIsaíra Wanzeler

Revisão de texto / ProofreadingAndré Diniz

Normalização / StandardizationVânia AraújoNilton PereiraHedileuza Viana

Supervisão editorial / Editorial supervisionIsabella Mateus

Projeto gráfico e edição de arte / Graphic project and layoutMendes Comunicação

Dados Internacionais de Catalogação na Publicação / International Data for Cataloguing in PublicationCentro de Documentação, Informação e Memória / Center for Documenting, Information and Memory

Instituto Evandro Chagas (Ananindeua/PA - Brasil)

Lainson, Ralph

Atlas de parasitas protozoários da fauna da Amazônia Brasileira = Atlas of protozoan parasites of the Amazonian faunaof Brazil / Ralph Lainson; revisão e tradução, André Diniz. – Ananindeua: Instituto Evandro Chagas, 2012.

78 p.: Il.; 31 cm. – (Haemosporida de répteis = Haemosporida of reptiles; v. 1).

ISBN: 978-85-60420-07-0

1. PARASITOS. 2. PLASMODIUM. 3. HAEMOSPORIDA. 4. AMAZÔNIA. I. Instituto Evandro Chagas. II. Título. III. Série.

CDU: 576.8: 616 (81)

2012INSTITUTO EVANDRO CHAGASEditora – Centro de Documentação, Informação e MemóriaRodovia BR 316, km 7, s/n. Bairro: LevilândiaCEP: 67030-000 - Ananindeua-Pará-BrasilTel.: +55 (91) 3214-2185 - Fax: +55 (91) 3214-2186http://[email protected]

DEDICATÓRIAEsse Atlas é dedicado à memória do Prof. P. C. C. Garnham CMG, FRS, que plantou e cultivou no autor a fascinação por esses belos pequeninos parasitas.

DEDICATIONThis Atlas is dedicated to the late Prof. P. C. C. Garnham CMG, FRS, who instilled and nurtured in its author the fascination he had for these beautiful little parasites.

AGRADECIMENTOS

A Constância Maia Franco†, Manoel C. de Souza e Antônio J. de Oliveira Monteiro†, pela competente assistência técnica no laboratório e no campo.

A Vânia Barbosa da Cunha Araújo e sua equipe da Biblioteca do Instituto Evandro Chagas, pela eficiente preparação deste Atlas. Em especial a André Monteiro Diniz e Isabella Maria Almeida Mateus, pelas muitas contribuições durante a sua confecção, e a minha esposa Dra. Zéa Lins-Lainson pela sua ajuda com o texto em português.

Aos doutores Teresa C. S. Avila-Pires e Marinus S. Hoogmoed, pesquisadores do Museu Paraense Emílio Goeldi, Belém, que forneceram quase todas as fotos dos répteis neste primeiro volume do Atlas.

Os Editores das seguintes revistas científicas gentilmente deram suas permissões para reproduzir as ilustrações do autor aqui publicadas: Parasitology: Plasmodium tropiduri, P. cnemidophori, P. diploglossi, P. vacuolatum, Saurocytozoon tupinambi, S. mabuyi, Progarnia archosauriae, Fallisia modesta, F. audaciosa, F. simplex, Garnia multiformis, G. uranoscodoni; Parasite: Plasmodium kentropyxi, P. carmelinoi, Garnia karyolytica; Ciência e Cultura: Plasmodium neusticuri; Proc. R. Soc. London (B): Haemoproteus geochelonis, H. peltocephali; Internat. J. Parasitol.: Garnia telfordi, G. utingensis, G. gonatodi, G. morula.

† In memoriam.

ACKNOWLEDGEMENTS

To Constância Maia Franco†, Manoel C. de Souza and Antônio J. de Oliveira Monteiro† for their able technical assistance in both the laboratory and the field.

To Vânia Barbosa da Cunha Araújo and her staff in the Library Department of the Instituto Evandro Chagas for their help in preparing this Atlas. Special thanks are due to André Monteiro Diniz and Isabella Maria Almeida Mateus for many constructive suggestions during the preparation of this volume, and my wife, Dr. Zéa Lins-Lainson, for her help with the text in Portuguese.

The author is indebted to Dr. Teresa C. S. Avila-Pires and Dr. Marinus S. Hoogmoed, research-workers of Museu Paraense Emílio Goeldi, Belém, for the provision of most of the photographs of the reptiles in this first volume of the Atlas.

Thanks are also due to the Editors of the following journals for permission to reproduce the author’s illustrations used in this volume. Parasitology: Plasmodium tropiduri, P. cnemidophori, P. diploglossi, P. vacuolatum, Saurocytozoon tupinambi, S. mabuyi, Progarnia archosauriae, Fallisia modesta, F. audaciosa, F. simplex, Garnia multiformis, G. uranoscodoni; Parasite: Plasmodium kentropyxi, P. carmelinoi, Garnia karyolytica; Ciência e Cultura: Plasmodium neusticuri; Proc. R. Soc. London (B): Haemoproteus geochelonis, H. peltocephali; Internat. J. Parasitol.: Garnia telfordi, G. utingensis, G. gonatodi, G. morula.

† In memoriam.

SUMÁRIO

INTRODUÇÃO 13

POSIÇÃO TAXONÔMICA DA ORDEM HAEMOSPORIDA 15

FAMÍLIA PLASMODIIDAE Mesnil, 1903 19Espécies de Plasmodium previamente descritas em outras localidades geográficas e redescobertas na Amazônia Brasileira 20Espécies de Plasmodium com localidade tipo no Estado do Pará, Amazônia Brasileira 20

FAMÍLIA HAEMOPROTEIDAE Doflein, 1916 37

FAMÍLIA LEUCOCYTOZOIDAE Fallis & Bennett, 1961 45

FAMÍLIA GARNIIDAE Lainson, Landau & Shaw, 1971 51Espécies de Garnia registradas na Amazônia Brasileira 51Espécies de Fallisia registradas na Amazônia Brasileira 51O gênero Progarnia na Amazônia Brasileira 52

REFERÊNCIAS 73

ÍNDICE 75

CONTENTS

INTRODUCTION 13

OUTLINE OF THE TAXONOMIC POSITION OF THE ORDER HAEMOSPORIDA 15

THE FAMILY PLASMODIIDAE Mesnil, 1903 19Species of Plasmodium previously described in other geographic localities and re-discovered in Amazonian Brazil 20Species of Plasmodium with their type locality in Pará State, Amazonian Brazil 20

THE FAMILY HAEMOPROTEIDAE Doflein, 1916 37

THE FAMILY LEUCOCYTOZOIDAE Fallis & Bennett, 1961 45

THE FAMILY GARNIIDAE Lainson, Landau & Shaw, 1971 51Garnia species of Amazonian lizards in Brazil 51Fallisia species of Amazonian lizards in Brazil 51The genus Progarnia in Amazonian Brazil 52

REFERENCES 73

INDEX 75

INTRODUÇÃO

Surpreendentemente, apesar da extraordinária riqueza da fauna Amazônica, os parasitas que infectam esses animais têm sido muito pouco estudados.

Este Atlas, composto de três volumes, descreve alguns dos parasitas protozoários encontrados ao longo de aproximadamente 43 anos de pesquisas no Departamento de Parasitologia do Instituto Evandro Chagas, Belém, Estado do Pará, Região Norte do Brasil. Este primeiro volume apresenta parasitas das famílias Plasmodiidae, Haemoproteidae, Leucocytozoidae e Garniidae, da ordem Haemosporida, que são comumente referidos como “parasitas maláricos”. Espera-se que esta obra vá estimular futuras pesquisas sobre este fascinante grupo de parasitas protozoários, particularmente no que se refere ao seu desenvolvimento em vetores, de que se tem pouco conhecimento atualmente.

A nomenclatura dos lagartos segue a de Avila-Pires (1995). Por razões discutidas na obra monumental dessa autora sobre os lagartos da Amazônia Brasileira, houve a necessidade de alterar os nomes das famílias e das espécies de alguns lagartos hospedeiros, em relação àqueles utilizados nas descrições constantes das publicações originais dos parasitas ilustrados neste volume.

A taxonomia adotada para os quelônios é a proposta por Fritz & Havaš (2007), e a posição taxonômica de Caiman crocodilus crocodilus segue a classificação utilizada por Alderton (1991).

