Morfologia de serpentes aquáticas neotropicais: um estudo...

RODRIGO ROVERI SCARTOZZONI

Morfologia de serpentes aquáticas neotropicais: um estudo comparativo

São Paulo

2005

RODRIGO ROVERI SCARTOZZONI


Dissertação apresentada ao Instituto de Biociências da Universidade de São Paulo, para a obtenção de Título de Mestre em Ciências, na área de Ecologia.

Orientador: Prof. Dr. Marcio Roberto Costa Martins

São Paulo

2005

FICHA CATALOGRÁFICA

Scartozzoni, Rodrigo Roveri R 287m Morfologia de serpentes aquáticas neotropicais: um estudo comparativo / Rodrigo Roveri Scartozzoni. -- São Paulo: R. R. Scartozzoni, 2005. p. 102: il. Dissertação (Mestrado) – Universidade de São Paulo, Instituto de Biociências, Depto. de Ecologia, 2005.

1. Serpentes - Morfologia 2. Ambiente - Uso I. Universidade de São Paulo. Instituto de Biociências. Departamento de Ecologia. II. Título. LC : QL 666.o6

FOLHA DE APROVAÇÃO

SCARTOZZONI, Rodrigo Roveri


Dissertação apresentada ao Instituto de Biociências da Universidade de São Paulo, para a obtenção de Título de Mestre em Ciências, na área de Ecologia.

Aprovado em:

Banca Examinadora Prof. Dr. ___________________________________________________________ Instituição: ________________________ Assinatura: _________________________ Prof. Dr. ___________________________________________________________ Instituição: ________________________ Assinatura: _________________________ Prof. Dr. ___________________________________________________________ Instituição: ________________________ Assinatura: _________________________ Prof. Dr. ___________________________________________________________ Instituição: ________________________ Assinatura: _________________________ Prof. Dr. ___________________________________________________________ Instituição: ________________________ Assinatura: _________________________

Dedico este trabalho aos meus pais, Augusto e Cecília, pelo amor, dedicação

e apoio necessários durante todos esses anos.

AGRADECIMENTOS Ao Marcio Martins, pela orientação e por ter confiado em minha capacidade de trabalho.

À Fundação de Amparo a Pesquisa no Estado de São Paulo (FAPESP), pelo financiamento deste trabalho por meio da concessão de bolsa de estudo.

Ao Otavio Marques, pela co-orientação, amizade, encorajamento constante e exemplo profissional.

À Selma Maria de Almeida-Santos, pela amizade e por me abrir os olhos à ciência.

À Maria da Graça Salomão, pela amizade e apoio constantes.

Ao Ricardo Sawaya, pelas críticas e sugestões às versões preliminares da dissertação e pelas discussões a cerca de análises comparativas e estatísticas.

Ao Hebert Ferrarezzi, pelas críticas ao longo do trabalho e pelas várias discussões a cerca de sistemática filogenética.

Ao Wilson Fernandes e Francisco Luis Franco, pela permissão para utilização da coleção do Instituto Butantan, bem como das dependências do Laboratório de Herpetologia.

Ao Hussam Zaher, Ronaldo Fernandes e Júlio César de Moura-Leite, por permitirem o exame de exemplares preservados sobre seus cuidados.

Ao Valdir José Germano, pela amizade e apoio constante ao trabalho de coleção.

A Maria Inês Conte, bibliotecária do Instituto de Biociências da USP, pela revisão da bibliografia deste trabalho.

Ao Antonio Carlos Ribeiro da Costa, pelos desenhos desta dissertação.

A todos os colegas pesquisadores que gentilmente forneceram informações sobre atividade de serpentes na natureza: Miguel Trefaut Rodrigues, Ricardo Sawaya, Otavio Marques, Marcio Martins, Cristiano Nogueira, Donizete Pereira, Ricardo Kawashita Ribeiro, Marcos Di-Bernardo, Christine Strüssmann, Hebert Ferrarezzi, Giuseppe Puorto, Francisco Luis Franco e Renato Moraes.

A todos os colegas do Laboratório de Herpetologia, em especial a Darina, Dona Maria, Dona Vera, Mariza, Antonio Carlos Ribeiro da Costa, Einat, Alessandra, Adriana, Lílian, Myriam, Ricardo, Herbert, Lígia, Leonardo, Karina, Maryanne, Einat, Cláudio, Joãozinho, Murilo, Fátima, Fausto, Renato, Kiko, Cristina, Fernanda, Marcelo, Antonio Carlos, Zé Pedro, Eladio, Amauri, Marlene, Carlinhos, Wilson, Fátima Furtado, Silvia, Mariza...

A todos os colegas do LabVert, em especial ao Beto, Tozetti, Cínthia, Cristiano, Elaine e Carlos.

À Rita, pela paciência, cooperação e amor.

Ao meu irmão Adriano, pela amizade e apoio constante.

E finalmente, minha gratidão a todos os que, direta ou indiretamente, contribuíram para a realização deste trabalho.

“Ninguém ignora tudo, ninguém sabe tudo. Por isso, aprenderemos

sempre”.

Paulo Freire

RESUMO SCARTOZZONI, R. R. Morfologia de serpentes aquáticas neotropicais: um estudo comparativo. 2005. 102 f. Dissertação (Mestrado) – Instituto de Biociências. Universidade de São Paulo, São Paulo, 2005. O tipo de ambiente utilizado influencia fortemente a evolução da morfologia em vertebrados. Este estudo verifica a relação entre a morfologia e o uso do ambiente aquático em 37 espécies de serpentes neotropicais pertencentes às subfamílias Boinae, Elapinae e Xenodontinae. A variação da forma relativa do corpo, dentro de cada subfamília, foi verificada por análise de componentes principais (ACP). Diferenças no tamanho e forma do corpo foram testadas, dentro de cada subfamília, por análises de variância e covariância. As informações de uso do ambiente, bem como as variáveis de tamanho e forma relativa do corpo foram otimizadas em hipóteses filogenéticas das subfamílias e as relações entre elas analisadas por meio de contrastes independentes. Serpentes aquáticas das diferentes linhagens tenderam a possuir os olhos e as narinas posicionadas na região dorso-anterior da cabeça. Também apresentaram redução na largura da escama ventral e são espécies mais robustas em relação a serpentes que utilizam outros ambientes. Serpentes semi-aquáticas do gênero Hydrodynastes e algumas espécies aquáticas do gênero Liophis não apresentaram tais modificações, provavelmente devido a restrições filogenéticas. Entre os Xenodontinae, depois de eliminado o efeito da filogenia sobre as variáveis, correlações positivas e significativas foram encontradas entre o uso do ambiente e forma do corpo. Reconstruções dos estados ancestrais indicam que os ancestrais hipotéticos das serpentes analisadas eram terrícolas (Boinae e Xenodontinae) ou fossóreos (Elapinae) e não apresentavam as modificações associadas ao hábito aquático. O comprimento do corpo e o tamanho da cabeça não parecem estar relacionados ao uso do ambiente aquático, mas sim a outros fatores ecológicos (e.g., alimentação). O comprimento da cauda e o diâmetro do olho parecem estar relacionados ao uso de outros ambientes (e.g., arborícola ou fossóreo) ou a táticas defensivas, como no caso do comprimento da cauda. Nas espécies estudadas de Xenodontinae, o hábito aquático não parece ter levado a modificações na fecundidade e espaço ocupado pela ninhada na cavidade abdominal das fêmeas, diferentemente do observado para outras serpentes. Palavras-Chave: Morfologia. Serpentes. Uso do hábitat.

ABSTRACT SCARTOZZONI, R. R. Morphology of aquatic Neotropical snakes: a comparative study. 2005. 102 f. Dissertação (Mestrado) – Instituto de Biociências. Universidade de São Paulo, São Paulo, 2005.

