1

UNIVERSIDADE FEDERAL DO PARÁ CAMPUS UNIVERSITÁRIO DE BRAGANÇA

PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM BIOLOGIA AMBIENTAL MESTRADO EM ECOLOGIA DE ECOSSISTEMAS COSTEIROS E

ESTUARINOS

AMANDA CRISTINE SARMENTO PINHEIRO

COMPOSIÇÃO E BIOMASSA DAS MACROALGAS DA DIVISÃO

RHODOPHYTA ASSOCIADAS AOS MANGUEZAIS DA PENÍNSULA D E

AJURUTEUA, BRAGANÇA, PARÁ

BRAGANÇA – PA

2011

2

Amanda Cristine Sarmento Pinheiro

COMPOSIÇÃO E BIOMASSA DAS MACROALGAS DA DIVISÃO

RHODOPHYTA ASSOCIADAS AOS MANGUEZAIS DA PENÍNSULA DE

AJURUTEUA, BRAGANÇA, PARÁ

Dissertação apresentada ao Programa de Pós-graduação em Biologia Ambiental (Ecologia de Ecossistemas Costeiros e Estuarinos), da Universidade Federal do Pará, Campus de Bragança, como parte dos requisitos necessários à obtenção do título de Mestre em Biologia Ambiental.

Orientador: Prof. Dr. Marcus E. B. Fernandes

BRAGANÇA – PA

2011

3

Amanda Cristine Sarmento Pinheiro

COMPOSIÇÃO E BIOMASSA DAS MACROALGAS DA DIVISÃO

RHODOPHYTA ASSOCIADAS AOS MANGUEZAIS DA PENÍNSULA DE

AJURUTEUA, BRAGANÇA, PARÁ

BANCA EXAMINADORA

___________________________________________________

Prof. Dr. Marcus Emanuel Barroncas Fernandes (Orientador)

Universidade Federal do Pará - Campus de Bragança

___________________________________________________

Profa. Dra. Jussara Moretto Marttinelli (Titular)

Universidade Federal do Pará - Campus do Guamá

___________________________________________________

Prof. Dr. Rosildo Santos Paiva (Titular)

Universidade Federal do Pará – Campus do Guamá

___________________________________________________

Profa. Dra. Moirah Paula Machado de Menezes (Titular)

Universidade Federal do Pará - Campus de Bragança

___________________________________________________

Profa. Dra. Erneida Coelho de Araújo (Suplente)

Universidade Federal do Pará - Campus de Bragança

_____________________________________________

Profa. Dra. Marivana Borges (Suplente)

Universidade Federal do Pará - Campus de Bragança

BRAGANÇA – PA

2011

i

“As algas são verdadeiramente um prodígio da

Criação, uma das maravilhas da flora universal”.

Júlio Verne

(Vinte Mil Léguas Submarinas)

ii

AGRADECIMENTOS

A FAPESPA pela concessão de bolsa e a Pós-graduação em Biologia Ambiental,

em especial a todos os funcionários, desde os guardas até os professores titulares.

Ao meu orientador Dr. Marcus E. B. Fernandes por todo incentivo e apoio, pelas

ideias e conselhos diversos, tanto profissionais quanto pessoais. E principalmente pela

amizade ao longo desses dois anos e meio.

Ao meu “pai” Cesar Braga por me ensinar estatística, pelos conselhos, por me

aturar nas minhas crises de estresse e nunca me abandonar, por dizer que meu trabalho

estava ótimo, mesmo quando eu achava que não, enfim por ser a pessoa que mais

acredita em mim. Sua amizade sempre foi e sempre será essencial na minha vida.

Ao Laboratório de Qualidade de Água pela ajuda na obtenção dos parâmetros

físico-químicos. A Geyse, a Rosa e a Hanna pelas idas ao campo e por toda ajuda e

apoio; a Kelle pelos artigos, conselhos e por nunca me negar auxílio. Em especial a Dra.

Zélia Pimentel pela disponibilização dos dados e pela grande colaboração.

Ao laboratório de Hidrologia do Centro de Geociências da UFPA por permitir

que eu fizesse as minhas análises químicas, em especial a técnica Leila que me ensinou

e me acompanhou ao longo desse trabalho, com muito carinho e irreverência.

Ao Laboratório de Ficologia (UFRPE) pelo curso de taxonomia de macroalgas

de manguezal, e as Dras. Fátima Oliveira e Sônia Pereira pelos debates sobre a minha

metodologia. Em especial ao M.Sc. Khey Albert que não só me ensinou a identificar as

macroalgas de manguezal, mas me ofereceu leituras sobre o assunto, passeio ao

shopping e hospedagem em Recife, além de me ensinar a apreciar um bom café.

iii

Ao Departamento de Oceanografia e Limnologia (UFMA), em especial ao Dr.

Marcos Valério Jansen Cutrim pelo curso de taxonomia de macroalgas de manguezal,

por disponibilizar seu tempo, pelas literaturas oferecidas e pelas dicas na metodologia.

À minha imensa equipe de campo: Erica (catita), Dante (turco), Maura (amor),

Michel (chechel), Paulo (paulete), Cesar (pai), Davison (folha), Wellington (sibito),

Rosegleise (amiga), Ádria (vaca), Marilu (mari), Pedro, Cleiton, Darlena, Gean, Lanna,

Fernanda (fotografa oficial do trabalho), Marcos Alexandre (Marquinhu), Kelle (Cana).

É muito bom saber que tenho amigos com os quais posso contar sempre.

Aos meus companheiros de laboratório Fernanda Atanaena, Lanna, Suzane,

Pedro, Marcos Alexandre, Erneida e Rita, por fazerem do LAMA um lar muito feliz!

Em especial a Fernanda e a Lanna pelas infinitas conversas e fofocas, pelo apoio e

principalmente pela grande amizade que eu pretendo levar pelo resto da vida. Ao Renan

(feio) e a Maura (amor) pelos meus mapas, pelo apoio e pela grande amizade desde a

época da graduação.

A minha imensa e linda família: minha irmã Aline, minha vó Sônia, meu vô

Sarmento (in memorian), meus tios, tias e primos. Em especial aos meus pais: minha

mãe, que é a razão da minha vida com seu amor incondicional, e meu pai que é o meu

grande incentivador, para eu nunca desista dos meus sonhos.

Ao meu namorado Eduardo (fofucho) pelo incentivo, pela compreensão, pelos

“puxões de orelha” e pelo seu amor.

A todos os meus amigos de Bragança. Em especial ao Dante, a Erica e ao Folha,

que me alimentaram, me aturaram e me incentivaram sempre. Amo vocês!

E a Deus por ser a força que me move, o meu refúgio nas horas de aflição e por

me dar sabedoria nos momentos de decisão. Obrigada Pai!

iv

RESUMO

O presente estudo teve como objetivo analisar a composição e a biomassa das

macroalgas aderidas aos pneumatóforos de A. germinans e rizóforos de R. mangle do

Furo do Taici e do Furo da Estiva, localizados na península de Ajuruteua, no município

de Bragança – PA. Os dados foram coletados bimestralmente ao longo de um ciclo

anual. Para cada substrato (rizóforo e pneumatóforo) foram coletadas 25 amostras em

cinco pontos diferentes, ao longo de uma transecção de 30 m, perpendicular ao canal

principal. As amostras foram triadas e identificadas, sendo posteriormente secas para

obtenção de biomassa seca. Amostras da água durante a maré enchente (n=3) e a maré

vazante (n=3) também foram coletadas bimestralmente para a análise de nutrientes.

Dados sobre a Temperatura, Salinidade, Condutividade, pH, Turbidez e Oxigênio

Dissolvido (OD) foram obtidos in situ, sendo uma amostra na enchente e uma na

vazante, bimestralmente. Análises univariadas (ANOVA e Kruskall-Wallis) e

multivariadas (ANOSIM, SIMPER, Análise de Componentes Principais e BIOENV)

foram usadas para examinar os dados. Sete espécies de macroalgas foram identificadas,

sendo a maioria do gênero Bostrychia. As espécies mais abundantes foram: B. calliptera

no Furo da Estiva e B, moritiziana no Furo do Taici. B. calliptera, B. moritiziana e C.

caespitosa apresentaram os maiores valores de biomassa. O teste de BIOENV mostrou

que os dados bióticos estão mais relacionados aos nutrientes (nitrito, nitrato e fosfato) e

a salinidade. Os pneumatóforos apresentaram maior biomassa de macroalga no Furo do

Taici e os rizóforos no Furo da Estiva (ANOSIM, R=0,206; p<0,05 e ANOSIM,

R=0,456; p<0,01, respectivamente). A biomassa de macroalga no Furo do Taici foi

significativamente maior do que a do Furo da Estiva (ANOSIM, R=0,87; p<0,01),

certamente por apresentar maior quantidade de nutriente (nitrito, nitrato e fosfato) e

maior desenvolvimento estrutural dos bosques, diminuindo os efeitos de dessecação

pelo sombreamento. Em suma, a riqueza e a biomassa das espécies de macroalgas na

península de Ajuruteua não apresentaram variação estacional, muito embora tenham se

mostrado diretamente relacionadas ao teor de salinidade, concentração de nutriente e

desenvolvimento estrutural dos bosques de mangue.

Palavras-chave: Biomassa de macroalga, substrato, salinidade, nutrientes.

v

ABSTRACT

The present study aimed to analyze the composition and biomass of macroalgae

attached to the pneumatophores and rhizophores at the Furo do Taici and Furo da Estiva

on the Ajuruteua Peninsula, in the municipality of Bragança - PA. For each substrate 25

samples were collected at five different points along a transect of 30 m length,

perpendicular to the main channel. The samples were sorted and identified, and

subsequently dried to obtain dry biomass. Samples were sorted and identified, and

subsequently dried to obtain dry biomass. Samples of water during the flood tide (n=3)

and ebb tide (n=3) were also collected for nutrient analysis. Data on Temperature,

Salinity, Conductivity, pH, Turbidity, and Dissolved Oxygen (DO) were obtained in

situ, being replicated in both flood and ebb tides. Univariate (ANOVA and Kruskal-

Wallis) and multivariate statistical analyses (ANOSIM, SIMPER, Principal Component

Analysis, and BIOENV) were used to examine data set. Seven species were identified,

most of the genus Bostrychia. The most abundant species were: B. calliptera at the Furo

da Estiva and B. moritiziana at the Furo do Taici. B. calliptera, B. moritiziana, and C.

caespitosa presented the highest values of biomass. The pneumatophores presented

greater biomass at the Furo do Taici and the rhizophores at the Furo da Estiva

(ANOSIM, R=0.206, p<0.05 and ANOSIM, R=0.456, p<0.01, respectively). The

biomass at the Furo do Taici was significantly higher than that at the Furo da Estiva

(ANOSIM, R=0.87, p<0.01), certainly due to its higher amount of nutrient and greater

structural development of forests, reducing the effects of desiccation by shading. In

sum, the richness and biomass of macroalgae species on the Ajuruteua Peninsula

presented no seasonal variation, although they have been shown to be directly related to

the level of salinity, nutrient concentration, and the structural development of mangrove

stands.