É interessante notar que nenhum dos répteis infectados por hemosporídios referidos neste volume apresentou qualquer sinal de doença devido a esses organismos. Esse relacionamento equilibrado geralmente indica uma associação antiga entre o hospedeiro e o parasita.

INTRODUCTION

In spite of the extraordinary richness of the Amazonian fauna, the parasites infecting its vast number of species have been surprisingly poorly studied.

This Atlas is divided into three volumes. It describes some of the protozoan parasites recorded during some 43 years of parasitological studies in the Department of Parasitology of the Instituto Evandro Chagas, Belém, Pará State, northern Brazil. This first volume deals with a number of reptilian blood parasites of the order Haemosporida, placed in the families Plasmodiidae, Haemoproteidae, Leucocytozoidae and Garniidae, and commonly referred to as “malarial parasites”. It is hoped that this will stimulate further research on this fascinating group of protozoal parasites, in particular their developmental cycles in their vectors, knowledge of which is sadly lacking.

Saurian taxonomy follows that of Avila-Pires (1995). For reasons discussed in her monumental treatise on the lizards of Amazonian Brazil, it has been necessary to change the family and specific names of some hosts from those given in the original publications describing the parasites.

Taxonomy of the chelonians is that of Fritz & Havaš (2007), and that of Caiman crocodilus crocodilus follows the classification used by Alderton (1991).

It is of considerable interest that none of the reptiles infected by the haemosporidians recorded in this volume showed any outward signs of disease due to these organisms. This balanced relationship is generally considered to indicate an ancient association between the host and the parasite.

13

POSIÇÃO TAXONÔMICA DA ORDEM HAEMOSPORIDA

(Baseada na classificação de Cavalier-Smith, 1998)

Reino: PROTOZOA Goldfuss, 1817Filum: SPOROZOA Leuckart, 1879Classe: COCCIDEA Leuckart, 1879

Geralmente com gametócitos (♀ e ♂) pequenos e intracelulares. Seu ciclo evolutivo é variável, com estágios assexuados e sexuados (esquizogonia, gametogonia e esporogonia), culminando com a produção de oocistos.

Ordem: HAEMOSPORIDA Danilewsky, 1885

Os parasitas macho e fêmea (♂ e ♀) desenvolvem-se separadamente. O parasita ♂ produz vários microgametas com flagelos, sendo que um deles fertiliza o parasita ♀, resultando em um zigoto móvel (ookineta), que, por sua vez, produz um oocisto que abriga a divisão do zigoto em esporozoítos.

Famílias:PLASMODIIDAE Mesnil, 1903

HAEMOPROTEIDAE Doflein, 1916LEUCOCYTOZOIDAE Fallis & Bennett, 1961GARNIIDAE Lainson, Landau & Shaw, 1971

OUTLINE OF THE TAXONOMIC POSITION OF THE ORDER

HAEMOSPORIDA(Based on the classification of Cavalier-Smith, 1998)

Kingdom: PROTOZOA Goldfuss, 1817Phylum: SPOROZOA Leuckart, 1879

Class: COCCIDEA Leuckart, 1879

Usually with gamonts (♀ and ♂) small and intracellular. Variable life-cycle with asexual and sexual stages (i.e. schizogony, gametogony and sporogony) terminating in the production of oocysts.

Order: HAEMOSPORIDA Danilewsky, 1885

The male and female parasites (♂ and ♀) develop separately. The ♂ produces a number of flagellated microgametes, one of which fertilizes the ♀. The resulting zygote is motile (ookinete), and it gives rise to an oocyst in which there is division of the zygote into many naked sporozoites.

Families:PLASMODIIDAE Mesnil, 1903

HAEMOPROTEIDAE Doflein, 1916LEUCOCYTOZOIDAE Fallis & Bennett, 1961GARNIIDAE Lainson, Landau & Shaw, 1971

15

Caractere Plasmodiidae Haemoproteidae Leucocytozoidae Garniidae

Esquizogonia em sangue Sim Não Não Sim

Com pigmento malárico Sim Sim Não Não

Gametócitos em hemácias Sim Sim NãoSim (Garnia)Não (Fallisia)

Não (Progarnia)*

Character Plasmodiidae Haemoproteidae Leucocytozoidae Garniidae

Schizogony in blood Yes No No Yes

With malarial pigment Yes Yes No No

Gametocytes in erythrocytes Yes Yes NoYes (Garnia)No (Fallisia)

No (Progarnia)*

* O parasita Progarnia produz esquizontes nas hemácias, trombócitos e leucócitos: os gametócitos localizam-se nos trombócitos e nas células da série dos linfócitos.

* Progarnia undergoes schizogony in the erythrocytes, thrombocytes and leucocytes: gametogony is in thrombocytes and cells of the lymphocyte series.

TAXONOMIC CHARACTERS SEPARATING FAMILIES OF THE ORDER

HAEMOSPORIDA

(Modified from Garnham, 1966)

CARACTERES TAXONÔMICOS QUE DISTINGUEM AS FAMÍLIAS DA ORDEM

HAEMOSPORIDA

(Adaptado de Garnham, 1966)

16

FAMÍLIA PLASMODIIDAE

THE FAMILY PLASMODIIDAE

FAMÍLIA PLASMODIIDAE Mesnil, 1903

O gênero Plasmodium foi dividido em subgêneros de acordo com o tipo de hospedeiro, o tamanho dos esquizontes eritrocíticos, a forma dos gametócitos, a localização e o tempo de crescimento dos esquizontes exoeritrocíticos e o número de merozoítos que eles produzem.

Três dos subgêneros são encontrados em mamíferos (Plasmodium, Vinckeia e Laverania) e quatro em pássaros (Haemamoeba, Giovannolaia, Novyella e Huffia).

A morfologia variável das espécies de Plasmodium dos répteis tornou bem difícil a tarefa de sugerir uma chave taxonômica que fosse simples e nítida. Em 1966, entretanto, Garnham dividiu as 23 espécies até então conhecidas em lagartos em mais dois subgêneros:

1 Sauramoeba, para os parasitas com grandes esquizontes eritrocíticos; e

2 Carinamoeba, para aqueles com esquizontes muito pequenos.

Na época, apenas uma espécie de Plasmodium havia sido encontrada em cobras e Garnham (1965) nomeou o parasita de Plasmodium (Ophidiella) wenyoni. Posteriormente, ele admitiu que a única justificativa para criar esse terceiro subgênero era a natureza excepcional do hospedeiro (Garnham 1966). Ele também concordou que o número de merozoítos produzido pelos esquizontes eritrocíticos das espécies de Plasmodium em lagartos é instável e, por esta razão, esses parasitas não são facilmente distribuídos em subgêneros como as espécies de Plasmodium encontradas em aves e em mamíferos.

Contudo, os subgêneros de Garnham ainda têm sido utilizados até os dias atuais, quando há centenas de espécies de Plasmodium em lagartos. Telford (1988) continuou utilizando-os e criou, ainda, alguns outros nomes subgenéricos, baseado na morfologia tanto das fases assexuadas quanto dos gametócitos. As terminologias de subgêneros não são utilizadas neste volume do Atlas.

As espécies de Plasmodium são diferenciadas das de Garnia devido à produção de um número variável de grânulos de pigmento em seu citoplasma, geralmente agregados dentro de um vacúolo. Embora esses grânulos possam estar em pequeno número, é fácil detectá-los com uma objetiva de imersão em óleo utilizando luz polarizada (a maioria dos microscópios modernos são normalmente equipados para esse fim), onde o pigmento malárico aparece como pequenos pontos brilhantes em um fundo escuro.

Todas as espécies de Plasmodium aqui apresentadas foram registradas por pesquisadores do Instituto Evandro Chagas em lagartos do Estado do Pará, Amazônia Brasileira.

THE FAMILY PLASMODIIDAE Mesnil, 1903

The genus Plasmodium has been divided into subgenera using the criteria of host, size of the erythrocytic schizonts, shape of the gametocytes, site and growth-rate of the exoerythrocytic schizonts and the number of merozoites they produce.

Three of the subgenera are found in mammals (Plasmodium, Vinckeia and Laverania), and four in birds (Haemamoeba, Giovannolaia, Novyella and Huffia).