The use of habitat is thought to strongly influence morphological evolution in vertebrates. We explored the relationships of morphology with the use of aquatic habitats in 37 species of Neotropical snakes belonging to the Boinae, Elapinae and Xenodontinae. Variation in body form within each subfamily was explored by principal components analysis (PCA). Differences in body size and body form were tested within each subfamily by variance and covariance analyses. The information on habitat use, as well as the body size and body form variables were optimized in a phylogenetic hypothesis of the subfamilies, and relationships among them were explored by independent contrasts. Aquatic snakes in different lineages tend to posses the eyes and nostrils displaced towards the anterodorsal region of the head. They also present reduction in the width of ventral scales, and are stouter than species that use other habitats. Semi-aquatic snakes of the genus Hydrodynastes and some aquatic species of the genus Liophis do not present these trends, probably because of phylogenetic constraints. Within the Xenodontinae, after removing the phylogenetic effects of the variables, significantly and positive correlations were found between habitat use and body form. Reconstruction of character states indicated that the ancestors of the each subfamily were terrestrial (Boinae and Xenodontinae) or fossorial (Elapinae) and did not present the morphological changes associated with aquatic habits. Body size and head form seem not to have any relationships with aquatic habits, but to others ecological features (e.g., feeding). Tail length and the eye diameter seem to be related to others habits (e.g., arboreal or fossorial) or to defensive tactics. In the xenodontines studied here, aquatic habits seem not to have lead to changes in fecundity and clutch position in the abdominal cavity of females, as observed in other snake lineages. Keywords: Morphology. Snakes. Habitat use.

SUMÁRIO

1 INTRODUÇÃO 10-13

2 OBJETIVOS 14

3 MATERIAIS E MÉTODOS 15

3.1 Caracterização do uso do ambiente 15-16

3.2 Dados Biométricos 16

3.3 Análise dos dados 17

3.3.1 Análises estatísticas 17-18

3.3.2 Análises comparativas 19

3.3.2.1 Otimização de caracteres 19

3.3.2.2 Contrastes independentes 19-20

3.3.2.3 Hipóteses filogenéticas 20-22

4 RESULTADOS 23

4.1 Uso do ambiente 23-24

4.2 Biometria 25

4.2.1 Tamanho do corpo 25-27

4.2.2 Forma do corpo 28-57

4.2.3 Posição e espaço ocupado pela ninhada e fecundidade 58-63

4.3 Análises comparativas 64-79

5 DISCUSSÃO 80-88

6 CONCLUSÕES 89-90

REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS 91-98

APÊNDICE 99-102

10

1 - INTRODUÇÃO

A subordem Serpentes agrupa cerca de 2.700 espécies, distribuídas em

aproximadamente 18 famílias (GREENE, 1997; POUGH et al., 1998). É um dos grupos de maior

sucesso dentre os vertebrados. Uma evidência desse sucesso é a variedade de hábitats

ocupados pelas espécies, que apenas não ocorrem nas regiões polares devido às restrições

impostas pelo clima (GREENE, 1997). As serpentes também podem exibir grande diversidade

quanto ao tipo de ambiente utilizado (macrohábitat, cf. CADLE; GREENE, 1993). Assim, as

espécies podem ser terrícolas, arborícolas, fossóreas, criptozóicas ou aquáticas, porém muitas

serpentes podem utilizar mais que um ambiente quando ativas (CADLE; GREENE, 1993;

MARTINS, 1993; MARTINS; OLIVEIRA, 1999).

O uso do ambiente e suas implicações físicas podem influenciar fortemente a evolução

da forma do corpo em diversos grupos de vertebrados (ver KOHLSDORF; GARLAND; NAVAS,

2001; LOSOS, 1990; MACRINI; IRSCHICK; LOSOS, 2003; MILES; RICKLEFS, 1984; MOERMOND,

1979; WIKRAMANAYAKE, 1990). Síndromes morfológicas relacionadas ao uso de

determinados ambientes também evoluíram em diferentes linhagens de serpentes (ver CADLE;

GREENE, 1993; MARTINS et al., 2001). Espécies terrícolas possuem tamanho de corpo variado

e morfologia generalizada, porém modificações importantes ocorreram em serpentes que

utilizam outros ambientes (CADLE; GREENE, 1993).

Serpentes de hábitos subterrâneos (fossóreas) geralmente apresentam modificações

relacionadas ao decréscimo da fricção e que permitem a escavação de túneis em solo

compacto (GREENE, 1997). Essas espécies tendem a apresentar cabeças menores e compactas,

quase indistintas do resto do corpo, fusão e/ou redução do número de escamas da cabeça,

olhos pequenos e caudas curtas (MARX; RABB, 1972; SAVITZKY, 1983).

O ambiente arbóreo também pode impor restrições às serpentes, principalmente

devido à irregularidade e descontinuidade do substrato (LILLYWHITE; HENDERSON, 1993).

11

Serpentes arborícolas tendem a apresentar menor robustez, corpo delgado e comprimido

lateralmente, caudas compridas (muitas vezes preênsil), olhos grandes e o centro de gravidade

deslocado para a região posterior do corpo (LILLYWHITE; HENDERSON, 1993; MARTINS et al.,

2001). A coloração verde também é freqüente entre essas espécies (LILLYWHITE; HENDERSON,

1993).

Muitas serpentes são especializadas ao uso do ambiente aquático, inclusive o marinho

(GREENE, 1997). Essas espécies geralmente possuem os olhos e as narinas posicionadas no

dorso da cabeça, bem como válvulas nasais que impedem a entrada de água quando

submersas (CADLE; GREENE, 1993; GREENE, 1997). Muitos elapídeos marinhos e alguns

colubrídeos aquáticos possuem a cauda achatada lateralmente (em algumas espécies o corpo

também é achatado), em forma de remo, para facilitar a natação (GREENE, 1997). O

investimento reprodutivo em algumas serpentes aquáticas também parece ser preterido em

favor da locomoção, pois suas ninhadas tendem a ser menores, ocupando posição mais

anterior no corpo da fêmea em comparação a espécies terrícolas (SHINE, 1988).

Entretanto, mudanças morfológicas associadas ao uso do ambiente, particularmente

entre as serpentes da região neotropical, ainda são pouco conhecidas (CADLE; GREENE, 1993).

Além disso, essas mudanças são geralmente interpretadas sem que sejam consideradas as

relações filogenéticas entre espécies e linhagens abordadas (e.g., GUYER; DONNELLY, 1990;

KAUFMAN; GIBBONS, 1975; VITT; VANGILDER, 1983).

A interpretação da evolução do uso do ambiente e da variação morfológica à luz do

conhecimento filogenético é passo importante para o melhor entendimento das relações

adaptativas entre uso do ambiente e forma do corpo (BROOKS; MCLENNAN, 1991, 2002;

HARVEY; PAGEL, 1991). Desta forma, é possível a interpretação de características

morfológicas similares em espécies de diferentes linhagens, mas que ocupam o mesmo tipo de

ambiente, como possíveis evidências de adaptação (sensu CODDINGTON, 1988) ao tipo de

12

ambiente utilizado. Por outro lado, características morfológicas similares entre espécies

próximas na filogenia, mas que ocupam ambientes distintos, podem ser interpretadas como

resultado de restrições filogenéticas e/ou independência do caráter em relação às pressões

ambientais (cf. BROOKS; MCLENNAN, 1991, 2002; HARVEY; PAGEL, 1991).