Keywords: Macroalgae biomass, substrate, salinity, nutrient.

vi

LISTA DE FIGURAS

Figura 1. Diagrama climático apresentando a variação mensal da Precipitação

Pluviométrica (mm) e Temperatura do Ar (oC) para a península de Ajuruteua, Bragança

– PA. A área hachurada representa o período mais chuvoso (aqui denominado de

“período chuvoso”) e a área não hachurada representa o período menos chuvoso (aqui

denominado “período seco”). ........................................................................................... 8

Figura 2. Localização dos dois sítios de trabalho na península de Ajuruteua, Bragança,

Pará. ................................................................................................................................ 10

Figura 3. Fotografias ilustrando os dois sítios de trabalho: a) Furo do Taici e b) Furo da

Estiva, ambos localizados na península de Ajuruteua, Bragança - PA. ......................... 10

Figura 4. Desenho Amostral utilizado para o estudo das macroalgas associadas aos

manguezais da península de Ajuruteua, Bragança - PA. ................................................ 11

Figura 5. Equipamentos utilizados para as coletas de água: a) garra de Kemmerer e b)

Multianalisador HORIBA (U-10). .................................................................................. 13

Figura 6. Variação bimestral da pluviosidade da cidade de Bragança (Fonte: INMET,

2010) e dos parâmetros abióticos mensurados de janeiro a novembro de 2010, em duas

áreas de manguezal na península de Ajuruteua, Bragança - PA. ●=Furo do Taici; ♦=

Furo da Estiva; S= período seco; C= período chuvoso; *= p<0,05; **= p<0,01;

ns=p>0,05; ■= entre sítios; ►= entre períodos. ............................................................. 18

Figura 7. Variação bimestral da biomassa (g.m-2) das macroalgas aderidas aos substratos

coletados de janeiro a novembro de 2010, em duas áreas de manguezal, na península de

Ajuruteua, Bragança - PA. ●=Pneumatóforo; ♦=Rizóforo; S=período seco; C=período

chuvoso; *= p<0,05; **= p<0,01; ns=p>0,05. ............................................................... 26

Figura 8. Variação bimestral da biomassa (g.m-2) das macroalgas coletadas de janeiro a

novembro de 2010, em duas áreas de manguezal, localizados na península de Ajuruteua,

vii

Bragança - PA. S=período seco; C=período chuvoso; *= p<0,05; **= p<0,01;

ns=p>0,05. ...................................................................................................................... 29

viii

LISTA DE TABELAS

Tabela 1. Análise de Componentes Principais (ACP) dos parâmetros abióticos coletados

de janeiro a novembro de 2010, em duas áreas de manguezal na península de Ajuruteua,

Bragança - PA. ................................................................................................................ 19

Tabela 2. Frequência de ocorrência (%) das macroalgas aderidas em dois tipos de

substrato (R=rizóforo, P=pneumatóforo), coletadas de janeiro a novembro de 2010, em

duas áreas de manguezal na península de Ajuruteua, Bragança - PA. ........................... 21

Tabela 3. Média (x), Desvio Padrão (±DP), Máximo (Máx) e Mínimo (Mín) da riqueza

das espécies de macroalga aderidas aos dois tipos de substrato (rizóforo e

pneumatóforo), coletadas de janeiro a novembro de 2010, na península de Ajuruteua,

Bragança - PA. ................................................................................................................ 22

Tabela 4. Média (x), Desvio Padrão (±DP), Mínimo (Mín) e Máximo (Máx) da riqueza

das espécies de macroalgas coletadas de janeiro a novembro de 2010, na península de

Ajuruteua, Bragança - PA. .............................................................................................. 23

Tabela 5. Média da biomassa (g.m-2) e Desvio Padrão (±DP) das espécies de macroalgas

aderidas aos dois tipos de substrato (R=rizóforo, P=pneumatóforo), coletadas de janeiro

a novembro de 2010, em duas áreas de manguezal na península de Ajuruteua, Bragança

- PA. ................................................................................................................................ 24

Tabela 6. Contribuição percentual das espécies de macroalgas presentes nos substratos

(rizóforo e pneumatóforo), na península de Ajuruteua, Bragança - PA. ........................ 27

Tabela 7. Contribuição percentual das espécies de macroalgas nos períodos (seco e

chuvoso) da península de Ajuruteua, Bragança - PA. .................................................... 30

Tabela 8. Contribuição percentual das espécies de macroalgas presentes nos sítios (Taici

e Estiva), localizados na península de Ajuruteua, Bragança - PA. ................................. 31

ix

Tabela 9. Resultados da análise de regressão linear com a biomassa das macroalgas e os

parâmetros abióticos dos dois sítios de trabalho selecionados na ACP, durante o período

do estudo na península de Ajuruteua, Bragança, PA. SQ=soma dos quadrados,

QM=quadrado médio, F= valor do Teste F, R2= coeficiente de correlação e P=

significância. ................................................................................................................... 32

Tabela 10. Número de táxons (N) da divisão Rhodophyta registrado para a península de

Ajuruteua, Bragança – Pará, em comparação com outras áreas de manguezal do Brasil e do

mundo. ......................................................................................................................................... 34

x

SUMÁRIO

1 INTRODUÇÃO ..................................................................................................................... 1

1.1 O manguezal ..................................................................................................................... 1 1.2 As macroalgas associadas aos manguezais ....................................................................... 2 1.3 Os fatores abióticos e a distribuição das macroalgas no manguezal ................................ 3 1.4 Importância das macroalgas associadas ao manguezal ..................................................... 4 1.5 Estudos sobre macroalgas nos manguezais brasileiros ..................................................... 4

2 OBJETIVOS .......................................................................................................................... 6

2.1 Objetivo geral ................................................................................................................... 6 2.2 Objetivos específicos ........................................................................................................ 6

3 MATERIAIS E MÉTODOS ................................................................................................. 7

3.1 Área de estudo .................................................................................................................. 7 3.2 Amostragem da flora algal .............................................................................................. 11

3.2.1 Procedimento em campo .............................................................................................. 11 3.2.2 Procedimento em laboratório........................................................................................ 11

3.3 Amostragem dos fatores abióticos .................................................................................. 12 3.3.1 Procedimento em campo .............................................................................................. 12 3.3.2 Procedimento em laboratório........................................................................................ 13

3.4 Análise de dados ............................................................................................................. 14 3.4.1 Frequência de ocorrência .............................................................................................. 14 3.4.2 Riqueza ......................................................................................................................... 14

3.4.3 Biomassa ....................................................................................................................... 14

3.4.4 Relação entre fatores bióticos e parâmetros ambientais ............................................... 15 4 RESULTADOS .................................................................................................................... 16

4.1 Fatores abióticos ............................................................................................................. 16 4.2 Composição e frequência de ocorrência ......................................................................... 20 4.3 Riqueza ........................................................................................................................... 22 4.4 Biomassa ......................................................................................................................... 23

4.4.1 Biomassa nos substratos rizóforo e pneumatóforo ....................................................... 25 4.4.2 Biomassa nos períodos seco e chuvoso ........................................................................ 28 4.4.3Biomassa nos sítios de trabalho ..................................................................................... 30

4.5 Relação entre fatores bióticos e abióticos ....................................................................... 31 5 DISCUSSÃO ........................................................................................................................ 33

5.1 Composição e frequência de ocorrência ......................................................................... 33 5.2 Riqueza ........................................................................................................................... 36 5.3 Biomassa ......................................................................................................................... 37 5.4 Relação entre fatores bióticos e abióticos ....................................................................... 39

6 CONCLUSÕES .................................................................................................................... 41

7 REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS .............................................................................. 42

8 ANEXO ................................................................................................................................. 50

1

1 INTRODUÇÃO

1.1 O manguezal

O ecossistema manguezal está presente em regiões costeiras abrigadas como:

estuários, baías e lagunas, estando sujeito ao regime de marés. Apresentando condições

propícias para alimentação, proteção e reprodução de muitas espécies animais, sendo

considerado importante transformador de nutrientes em matéria orgânica e gerador de

bens e serviços, sendo considerado um ecossistema de alta produtividade

(SCHAEFFER-NOVELLI & CINTRÓN, 1986). Esse ecossistema encontra as

condições ótimas para o seu desenvolvimento, especialmente, entre os paralelos

23°30'N e 23°30'S, ou seja, regiões tropicais e subtropicais (ADAIME, 1987).

O Brasil apresenta cerca de 13.000 km² de área de manguezais, o que representa

8,5% da área de manguezal do mundo inteiro (SPALDING et al., 2010). Segundo

Souza-Filho (2005), 8.000 km² estão presentes só na costa amazônica brasileira,

localizada entre a foz do Rio Oiapoque (extremo norte do Estado do Amapá) e a baía de

São Marcos (Estado do Maranhão).

Segundo Walsh (1974), os principais fatores para o melhor desenvolvimento do

manguezal são: i) temperatura superior a 20ºC; ii) um substrato constituído de silte e

argila e alto teor de matéria orgânica; iii) áreas abrigadas, livres da ação de marés fortes;

iv) presença de água salgada, pois as plantas de mangue são halófitas facultativas e

dependem desse requisito para competir com as glicófitas que não toleram a salinidade

e v) uma elevada amplitude de marés. Essas características fazem com que as

fanerógamas típicas desse ambiente desenvolvam certas adaptações, como o

desenvolvimento de pneumatóforos e rizóforos, raízes que serviram de substrato

adequado para o estabelecimento de vários organismos sésseis (OLIVEIRA, 1984;

CUTRIM & AZEVEDO, 2005).

2

1.2 As macroalgas associadas aos manguezais

No litoral paraense as florestas de mangue são basicamente constituídas por três

gêneros: Rhizophora Linnaeus, Avicennia Linnaeus e Laguncularia Gaertn. Segundo

Taylor (1959), esses gêneros criam ambientes especiais, apropriados ao crescimento de

uma flora algal típica. Esta flora é representada por microalgas, cianobactérias e

diatomáceas, as quais estão em sua maioria localizadas no sedimento (HUTCHINGS &

SAENGER, 1987) e por macroalgas, as quais se aderem aos troncos, pneumatóforos e

rizóforos das fanerógamas (OLIVEIRA, 1984). As macroalgas de manguezal formam

uma associação onde predominam os gêneros de algas Rhizoclonium Kützing,

Cladophoropsis Boergesen, Caloglossa J. Agardh, Catenella Greville e Bostrychia

Montagne (OLIVEIRA, 1984). Post (1936) denominou como Bostrychietum essa

associação de macroalgas epífitas, onde se incluem cianobactérias e clorofíceas. No

entanto, Pedroche et al. (1995), ressaltaram o fato de que há imensa dominância de

rodofíceas em manguezais, mais precisamente dos gêneros Bostrychia Mont.,

Caloglossa (Harv.) G. Martens e Catenella Grev.

Diversos trabalhos já demonstraram a predominância da divisão Rhodophyta em

áreas de manguezal, isto considerando sua biomassa e diversidade (BEANLAND &

WOELKERLING, 1983; OLIVEIRA, 1984; DAVEY & WOELKERLING, 1985;

CHIHARA & TANAKA, 1986; TANAKA & CHYHARA, 1988; COPPEJANS &

GALLIN, 1989; PAULA et al., 1989; STEINKE & NAIDOO, 1990; KING et al., 1990;

ESTON et al., 1991; PHILLIPS et al., 1994, 1996; YOKOYA et al., 1999; LAURSEN

& KING, 2000; CUNHA & COSTA, 2002; CUTRIM et al., 2004; MELVILLE et al.,

2005; CARIDADE & FERREIRA-CORREIA, 2007; FONTES et al., 2007;

MACHADO & NASSAR, 2007; MELVILLE & PULKOWNIK, 2007).

3

Atualmente, existe um número significativo de trabalhos sobre biomassa e/ou

riqueza de macroalgas em pneumatóforos e rizóforos em florestas de mangue

(BEANLAND & WOELKERLING, 1983; RODRIGUEZ & STONER, 1990;

PHILLIPS et al., 1994, 1996; LAURSEN & KING, 2000; CUTRIM et al., 2004;

MELVILLE et al., 2005; FONTES et al., 2007; MELVILLE & PULKOWNIK, 2007).

Mas poucos trabalhos comparam os dois substratos (MITCHELL et al., 1974;

OLIVEIRA, 1984; FERNANDES et al., 2005).

1.3 Os fatores abióticos e a distribuição das macroalgas no manguezal

Considerando sua ocorrência em ambientes estuarinos, na região entremaré, as

macroalgas que compõem o Bostrychietum estão sujeitas às variações dos fatores

abióticos, tais como: salinidade, radiação solar, temperatura da água, teor de nutrientes e

dessecação, em função dos ciclos de submersão e emersão consequentes das oscilações

dos níveis de maré (MAN & STEINKE, 1988; KARSTEN, et al., 1994; DAWES, 1996;

BRODERICK & DAWES, 1998; PEÑA et al, 1999; LAPOINTE, 1997, 1999;

LAPOINTE et al., 1987, 2004). As flutuações desses fatores ambientais podem

influenciar nos padrões de distribuição horizontal e vertical das macroalgas,

modificando a estrutura das comunidades ao longo do gradiente ambiental dentro do

estuário (PHILLIPS et al., 1994, 1996; CUNHA & COSTA, 2002). Adicionalmente,

segundo Davison e Pearson (1996), as algas associadas ao manguezal lidam com a

limitação do fator luminosidade, que é acentuada pela cobertura da copa das árvores.

Dessa forma, as algas estão naturalmente sujeitas a um ambiente com baixa incidência

de luz, mas podendo receber “flashes” de radiação solar, de acordo com a

movimentação dos galhos da copa das árvores.

4

1.4 Importância das macroalgas associadas ao manguezal

A ampla tolerância dessas algas às condições típicas da região entremaré e a sua

capacidade de produção líquida, mesmo em períodos de imersão, sugerem que estes

organismos podem representar uma importante fonte de carbono para as florestas de

mangue (MAN E STEINKE, 1988; PEÑA et al, 1999). Além do mais, as algas também

apresentam grande importância ecológica como produtores de oxigênio, abrigo para

muitos invertebrados típicos do manguezal e indicadores de qualidade de água

(BURKHOLDER & ALMODOVAR, 1974; PEREIRA, 2000). É importante salientar

que algumas espécies de algas de manguezal são utilizadas como bioindicadores de

poluição (MIRANDA, 1985; FORTES, 1992; MELVILLE & PULKOWNIK, 2006).

Não menos relevante é o fato de que algumas espécies de algas presentes no manguezal

estão sendo definidas como importantes economicamente por apresentarem diversos

polissacarídeos sulfatados, que são substâncias atóxicas com características

gelatinizantes e espessantes que, muitas vezes, demonstram atividade farmacológica

(FELÍCIO; DEBONSI & YOKOYA, 2008; OLIVEIRA et al., 2008; OLIVEIRA et al.,

2009).