The highly varied morphology of reptilian Plasmodium species has for long rendered it difficult to formulate a simple and clear-cut taxonomic key. Garnham (1966), however, divided the 23 species known in lizards at that time into two further subgenera:

1 Sauramoeba for parasites with large erythrocytic schizonts; and

2 Carinamoeba for those with very small erythrocytic schizonts.

At this time only a single Plasmodium had been found in snakes, and Garnham (1965) named it Plasmodium (Ophidiella) wenyoni, whilst later admitting that the only justification for the erection of this third new subgeneric name was the unusual nature of the host (Garnham 1966). He also conceded that because the number of merozoites produced by the erythrocytic schizonts of many species is unstable, the saurian parasites are not so easily assigned to subgeneric groups as are the avian and mammalian Plasmodium species.

Nevertheless, Garnham’s subgenera have continued to be of use to this day, when the number of reptilian plasmodia is entering the hundreds. Telford (1988) has continued to use them and, in addition, erected several other subgeneric names, based on morphological criteria seen in both the asexual stages and the gametocytes. Subgeneric names will not be used in this volume.

Species of Plasmodium are differentiated from those of Garnia by their production of a variable number of pigment granules, often clustered in a cytoplasmic vacuole. Although these may sometimes be few in number they can readily be detected under the oil-immersion objective using polarized illumination (most modern microscopes are equipped for this). Malarial pigment appears as tiny but brilliant specks of light against a dark background.

All the following species of Plasmodium have been recorded in lizards from the State of Pará, Amazonian Brazil, by workers in the Instituto Evandro Chagas.

FAM

ÍLIA

PLA

SM

OD

IID

AE

Mes

nil,

1903

19

Espécies de Plasmodium previamente descritas em outras localidades geográficas e redescobertas na

Amazônia Brasileira

1 Plasmodium diploglossi Aragão & Neiva, 1909

Descrito, pela primeira vez, no lagarto Diploglossus fasciatus (Gray, 1831) (Anguidae) em Xerém, próximo à cidade do Rio de Janeiro, e redescoberto quase 60 anos depois em um exemplar de Mabuya nigropunctata (Spix, 1825) (Scincidae), anteriormente descrito no Pará como M. mabouya por Lainson e Shaw (1969b).

2 Plasmodium tropiduri Aragão & Neiva, 1909

Descoberto em um Tropidurus torquatus (Wied, 1820) (Tropiduridae) em Bicudos, Estado de Minas Gerais. No Pará, ele foi encontrado em M. nigropunctata (Lainson & Shaw 1969b) e Kentropyx calcarata (Spix, 1825) (Teiidae) (Lainson, Landau & Paperna 2001), e parasitas com morfologia bem semelhante têm sido descritos por diversos autores como P. tropiduri-like em várias espécies de lagartos.

3 Plasmodium cnemidophori Carini, 1941

Descrito no pequeno lagarto Cnemidophorus lemniscatus (Linnaeus, 1758) (Teiidae), no Estado de Goiás, Brasil. Entretanto, a espécie C. lemniscatus ainda não foi encontrada no Estado de Goiás, onde a única espécie conhecida é C. ocellifer (Spix, 1825) (Avila-Pires, comunicação pessoal). No Estado do Pará, o seu hospedeiro principal é o Ameiva ameiva (Linnaeus, 1758) (Teiidae) (Lainson & Shaw 1969b).

Observação: Deve-se ressaltar que todas as localidades tipo destas três espécies de Plasmodium são geograficamente distantes da Região Amazônica.

Espécies de Plasmodium com localidade tipo no Estado do Pará, Amazônia Brasileira

Plasmodium vacuolatum Lainson, Shaw & Landau, 1975

em Plica umbra ochrocollaris (Spix, 1825) (Tropiduridae)

Plasmodium neusticuri Lainson & Paperna, 1996

em Neusticurus bicarinatus (Linnaeus, 1758) (Gymnophthalmidae)

Plasmodium kentropyxi Lainson, Landau & Paperna, 2001

em Kentropyx calcarata (Spix, 1825) (Teiidae)

Plasmodium carmelinoi Lainson, Franco & da Matta, 2010

em Ameiva ameiva (Linnaeus, 1758) (Teiidae)

Species of Plasmodium previously described in other geographic localities and re-discovered in Amazonian Brazil

1 Plasmodium diploglossi Aragão & Neiva, 1909

It was first described in the lizard Diploglossus fasciatus (Gray, 1831) (Anguidae) from Xerém, near the city of Rio de Janeiro, whereas in Pará it was rediscovered, nearly 60 years later, in Mabuya nigropunctata (Spix, 1825) (Scincidae) previously referred to as M. mabouya by Lainson and Shaw (1969b).

2 Plasmodium tropiduri Aragão & Neiva, 1909

It was first recorded in Tropidurus torquatus (Wied, 1820) (Tropiduridae) from Bicudos, State of Minas Gerais. In Pará it has been found in both M. nigropunctata (Lainson & Shaw 1969b) and Kentropyx calcarata (Spix, 1825) (Teiidae) (Lainson, Landau & Paperna 2001), and P. tropiduri-like parasites have been recorded in a wide range of other saurian species by various authors.

3 Plasmodium cnemidophori Carini, 1941

It was first described in Cnemidophorus lemniscatus (Linnaeus, 1758) (Teiidae) from Goiás State, Brazil. Nevertheless, accordirg to present knowledge of the genus, C. lemniscatus does not occur in that State, where only C. ocellifer (Spix, 1825) is currently known (Avila-Pires, personal communication). In Pará State the principal host of the parasite is Ameiva ameiva (Linnaeus, 1758) (Teiidae) (Lainson & Shaw 1969b).

Note: It is notable that all of the type localities for these parasites are geographically far from the Amazon Region.

Species of Plasmodium with their type locality in Pará State, Amazonian Brazil

Plasmodium vacuolatum Lainson, Shaw & Landau, 1975

in Plica umbra ochrocollaris (Spix, 1825) (Tropiduridae)

Plasmodium neusticuri Lainson & Paperna, 1996

in Neusticurus bicarinatus (Linnaeus, 1758) (Gymnophthalmidae)

Plasmodium kentropyxi Lainson, Landau & Paperna, 2001

in Kentropyx calcarata (Spix, 1825) (Teiidae)

Plasmodium carmelinoi Lainson, Franco & da Matta, 2010

in Ameiva ameiva (Linnaeus, 1758) (Teiidae)

FAM

ÍLIA P

LA

SM

OD

IIDA

E M

esnil, 1903

20

Plasmodium diploglossi no lagarto Mabuya nigropunctata

1 trofozoítos jovens;2-6 esquizogonia eritrocítica;7 microgametócito maduro;8-9 macrogametócitos maduros;10 esquizonte exoeritrocítico jovem em um monócito do baço;11 esquizonte exoeritrocítico maduro liberando merozoítos.

Método: Esfregaços de sangue e de baço corados pelo método de Giemsa.

Plasmodium diploglossi in the lizard Mabuya nigropunctata

1 young trophozoites;2-6 erythrocytic schizogony;7 mature microgametocyte;8-9 mature macrogametocytes;10 early exoerythrocytic schizont in a monocyte of the spleen;11 mature exoerythrocytic schizont, releasing merozoites.

Method: Blood films and spleen smears stained by Giemsa’s method.

FAM

ÍLIA

PLA

SM

OD

IID

AE

Mes

nil,

1903

21

1 2 3

45 6

7 8 9

10

11

RL

10 μm

Plasmodium tropiduri no lagarto Mabuya nigropunctata

1 trofozoíto jovem;2-5 esquizogonia eritrocítica;6 macrogametócito jovem;7 microgametócito jovem;8 macrogametócito maduro; 9 microgametócito maduro.

Método: Esfregaços de sangue corados pelo método de Giemsa.

Plasmodium tropiduri in the lizard Mabuya nigropunctata

1 young trophozoite;2-5 erythrocytic schizogony;6 young macrogametocyte;7 young microgametocyte;8 mature macrogametocyte;9 mature microgametocyte.

Method: Blood films stained by Giemsa’s method.

FAM

ÍLIA P

LA

SM

OD

IIDA

E M

esnil, 1903

22

2

1

3

4

5

6

7

8

9

10 μm RL

Mabuya nigropunctata (Spix, 1825) (Squamata: Scincidae): hospedeiro de Plasmodium diploglossi, Plasmodium tropiduri, Garnia morula e Saurocytozoon mabuyi

Mabuya nigropunctata (Spix, 1825) (Squamata: Scincidae): host of Plasmodium diploglossi, Plasmodium tropiduri, Garnia morula and Saurocytozoon mabuyi

(Foto/Photo: T. C. S. Avila-Pires)

23

Plasmodium cnemidophori no lagarto Ameiva ameiva

1 trofozoíto jovem;2-4 esquizogonia eritrocítica;5 microgametócito maduro;6 macrogametócito maduro;7 esquizonte jovem e macrogametócito maduro na mesma hemácia;8 esquizonte exoeritrocítico dentro de um linfócito no sangue periférico;9 esquizontes exoeritrocíticos liberados no sangue periférico.