A região neotropical apresenta uma fauna de serpentes extremamente diversificada,

com representantes de várias famílias. A família Boidae, basal entre as serpentes

macrostomata, inclui as subfamílias Erycinae e Boinae (KLUGE, 1991). A subfamília Boinae

possui cinco gêneros, sendo que quatro ocorrem na região neotropical (KLUGE, 1991): Boa,

Corallus, Epicrates e Eunectes. Embora não seja grupo muito diverso, seus integrantes

apresentam grande variação morfológica e ecológica, incluindo o tipo de ambiente utilizado

(ver GREENE, 1997; HENDERSON et al., 1995; MURPHY; HENDERSON, 1997).

A família Colubridae é a mais diversificada entre os Colubroidea, que inclui outras

três famílias (Elapidae, Viperidae e Atractaspididae; FERRAREZZI, 1994). Quatro subfamílias

de colubrídeos ocorrem na região neotropical: Natricinae, Colubrinae, Dipsadinae e

Xenodontinae (FERRAREZZI, 1994). O grande número de espécies, bem como a grande

diversidade morfológica e ecológica de seus integrantes, são características marcantes de

Xenodontinae (ver CADLE; GREENE, 1993; MARQUES; SAZIMA, 2004; MARTINS; OLIVEIRA,

1999).

A família Elapidae inclui cinco subfamílias. A subfamília Elapinae apresenta cinco

gêneros dos quais apenas dois (Micrurus e Micruroides) são exclusivos na região neotropical

(SLOWINSKI, 1995). O gênero Micrurus, embora seja composto por grande número de

espécies (ver CAMPBELL; LAMAR, 2004), apresenta pouca variação quanto ao uso do

ambiente; a maioria das espécies é terrícola e/ou fossórea e apenas um representante (M.

surinamensis) é aquático (ROZE, 1996).

13

A grande diversidade ecológica e morfológica das serpentes neotropicais, aliada ao

conhecimento de suas relações filogenéticas (e.g., FERRAREZZI, 1993; KLUGE, 1991; PINOU et

al., 2004; SLOWINSKI, 1995; VIDAL et al., 2000), representam grande potencial para o estudo

das relações adaptativas entre uso do ambiente e morfologia. No presente trabalho foram

estudadas 37 espécies de serpentes neotropicais, pertencentes às subfamílias Boinae, Elapinae

e Xenodontinae. Esses grupos foram escolhidos por apresentarem espécies aquáticas e/ou

semi-aquáticas e por terem suas relações filogenéticas bem estabelecidas. Buscou-se

descrever e comparar o uso do ambiente e a morfologia dessas espécies a partir de exemplares

preservados em coleções e de informações obtidas na literatura ou cedidas por outros

pesquisadores.

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2 - OBJETIVOS

O presente estudo teve como objetivos:

1 - verificar a existência de diferenças quanto à freqüência de utilização do ambiente

aquático entre as espécies, dentro de cada grupo analisado.

2 - verificar a existência de diferenças na morfologia (tamanho e forma do corpo)

entre as espécies, dentro de cada grupo analisado.

3 - verificar se a evolução no uso do ambiente aquático foi acompanhada por

modificações na morfologia das serpentes analisadas.

4 - verificar se a evolução no uso do ambiente aquático foi acompanhada por

modificações na fecundidade e posição da ninhada nas fêmeas analisadas.

5 - desvendar possíveis agentes seletivos que levaram a modificações na morfologia,

fecundidade e posição da ninhada nas serpentes aquáticas analisadas.

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3 - MATERIAIS E MÉTODOS

Para analisar a influência do uso do ambiente no tamanho e forma do corpo em

serpentes neotropicais, foram examinados 1.056 indivíduos pertencentes a 37 espécies das

subfamílias Boinae, Elapinae e Xenodontinae (ver Apêndice). Dados biométricos foram

obtidos de espécimes preservados das coleções do Instituto Butantan (IB), Museu de Zoologia

da Universidade de São Paulo (MZUSP), Museu de História Natural Capão da Imbuia

(MHNCI), Museu Nacional do Rio de Janeiro (MN).

3.1 Caracterização do uso do ambiente

As informações de uso do ambiente para as espécies analisadas foram cedidas por

outros pesquisadores ou obtidas de trabalhos sobre ecologia e história natural de serpentes

(e.g., BEEBE, 1946; BERNARDE; KOKUBUM; MARQUES, 2000a; BIZERRA, 1998; CUNHA;

NASCIMENTO; ÁVILA-PIRES, 1985; DIXON; SOINI, 1977; DUELLMAN, 1978; FORD; FORD,

2002; GOMES, 1918; JORGE DA SILVA, 1993; LEMA; DEIQUES, 1992; MARQUES, 1998;

MARQUES; SAZIMA, 2004; MARQUES; SOUZA, 1992; MARTINS, 1994; MARTINS; OLIVEIRA,

1999; PLATT, 1969; PORTO; CARAMASCHI, 1988; SAWAYA, 2004; SAZIMA; ABE, 1991; SAZIMA;

MARTINS, 1990; SAZIMA; STRÜSSMANN, 1990; STRÜSSMANN, 1992; VANZOLINI, 1986; VITT,

1996; ZIMMERMAN; RODRIGUES, 1990).

Espécies em que mais de 50% dos indivíduos encontrados na natureza estavam dentro

de corpos d’água foram consideradas aquáticas. Aquelas em que 20%-50% dos indivíduos

estavam dentro d’água foram classificadas como semi-aquáticas (ver procedimento

semelhante em MARTINS et al., 2001). O número de indivíduos de uma espécie encontrados

nas margens de corpos d’água foi dividido por dois e acrescentado ao número de indivíduos

encontrados dentro e fora d’água no cálculo das porcentagens acima citadas. Esse

16

procedimento foi adotado considerando a probabilidade de 50% de chances de o indivíduo

entrar na água.

3.2 Dados Biométricos

Para cada indivíduo foram obtidas as seguintes medidas: (1) comprimento rostro-

cloacal (CRC); (2) distância entre os olhos (IO); (3) distância entre o rostro e os olhos (RO);

(4) distância entre as narinas (IN); (5) distância entre o rostro e as narinas (RN); (6) diâmetro

dos olhos; (7) comprimento da cabeça (Ccab); (8) largura da cabeça (Lcab); (9) altura da

cabeça (Acab); (10) comprimento da cauda (CC); (11) massa do corpo (M); (12)

circunferência do corpo (Circ); e (13) largura da escama ventral (Lev).

Dados de fecundidade, posição e espaço ocupado pela ninhada no corpo das fêmeas

(cf. SHINE, 1988) também foram obtidos. Nas fêmeas com ovos ou embriões nos ovidutos

foram medidos: (14) comprimento anterior à ninhada (CAN, distância entre o rostro e o

primeiro embrião ou ovo); (15) comprimento da ninhada (CN, extensão da ninhada no ventre

da fêmea); (16) comprimento posterior à ninhada (CPN, distância entre o último ovo ou

embrião e a cloaca); (17) fecundidade (número de ovos ou embriões nos ovidutos).

Os comprimentos rostro-cloacal, da cauda e as medidas de posição e espaço ocupado

pela ninhada foram obtidas utilizando régua milimetrada com precisão de 0,5 mm. As

medidas do posicionamento dos olhos e narinas, o diâmetro dos olhos, o comprimento, a

largura e a altura da cabeça foram obtidas com auxílio de paquímetro digital com precisão de

0,1 mm. Para obter a massa do corpo foram usados dinamômetros portáteis Pesola® com

precisão de 0,1 ou 0,5 g. A circunferência do corpo e a largura da escama ventral foram

obtidas na região mediana do CRC, com auxílio de fita métrica ou fio flexível (cf. POUGH;

GROVES, 1983), com precisão de 0.5 mm.

17

3.3 Análise dos dados

Todas as amostras foram constituídas de indivíduos adultos, para evitar problemas

relacionados a mudanças ontogenéticas na forma do corpo (ver KING, 1999). Esse

procedimento não foi feito para os Boinae, pois espécimes adultos são raros em coleções.

