Melipona interrupta M. seminigra Friese, 1903 Eduardo...

INSTITUTO NACIONAL DE PESQUISAS DA AMAZÔNIA – INPA

PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ENTOMOLOGIA – PPGENT

Efeitos da alimentação suplementar na progênie de Melipona interrupta

Latreille, 1811 e M. seminigra Friese, 1903

Eduardo Gentil Ginani Gurgel

Manaus, Amazonas

Maio de 2014

ii

EDUARDO GENTIL GINANI GURGEL

Efeitos da alimentação suplementar na progênie de Melipona interrupta

Latreille, 1811 e M. seminigra Friese, 1903

Orientador (a): Gislene Almeida Carvalho-Zilse, Dra.

Dissertação apresentada ao Programa de

Pós-Graduação em Entomologia –

PPGENT – do Instituto Nacional de

Pesquisas da Amazônia – INPA, como

parte dos requisitos para obtenção do

título de Mestre em Ciências Biológicas,

área de concentração em Entomologia.

Manaus, Amazonas

Maio de 2014

iii

Banca Julgadora

Dra. Suely de Souza Costa – Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia (INPA) – Titular

Dr. Klilton Barbosa da Costa – Universidade Federal do Amazonas (UFAM) – Titular

Dr. Carlos Gustavo Nunes da Silva (UFAM) – Universidade Federal do Amazonas - Titular

Dr. Luiz Augusto Gomes de Souza – Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia (INPA) – Suplente

Dr. Luiz Antônio de Oliveira – Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia (INPA) - Suplente

iv

Ficha catalográfica

G979 Gurgel, Eduardo Gentil Ginani Efeitos da alimentação suplementar na progênie de

Melipona interrupta Latreille, 1811 e M. seminigra Friese, 1903 / Eduardo Gentil Ginani Gurgel. --- Manaus: [s.n.], 2014.

xxii, 70 f. : il. color. Dissertação (Mestrado) --- INPA, Manaus, 2014. Orientador: Gislene Almeida Carvalho-Zilse. Área de concentração: Entomologia.

1. Abelhas. 2. Oviposição. 3. Melipona interrupta. I. Título.

CDD 595.799

Sinopse: Neste trabalho os efeitos da alimentação suplementar sobre a progênie de duas

espécies do gênero Melipona foram estudados no que tange a oviposição,

segregação de sexo e casta, produção de larvas inviáveis (podres) e morfometria.

Palavras-chave: Entomologia, abelhas sem ferrão, meliponicultura, segregação de

sexo e casta, oviposição, morfometria.

v

Dedicatória

Dedico este trabalho, em primeiríssimo lugar, às

abelhas e espero sinceramente que seja útil para a

conservação desses incríveis animais!!!

Dedico à minha querida amiga Larissa; sem ela,

teria sido muito mais difícil!!!

Dedico também àquelas pessoas que seguem à

risca o verdadeiro significado da palavra ética,

contribuindo assim, para uma vida mais justa e

igualitária, não àquelas que têm a “ética” como

sinônimo de corporativismo e partidarismo...

vi

A realização deste estudo foi possível devido:

Ao Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia (INPA), ao Programa de Pós-

graduação em Entomologia (PPGEnt) e ao Grupo de Pesquisas em Abelhas (GPA).

Projeto Institucional – INPA (PRJ 12.06): “Biologia e Genética de Abelhas sem Ferrão”

(2008 – 2014).

Projeto Universal – FAPEAM: “Expressão do gene feminizer e a sua relação com as

características morfológicas peculiares aos sexos e às castas da abelha sem ferrão

Melipona interrupta” (2012 – 2014).

Ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq) pela

concessão da bolsa durante a realização deste estudo.

vii

Agradecimentos

Em primeiro lugar agradeço à minha mãe, Sylvana Ginani, por todos os incentivos

prestados ao longo de minha vida; confiança, amor, carinho e por ter sempre

contribuído de alguma forma para com a minha educação e caráter.

À minha companheira Larissa por sempre ter me apoiado de todas as maneiras

durante os dois anos de Mestrado. Sem ela, posso dizer facilmente, que teria sido

quase insuportável.

Ao meu amigo e tio Jonas Ginani por todo o incentivo, pelos vários livros doados e

pelas conversas sobre ciência que contribuíram para com as minhas escolhas

profissionais. Pelo método de vida e por ter mostrado a possibilidade de instruir-se no

maior número possível de áreas do conhecimento... não para acumular títulos, mas

para aumentar o leque de possibilidades nessa vida tão injusta e ajudar a quebrar

correntes impostas por corruptos!

Ao amigo de longa data Sidney Campos, que mesmo longe, sempre entrava em

contato atrás de novidades minhas e com as últimas notícias sobre o fantástico mundo

do Heavy Metal...

Aos ex-professores da graduação Ricardo Andreazze, Herbet Tadeu de Almeida

Andrade e Adalberto Antônio Varela-Freire (in memoriam), todos ex-alunos da

Entomologia do Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia, por todo o incentivo

prestado durante a graduação e histórias fantásticas contadas como fonte de incentivo

para a minha vinda a Manaus.

Ao amigo Lindenbergh Veiga Navarro pelo incentivo e dicas sobre Entomologia.

Ao escritor Júlio Verne (in memoriam) por ter deixado um legado mostrando o outro

lado das Ciências Naturais (contribuindo assim, para a minha formação) por meio dos

livros escritos que me ajudam a viver em um mundo paralelo, mesmo que não por

muito tempo, em que reina o conhecimento científico e na medida do possível a paz,

ordem e justiça... Ao escritor Edgar Alan Poe (in memoriam) pela visão inversa...

Às abelhas por não terem me dado tanto trabalho quando fui “destruir”, mesmo que

com boas intenções, as construções delas!

À orientadora Gislene Almeida Carvalho-Zilse pela orientação e por toda liberdade

durante a elaboração e execução do projeto. Aos técnicos de laboratório do GPA Hélio

Conceição Vilas Boas e Diego Cunha de Albuquerque pela ajuda no manejo das

abelhas assim que passei a fazer parte do laboratório.

viii

À professora Suely de Souza Costa pela simpatia e ajuda com as análises estatísticas

e com o programa Minitab®.

À banca da minha aula de qualificação composta pelos Professores-Doutores Klilton

Barbosa da Costa, Carlos Gustavo Nunes da Silva e Ana Maria de Oliveira Pes,

agradeço pela simpatia e sugestões para melhorar o trabalho.

Agradeço aos referees do plano de dissertação, Ana Maria Bonetti, Ademilson

Espencer Egea Soares e ao anônimo pelas contribuições.

À todos os professores que aceitaram participar da minha aula de qualificação e

defesa de dissertação.

Ao pessoal envolvido com o conselho estudantil ligado à coordenação do curso, por

terem compreendido o meu atraso para chegar a Manaus.

Ao professor José Albertino Rafael pela ajuda com a mudança/moradia assim que

cheguei a Manaus e durante as disciplinas ministradas.

Ao professor Márcio Luiz de Oliveira pelo empréstimo do livro, pelas caronas ao INPA

e por ter se preocupado, juntamente com a coordenação do curso, em fazer com que

a disciplina de Seminários de Área I pudesse mostrar um pouco mais da Amazônia

para os alunos recém-chegados.

Aos colegas de Mestrado que fiz na turma da Entomologia 2013.

Ao CNPq por nunca ter atrasado o pagamento da bolsa... isso é muito importante! : )

Não poderia deixar de agradecer, também, às pessoas que eu tive o desprazer de

conhecer... Pois me serviram de exemplo, exemplo a não ser seguido!!!

ix

Epígrafe

“Não é sinal de saúde estar bem ajustado a uma

sociedade profundamente doente”

Jiddu Krishnamurti (1895-1986)

x

Resumo

As abelhas são consideradas os principais polinizadores tanto em ambientes naturais quanto em culturas agrícolas. Estima-se que as pertencentes à tribo Meliponini sejam responsáveis por 30 a 90% da polinização da flora nativa. Devido ao desmatamento, à má gestão dos recursos naturais e também às variações naturais das condições climáticas propícias ao desenvolvimento das colônias de Meliponini, se faz necessário o desenvolvimento de técnicas de alimentação artificial e de estudos que avaliem as suas consequências no desenvolvimento das abelhas submetidas ao seu uso. Nesse trabalho foram oferecidos três tipos de alimentação artificial, a saber: xarope, xarope enriquecido com pólen e xarope enriquecido com o composto vitamínico Vitagold®, além do grupo controle; e todos os grupos estavam livres para coletarem recursos na natureza. Os efeitos das alimentações foram verificados na progênie de 40 colônias de duas espécies de Meliponini, sendo 20 de Melipona interrupta e 20 de M. seminigra, ao que tange a segregação de sexo e casta, oviposição e morfometria (massa, comprimento e largura do tórax, distância interorbital e área da corbícula). Cinco colônias foram usadas em cada grupo tratamento para ambas as espécies. Constatou-se que os grupos que não receberam alimentação extra produziram uma menor quantidade de células de cria, se comparado com os grupos com alimentação suplementar. Para ambas as espécies, o grupo que mais produziu células de cria foi o alimentado com xarope + complexo vitamínico, seguido pelo que recebeu xarope e por último, o que recebeu xarope + pólen. Entretanto o resultado não foi estatisticamente significativo entre os grupos com alimentação extra. Mas as diferenças encontradas entre os tratamentos, mesmo pequenas, podem fazer a diferença em épocas de estresses ambientais. Foi observado que a frequência de produção de rainhas e machos aumentou à medida que a disponibilidade de alimento na natureza aumentou, em meados de agosto e outubro. A quantidade de larvas inviáveis (podres) foi aferida e não mostrou resultado estatisticamente significativo para nenhum tipo de tratamento experimental, o que mostra a necessidade que mais estudos sejam realizados a fim de investigar as causas dessa produção inviável. A massa das abelhas aumentou com o passar do tempo experimental e, de forma geral, as menores massas no final das coletas ficaram com os grupos xarope + Vitagold® e controle. A distância interorbital variou bastante com o tempo, mas ao término do experimento os grupos controle e xarope + Vitagold® obtiveram as menores dimensões para ambas as espécies. Já em relação às dimensões torácicas ocorreu a redução em M. interrupta durante o tempo experimental, mas em M. seminigra aumentou. Os grupos de M. interrupta que obtiveram as menores dimensões foram o controle seguido pelo do xarope + Vitagold® e, em M. seminigra, foi o inverso. As áreas das corbículas diminuíram para ambas as espécies; em M. interrupta as menores médias foram as dos grupos controle e xarope + pólen e, em M. seminigra, xarope + Vitagold® e controle. Pôde-se observar, portanto, que as espécies experimentais possuem diferentes padrões de respostas à alimentação artificial e que essa deve ser ministrada com cautela, principalmente os alimentos desenvolvidos para outros organismos, visto que os estudos referentes à essa problemática ainda são limitados.

xi

Sumário

Lista de Figuras ......................................................................................................... xii

1 - Introdução .............................................................................................................. 1

2 - Objetivos .............................................................................................................. 13

2.1 – Objetivo Geral .............................................................................................. 13

2.2 – Objetivos Específicos .................................................................................. 13

3 – Materiais e Métodos ............................................................................................ 14

3.1 – Área de Estudo ............................................................................................ 14

3.2 – Materiais de Estudo ..................................................................................... 14

3.3 – Coletas de Dados ........................................................................................ 18

3.4 – Tratamento Estatístico dos Dados ............................................................... 21

4 – Resultados e Discussão ...................................................................................... 21

4.1 – Taxa de Oviposição ..................................................................................... 21

4.2 – Segregação de Sexo e Casta ...................................................................... 26

4.3 – Dados Morfométricos ................................................................................... 38

4.3.1 – Massa (g) .......................................................................................... 38

4.3.2 – Distância Interorbital (mm) ................................................................ 44

4.3.3 – Dimensões do Tórax (mm) e Área Corbicular (mm²) ........................ 48

5 - Conclusões ........................................................................................................... 59

6 – Referências Bibliográficas ................................................................................... 60

xii

Lista de figuras

Figura 1: Disco de cria da espécie Melipona seminigra em forma helicoidal. Seta vermelha destacando

o invólucro. Fonte: Ginani, E. G. 2013. ................................................................................................... 2

Figura 2: Disco de cria da espécie Melipona seminigra com célula de cria recém-aprovisionada com

alimento (em destaque). Fonte: Ginani, E. G. 2013. ............................................................................... 4

Figura 3: Disco de cria da espécie Melipona interrupta com células de cria desoperculadas, ao centro,

permitindo a visualização dos ovos postos sobre o alimento larval. Fonte: Ginani, E. G. 2013. ........... 5

Figura 4: Entrada da colônia de Melipona interrupta acondicionada em caixa-padrão de criação. Fonte:

Ginani, E. G. 2013. .............................................................................................................................. 122

Figura 5: Entrada da colônia de Melipona seminigra acondicionada em caixa-padrão de criação. Fonte:

Ginani, E. G. 2013. ................................................................................................................................ 12

Figura 6: Vista geral do Meliponário, local em que se dá a criação de abelhas da tribo Meliponini,

GPA/INPA onde foram realizados os experimentos. Foto: Ginani, E. G. 2013. ................................. 144

Figura 7: Caixa-padrão, modulada, para criação de abelhas sem ferrão (Carvalho-Zilse et al. 2005).