Plasmodium cnemidophori in the lizard Ameiva ameiva

1 young trophozoite;2-4 erythrocytic schizogony;5 mature microgametocyte;6 mature macrogametocyte;7 a young schizont and a mature macrogametocyte in the same erythrocyte;8 exoerythrocytic schizont in a lymphocyte of the peripheral blood;9 freed exoerythrocytic schizonts in the peripheral blood.


FAM

ÍLIA P

LA

SM

OD

IIDA

E M

esnil, 1903

24

2

1

3

4

5

6

7

8

9

RL

10 μm

Plasmodium carmelinoi no lagarto Ameiva ameiva

1 quatro trofozoítos jovens na mesma hemácia, cada um apresentando um vacúolo proeminente;2-4 divisão nuclear progressiva dos parasitas, com uma concentração dos grânulos de pigmento nos vacúolos;5 esquizonte maduro com dez merozoítos. O vacúolo é excepcionalmente pequeno e apresenta poucos grânulos de pigmento. Esse fato e o aspecto compacto do parasita são incomuns em comparação com a morfologia usual dos esquizontes (ver figuras 3, 4 e 6);6 infecção dupla de uma hemácia com um esquizonte maduro e um macrogametócito jovem (abaixo);7 macrogametócito maduro. Nota-se o vacúolo menor contendo o maior número de grânulos de pigmento;8 microgametócito maduro. Mais uma vez um vacúolo relativamente pequeno e achatado contém os grânulos de pigmento.


Plasmodium carmelinoi in the lizard Ameiva ameiva

1 four young trophozoites in the same erythrocyte, each showing a prominent vacuole;2-4 progressive nuclear division with pigment granules concentrated in the vacuoles;5 mature schizont with ten merozoites. The vacuole is unusually small and with only a few pigment granules. This, and the compact appearance of the parasite, is unusual compared with the usual morphology of the schizonts (see figures 3, 4 and 6); 6 double infection of an erythrocyte with a mature schizont and a young macrogametocyte (below); 7 mature macrogametocyte. Note the smaller vacuole containing most of the pigment granules;8 mature microgametocyte again showing a relatively small, flattened vacuole containing the pigment granules.


FAM

ÍLIA

PLA

SM

OD

IID

AE

Mes

nil,

1903

25

21 3 4

5 6 7 8RL

5,0 μm

Ameiva ameiva (Linnaeus, 1758) (Squamata: Teiidae): hospedeiro de Plasmodium cnemidophori, Plasmodium carmelinoi e Garnia telfordi

Ameiva ameiva (Linnaeus, 1758) (Squamata: Teiidae): host of Plasmodium cnemidophori, Plasmodium carmelinoi and Garnia telfordi

(Foto/Photo: Original)

26

Plasmodium tropiduri-like no lagarto Kentropyx calcarata

1-2 esquizontes em desenvolvimento;3 esquizonte maduro em forma de leque e produzindo seis merozoítos;4-6 esquizontes em desenvolvimento com seis, oito e dez núcleos;7 macrogametócito maduro;8-9 macrogametócito e microgametócito quase maduros.


Plasmodium tropiduri-like in the lizard Kentropyx calcarata

1-2 developing schizonts;3 mature fan-shaped schizont producing six merozoites;4-6 developing schizonts with six, eight and ten nuclei;7 mature macrogametocyte;8-9 almost mature macrogametocyte and microgametocyte.


FAM

ÍLIA

PLA

SM

OD

IID

AE

Mes

nil,

1903

27

10 μm

RL

21 3

4 5 6

7 8 9

Plasmodium kentropyxi em hemácias do lagarto Kentropyx calcarata

1 infecção dupla por um trofozoíto jovem em fase de anel e um esquizonte binucleado;2-4 crescimento dos esquizontes para uma posição lateral na hemácia e acumulação dos grânulos de pigmento num vacúolo;5-6 macrogametócito e microgametócito jovens;7 macrogametócito maduro;8-9 microgametócitos maduros. Nota-se a presença de um ou dois vacúolos grandes no citoplasma dos gametócitos.


Plasmodium kentropyxi in erythrocytes of the lizard Kentropyx calcarata

1 double infection with a young ring-stage trophozoite and a binucleate schizont;2-4 growth of schizonts to a lateral position in the erythrocyte and clumping of pigment granules in a cytoplasmic vacuole;5-6 young macrogametocyte and microgametocyte commencing their growth to a lateral position in the host cell; 7 mature macrogametocyte;8-9 mature microgametocytes. Notice the development of one or two large cytoplasmic vacuoles in the gametocytes.


FAM

ÍLIA P

LA

SM

OD

IIDA

E M

esnil, 1903

28

10 μm

RL

213

4 5 6

7 8 9

Kentropyx calcarata (Spix, 1825) (Squamata: Teiidae): hospedeiro de Plasmodium kentropyxi e Plasmodium tropiduri-like

Kentropyx calcarata (Spix, 1825) (Squamata: Teiidae): host of Plasmodium kentropyxi and Plasmodium tropiduri-like


29

Plasmodium vacuolatum em hemácias do lagarto Plica umbra ochrocollaris

1 trofozoíto jovem;2-5 esquizontes eritrocíticos em desenvolvimento, mostrando um vacúolo proeminente contendo grânulos de pigmento; 6 esquizonte quase maduro em forma de leque;7-8 microgametócito e macrogametócito jovens;9-10 macrogametócito e microgametócito maduros.

Método: Esfregaços de sangue periférico corados pelo método de Giemsa.

Plasmodium vacuolatum in erythrocytes of the lizard Plica umbra ochrocollaris

1 young trophozoite;2-5 developing erythrocytic schizonts showing the prominent vacuole containing pigment granules;6 almost mature fan-shaped schizont;7-8 young microgametocyte and macrogametocyte;9-10 mature macrogametocyte and microgametocyte.

Method: Peripheral blood films stained by Giemsa’s method.

FAM

ÍLIA P

LA

SM

OD

IIDA

E M

esnil, 1903

30

21 3 4 5

6 7 8 9 10

10 μm

RL

Plica umbra ochrocollaris (Spix, 1825) (Squamata: Tropiduridae):hospedeiro de Plasmodium vacuolatum, Garnia multiformis, Fallisia audaciosa e Fallisia simplex

Plica umbra ochrocollaris (Spix, 1825) (Squamata: Tropiduridae):host of Plasmodium vacuolatum, Garnia multiformis, Fallisia audaciosa and Fallisia simplex

(Foto/Photo: M. S. Hoogmoed)

31

Plasmodium neusticuri no lagarto Neusticurus bicarinatus

1 esquizonte jovem, com o núcleo dividindo-se em dois e um filopódio prolongado;2 dois trofozoítos ameboides na mesma hemácia;3 esquizonte jovem;4-5 esquizontes eritrocíticos, um quase maduro e outro maduro;6 macrogametócito maduro;7 macrogametócito imaturo;8 trofozoíto jovem e um microgametócito em desenvolvimento na mesma hemácia;9 microgametócito maduro e um merozoíto que acaba de penetrar na mesma hemácia.


Plasmodium neusticuri in the lizard Neusticurus bicarinatus

1 young, binucleate schizont with pronounced filopodium;2 amoeboid trophozoites;3 young schizont;4-5 almost mature and mature schizonts;6 mature macrogametocyte;7 immature macrogametocyte;8 young trophozoite and a developing microgametocyte in the same erythrocyte;9 mature microgametocyte and a merozoite which has recently penetrated the same erythrocyte.