Machos de serpentes tendem a apresentar caudas maiores que fêmeas, devido principalmente

à presença do hemipênis e de seus músculos retratores (ver KING, 1989; SHINE, 1994a). Dessa

forma, a inclusão de machos pode introduzir ruídos nas análises de comprimento da cauda e

massa do corpo, já que a massa de uma serpente também inclui a massa de sua cauda (cf.

MARTINS et al., 2001). Portanto, foram utilizadas apenas fêmeas nas análises dessas variáveis.

Nas análises de massa e circunferência do corpo, foram excluídas as fêmeas com folículos

vitelogênicos, ovos ou embriões. A massa do corpo também foi tomada após drenagem do

excesso do líquido preservativo e retirada de presas do estômago, quando presentes (cf.

MARTINS et al., 2001).

3.3.1 Análises estatísticas

A variação da forma do corpo entre espécies, dentro de cada grupo analisado, foi

verificada por análise de componentes principais (ACP; MANLY, 1994) utilizando o programa

MVSP versão 3.1 (KOVACH, 1999). Nessa análise foram usados os resíduos das regressões

lineares entre as variáveis em estudo (dependentes) e as variáveis estimadoras do tamanho do

corpo (independentes), incluindo todas as espécies. Os resíduos foram usados para eliminar a

influência do tamanho do corpo sobre as variáveis estudadas (cf. LOSOS, 1990; MACRINI;

IRSCHICK; LOSOS, 2003; MARTINS et al., 2001), as quais passaram a ser consideradas variáveis

relativas da forma do corpo.

As distâncias relativas entre as narinas, entre os olhos, entre o rostro e as narinas, entre

o rostro e os olhos, e o diâmetro relativo do olho, foram obtidas a partir das regressões com o

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Ccab. O comprimento, largura e altura relativa da cabeça foram obtidos a partir das regressões

com o comprimento do tronco (TR = CRC–Ccab). A massa relativa do corpo e a largura

relativa da escama ventral foram obtidas a partir das regressões com o comprimento total (CT

= CRC+CC) e circunferência do corpo, respectivamente. As variáveis relativas de

comprimento da cauda e circunferência do corpo foram obtidas a partir das regressões com o

CRC.

Diferenças no tamanho do corpo (CRC) foram testadas, entre espécies e entre aquelas

de diferentes hábitos, dentro de cada grupo analisado, por análise de variância. Diferenças na

forma do corpo foram testadas (a partir dos dados brutos) entre espécies e entre aquelas de

diferentes hábitos, dentro de cada grupo analisado, por análise de covariância. Nessa análise,

para as distâncias entre as narinas, entre os olhos, entre o rostro e as narinas, entre o rostro e

os olhos, e para o diâmetro do olho, a covariável foi o Ccab; o comprimento, largura e altura

da cabeça tiveram como covariável o TR; a massa do corpo teve como covariável o CT; para

a largura da escama ventral, a covariável foi o Circ; o comprimento da cauda e a

circunferência do corpo tiveram como covariável o CRC.

As razões entre as medidas de posição e espaço ocupado pela ninhada (ver acima) e o

CRC das fêmeas foram calculadas para permitir comparações com informações disponíveis na

literatura (ver SHINE, 1988). Diferenças nessas variáveis foram testadas (a partir dos dados

brutos, incluindo fecundidade) entre espécies de diferentes hábitos, dentro de cada grupo

analisado, por análise de covariância. Essas medidas tiveram como covariável o CRC.

Nas comparações múltiplas, foram realizados testes post-hoc para detectar quais

grupos diferiam entre si. Todas as análises foram baseadas em Zar (1999) e executadas no

programa Statistica (STATSOFT, 1998). Os valores de todas as variáveis foram previamente

transformados para o seu logaritmo natural (de forma a linearizar as relações e diminuir as

variâncias) e as diferenças consideradas significativas quando P < 0,05.

19

3.3.2 Análises comparativas

Nas análises comparativas descritas a seguir, o menor valor médio obtido para os

resíduos calculados de cada variável (ver procedimento para o cálculo dos resíduos acima) foi

acrescentado aos valores médios de resíduos calculados para cada espécie. Esse procedimento

foi adotado para evitar valores médios de resíduos negativos nas otimizações de caracteres e

cálculo dos contrastes filogenéticos.

3.3.2.1 Otimização de caracteres

As informações de uso do ambiente (freqüência de uso do ambiente aquático),

tamanho e forma relativa do corpo (resíduos das regressões) foram otimizadas em hipóteses

filogenéticas (cf. FARRIS, 1970; ver figuras 1, 2 e 3), por parcimônia linear, no programa

Mesquite (MADDISON; MADDISON, 2004). Na otimização, as topologias dos cladogramas

foram usadas como variáveis independentes, a partir das quais foram descritas a seqüência e

direção das transformações dos caracteres e detectados os estados ancestrais nos ramos

intermediários de cada linhagem (cf. BROOKS; MCLENNAN, 1991, 2002). A partir da

otimização de caracteres é possível distinguir similaridades decorrentes de convergências

adaptativas daquelas devidas a restrições filogenéticas (BROOKS; MCLENNAN, 1991, 2002).

3.3.2.2 Contrastes independentes

As relações entre uso do ambiente, tamanho e forma relativa do corpo, também foram

exploradas com o uso de contrastes independentes (cf. FELSENSTEIN, 1985), gerados no

módulo PDAP (MIDFORD; GARLAND; MADDISON, 2003) para o programa Mesquite. O cálculo

dos contrastes elimina o efeito da filogenia sobre as variáveis (DINIZ-FILHO, 2000). Os

contrastes para espécies irmãs e ramos intermediários na filogenia (ver FELSENSTEIN, 1985)

podem ser considerados pontos independentes em termos estatísticos e utilizados para analisar

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a correlação evolutiva intrínseca entre caracteres quantitativos (MARTINS; GARLAND, 1991). A

relação entre os contrastes de uso do ambiente e aqueles do tamanho e forma relativa do corpo

foram analisados utilizando correlações lineares de Pearson. Para o cálculo dos contrastes,

todos os ramos da filogenia foram ajustados para o valor 1 (cf. GARLAND; HARVEY; IVES,

1992).

Os contrastes independentes foram calculados apenas para as espécies (e seus

ancestrais) de Xenodontinae devido o tamanho amostral permitir uma correlação correta (ver

DINIZ-FILHO, 2000).

3.3.2.3 Hipóteses filogenéticas

As hipóteses filogenéticas utilizadas para interpretar e discutir a evolução do uso do

ambiente, tamanho e forma relativa do corpo nas serpentes estudadas são derivadas das

análises cladísticas mais detalhadas e completas para essas espécies. As relações entre os

Boinae neotropicais (Figura 1) foram adaptadas de Kluge (1991), um dos estudos mais

abrangentes sobre a filogenia deste grupo, com dados morfológicos. As relações entre as

espécies de Elapinae (Figura 2) foram adaptadas de Jorge da Silva e Sites (2001), com dados

moleculares, e Slowinski (1995), baseado em dados morfológicos e imunológicos.

As relações entre grupos supragenéricos de Xenodontinae (Figura 3) foram adaptadas

de Ferrarezzi (1993), com dados morfológicos, as quais são congruentes com o estudo de

Vidal et al. (2000), baseado em dados moleculares. As relações entre gêneros e espécies de

Hydropsini foram adaptadas de estudo cladístico preliminar, baseado na morfologia do

hemipênis (P. M. S. NUNES, informação pessoal). O monofiletismo dos gêneros desta tribo é

corroborado por Zaher (1999), também com dados morfológicos.