1.5 Estudos sobre macroalgas nos manguezais brasileiros

A flora ficológica característica dos manguezais brasileiros foi estudada,

principalmente, sob o enfoque florístico (MITCHELL et al., 1974; CORDEIRO-

MARINO, 1978; HADLICH, 1984; POR et al., 1984; HADLICH & BOUZON, 1985;

BRAGA et al., 1990; KING et al., 1991; FORTES, 1992; BOUZON & OURIQUES,

1999; CUNHA & DUARTE, 2002; CARIDADE & FERREIRA-CORREIA, 2007) e

ecológico, abordando os aspectos das variações espaciais e temporais (MIRANDA,

1986; MIRANDA et al. 1988; PINHEIRO-JOVENTINO & LIMA-VERDE, 1988;

MIRANDA & PEREIRA, 1989; YOKOYA et al., 1999; FERNANDES et al., 2005;

5

MACHADO & NASSAR, 2007), ou ainda, abordando os aspectos relacionados à

biomassa e sua distribuição espacial (OLIVEIRA, 1984; ESTON et al., 1991, 1992;

CUNHA E COSTA, 2002; CUTRIM et al., 2004; FONTES et al., 2007). No entanto, a

maioria dos trabalhos relativos a essa flora foi realizada nas regiões sul, sudeste e

nordeste do Brasil, sendo poucos os estudos concentrados na costa amazônica brasileira,

como por exemplo, o trabalho realizado nos estados do Amapá (PAULA et al., 1989),

do Maranhão (CUTRIM et al., 2004; CUTRIM & AZEVEDO, 2005; CARIDADE &

FERREIRA-CORREIA, 2007) e do Pará (FERNANDES et al., 2005; ALVES &

FERNANDES, no prelo). Assim, o presente trabalho vem contribuir para o

conhecimento da florística e biomassa da flora algal associada às florestas de mangue,

sendo tais informações complementares ao conhecimento a respeito desses organismos

ao longo da costa amazônica brasileira.

6

2 OBJETIVOS

2.1 Objetivo geral

Analisar a composição e a biomassa das macroalgas aderidas aos pneumatóforos

e rizóforos das árvores de mangue ao longo de um ano em duas áreas de manguezal na

península de Ajuruteua, no município de Bragança – PA.

2.2 Objetivos específicos

• Determinar os componentes da flora algal associada aos pneumatóforos e

rizóforos de árvores de mangue em duas áreas na península de Ajuruteua;

• Estimar e comparar a riqueza e a biomassa da flora algal aderida aos

pneumatóforos e rizóforos das árvores de mangue na península e nos dois

sítios de trabalho;

• Definir a distribuição estacional da riqueza e da biomassa da flora algal, ao

longo de um ciclo anual, considerando a península e os dois sítios de

trabalho;

• Estabelecer de que forma se dá a relação entre os parâmetros biótico e

abiótico considerando a península e os dois sítios de trabalho.

7

3 MATERIAIS E MÉTODOS

3.1 Área de estudo

A classificação climática segundo Thornthwaite & Mather (1955), para

Bragança, caracteriza um clima do tipo AwA'a', ou seja, clima muito úmido,

megatérmico, com umidade relativa do ar entre 77% e 91% (MORAES, 2000).

Segundo Moraes et al. (2005), a pluviosidade na faixa litorânea paraense varia de 2.300

mm.ano-1 a 2.800 mm.ano-1. A variação sazonal da precipitação na costa do Estado do

Pará é caracterizada por um período chuvoso, que na região bragantina compreende os

meses de janeiro a agosto e por um período menos chuvoso (período seco), que na

região bragantina corresponde, geralmente, ao período de setembro a dezembro

(MORAES et al., 2005).

Na cidade de Bragança em 2010, a temperatura média foi de 27°C e a

pluviosidade total foi de 1376,6 mm, sendo a máxima registrada no mês de maio (360

mm) e a mínima no mês de outubro (0 mm)(INMET, 2010) (Figura 1).

8

Figura 1. Diagrama climático apresentando a variação mensal da Precipitação Pluviométrica (mm) e Temperatura do Ar (oC) para a península de Ajuruteua, Bragança – PA em 2010. A área hachurada representa o período menos chuvoso (aqui denominado de “período seco”) e a área não hachurada representa o período mais chuvoso (aqui denominado “período chuvoso”).

De acordo com Cohen et al. (1999), a península de Ajuruteua está localizada a

200 km à sudeste da desembocadura do Rio Amazonas, no município de Bragança -

Pará, entre o Rio Caeté e a Baía do Maiaú (Figura 2).

Cerca de 90% da península bragantina é coberta por três espécies de mangue

(KRAUSE et al., 2001): Rhizophora mangle L., que é a espécie dominante na maioria

das áreas, Avicennia germinans (L.) Stearn que é dominante nas áreas elevadas e

Laguncularia racemosa (L.) Gaertn. f. que é dominante próximo às margens dos canais

(THÜLLEN, 1997). Associadas a esta vegetação ocorrem Conocarpus erectus L., além

de alguns arbustos e trepadeiras (Muellera-Fabaceae-Faboideae, Rhabdadenia-

Apocynaceae) (MENEZES et al., 2008).

9

A região apresenta manguezais bem desenvolvidos, com árvores cuja altura

alcança até 25 m, além de ser entrecortada por alguns pequenos canais (“creeks”) que

acompanham o nível da maré, funcionando, assim, como uma porta de entrada para o

aporte de nutrientes oriundos das massas de água da Baía do Caeté (WOLFF et al.,

2000).

As coletas foram realizadas em bosques de mangue, na península de Ajuruteua,

Bragança – PA (Figura 2). Sendo selecionados dois sítios de trabalho, considerando-se

os diferentes níveis de salinidade e a presença de rizóforos e pneumatóforos das

espécies R. mangle e A. germinans.

Sítio 1 - Furo do Taici (0°58’05,27’’S - 46°44’14,98’’W) (Figura 3a): localiza-

se na porção da península próximo ao continente e com maior influência de água doce e

apresentou salinidade média anual de 13,6, sendo um ambiente menos salino.

Sítio 2 – Furo da Estiva (0°50’37’’S - 46°36’36,89’’W) (Figura 3b): localiza-se

no Km 32 da PA-458 e sua salinidade média anual registrada foi de 29, sendo um

ambiente mais salino.

10

Figura 2. Localização dos dois sítios de trabalho na península de Ajuruteua, Bragança, Pará.

Figura 3. Fotografias ilustrando os dois sítios de trabalho: a) Furo do Taici e b) Furo da Estiva, ambos localizados na península de Ajuruteua, Bragança - PA.

a) b)

11

3.2 Amostragem da flora algal

3.2.1 Procedimento em campo

O primeiro passo da amostragem foi marcar uma transecção de 100 m (dividida

em quatro intervalos de 25 m), paralela ao curso d’água. Com base nessa transecção foi

sorteado um dos intervalos de 25 m, cujo objetivo foi definir o local para a abertura de

uma transecção de 30 m, agora perpendicular ao curso d’água. Essa transecção foi

dividida em cinco pontos amostrais equidistantes, isto é, foi dividida em cinco

intervalos de cinco metros, onde foram coletados cinco pneumatóforos e cinco rizóforos

em cada um dos seis intervalos (Figura 4), os rizóforos são cortados até onde existe

presença de macroalgas. Depois de acondicionados em sacos plásticos devidamente

etiquetados, as amostras foram congeladas no laboratório para posteriormente serem

triadas.

a) Área de Estudo b) Sítio de Trabalho (n=2) c) Pontos Amostrais (n=5) d) Réplicas de Rizóforos (n=5) e Réplicas de Pneumatóforos (n=5)

Figura 4. Desenho Amostral utilizado para o estudo das macroalgas associadas aos manguezais da península de Ajuruteua, Bragança - PA.

3.2.2 Procedimento em laboratório

As amostras de rizóforos e pneumatóforos foram lavadas com água e as

macroalgas retiradas com auxílio de pinças, para em seguida serem separadas e

a)

b)

c)

d)

12

identificadas com auxílio de microscópio, estereoscópico e chaves dicotômicas

(CORDEIRO-MARINO, 1978; FORTES, 1992; CARIDADE & FERREIRA-

CORREIA, 2007), seguindo a revisão de Wynne (2005). Os pneumatóforos e os

rizóforos foram medidos para a obtenção da área utilizada como substrato pelas

macroalgas, através da medida do comprimento total e circunferências do topo, da base

e da região mediana.

Após a identificação, o material coletado foi seco em estufa (BIOMATIC) a

70ºC até alcançar peso constante, sendo pesado em balança analítica (BIOPRECISA-

JA3003N).

3.3 Amostragem dos fatores abióticos

3.3.1 Procedimento em campo

Para a análise de nutrientes (Nitrito, Nitrato, Fosfato e Amônia) foram realizadas

coletas de água no canal principal dos dois sítios de trabalho (Furo do Taici e Furo da

Estiva), com o auxílio da garrafa de Kemmerer (Figura 5a), utilizando-se garrafas

plásticas previamente tratadas com ácido clorídrico (5%) e água destilada. Em cada sítio

foram coletadas três amostras durante a maré vazante e três amostras durante a maré

enchente. As amostras de água, ainda em campo, foram resfriadas em isopor com gelo

e, posteriormente, conservadas em geladeira e analisadas no Laboratório de Hidrologia,

do Instituto de Geociências, da Universidade Federal do Pará, Campus do Guamá,

Belém, onde foram analisadas. Com exceção das amostras coletadas para a análise de

Amônia, que logo após a coleta foram analisadas no Laboratório de Qualidade de Água,

Universidade Federal do Pará, Campus de Bragança.

Os dados de Temperatura, Salinidade, Condutividade, pH, Turbidez e Oxigênio

Dissolvido (OD) foram obtidos in situ nos mesmos canais principais dos dois sítios de

trabalho, com o auxílio do Multi-Analisador HORIBA (U-10) (Figura 5b). As coletas

13

foram pontuais, sendo uma durante a maré vazante e outra durante a maré enchente.

Esses dados foram obtidos em parceria com o Laboratório de Qualidade de Água-

UFPA.

Todos os dados foram coletados bimestralmente, no período de janeiro a

novembro de 2010, durante as marés de sizígia (período em que a drenagem no

manguezal é maior, devido à maior amplitude de maré).

Figura 5. Equipamentos utilizados para as coletas de água: a) garrafa de Kemmerer e b) Multianalisador HORIBA (U-10).

3.3.2 Procedimento em laboratório

As amostras resfriadas foram retiradas da geladeira até alcançarem temperatura

ambiente, quando foram filtradas para proceder às seguintes análises de nutrientes,

utilizando-se os kits NitriVer 3, NitraVer 5 e PhosVer 3 para reação e o refratômetro

(HACH) para leitura: (CETESCB, 1978)

• Nitrito (NO2-) – Método de Diazotização;

• Nitrato (NO3-) – Método de Redução de Cádmio; e

• Fosfato (PO43-) – Método PhosVer 3 (Ácido Ascórbico).

a) b)

14

Os dados de Amônia foram obtidos através de uma parceria com o Laboratório

de Qualidade de Água-UFPA, e o método utilizado foi o Indofenol (PARANHOS,

1996).

3.4 Análise de dados

3.4.1 Frequência de ocorrência

Os valores de frequência das espécies foram calculados de acordo com a

seguinte fórmula (BEANLAND & WOELKERLING, 1982):

(Equação 1)

Onde:

∑N = somatório do número de pneumatóforos ou rizóforos onde a espécies ocorreu

N = número de pneumatóforos ou rizóforos existentes na transecção.

≥ 70% = Abundante

< 70% a ≥ 40% = Comum

< 40, ≥10% = Ocasional

< 10= Rara

3.4.2 Riqueza

Calculou-se a riqueza, que é definida aqui como a quantidade de espécies

encontradas em cada um dos pontos de coleta.

3.4.3 Biomassa

Os dados de biomassa de cada espécie foram expressos em gramas de matéria

seca por unidade de área do substrato (g.cm-2), utilizando-se a fórmula:

(Equação 2)

Onde:

15

Ps = peso seco de cada espécie;

A = área total do pneumatóforo ou rizóforo.

A área total do substrato (pneumatóforo ou rizóforo) foi calculada considerando

a fórmula da área de um cilindro:

(Equação 3)

Onde:

C = circunferência média do pneumatóforo ou rizóforo;

h = comprimento total do mesmo.

Esse procedimento foi modificado de Cutrim (1998).

3.4.4 Relação entre fatores bióticos e parâmetros ambientais

Antes da realização das análises, os dados foram testados quanto à normalidade

pelo teste de Shapiro-Wilk e homogeneidade de variâncias pelo teste de Cochran.

Quando necessário, transformações foram aplicadas preliminarmente nas variáveis

biológicas e abióticas para reduzir a heterogeneidade das variâncias e validar os

pressupostos para análises subsequentes (UNDERWOOD, 1997; LEGENDRE &

LEGENDRE, 1998; ZAR, 1999; CLARKE & WARWICK, 2001). Para a escolha da

transformação mais indicada, foi utilizado o procedimento proposto por Legendre e

Legendre (1998).