FAM

ÍLIA P

LA

SM

OD

IIDA

E M

esnil, 1903

32

21 3

4 5 6

7 8 9

10 μm

RL

Neusticurus bicarinatus (Linnaeus, 1758) (Squamata: Gymnophthalmidae): hospedeiro de Plasmodium neusticuri e Fallisia effusa

Neusticurus bicarinatus (Linnaeus, 1758) (Squamata: Gymnophthalmidae): host of Plasmodium neusticuri and Fallisia effusa


33

FAMÍLIA HAEMOPROTEIDAE

THE FAMILY HAEMOPROTEIDAE

FAM

ÍLIA

HA

EM

OP

RO

TE

IDA

E D

ofle

in, 1

916

37

FAM

ÍLIA H

AE

MO

PR

OT

EID

AE

Doflein, 1916

38

Haemoproteus geochelonis em hemácias do jabuti Chelonoidis denticulata

1-2 infecção simples e múltipla da hemácia por trofozoítos jovens em forma de anel;3 macrogametócito (acima) e microgametócito (abaixo) jovens;4 dois macrogametócitos maduros na mesma hemácia;5 microgametócito maduro (acima) e uma hemogregarina não identificada em estágio inicial (abaixo);6 hemácia contendo dois macrogametócitos jovens (acima) e a fase madura da hemogregarina (abaixo).


Haemoproteus geochelonis in erythrocytes of the tortoise Chelonoidis denticulata

1-2 single and multiple infection of the erythrocyte with young ring-stage trophozoites;3 young macrogametocyte (above) and microgametocyte (below);4 two mature macrogametocytes in the same erythrocyte;5 mature microgametocyte (above) and the young stage of an unidentified haemogregarine (below);6 erythrocyte containing two immature macrogametocytes (above) and a mature stage of the haemogregarine (below).


21 3

4 5 6

10 μm

RL

FAM

ÍLIA

HA

EM

OP

RO

TE

IDA

E D

ofle

in, 1

916

39

O jabuti Chelonoidis denticulata (Linnaeus, 1766) (Testudines: Testudinidae): hospedeiro de Haemoproteus geochelonis

The tortoise Chelonoidis denticulata (Linnaeus, 1766) (Testudines: Testudinidae): host of Haemoproteus geochelonis

(Foto/Photo: A. Diniz)

40

FAM

ÍLIA

HA

EM

OP

RO

TE

IDA

E D

ofle

in, 1

916

41

Haemoproteus peltocephali em hemácias da tartaruga de água doce Peltocephalus dumerilianus

1 microgametócito jovem em formato ameboide; 2-3 macrogametócitos maduros;4 macrogametócito jovem em formato ameboide;5-6 microgametócitos maduros.


Haemoproteus peltocephali in erythrocytes of the fresh-water turtle Peltocephalus dumerilianus

1 young amoeboid microgametocyte;2-3 mature macrogametocytes;4 young amoeboid macrogametocyte;5-6 mature microgametocytes.


2

1

3

4

5 6

10 μm RL

Peltocephalus dumerilianus (Schweigger, 1812) (Testudines: Podocnemididae): hospedeiro de Haemoproteus peltocephali

Peltocephalus dumerilianus (Schweigger, 1812) (Testudines: Podocnemididae): host of Haemoproteus peltocephali


42

FAMÍLIA LEUCOCYTOZOIDAE

THE FAMILY LEUCOCYTOZOIDAE

FAMÍLIA LEUCOCYTOZOIDAE Fallis & Bennett, 1961

Saurocytozoon tupinambi Lainson & Shaw, 1969Saurocytozoon mabuyi Lainson, Landau & Shaw, 1974

Até 1969, essa família de hemosporídeos continha somente dois gêneros: Leucocytozoon e Akiba, ambos parasitas de pássaros. Somente os gametócitos circulam no sangue periférico, dentro dos leucócitos, e o ciclo de esquizogonia ocorre nos órgãos internos, onde megaloesquizontes produzem centenas de merozoítos.

Em 1969, entretanto, gametócitos bem semelhantes foram encontrados no sangue periférico dos lagartos Tupinambis teguixin (Linnaeus, 1758) (Squamata: Teiidae) e Crocodilurus amazonicus (Teiidae) e o parasita foi nomeado Saurocytozoon tupinambi (Lainson & Shaw 1969a). O ciclo esporogônico foi estudado experimentalmente no mosquito Culex pipiens, alimentado no lagarto T. teguixin infectado com esse parasita, e mostrou diferenças significativas em relação a Leucocytozoon e Akiba (Landau et al. 1973). Mais uma espécie de Saurocytozoon, S. mabuyi, foi descrita no lagarto Mabuya nigropunctata (à época identificado como Mabuya mabouya). A localidade tipo de ambas as espécies é Belém, Pará, Região Norte do Brasil.

Os gametócitos das espécies de Saurocytozoon não produzem pigmento, mas contêm um grande número de grânulos azurofílicos no citoplasma, que se apresentam na cor vermelho-púrpura, de tonalidade muito escura, quando corados pelo método de Giemsa. Esses grânulos não reagem à luz polarizada, tornando-se invisíveis sob sua ação.

THE FAMILY LEUCOCYTOZOIDAE Fallis & Bennett, 1961

Saurocytozoon tupinambi Lainson & Shaw, 1969Saurocytozoon mabuyi Lainson, Landau & Shaw, 1974

Until 1969 this family contained only two genera, Leucocytozoon and Akiba. Both are restricted to avian hosts, in which only the gametocytes circulate in leucocytes of the peripheral blood; schizogony is restricted to megaloschizonts in the internal organs.

In 1969, however, very similar gametocytes were encountered in the peripheral blood of the lizards Tupinambis teguixin (Linnaeus, 1758) (Squamata: Teiidae) and Crocodilurus amazonicus (Teiidae), and the parasite was named Saurocytozoon tupinambi (Lainson & Shaw 1969a). The sporogonic cycle was followed in the mosquito Culex pipiens, experimentally fed on an infected T. teguixin, and it showed significant differences from that of Leucocytozoon and Akiba (Landau et al. 1973). A further species, Saurocytozoon mabuyi, was later described in the lizard Mabuya nigropunctata (at that time known as Mabuya mabouya). Type locality of both species is Belém, Pará State, northern Brazil.

The gametocytes of Saurocytozoon species do not produce pigment, but contain a large number of cytoplasmic azurophilic granules which stain a dark reddish-purple. They do not react to polarized light, under which they are invisible.

FAM

ÍLIA

LE

UC

OC

YT

OZ

OID

AE

Fal

lis &

Ben

nett

, 196

145

FAM

ÍLIA L

EU

CO

CY

TO

ZO

IDA

E Fallis &

Bennett, 1961

Saurocytozoon tupinambi no lagarto Tupinambis teguixin

1 macrogametócito jovem em um linfócito;2 macrogametócito jovem em uma hemácia imatura;3 microgametócito em desenvolvimento em um leucócito;4-5 macrogametócitos em desenvolvimento em leucócitos;6 macrogametócito maduro em um leucócito;7 microgametócito maduro. Nota-se a abundância de grânulos azurofílicos no citoplasma dos parasitas.


Saurocytozoon tupinambi in the lizard Tupinambis teguixin

1 young macrogametocyte in a lymphocyte;2 young macrogametocyte in an immature erythrocyte;3 developing microgametocyte in a leucocyte;4-5 developing macrogametocytes in leucocytes; 6 mature macrogametocyte in a leucocyte;7 mature microgametocyte. Note the abundance of azurophilic granules in the cytoplasm.


46

2

1

3

4

5

6

7

10 μm

RL

Tupinambis teguixin (Linnaeus, 1758) (Squamata: Teiidae): hospedeiro de Saurocytozoon tupinambi

Tupinambis teguixin (Linnaeus, 1758) (Squamata: Teiidae): host of Saurocytozoon tupinambi


47

FAM

ÍLIA L

EU

CO

CY

TO

ZO

IDA

E Fallis &

Bennett, 1961

Saurocytozoon mabuyi no lagarto Mabuya nigropunctata

1 monócito contendo dois gametócitos muito jovens;2-3 macrogametócitos em desenvolvimento em um monócito e em um linfócito;4 dupla infecção com um microgametócito e um macrogametócito, ambos jovens; 5 microgametócito maduro;6 macrogametócito maduro.


Saurocytozoon mabuyi in the lizard Mabuya nigropunctata

1 monocyte with two very young gametocytes; 2-3 developing macrogametocytes in a monocyte and a lymphocyte;4 double infection with a young microgametocyte and a young macrogametocyte;5 mature microgametocyte;6 mature macrogametocyte.


48

21

3 4

5 6

10 μm

RL

FAMÍLIA GARNIIDAE

THE FAMILY GARNIIDAE

FAMÍLIA GARNIIDAE Lainson, Landau & Shaw, 1971

Gêneros:Garnia Lainson, Landau & Shaw, 1971

Esquizogonia e gametogonia em hemácias do sangue periférico, sem a produção de pigmento malárico. Várias espécies de Garnia em diversos lagartos.

