Morcegos vetores de pólen e dispersores de sementes no

Pantanal

Fernando Gonçalves

Dissertação apresentada ao Programa de Pós Graduação em Ecologia e Conservação, Universidade Federal de Mato Grosso do Sul, para obtenção do titulo de mestre em Ecologia.

Orientador: Erich Fischer

Campo Grande 2009

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Aos meus pais Angela e Dorival, que sempre acreditaram no estudo como a

maior herança deixada aos filhos. Ao meu irmão Diego que caminha no mesmo passo...

Agradecimentos Ao Erich Fischer pelos ensinamentos, motivações, orientação, paciência e grande amizade.

Aos membros da minha banca de qualificação, Geraldo Damasceno, Marcelo Bordignon e

Andréa Araujo pelas criticas ao trabalho. Ao Josué Raizer e principalmente Nicolay Cunha

e pela grande ajuda nas analises estatísticas. À Ângela Maria Correa pela ajuda na

identificação das espécies de pólen e Christiane Corrêa pela identificação das sementes. A

todos os integrantes do Projeto Morcegos do Pantanal (Alan, Amanda, Camila, Carol,

Claudia, Christiane, Danielle, Gabriela, George, Gustavo Graciolli, José Milton, Luis

Felipe, Nayara, Nicolay, Priscila, Reinaldo, Roberto, Silvana) pelo aprendizado, companhia,

coleta do material e risadas. Ao Roberto, Priscila e Guile pelo auxílio na triagem e viagens

a campo. A todos os alunos, professores, funcionários e freqüentadores do laboratório de

ecologia pela ótima convivência. Agradeço à FUNDECT-MS, Earthwarch Institute e ao

CNPQ/PELD pelo financiamento e à Conservação Internacional do Brasil pelo apoio

logístico e autorização para trabalhar na RPPN Fazenda Rio Negro.

Resumo

Morcegos desempenham importante papel na estruturação das comunidades tropicais, uma

vez que são eficientes polinizadores e as sementes defecadas por estes animais possuem

altas taxas de sobrevivência. O objetivo deste trabalho é descrever quais são as espécies de

pólen e sementes endozoocóricas transportadas por morcegos, bem como quais são as

espécies de morcegos transportadores de pólen e sementes, testar a variação da composição

das espécies vegetais entre duas estações (seca e chuvosa) na região da Fazenda Rio Negro,

Pantanal da Nhecolândia. Verificar também a sobreposição entre as espécies de plantas

quanto às espécies de morcegos transportadores de pólen e semente. Em 205 amostras

fecais foram encontradas 10 espécies de sementes: Ficus crocata (78/205), Ficus insipida

(4/205), Ficus obtusifolia (22/205), Maclura tinctoria (13/205), Piper aduncum (2/205),

Piper angustifolium (2/205), Piper tuberculatum (27/205), Cecropia pachystachya (55/205),

morfoespécie 1 (1/205) e morfoespécie 2 (1/205), sendo Artibeus planirostris, Platyrrhinus

lineatus, Sturnira lilium os principais dispersores. A família Moraceae foi similar quanto

aos morcegos dispersores de sementes, já a família Piperaceae apresentou pouca

similaridade. Em 182 amostras fecais de morcegos foram identificada nove espécies de

pólen: Bauhinia ungulata (84/182), Bauhinia sp. (1/182), Hymenaea courbaril (33/182),

Hymenaea stigonocarpa (25/182), Inga vera (3/182), Caryocar brasiliense (7/182),

Pseudobombax longiflorum (8/182), Psittacanthus corynocephalus (15/182) e uma espécie

não identificada (6/182) ocorrendo pouca similaridade entre as espécies de planta com

relação aos morcegos transportadores de pólen sendo G. soricina e A.planirostris os

principais vetores de pólen. A grande quantidade de sementes e de espécies vegetais

registradas nas fezes de A. planirostris indica que esta espécie pode ser considerada espécie

chave para a manutenção da comunidade de plantas quiropterocóricas e Glossophaga

soricina é o morcego responsável pelo transporte do maior número de espécies de pólen e

pode ser considerado o principal polinizador de plantas quiropterófilas no local de estudo.

Palavras-chaves: dispersão de sementes, herbivoria, interação morcego-planta, polinizadores potenciais, sazonalidade

2

Abstract

Bats play important role in structure of tropical assemblages, whereas are efficient

pollinators and the seeds defecated by these animals have high rate of survival. The aim of

this study is describe the species of pollen and endozoochoric seeds that are transported by

bats, and which species of bats carriers of pollen and endozoochoric seeds, test the variation

of plants species composition between seasons (dry and wet) in the Fazenda Rio Negro,

Pantanal of Nhecolândia region. And also, analyze the overlapping among plants species

and bats carriers of pollen and endozoochoric seeds. In 205 fecal sample were found 10

species of seeds: Ficus crocata (78/205), Ficus insipida (4/205), Ficus obtusifolia (22/205),