Com os dados normalizados foram realizas análises de variância (ANOVA) e

quando não normalizados utilizou-se o teste não-paramétrico de Kruskall Wallis. Esses

procedimentos foram feitos separadamente para os dados bióticos e abióticos.

16

Foi utilizada a Análise de Similaridade (ANOSIM – dois fatores) para testar as

diferenças entre os grupos de amostras, considerando-se: i) os dois sítios de trabalho, ii)

os períodos: seco e chuvoso e iii) os substratos: rizóforo e pneumatóforo. Essa análise

multivariada utilizou como base os dados de riqueza e os dados de biomassa das

espécies da flora algal em cada amostra, com o índice de similaridade Bray-Curtis. A

rotina SIMPER (Similarity Percentage) foi aplicada para identificar as espécies mais

importantes nas áreas de estudo, nos diferentes substratos e nos dois períodos do ano

(CLARKE & WARWICK, 2001).

A Análise de Componentes Principais (ACP) foi utilizada para definir as

variáveis abióticas que mais contribuíram para a variação total do conjunto de

parâmetros abióticos em cada sítio de trabalho. Posteriormente, foram realizadas

análises de Regressão Linear utilizando-se essas variáveis abióticas mais relevantes e os

dados de biomassa das macroalgas para cada sítio separadamente. Outro método

também foi usado para correlacionar as variáveis bióticas e abióticas, o BIOENV

(Biota-Environment Matching). Esta análise baseia-se em matrizes construídas a partir

de dados de riqueza e dados abióticos, visando identificar os parâmetros abióticos que

melhor podem se relacionar com a estruturação da flora algal registrada, através do

Coeficiente de Correlação de Spearman (rs) (CLARKE & WARWICK, 2001).

4 RESULTADOS

4.1 Fatores abióticos

A Salinidade da água do canal no Furo da Estiva foi significativamente mais

elevada em comparação com a do canal no Furo do Taici (ANOVA, F(1,22)=18,915;

p<0,01). Enquanto que, a Turbidez e o Nitrito no Furo da Estiva apresentaram valores

significativamente menores quando comparados ao Furo do Taici (ANOVA,

17

F(1,22)=5,98; p<0,05 e Kruskal-Wallis, H(1,24)=7,125; p<0,01, respectivamente)

(Figura 6).

Os demais parâmetros medidos na água dos canais não apresentaram diferenças

significativas entre os dois furos (Temperatura - ANOVA, F(1,22)=1,39; p>0,05; pH -

ANOVA, F(1,22)=2,35; p>0,05; Oxigênio Dissolvido - ANOVA, F(1,22)=0,72; p>0,05;

Nitrato - Kruskal-Wallis, H(1,24)=0,08; p>0,05; Fosfato - Kruskal-Wallis,

H(1,24)=0,14; p>0,05; Amônia - ANOVA, F(1,22)=1,29; p>0,05) (Figura 6).

A Temperatura, o pH e o Nitrito foram significativamente maiores no período

seco (ANOVA, F(1,22)=6,20; p<0,05; ANOVA, F(1,22)=5,33; p<0,05; Kruskal-Wallis,

H(1,24)=4,91; p<0,05, respectivamente), enquanto a Turbidez e o Fosfato foram

significativamente maiores no período chuvoso (ANOVA, F(1,22)=4,82; p<0,05 e

Kruskal-Wallis, H(1,24)=4,34; p<0,05, respectivamente). Por outro lado, a Salinidade, o

Oxigênio Dissolvido, a Amônia e o Nitrato não apresentaram diferenças significativas

entre os períodos (ANOVA, F(1,22)=4,10; p>0,05; ANOVA, F(1,22)=0,01; p>0,05;

ANOVA, F(1,22)=3,16; p>0,05; Kruskal-Wallis, H(1,24)=0,00; p>0,05),

respectivamente (Figura 6).

18

Figura 6. Variação bimestral da pluviosidade da cidade de Bragança (Fonte: INMET, 2010) e dos parâmetros abióticos mensurados de janeiro a novembro de 2010, em duas áreas de manguezal na península de Ajuruteua, Bragança - PA. ●=Furo do Taici; ♦= Furo da Estiva; S= período seco; C= período chuvoso; *= p<0,05; **= p<0,01; ns=p>0,05; ■= entre sítios; ►= entre períodos.

S C S S S C

Jan Mar Mai Jul Set Nov Jan Mar Mai Jul Set Nov

19

Na Análise de Componentes Principais (ACP), os dois primeiros componentes

explicam mais de 70% das variações entre os parâmetros abióticos nos dois sítios. No

Furo do Taici, o primeiro componente (FAC1) apontou Turbidez e Salinidade como os

parâmetros mais importantes nessa variação, enquanto que no segundo componente

(FAC2) apenas o Oxigênio Dissolvido. No Furo da Estiva o primeiro componente

(FAC1) definiu a Temperatura e o segundo componente (FAC2) o pH como os

principais parâmetros da variação encontrada (Tabela 1).

Tabela 1. Análise de Componentes Principais (ACP) dos parâmetros abióticos coletados de janeiro a novembro de 2010, em duas áreas de manguezal na península de Ajuruteua, Bragança - PA.

VARIÁVEIS FAC1 FAC2 Furo do Taici Temperatura (ºC) 0,416 -0,320 Salinidade 0,473 -0,124 Turbidez (NTU) -0,488 -0,009 Oxigênio Dissolvido (mg/L) 0,026 0,627 Nitrito (mg/L) 0,366 0,192 Nitrato (mg/L) -0,211 0,472 Fosfato (mg/L) -0,329 -0,272 Amônia (µ/L̄1) -0,279 -0,396 Proporção da Variância Total (λ) 50,6% 26,6% Furo da Estiva Temperatura (ºC) -0,478 0,073 Salinidade 0,234 0,025 pH -0,045 0,614 Turbidez (NTU) -0,374 0,287 Oxigênio Dissolvido (mg/L) -0,188 -0,044 Nitrito (mg/L) -0,315 0,400 Nitrato (mg/L) -0,450 0,179 Fosfato (mg/L) -0,195 0,543 Amônia (µ/L̄1) -0,446 0,215 Proporção da Variância Total (λ) 43,4% 27,9%

20

4.2 Composição e frequência de ocorrência

Foram identificadas sete espécies de macroalgas da divisão Rhodophyta (ver

Anexo), sendo cinco do gênero Bostrychia, uma do gênero Caloglossa e uma do gênero

Catenella. O Furo do Taici apresentou todas as sete espécies, enquanto que, o Furo da

Estiva apresentou cinco espécies. As espécies Bostrychia calliptera (Mont.) Mont. e

Catenella caespitosa (Wither.) L. M. Irvine in Parker & Dixon foram registradas em

todas as amostragens e nos dois substratos. Enquanto que, Bostrychia montagnei Harv.

e Bostrychia tenella (J.V. Lamour) J. Agardh só foram encontrada em janeiro no Furo

do Taici (Tabela 2).

Com relação à frequência de ocorrência a espécie B. calliptera foi considerada

como abundante (82,24%), enquanto Caloglossa leprieurii (Mont.) G. Martens como

ocasional (32,71%) nos dois furos. Bostrychia radicans (Mont.) Mont. in Orbigny, por

sua vez, foi considerada uma espécie ocasional no Furo da Estiva (39,22%) e rara no

Taici (1,79%). Já as espécies Bostrychia moritiziana (Sond. Ex Kutz.) J. Agardh e C.

caespitosa foram abundantes no Furo do Taici (93,57% e 76%, respectivamente). No

Furo da Estiva, a primeira foi rara (1,96%), enquanto a segunda comum (67,96%). As

espécies B. montagnei e B. tenella ocorreram apenas no Furo do Taici, sendo ambas

consideradas raras (0,36%) (Tabela 2).

21

Tabela 2. Frequência de ocorrência (%) das macroalgas aderidas em dois tipos de substrato (R=rizóforo, P=pneumatóforo), coletadas de janeiro a novembro de 2010, em duas áreas de manguezal na península de Ajuruteua, Bragança - PA.

Seco Chuvoso Seco

Jan Mar Mai Jul Set Nov

Taici Estiva

Taici Estiva Taici Estiva Taici Estiva Taici Estiva Taici Estiva

R P R P R P R P R P R P R P R P R P R P R P R P

Bostrychia calliptera

100 60 100 60 100 47 100 70 100 85 100 70 100 56 100 35 100 64 100 67 100 48 100 80

Bostrychia montagnei

5 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0

Bostrychia moritiziana

95 100 4 0 100 100 5 10 100 70 0 0 100 92 4 0 100 100 0 0 100 64 0 0

Bostrychia radicans

0 0 56 30 0 0 40 20 0 25 40 55 0 0 8 45 0 0 72 27 0 0 12 73

Bostrychia tenella

0 4 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0

Caloglossa leprieurii

50 24 52 30 4 7 50 40 0 0 48 50 52 48 40 30 68 44 48 7 8 4 36 27

Catenella caespitosa 95 76 68 75 92 80 75 80 36 30 72 80 84 88 48 50 100 96 68 47 72 64 60 87

22

4.3 Riqueza

Não há diferença significativa no número de espécies entre os dois tipos de

substratos analisados (ANOSIM, R=0,082; p>0,05), nem entre os furos separadamente

(Taici - ANOSIM, R=0,139; p>0,05 e Estiva - ANOSIM, R=0,033; p>0,05). O número

de táxons aderidos aos pneumatóforos variou de 0 a 4 e aderidos aos rizóforos de 1 a 5

(Tabela 3).

A riqueza de espécies também não apresentou diferenças entre os períodos (seco

e chuvoso) na península (ANOSIM, R=0,092; p>0,05). O valor negativo de R evidencia

que a distribuição temporal não é um fator relevante para diferenciar a riqueza das

macroalgas tanto no Furo do Taici quanto no Furo da Estiva (ANOSIM, R=-0,108;

p>0,05 e ANOSIM, R=-0,086; p>0,05, respectivamente). O período seco apresentou de

1 a 5 espécies e o período chuvoso de 0 a 4 espécies em cada amostra (Tabela 4).

A análise de similaridade (ANOSIM) mostrou que entre os dois sítios de

trabalho não houve diferenças significativas quanto à riqueza média de espécies (R=-

0,047; p>0,05).

Tabela 3. Média ( ), Desvio Padrão (±DP), Máximo (Máx) e Mínimo (Mín) da riqueza das espécies de macroalga aderidas aos dois tipos de substrato (rizóforo e pneumatóforo), coletadas de janeiro a novembro de 2010, na península de Ajuruteua, Bragança - PA.

Pneumatóforo Rizóforo

± DP Min-Máx ± DP Mín-Máx

Península de Ajuruteua 2,30 ± 1,15 0 - 4 2,80 ± 1,00 1 – 5

Furo do Taici 2,48 ± 1,01 0 - 4 3,09 ± 0,72 2 – 5

Furo da Estiva 2,07 ± 1,28 0 - 4 2,50 ± 1,15 1 – 4

23

Tabela 4. Média ( ), Desvio Padrão (±DP), Mínimo (Mín) e Máximo (Máx) da riqueza das espécies de macroalgas coletadas de janeiro a novembro de 2010, na península de Ajuruteua, Bragança - PA.

Período Seco Período Chuvoso

± DP Mín-Máx ± DP Mín-Máx

Península de Ajuruteua 2,63 ± 1,12 0 – 5 2,45 ± 1,05 0 – 4

Furo do Taici 2,85 ± 0,94 0 – 5 2,70 ± 0,86 1 – 4

Furo da Estiva 2,38 ± 1,25 0 – 4 2,20 ± 1,17 0 – 4

4.4 Biomassa

A biomassa média para a península alcançou 8,17 g.m-2. As espécies B.

calliptera, B. moritiziana e C. caespitosa apresentaram os valores de biomassa

significativamente maiores do que as outras espécies (Kruskal-Wallis,

H(5,1284)=434,08; p<0,01). Com valores médios de 3,38; 2,76 e 1,71 g.m-2,

respectivamente (Tabela 5).

24

Tabela 5. Média da biomassa (g.m-2) e Desvio Padrão (±DP) das espécies de macroalgas aderidas aos dois tipos de substrato (R=rizóforo, P=pneumatóforo), coletadas de janeiro a novembro de 2010, em duas áreas de manguezal na península de Ajuruteua, Bragança - PA.