Fallisia Lainson, Landau & Shaw, 1974

Esquizogonia e gametogonia em trombócitos e linfócitos. Numerosas espécies de Fallisia em várias espécies de lagartos e uma espécie descrita em pássaros na Venezuela (Gabaldon, Ulloa & Zerpa 1985).

Progarnia Lainson, 1995Esquizogonia e gametogonia em trombócitos, monócitos e linfócitos.

Esquizogonia também em hemácias, sem a produção de pigmento malárico. Descrito em jacarés do gênero Caiman.

Espécies de Garnia registradas na Amazônia Brasileira:

Garnia telfordi Lainson, Landau & Shaw, 1971: em Ameiva ameiva (Teiidae). ESPÉCIE-TIPO

Garnia utingensis Lainson, Landau & Shaw, 1971: em Anolis punctatus (Daudin, 1802) (Polychrotidae)

Garnia gonatodi (Telford, 1970) Lainson, Landau & Shaw, 1971: em Gonatodes humeralis (Guichenot, 1855) (Gekkonidae)

Garnia morula (Telford, 1970) Lainson, Landau & Shaw, 1971: em Mabuya nigropunctata (Spix, 1825) (Scincidae) (à época considerado como M. mabouya)

Garnia multiformis Lainson, Shaw & Landau, 1975: em Plica umbra ochrocollaris (Spix, 1825) (Tropiduridae)

Garnia uranoscodoni Lainson, Shaw & Landau, 1975: em Uranoscodon superciliosus (Linnaeus, 1758) (Tropiduridae)

Garnia karyolytica Lainson & Naiff, 1999: em Thecadactylus rapicauda (Houttuyn, 1782) (Gekkonidae)

É necessário enfatizar, uma vez mais, a importância de utilizar a luz polarizada para não confundir os grânulos azurofílicos das espécies de Garnia e Saurocytozoon com o pigmento malárico das espécies de Plasmodium.

Espécies de Fallisia registrada na Amazônia Brasileira:

Fallisia effusa Lainson, Landau & Shaw, 1974: em Neusticurus bicarinatus (Gymnophthalmidae). ESPÉCIE-TIPO

Fallisia modesta Lainson, Landau & Shaw, 1974: em Tropidurus oreadicus (Rodrigues, 1987) (Tropiduridae)

Fallisia audaciosa Lainson, Shaw & Landau, 1975: em Plica umbra ochrocollaris (Tropiduridae)

Fallisia simplex Lainson, Shaw & Landau, 1975: em Plica umbra ochrocollaris (Tropiduridae)

THE FAMILY GARNIIDAE Lainson, Landau & Shaw, 1971

Genera:Garnia Lainson, Landau & Shaw, 1971

Schizogony and gametogony in erythrocytes of the peripheral blood with no production of malarial pigment. Numerous species in a variety of lizards.

Fallisia Lainson, Landau & Shaw, 1974Both schizogony and gametogony take place in the thrombocytes

and lymphocytes. Numerous species in various lizards, and one species described in birds in Venezuela (Gabaldon, Ulloa & Zerpa 1985).

Progarnia Lainson, 1995Schizogony and gametogony are in the lymphocytes, monocytes

and thrombocytes. Schizogony also occurs in erythrocytes, but with no production of malarial pigment. To date, Progarnia has only been found in species of Caiman.

Garnia species of Amazonian lizards in Brazil:Garnia telfordi Lainson, Landau & Shaw, 1971: in Ameiva ameiva

(Teiidae). TYPE SPECIESGarnia utingensis Lainson, Landau & Shaw, 1971: in Anolis punctatus

(Daudin, 1802) (Polychrotidae)Garnia gonatodi (Telford, 1970) Lainson, Landau & Shaw, 1971: in

Gonatodes humeralis (Guichenot, 1855) (Gekkonidae)Garnia morula (Telford, 1970) Lainson, Landau & Shaw, 1971: in

Mabuya nigropunctata (Spix, 1825) (Scincidae) (at that time known as M. mabouya)

Garnia multiformis Lainson, Shaw & Landau, 1975: in Plica umbra ochrocollaris (Spix, 1825) (Tropiduridae)

Garnia uranoscodoni Lainson, Shaw & Landau, 1975: in Uranoscodon superciliosus (Linnaeus, 1758) (Tropiduridae)

Garnia karyolytica Lainson & Naiff, 1999: in Thecadactylus rapicauda (Houttuyn, 1782) (Gekkonidae)

The importance must be stressed, once more, of utilizing polarized light in order to avoid mistaking the azurophilic granules in the cytoplasm of Garnia and Saurocytozoon for the malarial pigment of Plasmodium.

Fallisia species of Amazonian lizards in Brazil:Fallisia effusa Lainson, Landau & Shaw, 1974: in Neusticurus

bicarinatus (Gymnophthalmidae). TYPE SPECIESFallisia modesta Lainson, Landau & Shaw, 1974: in Tropidurus

oreadicus (Rodrigues, 1987) (Tropiduridae)Fallisia audaciosa Lainson, Shaw & Landau, 1975: in Plica umbra

ochrocollaris (Tropiduridae)Fallisia simplex Lainson, Shaw & Landau, 1975: in Plica umbra

ochrocollaris (Tropiduridae)

FAM

ÍLIA

GA

RN

IID

AE

Lai

nson

, Lan

dau

& S

haw

, 197

151

O gênero Progarnia na Amazônia Brasileira:Progarnia archosauriae Lainson, 1995

Essa espécie, encontrada no jacaré Caiman crocodilus crocodilus (Linnaeus, 1758) (Crocodylia: Alligatoridae), é a única conhecida até o momento. Mais recentemente foi também encontrada em Caiman c. yacare (Daudin, 1802) (Lainson, observações não publicadas).

Progarnia tem características dos dois outros gêneros, Garnia e Fallisia: este fato, e o passado pré-histórico dos jacarés, sugerem que os hemosporídeos dos répteis e das aves de hoje têm suas origens num parasita ancestral semelhante (Lainson 1995) (ver a árvore filogenética na página 71).

The genus Progarnia in Amazonian Brazil:Progarnia archosauriae Lainson, 1995

To date, this is the only recorded species, and was found in the caiman Caiman crocodilus crocodilus (Linnaeus, 1758) (Crocodylia: Alligatoridae). More recently, the author (unpublished observations) has also noted its presence in Caiman c. yacare (Daudin, 1802).

This parasite shares features of the genera Fallisia and Garnia infecting present day lizards. This, and the antiquity of the crocodilians, has suggested that it was from such a parasite that the existing reptilian and avian haemosporidians evolved (Lainson 1995), as indicated in the phylogenetic tree (page 72).

FAM

ÍLIA G

AR

NIID

AE

Lainson, Landau & S

haw, 1971

52

FAM

ÍLIA

GA

RN

IID

AE

Lai

nson

, Lan

dau

& S

haw

, 197

153

Garnia telfordi no lagarto Ameiva ameiva

1-2 trofozoítos jovens em crescimento;3 esquizonte jovem em formato ameboide;4 dupla infecção da hemácia com um macrogametócito jovem e um esquizonte em forma lobulada característica;5 esquizontes jovens em formato ameboide e arredondado;6 esquizonte eritrocítico maduro com separação dos merozoítos;7 macrogametócito maduro e um esquizonte ovoide e quase maduro;8 microgametócito maduro e um macrogametócito jovem;9 microgametócito produzindo gametas.


Garnia telfordi in the lizard Ameiva ameiva

1-2 young growing trophozoites;3 young amoeboid schizont;4 double infection of the erythrocyte with a young macrogametocyte and a schizont with a characteristic lobed appearance;5 young amoeboid and rounded schizonts;6 mature erythrocytic schizont with separate merozoites;7 mature macrogametocyte and almost mature, oval schizont;8 mature microgametocyte and a young macrogametocyte;9 microgametocyte producing gametes.


21 3

4 5 6

7 8 9

10 μm

RL

Garnia utingensis no lagarto Anolis punctatus

1 trofozoítos muito jovens;2 trofozoíto jovem em formato ameboide e um esquizonte ovoide e quase maduro;3-6 esquizontes em desenvolvimento;4-5 alongamento característico dos esquizontes e a formação de uma fenda no citoplasma; 6 esquizonte maduro em forma de leque;7-8 e 11 microgametócitos e macrogametócitos em desenvolvimento;9-10 microgametócito e macrogametócito maduros;12 esquizonte exoeritrocítico imaturo num monócito.