Maclura tinctoria (13/205), Piper aduncum (2/205), Piper angustifolium (2/205), Piper

tuberculatum (27/205), Cecropia pachystachya (55/205), morphospecie 1 (1/205) e

morphoespécie 2 (1/205), being Artibeus planirostris, Platyrrhinus lineatus, Sturnira lilium

main dispersers. The Moraceae family was similar in relationship of bats dispersers, but the

Piperaceae family showed little similarity. In 182 fecal sample were identified nine species

of pollen: Bauhinia ungulata (84/182), Bauhinia sp. (1/182), Hymenaea courbaril (33/182),

Hymenaea stigonocarpa (25/182), Inga vera (3/182), Caryocar brasiliense (7/182),

Pseudobombax longiflorum (8/182), Psittacanthus corynocephalus (15/182) and one non-

identified (6/182) occurring little similarity among plants species in relationship of bats

carriers of pollen, being Glossophaga soricina and A.planirostris main pollen carriers. The

large amount of seeds and plant species registered in fecal sample of A. planirostris

indicates that this species can be considered key-species for the maintenance of the bat-

plant community and Glossophaga soricina is responsible for transporting the largest

number of species of pollen and can be considered the main pollinator of bat-plants in the

study site.

Key words: bat-plant interaction, herbivore, potential pollinators, seasonality, seed

dispersal,

Introdução O sucesso no estabelecimento de plantas superiores envolve uma seqüência de estágios de

regeneração, incluindo a produção e polinização de flores, desenvolvimento de frutos,

dispersão e germinação de sementes, estabelecimento de plântulas, e crescimento até a

maturidade reprodutiva (Jordano & Godoy, 2002). A ruptura em algum desses processos ou

a redução na probabilidade de transmissão entre esses estágios resulta na diminuição do

recrutamento de plântulas. A polinização e a dispersão de sementes viáveis estão entre os

fatores mais importantes para a dinâmica populacional de várias espécies de planta (Baker

1955; Barrett et al.1996, Herrera et al. 2001, Wang & Smith 2002). As plantas apresentam

diversas adaptações que favorecem o transporte de pólen entre indivíduos e a dispersão de

propágulos para longe da planta mãe (Baker et al. 1998, Stiles 2000).

Em florestas tropicais, cerca de 250 espécies de plantas dependem dos morcegos

para polinização ou dispersão de sementes (Fleming 1982, Charles-Dominique & Cockle.

2001). Flores de Bauhinia, Hymenaea, Caryocar e Pseudobombax são comumente

visitadas por morcegos do gênero Artibeus, Platyrrhinus, Sturnira, Glossophaga, Anoura,

Carollia e Phyllostomus, (Fischer 1992, Gribel 1993, Gibbs 1999, Gribel & Gibbs 2002,

Santos 2004, Oliveira 2005). Estas flores oferecem néctar (açúcar) e pólen (proteína) e são

recompensadas com a polinização. Frutos de Cecropia, Ficus, Piper, Solanum são

comumente visitados por morcegos e as sementes são dispersas em suas fezes (Lobova et al.

2003, Thies & Kalko 2004, Mello et al. 2008, Silva et al. 2008, Teixeira et al. 2009).

Outras espécies de planta, entretanto, apresentam frutos contendo uma ou poucas sementes

grandes, que são derrubadas sob poleiros de alimentação após a ingestão da polpa (Fleming

& Williams 1990, Marques & Fischer 2009). O aparelho digestório dos morcegos é

relativamente curto, ocasionando rápida eliminação das fezes (≈ 30 min), e em pleno vôo,

2

aumentando a área de dispersão de sementes endozoocóricas em comparação com sementes

grandes que não são ingeridas (Muscarella & Fleming 2007).

Os morcegos desempenham papel importante na estruturação das comunidades

tropicais, uma vez que são eficientes polinizadores (Baker 1973, Fischer 1992, Gribel &

Hay 1993) e as sementes defecadas por esses animais possuem altas taxas de sobrevivência

(Morrison 1980; Figueiredo & Perin 1995, Teixeira et al 2009). Assim, estudos sobre

transporte de pólen e dispersão de sementes são importantes para determinar com quais

espécies vegetais os animais mantêm interações e como a sazonalidade pode afetar estas

interações. A intensidade da dependência e a conectividade entre espécies de morcegos

frugívoros e espécies de plantas são aspectos muito pouco estudados; embora conhecido

que algumas espécies de plantas atuam como recurso-chave para morcegos frugívoros

(Howe 1982, 1986, Fleming 1986, Marinho-filho 1991, Giannini & Kalko 2004). O

transporte de pólen e dispersão de sementes por morcegos neotropicais tem sido bastante

estudada na América Central e América do Sul (Heithaus et al. 1975, Willig & Moulton

1989, Handley et al. 1991, Fischer 1992, 2000, Fleming 1994, Marinho-Filho & Sazima

1998, Gribel 2002), porém foram encontrados poucos estudos deste tipo para o Pantanal.