Foto: Acervo GPA/INPA. ..................................................................................................................... 155

Figura 8: Alimentador. a) Em destaque a abertura na tampa de PVC para a inclusão do alimento; b)

Processo de inclusão do alimento; c) Recipiente plástico com bastões de madeira para dar suporte às

abelhas, impedindo que elas se afoguem no alimento. Em destaque Melipona seminigra se alimentando

com xarope. Fonte: Vilas-Boas, H. C. 2012. ....................................................................................... 177

Figura 9: Disco de cria de Melipona interrupta retirado de uma colônia para aferição da segregação de

sexo e casta. Círculo vermelho = operária; Círculo rosa = rainha; Círculo azul = macho. Fonte: Ginani,

E. G. 2013. ............................................................................................................................................ 19

Figura 10: Diferenças nas unhas tarsais. a) Macho e b) Fêmea. Foto: Barbosa-Costa, K. 2007. ....... 20

Figura 11: a) Disco de cria recente. O círculo indica uma célula de cria em processo de construção,

Melipona seminigra. b) Disco de cria em estágio de pupa, M. interrupta. Foto: Ginani, E. G. 2013. ... 20

Figura 12: Estruturas que foram avaliadas na análise morfométrica. a) Distância interorbital; b) Área da

corbícula e c) Comprimento e largura do tórax. Foto: a) Barbosa-Costa, K. (2007); b) Albuquerque, D.

(2013); c) Ginani, E. G.(2013). .............................................................................................................. 21

xiii

Figura 13: Diagrama gerado pelo programa Minitab 16 representando a média e o desvio padrão

(Dsv.P.) de cada tratamento (Trat.) a que se refere a tabela 2. ........................................................... 22


(Dsv.P.) de cada tratamento (Trat.) a que se refere a tabela 3. ........................................................... 24

Figura 15: Representação dos agrupamentos gerados por ANOVA e método de Tukey, ambos com 5%

de probabilidade, referentes à quantidade de carga polínica por indivíduo (g) da espécie Melipona

interrupta. Diagrama gerado pelo programa Minitab 16 no qual estão representados os Tratamentos

Alimentares (Trat.), o Número Amostral (N), a Média e o Desvio Padrão (Dsv.P.). As letras (A, B, C)

contidas na coluna “Trat.” indicam que, ao realizar comparações por pares, não há diferença estatística

significativa se as letras forem iguais. Dados referentes a uma coleta (junho de 2013). ..................... 26

Figura 16: Gráficos representando a média e desvio-padrão da segregação de sexo por coleta. As

letras “a”, “b”, “c” e “d” referem-se à espécie Melipona interrupta e as letras “e”, “f”, “g” e “h” referem-se

à espécie M. seminigra. As letras “a” e “e” referem-se à maio, “b” e “f” à julho, “c” e “g” à setembro e “d”

e “h” referem-se à outubro..................................................................................................................... 28

Figura 17: Gráficos representando a média e desvio-padrão da segregação de casta por coleta. As

letras “a”, “b”, “c” e “d” referem-se à espécie Melipona interrupta e as letras “e”, “f”, “g” e “h” referem-se

à espécie M. seminigra. As letras “a” e “e” referem-se à maio, “b” e “f” à julho, “c” e “g” à setembro e “d”

e “h” referem-se à outubro.................................................................................................................... 33

Figura 18: Operárias “gigante” e “comum” de Melipona interrupta. Foto: Ginani, E. G. 2013. ............. 34


de probabilidade, referentes à quantidade de células de cria inviáveis da espécie Melipona interrupta.

Diagrama gerado pelo programa Minitab 16 no qual estão representados os Tratamentos Alimentares

(Trat.), o Número Amostral (N), a Média e o Desvio Padrão (Dsv.P.). As letras (A) contidas na coluna

“Trat.” indicam que, ao realizar comparações das médias por pares, não há diferença estatística

significativa se as letras forem iguais (Teste de Tukey). Dados referentes à primeira coleta (maio de

2013). ..................................................................................................................................................... 35






significativa se as letras forem iguais (Teste de Tukey). Dados referentes à segunda coleta (julho de

2013). ..................................................................................................................................................... 35

xiv






significativa se as letras forem iguais (Teste de Tukey). Dados referentes à terceira coleta (setembro

de 2013)................................................................................................................................................. 36






significativa se as letras forem iguais (Teste de Tukey). Dados referentes à quarta coleta (outubro de

2013). ..................................................................................................................................................... 36


de probabilidade, referentes à quantidade de células de cria inviáveis da espécie Melipona seminigra.





2013). ................................................................................................................................................... 336







2013). ..................................................................................................................................................... 37







de 2013)................................................................................................................................................. 37

xv







2013). ..................................................................................................................................................... 37


de probabilidade, referentes à massa (g) da espécie Melipona interrupta. Diagrama gerado pelo

programa Minitab 16 no qual estão representados os Tratamentos Alimentares (Trat.), o Número

Amostral (N), a Média e o Desvio Padrão (Dsv.P.). As letras (A, B) contidas na coluna “Trat.” indicam

que, ao realizar comparações das médias por pares, não há diferença estatística significativa se as

letras forem iguais (Teste de Tukey). Dados referentes à primeira coleta (maio de 2013). ................. 38






letras forem iguais (Teste de Tukey). Dados referentes à segunda coleta (julho de 2013). ................ 38






letras forem iguais (Teste de Tukey). Dados referentes à terceira coleta (setembro de 2013). ........... 39






letras forem iguais (Teste de Tukey). Dados referentes à quarta coleta (outubro de 2013). ............... 39


de probabilidade, referentes à massa (g) da espécie Melipona seminigra. Diagrama gerado pelo


Amostral (N), a Média e o Desvio Padrão (Dsv.P.). As letras (A) contidas na coluna “Trat.” indicam que,

xvi

ao realizar comparações das médias por pares, não há diferença estatística significativa se as letras

forem iguais (Teste de Tukey). Dados referentes à primeira coleta (maio de 2013). ........................... 39




Amostral (N), a Média e o Desvio Padrão (Dsv.P.). As letras (A, B, C) contidas na coluna “Trat.” indicam
















de probabilidade, referentes à distância interobital da espécie Melipona interrupta. Diagrama gerado

pelo programa Minitab 16 no qual estão representados os Tratamentos Alimentares (Trat.), o Número









forem iguais (Teste de Tukey). Dados referentes à segunda coleta (julho de 2013). .......................... 44




xvii











de probabilidade, referentes à distância interobital da espécie Melipona seminigra. Diagrama gerado























xviii


de probabilidade, referentes ao comprimento do tórax da espécie Melipona interrupta. Diagrama gerado



ao realizar comparações das médidas por pares, não há diferença estatística significativa se as letras



de probabilidade, referentes à largura do tórax da espécie Melipona interrupta. Diagrama gerado pelo






















letras forem iguais (Teste de Tukey). Dados referentes à terceira coleta (setembro de 2013). ....... 4949





xix














forem iguais (Teste de Tukey). Dados referentes à quarta coleta (outubro de 2013). ....................... 500


de probabilidade, referentes ao comprimento do tórax da espécie Melipona seminigra. Diagrama gerado






de probabilidade, referentes à largura do tórax da espécie Melipona seminigra. Diagrama gerado pelo













xx






























de probabilidade, referentes à área corbicular (mm²) da espécie Melipona interrupta. Diagrama gerado





xxi




















de probabilidade, referentes à área corbicular (mm²) da espécie Melipona seminigra. Diagrama gerado















xxii


forem iguais (Teste de Tukey). Dados referentes à terceira coleta (setembro de 2013). .................... 57






forem iguais (Teste de Tukey). Dados referentes à quarta coleta (outubro de 2013). ......................... 57

1

1 – Introdução

As abelhas, juntamente com as vespas e formigas, são insetos pertencentes à

ordem Hymenoptera (palavra que deriva do grego hymen, cujo significado é

membrana, e, pteron significando asa. Refere-se portanto, às asas membranosas

existentes nos representantes dessa ordem) (Melo et al. 2012).

A superfamília Apoidea apresenta uma família de especial interesse, Apidae.

Nesta estão inseridas as abelhas com hábitos sociais, desde os mais avançados

(eussociais) como as abelhas das tribos Meliponini e Apini, até os primitivos como as

abelhas da tribo Bombini e, também, as espécies solitárias da tribo Euglossini, que

compõem a maior parte da família (cerca de 85%) (Nogueira-Neto 1997).

As abelhas da tribo Meliponini são representadas pelas espécies que possuem

ferrão atrofiado e que por isso não pode ser utilizado para defesa. As colônias dessas

abelhas podem ser encontradas em ampla variedade de ambientes naturais como

ocos de árvores, ninhos abandonados de aves, formigas e cupins, cavidades em

rochas, etc.; assim como em ambientes artificiais, como por exemplo, cavidades em

paredes, caixas de criação, etc. (Nogueira-Neto 1997). Nessas colônias, em geral, o

túnel de entrada termina próximo ao local em que são construídas as células de cria.

Estas, em conjunto, formam os discos de cria, que são estruturas dispostas

horizontalmente e sobrepostas umas às outras e, às vezes, formam estruturas

helicoidais (Nogueira-Neto 1997) (Figura 1). Esses discos são separados dos demais

por pilares construídos com cerume; este é um material composto por uma mistura de

cera pura, também denominada de cera branca e que é produzida por glândulas

abdominais dorsais dos meliponínios jovens, com resinas vegetais (própolis)

coletadas de plantas lenhosas. Porém algumas espécies, como as abelhas do gênero

Frieseomelitta, não constroem discos, mas sim pequenas esferas dispostas em

cachos (Kerr et al. 1996; Nogueira-Neto 1997).

Várias espécies de meliponínios cobrem esses discos com um invólucro de

cerume que tem como funções básicas a proteção mecânica dos discos de cria e

colabora também para com o controle de temperatura e umidade (Kerr et al. 1996;

Nogueira-Neto 1997) (Figura 1).

2

Figura 1: Disco de cria da espécie Melipona seminigra em forma helicoidal. Seta vermelha destacando

o invólucro. Fonte: Ginani, E. G. 2013.

Essa estrutura tem uma importante função tendo em vista que as condições

ambientais são importantes fatores que influenciam diretamente as atividades e o

desenvolvimento tanto de abelhas sociais quanto de abelhas solitárias (Michener

2007).

Alguns gêneros de meliponínios possuem como característica o fato de não

construírem células reais, portanto as operárias, machos e rainhas se desenvolvem

em células de cria idênticas (Nogueira-Neto 1997). Em outros gêneros, os

antigamente inseridos na tribo “Trigonini”, comumente há diferença no tamanho das

células de cria; nas maiores são produzidas as rainhas e por isso chamadas de células

reais e nas outras de menor tamanho, nascem as operárias e os machos. Neste último

caso há exceção para os gêneros Frieseomelitta e Leurotrigona, como observado por

Yoko Terada (1974 apud Nogueira-Neto, 1997), em que as células de cria são todas

do mesmo tamanho, mas as larvas que darão origem às rainhas perfuram a célula

vizinha, matam a larva ali presente e consomem o alimento extra. Em seguida tecem

um casulo maior, denominado de casulo real (Nogueira-Neto 1997).

3

Após a construção das células de cria pelas operárias de meliponínios ocorre

o aprovisionamento, de uma única vez, com um composto de pólen, mel e secreções

de glândulas exócrinas (Kerr et al. 1996). Quando ocorre o término desta etapa é o

momento da rainha pôr um ovo dentro de cada célula para em seguida as operárias a

opercular (Kerr et al. 1996) (Figuras 2 e 3). Portanto, todo o desenvolvimento, do

estágio de ovo até adulto, se dá sem o contato direto com o meio externo; sem

receber, por exemplo, alimentação contínua assim como ocorre com as abelhas do

gênero Apis (Kerr 1948; Kerr et al. 1996). Quando o ovo se desenvolve em larva, cerca

de cinco dias, elas irão consumir o alimento durante o seu desenvolvimento até a fase

de pupa, que dura por volta de 13 dias (Kerr 1949 apud Nogueira-Neto 1997). Nesse

estágio o organismo está envolto por um casulo que começou a ser construído pela

pré-pupa, então as operárias adultas retiram o cerume que envolve as células de cria,

que já se encontram com a pupa em seu interior, e o reaproveita para novas

construções (Nogueira-Neto 1997).

Além de características comportamentais, rainhas e operárias se distinguem

facilmente pela morfologia externa; como por exemplo, pelos tamanhos e formas da

cabeça, dos olhos compostos, do clípeo, das peças bucais, do número de segmentos

antenais, da forma das corbículas (estrutura encontrada na tíbia posterior das

operárias e que possui como função o transporte de materiais para a colônia), entre

outras (Camargo et al. 1967; Kerr et al. 1996; Nogueira-Neto 1997; Silveira et al. 2002;

Melo et al. 2012).

As rainhas têm como principal função a reprodução, sendo fecundada por um

ou mais machos cujos espermatozoides “recebidos” durante a cópula ficam

armazenados em uma estrutura chamada de espermateca. Tais espermatozoides são

utilizados aos poucos durante toda a vida da rainha. Por outro lado, as operárias são

responsáveis pelas atividades envolvidas com a manutenção das colônias como

limpeza, cuidado com a prole, forrageamento, defesa, construção do ninho, entre

tantas outras funções (Kerr et al. 1996; Nogueira-Neto 1997). Acredita-se que a função

básica dos machos seja apenas a de reprodução, porém algumas observações

indicaram que, em algumas espécies, ocorre a manipulação de cerume (Kerr et al.