O monofiletismo de Tachymenini é corroborado por Ferrarezzi (1994) e Franco

(1999), baseados em dados morfológicos, e por Pinou et al. (2004) e Vidal et al. (2000), com

21

dados moleculares. As relações entre os gêneros e espécies dessa tribo foram adaptadas de

Franco (1999). As relações entre os representantes de Pseudoboini analisados foram

adaptadas dos estudos de Pinou et al. (2004), Vidal et al. (2000) e Zaher (1994). A posição do

gênero Hydrodynastes como grupo irmão dos Pseudoboini também é corroborada por Pinou

et al. (2004), Vidal et al. (2000) e Zaher (1994 e 1999). Não foi possível a quantificação do

uso do ambiente para Hydrodynastes bicinctus e, por isso, esta espécie não foi incluída no

cladograma utilizado nas análises comparativas.

Os Xenodontini também constituem um grupo monofilético (FERRAREZZI, 1994;

MOURA-LEITE, 2001; PINOU et al., 2004; VIDAL et al., 2000). As relações entre os

representantes dessa tribo foram adaptadas do estudo de Moura-Leite (2001), baseado em

dados morfológicos.

A condição de Sordellina punctata como integrante de Hydropsini (GANDOLFI;

BARBIERI, 1996) e a posição dos Elapomorphini como grupo irmão dessas serpentes ainda não

estão bem definidas (cf. FRANCO, 1999). Além disso, Pinou et al. (2004) e Vidal et al. (2000)

não incluem essas espécies em suas análises. Por isso, S. punctata, Elapomorphus

quinquelineatus, Phalotris mertensi e Apostolepis assimilis não foram incluídas no

cladograma utilizado nas análises comparativas.

Os estudos de Cadle (1984a, b, 1985, 1988), Kelly, Barker e Villet (2003), Pinou et al.

(2004) e Vidal et al. (2000) suportam a posição dos Dipsadinae (xenodontíneos centro-

americanos, sensu CADLE, 1984b) como grupo irmão dos Xenodontinae (xenodontíneos sul-

americanos, sensu CADLE, 1984a). De acordo com esses autores, os xenodontíneos norte-

americanos (aqui representado por Heterodon platyrhinus) compõem o grupo irmão do clado

formado por Dipsadinae + Xenodontinae (sul-americanos). Com isso, Heterodon platyrhinus

(xenodontíneo norte-americano) e Leptodeira annulata (Dipsadinae) foram utilizadas como

grupo externo nas otimizações em Xenodontinae.

22

Figura 1. Hipótese filogenética usada para interpretar e discutir a evolução do uso do ambiente, tamanho e forma relativa do corpo nas espécies de Boinae analisadas (ver procedimento para sua construção no texto).

Figura 2. Hipótese filogenética usada para interpretar e discutir a evolução do uso do ambiente, tamanho e forma relativa do corpo nas espécies de Elapinae analisadas (ver procedimento para sua construção no texto).

Figura 3. Hipótese filogenética usada para interpretar e discutir a evolução do uso do ambiente, tamanho e forma relativa do corpo nas espécies de Xenodontinae analisadas (ver procedimento para sua construção no texto).

23

4 - RESULTADOS

4.1 Uso do ambiente

As espécies analisadas diferiram em relação à freqüência e tipo de ambiente utilizado

(Tabela 1; ver critérios de classificação nos Métodos). Dentre as espécies que utilizam o

ambiente aquático com maior freqüência estão um Boinae (Eunectes murinus), um Elapinae

(Micrurus surinamensis) e 12 representantes de Xenodontinae (todos os Hydropsini, Liophis

miliaris, L. cobella, L. frenata, Gomesophis brasiliensis e Ptychophis flavovirgatus). Dentre

as semi-aquáticas estão os xenodontíneos Hydrodynastes gigas e Sordellina punctata. A única

informação disponível para Hydrodynastes bicinctus é a de um indivíduo encontrado dentro

d’água. Devido à informação ser baseada em um único indivíduo, essa espécie foi considerada

a priori como sendo semi-aquática. Não foi possível a quantificação do uso do ambiente para

Elapomorphus quinquelineatus.

Tabela 1. Proporção de indivíduos encontrados no ambiente aquático (PA) e ambiente predominantemente utilizado (AP) para as serpentes estudadas. O número de espécies está indicado entre parênteses. Abreviações: A = aquático; AR = arborícola; SA = semi-aquático; F = fossóreo; T = terrícola. Abreviações em letras minúsculas denotam menor importância dentro da categoria.

Grupos/Espécies PA AP Referências para uso do ambiente Boinae Boa constrictor 0,00 (13) T Cunha, Nascimento e Ávila-Pires (1985), Martins e

Oliveira (1999), Sawaya (2004), Strüssmann (1992) Epicrates cenchria 0,00 (27) T Beebe (1946), Cunha, Nascimento e Ávila-Pires (1985),

Duellman (1978), Zimmerman e Rodrigues (1990) Corallus hortulanus 0,00 (14) AR Marques (1998), Martins e Oliveira (1999) Eunectes murinus 0,66 (9) A Dixon e Soini (1986), Martins e Oliveira (1999)

Elapinae Micrurus corallinus 0,00 (21) F Marques (1998), observação pessoal M. frontalis 0,00 (6) F Sawaya (2004), Sazima e Abe (1991) M. lemniscatus 0,07 (27) F Dixon e Soini (1986), Duellman (1978), Martins e

Oliveira (1999), Sazima e Abe (1991), Vanzolini (1986) M. surinamensis 0,81 (11) A Duellman (1978), Martins e Oliveira (1999)

24

Xenodontinae Hydropsini Helicops modestus 0,94 (17) A Sawaya (2004), Sazima e Martins (1990), Sazima e

Strüssmann (1990), D. Pereira (informação pessoal) H. carinicaudus 0,70 (5) A Marques (1998), Marques e Sazima (2004) H. infrataeniatus 0,77 (26) A M. Di-Bernardo (informação pessoal) H. angulatus 0,99 (88) A Beebe (1946), Duellman (1978), Martins e Oliveira

(1999), Vanzolini (1986) H. polylepis 0,83 (6) A Dixon e Soini (1986), C. Strüssmann (informação

pessoal), C. Nogueira (informação pessoal) Hydrops triangularis 0,95 (19) A Beebe (1946), Dixon e Soini (1986), Ford e Ford (2002),

Martins e Oliveira (1999), Vanzolini (1986) Pseudoeryx plicatilis 0,75 (8) A Dixon e Soini (1986), C. Strüssmann (informação

pessoal), R. A. K. Ribeiro (informação pessoal), M. T. Rodrigues (informação pessoal)

Elapomorphini Elapomorphus quinquelineatus - - Phalotris mertensi 0,00 (7) F Sawaya (2004) Apostolepis assimilis 0,00 (5) F H. Ferrarezzi (informação pessoal), observação pessoal

Tachymenini Thamnodynastes strigatus 0,07 (30) T, ar Bernarde, Kokubum e Marques (2000), Bizerra (1998) Tomodon dorsatus 0,00 (45) T Bizerra (1998), Marques (1998) Gomesophis brasiliensis 0,66 (6) A Gomes (1918), M. T. Rodrigues (informação pessoal) Ptychophis flavovirgatus 0,82 (11) A Lema e Deiques (1992), Porto e Caramaschi (1988)

Xenodontini Liophis frenata 0,87 (8) A G. Puorto (informação pessoal), H. Ferrarezzi

(informação pessoal) L. cobella 0,71 (7) A Duellman (1978), Ford e Ford (2002), M. T. Rodrigues

(informação pessoal) L. miliaris 0,68 (19) A Marques (1998), Marques e Sazima (2004), Marques e