O objetivo deste trabalho é descrever quais são as espécies de pólen e sementes

endozoocóricas transportadas por morcegos, bem como quais são as espécies de morcegos

transportadores de pólen e sementes, testar a variação da composição das espécies vegetais

entre duas estações (seca e chuvosa) na região da Fazenda Rio Negro, Pantanal da

Nhecolândia. Verificar também a sobreposição entre as espécies de plantas quanto às

espécies de morcegos transportadores de pólen e semente.

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Materiais e métodos

Local de estudo

O estudo foi realizado na Reserva Particular do Patrimônio Natural Fazenda Rio Negro

(aproximadamente 19o 34´ S, 56o 14´ W), Aquidauana, Mato Grosso do Sul, Brasil. O

clima da região varia de sub-úmido a semi-árido, com estações chuvosa e seca bem

definidas. A pluviosidade média anual é de aproximadamente 1200 mm. O período úmido

ocorre de outubro a março, com pico de chuvas em dezembro; o período seco ocorre de

abril a setembro, com menor precipitação em agosto (Allem & Valls 1987). A Fazenda Rio

Negro (7500 ha) está localizada na região do Pantanal da Nhecolândia, caracterizada pela

presença de lagos circundados por extensos cordões de florestas decíduas ou semidecíduas,

denominados cordilheiras (Adamoli, 1987). Outros ambientes florestais são as matas

ciliares ao longo do rio Negro e os “capões”, que compreendem manchas (0,2 a 4 ha) de

florestas semidecíduas com formato esférico-elíptico, circundadas por campos

sazonalmente inundáveis (Araujo & Sazima 2003).

Coleta de dados

Para amostrar as espécies de frutos e pólen consumidos foram feitas 20 expedições ao

campo entre julho de 2002 e abril de 2007. As amostragens foram em julho, agosto e

dezembro de 2002; janeiro a agosto, novembro e dezembro de 2003; janeiro a abril e agosto

a dezembro de 2004; janeiro e julho de 2005; abril e junho de 2006; e abril de 2007.

Capturas de morcegos foram feitas durante lua nova ou minguante, utilizando redes neblina

(2,6 x 12 m) abertas por 6 h a partir do anoitecer. Para reportar as espécies de sementes e

pólen e a similaridade quanto aos morcegos transportadores, foram selecionados 18 sítios

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amostrais, sendo seis sítios em cada tipo de ambiente florestal (capões, cordilheiras e matas

ciliares) sem o conhecimento prévio da presença de espécies de morcegos ou de recursos

utilizados por morcegos. As amostragens foram realizadas mensalmente durante três noites

consecutivas, sendo uma noite em cada tipo de ambiente. Selecionei ao azar sítios

diferentes de cada ambiente entre os meses de amostragem, de modo que cada sítio foi re-

amostrado após, no mínimo, seis meses de intervalo. O número de redes abertas por noite

variou de seis a doze entre os meses de amostragem, porém foi igual entre ambientes a cada

mês.

Os morcegos capturados foram acondicionados e mantidos em sacos de pano por

pelo menos 45 min, período considerado suficiente para defecarem caso tenham se

alimentado antes da captura (Studier et al. 1983). As amostras fecais foram coletadas e

acondicionadas individualmente em microtubos herméticos contendo glicerina, para

posterior identificação de sementes e pólen. Os sacos de pano foram utilizados apenas uma

vez por expedição, e foram lavados e esterilizados entre expedições. As espécies de

morcegos foram identificadas no local e pelo menos um indivíduo de cada espécie de

morcego foi coletado para confirmação da identificação e inclusão como testemunho na

coleção de Zoologia da Universidade Federal de Mato Grosso do Sul (ZUFMS-M).

As amostras fecais foram inspecionadas em laboratório com auxílio de

estereomicroscópio para registrar a presença de sementes, e com auxilio de microscópio

para registrar a presença de pólen e preparo de lâminas frescas. As sementes e pólen

encontrados foram identificados por comparação com material coletado de plantas no local

de estudo, consulta ao material de herbário (CGMS) e auxilio de especialista.

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Análise de dados

Para avaliar a similaridade entre as espécies de plantas quanto às espécies de morcegos

visitantes de flores ou frutos foram feitas ordenações pela técnica de escalonamento

multidimensional não-métrico (NMDS). Esta técnica não assume relações lineares entre

variáveis ou distâncias métricas, apresenta mais tolerância a células vazias na matriz de

dados e pode sumarizar mais informações em menos eixos do que outras técnicas de

ordenação (Manly 1986). Para avaliar a dissimilaridade entre as espécies de plantas quanto

aos morcegos que transportam pólen ou sementes foi usado o índice de Bray-Curtis, que

não atribui similaridade devido à ausência comum de determinada espécie de morcego

visitante (Faith et al. 1987, Belbin 1992). Para avaliar a sazonalidade da ocorrência de

espécies de sementes e de pólen transportadas por morcegos foi calculada a média mensal

do número de amostras fecais contendo cada espécie de planta.