1996; Nogueira-Neto 1997). Em Melipona quadrifasciata alguns machos apresentam

corbícula e assim podem transportar pólen (Cappas e Souza 1995 apud Nogueira-

Neto 1997).

4

Figura 2: Disco de cria da espécie Melipona seminigra com célula de cria recém-aprovisionada com

alimento (em destaque). Fonte: Ginani, E. G. 2013.

Tanto em ambientes naturais (Kearns et al. 1998; Kremen et al. 2007) quanto

em culturas agrícolas (Klein et al. 2007; Hoehn et al. 2008) as abelhas são as

principais responsáveis pela polinização e estima-se que as pertencentes à tribo

Meliponini sejam capazes de polinizar 30% a 90% da flora nativa (Kerr et al. 2001).

Essa tribo também possui grande potencial como agente polinizador de culturas

agrícolas (Heard 1999; Castro et al. 2006; Slaa et al. 2006; Imperatriz-Fonseca et al.

2012) e sendo o grupo mais diverso de abelhas sociais possui ampla distribuição pelas

regiões tropicais e subtropicais do mundo (Michener 2007; Camargo & Pedro 2013),

podendo alcançar partes subtropicais da Austrália (38°S), África (28°S) e América

(32°S e próximo ao trópico de Câncer, no Hemisfério Norte) (Sakagami 1982;

Cortopassi-Laurino et al. 2006). Segundo Camargo e Pedro (2013) são conhecidas

cerca de 420 espécies apenas na América tropical e subtropical. Dessa tribo, o gênero

Melipona possui distribuição restrita à Região Neotropical (Silveira et al. 2002) e

apresenta grande número de espécies (Camargo & Pedro 2013).

5

Figura 3: Disco de cria da espécie Melipona interrupta com células de cria desoperculadas, ao centro,

permitindo a visualização dos ovos postos sobre o alimento larval. Fonte: Ginani, E. G. 2013.

Em ambientes amazônicos o desflorestamento, as atividades não extrativistas

e de caráter intensivo, como a pecuária bovina e o cultivo da soja, uso de pesticidas

e vários outros danos ambientais estão reduzindo a diversidade e abundância de

polinizadores (Fearnside 1999; Brown & Albrecht 2001; Cortopassi-Laurino et al. 2006;

Fearnside 2008; Imperatriz-Fonseca et al. 2012). Na Amazônia brasileira tem havido

o aumento da criação de polinizadores nativos, porém a disponibilidade de colônias

para comercialização ainda é escassa. Isso promove a coleta de ninhos selvagens e

consequentemente contribui para a maior degradação de áreas naturais (Kerr 2002;

Carvalho-Zilse & Nunes-Silva 2012; Carvalho-Zilse 2013).

As mudanças climáticas globais, além das causas antrópicas anteriormente

citadas, também ameaçam a distribuição das espécies e suas interações. Estudos

recentes no Brasil vêm sendo desenvolvidos com o objetivo de entender esses efeitos

6

sobre a agricultura, com uma previsão para os próximos 40 anos (Assad e Pinto 2008

apud Imperatriz-Fonseca et al. 2012).

Uma das ações propostas como possível solução às consequências das

mudanças climáticas para as abelhas é a possibilidade de migração e colonização

assistida de espécies e realocação manejada (Imperatriz-Fonseca et al. 2012). Porém

para que isso seja realizado de forma satisfatória é necessário, dentre outros pontos,

o conhecimento biológico de sobrevivência de pequenas populações de polinizadores

tais como a taxa de oviposição, segregação de sexo e casta e, o estudo de dietas para

esses organismos. Esse conhecimento pode contribuir inclusive para a manutenção

desses insetos em ambientes de laboratório enquanto se investiga sobre os

melhoramentos genéticos necessários para a sobrevivência nas novas condições

climáticas (Imperatriz-Fonseca et al. 2012).

A criação de abelhas nativas da tribo Meliponini, meliponicultura, pode ser uma

importante ferramenta para a conservação das espécies (Kerr et al. 1996; Nogueira-

Neto 1997) e devido às variações genéticas e adaptações regionais adiciona-se um

valor ecológico e econômico inestimáveis às populações selvagens (Heard 1999; Slaa

et al. 2006; Carvalho-Zilse et al. 2009; De La Rúa et al. 2009).

Para reproduzir colônias em larga escala para a utilização em meliponicultura,

dietas artificiais que possam substituir temporariamente o mel e pólen devem ser

desenvolvidas e aperfeiçoadas, bem como estudos que avaliem se há e quais são as

consequências no desenvolvimento das abelhas (Cortopassi-Laurino et al. 2006;

Costa & Venturieri 2009; Imperatriz-Fonseca et al. 2012; Vilas-Boas 2012). Isso

ajudaria a gerar novas colônias, por meio de multiplicação, especialmente em épocas

e ou áreas com poucos recursos florais (Kerr et al. 1996; Nogueira-Neto 1997; Costa

2008; Sihag & Gupta 2011; Vilas-Boas 2012).

São bem conhecidas as influências da alimentação em abelhas do gênero Apis

Linnaeus, 1758, influenciando desde o estado geral de saúde como as taxas de

sobrevivência (Alqarni 2006; Alaux et al. 2010; Brodscheneider & Crailsheim 2010;

DeGrandi-Hoffman et al. 2010; Huang 2012). Em abelhas Meliponini a alimentação

extra (suplementar) pode proporcionar o melhoramento da produção (mel e colônias,

por exemplo) das colônias submetidas ao seu uso (Kerr et al. 1996). No entanto, tais

pesquisas ainda são incipientes e os seus efeitos a longo prazo ainda não foram

investigados suficientemente.

7

Em espécies do gênero Melipona Illiger, 1806 acreditava-se que a segregação

de sexo e casta eram estritamente genotípicas (Kerr 1948; 1950a;b). Entretanto, foi

constatado que também são influenciadas por fatores ambientais, particularmente

alimentares (Kerr & Nielsen 1966; Kerr et al. 1966; Camargo et al. 1976; Maciel-Silva

& Kerr 1991; Hartfelder et al. 2006).

Em Apis a diferenciação de castas é bem estudada e sabe-se que é

influenciada basicamente por dois fatores: quantidade e a constituição química da

alimentação oferecida às larvas pelas operárias (Weaver 1974). Em relação às

abelhas Meliponini vários estudos têm sido realizados com o objetivo de compreender

os processos que atuam na diferenciação de castas, porém ainda sem resultados

precisos (Kerr & Nielsen 1966; Kerr et al. 1966; Camargo 1972; Camargo et al. 1976;

Campos & Costa 1989; Menezes et al. 2007; Cabral 2009; Menezes 2010).

Em Melipona levando em consideração apenas as fêmeas, até 25% podem se

desenvolver como rainhas desde que as larvas sejam igualmente alimentadas (Kerr

1948; Kerr 1950a,b). Kerr tomou interesse e começou a estudar esses aspectos da

biologia dos meliponínios devido também aos trabalhos precursores de Rodolfo von

Ihering (Kerr 1948), que observou a ocorrência de frequências relativamente fixas de

rainhas em uma colônia (Kerr 1946; 1948). A partir disso Kerr inicialmente propôs o

arcabouço do modelo “genético alimentar” de determinação de castas (Kerr 1948) que

com o tempo foi sendo modificado (Kerr 1950a,b; Kerr et al. 1966; Kerr & Nielsen

1966; Kerr et al. 1996). O proposto é que dois genes Xª e Xᵇ, apresentando dois alelos

cada um (Xa1, Xa2; Xb1, Xb2), atua em dupla heterozigose em larvas e acarreta uma

produção adequada de hormônio juvenil III pela glândula corpora allata, formando

assim rainhas, mas para que isso ocorra deve existir uma alimentação adequada

(quanti e qualitativamente) (Kerr et al. 1996).

Entretanto mesmo com o relativo acúmulo de estudos apontando a importância

da dieta para a segregação de castas (Kerr 1948; Kerr 1950a,b; Kerr et al. 1966; Kerr

& Nielsen 1966; Kerr 1974; Camargo et al. 1976; Maciel-Silva & Kerr 1991; Kerr et al.

1996), tais mecanismos ainda não são totalmente compreendidos e existem opiniões

diversas. Segundo o modelo de “autodeterminação de castas” para himenópteros

sociais explicado por Bourke & Ratnieks (1999), as larvas fêmeas teriam condições

de escolherem os seus próprios destinos. Nestes casos, a extensão da

autodeterminação dependeria do quanto as larvas poderiam influenciar a sua própria

8

ingestão de alimento, que variaria de acordo com o grau de parentesco com as outras

fêmeas da colônia (Bourke & Ratnieks 1999).

Algumas pesquisas trataram da problemática em torno da alimentação levando

em consideração apenas a quantidade de alimentos ingeridos pelas larvas e

encontraram resultados interessantes, onde à medida em que se aumentava a

quantidade de alimento oferecido às larvas aumentava-se a proporção de rainhas

(Darchen & Delage-Darchen 1971; Camargo 1972; Campos & Costa 1989; Campos

& Coelho 1993; Cabral 2009; Menezes 2010). Alguns desses estudos apresentam

resultados bem distintos e ainda está distante de surgir uma resposta que leve à uma

compreensão mais completa dos mecanismos envolvidos na segregação de castas.

Por exemplo, estudos envolvendo a espécie Schwarziana quadripunctata apresentam

divergências intrigantes tendo em vista que um deles aponta apenas a quantidade

como fator primordial na segregação de casta (Campos & Costa 1989) e outros

sugerem não apenas a quantidade, mas também a qualidade da dieta (Castilho-Hyodo

2001; Ribeiro et al. 2006).

Além das diferenças encontradas em relação às frequências da segregação de

sexo e casta devido à alimentação, outras variações também puderam ser

encontradas. Como por exemplo, os estudos realizados por Kerr et al. (1966) no qual

relataram variação quanto ao tamanho corpóreo de rainhas, em Melipona

quadrifasciata anthidioides, e sugeriram que uma alimentação pobre produziria

operárias menores e a diminuição da razão operárias-rainhas (3:1). A manipulação

direta do estado nutricional de larvas, como a quantidade alimentar, provavelmente

também determina o tamanho corpóreo das operárias (Kerr et al. 1966; Ramalho et

al. 1998; Cabral 2009; Menezes 2010).

Em colônias de Plebeia remota, aparentemente, condições de baixo

armazenamento de alimentos poderiam provocar o aparecimento de rainhas virgens

de menor tamanho (rainhas em miniatura) (Ribeiro et al. 2006). Porém, mesmo na

presença de um amplo estoque alimentar foram encontradas rainhas miniaturas em

colônias dessa espécie. Isso é uma evidência que em alguns casos apenas um menor

armazenamento de alimentos não é determinante (Ribeiro et al. 2003) e que uma

resposta precisa ainda está longe de surgir. Em Melipona beecheii foi verificado que

as colônias com potes de alimentos experimentalmente reduzidos produziram menos

rainhas quando comparadas às colônias controle e as que receberam alimento extra

9

(Moo-Valle et al. 2001), evidenciando assim que a alimentação influencia diversas

características das abelhas.

Em épocas com poucos recursos florais o alimento natural pode se tornar

escasso e é nesse momento que a alimentação artificial deve ser ministrada como

forma de suplementação, podendo assim garantir a manutenção das colônias e

inclusive possibilitar que a mesma tenha condições de explorar fontes alimentares

disponíveis durante o início do período de floração (Kerr et al. 1996). Esse

desempenho das colônias resulta em maior produtividade, aumento mais rápido da

população e, consequentemente, breve obtenção de novos enxames por meio da

divisão artificial induzida (Jean-Prost 1981; Kerr et al. 1996; Nogueira-Neto 1997;

Coelho et al. 2008). Inclusive, na ausência dessa alimentação extra em Apis mellifera,

quando começar o período de floradas ocorrerá um atraso de cerca de 50 dias (Raad

2002) para as colônias se desenvolverem adequadamente e começarem a estocar os

recursos; causando assim prejuízos aos criadores (Kerr et al. 1996; Pereira et al.

2006). Para abelhas sem ferrão, esse tipo de informação é inexistente.

Outro problema que pode surgir em situações de estresse alimentar é a

interferência no desenvolvimento da glândula hipofaringeana das operárias (Testa et

al. 1981). Estas são as responsáveis pela produção do alimento destinado às larvas

e, com tais alterações, a diminuição da quantidade de alimento larval levará à

diminuição do tamanho dos indivíduos produzidos (Kerr et al. 1966; Testa et al. 1981;

Fernandes-da-Silva et al. 1993; Ramalho et al. 1998; Moo-Valle et al. 2001; Costa &

Venturieri 2009; Vollet-Neto et al. 2010).

Tais variações de tamanho são particularmente danosas às operárias, pois o

raio de forrageamento delas é afetado. De acordo com alguns estudos quanto menor

for a abelha menor será o seu raio de ação para coleta de materiais. Então como são

as operárias que coletam alimentos e outros recursos para a colônia, toda esta será

diretamente afetada (Ramalho et al. 1998; Veiga et al. 2012). Isto acarreta prejuízos

também para as plantas que dependem da polinização desses insetos, ocasionando

assim um impacto ambiental bem mais acentuado e uma das formas que pode

contribuir para a redução desses impactos é a criação racional dessas abelhas

(Roubik & Aluja 1983; Kerr et al. 1996; Imperatriz-Fonseca et al. 2012).