Seco Chuvoso Seco Sítio Substrato Jan/10 Mar/10 Mai/10 Jul/10 Set/10 Nov/10

Bostrychia calliptera Taici R 2,75±4,07 1,73±2,75 1,46±2,14 5,02±3,12 3,42±2,60 4,22±2,15

P 2,56±5,32 1,24±1,62 4,92±7,55 2,34±4,10 1,05±1,37 1,80±2,49 Estiva R 5,98±4,84 4,79±2,61 6,87±4,94 6,43±3,24 6,96±2,60 7,39±5,87

P 0,81±1,55 1,66±2,20 1,86±3,86 0,23±0,32 0,95±0,60 0,45±1,09 Bostrychia montagnei Taici R 0,15±0,42 0 0 0 0 0

P 0 0 0 0 0 0 Estiva R 0 0 0 0 0 0

P 0 0 0 0 0 0 Bostrychia moritiziana Taici R 3,30±5,00 9,86±4,24 5,71±4,12 4,89±3,19 3,20±1,30 6,90±4,43

P 4,77±4,11 6,81±5,29 7,37±9,46 3,48±3,65 3,87±6,46 3,46±5,18 Estiva R 0,08±0,27 0 0 0 0 0

P 0 0,30±0,86 0 0 0 0 Bostrychia radicans Taici R 0 0 0 0 0 0

P 0 0 2,32±4,51 0 0 0 Estiva R 0,05±0,08 00,01±0,03 0,15±0,24 0,05±0,10 0,25±0,29 0

P 0,06±0,16 0 0,20±0,56 0,84±0,94 0 0 Catenella caespitosa Taici R 0,89±0,98 0,85±1,00 0,03±0,07 0,64±0,95 2,05±2,27 0,44±0,74

P 1,94±2,01 6,18±7,65 0,62±1,75 5,80±8,81 4,36±5,39 3,43±5,62 Estiva R 1,33±1,92 2,25±2,97 0,95±1,4 0,40±0,70 0,78±1,42 1,23±2,76

P 1,10±2,66 0,78±0,95 1,41±3,36 1,33±1,88 0,90±2,03 0,60±0,74 Caloglossa leprieurii Taici R 0,34±0,48 0,01±0,02 0 0,09±0,26 0,10±0,11 0

P 0,04±0,13 0 0 0,03±0,11 0,25±0,54 0 Estiva R 0,25±0,46 0,12±0,24 0,33±0,87 0,12±0,18 0,10±0,21 0,16±0,27

P 0,30±0,58 0,06±0,17 1,06±2,71 0,34±0,95 0 0,33±0,80

25

4.4.1 Biomassa nos substratos rizóforo e pneumatóforo

Na península de Ajuruteua, os substratos não formam grupos significativamente

diferentes em relação à biomassa das macroalgas (ANOSIM, R=0,092; p>0,05). Por

outro lado, a análise comparativa entre os furos considerando cada substrato

separadamente mostrou que os pneumatóforos possuem teor de biomassa das

macroalgas significativamente maior no Furo do Taici e os rizóforos no Furo da Estiva

(ANOSIM, R=0,206; p<0,05 e ANOSIM, R=0,456; p<0,01, respectivamente) (Figura

7).

Na península, a biomassa média nos rizóforos foi de 8,70 g.m-2 e nos

pneumatóforos de 7,54 g.m-2, sendo os valores máximos de 22,88 g.m-2 e 43,94 g.m-2,

respectivamente. No Taici o pneumatóforo apresentou valor máximo de 43,94 g.m-2 e o

rizóforo 22,88 g.m-2. As médias foram de 11,10 g.m-2 e 9,76 g.m-2, respectivamente. E na

Estiva o pneumatóforo apresentou valor máximo de 16,25 g.m-2 e média de 3,17 g.m-2,

enquanto que o rizóforo apresentou valor máximo de 18,49 g.m-2 e média 7,66 g.m-2.

A rotina SIMPER definiu como principais espécies, B. calliptera nos rizóforos e

C. caespitosa nos pneumatóforos, tanto no Furo da Estiva (46,77% e 42,15%), quanto

na península como um todo (45,97% e 40,16%). Ao contrário, no Furo do Taici B.

moritiziana é a principal espécie tanto nos rizóforos quanto nos pneumatóforos (40,86%

e 37,15%) (Tabela 6).

26

Figura 7. Variação bimestral da biomassa (g.m-2) das macroalgas aderidas aos substratos coletados de janeiro a novembro de 2010, em duas áreas de manguezal, na península de Ajuruteua, Bragança - PA. ●=Pneumatóforo; ♦=Rizóforo; S=período seco; C=período chuvoso; *= p<0,05; **= p<0,01; ns=p>0,05.

S C S

ns

**

*

JAN MAR MAI JUL SET NOV

27

Tabela 6. Contribuição percentual das espécies de macroalgas presentes nos substratos (rizóforo e pneumatóforo), na península de Ajuruteua, Bragança - PA.

Península de Ajuruteua Contribuição (%) Rizóforo B. calliptera 45,97 C. caespitosa 27,74 B. moritiziana 12,06 C. leprieurii 12,00 Pneumatóforo C. caespitosa 40,16 B. calliptera 36,24 B. moritiziana 12,52 C. leprieurii 09,07 Furo do Taici Rizóforo B. moritiziana 40,86 B. calliptera 34,49 C. caespitosa 20,26 Pneumatóforo B. moritiziana 37,15 C. caespitosa 31,47 B. calliptera 29,09 Furo da Estiva Rizóforo B. calliptera 46,77 C. caespitosa 27,25 C. leprieurii 17,83 Pneumatóforo C. caespitosa 42,15 B. calliptera 36,57 C. leprieurii 17,27

28

4.4.2 Biomassa nos períodos seco e chuvoso

Os períodos (seco e chuvoso) não apresentaram diferenças significativas, tanto

para os sítios (Taici e Estiva) separadamente quanto para o conjunto (ANOSIM,

R=0,132; p>0,05; ANOSIM, R=-0,007; p>0,05 e ANOSIM, R=0,072; p>0,05,

respectivamente) (Figura 8).

A biomassa média no período chuvoso foi de 8,62 g.m-2 para a península, sendo

10,96 g.m-2 e 6,14 g.m-2 para os furos do Taici e da Estiva, respectivamente. Os valores

máximos desse período foram de 43,94 g.m-2 no Taici e 18,49 na Estiva.

No período seco a média de biomassa da península foi 7,93 g.m-2. Para os sítios,

Taici e Estiva, a biomassa máxima foi de 28,78 g.m-2 e 18,13 g.m-2, e médias de 10,11

g.m-2 e de 5,50 g.m-2, respectivamente.

A rotina SIMPER indicou B. calliptera como principal espécie, tanto no período

seco quanto no período chuvoso, na península de Ajuruteua (39,79% e 41,26%) e no

furo da Estiva (42,11% e 31,91%). Enquanto que, no furo do Taici a principal espécie

nos dois períodos foi B. moritiziana (37,84% e 43,2%) (Tabela 7).

29

Figura 8. Variação bimestral da biomassa (g.m-2) das macroalgas coletadas de janeiro a novembro de 2010, em duas áreas de manguezal, localizados na península de Ajuruteua, Bragança - PA. S=período seco; C=período chuvoso; *= p<0,05; **= p<0,01; ns=p>0,05.

S C S

ns

ns

ns

JAN MAR MAI JUL SET NOV

30

Tabela 7. Contribuição percentual das espécies de macroalgas nos períodos (seco e chuvoso) da península de Ajuruteua, Bragança - PA.

Península de Ajuruteua Contribuição (%) Período Seco B. calliptera 39,79 C. caespitosa 35,86 B. moritiziana 13,34 C. leprieurii 10,29 Período Chuvoso B. calliptera 41,26 C. caespitosa 28,80 C. leprieurii 11,24 B. moritiziana 10,75 Furo do Taici Período Seco B. moritiziana 37,84 B. calliptera 30,42 C. caespitosa 27,77 Período Chuvoso B. moritiziana 43,20 B. calliptera 36,00 C. caespitosa 18,75 Furo da Estiva Período Seco B. calliptera 42,11 C. caespitosa 38,01 C. leprieurii 16,37 Período Chuvoso B. calliptera 31,91 C. caespitosa 28,92 C. leprieurii 21,54 B. radicans 17,64

4.4.3 Biomassa nos sítios de trabalho

Os valores de biomassa registrados para os furos do Taici e Estiva diferenciaram

significativamente (ANOSIM, R=0,87; p<0,01). O Furo do Taici apresentou biomassa

média de 10,40 g.m-2 quase o dobro do valor do Furo da Estiva que foi de 5,72 g.m-2,

sendo seus valores máximos de biomassa 43,94 g.m-2 e 18,49 g.m-2, respectivamente.

31

A rotina SIMPER evidencia B. moritiziana (39,5%) como a principal espécie do

Furo do Taici e B. calliptera (39,42%) como a principal espécie do Furo da Estiva

(Tabela 8).

Tabela 8. Análise SIMPER- Contribuição percentual das espécies de macroalgas presentes nos sítios (Taici e Estiva), localizados na península de Ajuruteua, Bragança - PA.

Sítios de Trabalho Contribuição (%) Furo do Taici B. moritiziana 39,50 B. calliptera 32,09 C. caespitosa 24,75 Furo da Estiva B. calliptera 39,42 C. caespitosa 35,28 C. leprieurii 18,29

4.5 Relação entre fatores bióticos e abióticos

Os fatores abióticos indicados pela Análise de Componentes Principais, após

análise de regressão linear, apresentaram correlação baixa e não significativa com os

valores de biomassa para ambos os furos estudados (Tabela 9).

32

Tabela 9. Resultados da análise de regressão linear com a biomassa das macroalgas e os parâmetros abióticos dos dois sítios de trabalho selecionados na ACP, durante o período do estudo na península de Ajuruteua, Bragança, PA. SQ=soma dos quadrados, QM=quadrado médio, F= valor do Teste F, R2= coeficiente de correlação e P= significância.

Furos Parâmetros SQ QM F R² P Furo do Taici Turbidez 0,304 0,304 0,182 0,556 > 0,05

Salinidade 117,59 117,59 1,839 0,561 > 0,05 Oxigênio Dissolvido 0,048 0,048 0,059 0,120 > 0,05

Furo da Estiva Temperatura 0,005 0,005 0,004 0,033 > 0,05 pH 0,002 0,002 0,303 0,265 > 0,05

O teste BIOENV elencou Nitrito e Fosfato (rs=0,316) como os melhores

parâmetros abióticos para explicar a associação das espécies de macroalgas com

manguezais das áreas estudadas. No entanto, em análises separadas, por furo, Nitrito

(rs=0,72) foi o parâmetro mais relevante no Furo do Taici, enquanto no Furo da Estiva

foram Nitrato e Fosfato (rs=0,74).

Em relação à biomassa o mesmo teste definiu Salinidade e Nitrito (rs= 0,42),

como os melhores parâmetros para explicar tal associação. Em análises separadas

Nitrato (rs=0,71) foi o melhor parâmetro para o Furo do Taici e Salinidade (rs=0,48)

para o Furo da Estiva.

33

5 DISCUSSÃO

5.1 Composição e frequência de ocorrência

Os gêneros de macroalgas da divisão Rhodophyta, associados aos manguezais

estudados na península de Ajuruteua, em Bragança – PA são os mesmos registrados

para outras áreas ao longo da costa do Brasil (HADLICH & BOUZON, 1985; PAULA

et al., 1989; ESTON et al., 1991; FORTES, 1992; YOKOYA et al., 1999; CUNHA &

COSTA, 2002; FONTES et al., 2007; MACHADO & NASSAR, 2007) e do mundo:

E.U.A. (YARISH et al., 1979; YARISH & EDWARDS, 1982); Austrália

(BEANLAND & WOELKERLING, 1983; KING & WHEELER, 1985; KING, 1990;

1993; MELVILLE et al., 2005; MELVILLE & PULKOWNIK, 2007); Japão (TSENG,

1943); África do Sul (PHILLIPS et al., 1994, 1996); Peru (WEST, 1991); México e

Guatemala (WEST et al., 1992; PEDROCHE et al., 1995). O gênero mais

representativo para as áreas estudadas foi Bostrychia Montagnei, o que segundo Wilcox

(1975), é o mais adaptado aos grandes rigores de dessecação sofridos pelas macroalgas

em áreas de manguezal.

A riqueza de espécies da divisão Rhodophyta descritas no presente estudo é

relativamente baixa, mas é similar à riqueza descrita para outras áreas de manguezal do

Brasil e do mundo (Tabela 10). O reduzido número de táxons também reflete a baixa

diversidade para a península de Ajuruteua. Segundo Oliveira (1984), a baixa

diversidade em áreas de manguezal deve-se às diferentes forçantes ambientais locais,

como: i) ausência de substratos satisfatórios, ii) baixo nível de transparência da água e

iii) grande oscilação da salinidade, principalmente ao longo de um ciclo anual.

34

Tabela 10. Número de táxons (N) da Divisão Rhodophyta registrado para a península de Ajuruteua, Bragança – Pará, em comparação com outras áreas de manguezal do Brasil e do mundo.