Garnia utingensis in the lizard Anolis punctatus

1 very young trophozoites;2 young amoeboid trophozoite and an almost mature oval schizont;3-6 developing schizonts; 4-5 characteristic elongation and formation of a cytoplasmic cleft;6 a mature fan-shaped schizont;7-8 and 11 developing microgametocytes and macrogametocytes;9-10 mature microgametocyte and macrogametocyte;12 immature exoerythrocytic schizont in a monocyte.


21 3

4 5 6

7

10

8

11

9

12

10 μm

RL

FAM

ÍLIA G

AR

NIID

AE

Lainson, Landau & S

haw, 1971

54

Anolis punctatus (Daudin, 1802) (Squamata: Polychrotidae): hospedeiro de Garnia utingensis

Anolis punctatus (Daudin, 1802) (Squamata: Polychrotidae): host of Garnia utingensis


55

Garnia gonatodi no lagarto Gonatodes humeralis

1 merozoítos livres, originados de um esquizonte eritrocítico rompido;2 trofozoítos jovens;3 esquizontes eritrocíticos jovens;4 esquizonte quase maduro e com contornos lobulados;5 infecção dupla de uma hemácia por um esquizonte jovem em formato ameboide e por um esquizonte maduro;6 gametócitos jovens em forma de fuso;7 infecção dupla com um trofozoíto jovem e uma forma “prematura” de um macrogametócito;8 um macrogametócito em fase avançada de “prematuração”;9 infecção dupla com um microgametócito em fase de “prematuração” e um esquizonte quase maduro; 10 macrogametócito maduro;11-12 microgametócitos maduros.


Garnia gonatodi in the lizard Gonatodes humeralis

1 free merozoites from a ruptured erythrocytic schizont;2 young trophozoites;3 young erythrocytic schizonts;4 nearly mature schizont with lobulated contours;5 double infection of an erythrocyte with a young, amoeboid schizont and a mature schizont;6 young, spindle-shaped gametocytes;7 double infection with a young trophozoite and a ‘pre-maturation’ form of a macrogametocyte;8 an older ‘pre-maturation’ macrogametocyte;9 double infection with a ‘pre-maturation’ microgametocyte and a nearly mature schizont;10 mature macrogametocyte;11-12 mature microgametocytes.


21 3

4 5 6

7

10

8

11

9

12

10 μm

RL

FAM

ÍLIA G

AR

NIID

AE

Lainson, Landau & S

haw, 1971

56

Gonatodes humeralis (Guichenot, 1855) (Squamata: Gekkonidae): hospedeiro de Garnia gonatodi

Gonatodes humeralis (Guichenot, 1855) (Squamata: Gekkonidae): host of Garnia gonatodi


57

Garnia morula no lagarto Mabuya nigropunctata

1 trofozoíto jovem;2 esquizontes jovens;3 esquizonte jovem binucleado e merozoítos de um esquizonte maduro rompido;4 esquizonte quase maduro;5 gametócito jovem;6 infecção dupla com um esquizonte maduro e um macrogametócito muito jovem;7 macrogametócito jovem;8 macrogametócito maduro;9 microgametócito maduro;10-11 esquizontes exoeritrocíticos num trombócito e num linfócito;12 esquizonte exoeritrocítico maduro num trombócito destruído.


Garnia morula in the lizard Mabuya nigropunctata

1 young trophozoite;2 young schizonts;3 young bi-nucleate schizont and merozoites from a mature ruptured schizont;4 almost mature schizont;5 young gametocyte;6 double infection with a mature schizont and a very young macrogametocyte;7 young macrogametocyte;8 mature macrogametocyte;9 mature microgametocyte;10-11 exoerythrocytic schizonts in a thrombocyte and a lymphocyte;12 mature exoerythrocytic schizont in a defunct thrombocyte.


21 3 4

5 6 7

10

8

119 12

10 μm RL

FAM

ÍLIA G

AR

NIID

AE

Lainson, Landau & S

haw, 1971

58

FAM

ÍLIA

GA

RN

IID

AE

Lai

nson

, Lan

dau

& S

haw

, 197

159

Garnia multiformis no lagarto Plica umbra ochrocollaris, em infecção inicial e com desenvolvimento nos eritroblastos

1 eritroblasto rompido com parasitas liberados, incluindo um macrogametócito jovem e esquizontes maduros e em desenvolvimento;2 macrogametócito imaturo. Nota-se a abundância de grânulos azurofílicos no citoplasma;3 esquizonte quase maduro, com mesozoítos “brotando” de protusões no citoplasma;4 esquizonte quase maduro num eritroblasto intacto;5 Trypanosoma plicae no mesmo lagarto.

Observação: Os parasitas de 1-3 estão fora das células rompidas.


Garnia multiformis in the lizard Plica umbra ochrocollaris, with early infection and development in the erythroblasts

1 ruptured erythroblast with liberated parasites, including a young macrogametocyte, together with developing and mature schizonts; 2 immature macrogametocyte showing abundant azurophilic granules in its cytoplasm;3 almost mature schizont with merozoites budding off from cytoplasmic protrusions;4 almost mature schizont in an intact erythroblast;5 Trypanosoma plicae in the same lizard.

Note: All parasites of 1-3 are from ruptured cells.


2

1

3

4

5

10 μm

RL

Garnia multiformis no lagarto Plica umbra ochrocollaris, em infecção mais avançada, com desenvolvimento nos proeritrócitos (1-11) e eritrócitos maduros (12-14)

1 trofozoíto jovem;2-6 esquizontes em desenvolvimento e maduros;7-8 macrogametócito e microgametócito jovens; 9-10 crescimento do macrogametócito e do microgametócito;11-12 alongamento do macrogametócito e do microgametócito;13-14 macrogametócito e microgametócito, ambos maduros. Notam-se contornos irregulares.


Garnia multiformis in the lizard Plica umbra ochrocollaris, later in the infection, with development in proerythrocytes (1-11) and mature erythrocytes (12-14)

1 young trophozoite; 2-6 developing and mature schizonts;7-8 young macrogametocyte and microgametocyte;9-10 growth of macrogametocyte and microgametocyte;11-12 elongation of the macrogametocyte and microgametocyte;13-14 mature macrogametocyte and microgametocyte. Notice their development of an irregular outline.


21 3 4

5 6 7

10

8

119

12 13 14

10 μm

RL

FAM

ÍLIA G

AR

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Lainson, Landau & S

haw, 1971

60

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Lai

nson

, Lan

dau

& S

haw

, 197

161

Garnia uranoscodoni no lagarto Uranoscodon superciliosus

1 trofozoíto jovem;2 dois esquizontes em desenvolvimento no mesmo proeritrócito;3 esquizonte quase maduro;4 esquizonte exoeritrocítico num linfócito;5 esquizonte exoeritrocítico num trombócito;6 esquizonte maduro em forma de leque e um microgametócito jovem e em formato ameboide no mesmo proeritrócito;7 jovem macrogametócito em formato ameboide;8-9 microgametócito e macrogametócito maduros. Nota-se o vacúolo conspícuo no último.


Garnia uranoscodoni in the lizard Uranoscodon superciliosus

1 young trophozoite;2 two developing schizonts in the same proerythrocyte;3 almost mature schizont;4 exoerythrocytic schizont in a lymphocyte;5 exoerythrocytic schizont in a thrombocyte;6 mature fan-shaped schizont and a developing amoeboid microgametocyte in the same proerythrocyte;7 young amoeboid macrogametocyte;8-9 mature microgametocyte and macrogametocyte. Notice the conspicuous vacuole in the latter.


21 3

4 5

6 7 8 9

10 μm

RL

Uranoscodon superciliosus (Linnaeus, 1758) (Squamata: Tropiduridae): hospedeiro de Garnia uranoscodoni

Uranoscodon superciliosus (Linnaeus, 1758) (Squamata: Tropiduridae): host of Garnia uranoscodoni


62

FAM

ÍLIA

GA

RN

IID

AE

Lai

nson

, Lan

dau

& S

haw

, 197

163

Garnia karyolytica no lagarto Thecadactylus rapicauda

1 hemácia madura normal;2 esquizonte jovem binucleado;3-6 esquizontes em desenvolvimento;7-8 microgametócito e macrogametócito jovens;9 macrogametócito em formato arredondado;10-11 microgametócito e macrogametócito: ambos maduros e alongados;12-13 macrogametócito e microgametócito em formato irregular e provavelmente na fase de “prematuração”. Nota-se o aumento do tamanho do núcleo da célula hospedeira e, finalmente, sua destruição.