A maioria das pesquisas sobre a influência da alimentação artificial no

desenvolvimento de abelhas foi realizada para Apis mellifera (Zmarlicki &

Marcinkowski 1979; Król 1993; Skubida et al. 2008) e a partir disso tentou-se criar uma

10

padronização para dietas artificiais com base nesse grupo, existindo hoje uma

infinidade de compostos artificiais e meios diferentes de administração dessas dietas.

Com isto, essa “padronização” passou a ser utilizada em vários grupos de abelhas,

incluindo os meliponínios. Tal atitude é preocupante tendo em vista que existem várias

diferenças entre a biologia desses grupos e até mesmo entre espécies de Meliponini

(Kerr 1948; Camargo et al. 1976; Maciel-Silva & Kerr 1991; Kerr et al. 1996; Nogueira-

Neto 1997). Devido a isso são necessárias realizações de mais estudos sobre a

alimentação artificial de abelhas sem ferrão e as influências dessas em seu

desenvolvimento (Vollet-Neto et al. 2010).

É fundamental que a dieta apresente valor nutricional adequado à biologia das

abelhas (Brodschneider & Crailsheim 2010), ainda mais no caso das espécies de

abelhas do gênero Melipona que a determinação das castas é influenciada não só

pela quantidade, mas também pela qualidade do alimento que é fornecido às células

de cria (Kerr et al. 1996; Menezes et al. 2007). Se não houver pólen de qualidade ou

algum suplemento adequado que o substitua temporariamente, a atividade de postura

da rainha irá decrescer até cessar por completo (Haydak 1935 apud Haydak 1963).

Com os devidos cuidados de manejo (Kerr et al. 1996; Nogueira-Neto 1997) a

meliponicultura pode se tornar mais rentável e sustentável (Cortopassi-Laurino et al.

2006) contribuindo tanto para a conservação das espécies de abelhas manejadas bem

como das espécies de plantas utilizadas por elas (Absy & Kerr 1977; Absy et al. 1980).

Isto porque quando uma colônia atinge um nível de desenvolvimento populacional

mais elevado uma parcela da colônia tende a agrupar-se em busca de novos sítios

para nidificação em áreas adjacentes, aumentando assim, o raio de ação desses

polinizadores e consequentemente tornando maior o número de plantas polinizadas

em determinada área (Kerr et al. 1996; Nogueira-Neto 1997).

As pesquisas supracitadas devem ser realizadas com urgência por que há

indicativos que as populações de polinizadores estão diminuindo em todo o mundo,

onde já ocorrem fortes declínios no Hemisfério Norte e na Europa (Potts et al. 2010;

Imperatriz-Fonseca et al. 2012). As populações de abelhas Apis mellifera são as

principais prejudicadas em decorrência da síndrome para o desaparecimento das

colônias (CCD, Colony Collapse Disorder), que também já tem registros no Brasil

(Gonçalves 2012). Frente às consequências alarmantes deste fenômeno sobre as

abelhas torna-se crucial enfatizar o conhecimento sobre seus potenciais substitutos:

11

os polinizadores nativos, como é o caso das abelhas Meliponini brasileiras (Slaa et al.

2006; Imperatriz-Fonseca et al. 2012).

Duas espécies nativas amplamente utilizadas pelos meliponicultores da região

de Manaus, Amazonas, Melipona interrupta e M. seminigra, foram utilizadas no

presente estudo. A espécie Melipona interrupta apresenta ampla distribuição

geográfica, ocorrendo desde o Panamá até o estado do Maranhão (Kerr 1996). Na

Amazônia ela também é conhecida popularmente como jupará ou jandaíra-preta da

Amazônia podendo ser encontrada desde Manaus, subindo o rio Branco até a Guiana

Inglesa (Aguilera-Peralta et al. 1999). A colônia dessa espécie (Figura 2) pode chegar

a ser constituída, em casos excepcionais, por 5.000 operárias, 250 machos e uma

rainha. Mas em casos normais são compostas por cerca de 800 abelhas adultas

(Barbosa-Costa, em comunicação pessoal). As operárias apresentam como forma de

defesa principal o ataque ao agressor por meio de mordidas nas pálpebras, ouvidos,

pelos; elas medem cerca de 1,3 cm de comprimento e constroem a entrada do ninho

com uma mistura de resina vegetal e barro, dando um aspecto raiado e de cor

esbranquiçada (Figura 4). A estimativa de produtividade é de 1,27 litro/colmeia/ano

em caixas-padrão de M. interrupta na região da Amazônia Central (Carvalho-Zilse, em

comunicação pessoal).

Melipona seminigra apresenta uma distribuição geográfica mais desconhecida

se comparada com a espécie anterior. Essa espécie pode ser encontrada desde o

baixo Purus até próximo à região de Manaus; e ainda ao norte ao longo do rio Negro,

entretanto os limites não são bem conhecidos (Aguilera-Peralta et al. 1999). Uma

característica própria dessa espécie em relação às entradas dos ninhos é que

possuem a forma de uma corneta raiada. Além disso, devido também às bordas da

extremidade da entrada serem parecidas com uma renda, essa espécie é

popularmente conhecida, entre outros nomes, por Uruçu-boca-de-renda (Figura 5)

(Aguilera-Peralta et al. 1999).

12

Figura 1: Entrada da colônia de Melipona interrupta acondicionada em caixa-padrão de criação. Fonte:

Ginani, E. G. 2013.

Figura 2: Entrada da colônia de Melipona seminigra acondicionada em caixa-padrão de criação. Fonte:

Ginani, E. G. 2013.

13

Normalmente M. seminigra é mais populosa do que M. interrupta, em geral o

número de indivíduos presentes na colônia é de aproximadamente 1.300 indivíduos

adultos e se defendem principalmente por meio de pequenas bolas de resina que

prendem no agressor. Produzem mel de ótima qualidade, podendo chegar a 3,85 litros

de mel/colmeia/ano (Carvalho-Zilse, em comunicação pessoal). Por se tratar de uma

espécie muito produtiva, é bastante procurada por meleiros (extrativistas) e pode ser

eliminada rapidamente da natureza. De acordo com Kerr (2002) esta espécie é

classificada como presumivelmente ameaçada de extinção, merecendo atenção

conservacionista, sendo a criação em cativeiro uma boa estratégia para sua

preservação.

Por se tratar de algo tão vital como a polinização e a produção de alimentos,

há uma urgência de pesquisas básicas e aplicadas para conhecermos melhor as

respostas locais a essas questões globais. Com esse trabalho pretendeu-se investigar

se há influência de diferentes alimentações suplementares nas taxas de oviposição,

segregações de sexo e casta e morfometria das espécies M. interrupta e M. seminigra,

duas das espécies mais importantes para a produção de mel na região de Manaus,

Amazonas, Brasil.

2 – Objetivos

2.1 – Objetivo Geral

Avaliar a influência de dietas nutricionais suplementares na progênie de

Melipona interrupta e M. seminigra.

2.2 – Objetivos Específicos

Comparar o monitoramento da quantidade de postura realizada em

colônias, de ambas as espécies, tratadas com diferentes alternativas de

alimentação suplementar;

Analisar as segregações de sexos e castas produzidas sob diferentes

dietas nutricionais suplementares;

14

Avaliar os efeitos de tais dietas na morfometria dos indivíduos gerados

nas colônias.

3 – Materiais e Métodos

3.1 – Área de Estudo

Os experimentos foram realizados nas dependências do Grupo de Pesquisas

em Abelhas (GPA), localizado no Campus I do Instituto Nacional de Pesquisas da

Amazônia (INPA), Manaus, Brasil (Figura 6).

Figura 3: Vista geral do Meliponário, local em que se dá a criação de abelhas da tribo Meliponini,

GPA/INPA onde foram realizados os experimentos. Foto: Ginani, E. G. 2013.

3.2 – Material de Estudo

Foram utilizados 40 ninhos de abelhas sem ferrão; 20 ninhos de Melipona

interrupta e 20 de M. seminigra oriundas do Meliponário do GPA. A escolha das

15

espécies deveu-se à disponibilidade e do fato de serem as principais espécies criadas

na região.

Todos os ninhos tinham o mesmo nível de desenvolvimento colonial tomando-

se como base o padrão de notas estabelecido por Kerr (1987; Aidar 1996). As notas

utilizadas nesse estudo variaram de cinco a seis, que representam um nível de

desenvolvimento colonial estável, ou seja, a colônia já não depende de manejo para

o seu desenvolvimento e, portanto, possui boa quantidade de indivíduos, de discos de

cria e de potes com reservas de alimentos.

Os ninhos foram alojados em caixas verticais de madeira padronizadas

seguindo o modelo INPA 2005 (Carvalho-Zilse et al. 2005). Estas, da porção inferior

para a superior, possuem cinco módulos, que são: lixeira, ninho, sobreninho,

melgueira e a tampa (Figura 7). Nesse experimento não foram avaliadas a

produtividade de mel ou pólen pelas espécies de abelhas estudadas, portanto não foi

utilizada a alça correspondente à melgueira e desse modo também foi possível uma

melhor visualização da ovipostura nas colônias.

Figura 4: Caixa-padrão, modulada, para criação de abelhas sem ferrão (Carvalho-Zilse et al. 2005).

Foto: Acervo GPA/INPA.

Na caixa-padrão para criação das abelhas os módulos componentes se

destinam às seguintes funções:

I) Lixeira – local destinado à deposição do lixo, como fezes e restos de alvéolos;

16

II) Ninho – local destinado ao desenvolvimento dos discos de crias e potes de

alimento (mel e pólen);

III) Sobreninho – porção também destinada ao desenvolvimento dos discos de

crias e potes de alimento. Diferencia-se do ninho por possuir uma abertura na parede

traseira para ventilação da colônia e um losango vazado em sua base (assoalho);

IV) Melgueira – compartimento destinado ao armazenamento dos potes de mel

e pólen. Sua base, ou assoalho, é formado por duas tábuas separadas por fendas que

permitem a circulação das abelhas;

V) Tampa – tábua cuja função é o fechamento da porção superior da caixa de

criação.

Os ninhos experimentais foram mantidos sobre suportes coletivos no

Meliponário do GPA/INPA. Na base de cada suporte continha um recipiente com óleo

queimado para a proteção contra inimigos naturais (formigas, cupins, lagartixas, entre

outros).

Foram realizados sorteios para formação de quatro grupos de colônias, para

cada espécie, que receberam um tipo específico de alimentação suplementar. Nos

experimentos, uma adaptação do trabalho de Vilas-Boas (2012), os grupos foram

divididos como descrito a seguir:

Grupo Controle (T1) – Dez ninhos (sendo cinco de cada espécie). Estas

colônias não receberam alimentação suplementar, mas desenvolveram-se à base de

alimento adquirido por forrageamento natural.

Grupo Xarope (T2) – Dez ninhos (sendo cinco de cada espécie) que receberam

60 mL/semana de alimentação suplementar constituída de xarope (um quilograma de

açúcar cristal dissolvido em 600 mL de água, com volume fina de 1,2 litro de xarope).

O xarope constitui um alimento rico em carboidratos.

Grupo Xarope + Vitagold® (T3) – Dez ninhos (sendo cinco de cada espécie)

que receberam 60 mL/semana de alimentação suplementar constituída de xarope

enriquecido com complexo vitamínico Vitagold® (adição de um mililitro de Vitagold® na

solução de xarope). A escolha desse complexo vitamínico se deu por ser um composto

de uso constante por parte dos criadores de abelhas sem ferrão, pois é rico em

vitamina A e várias vitaminas do complexo B essenciais para o desenvolvimento das

17

abelhas. Porém tal composto foi elaborado para animais vertebrados de criação e não

são conhecidos os efeitos para outros animais.

Grupo Xarope + Pólen (T4) – Dez ninhos (sendo cinco de cada espécie) que

receberam 60 mL/semana de alimentação suplementar constituída de xarope

enriquecido com pólen coletado pela própria espécie. O pólen foi coletado de outras

colônias não experimentais mantidas no Meliponário do GPA/INPA. Foi diluído um

total de 20 gramas de pólen na solução de xarope. O xarope enriquecido com pólen

constitui um alimento rico em carboidratos, aminoácidos, vitaminas, proteínas e sais

minerais.

As abelhas de todos os ninhos experimentais tiveram livre acesso ao

forrageamento na natureza e a alimentação suplementar dos ninhos dos grupos T2,

T3 e T4 foi oferecida em um tipo de “alimentador” mantido dentro do sobreninho

(Figura 8). Isto foi realizado a fim de evitar danos constantes às colônias, onde cada

uma recebeu uma placa de PVC transparente com 2 milímetros de espessura e com

um furo em uma das extremidades; assim, o abastecimento com o alimento

suplementar foi realizado sem a necessidade de abertura constante da caixa

reduzindo os prejuízos aos ninhos como, por exemplo, destruição de discos de cria e

alteração da umidade e temperatura interna.

O conjunto composto por recipiente plástico com pedaços de madeiras (que

serviam de suporte para que as abelhas não morressem afogadas no alimento) e a

placa de PVC contendo o furo de acesso foi denominado de “alimentador” (Figura 8).