Resultados

Espécies de sementes transportadas por morcegos

Em 205 amostras fecais foram encontradas 10 espécies de sementes transportadas pelos

morcegos, sendo quatro Moraceae (Ficus crocata, Ficus insipida, Ficus obtusifolia e Maclura

tinctoria), três Piperaceae (Piper aduncum, Piper angustifolium e Piper tuberculatum), uma

Urticaceae (Cecropia pachystachya) e duas espécies não identificadas (Tabela 1). As espécies

de sementes mais freqüentes foram F. crocata (78/205), C. pachystachya (55/205), P.

tuberculatum (27/205) e F. obtusifolia (22/205). As espécies menos freqüentes foram

morfoespécie 1 e morfoespécie 2 (1/205), P. aduncum e P. angustifolium (2/205), F. insipida

(4/205) e M. tinctoria (13/205) (Tabela 1).

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Foram registradas 10 espécies de morcegos dispersores de sementes endozoocóricas.

Artibeus planirostris e Platyrrhinus lineatus (Phyllostomidae; Stenodermatinae) foram as

espécies de morcego que dispersaram maior quantidade de espécies de sementes (n = 7 e n = 5,

respectivamente). Artibeus lituratus, Sturnira lilium (Phyllostomidae; Stenodermatinae), e

Glossophaga soricina (Phyllostomidae; Glossophaginae) dispersaram quatro espécies de

sementes; Carolia perspicillata (Phyllostomidae; Carolliinae) e Lophostoma silvicolum

(Phyllostomidae; Phyllostominae) dispersaram três espécies, e Phyllostomus discolor,

Phyllostomus hastatus (Phyllostomidae; Phyllostominae) e Noctilio albiventris (Noctilionidae)

dispersaram duas espécies de sementes (Tabela 1).

A análise de ordenação (NMDS) mostrou que espécies de Moraceae (F. crocata, F.

insipida, F. obtusifolia e M. tinctoria) são similares quanto aos morcegos dispersores de

sementes (Fig. 1), que foram principalmente A. planirostris e P. lineatus (Tabela 1). Sementes

de C. pachystachya também foram dispersas por estas duas espécies de morcegos, além de S.

lilium. Por outro lado, espécies de Piperaceae (P. aduncum, P. angustifolium e P.

tuberculatum) apresentaram pouca similaridade entre si quanto às espécies de morcegos

dispersores de sementes (Fig. 1). Piper aduncum, cujas sementes foram dispersas

principalmente por A. planirostris e G. soricina, foi mais semelhante às espécies de Moraceae;

ao passo que sementes de P. tuberculatum foram dispersas principalmente por S. lilium, e as

de P. angustifolium por C. perspicillata (Tabela 1).

Sementes de Moraceae foram dispersas em ambas as estações. F. insipida ocorreu nas

fezes de morcegos em janeiro e junho, F. obtusifolia ocorreu em janeiro, abril, agosto,

setembro e dezembro, M. tinctoria em janeiro, julho e dezembro, e F. crocata ocorreu em

todos os meses, exceto em dezembro. C. pachystachya ocorreu em todos os meses do ano,

exceto em outubro (Fig. 2). Dentre as três espécies de Piperaceae, sementes de duas espécies

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foram dispersadas somente na estação seca, P. angustifolium em abril e julho, e P. aduncum

em abril e agosto. Sementes de P. tuberculatum ocorreram em todos os meses do ano, exceto

em maio e outubro (Fig 2).

Espécies de pólen transportadas por morcegos

Em 182 amostras fecais de morcegos foram identificadas a presença de nove espécies de pólen,

cinco Fabaceae (Bauhinia ungulata, Bauhinia sp., Hymenaea courbaril, Hymenaea

stigonocarpa e Inga vera), uma Caryocaraceae (Caryocar brasiliense), uma Malvaceae

(Pseudobombax longiflorum), uma Loranthaceae (Psittacanthus corynocephalus) e uma

espécie não identificada (Tabela 2). As espécies de pólen mais comuns nas fezes dos

morcegos foram B. ungulata (84/182), H. courbaril (33/182), H. stigonocarpa (25/182) e P.

corynocephalus (15/182). Cinco espécies de pólen foram pouco freqüentes, Bauhinia sp.

(1/182), I. vera (3/182), morfoespécie 1 (6/182), C. brasiliense (7/182) e P. longiflorum

(8/182) (Tabela 2).

Treze espécies de morcegos transportaram pólen. Glossophaga soricina foi a que

apresentou a maior riqueza de espécies de pólen (n = 8) nas amostras fecais; outras espécies de

morcegos que apresentaram pólen foram A. planirostris (n = 7), S. lilium (n = 6), P. discolor

(n = 5), P. lineatus e C. perspicillata (n = 4), L. silvicolum, P. hastatus (n = 3), A. lituratus, C.

auritus, L. brasiliense e N. albiventris (n = 1).