País Localidade N Autor

Porto Rico Laguna Joyuda 3 Rodriguez & Stoner (1990)

África do Sul Durban 4 Phillips et al. (1994,1996)

Austrália Rio Clyde 5 Melville & Pulkownik (2007)

Austrália Rio Parramatta 5 Melville et al. (2005)

Austrália Baía Woolooware 6 Laursen & King (2000)

Austrália Golfo Spencer 7 Beanland & Woelkerling (1983)

México e Guatemala Costa do Pacífico 7 Pedroche et al. (1995)

Japão Hong Kong 7 Tseng (1943)

Brasil Ilha de Maracá – AP 4 Paula et al. (1989)

Brasil Piedade - RJ 5 Mitchell et al. (1974)

Brasil Baía de Turiaçu - MA 6 Caridade & Ferreira-Correia (2007)

Brasil Picinguaba- SP 7 Machado & Nassar (2007)

Brasil Vila Velha e Suape - PE 9 Fontes et al. (2007)

Brasil Parna-açu e Tauá-mirim - MA 9 Cutrim et al. (2004)

Brasil Ilha Cardoso - SP 9 Yokoya et al. (1999)

Brasil Itacorubi – SC 9 Hadlich & Bouzon (1985)

Brasil Baía de Babitonga- SC 10 Cunha & Costa (2002)

Brasil Ilha de Santos - SE 13 Fortes (1992)

Brasil Península de Ajuruteua - PA 7 Presente estudo

A espécie B. calliptera foi abundante nos dois sítios de trabalho (Taici e Estiva)

e foi registrada em todos os meses do estudo. O mesmo resultado também foi registrado

por em outros manguezais na costa brasileira (YOKOYA et al., 1999; CUNHA &

COSTA, 2002). A ampla distribuição dessa espécie é atribuida à sua adaptação e

tolerância à dessecação, fato já confirmado em estudos experimentais (MANN &

STEINKE, 1988; PEÑA et al., 1999). Ao contrário, a espécie C. leprieurii foi

35

considerada ocasional no presente estudo. Tal característica parece estar relacionada

com o fato de essa ser uma espécie definida como muito sensível à dessecação (MANN

& STEINKE, 1988; ESTON et al., 1992; PHILLIPS et al., 1994, 1996; PEÑA et al.,

1999), muito embora Fischer (1984) tenha definido que ela possui alta tolerância à

dessecação por apresentar grande regulação osmótica. Adicionalmente, Yarish et al.

(1979), reporta que C. leprieurii possui a capacidade de fotossintetizar em salinidades

que variam de 5 a 35, abrangendo o limite de salinidade dos dois sítios de trabalho do

presente estudo. Fischer (1984) também afirma que C. leprieurii ocorre desde ambientes

marinhos até aqueles de água doce.

A espécie B. radicans também se mostrou ocasional no Furo da Estiva (ambiente

mais salino), porém rara no Furo do Taici (ambiente menos salino). De acordo com

Yarish et al. (1979), essa espécie ocorre em áreas onde a salinidade varia de 23 a 31,

tendo sua capacidade máxima de fotossintetização entre 28,9 e 37,4 (KARSTEN &

KIRST, 1989). Contudo, B. radicans é bastante tolerante às variações de salinidade,

além de preferir ambientes com menor luminosidade (KASTEN et al., 1994) e estar,

geralmente, associada à B. calliptera (OLIVEIRA, 1984), espécie bastante abundante no

Furo da Estiva, como já foi mencionado anteriormente.

Bostrychia moritiziana, por sua vez, foi abundante no Furo do Taici e rara no

Furo da Estiva. O mesmo resultado foi registrado por Cunha & Costa (2002), na baía de

Babitonga - SC, onde essa espécie foi considerada abundante em águas menos salinas.

Segundo Kasten et al. (1993), B. moritiziana apresenta seu ótimo crescimento em

situações com menores valores de salinidade e de luminosidade.

Catenella caespitosa foi registrada como abundante no Furo do Taici e comum

no Furo da Estiva, coincidindo com outros estudos realizados no Brasil (Santa Catarina

36

- CUNHA & COSTA, 2002; Maranhão - CUTRIM et al., 2004; Pernambuco - FONTES

et al., 2007; São Paulo - MACHADO & NASSAR, 2007).

Por fim, as espécies B. montagnei e B. tenella foram consideradas raras no

presente estudo, sendo também pouco comuns nos estudos realizados ao longo dos três

estados da costa amazônica brasileira (Amapá - PAULA et al., 1989; Maranhão -

CUTRIM, 1998; CUTRIM et al., 2004; CUTRIM & AZEVEDO, 2005; Pará -

FERNANDES et al., 2005; ALVES & FERNANDES, no prelo). Segundo Oliveira

(1984), B. tenella (= B. binderi Harv.) pode ser encontrada nos manguezais em baixa

frequência, mas, ao contrário, é muito abundante em costões rochosos.

5.2 Riqueza

A avaliação da riqueza nas áreas estudadas mostrou que o número de espécies

foi semelhante em ambos os substratos (rizóforo e pneumatóforo). Segundo Oliveira

(1984), essas macroalgas aderem-se a qualquer substrato disponível, não havendo

preferência, no caso, por pneumatóforos ou rizóforos em áreas de manguezal.

Da mesma forma, os resultados dessa avaliação também apontaram para o fato

de que não houve diferença de riqueza de espécies entre os sítios (Furo do Taici e Furo

da Estiva) ou períodos do ano. Melville et al. (2005) e Melville & Pulkownik (2007),

estudando as macroalgas em áreas de manguezal localizadas na Austrália, também não

encontraram diferenças significativas entre essas variáveis. Isto parece refletir a grande

tolerância das espécies de macroalgas às variações dos fatores abióticos em áreas de

manguezal, suportando as grandes variações desses fatores, tanto no gradiente espacial

quanto no gradiente temporal, sem afetar de forma significativa o número de espécies

37

ocorrentes (MAN & STEINKE, 1988; KARSTEN et al., 1994; BRODERICK &

DAWES, 1998; PEÑA et al, 1999; LAPOINTE et al., 2004).

5.3 Biomassa

De acordo com Melville & Pulkownik (2007), as espécies de macroalgas mais

abundantes são aquelas que apresentam maior valor de biomassa. Os resultados do

presente estudo corroboram essa assertiva, mostrando que as espécies B. calliptera, B.

moritiziana e C. caespitosa, as mais abundantes da área de estudo, apresentaram os

maiores valores de biomassa para a península de Ajuruteua.

Os resultados do presente estudo também mostraram que as macroalgas

apresentaram maior biomassa no substrato rizóforo do que no substrato pneumatóforo,

sendo tal diferença evidente no Furo da Estiva. Uma provável explicação para essa

diferença pode estar associada ao excesso de sedimento acumulado nos pneumatóforos,

haja vista que o adensamento de pneumatóforos no chão da floresta propicia a retenção

e o acúmulo de sedimento. Segundo Steinke & Naidoo (1990), as grandes deposições de

silte nos pneumatóforos provocam uma redução na biomassa, pois reduzem seu poder

de irradiância e de trocas gasosas.

Outro aspecto relevante, de acordo com Fontes et al. (2007), é a correlação

positiva entre a altura do substrato e a biomassa algácea, demonstrando que a

disponibilidade de substrato pode influenciar significativamente na biomassa da flora

algal, apesar dos níveis de competição entre as espécies serem muito baixos no

manguezal (ESTON et al., 1992).

No Furo do Taici, os pneumatóforos apresentam biomassa algácea maior que

nos rizóforos, pois os pneumatóforos desse sítio de trabalho não apresentam uma grande

38

concentração de sedimento. Além disso, as macroalgas encontram-se mais agrupadas

nos pneumatóforos do que nos rizóforos, onde elas ficam mais esparsas. Outra razão

que pode explicar esse evento é que as macroalgas aderidas aos pneumatóforos sofrem

menor influência da dessecação por se encontrarem mais próximas ao solo, ficando

assim menos tempo expostas à dessecação, quando comparadas àquelas espécies

aderidas aos rizóforos.

Como no Furo do Taici a maior biomassa algácea foi registrada nos

pneumatóforos e no Furo da Estiva nos rizóforos, considerando as duas áreas estudadas

não houve diferenças significativas entre os substratos.

Com relação à biomassa, no Furo da Estiva, B. calliptera predomina nos

rizóforos e C. caespitosa nos pneumatóforos. Esta diferença parece ser resultado do fato

das espécies de Bostrychia encontrarem-se presentes até nas porções mais altas do

substrato, devido à sua grande tolerância à dessecação (YARISH & EDWARDS, 1982;

MANN & STEINKE, 1988). Catenella caespitosa, por sua vez, encontra-se presente na

porção mais basal dos pneumatóforos, sugerindo que o tamanho do substrato seja um

fator relevante para a predominância dessa espécie nos pneumatóforos, haja vista esses

permanecerem mais tempo submersos e menos expostos à dessecação (DAVEY &

WOELKERLING, 1985; TANAKA & CHIHARA, 1987). Já no Furo do Taici, B.

moritiziana predomina nos dois substratos, o que certamente está relacionado à sua

grande tolerância à baixa salinidade presente nas águas desse sítio de trabalho

(KASTEN et al., 1993).

A produtividade das macroalgas não variou entre os períodos seco e chuvoso,

indicando que os índices pluviométricos da região não estão relacionados com o

incremento de biomassa desses organismos nos manguezais da região, sendo essa

39

relação também evidenciada em outros manguezais (PHILLIPS et al., 1994; CUTRIM

et al., 2004; MELVILLE et al., 2005; MELVILLE & PULKOWNIK, 2007).

A biomassa das macroalgas apresentou valores mais elevados no Furo do Taici

do que no Furo da Estiva, o que parece estar relacionado com o desenvolvimento

estrutural dos bosques de mangue. É importante ressaltar que quanto maior os bosques

de mangue, menor é a penetração de luz no interior da floresta, cujo efeito resulta no

incremento da biomassa, em função da menor dessecação das espécies de macroalgas

associadas (BENLAND & WOELKERLING, 1982; ALMODOVAR & PAGAN, 1971;

ESTON et al., 1992; PEÑA et al., 1999). Ao contrário, os trabalhos realizados por

Cunha & Costa (2002) no Brasil e Phillips et al. (1994) na África do Sul mostraram que

a comunidade algal apresentou maior biomassa nos sítios eurihalinos. Já os trabalhos

realizados na Austrália por Melville et al. (2005) e Melville & Pulkownik (2007)

demonstraram que os valores de biomassa não variaram em sítios com diferentes teores

de salinidade.

É importante ressaltar que não foi possível realizar uma comparação efetiva

entre valores obtidos de biomassa no presente estudo e aqueles obtidos para outros

lugares, no Brasil e no mundo. Tal dificuldade é proveniente do fato dos valores serem

fruto de metodologias diferenciadas, cujos resultados são expressos de forma parcial e

nos mais diferentes formatos.

5.4 Relação entre fatores bióticos e abióticos

Dentre os fatores abióticos monitorados no presente estudo, os que melhor se

relacionaram com a distribuição da riqueza e da biomassa das macroalgas foram:

Salinidade e os nutrientes (Nitrito, Nitrato e Fosfato).

40

Os resultados obtidos por FERNANDES et al. (2005), para o Furo do Taici,

corroboram com aqueles encontrados no presente estudo, pois sugerem que a baixa

salinidade local influencia na composição da comunidade algácea ao longo da península

de Ajuruteua. Adicionalmente, Eston et al. (1991) ressaltaram que as variações na

salinidade estabelecem áreas de ocorrência para as macroalgas, bem como influenciam a

abundância, a composição e a distribuição dessa flora associada aos manguezais.

Considerando os nutrientes, Lapointe et al. (2004), em trabalhos realizados na

região caribenha, definem que as concentração dos nutrientes dissolvidos na água

salgada são de grande importância para as macroalgas. Esses mesmos autores

enfatizaram que a limitação do Nitrogênio, por exemplo, pode reduzir diretamente o

crescimento desses organismos. Segundo Ryder (1999), espécies como B. moritiziana e

C. leprieurii, em áreas de manguezal, apresentaram biomassa reduzida em ambientes

com menor quantidade de Nitrogênio e Fósforo. Esses resultados são similares aos do

presente estudo, onde os teores de biomassa para as mesmas espécies foram maiores no

sítio (Furo do Taici) com maior quantidade de nutrientes. Da mesma forma, os estudos

de Lapointe (1997, 1999); Lapointe et al. (1987, 2004) e Valiela et al. (1997) revelaram

que o aumento da concentração de nutrientes proporciona um incremento na biomassa

algácea, principalmente de espécies da divisão Rhodophyta.

41

6 CONCLUSÕES

• A riqueza e a composição da flora algal das áreas estudadas, não difere das

demais áreas de manguezal do Brasil, refletindo, portanto, a baixa diversidade

das espécies da Divisão Rhodophyta presentes nos manguezais brasileiros.

• A predominância de diferentes espécies nos dois sítios de trabalho (B.

moritiziana no Furo do Taici e B. calliptera no Furo da Estiva) está associada às

diferenças dos parâmetros ambientais locais.

• As espécies que apresentam maior biomassa foram aquelas consideradas as mais

abundantes, de acordo com as classes de freqüência de ocorrência.

• As diferentes espécies de macroalgas aderem-se tanto aos rizóforos quanto aos

pneumatóforos. No entanto, a biomassa dessas espécies difere quanto ao tipo de

substrato, o que parece ser resultado da relação inversa com o acúmulo de

sedimento local.