Figura 5: Alimentador. a) Em destaque a abertura na tampa de PVC para a inclusão do alimento; b)

Processo de inclusão do alimento; c) Recipiente plástico com bastões de madeira para dar suporte às

abelhas, impedindo que elas se afoguem no alimento. Em destaque Melipona seminigra se alimentando

com xarope. Fonte: Vilas-Boas, H. C. 2012.

a) b) c)

18

3.3 – Coletas de dados

Os dados foram coletados com frequência de dois ou três dias por semana, no

horário compreendido entre às 08h00min e 10h00min; isto para aproveitar o horário

em que havia muitas abelhas campeiras em atividade de coleta. As coletas tiveram

início na primeira semana do mês de março e término na última semana do mês de

outubro do ano de 2013, totalizando 8 meses. Em cada coleta de dados foi realizada

a observação do ninho e registrado o número de células de cria por meio de fotografias

digitais. A cada quarenta dias, contados a partir do início da alimentação suplementar,

foram coletados de cada colônia um disco de cria com pelo menos 30 células para

averiguação da segregação de sexo e casta produzidos. De acordo com Kerr (1996),

para algumas espécies do gênero Melipona, a segregação de sexo esperada em uma

colônia deve ser composta por cerca de 85% de fêmeas para até 15% de machos e,

a segregação esperada de castas deve ser de 75% de operárias para até 25% de

rainhas. Durante essa etapa foi verificado que havia presença marcante de células

com larvas inviáveis (podres) em seu interior, então as mesmas também foram

quantificadas e a relação de suas quantidades por tratamento foi verificada por meio

da ANOVA.

Os discos de cria foram coletados na fase de pupa na qual é possível a

identificação dos indivíduos com base em características morfológicas, tais como

tamanho e forma da cabeça. Para a identificação dos indivíduos adultos também

foram levadas em consideração a presença de corbícula e tipos de unhas (Carvalho-

Zilse et al. 2012) (Figuras 9 e 10). O disco de cria nascente (abelhas no estágio de

pupa) pode ser diferenciado pela coloração mais clara se comparado com um disco

de cria novo (postura recente) (Figura 11).

19

Figura 6: Disco de cria de Melipona interrupta retirado de uma colônia para aferição da segregação de

sexo e casta. Círculo vermelho = operária; Círculo rosa = rainha; Círculo azul = macho. Fonte: Ginani,

E. G. 2013.

Após a identificação de sexo e casta, em estágio de pupa, os indivíduos foram

mantidos em laboratório para o completo desenvolvimento até a emersão dos adultos.

Para isto a temperatura e a umidade relativa do ar foram mantidas em

aproximadamente 30ºC e a 80%, respectivamente. Após a emersão dos adultos, 10

indivíduos operárias foram escolhidos ao acaso e submetidos a medições

morfométricas com o auxílio de microscópio estereoscópico, câmera fotográfica digital

e do software ImageJ® (versão 1.47).

As estruturas medidas foram: distância interorbital (mm), comprimento e largura

do tórax (mm) e área da tíbia (mm²). Para padronização das medidas foi escolhida a

tíbia direita para servir de base para as medições (Figura 12). Também foi realizado o

levantamento da massa dos corpos (g) com o auxílio de uma balança analítica.

20

Figura 7: Diferenças nas unhas tarsais. a) Macho e b) Fêmea. Foto: Barbosa-Costa, K. 2007.

Figura 8: a) Disco de cria recente. O círculo indica uma célula de cria em processo de construção,

Melipona seminigra. b) Disco de cria em estágio de pupa, M. interrupta. Foto: Ginani, E. G. 2013.

3.4 – Tratamento estatístico dos dados

Ao término das coletas os dados experimentais foram analisados e comparados

por análise de variância (ANOVA), pelo teste F; e quando os fatores foram

significativos foi aplicado o teste de Tukey, ambos com nível de 5% de probabilidade.

b)

21

Figura 9: Estruturas que foram avaliadas na análise morfométrica. a) Distância interorbital; b) Área da

corbícula e c) Comprimento e largura do tórax. Foto: a) Barbosa-Costa, K. (2007); b) Albuquerque, D.

(2013); c) Ginani, E. G. (2013).

Com o auxílio do programa MINITAB® (Versão 16) os resultados obtidos foram

analisados estatisticamente e apresentados na forma gráfica com o aplicativo

Graphpad Prism® 5.

A segregação de sexo e casta foi verificada por ANOVA e pelo teste do X2 (Qui-

quadrado) considerando-se as frequências esperadas de machos e fêmeas e de

operárias e rainhas propostas por Kerr (1996) para espécies do gênero Melipona.

4–Resultados e Discussão

4.1 – Taxa de Oviposição

Todas as colmeias desenvolveram satisfatoriamente seus ninhos sem

interrupção do processo de postura. Porém as colmeias dos grupos controle, em

ambas as espécies, apresentaram o menor número de células de cria (Tabela 1) se

comparadas com as que receberam alimento extra.

A quantidade de ovos postos por dia variou muito ao longo do tempo

experimental, mas as médias diárias de posturas realizadas pelas rainhas foram de

12 e 25, respectivamente em Melipona interrupta e em M. seminigra.

Nos grupos tratamentos para ambas as espécies a quantidade total de postura

observada seguiu a mesma ordem decrescente: T3 (Vitagold®) > T2 (xarope) > T4

(pólen). Para M. interrupta as médias diárias de posturas realizadas foram de 18, 16

e 15 e, para M. seminigra foram de 29, 28 e 27 para os grupos T3, T2 e T4.

22

Tabela 1: Número de células de cria construídas por colmeia (1 a 5) e por tratamento da espécie M.

interrupta (Mi) e M. seminigra (Ms).

Colmeia Controle (T1) Xarope (T2) Vitagold® (T3) Pólen (T4)

Mi Ms Mi Ms Mi Ms Mi Ms

1 1335 3275 2586 2871 2063 2542 2082 3684

2 1424 3054 2121 3875 2244 3491 2415 3301

3 1553 2898 2210 2508 2529 4553 2113 3339

4 1883 4075 2190 4312 2542 3668 2125 3697

5 1580 3411 2090 4312 2440 3724 2146 3219

Total 7775 16713 11197 17878 11818 17978 10881 17240

Encontrou-se variação estatística significativa em relação à quantidade de

oviposição registrada para o grupo controle da espécie Melipona interrupta,

comparando-o com os demais grupos (T2, T3 e T4) (Tabela 2).

Tabela 2: Quantidade de oviposição das colônias de Melipona interrupta nos diferentes grupos

experimentais. N = número de discos de cria fotografados ao longo do experimento, utilizados para a

contagem das células de cria; M = média do número de células de cria em cada disco de cria, em cada

tratamento (Trat.); Dsv.P. = Desvio padrão.

Tratamento N Média Agrupamento

T3 (Vitagold®) 160 73,86 A

T2 (Xarope) 158 70,87 A

T4 (Pólen) 164 66,35 A

T1 (Controle) 162 47,99 B

Análise por ANOVA utilizando o método de Tukey, ambos a 5% de probabilidade, usando o programa Minitab 16.

Realizando a comparação por pares (Agrupamento), letra diferente representa variação estatística significativa

entre os grupos de alimentação.


(Dsv.P.) de cada tratamento (Trat.) a que se refere a tabela 2.

Os resultados observados em relação à quantidade de oviposição para M.

interrupta e para M. seminigra estão de acordo com o proposto por Kerr et al. (1996)

e Nogueira-Neto (1997) para outras espécies de meliponínios, em que as colônias

submetidas à alimentação suplementar têm melhor desempenho do que as colônias

que não a recebem.

23

Para a espécie M. interrupta, mesmo que a quantidade de postura não tenha

diferido estatisticamente entre os grupos tratamentos T2, T3 e T4, é evidente a

diferença quantitativa entre eles. Ou seja, T3 apresentou 937 células a mais que T4 e

621 a mais que T2, enquanto que T2 obteve 316 células a mais que T4 (Tabela 1).

Melipona seminigra registrou a maior quantidade de postura em todos os

grupos experimentais comparativamente à espécie M. interrupta (Tabela 1), como era

esperado, uma vez que suas colônias são mais populosas se comparadas às da

espécie M. interrupta. Ao contrário desta última, em M. seminigra não houve diferença

estatisticamente significativa entre os grupos tratamentos e o controle referente à

quantidade de postura registrada (Tabela 3). No entanto, nota-se que o grupo T3

apresentou 1265, 738 e 100 células de cria a mais que T1, T4 e T2, respectivamente.

O grupo T2 apresentou 638 células a mais do que T4 e 1165 a mais do que T1; o

grupo T4 apresentou 527 células a mais do que T1 (Tabela 1).

Apesar de algumas diferenças na quantidade de células construídas serem

relativamente pequenas, essa diferença numérica na quantidade de postura em

ambas as espécies pode ser determinante em épocas de poucos recursos florais ou

de outros estresses ambientais que as colônias possam vir a enfrentar (Costa 2008),

bem como, no aumento da possibilidade de migração de parte da colônia para

constituir novos ninhos por meio da multiplicação artificial ou do “enxameamento”

(Nogueira-Neto 1997) para a natureza. Isso fica ainda mais evidente quando se

considera que para Melipona quadrifasciata um mínimo de 100 abelhas adultas, 100

jovens e um pente de ninhada com 100 pupas é o suficiente para estabelecer uma

colônia (Aidar 1996). Para o sucesso de Melipona flavolineata é necessário em média

400 pupas e cerca de 100 a 200 jovens e operárias forrageiras adultas (Costa 2008).

Também é importante mencionar que a diferença observada entre os

tratamentos T3 (Vitagold®) e T2 (xarope) em M. seminigra foi de apenas 100 células,

mas em M. interrupta a diferença entre os mesmos tratamentos foi de 621 células de

cria. Talvez isto não tenha ocorrido só pelo fato da primeira espécie ser naturalmente

mais populosa, fazendo com que poucos indivíduos tivessem acesso ao alimento

fornecido, mas também que a quantidade do suplemento (1 mL dissolvido em 1,2 litro

de xarope) não tenha sido suficiente, principalmente para a primeira espécie, visto que

Schafaschek et al. (2008) utilizaram 20 mL de um composto vitamínico (Promotor L®

- que possui algumas das mesmas vitaminas que o Vitagold®) dissolvido em 1 litro de

xarope para Apis mellifera. As colmeias que receberam esse alimento apresentaram

24

diferenças significativas entre os tratamentos, com maiores quantidades de ovos,

larvas, pupas, mel e pólen. Já Król (1993) verificou que o fornecimento de vitamina

B1, que está contida nesses compostos vitamínicos (Vitagold® e Promotor L®), para

as abelhas aumentou a área dos discos de crias em 40% e a produção de mel entre

30 e 45%, isso durante os meses de maio, junho e julho. Além desse relevante

benefício na produção, foi verificado durante o inverno um aumento de 20% das taxas

de sobrevivência (Król 1993).

Tabela 3: Quantidade de oviposição das colônias de Melipona seminigra nos diferentes Grupos

Tratamentos. N = número de discos de cria fotografados ao longo do experimento, utilizados para a

contagem das células de cria; M = média do número de células de cria em cada disco de cria, em cada

tratamento (Trat.); Dsv.P. = Desvio padrão.

Tratamento N Média Agrupamento

T3 (Vitagold®) 140 122,10 A

T2 (Xarope) 125 122,00 A

T4 (Pólen) 134 121,82 A

T1 (Controle) 133 118,69 A

Análise por ANOVA utilizando o método de Tukey, ambos a 5% de probabilidade usando o programa Minitab 16.

Realizando a comparação por pares (Agrupamento), letra diferente representa variação estatística significativa

entre os grupos de alimentação.


(Dsv.P.) de cada tratamento (Trat.) a que se refere a tabela 3.

Estudando processos de multiplicação de colônias em M. seminigra submetidas

aos mesmos tratamentos alimentares aqui estudados, Vilas-Boas (2012) verificou que

foi possível um maior número de multiplicações induzidas (representando um total de

35,4% do total) das colônias tratadas com alimentação de xarope + pólen, mesmo não

apresentando resultados estatisticamente significativos entre os grupos. Em seguida,

as colônias tratadas com xarope obtiveram 26,2% de sucesso de multiplicação, as

tratadas com xarope + Vitagold® obtiveram 21,2% e, por último, o grupo controle (sem

alimentação extra) obteve 17,2% do total de ninhos. Porém, no presente estudo,

25

dentre os grupos T2, T3 e T4 em ambas as espécies, o T4 (xarope + pólen) foi o que

apresentou o menor número de células de cria (Tabela 1).

Acreditava-se que as colônias submetidas ao xarope acrescido de pólen

obteriam os melhores resultados de oviposição devido à necessidade de uma

alimentação enriquecida e balanceada que seria proporcionada pelos sais minerais,

vitaminas, aminoácidos e proteínas contidas no pólen (Haydak 1963). Entretanto, não

foi o que ocorreu, o Grupo T4 apresentou maior quantidade de postura apenas em

relação às colônias dos grupos controle (T1). Isto, talvez, possa ser explicado como

consequência de certa “acomodação” quanto ao comportamento de forrageio das

abelhas desse grupo uma vez que o suprimento proteico estava garantido, em parte,

com a alimentação suplementar. Sem a necessidade de coletar tanta fonte proteica,

como os demais grupos, as abelhas talvez diminuiriam o forrageamento também do

néctar e assim, consequentemente, diminuiria a postura da colônia.