Souza (1992) L. poecilogyrus 0,00 (51) T Sawaya (2004), Strüssmann (1992) L. reginae 0,00 (28) T Duellman (1978), Martins e Oliveira (1999) Xenodon neuwiedii 0,00 (42) T Marques (1998) Erythrolamprus aesculapii 0,00 (31) T Dixon e Soini (1986), Duellman (1978), Marques (1998),

Sazima e Abe (1991), Zimmerman e Rodrigues (1990) Pseudoboini Oxyrhopus guibei 0,00 (50) T Sawaya (2004), Sazima e Abe (1990) Pseudoboa nigra 0,00 (7) T Strüssmann (1992) Clelia quimi 0,00 (3) T Franco, Marques e Puorto (1997)

Outros Xenodontinae Heterodon platirhinos 0,00 (11) T Platt (1969) Sordellina punctata 0,31 (13) SA D. Pereira (informação pessoal), R. A. Moraes

(informação pessoal) Hydrodynastes gigas 0,47 (46) SA Strüssmann (1992), O. A. V. Marques (informação

pessoal) H. bicinctus 1,00 (1) SA M. Martins (informação pessoal), M. T. Rodrigues

(informação pessoal)

Dipsadinae Leptodeira annulata 0,00 (36) T, ar Vitt (1996)

Continuação da Tabela 1.

25

4.2 Biometria

4.2.1 Tamanho do corpo

O tamanho médio do corpo foi variável (Tabela 2 e Figura 4) e significativamente

diferente entre espécies e entre aquelas com diferentes hábitos (uso do ambiente) dentro de

Elapinae e Xenodontinae (Tabela 3). Dentro de cada tribo de Xenodontinae, o tamanho do

corpo também foi significativamente diferente entre espécies e entre aquelas com diferentes

hábitos, exceto para representantes terrícolas e aquáticos de Xenodontini (Tabela 3). As

espécies de Boinae não foram incluídas nessas análises devido às amostras serem

constituídas de indivíduos imaturos.

Dentro de algumas linhagens, algumas serpentes aquáticas tenderam a apresentar

menor tamanho corporal (e.g., Elapinae e Tachymenini; Figura 4). Entretanto, dentre os

Hydropsini, embora as espécies de Helicops e Hydrops triangularis apresentem tamanho

pequeno ou médio, Pseudoeryx plicatilis está entre as maiores espécies analisadas. Entre os

representantes semi-aquáticos, as espécies de Hydrodynastes foram as maiores analisadas

dentro da amostra, enquanto que Sordellina punctata apresentou tamanho de corpo próximo

ao encontrado para as menores Helicops.

26

Tabela 2. Comprimento rostro-cloacal médio (CRCm) e desvio-padrão (DP) para as espécies de serpentes estudadas. O número de espécies está indicado entre parênteses. O CRC foi tomado em milímetros. * = serpentes imaturas.

Grupos/Espécies CRCm DP Boinae Boa constrictor* 741,4 (23) 304 Epicrates cenchria* 695,2 (28) 324 Corallus hortulanus 1399 (21) 258 Eunectes murinus* 1.178,4 (25) 371 Elapinae Micrurus corallinus 702,8 (22) 106 M. frontalis 777 (32) 119 M. lemniscatus 982 (35) 245 M. surinamensis 683 (24) 202 Xenodontinae Hydropsini Helicops modestus 401,3 (27) 57 H. carinicaudus 655,8 (34) 127 H. infrataeniatus 510,8 (29) 107 H. angulatus 484 (23) 74 H. polylepis 539,7 (17) 169 Hydrops triangularis 542,3 (20) 107 Pseudoeryx plicatilis 775,2 (13) 312 Elapomorphini Elapomorphus quinquelineatus 661 (29) 106 Phalotris mertensi 943 (29) 199 Apostolepis assimilis 518,9 (30) 73 Tachymenini Thamnodynastes strigatus 501 (33) 84 Tomodon dorsatus 491,2 (28) 64 Gomesophis brasiliensis 350,2 (40) 58 Ptychophis flavovirgatus 340,8 (28) 74 Xenodontini Liophis frenata 619,3 (31) 146 L. cobella 477,4 (30) 80 L. miliaris 659 (32) 151 L. poecilogyrus 489 (30) 95 L. reginae 527,1 (39) 79 Xenodon neuwiedii 566,5 (18) 55 Erythrolamprus aesculapii 739,2 (30) 90 Pseudoboini Oxyrhopus guibei 866,9 (34) 144 Pseudoboa nigra 882,1 (35) 127 Clelia quimi 809,3 (33) 149 Outros Xenodontinae Heterodon platirhinos 445 (14) 96 Sordellina punctata 414,9 (31) 89 Hydrodynastes gigas 1.346,4 (33) 276 H. bicinctus 1.113,7 (22) 262 Dipsadinae Leptodeira annulata 540,4 (29) 113

27

Figura 4. Variação do comprimento rostro-cloacal nas espécies analisadas (exceto representantes de Boinae). Linhas dentro das caixas = médias; caixas = desvios-padrão; barras verticais = valores mínimos e máximos. Acima de cada espécie é indicado o tipo de ambiente utilizado: A = aquático; SA = semi-aquático; F = fossóreo; T = terrícola. Abreviações: Hmod = Helicops modestus, Hinf = H. infrataeniatus, Hcar = H. carinicaudus, Hang = H. angulatus, Hpol = H. polylepis, Ppli = Pseudoeryx plicatilis, Hytr = Hydrops triangularis, Spun = Sordellina punctata, Aass = Apostolepis assimilis, Equi = Elapomorphus quinquelineatus, Pmer = Phalotris mertensi, Gbra = Gomesophis brasiliensis, Pfla = Ptychophis flavovirgatus, Tdor = Tomodon dorsatus, Tstr = Thamnodynastes strigatus, Lcob = Liophis cobella, Lfre = L. frenata, Lmil = L. miliaris, Lpoe = L. poecilogyrus, Lreg = L. reginae, Eaes = Erythrolamprus aesculapii, Xnew = Xenodon neuwiedii, Hydg = Hydrodynastes gigas, Hydb = H. bicinctus, Ogui = Oxyrhopus guibei, Pnig = Pseudoboa nigra, Cqui = Clelia quimi, Hpla = Heterodon platyrhinus, Lann = Leptodeira annulata, Msur = Micrurus surinamensis, Mlem = M. lemniscatus, Mfro = M. frontalis, Mcor = M. corallinus.

Tabela 3. Resultados da análise de variância para as comparações de tamanho do corpo (CRC) entre espécies e entre espécies de hábitos distintos (aquático, terrícola e/ou semi-aquático) em cada grupo analisado.

Grupos comparados df N F P Elapinae Espécies 3 90 15,01 << 0,01 Uso do ambiente 1 13,78 << 0,01 Xenodontinae Espécies 28 514 84,9 << 0,01 Uso do ambiente 3 63,9 << 0,01 Hydropsini Espécies 15 272 49,1 << 0,01 Uso do ambiente 3 66,4 << 0,01 Tachymenini Espécies 3 70 46,8 << 0,01 Uso do ambiente 1 140,6 << 0,01 Xenodontini Espécies 6 133 24,5 << 0,01 Uso do ambiente 1 0,1 = 0,75 Pseudoboini Espécies 4 97 35,9 << 0,01 Uso do ambiente 1 115,3 << 0,01

Pfla

Gbr

aH

mod

Spu

nH

pla

Lcob

Han

gLp

oeTd

orTs

trH

inf

Aas

sLr

egH

pol

Lann

Hyt

rX

new

Lfre

Hca

rLm

ilE

qui

Msu

rM

cor

Eae

sP

pli

Mfro

Cqu

iO

gui

Pni

gP

mer

Mle

mH

ydb

Hyd

g

Espécies

0

200

400

600

800

1000

1200

1400

1600

1800

2000

Com

prim

ento

rost

ro-c

loac

al (m

m)