A análise de ordenação (NMDS) mostrou que há pouca similaridade entre as espécies

de planta quanto aos morcegos que transportam pólen. Inga vera e H. stigonocarpa (Fabaceae)

foram mais semelhantes, assim como B. ungulata e Morfoespécie 1. Pseudobombax

longiflorum (Malvaceae) foi mais similar a H. courbaril e Bauhinia sp. Caryocar brasiliense

8

(Caryocaraceae) e P.corynocephalus (Loranthaceae) foram as espécies que apresentaram

maior diferença quanto aos morcegos que transportam pólen (Fig. 4).

Dentre as nove espécies de pólen presentes nas amostras fecais dos morcegos, três

ocorreram somente no período seco – Bauhinia sp. (junho), P. longiflorum (abril, junho e

julho) e H. courbaril (abril, julho, agosto e setembro) e C. brasiliense ocorreu apenas no

período úmido (janeiro e fevereiro). As outras cinco espécies de pólen ocorreram em ambas as

estações, com destaque para B. ungulata que ocorreu em todos os meses do período seco (abril,

maio, junho, julho, agosto e setembro) e em dois meses do período úmido (janeiro e março)

(Fig 5).

Discussão

As espécies de Moraceae apresentaram grande semelhança em relação aos morcegos

dispersores de sementes, sendo A. planirostris e P. lineatus os principais dispersores no

local de estudo, assim como em outras localidades (Fleming 1986, Dumont 2003, Giannini

& Kalko 2004). Esta família inclui muitas espécies hemiepífitas, que possuem adaptações

para crescimento em plantas forófitas (Benzing 1990, Corrêa 2005) e dependem de

morcegos para alcançarem locais propícios para o estabelecimento inicial (Corrêa 2005,

Teixeira et al. 2009). Ficus crocata, F. insipida e F. obtusifolia possuem características

morfológicas de plantas quiropterocóricas (Kalko et al 1996) sendo preferencialmente

dispersas por morcegos.

A espécie pioneira C. pachystachya (Urticaceae), única do gênero no Pantanal (Pott

& Pott 1994), foi semelhante às espécies de Moraceae quanto aos dispersores de sementes,

sendo A. planirostris o principal dispersor, assim como em outras localidades (Lobova et al

2003, Teixeira et al. 2009). Essas plantas do gênero Cecropia desempenham importante

9

papel ecológico, pois são as primeiras a estabelecerem em áreas perturbadas e os morcegos

são os grandes responsáveis pelo movimento desses diásporos das florestas secundárias

para as primárias (Lobova et al 2003). A passagem dos frutos de Cecropia pelo trato

digestório dos morcegos remove o perianto e toda parte mucilaginosa, reduzindo assim a

aderência dos propágulos, facilitando a dispersão das sementes e aumentando a taxa de

germinação (Estrada et al. 1984, Estrada and Coates-Estrada 1986, Fleming 1988).

Espécies de Piperaceae apresentaram pouca semelhança em relação aos morcegos

dispersores, contrastando com alguns locais onde as Piperáceas são dispersas

principalmente por morcegos Carollia spp. (Fleming et al. 1972, Howell & Burch 1974,

Charles-Dominique 1986, 1991, Fleming 1988, 1991, Palmeirim et al. 1989, Marinho-Filho

1991, Muller & dos Reis 1992, Gorchov et al. 1995 Thies & Kalko 2004). Esse contraste

pode ser explicado pela baixa ocorrência de Piperaceae no Pantanal (Teixeira et al. 2009), o

que leva os animais a consumirem os frutos de acordo com a disponibilidade no local.

Sementes de P. angustifolium e P. aduncum ocorreram nas amostras fecais somente

na estação seca. A oferta de frutos maduros antes da estação chuvosa proporciona às

sementes grande chance de germinação devido à umidade favorável (van Schaik et al. 1993,

Pedroni 2002). Além disso, as plântulas poderiam desenvolver o sistema radicular durante a

estação de chuvas, antes de serem submetidas ao estresse hídrico da estação seca

subseqüente (Janzen 1967). Três espécies de Moraceae (F. insipida, F. obtusifolia e M.

tinctoria) obtiveram uma ocorrência irregular nas fezes dos morcegos, ocorrendo tanto nos

meses de período seco quanto de período úmido, porém em baixas quantidades. A

freqüência irregular de frutificação é considerada uma estratégia para reduzir a predação de

sementes através da saciação dos predadores (Janzen 1975, Tapper 1992). Períodos de

grande produção de sementes seguidos de períodos de escassa produção regulam as

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populações de predadores (Silvertown 1980). Plantas como C. pachystachya, F. crocata e P.

tuberculatum apresentaram uma produção continua de frutos ao longo do ano e em ambas

estações. Essa estratégia garante oferta de recursos aos dispersores por longo período,

elevando as chances de dispersão (Milton et al. 1982, Pereira e Mantovani 2001).