Uma possível evidência dessa acomodação foi que durante os experimentos

foi possível observar na entrada das colônias de M. interrupta certo

“congestionamento” de abelhas altamente carregadas com pólen, o que não foi

observado nas caixas do grupo T4. Foi então realizado o fechamento temporário da

entrada dos ninhos dos grupos T1, T2, T3 e T4 para que fosse possível capturar 3

operárias campeiras carregadas com pólen, em seguida foi mensurada a massa da

carga polínica de cada indivíduo. Com isto foi possível observar que as abelhas dos

grupos T3 e T2 transportavam uma maior carga de pólen do que os grupos T4 e T1,

talvez, por possuírem energia suficiente proporcionada pelo xarope e pela maior

necessidade de pólen; o que contribuiria para uma maior taxa de coleta de pólen por

indivíduo.

O grupo T1, apesar de não receber alimentação suplementar, obteve coleta um

pouco maior do que o grupo T4. Entretanto, os resultados não apresentaram variações

estatisticamente significativas entre os grupos T1 e T4 e entre os grupos T2 e T3;

estes apresentando resultados significativos se comparados com os grupos T1 e T4

(Figura 15).

26


de probabilidade, referentes à quantidade de carga polínica por indivíduo (g) da espécie Melipona

interrupta. Diagrama gerado pelo programa Minitab 16 no qual estão representados os Tratamentos

Alimentares (Trat.), o Número Amostral (N), a Média e o Desvio Padrão (Dsv.P.). As letras (A, B, C)

contidas na coluna “Trat.” indicam que, ao realizar comparações por pares, não há diferença estatística

significativa se as letras forem iguais. Dados referentes a uma coleta (junho de 2013).

Quando esse experimento foi realizado, em junho de 2013, foi próximo ao

período em que as abelhas estavam com as maiores dimensões torácicas e

corbiculares (comparando com a coleta referente ao mês de maio). E também nessa

época os grupos T4, T2 e T1 não apresentaram variações significativas entre essas

medições (ver no tópico 4.3.3), o que talvez também possa justificar o fato que as

abelhas do grupo T2 estavam transportando uma maior carga polínica não apenas

por causa das dimensões corporais.

Entretanto como o número amostral foi pequeno e a coleta foi pontual, torna-se

necessário executar mais estudos com esse enfoque no intuito de conhecer mais

sobre a ecologia comportamental desses insetos.

4.2 – Segregação de Sexo e Casta

A comparação das frequências aqui observadas com as frequências esperadas

propostas por Kerr (1948) para a segregação de sexo e casta, por meio da análise do

X² (Qui-quadrado), resultou na não rejeição da hipótese das proporções sugeridas por

esse pesquisador, de 85% de fêmeas e até 15% de machos e de 75% de operárias e

até 25% de rainhas para espécies de Melipona, no período em que foram realizados

os experimentos. De acordo com os resultados encontrados (quase todos abaixo de

p = 0,05) dever-se-ia refutar, porém na análise do qui-quadrado foi tomado como base

os valores fixos citados acima e, o pesquisador supracitado estabeleceu certo

intervalo de frequências esperadas. Ou seja, os machos ocorrem em uma frequência

27

de até 15%, não 15% exatamente e isso também é verdade para a proporção de

rainhas; as proporções variam naturalmente ao longo do tempo (Figuras 16 e 17).

Neste trabalho, no grupo controle (T1) de M. interrupta, a produção de machos

só ocorreu nos primeiros meses experimentais (maio e julho). Em contrapartida o

grupo que recebeu xarope + Vitagold® (T3) não produziu machos nos meses de maio

e julho, mas produziu nos dois últimos meses (Figura 16).

Já em relação aos grupos T2 (xarope) e T4 (xarope + pólen) a produção de

machos ocorreu ao longo de todo o ano, porém aumentando a proporção a partir da

terceira coleta (setembro) (Figura 16).

Em M. seminigra o grupo controle (T1) não produziu machos no primeiro mês

(maio), estando presentes apenas nos três últimos meses de coleta. Os outros três

grupos (T2, T3 e T4) produziram machos ao longo de todo o experimento (maio, julho,

setembro e outubro), porém o grupo experimental que apresentou as maiores

proporções, em geral, foi o grupo T3 (xarope + Vitagold®). Assim como em M.

interrupta, M. seminigra apresentou as maiores proporções de machos nos dois

últimos meses de coleta (Figura 16).

No mês de maio para M. interrupta, apenas uma colônia alimentada com xarope

+ pólen (T4) obteve proporção de sexo próxima de 85% de fêmeas e 15% de machos

e, levando em consideração as médias por tratamentos, todas ficaram acima dos 95%

de fêmeas. Enquanto que em M. seminigra todas as médias por tratamento ficaram

acima dos 97% de fêmeas (Figura 16).

Em julho, as médias por tratamentos ficaram acima dos 91% de fêmeas e não

houve nenhuma colônia com valor equivalente aos 85% e, em M. seminigra, as médias

por tratamentos ficaram acima dos 94% (Figura 16).

Na coleta de setembro todas as médias, por tratamento da espécie M.

seminigra, ficaram acima dos 90% e foi encontrada uma proporção de sexo próxima

aos 85% de fêmeas em somente uma colônia controle (T1) e, em M. interrupta, todas

as médias ficaram acima dos 85% de fêmeas (Figura 16).

28

Figura 13: Gráficos representando a média e desvio-padrão da segregação de sexo por coleta. As letras “a”, “b”, “c” e “d” referem-se à espécie M. interrupta e as letras “e”, “f”,

“g” e “h” referem-se à espécie M. seminigra. As letras “a” e “e” referem-se à maio, “b” e “f” à julho, “c” e “g” à setembro e “d” e “h” referem-se à outubro.

29

Na última coleta, realizada em outubro, as médias por tratamentos ficaram

acima dos 90% de fêmeas e foi encontrada a proporção semelhante à de 15% de

machos em apenas uma colônia de M. seminigra alimentada com pólen (T4). Em M.

interrupta as médias de fêmeas por tratamentos ficaram acima dos 69%, ou seja, as

frequências de machos (31%) ultrapassaram os 15% propostos por Kerr. Porém em

outro estudo, Kerr (1948) encontrou frequências de machos acima dos 30% em

algumas espécies de Melipona durante o mês de setembro. Isto pôde ser observado

também no presente estudo, porém em outubro (Figura 16).

Foi realizada também a ANOVA para verificar a provável influência da

alimentação artificial sobre a produção de machos e de rainhas. Foi constatado,

apenas no último mês experimental para a espécie M. interrupta, que os grupos que

receberam alimentação suplementar apresentaram dados estatisticamente

significativos se comparados com o grupo controle (T1) para a produção de machos

e rainhas. Porém em relação à espécie M. seminigra não foram encontrados dados

significativos para nenhum dos meses experimentais (Figuras 16 e 17).

Tratando-se da segregação de castas para a espécie M. seminigra foram

encontradas frequências variando ao longo de todo o experimento. As médias por

tratamento, na primeira e segunda coleta, ficaram acima dos 93% de operárias e, na

terceira e quarta coletas, ficaram acima dos 90% de operárias (Figura 17). No último

mês apenas uma colônia (T3) apresentou segregação de casta de 3:1.

Em M. interrupta as médias por tratamento na primeira coleta ficaram acima

dos 85% de operárias e analisando os dados isoladamente, por colônia, apenas um

ninho (T2) obteve a frequência exata de 3:1 (3 operárias: 1 rainha). Na segunda coleta

as médias por tratamento ficaram acima dos 90% e nenhum ninho obteve a frequência

de 3:1 isoladamente; na terceira coleta ficou acima dos 88% e dois ninhos (T2 e T3)

obtiveram a frequência exata de 3:1 (Figura 17).

Na última coleta realizada, as médias das frequências de operárias por

tratamento ficaram acima dos 85% e, de forma isolada, apenas dois ninhos (T2 e T4)

obtiveram frequência de 3:1. Estes ninhos não foram os mesmos que obtiveram a

frequênia de 3:1 na primeira coleta, o que possivelmente evidencia, juntamente com

a ausência desses dados nas coletas anteriores (julho e setembro), a ocorrência por

acaso.

Além da complexidade envolvida nas segregações de sexo e casta (Kerr 1948;

Kerr et al. 1966; Camargo et al. 1976; Maciel-Silva & Kerr 1991), são escassos os

30

estudos sobre a influência da dieta sobre essas características em abelhas Meliponini.

Mas apesar disso já é bem conhecido que as espécies de abelhas e vespas eusociais

possuem os sistemas de determinação de castas dependentes da dieta (Wheeler

1986). Apenas o aumento da quantidade de alimento é suficiente para que ocorra

maior produção de rainhas em meliponínios (Darchen & Delage-Darchen 1971;

Camargo 1972; Campos & Coelho 1993; Cabral 2009, Menezes 2010), isso só não

ocorre em Melipona e em espécies que produzem rainhas miniaturas (Wheeler 1986;

Hartfelder et al. 2006; Ribeiro et al. 2006).

No presente estudo, talvez os alimentos fornecidos artificialmente às abelhas

não tenham sido utilizados para a alimentação das larvas nos discos de cria, mas

apenas como uma fonte imediata de alimento para as operárias adultas. Pôde-se

observar que não houve um padrão na variação das frequências de sexo e casta dos

diferentes tratamentos alimentares com o grupo controle ao longo do experimento.

Porém como pode ser verificado nas figuras 16 e 17, nos últimos meses de coleta,

ocorreram aumentos das frequências de rainhas e também de machos. Foi justamente

nesse período que as colônias estavam com um amplo estoque alimentar formado por

vários potes de mel e de pólen, ocupando todos os espaços em que não havia discos

de cria.

Esse amplo estoque alimentar nos meses de setembro e outubro talvez seja

devido à uma maior incidência de floração em Agosto e setembro de plantas visitadas

por essas espécies (Absy & Kerr 1977; Absy et al. 1980; Marques-Souza 1996),

fazendo com que ocorresse um maior armazenamento de alimentos. Essa hipótese

pode ser reforçada pelo fato que o grupo controle também apresentou um grande

armazenamento de alimentos, confirmando que não foi devido à alimentação

suplementar. Nos meses de pico de coleta, as abelhas M. rufiventris visitaram um

mínimo de 28 espécies de plantas em agosto para coleta de pólen, enquanto que M.

seminigra teve o pico de coleta em setembro (Absy & Kerr 1977; Absy et al. 1980). M.

compressipes manaosensis Schwarz, 1932 coletou pólen de um grande número de

espécies de plantas em agosto (Marques-Souza 1996). Embora o número de espécies

de plantas visitadas seja pequeno em comparação com o número de espécies florindo

o ano todo e do gênero Melipona ser considerado generalista, de uma maneira geral

as abelhas desse gênero são seletivas e procuram explorar poucas fontes alimentares

(Marques-Souza 1996). Não houve correlação entre o número de espécies polínicas

coletadas e a precipitação, mas o número de espécies visitadas estava relaciona ao

31

período de floração (Absy & Kerr 1977; Absy et al. 1980). Entretanto, de acordo com

Marques-Souza (1996), a precipitação pode interferir na coleta de pólen por M.

compressipes manaosensis.

Tanto a qualidade quanto a quantidade do alimento aparentemente estão

envolvidos no processo de determinação de castas. No entanto, larvas de

Schwarziana quadripunctata alimentadas com dietas de mesma composição

originaram tanto rainhas quanto operárias, dependendo apenas da quantidade que foi

oferecida durante o desenvolvimento larval (Campos & Costa 1989). Todavia, outros

estudos realizados com a mesma espécie mostraram que tanto a quantidade quanto

a qualidade do alimento larval foram determinantes (Castilho-Hyodo 2001; Ribeiro et

al. 2006).

Como a quantidade do alimento larval não foi aferida nesse estudo não é

possível afirmar se houve variações da quantidade disponibilizada para as larvas ao

longo do tempo experimental. Entretanto já se conhece que ocorrem variações na

quantidade alimentar entre as células de cria em uma mesma colônia de Schwarziana

quadripunctata em diferentes condições coloniais, bem como de acordo com a

sazonalidade (Castilho-Hyodo 2001). Em Melipona quadrifasciata também foi

encontrada variação em relação à localização das células no disco de cria, sendo que

as células periféricas receberam mais alimento quando comparadas com as centrais

(Bezerra 1995). No decorrer do presente estudo, ao desopercular os discos de cria

para aferição da segregação de sexo e casta, foi possível observar que, às vezes,

existia uma pequena aglomeração de rainhas próximas ao centro do disco de cria e

um maior número delas espalhadas pelas bordas do disco e que quando ocorriam

machos estes estavam, em geral, em células adjacentes às rainhas. Essa variação na

quantidade de alimento entre as células de cria também foi verificada em M. scutellaris

(Menezes et al. 2007) e em Scaptotrigona aff. depilis (Menezes 2010). Este último

indicou que a única diferença entre os alimentos fornecidos às células reais e às

células que deram origem às operárias e machos foi a quantidade.

Um fato curioso foi observado no presente estudo, onde foi possível constatar

para a espécie Melipona interrupta o surgimento de uma operária “gigante” ainda em

forma de pupa (Figura 18). A larva rompeu a parede da célula vizinha e consumiu todo

o alimento ali presente, em seguida atingindo o estágio de pupa. A larva que teve o

seu alimento consumido foi morta diretamente pela invasora ou pela falta de alimento

e, com isto, a larva invasora adquiriu um porte maior do que as demais operárias.