A

SA

SA

SA

A

A

AA

AA F

F

T

T

T

T

A

AT

FT

T

A

A

FT

TT

T

A

A

F

FP

flaG

bra

Hm

odS

pun

Hpl

aLc

obH

ang

Lpoe

Tdor

Tstr

Hin

fA

ass

Lreg

Hpo

lLa

nnH

ytr

Xne

wLf

reH

car

Lmil

Equ

iM

sur

Mco

rE

aes

Ppl

iM

froC

qui

Ogu

iP

nig

Pm

erM

lem

Hyd

bH

ydg

Espécies

0

200

400

600

800

1000

1200

1400

1600

1800

2000

Com

prim

ento

rost

ro-c

loac

al (m

m)

A

SA

SA

SA

A

A

AA

AA F

F

T

T

T

T

A

AT

FT

T

Pfla

Gbr

aH

mod

Spu

nH

pla

Lcob

Han

gLp

oeTd

orTs

trH

inf

Aas

sLr

egH

pol

Lann

Hyt

rX

new

Lfre

Hca

rLm

ilE

qui

Msu

rM

cor

Eae

sP

pli

Mfro

Cqu

iO

gui

Pni

gP

mer

Mle

mH

ydb

Hyd

g

Espécies

0

200

400

600

800

1000

1200

1400

1600

1800

2000

Com

prim

ento

rost

ro-c

loac

al (m

m)

A

SA

SA

SA

A

A

AA

AA F

F

T

T

T

T

A

AT

FT

T

A

A

FT

TT

T

A

A

F

F

28

4.2.2 Forma do corpo

Os resultados da análise de componentes principais (Tabelas 4 e 5, Figura 5) sobre as

12 variáveis relativas da forma do corpo (resíduos das regressões; ver Métodos) ilustram

diferenças entre as espécies de Boinae. Da variação total dos dados (12 eixos), os dois

primeiros eixos (componentes principais) explicam 81,91% da variância (Tabela 4). O eixo 1

(56,82% da variância), ilustra um gradiente relacionado principalmente ao aumento no

diâmetro do olho, no comprimento da cauda, na largura da escama ventral (sentido dos

valores positivos), no tamanho da cabeça (comprimento, largura e altura) e robustez (massa e

circunferência do corpo) (sentido dos valores negativos). O eixo 2 (25,09% da variância)

ilustra um gradiente relacionado principalmente ao aumento das distâncias entre os olhos,

entre as narinas, entre o rostro e as narinas e entre o rostro e os olhos no sentido dos valores

negativos (Tabela 5 e Figura 5).

Boa constrictor e Eunectes murinus se destacam por apresentarem maior robustez e

tamanho relativo da cabeça. Eunectes murinus ainda difere das demais por apresentar as

narinas e os olhos relativamente mais próximos entre si, no dorso da cabeça, menor diâmetro

do olho e escama ventral mais estreita. Corallus hortulanus se destaca por apresentar,

principalmente, cauda relativamente longa e menor robustez.

Tabela 4. Autovalores e porcentagens da variância explicada e acumulada pelos primeiros sete componentes principais (eixos 1 a 7) da Análise de Componentes Principais (ACP) para as 12 variáveis relativas da forma do corpo entre as espécies de Boinae.

Eixo 1 Eixo 2 Eixo 3 Eixo 4 Eixo 5 Eixo 6 Eixo 7 Autovalores 6,82 3,01 0,59 0,54 0,31 0,21 0,15 Porcentagem 56,82 25,09 4,90 4,46 2,57 1,73 1,25 Porcentagem acumulada 56,82 81,91 86,81 91,28 93,85 95,58 96,83

29

Tabela 5. Autovetores dos primeiros sete componentes principais (eixos 1 a 7) da Análise de Componentes Principais (ACP) para as 12 variáveis relativas da forma do corpo entre as espécies de Boinae. Valores em negrito indicam os autovetores mais importantes para os dois primeiros eixos (1 e 2). Abreviações: IN = distância entre as narinas, RN = entre o rostro e as narinas, IO = entre os olhos, RO = entre o rostro e os olhos, Olho = diâmetro dos olhos, Ccab = comprimento da cabeça, Lcab = largura da cabeça, Acab = altura da cabeça, CC = comprimento da cauda, M = massa do corpo, Lev = largura da escama ventral, Circ = circunferência do corpo.

Caracteres Eixo 1 Eixo 2 Eixo 3 Eixo 4 Eixo 5 Eixo 6 Eixo 7 IN 0,21 -0,45 0,18 -0,06 -0,02 -0,27 -0,17 RN -0,14 -0,44 -0,11 0,54 0,53 0,39 0,17 IO 0,11 -0,52 0,05 0,18 -0,35 -0,23 -0,13 RO 0,24 -0,41 -0,06 -0,14 -0,14 0,03 0,11 Olho 0,32 0,05 0,64 -0,08 0,18 0,21 0,39 Ccab -0,35 -0,06 -0,06 -0,31 -0,16 0,48 -0,22 Lcab -0,32 -0,18 0,21 0,08 -0,56 0,40 0,16 Acab -0,32 -0,13 0,49 -0,12 0,33 -0,07 -0,60 CC 0,29 0,25 0,42 0,30 -0,21 0,20 -0,18 M -0,36 -0,05 0,16 -0,23 0,13 -0,19 0,26 Lev 0,30 -0,21 -0,09 -0,62 0,17 0,29 0,08 Circ -0,35 -0,07 0,22 -0,06 -0,06 -0,36 0,46

Figura 5. Diagrama de ordenação (“biplot”) dos indivíduos (pontos) e espécies de Boinae analisadas em relação a 12 variáveis relativas da forma do corpo (resíduos de regressão; setas) ao longo do 1o e 2o eixos da análise de componentes principais (ACP). As abreviações das variáveis (setas) são as mesmas da Tabela 5. Abreviações das espécies: Chor = Corallus hortulanus, Emur = Eunectes murinus, Ecen = Epicrates cenchria, Bcon = Boa constrictor. Escala dos vetores = 1.0.

-0.6

-0.4

-0.2

0

0.2

0.4

0.6

-0.6 -0.4 -0.2 0 0.2 0.4 0.6

Chor Emur Ecen Bcon

RNIO

IN

RO

Olho

Lev

Ccab

AcabLcab

CC

M

Circ

Eixo 2

Eixo 1

30

Diferenças na forma relativa do corpo entre as espécies de Elapinae também são

ilustradas pelos resultados da análise de componentes principais (Tabelas 6 e 7 e Figura 6).

Da variação total dos dados (12 eixos), os dois primeiros eixos (componentes principais)

explicam 63,79% da variância (Tabela 6). O eixo 1 (43,7% da variância), ilustra um gradiente

relacionado principalmente ao aumento na distância entre o rostro e as narinas (sentido dos

valores positivos), no tamanho da cabeça, no comprimento da cauda e na robustez (sentido

dos valores negativos). O eixo 2 (20,09% da variância) ilustra um gradiente relacionado

principalmente ao aumento nas distâncias entre os olhos, entre as narinas, entre o rostro e os

olhos, no diâmetro do olho e na largura da escama ventral no sentido dos valores positivos

(Tabela 7 e Figura 6).

As três espécies fossóreas apresentaram forma do corpo semelhante. Micrurus

surinamensis se destaca principalmente por apresentar maior robustez e maiores tamanhos

relativos de cauda e cabeça. Também é espécie que apresenta as narinas e os olhos

relativamente mais próximos entre si, no dorso da cabeça.

Tabela 6. Autovalores e porcentagens da variância explicada e acumulada pelos primeiros sete componentes principais (eixos 1 a 7) da Análise de Componentes Principais (ACP) para as 12 variáveis relativas da forma do corpo entre espécies de Elapinae.