• A riqueza e a biomassa das espécies de macroalgas nas áreas estudadas não

apresentaram variação estacional, muito embora tenham se mostrado

diretamente associadas ao teor de salinidade, à concentração de nutrientes e ao

desenvolvimento estrutural dos bosques de mangue.

42

7 REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS

ADAIME, R. R. 1987. Estrutura, produção e transporte em um manguezal. In: Simpó3sio sobre Ecossistemas da Costa Sul e Sudeste Brasileira: Síntese dos Conhecimentos. ACIESP, São Paulo.1: 80-99. (Publicação ACIESP, 54-I).

ALMODÓVAR, L.R.; PAGAN, F.A. 1971. Notes on mangrove lagoon and channel at La Parguera, Puerto Rico. Nova Heldwigia, 21: 241 – 253.

ALVES, E.F.S & FERNANDES, M.E.B. No prelo. Ocorrência e distribuição de macroalgas (Rhodophyta) associadas aos manguezais na península de Ajurueteua, Bragança, Pará, Brasil. Uakari , 7 (11).

BEANLAND, W.R. & WOELKERLING, W.J. 1982. Studies on Australian mangrove algae: Composition and geographic distribution of communities in Spencer Gulf, South Australia. Proceeding Royal Society of Victorian, 94 (2): 89 – 106.

BEANLAND, W.R.; WOELKERLING W.J. 1983. Avicennia canopy effects on mangrove algal communities in Spencer Gulf, South Australia. Aquat Bot, 17:309–313

BOUZON, Z. L.; OURIQUES, L. C. 1999. Occurrence and distribuction of Bostrychia and Caloglossa (Rhodophyta, Ceramiales) In the ratones river mangrove, Florianópolis-SC-Brazil. Insula, 28: 43-52.

BRAGA, M. R. A.; FUJII, M. T.; YOKOYA, N. S.; ESTON, V. R.; PLASTINO, E. M.; CORDEIRO- MARINO, M. 1990. Macroalgal reprodutive patterns in mangroves of Ilha do Cardoso, SP, Brasil. In: Anais do Simpósio de Ecossistemas da Costa Sul e Sudeste Brasileira: Estrutura, Função e Manejo. Águas de Lindóia, 2: 209-217.

BRODERICK, M.E.; DAWES, C.J. 1998. Seasonal photosynthetic and respiratory responses of the red alga Bostrychia tenella (Ceramiales, Rodophyta) from a salt marsh and mangal. Phycologia. 37(2):92-99.

BURKHOLDER, P.R.; ALMODOVAR, L.R.. 1974. Studies on mangrove algae communities in Puerto Rico. Florida Scientist, Orlando, 36(1):66-74.

CARIDADE, E. de O.; FERREIRA-CORREIA, M. M. 2007. Taxonomia das macroalgas dos manguezais da baíade Turiaçu, estado do Maranhão, Brasil. Boletim do Laboratório de Hidrobiologia , 20:53-60. CETESCB. 1978. Normalização Técnica NT-07. Análise Físico-Química de Água. São Paulo. Cia de Tecnologia e Saneamento Ambiental de São Paulo.

CHIHARA, M. & TANAKA, J. 1986. Species composition and ecology of macroalgae in mangrove brackish of east Indonésia. In: OGINA, K. & CHIHARA, M. Biological system of mangrove. A report of east Indonésia mangrove expedition 1986. Ehuna University: 7 – 20.

CLARKE, K. R.; GORRLEY, R. N. 2006. Primer v6: User Manual/Tutorial.

CLARKE, K. R.; WARWICK, R. M. 2001. Change in Marine Communities: An Approach to Statistical Analysis and Interpretation. 2 edição. Plymouth Marine Laboratory, Plymouth, UK, 172p.

43

COHEN, M.C.L.; LARA, R.J.; RAMOS J.F.F.; DITTMAR, T. 1999. Factors influencing the variability of magnesium, calcium and potassium in waters of a mangrove creek in Bragança, North Brazil. Mang. Salt Marsh. 3: 9–15.

COPPEJANS, E. & GALLIN, E. 1989. Macroalgae associated with the mangrove vegetation of Gazi Bay, Kenya. Bulletim of Society Royal Botany of Belgica 122: 47 – 60.

CORDEIRO-MARINO, M. 1991. Mangrove macroalgae in southeastern Brazil: spatial and temporal patterns. Revista Brasileira de Biologia, 51(4): 829 – 837.

CORDEIRO-MARINO, M. 1978. Rodofíceas bentônicas marinhas do Estado de Santa Catarina. Secretaria de estado dos negócios da agricultura coordenadoria da pesquisa de recursos naturais. Instituto de Botânica. Arquivos de Botânica do Estado de São Paulo – Série criptogâmica. Rickia, 7: 1- 243.

CUNHA, S. R.; COSTA, C.S.B. 2002. Gradientes de salinidade e freqüência de alagamento como determinantes da distribuição e biomassa de macroalgas associadas a troncos de manguezais na Baía de Babitonga, SC. Notas Técnicas Facimar, v. 6, p. 93-102.

CUNHA, S. R.; DUARTE, N. R. 2002. Taxas fotossintéticas e respiratórias de macroalgas do gênero Bostrychia (Rhodomelaceae, Rhodophyta). Notas Tec. FACIMAR . 6:103-110.

CUTRIM, M. V. J. 1998. Distribuição espaço-temporal de macroalgas aderidas em troncos e pneumatóforos de Avicenniagerminans (L.) Stearn em duas áreas de mangues da Ilha de São Luís – MA / Brasil. Tese de Doutorado. Universidade de São Paulo (Instituto de Biociências). São Paulo, 142p.

CUTRIM, M. V. J.; SILVA, E. F. da; AZEVEDO, A. C. G. de. 2004. Distribuição vertical das macroalgas aderidas em rizóforos de Rhizophora mangle linnaeus nos manguezais de Parna-açu e Tauá-mirim (ilha de São luís/MA - Brasil). Boletim do Laboratório de Hidrobiologia , 17:9-18.

CUTRIM, M.V.J.; AZEVEDO, A.C.G. 2005. Macroalgas. In: M.E.B. Fernandes (org.).Os Manguezais da Costa Norte Brasileira. Fundação Rio Bacanga, São Luís-MA. p. 53-79.

DAVEY, A. & WOELKERLING, W. M. J. 1985. Studies on Australian mangrove algae. III. Victorian communities: structure and recoloniztion in Western Port Bay. Journal Explore Marine Biology and Ecology, 85: 177 – 190

DAVISON, I. R.; PEARSON, G. 1996. Stress tolerance in intertidal seaweeds. J.Phycol., 32:197-211.

DAWES, C,J. 1996. Macroalga diversity, standing stock and productivity in a northern mangal on the west coast of Florida. Nova Hedwigia,112: 525-535.

ESTON, V. R.; BRAGA, M.R.A.; CORDEIRO-MARINO, M.; FUJII, M. T.; YOKOYA, N.S. 1992. Macroalgal colonization patterns on artificial substrates inside southeastern Brazilian mangroves. Aquat. Bot., [S.I.], 42:315- 325.

44

ESTON, V. R.; YOKOYA, N.S.; FUJII, M. T. ; BRAGA, M.R.A.; PLASTINO, E.M.; HADLICH, R. M.; BOUZON, Z. L. 1985. Contribuição ao levantamento taxonômico das algas marinhas bentônicas do mangue de Itacorubi – Florianópolis – Ilha de Santa Catarina. Brasil. II Rhodophyta. Ínsula. 15:89 – 116.

ESTON, V. R.; YOKOYA, N.S.; FUJII, M. T. ; BRAGA, M.R.A.; PLASTINO, E.M.; CORDEIRO-MARINO, M. 1991. Mangrove macroalgae in southeastern Brazil: spatial and temporal patterns. Revista Brasileira de Biologia. 51(4): 829 – 837.

FELÍCIO, R.; DEBONSI, H. M.; YOKOYA,N. S. 2008. 4-(hidroximetil)-benzenossulfonato de potássio: metabólito inédito isolado da alga marinha Bostrychia tenella (Rhodomelaceae, ceramiales). São Paulo, Quím. Nova, 31(4).

FERNANDES, M. E. B.; SILVA, E. F.; LIMA, J. F.; VARELA, E. S.; HERCOS, A. P.; FERNANDES, C. M.; ARRUDA, C. C. B.; GOMES, G.; SANTOS, H.; SOARES, C.; SARAIVA, R. M. 2005. Distribuição espacial das macroalgas associadas às florestas de mangue na península de Ajuruteua, Bragança-Pará. Boletim do Laboratório de Hidrobiologia 18:11-17.

FISCHER, H. 1984. Turgor regulation in Caloglossa leprieurii (Montagne) J. Agardh (Delesseriaceae: Rhodophyta). J. Exp. Mar. Biol. Ecol., 81: 235-239

FONTES, K. A. DE A.; PEREIRA, S. M. B.; ZICKEL, C. S. 2007. Macroalgas do “Bostrychietum” aderido em pneumatóforos de áreas de manguezal do Estado de Pernambuco, Brasil. IHERINGIA , Sér. Bot., Porto Alegre, 62 (1-2):31-38.

FORTES, A.C.M. 1992. Estudo taxonômico e aspectos ecológicos das Rhodophyta no manguezal da Ilha de Santos (Complexo Estuarino Piauí-Fundo Real, SE). Dissertação (Mestrado em Botânica) – Universidade Federal Rural de Pernambuco, Recife, 194p.

HADLICH, R. M. 1984. Contribuição ao levantamento taxonômico das algas marinhas bentônicas do mangue do Itacorubi – Florianópolis – Ilha de Santa Catarina. Brasil. I - Chlorophyta. Insula, Florianópolis 14: 121-138.

HADLICH, R. M.; BOUZON, Z. L. 1985. Contribuição ao levantamento taxonômico das algas marinhas bentônicas do mangue do Itacorubi – Florianópolis – Ilha de Santa Catarina. Brasil. II- Rhodophyta. Insula. Florianópolis 15: 89 – 116.

HUTCHINGS, P.; SAENGER, P. 1987. Ecologyof mangrove. Univ. Queensland Press. St. Lucia. London, New York: 338p.

INMET, 2010. Dados de pluviosidade e temperatura do ar da estação meteorological de Bragança, Pará. Disponível em: http://www.inmet.gov.br/sonabra/maps/automaticas.php Acessado em: 30 de novembro de 2010.

KARSTEN, U.; KIRST, G. O. 1989. The effect of salinity on growth, photosynthesis and respiration in the estuarine red alga Bostrychia radicans Mont. Helgolãnder Meresunters, 43: 61-66.

KARSTEN, U.; WEST, J. A.; GANESAN, E. K. 1993. Comparative Physiological Ecology of Bostrychia moritiziana (Ceramiales, rhodophyta) from Freshwater and Marine Habitats. Phycologia, 32 (6): 401-409.

45

KARSTEN, U.; WEST, J.A.; ZUCCARELLO, G.C.; KIRST, G.O. 1994. Physiological ecotypes in the marine alga Bostrychia radicans (Ceramiales, Rodophyta) from the East Coast of the USA. Journal of Phycology. 30:174-182.

KING, R.J., 1990. Macroalgae associated with the mangrove vegetation of Papua New Guinea. Botanica Marina, 33:55-62.

KING, R.J., 1993. Mangrove macroalgae: a review of Australian studies. Proceedings of the Linnean Society of NSW, 115:151-161.

KING, R. J.; PUTTOCK, C. F. & PAULA, E. J. 1991. The morphology of Bostrychia pilulifera Montagne (Rhodomelaceae, Rhodophyta). Japanse Journal of Phycology 39: 31-36.

KING, R.J.; PUTTOCK, C.F. 1994. Macroalgae associated with mangroves in Australia: Rhodophyta. Botanica Marina, 37:181-191.

KING, R.J.; WHEELER, M.D. 1985. Composition and geographic distribution of mangrove macroalgae communities in New South Wales. Proceedings of the Linnean Society of NSW, 108:97-117.

KRAUSE, G.; SCHORIES, D.; GLASER, M.; DIELE, K. 2001. Spatial patterns of mangrove ecosystems: The bragantinian mangroves of north ern Brazil (Bragança, Pará).Ecotropica 7: 93-107.

LAPOINTE, B.E., 1997. Nutrient thresholds for bottom-up control of macroalgal blooms on coral reefs in Jamaica and southeast Florida. Limnol. Oceanogr., 42 (5-2), 1119– 1131.

LAPOINTE, B.E., 1999. Simultaneous top-down and bottom-up forces control macroalgal blooms on coral reefs (reply to the comment by Hughes et al.). Limnol. Oceanogr., 44 (6), 1586– 1592.

LAPOINTE, B. E.; LITTLER, M. M.; LITTLER, D. S. 1987. A Comparison of Nutrient-Limited Productivity in Macroalgae from a Caribbean Barrier Reef and From a Mangrove Ecosystem. Aquatic Botany, 28: 243-255.