Por ser uma formação recente, de clima semi-árido, e sob influência do cerrado e do chaco

paraguaio, o Pantanal não possui endemismos e grande riqueza de espécies zoocóricas (Pott

& Pott 1994, Ragusa-Netto 2004, Teixeira et al. 2009). Este fato pode explicar a baixa

riqueza de sementes endozoocóricas (10 espécies, três famílias) dispersas pelos morcegos

no local de estudo em comparação com florestas úmidas ou semidecíduas (Palmerin et al.

1989, Passos et al. 2003, Giannini & Kalko 2004, Lopez & Vaughan 2007, Silva et al.

2008). A grande quantidade de sementes e de espécies vegetais registradas nas fezes de A.

planirostris indica que esta espécie pode ser considerada espécie chave para a manutenção

da comunidade de plantas quiropterocóricas no local de estudo, assim como sugerido por

Teixeira et al. (2009) em região do Pantanal do Miranda.

Segundo Von Helversen (1993) morcegos com massa corpórea acima de 50 g, como

A. planirostris, A. lituratus, P. hastatus, normalmente visitam flores grandes, como aquelas

de espécies de Hymenaea, Caryocar e Pseudobombax. Os morcegos com massa corpórea

abaixo de 50 g, como G. soricina, S. lilium, C. perspicillata, P. discolor, normalmente

visitam flores menores e mais delicadas (von Helversen, 1993; Muchhala & Jarrín, 2002;

Muchhala, 2006), como as de espécies de Bauhinia, Inga, Psittacanthus. Entretanto, a

similaridade quanto aos morcegos vetores de pólen foi baixa entre as espécies de plantas,

principalmente devido a grande variação de espécies de morcegos que visitaram

ocasionalmente apenas algumas espécies de plantas.

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Pólen de Bauhinia sp., P. longiflorum e H. courbaril ocorreram somente na estação

seca nas amostras fecais dos morcegos. Por ser um período de baixa disponibilidade de

recursos alimentares aos morcegos (Teixeira et al. 2009), plantas que florescem nessa

estação conseqüentemente atraem mais espécies de animais visitantes florais (Janzen 1997).

Pólen de C. brasiliense ocorreu somente na estação úmida, plantas que florescem neste

período possuem características que as favorecem, pois nesta estação há um aumento nas

populações e atividade dos animais vetores de pólen (Wikander 1984), e os elevados

índices pluviométrico e de temperaturas nesta estação, acarretam no aumento na

decomposição da serapilheira e nos teores de nutrientes disponíveis para as plantas

(Morellato 1992). Pólen de B. ungulata, P. corynocephalus, ocorreram em ambas as

estações nas amostras fecais dos morcegos com B. ungulata e P. corynocephalus sendo

mais abundantes na estação seca e G. soricina o maior responsável pelo transporte de pólen,

de ambas, 30% e 80 % respectivamente e I. vera e H. stigonocarpa sendo mais abundantes

na estação chuvosa e A. planirostris o maior responsável pelo transporte de pólen de ambas

as espécies, 50 %. Esse pico de floração em determinadas estações pode ser uma estratégia

das plantas para atrair determinadas espécies de morcegos vetores de pólen.

Nos neotrópicos, são conhecidas aproximadamente 40 famílias de plantas que

possuem flores visitadas por morcegos (Fleming & Muchhala 2007), porém no Pantanal

ocorreram apenas quatro famílias. Este resultado poderia ser devido ao fato deste estudo

considerar apenas a presença de pólen nas amostras fecais. Entretanto, por ser uma

formação recente e apresentar condições estressantes, o Pantanal possui baixa riqueza de

plantas (Pott & Pott 1994). Glossophaga soricina é o morcego responsável pelo transporte

do maior número de espécies de pólen (n = 8) e pode ser considerado o principal

polinizador de flores quiropterófilas no local de estudo.

12

Literatura Citada Adamoli J (1987) Fisiografia do Pantanal. In: Allem AC, Valls JFM (eds.) Recursos

Forrageiros Nativos do Pantanal Matograssense. DDT-EMBRAPA, Brasília, pp. 23–25 Allem AC, Valls JFM (1987) Recursos forrageiros nativos do Pantanal Mato-Grossense.

Cenagem/ Embrapa-Cpap Brasília Araujo AC, Sazima M (2003) The assemblage of flowers visited by hummingbirds in the

capões of Southern Pantanal, Mato Grosso do Sul, Brazil. Flora 198: 427-435 Baker HG (1955) Self compatibility and establishment after long-distance dispersal.

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Tabela 1: Numero e porcentagem de amostras fecais de morcegos contendo sementes de três famílias vegetais na Fazenda Rio Negro, Pantanal da Nhecolândia, Mato Grosso do Sul.