32

Resta saber se o aumento de alimento desencadeou isso ou se o ocorrido foi por

alterações genéticas. Um fato parecido também foi observado em M. rufiventris

(Camargo et al. 1976). Yoko Terada (1974 apud Nogueira-Neto 1997) observou que,

às vezes, larvas de Frieseomelitta spp. também apresentam esse comportamento,

mas as larvas tecem um casulo real (formam rainhas).

33

Figura 14: Gráficos representando a média e desvio-padrão da segregação de casta por coleta. As letras “a”, “b”, “c” e “d” referem-se à espécie Melipona interrupta e as

letras “e”, “f”, “g” e “h” referem-se à espécie M. seminigra. As letras “a” e “e” referem-se à maio, “b” e “f” à julho, “c” e “g” à setembro e “d” e “h” referem-se à outubro.

34

Figura 18: Operárias “gigante” e “comum” de Melipona interrupta. Foto: Ginani, E. G. 2013.

Após a abertura das células em que se desenvolveu a pupa “gigante” ela foi

fotografada dentro e fora das células e todo o disco de cria foi armazenado em uma

placa de petri para que a pupa se desenvolvesse como as demais, até o estágio

adulto. Porém alguns dias depois a pupa “gigante” foi “eliminada” pelas operárias

adultas que já tinham nascido. Apesar disso, não se sabe se a operária que foi

eliminada se desenvolveria até a fase adulta, pois inclusive os membros estavam mal

formados, como pode ser visualizado na figura 18.

Em relação ao aumento das frequências de machos e rainhas nos últimos

meses de coleta, talvez tenha sido acarretado por mecanismos genéticos aliados a

estímulos ambientais (Kerr 1950a; Kerr et al. 1966; Camargo et al. 1976; Hartfelder et

al. 2006; Schwander et al. 2010). Em abelhas Melipona a quantidade de alimento nas

células de cria aumenta em condições ambientais favoráveis, assim acarretando no

aumento da frequência de rainhas. Isto porque todas as células recebem o mínimo de

alimentação que permite a expressão do genótipo de rainha; por isso, elas são mais

frequentes em colônias fortes e nas estações do ano mais favoráveis (Kerr et al. 1966).

Isso também foi verificado posteriormente, em que com o aumento da quantidade de

alimento fornecido às larvas desencadeou a maior frequência de rainhas e que a

diminuição da quantidade alimentar provocou o efeito inverso (Camargo et al. 1976;

Maciel-Silva & Kerr 1991; Bezerra 1995).

35

Durante a abertura das células de cria para o monitoramento das segregações

de sexo e casta foi possível observar a presença marcante de células com larvas

podres em seu interior. Então o número dessas células produzidas nos três

tratamentos e no grupo controle também foi verificado a fim de saber se existia alguma

correlação com os respectivos alimentos suplementares, porém com base na análise

de variância (ANOVA) as diferenças não foram significativas (Figuras 19 a 26).

Portanto, tendo em vista que não foi encontrada uma relação entre os

diferentes grupos experimentais, seria interessante que mais estudos fossem

realizados com o objetivo de averiguar as causas da ocorrência dessas células

podres, como por exemplo, a ocorrência de microrganismos patogênicos.







2013).







2013).

36







de 2013).







2013).







2013).

37







2013).







de 2013).







2013).

38

4.3 – Dados morfométricos

4.3.1 – Massa (g)

Em Melipona interrupta, na aferição das massas que foram realizadas

referentes à primeira coleta, os grupos controle, pólen e xarope não apresentaram

diferenças estatísticas significativas se comparados entre eles. Porém o grupo que

recebeu alimentação suplementar com Vitagold® apresentou a menor média e houve

diferença estatística significativa se comparado com os demais grupos do experimento

(Figura 27).

Em Melipona seminigra não houve variação estatisticamente significativa; mas

o grupo controle obteve a menor média, seguido do grupo que recebeu alimentação

com pólen (Figura 31).

No decorrer do texto, para melhor compreensão de todas as variações que

ocorreram ao longo do experimento, deve-se consultar as figuras com os diagramas

referentes aos respectivos períodos de coletas e espécies.






letras forem iguais (Teste de Tukey). Dados referentes à primeira coleta (maio de 2013).



39




letras forem iguais (Teste de Tukey). Dados referentes à segunda coleta (julho de 2013).






letras forem iguais (Teste de Tukey). Dados referentes à terceira coleta (setembro de 2013).






letras forem iguais (Teste de Tukey). Dados referentes à quarta coleta (outubro de 2013).





40


forem iguais (Teste de Tukey). Dados referentes à primeira coleta (maio de 2013).



















41

Na segunda coleta realizada em M. interrupta, julho de 2013, o grupo Controle

(T1) apresentou a maior média e se for comparado apenas com o grupo Xarope (T2)

irá apresentar variação estatística significativa. Mas se for feita a comparação do T1

com os demais (T3 e T4) não haverá significância. Se o interesse for em abelhas com

uma maior massa, então o grupo T1 será o significativo, mas se o interesse for em

abelhas mais leves, o grupo T2 será o que apresentou variação estatística significativa

(Figura 28).

Em M. seminigra (Figura 32), fazendo a comparação por pares, temos que

entre os grupos Controle (T1) e Pólen (T4) não há variações estatísticas significativas;

entre os grupos T1 e Xarope (T2) há variações significativas e entre os grupos T2 e

Vitagold® (T3) também não houve diferenças. Para essa espécie, nesse levantamento

de dados, o grupo alimentado com Pólen (T4) foi o que apresentou a maior média de

massa e o grupo com a menor média foi o alimentado com Xarope.

Na coleta realizada em setembro para a espécie M. interrupta (Figura 29) o

grupo T1 apresentou a menor média e teve resultado significativo se comparado com

os grupos T2 e T4. Comparando apenas os grupos T4, T3 e T2 não houve variação

significativa entre eles.

Em M. seminigra o que apresentou a menor média foi o grupo T3 e a maior foi

o T4. Se for feita uma comparação entre os grupos T4, T2 e T1 não há diferença

significativa, sendo o T3 significativo se comparado com T4. Porém, se for comparado

os grupos T3, T2 e T1 não há diferença entre eles (Figura 33).

Na última coleta realizada, em outubro de 2013, o grupo da espécie M.

interrupta que apresentou a menor média foi o T3, assim como ocorreu em algumas

coletas anteriores tanto para essa espécie quanto para M. seminigra. O grupo com a

maior média foi o T2. Comparando este com o T4 não houve diferença significativa.

Porém, se a comparação for feita tomando como base os grupos T4, T3 e T1 não há

diferença entre eles. O grupo T2 é significativo se comparado com os grupos T1 e T3

(Figura 30).

Para M. seminigra o T1 apresentou a menor média e se for comparado somente

com o T3 não há diferença significativa. Porém se o T1 for comparado com T4 e T2

há diferença significativa (Figura 34).

Como pode ser observado a partir das análises das figuras, em geral os grupos

com as menores médias foram o T3 para M. interrupta e os T1 e T3 para M. seminigra.

42

Já os grupos com as maiores médias foram o T2 para a primeira espécie e o T4 para

a segunda.

Ou seja, se o interesse for em abelhas com uma maior massa, então, o grupo

T2 será o significativo para M. interrupta, enquanto que o grupo T4 será o indicado

para M. seminigra. No entanto, se o interesse for por abelhas mais leves, em relação

à primeira espécie o grupo T3 será o indicado enquanto que para a segunda espécie

serão os grupos T3 e o T1. Pôde ser observado também que após a administração da

alimentação suplementar as médias das massas de todos os grupos em ambas as

espécies utilizadas no experimento aumentaram, porém ao final do experimento o

grupo controle ficou, em geral, com as menores médias (Figuras 29, 30, 33 e 34).

Numericamente, o grupo T3 foi o que apresentou as maiores taxas de

oviposição para ambas as espécies (Tabela 1). Entretanto foi o que, em geral,

apresentou as abelhas mais leves. Seria interessante que estudos fossem realizados

a fim de analisar a influência não só do tamanho, mas também da massa das abelhas

em suas capacidades de voo. Foi possível constatar que a capacidade de transporte

de pólen decresce, proporcionalmente, com o aumento das dimensões torácicas das

abelhas (Ramalho et al. 1998), mas não há um correlacionando a massa das abelhas

com a atividade de voo. Convém ressaltar que estudos investigativos sobre a

influência das dimensões das abelhas na capacidade de transporte de néctar fossem

realizados a fim de verificar esses fatores, buscando compreender as possíveis

variações que poderiam ocorrer na produção de mel e pólen das colônias.

A escolha do complexo vitamínico Vitagold® deu-se devido ao seu frequente

uso por meliponicultores como forma de suplementação alimentar, bem como a alguns

estudos que apontam a grande importância das vitaminas para o desenvolvimento

dos insetos em geral (Fraenkel & Blewett 1947; Capinera 2008). A vitamina A, por

exemplo, é essencial para o desenvolvimento da capacidade visual desses animais e

a sua ausência acarreta a perda da sensibilidade à luz (Goldsmith & Warner 1964;

House 1966; Dadd 1973; Pepe & Cugnoli 1980). Além disso, existem evidências que

tanto a vitamina E (House 1966) quanto a vitamina K (McFarlane 1976) podem

influenciar o crescimento e desenvolvimento dos insetos.

Somerville (2005) citou que quatro vitaminas do complexo B, B1, B2, B5 e B6,

além das vitaminhas A e K estão relacionadas com o desenvolvimento da glândula

hipofaringeana. Esta, em Apis mellifera, é responsável pela secreção da geleia real e

essa substância influencia as taxas de oviposição das rainhas (Somerville 2005). Em

43

abelhas sem ferrão isso ocorre de forma diferente, onde a vitelogenina não será

transformada pela glândula hipofaringeana, mas será transferida diretamente por meio

de ovos tróficos (Hartfelder et al. 2006), tendo assim importância crucial na

disponibilização de nutrientes para o embrião (Engelmann 1979).

Dadd (1973) e Herbert Jr. et al. (1977) apontaram que além das vitaminas

supracitadas, as vitaminas B3, B7, B8, B9 e D também são essenciais para os insetos.

Isso citado, o Vitagold® apresenta muitas dessas vitaminas como a A, B1, B2, B3, B6,

B12, D3 e a E, o que também influenciou na escolha desse composto além da

presença dessas vitaminas é que esse complexo vitamínico foi elaborado para

animais vertebrados domésticos e não é conhecido a influência desse em outros

animais, tais como as abelhas.

Há uma escassez de dados sobre a real necessidade nutricional para as

abelhas, pois devido às necessidades serem muito baixas em vitaminas e em sais

minerais, é difícil determinar a quantidade ideal para o consumo ou as suas influências

para os insetos em geral (Standifer et al. 1977; Capinera 2008; Brodschneider &

Crailsheim 2010).

4.3.2 – Distância interorbital (mm)

Como padronização essas medidas foram tomadas a partir da fixação das

antenas, escapo, na porção superior.

Na primeira coleta não houve diferença estatística significativa na distância

interorbital para a espécie M. interrupta (Figura 35). Porém, assim como ocorreu em

relação às massas (g) do mês de maio, o grupo T3 foi o que obteve a menor média.

O T4 também tem equivalência com a primeira coleta em relação à massa das

operárias, mas houve uma inversão entre os grupos T1 e T2. Ou seja, no primeiro

mês o grupo que obteve a maior média de massa (g) das operárias foi o T2, mas o

que obteve a maior média das dimensões foi o T1 (Figura 35).

Na figura 39, em M. seminigra o grupo T4 apresentou diferença significativa em

relação aos demais grupos e apenas o grupo T2 coincidiu com a massa (g) (Figura

31).

44












forem iguais (Teste de Tukey). Dados referentes à segunda coleta (julho de 2013).







45



















46













Na segunda coleta, os grupos de M. interrupta não apresentaram variações

significativas (Figura 36) e as distâncias interorbitais apresentaram boas correlações

com as massas (g). Ocorreu, apenas, uma inversão de ordem entre os grupos T2 e

T3.

Em M. seminigra também não foi verificado variação significativa entre os

grupos em relação às distâncias interorbitais (Figura 40) e essas distâncias tiveram

algumas correlações com as massas (g) (Figura 32). Por exemplo, o grupo que obteve

tanto a maior massa quanto a maior distância interorbital foi o T4.

Na terceira coleta, para a espécie M. interrupta, o grupo T2 apresentou

diferença significativa em relação aos demais grupos, sendo o que apresentou a maior

média (Figura 37). Apesar de não ter coincidido com o levantamento das massas (g)

essa medida teve equivalência com as medições torácicas (Figuras 47 e 48).

47

Em M. seminigra se for realizada a comparação entre os grupos T1 e T3 não

houve diferença significativa entre eles. Porém o T3 apresentou diferença entre os

demais grupos (T2 e T4), apresentando a menor média (Figura 41) e essas medidas

coincidiram com as medições torácicas (Figuras 55 e 56).

Em M. interrupta, na última coleta realizada (outubro), comparando o grupo T2

com o T4 não houve diferença significativa. Porém comparando o T2 com os demais

(T1 e T3) há diferença. Foi esse grupo que apresentou a maior média (Figura 38) e

coincide com as demais medições feitas para essa espécie (como a massa e

dimensões torácicas).