LAPOINTE, B. E.; BARILE, P. J.; YENTSCHB, C. S.; LITTLER, M. M.; LITTLER, D. S.; KAKUKD, B. 2004. The Relative Importance of Nutrient Enrichment And Herbivory on Macroalgal Communities Near Norman’s Pond Cay, Exumas Cays, Bahamas: a ‘‘Natural’’ Enrichment Experiment. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology. 298: 275– 301

LAURSEN, W.J.; KING, R.J. 2000. The distribution and abundance of macroalgae in Woolooware Bay, New South Wales, Australia. Botanica. Marina, v. 43, p. 377-384.

LEGENDRE, P.; LEGENDRE, L. 1998. Numerical ecology. 2nd English edition. Elservier Science BV, Amsterdam,. 853p.

MACHADO, G. E. M.; NASSAR, C. A. G. 2007. Assembléia de macroalgas de dois manguezais do núcleo picinguaba – Parque estadual da serra do mar, São Paulo, Brasil. Rodriguésia 58 (4): 835-846.

MAGURRAN, A. E. 1988. Ecological diversity and measurement.

46

MANN, F.D.; STEINKE, T.D. 1988. Photosynthetic and respiratory responses of the mangrove-associated red algae, Bostrychia radicans e Caloglossa leprieuri. South African Journal of Botany. 54:203-207.

MELVILLE, F.; PULKOWNIK, E., 2006. Investigation of mangrove macroalgae as bioindicators of estuarine contamination. Marine Pollution Bulletin , 52: 1260-1269.

MELVILLE, F.; PULKOWNIK, E. 2007. Seasonal and spatial variation in the distribution of mangrove macroalgae in the Clyde River, Australia. Estuarine, Coastal and Shelf Science, 71: 683-690.

MELVILLE, F.; PULKOWNIK, E.; BURCHETT, M. 2005. Zonal and Seasonal variation in the distribution and abundance of mangrove macroalgae in the Parramatta River, Australia. Estuarine, Coastal and Shelf Science, 64: 267-276.

MENEZES, M. P. M.; BERGER, U.; MEHLIG, U. 2008. Mangrove vegetation in Amazonia: a review of studies from the coast of Pará and Maranhão States, north Brazil. Acta Amazonica, 38(3): 403 – 420.

MIRANDA, P. T. C. 1985. Composição e distribuição das macroalgas bentônicas no manguezal do Rio Ceará, CE, Brasil. Dissertação (Mestrado em Botânica) – Universidade Federal Rural de Pernambuco, Recife, 96p.

MIRANDA, P. T. C. ; PEREIRA, S. M. B. 1989. Macroalgas Bentônicas no Manguezal do Rio Ceará (Ceará-Brasil). II - Distribuição em função das condições hidrológicas. Arquivos da Estação de Biologia Marinha da Universidade Federal do Ceará, 28: 39–52.

MIRANDA, P. T. C.; GURGEL, F.F.G.; LIBERATO, M.A.F.; OLIVEIRA, M.T. & ARRUDA, T.L.B. 1988. Comunidades bentônicas em raízes de Rhizophora mangle L., no manguezal do rio Ceará (Ceará – Brasil) Arquivo de Ciências do Mar Universidade Federal do Ceará, 27: 101 -110.

MITCHELL, G. J. P.; MONTELLO, D. F. & MEDINA, R. S. 1974. Observações ficológicas no manguezal de Piedade. Leandra 4-5: 137-142.

MORAES, B. C.; COSTA, A. C. L. 2000. Variações sazonais de parâmetros meteorológicos em ecossistemas de manguezais no município de Bragança-PA. Anais do XI Congresso Brasileiro de Meteorologia. 16 a 20 de Outubro, Rio de Janeiro - RJ, Pg. 2357-2363. MORAES, B. C.; COSTA, J. M. N.; COSTA, A. C. L.; COSTA, M. H.. 2005. Variação Espacial e Temporal da Precipitação no Estado do Pará. ACTA AMAZONICA , 35 (2) 207-214.

OLIVEIRA, F. E. C. 1984. Brazilian mangal vegetation with special emphasis on the seaweeds. In POR, F.D. & DOR, I. (eds). Hydrobiology of the mangal - The Ecosystem of the Mangrove Forest. The Hague, Dr. W. Junk Publishers. 56-65.

OLIVEIRA, A. L. L. ; SILVA, D. B. ; ERBERT, C. ; YOKOYA, N. S. ; DEBONSI, H. M. 2008. Análise comparativa dos constituintes voláteis de diferentes populações da alga marinha Bostrychia radicans (Rhodomelaceae). In: 31a Reunião Anual da Sociedade Brasileira de Química - SBQ, Águas de Lindóia/SP, 1:48-84.

47

OLIVEIRA, A. L. L.; SILVA, D. B.; TURATTI, I. C. C. ; YOKOYA, N. S. ; DEBONSI, H. M. 2009. Volatile constituents of Brazilian Bostrychia species (Rhodomelaceae) from mangrove and rocky shore. Biochemical Systematics and Ecology, 37:761-765.

PARANHOS, R. 1996. Alguns Métodos para Análise da Água. Rio de Janeiro: Cadernos Didáticos UFRJ, 200p.

PAULA, E. J.; UGADIM, Y.; KANAGAWA, A. J. 1989. Macroalgas de manguezais da Ilha de Maracá – Estado do Amapá, Brasil. Ínsula, 19:95 – 114.

PEDROCHE, F.F.; WEST, J.A.; ZUCCARELLO, G.C.; SENTÍES, A.G.; KARSTEN, U. 1995. Marine red algae of the mangroves in Southern Pacific México and Pacific Guatemala. Botanica Marina, 38:111-119.

PEÑA, E.J.; ZINGMARK, R. & NIETCH, C. 1999. Comparative photosynthesis of two species of intertidal epiphytic macroalgae on mangrove roots during submersion and emersion. Journal of Phycology. 35:1206-1214. .

PEREIRA, S.M.B. 2000. As algas bentônicas. In: BARROS, H.M; ESKINAZI-LEÇA, E.; MACEDO, S.J.; LIMA, T. (Ed.). Gerenciamento Participativo de Estuários e Manguezais. Recife: Ed. Universitária da Universidade Federal de Pernambuco. p. 49-65.

PHILLIPS, A., LAMBERT, G., GRANGER, J.E.; STEINKE, T.D. 1994. Horizontal zonation of epiphytic algae associated with Avicennia marina (Forssk.) Vierh. Pneumatophores at Beachwood Mangrove Nature Reserve, Durban, South Africa. Botanica Marina 37: 567 - 576.

PHILLIPS, A., LAMBERT, G., GRANGER, J.E. & STEINKE, T.D. 1996. Vertical zonation of epiphytic algae associated with Avicennia marina (Forssk.) pneuma tophores at Beachwood Mangrove Nature Reserve, Durban, South Africa. Botanica Marina 39: 167 – 175

PINHEIRO-JOVENTINO, F. & LIMA-VERDE, N. G. 1988. Ocorrência e Distribuição de macroalgas no estuário do rio Cocó, Fortaleza, Brasil. Arq. Est. Biol. Mar. Univ. Fed. Ceará, Foratleza, 27:83-89.

POR F. D. 1984. The ecosystem of the mangal: General consideration. In. Por, F.D. &Dor, I. ed. Hydrobiology of the mangal – The ecosystem of the mangrove forest. The Hague,. Dr. W. Junk Publishers: 1 – 24.

POST, E. 1936. Systematische und pflanzen geographische Notizenzur Bostrychia-Caloglossa Assoziation. Revue Algologie, 9:1-84.

RODRIGUEZ, C. & STONER, A.W. 1990. The epiphyte community of mangrove roots in a tropical estuary distribuition and biomass. Aquatic Botany 36: 117 – 126

RYDER, K; WEST, J.; NICHOLLS, D. 1999. Effects of initial enrichment of nitrogen and phosphorus on Bostrychia and Caloglossa (Ceramiales, Rhodophyta) growth using digital imagin. Phycological Research. 47: 39-51.

SCHAEFFER-NOVELLI, Y. & G.M. CINTRÓN. 1986. Guia pra estudo de áreas de manguezal: estrutura, função e flora. CaribbeanEcologicalResearch, 186pp.

48

SOUZA FILHO, P. W. M. 2005. Costa de Manguezais de Macromaré da Amazônia: Cenários morfológicos, mapeamento e quantificação de áreas usando dados de sensores remotos. Revista Brasileira de Geofísica,.23(4): 427-435.

SPALDING, M.; KAINUMA, M. & COLLINS, L. 2010. World Atlas of Mangroves. Earthscan Publications. 319 p.

STEINKE, T.D. & NAIDOO, Y. 1990. Biomass of algae epiphytic on pneumatophores of the mangrove. Avicennia marina, in the St. Lucia estuary. South African Journal of Botany 56(2): 226 – 232.

TANAKA, J. & CHIAHARA, M. 1988. Macroalgae in Indonesian mangrove forests. Bulletin National Society Museum 14(3): 93 – 106.

THORNTHWAITE, C.W.; MATHER, J.R. The water balance. Centerton, NJ: Drexel Institute of Technology - Laboratory of Climatology, 1955. 104p. (Publications in Climatology, vol. VIII, n.1)

TAYLOR, W.R. 1959. Association algales dês mangroves d’Amèrique. Colloques internationale. CN.R.S. 81: 143 – 152.

THÜLLEN, N.; BERGER, U. 2000. A comparative examination of environmental factors at patchy mangrove seedling stands on the peninsula of Bragança, northern Brazil. Ecotropica 6:1-12.

TSENG, C. K. 1943. Marine algae of Hong Kong, III: The genus Bostrychia. Mich. Acad Sci., Arts & Letters 28: 165-183

UNDERWOOD, A. J. 1997. Experiments in ecology: their logical design and interpretation using analysis of variance. Cambridge University Press, Cambridge. 535 p.

VALIELA, I.; MCCLELLAND, J.; HAUXWELL, J.; BEHR, P.J.; HERSH, D.; FOREMAN, K. 1997. Macroalgal blooms in shallow estuaries: controls and ecophysiological and ecosystem consequences. Limnology and Oceanography, 42: 1105-1118.

WALSH, G.E. 1974. Mangrove forests: a review. In: R.J. Reinold & W.H. Queen (eds.). Ecology of Halophytes. New York, Academic Press.

WILCOX, L. V.; YOCON, R. G.; GOODRICH, R. C. & FORBES, A.M. 1975. Ecology of mangroves in the jewfish chein, exuma, Bahamas, In: (Walsh, G. E.; Snedaker, S.C. 7 Teas, H.J. eds.). Proceeding of International Symposium on Biology and Management of mangroves. Hawai, Univ. of Florida. Gainsivelle. I: 305 – 342.

WEST J.A., ZUCCARELLO G.C., PEDROCHE F. F. & KARSTEN U. 1992. Marine red algae of the mangroves in pacific Mexico and their polyol content. Botanica Marina 35: 567–572.

WEST, J.A. & CALUMPONG, H. 1990. New records of marine algae from the Philippines. Micronesica, 23: 181–190.

49

WOLFF, M.; KOCH, V.; ISAAC, V. 2000. Atropich flow model ofthe Caeté mangrove estuary (North Brazil) with considerations for the sustainable use of its resources. Estuarine Coastal Shelf Science. 50: 789-803.

WYNNE, M. J. 2005. A checklist of benthic marine algae of the tropical and subtropical western Atlantic: second revision. Nova Hedwigia Beiheft 129. 152p.

YARISH C.; EDWARDS P. 1982. A field and cultural investigations of the horizontal and seasonal distribution of estuarine algae of New Jersey. Phycologia 21: 112-124.

YARISH, C.; EDWARDS, P.; CASEY, S. 1979. Acclimation Responses to Salinity of Three Estuarine Red Algae from New Jersey. Marine Biology, 51: 289-294.

YOKOYA, N. S.; PLASTINO, E. M.; BRAGA, M. DO R.; FUJII, M. T.; CORDEIRO-MARINO, M.; ESTON, V. R.; HARARI, J. 1999. Temporal and spatial variations in the structure of macroalgal communities associated with mangrove trees of Ilha do Cardoso, São Paulo state, Brazil. Rev. bras. Bot., 22(2):195-204.

ZAR, J. H. 1999. Biostatistical analysis. Fourth edition. Prentice Hall, USA. 929 p.

50

8 ANEXO

Sinopse dos táxons encontrados nos manguezais do Furo do Taici e do Furo da

Estiva, localizados na península de Ajuruteua, Bragança, Pará.

RHODOPHYTA

Florideophycidae

Gigartinales

Caulacanthaceae

Catenella caespitosa (Whitering) L. M. Irvine in Parker & Dixon

Ceramiales

Delesseriaceae

Caloglossa leprieurii (Montagne) G. Martens

Rhodomelaceae

Bostrychia calliptera (Montagne) Montagne

Bostrychia montagnei Harvey

Bostrychia moritiziana (Sond. Ex Kutz.) J. Agardh

Bostrychia radicans (Montagne) Montagne in Orbigny

Bostrychia tenella (J. V. Lamour.) J. Agardh