Moraceae

Urticaceae

Piperaceae

Dispersores

Ficus

crocata

Ficus

insipida

Ficus

obtusifolia

Maclura

tinctoria

Cecropia

pachystachya

Piper

aduncum

Piper

angustifolium

Piper

tuberculatum

Morfo especie 1

Morfo especie 2

Artibeus

planirostris

50(24,%) 3(1,4%) 16(7,8%) 9(4,3%) 25(12%) 1(0,4%) 0 2(0,9%) 0 0

Sturnira

lilium

6(2,9%) 0 0 2(0,9%) 7(3,4%) 0 0 15(7,3%) 0 0

Platyrrhinus

lineatus

13(6,3%) 1(0,4%) 4(1,9%) 0 11(5,3%) 0 0 3(1,4%) 0 0

Artibeus

lituratus

2(0,9%) 0

1(0,4%) 0 4(1,9%) 0 0 0 0 1(0,4%)

Carolia

perspicillata

1(0,4%) 0 0 0 0 0 2(0,9%) 4(1,95%) 0 0

Glossophaga

soricina

3(1,4%) 0 0 0 4(1,9%) 1(0,4%) 0 0 1(0,4%) 0

Lophostoma

silvicolum

2(0,9%) 0 1(0,4%) 0 0 0 0 2(1%) 0 0

Phyllostomus

discolor

1(0,4%) 0 0 0 1(0,4%) 0 0 0 0 0

Phyllostomus

hastatus

0 0 0 0 1(0,4%) 0 0 1(0,4%) 0 0

Noctilio

albiventris

0 0 0 2(0,9%) 2(0,9%) 0 0 0 0 0

Total 78(38%) 4(1,9%) 22(10,7%) 13(6,3%) 55(26,8%)

2(0,9%) 2(0,9%) 27(13%) 1(0,4%) 1(0,4%)

Tabela 2: Numero e porcentagem de amostras fecais de morcegos contendo pólen de cinco famílias vegetais na Fazenda Rio Negro, Pantanal da Nhecolândia, Mato Grosso do Sul.

Fabaceae

Caryocaraceae

Malvaceae

Loranthaceae

Transportadores

Bauhinia

ungulata Bauhinia

Sp. Hymenaea

courbaril Hymenaea

stigonocarpa

Inga vera Caryocar

brasiliense Pseudobombax

longiflorum

Psittacanthus

corynocephalus Morfo

espécie 1

Artibeus planirostris

25(13,7%) 0

4(2,1%) 12(6,5%) 2(1%) 5(2,6%) 1(0,5%) 0 1(0,5%)

Sturnira lilium

10(5,5%) 0 3(1,6%) 2(1%) 0 1(0,5%) 1(0,5%) 0 2(1%)

Platyrrhinus lineatus

9(4,9 %) 0 5(2,6%) 2(1%) 0 0 0 2(1%) 0

Artibeus lituratus

2(1%) 0 0 0 0 0 0 0 0

Carolia perspicillata

3(1,6%) 0 1(0,5%) 0 0 0 1(0,5%) 2(1%) 0

Glossophaga soricina

26(14,2%) 1(0,5%) 16(8,7%) 6(3,2 %) 1(0,5%) 0 5(2,6%) 8(4,3%) 3(1,5%)

Lophostoma silvicolum

2(1%) 0 1(0,5%) 1(0,5%) 0 0 0 0 0

Phyllostomus hastatus

3(1,6%) 0 1(0,5%) 0 0 0 0 2(1%) 0

Phyllostomus discolor

1(0,5%) 0 2(1%) 1(0,5%) 0 1(0,5%) 0 1(0,5%) 0

Crothopterus auritus

1(0,5%) 0 0 0 0 0 0 0 0

Lophostoma brasiliense

0 0 0 1(0,5%) 0 0 0 0 0

Noctilio albiventris

2(1%) 0 0 0 0 0 0 0 0

Total 84(46,1%) 1(0,5%) 33(18,1%) 25(13,7%) 3(1,6%) 7(3,8 %) 8(4,3%) 15(8,2%) 6(3,2%)

Figura 1: A: similaridade entre plantas quanto aos morcegos dispersores (NMDS uma dimensão, stress 18% e variância recuperada de 53%). B: proporções das espécies de sementes registradas nas amostras fecais dos morcegos no Pantanal da Nhecolândia, Mato Grosso do Sul. P.adu = Piper aduncum, C. pac = Cecropia pachystachya, F. obt = Ficus obtusifolia, F. cro = Ficus crocata, M. tin = Maclura tinctoria, F. ins = Ficus insipida, P.tub = Piper

tuberculatum, P ang = Piper angustifolium.