Garnia karyolytica in the lizard Thecadactylus rapicauda

1 normal mature erythrocyte;2 young bi-nucleate schizont;3-6 developing schizonts;7-8 young microgametocyte and macrogametocyte;9 round form of macrogametocyte;10-11 mature elongated microgametocyte and macrogametocyte;12-13 irregularly-shaped macrogametocyte and microgametocyte, considered to be ‘pre-maturation’ forms. Notice the initial enlargement of the host cell nucleus and its final destruction.


21 3 4

56 7 8

9

10 11

12 13

10 μm

RL

Thecadactylus rapicauda (Houttuyn, 1782) (Squamata: Gekkonidae): hospedeiro de Garnia karyolytica

Thecadactylus rapicauda (Houttuyn, 1782) (Squamata: Gekkonidae): host of Garnia karyolytica


64

FAM

ÍLIA

GA

RN

IID

AE

Lai

nson

, Lan

dau

& S

haw

, 197

165

Fallisia effusa em trombócitos do lagarto Neusticurus bicarinatus

1 trombócito normal;2 trombócito danificado, com extrusão parcial do citoplasma da célula;3 trofozoíto jovem;4-7 esquizogonia inicial. Nota-se a extrusão dos conteúdos de algumas das células hospedeiras;8 esquizonte maduro rompido;9-10 microgametócito e macrogametócito em desenvolvimento;11-14 microgametócitos e macrogametócitos maduros com hipertrofia da parede do trombócito, infecções múltiplas e extrusão parcial dos conteúdos da célula hospedeira;15 infecção múltipla do trombócito com um microgametócito, esquizontes jovens e vários trofozoítos.


Fallisia effusa in thrombocytes of the lizard Neusticurus bicarinatus

1 normal thrombocyte;2 traumatized thrombocyte showing partial extrusion of the cytoplasm;3 young trophozoite;4-7 early schizogony. Notice extrusion of the host cell’s contents in some instances;8 ruptured mature schizont;9-10 developing microgametocyte and macrogametocyte;11-14 mature microgametocytes and macrogametocytes showing hypertrophy of the thrombocyte wall, multiple infections and partial extrusion of the cell contents;15 multiple infection with a microgametocyte, young schizonts and a number of trophozoites.


21 3 4 5

6 7 8

9 10 11

12

13 14 15

10 μm

RL

Fallisia effusa em trombócitos do lagarto Neusticurus bicarinatus e Fallisia modesta em linfócitos do lagarto Tropidurus oreadicus

1-4 Fallisia effusa. Infecções múltiplas em trombócitos com desenvolvimento de esquizontes, gametócitos e a produção de merozoítos e trofozoítos;5-13 Fallisia modesta;5-6 esquizogonia inicial num linfócito e num monócito;7 esquizonte maduro rompido procedente de uma célula hospedeira rompida em sangue periférico;8-9 macrogametócito e microgametócito jovens em linfócitos;10-11 macrogametócito e microgametócito maduros em linfócitos;12 infecção múltipla de um linfócito com um macrogametócito jovem, dois microgametócitos maduros e dois trofozoítos;13 um esquizonte, um macrogametócito maduro e um trofozoíto liberados de uma célula rompida.


Fallisia effusa in thrombocytes of the lizard Neusticurus bicarinatus and Fallisia modesta in lymphocytes of the lizard Tropidurus oreadicus

1-4 Fallisia effusa. Multiple infections in the trombocytes with developing schizonts, gametocytes, merozoites and trophozoites;5-13 Fallisia modesta;5-6 early schizogony in a lymphocyte and a monocyte;7 mature ruptured schizont freed from the host cell in the peripheral blood;8-9 young macrogametocyte and microgametocyte in lymphocytes;10-11 mature macrogametocyte and microgametocyte in lymphocytes;12 multiple infection of a lymphocyte with two microgametocytes, a single young macrogametocyte and two trophozoites;13 mature macrogametocyte, a schizont and a trophozoite freed from a ruptured host cell.


21 3

4 5 6

7 8 9 10

11 12 13

10 μmRL

FAM

ÍLIA G

AR

NIID

AE

Lainson, Landau & S

haw, 1971

66

Tropidurus oreadicus (Rodrigues, 1987) (Squamata: Tropiduridae): hospedeiro de Fallisia modesta

Tropidurus oreadicus (Rodrigues, 1987) (Squamata: Tropiduridae): host of Fallisia modesta


67

Fallisia audaciosa e Fallisia simplex no lagarto Plica umbra ochrocollaris

1-7 Fallisia audaciosa em neutrófilos;1 jovem trofozoíto;2-4 esquizontes em desenvolvimento e um maduro;5 macrogametócito maduro apresentando grânulos azurofílicos conspícuos;6 microgametócito maduro também com grânulos azurofílicos;7 infecção múltipla com um microgametócito, um macrogametócito e um esquizonte jovem;8-15 Fallisia simplex nos trombócitos;8 trofozoíto;9-10 esquizontes em desenvolvimento;11 esquizonte maduro;12 microgametócito maduro;13 macrogametócito maduro;14-15 infecções simples e duplas com gametócitos, apresentando deformação dos parasitas devido à pressão contra o núcleo da célula hospedeira.


Fallisia audaciosa and Fallisia simplex in the lizard Plica umbra ochrocollaris

1-7 Fallisia audaciosa in the neutrophils;1 young trophozoite;2-4 developing and mature schizonts;5 mature macrogametocyte showing conspicuous azurophilic granules;6 mature microgametocyte, also with azurophilic granules;7 multiple infection with male and female gametocytes and a young schizont;8-15 Fallisia simplex in the thrombocytes;8 trophozoite;9-10 developing schizonts;11 mature schizont;12 mature microgametocyte;13 mature macrogametocyte;14-15 single and double infections with gametocytes, showing deformation due to pressure against the host cell nucleus.


7 1011

12 13 14 15

21 3

4 5 6

8 9

10 μm

RL

FAM

ÍLIA G

AR

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Lainson, Landau & S

haw, 1971

68

FAM

ÍLIA

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nson

, Lan

dau

& S

haw

, 197

169

Progarnia archosauriae no jacaré Caiman crocodilus crocodilus

1 esquizonte jovem num linfócito;2-3 esquizontes em desenvolvimento em monócitos;4 um linfócito, ou monócito, rompido e liberando merozoítos de um esquizonte maduro;5 trofozoíto em um trombócito;6-7 esquizontes em desenvolvimento em proeritrócitos;8 macrogametócito jovem em um trombócito;9 macrogametócito maduro em um monócito;10 jovem macrogametócito em um monócito;11 macrogametócito maduro em um basófilo;12-13 macrogametócito e microgametócito, ambos maduros, em trombócitos.


Progarnia archosauriae in the caiman Caiman crocodilus crocodilus

1 young schizont in a lymphocyte; 2-3 developing schizonts in monocytes;4 disintegrated lymphocyte or monocyte, liberating merozoites of a mature schizont;5 trophozoite in a thrombocyte;6-7 developing schizonts in proerythrocytes;8 young macrogametocyte in a thrombocyte;9 mature macrogametocyte in a monocyte;10 young macrogametocyte in a monocyte;11 mature macrogametocyte in a basophil;12-13 mature macrogametocyte and microgametocyte in thrombocytes.


21 3

4 5 6 7

8

910

11 12 13

10 μm

RL

Caiman crocodilus crocodilus (Linnaeus, 1758) (Crocodylia: Alligatoridae): hospedeiro de Progarnia archosauriae

Caiman crocodilus crocodilus (Linnaeus, 1758) (Crocodylia: Alligatoridae): host of Progarnia archosauriae


70

Possível origem dos gêneros da ordem Haemosporida de um parasita Progarnia-like de répteis primitivos. A ordem dos nomes genéricos não implica em uma sequência cronológica na evolução desses parasitas. Adaptado de Lainson (1995).

71

Putative derivation of present-day genera of the Haemosporida, from a Progarnia-like parasite of early stem-reptiles. The order of the generic names does not imply a chronological order in the evolution of these different parasites. Modified from Lainson (1995).

74

72

REFERÊNCIAS / REFERENCES

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