M. seminigra, no último mês de coleta, os grupos T1 e T3 não apresentaram

diferenças significativas entre eles, mas comparando o T3 com os demais (T2 e T4)

foi possível verificar diferenças estatisticamente significativas (Figura 42). Tais

medidas não coincidiram com a massa (g) e com as dimensões torácicas.

Nos últimos anos têm-se observado um sutil aumento do número de pesquisas

envolvendo medições da distância interorbital, mas ainda não se conhece suas

influências em abelhas Melipona. Veiga et al. (2012) verificaram as distâncias

interoculares em 3 colônias de Melipona flavolineata, mas a título de informação visto

que não eles não relacionaram esses dados a alguma explicação.

Por isso, devido à ausência de estudos sobre a influência da distância

interorbital sobre alguns aspectos da biologia geral, aqui fica exposto essas medições

como fonte de possível consulta para futuros estudos.

4.3.3 – Dimensões do tórax (mm) e área corbicular (mm²)

Tanto o comprimento quanto a largura do tórax não mostraram uma relação

direta com a distância interorbital. Por exemplo, na primeira coleta em M. interrupta, a

distância interorbital foi menor no grupo T3 (Figura 35) e o comprimento do tórax foi

menor no grupo T2 (Figuras 43 e 44); não apresentou uma correspondência fixa entre

essas medidas ao longo de todo o experimento.

Aqui, a largura do tórax foi tomada a partir da extremidade de uma tégula à

outra, não à distância intertegular propriamente dita. O comprimento foi medido na

parte central, do início (região proximal) do mesoscuto até a extremidade distal do

escutelo. Apesar de estudos apontarem a distância intertegular como sendo a medida

diretamente envolvida com a capacidade de voo, aqui foram verificadas essas demais

48

medições com o intuito de verificar futuras correlações entre as demais medidas

morfométricas.

Em M. interrupta, na primeira coleta, não houve diferenças estatísticas

significativas em relação às dimensões torácicas entre os diferentes grupos

experimentais (Figuras 43 e 44), e, também, não houve correspondência com as

massas (g) realizadas para o respectivo período. Porém em relação às dimensões

torácicas e a área corbicular o T2 (Figura 59) coincide com o proposto por Ramalho

et al. (1998), que abelhas pequenas tendem a ter áreas corbiculares maiores como

mecanismo compensatório para a coleta de pólen.













49



















50


















forem iguais (Teste de Tukey). Dados referentes à quarta coleta (outubro de 2013).

51

Na segunda coleta (Figuras 45 e 46) não foram encontrados resultados

significativos para a espécie M. interrupta e em alguns grupos (T1 e T4) as medições

torácicas coincidiram com as massas (g).

No mês de setembro M. interrupta apresentou diferença significativa apenas

entre o grupo T1, menor média, se comparado com os demais grupos para a largura

do tórax (Figura 48). Porém entre T1 e T3 não houve diferença significativa para o

comprimento do tórax (Figura 47).

Em M. interrupta, assim como na coleta passada, houve diferença significativa

para a largura do tórax entre o T1 se comparado com os demais (Figura 50). Porém

comparando somente o T1 e o T3 não houve diferença para o comprimento do tórax

(Figura 49). Mais uma vez não houve correlação exata entre comprimento e largura

torácica.

Na primeira coleta em M. seminigra foi constatada uma diferença significativa

entre alguns grupos. Por exemplo, comparando o T1 com o T4 há significância, sendo

o que possui a maior média. Porém se a comparação for feita levando apenas os

grupos T2, T3 e T4 em consideração, não há diferença significativa entre eles (Figura

51). Em relação à largura do tórax, apenas o T1 apresentou resultado significativo

(Figura 52). Também não houve equivalência com as massas (g) para esse período.







52



















53



















54







Na segunda coleta realizada em M. seminigra o grupo T4 apresentou variação

significativa apenas em relação ao T3; apresentando a maior média. Porém se a

comparação for feita tomando como base o grupo com a menor média torácica, T3,

haverá resultado significativo, também, apenas em relação à T4. Em relação à largura,

a comparação dos pares T1 e T4 e, T2 e T3, não apresentaram resultados

significativos entre eles; o que mostra que pode não haver uma relação direta entre o

comprimento e a largura (Figuras 53 e 54).

Para a espécie M. seminigra, em setembro, o T3 apresentou a menor média e

se comparado com os demais grupos apresentou variação estatisticamente

significativa (Figuras 55 e 56). Na coleta do mês de outubro a variação da largura foi

a mesma do que a do mês anterior (setembro), porém em relação ao comprimento do

tórax T1 e T3 não apresentaram variação estatística significativa entre eles, sendo o

T3 com a menor média (Figuras 57 e 58).







55



















Para a espécie M. interrupta, nas duas primeiras coletas, não houve diferenças

estatísticas significativas para as áreas das corbículas (Figuras 59 e 60). Na coleta de

56

setembro o grupo T2 apresentou a maior média e obteve diferença estatística

significativa em relação aos demais (Figura 61).

Em outubro, fazendo as comparações isoladamente por pares, os grupos T2 e

T3, T3 e T4 e, entre T4 e T1, não apresentaram variação estatística significativa. Mas

comparando o T1 com o T3 e o T2 há diferença. O mesmo registra-se para o grupo

T2, se o comparar com o T4 e T1 existe diferença (Figura 62).

As áreas corbiculares dos grupos de M. interrupta tiveram sequências bem

parecidas com as dimensões torácicas, ou seja, o grupo T2 ficou com as maiores

dimensões de tórax e de área corbicular; e o menor, T1, ficou com as menores

dimensões torácicas e de área corbicular. Já em relação à largura do tórax apenas o

grupo T1 foi significativo se comparado com os demais (Figura 50).













57






forem iguais (Teste de Tukey). Dados referentes à terceira coleta (setembro de 2013).






forem iguais (Teste de Tukey). Dados referentes à quarta coleta (outubro de 2013).

Assim como ocorreu com M. interrupta, em M. seminigra os grupos que

obtiveram os menores valores de médias das dimensões torácicas foram o T1 e o T3,

onde ocorreu apenas a inversão; enquanto na primeira espécie o T1 ficou com a

menor média, na segunda espécie foi o grupo T3.

Em todas as coletas realizadas M. seminigra não apresentou variação

estatística significativa em relação à área das corbículas (Figuras 63, 64, 65 e 66).

Como mencionado anteriormente em relação às áreas das corbículas em

abelhas sem ferrão, foi demonstrado por Ramalho et al. (1998) que há uma relação

entre as dimensões torácicas desses insetos e a área da tíbia posterior. Ou seja,

abelhas menores tendem a possuir, proporcionalmente, área corbicular maior como

um mecanismo compensatório para a coleta de pólen em momentos de estresses

ambientais. Porém os indivíduos de menor tamanho apresentam um raio de

forrageamento menor do que as operárias com um tórax mais robusto (Greenleaf et

58

al. 2007). Além, também, de terem a duração de vida reduzida devido ao elevado

gasto de energia por tempo de forrageamento (Ramalho et al. 1998; Veiga et al. 2012).

Talvez, neste estudo, o raio de voo das operárias não tenha acarretado grande

influência sobre a coleta de pólen devido ao Meliponário do GPA/INPA estar localizado

em uma área fortemente urbanizada em Manaus, porém com vegetação sempre

florindo; esta, presente no fragmento de floresta secundária do próprio INPA e de

floresta primária do campus da Universidade Federal do Amazonas (UFAM). Então,

não seriam necessários voos mais longos considerando que exista pasto suficiente

para as abelhas do Meliponário.

Veiga et al. (2012) verificaram que existe uma relação entre a área corbicular

das operárias e o estoque alimentar em colônias de Melipona flavolineata.

Propuseram que quando a oferta alimentar aumenta, as dimensões torácicas também

aumentam; o que contribui para que uma maior área seja explorada em busca de

recursos. Porém, no presente estudo, isso não foi encontrado por completo, ou seja,

as dimensões do tórax só aumentaram em uma espécie, M. seminigra. Nos últimos

meses, quando as caixas-padrão estavam completas com potes de alimentos, foi

observado que as abelhas M. interrupta estavam com as menores dimensões. Nesta,

os grupos T1 (comprimento e largura), T2 (largura), T3 (comprimento e largura) e T4

(comprimento e largura) apresentaram diminuição estatisticamente significativa das

dimensões torácicas se comparados o primeiro e o último mês de coleta. Porém em

relação à área corbicular todos os grupos tiveram diminuição significativa. Entretanto,

Veiga et al. (2012) não forneceram alimentação suplementar às três colônias

utilizadas no experimento, estando elas dependentes somente do ambiente, o que

talvez possa explicar essa diferença além das peculiaridades biológicas das espécies.

Veiga et al. (2012) encontraram durante a estação chuvosa, quando os

estoques alimentares estavam escassos, indivíduos com o tórax menor em todas as

colônias utilizadas nos experimentos (3 colônias) e duas dessas colônias

apresentaram indivíduos com maiores áreas corbiculares; apenas uma colônia, que

apresentava um bom nível de desenvolvimento (estado forte), a área da corbícula não

foi significativa. E quando os estoques alimentares das colônias aumentaram houve a

inversão desse evento, ou seja, as colônias produziram indivíduos com maiores

distâncias intertegulares por serem capazes de explorarem áreas maiores e assim

maximizar a coleta de materiais, mas transportando, proporcionalmente, menos carga

assim como sugerido por Ramalho et al. (1998).

59

Talvez essa diferença possa ser explicada, também, por fatores como o clima

local, a quantidade dos estoques alimentares, bem como a competição com outras

colônias na área do entorno. Interessante notar, no presente estudo, que os grupos

controles de ambas as espécies, ao final do experimento (outubro), possuíam

praticamente as mesmas medidas das larguras torácicas (Figuras 50 e 58).

5 - Conclusão

Conclui-se a partir desse estudo que o uso de alimentação suplementar

proporcionou o aumento das taxas de oviposição para as colônias das duas espécies,

se comparadas às que não receberam alimentação extra. O resultado só foi

estatisticamente significativo para a espécie M. interrupta, mas em M. seminigra

também foi o grupo controle que obteve as menores taxas de oviposição. Isto mostra

a importância de se administrar uma fonte extra de alimentos em períodos de

escassez de recursos florais.

Entre as colônias das duas espécies que receberam alimentação suplementar

não houve variações estatisticamente significativas, mas as colônias alimentadas com

xarope + Vitagold® apresentaram numericamente a maior taxa de oviposição, o que

pode fazer a diferença em períodos de estresses ambientais.

Foi possível observar durante os experimentos que as operárias que receberam

alimentação suplementar com xarope e xarope + Vitagold® estavam coletando mais

pólen por indivíduo do que as que receberam alimentação com xarope + pólen e o

grupo controle, em M. interrupta. Porém mais estudos devem ser realizados com um

número amostral maior a fim obter melhores conclusões sobre esse comportamento.

Em relação à segregação de sexo e casta não foram encontrados dados

suficientes para a rejeição do proposto por Kerr. Constatou-se que as proporções de

rainhas e machos aumentaram por volta dos meses de setembro e outubro e que

possivelmente isto tenha ocorrido devido ao aumento de oferta alimentar na natureza,

visto que foi quando as colônias estavam com uma ampla reserva alimentar com

vários potes de mel e pólen.

Pôde-se observar em M. interrupta que nos últimos meses do experimento o

grupo controle não produziu machos, enquanto que os grupos com alimentação extra

produziram; sendo os grupos alimentados com xarope e os alimentados com xarope

+ pólen os que obtiveram os maiores índices. Em M. seminigra a diferença não foi

60

acentuada entre os diferentes grupos e, no último mês de experimento, as proporções

foram equivalentes. Pôde-se observar que as espécies possuem diferentes padrões

das proporções da segregação de sexo e casta e que mais estudos, visando o

esclarecimento desses padrões, devem ser realizados para cada espécie em

específico.

Em relação à produção de larvas inviáveis (podres) não houve resultados

significativos que associassem o seu surgimento com a suplementação alimentar para

ambas as espécies. Tornando-se clara a importância da realização de mais estudos

em busca de explicações para a alta produção de células inviáveis em algumas

colônias.

Conclui-se, de forma geral, que em relação ao levantamento das massas (g) as

colônias do grupo controle obtiveram as menores massas se comparadas às que

receberam algum tipo de suplementação, para as duas espécies. Isto aponta, mais

uma vez, a influência de fontes extras de alimentos no desenvolvimento das colônias

em possíveis períodos de escassez de alimentos.

Pôde-se observar que as espécies experimentais possuem diferentes padrões

de respostas à alimentação artificial em relação à morfometria e que essa deve ser

ministrada com cuidado pois não se conhece os seus efeitos a longo prazo,

principalmente de fontes artificiais como o Vitagold®. Entretanto, é clara a importância

de uma fonte extra de alimentos como pôde ser observada em relação à oviposição;

principalmente em momentos que a alimentação natural esteja comprometida. Esses

efeitos devem ser melhor compreendidos com a realização de mais estudos, que

possam esclarecer, por exemplo, como a alimentação suplementar influencia as

variações na morfometria dos indivíduos e que consequências estas variações podem

ter a curto e longo prazo para as colônias.

6 – Referências Bibliográficas

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Melipona interrupta M. seminigra Friese, 1903 Eduardo...

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