Morfoespécie 1

0 0,2 0,4 0,6 0,8

1

Morfoespécie 2

0 0,2 0,4 0,6 0,8

1

Piper aduncum

0 0,2 0,4 0,6 0,8

1

Ficus obtusifolia

0 0,2 0,4 0,6 0,8

1

Cecropia pachystachya

0 0,2 0,4 0,6 0,8

1

Ficus insipida

0 0,2 0,4 0,6 0,8

1

Ficus crocata

0 0,2 0,4 0,6 0,8

1

Piper angustifolium

0 0,2 0,4 0,6 0,8

1

Alit Gsor Pdis Nalb Apla Plin Lsil Phas Slil Cper

Piper tuberculatum

0 0,2 0,4 0,6 0,8

1

-1,5 -1,0 -0,5 0,0 0,5 1,0 1,5

NMDS

M2 M1 Padu

Cpac

Fcroc Fins

Ptub Pang

Maclura tinctoria

0 0,2 0,4 0,6 0,8

1

Espécies de plantas

B

Proporção de am

ostras fecais

Mtin

Fobt

A

21

Figura 2: Variação sazonal da proporção de sementes nas amostras fecais dos morcegos no Pantanal da Nhecolândia, Mato Grosso do Sul.

Meses

0,0 0,1 0,2 0,3 0,4 0,5 0,6 0,7 0,8 0,9 1,0 F. insipida

0,0 0,1 0,2 0,3 0,4 0,5 0,6 0,7 0,8 0,9 1,0 C. pachystachya

0,0 0,1 0,2 0,3 0,4 0,5 0,6 0,7 0,8 0,9 1,0 F. obtusifolia

0,0 0,1 0,2 0,3 0,4 0,5 0,6 0,7 0,8 0,9 1,0 M. tinctoria

0,0 0,1 0,2 0,3 0,4 0,5 0,6 0,7 0,8 0,9 1,0 P. aduncum

0,0 0,1 0,2 0,3 0,4 0,5 0,6 0,7 0,8 0,9 1,0 P. angustifolium

0,0 0,1 0,2 0,3 0,4 0,5 0,6 0,7 0,8 0,9 1,0 P. tuberculatum

0,0 0,1 0,2 0,3 0,4 0,5 0,6 0,7 0,8 0,9 1,0

ABR MAI JUN JUL AGO SET OUT NOV DEZ JAN FEV MAR

F. crocata

Seco Úmido

Proporção de amostras fecais

Figura 3: A: similaridade entre plantas quanto aos morcegos vetores de pólen (NMDS uma dimensão, stress 11% e variância recuperada de 88%). B: proporções de espécies de pólen encontrados nas amostras fecais dos morcegos no Pantanal da Nhecolândia, Mato Grosso do Sul C. bra = Caryocar brasiliense, I. ver = Inga vera, H. stil = Hymenaea stigonocarpa, B. ung = Bauhinia ungulata, H cou = Hymenaea courbaril, P. lon = Pseudobombax longiflorum, Bau sp. = Bauhinia sp., P. cor = Psittacanthus corynocephalus.

Psittacanthus corynocephalus

0 0,2 0,4 0,6 0,8

1

Lbra Apla Phas Pdis Nalb Caur Alit Lsil Plin Slil Gsor Cper

Hymenaea courbaril

0 0,2 0,4 0,6 0,8

1

Inga vera

0 0,2 0,4 0,6 0,8

1

Caryocar brasiliense

0 0,2 0,4 0,6 0,8

1

Hymenaea stigonocarpa

0 0,2 0,4 0,6 0,8

1

Morfoespécie 1

0 0,2 0,4 0,6 0,8

1

Bauhinia ungulata

0 0,2 0,4 0,6 0,8

1

Bauhinia sp.

0 0,2 0,4 0,6 0,8

1

-0,8 -0,6 -0,4 -0,2 0 0,2 0,4 0,6

NMDS

Cbra Iver

Hist Bung M1 Hcou Plon Bau sp. Pcor

Pseudobombax longiflorum

0 0,2 0,4 0,6 0,8

1

Espécies de morcegos

Proporção de amostras fecais

A

B

Figura 4: Variação sazonal da proporção de pólen nas amostras fecais dos morcegos no Pantanal da Nhecolândia, Mato Grosso do Sul.

0,0 0,1 0,2 0,3 0,4 0,5 0,6 0,7 0,8 0,9 1,0 H. stigonocarpa

0,0 0,1 0,2 0,3 0,4 0,5 0,6 0,7 0,8 0,9 1,0 I. vera

0,0 0,1 0,2 0,3 0,4 0,5 0,6 0,7 0,8 0,9 1,0 P. corynocephalus

0,0 0,1 0,2 0,3 0,4 0,5 0,6 0,7 0,8 0,9 1,0 H. courbaril

0,0 0,1 0,2 0,3 0,4 0,5 0,6 0,7 0,8 0,9 1,0 P. longiflorum

0,0 0,1 0,2 0,3 0,4 0,5 0,6 0,7 0,8 0,9 1,0 Bauhinia sp.

0,0 0,1 0,2 0,3 0,4 0,5 0,6 0,7 0,8 0,9 1,0 B. ungulata

C. brasiliense

0,0 0,1 0,2 0,3 0,4 0,5 0,6 0,7 0,8 0,9 1,0

ABR MAI JUN JUL AGO SET OUT NOV DEZ JAN FEV MAR

Úmido

Meses

Proporção de amostras fecais

Seco

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