31

Tabela 7. Autovetores dos primeiros sete componentes principais (eixos 1 a 7) da Análise de Componentes Principais (ACP) para as 12 variáveis relativas da forma do corpo entre espécies de Elapinae. Valores em negrito indicam os autovetores mais importantes para os dois primeiros eixos (1 e 2). As abreviações das variáveis são as mesmas da Tabela 5.

Caracteres Eixo 1 Eixo 2 Eixo 3 Eixo 4 Eixo 5 Eixo 6 Eixo 7 IN 0,22 0,44 -0,13 0,07 0,43 0,05 -0,34 RN 0,28 0,22 -0,25 0,36 0,11 -0,66 0,41 IO 0,14 0,53 0,11 0,04 0,24 0,43 -0,05 RO 0,04 0,37 -0,34 0,27 -0,77 0,16 -0,14 Olho -0,09 0,39 0,14 -0,71 -0,21 -0,46 -0,18 Ccab -0,39 0,09 0,23 0,11 -0,07 0,06 0,30 Lcab -0,40 0,09 0,05 0,18 -0,03 0,05 -0,03 Acab -0,40 0,14 -0,02 0,08 0,06 0,00 0,07 CC -0,34 -0,15 -0,15 0,30 0,13 -0,32 -0,69 M -0,35 0,17 -0,33 -0,08 0,18 0,04 0,18 Lev -0,06 0,25 0,72 0,34 -0,05 -0,20 -0,00 Circ -0,36 0,17 -0,26 -0,12 0,18 -0,01 0,24

Figura 6. Diagrama de ordenação (“biplot”) dos indivíduos (pontos) e espécies de Elapinae analisadas em relação a 12 variáveis relativas da forma do corpo (resíduos de regressão; setas) ao longo do 1o e 2o eixos da análise de componentes principais (ACP). As abreviações das espécies são as mesmas da Figura 4. As abreviações das variáveis (setas) são as mesmas da Tabela 5. Escala dos vetores = 1.0.

-0.6

-0.4

-0.2

0

0.2

0.4

0.6

-0.6 -0.4 -0.2 0 0.2 0.4 0.6

Mcor Mlem Msur Mfro

IO

INRO

RN

CC

MCircAcabCcabLcab

Lev

Olho

Eixo 2

Eixo 1

32

Os resultados da análise de componentes principais (Tabelas 8 e 9) sobre as 12

variáveis relativas ilustram diferenças na forma relativa do corpo entre espécies (Figura 7),

grupos filogenéticos (Figura 8) e grupos de espécies (quanto ao uso do ambiente) de

Xenodontinae (Figura 9). Nas figuras 8 e 9 os pontos relativos aos indivíduos não estão

representados. Da variação total dos dados (12 eixos), os dois primeiros eixos (componentes

principais) explicam 72,34% da variância (Tabela 8). O eixo 1 (45,87% da variância), ilustra

um gradiente relacionado principalmente ao aumento no tamanho da cabeça, no comprimento

da cauda e na robustez no sentido dos valores negativos. O eixo 2 (26,47% da variância)

ilustra um gradiente relacionado principalmente ao aumento das distâncias entre as narinas,

entre os olhos, entre o rostro e as narinas, entre o rostro e os olhos, no diâmetro do olho e na

largura da escama ventral no sentido dos valores positivos (Tabela 9 e Figuras 7, 8 e 9).

Pelo menos quatro grupos de espécies apresentaram características próprias de

morfologia. Em um dos grupos estão as serpentes fossóreas de Elapomorphini, com cabeça e

cauda relativamente pequena e menor massa, circunferência do corpo e diâmetro relativo do

olho (Figuras 7, 8 e 9).

Outro grupo comporta as espécies aquáticas de Hydropsini, com as narinas e os olhos

relativamente mais próximos entre si e em posição mais anterior no dorso da cabeça (Figuras

7 e 8). Em relação à maioria das outras espécies, essas serpentes também apresentaram maior

robustez e tamanho relativo da cabeça, bem como menor largura relativa da escama ventral.

Hydrops triangularis ficou em posição intermediária entre as outras espécies de Hydropsini e

os representantes de Elapomorphini (Figura 7). Gomesophis brasiliensis e Ptychophis

flavovirgatus (aquáticas) também apresentam as narinas e os olhos relativamente mais

próximos entre si, maior robustez e menor largura relativa da escama ventral, diferindo dos

representantes terrícolas de Tachymenini (Figura 7).

33

Um terceiro grupo comporta as espécies terrícolas, aquáticas e a semi-aquática

(Sordellina punctata) com morfologia generalizada, incluindo os representantes de

Pseudoboini e Xenodontini (Figuras 7, 8 e 9).

O último grupo inclui as duas espécies de Hydrodynastes, Thamnodynastes strigatus e

Heterodon platyrhinus, com cabeça maior e maior robustez relativa em comparação às

espécies terrícolas, aquáticas e a semi-aquática mencionada acima (Figuras 7, 8 e 9).

Tabela 8. Autovalores e porcentagens da variância explicada e acumulada pelos primeiros sete componentes principais (eixos 1 a 7) da Análise de Componentes Principais (ACP) para as 12 variáveis relativas de forma do corpo entre espécies de Xenodontinae.


Tabela 9. Autovetores dos primeiros sete componentes principais (eixos 1 a 7) da Análise de Componentes Principais (ACP) para as 12 variáveis relativas de forma do corpo entre espécies de Xenodontinae. Valores em negrito indicam os autovetores mais importantes para os dois primeiros eixos (1 e 2). As abreviações das variáveis são as mesmas da Tabela 5.

Caracteres Eixo 1 Eixo 2 Eixo 3 Eixo 4 Eixo 5 Eixo 6 Eixo 7 IN 0,31 0,34 0,12 0,03 -0,13 0,09 0,07 RN 0,25 0,35 0,30 0,11 0,11 -0,12 -0,73 IO 0,26 0,31 0,31 -0,26 -0,32 0,42 0,40 RO 0,22 0,41 -0,06 -0,32 -0,11 -0,45 0,01 Olho -0,05 0,37 -0,50 -0,36 0,59 0,35 -0,03 Ccab -0,37 0,22 0,00 0,27 -0,12 0,16 -0,17 Lcab -0,37 0,20 0,08 0,10 -0,22 0,31 -0,06 Acab -0,36 0,25 0,13 0,07 -0,04 0,22 -0,11 CC -0,28 0,22 -0,46 -0,12 -0,45 -0,35 0,01 M -0,31 0,11 0,47 -0,08 0,47 -0,30 0,33 Lev 0,14 0,37 -0,19 0,72 0,16 -0,16 0,38 Circ -0,36 0,15 0,23 -0,24 -0,04 -0,26 0,05

34

Figura 7. Diagrama de ordenação (“biplot”) dos indivíduos (pontos) e espécies de Xenodontinae analisadas em relação a 12 variáveis relativas de forma do corpo (resíduos de regressão; setas) ao longo do 1o e 2o eixos da análise de componentes principais (ACP). As abreviações das espécies são as mesmas da Figura 4. As abreviações das variáveis (setas) são as mesmas da Tabela 5. Escala dos vetores = 0.5.

-0.25

-0.2

-0.15

-0.1

-0.05

0

0.05

0.1

0.15

0.2

0.25

-0.25 -0.2 -0.15 -0.1 -0.05 0 0.05 0.1 0.15 0.2 0.25

Aass Pmer Equi Hmod Hcar Hinf Hang Hpol Hytr Ppli Spun Cqui Pnig Ogui Hydb

Hydg Tstr Tdor Pfla Gbra Xnew Eaes Lreg Lpoe Lmil Lcob Lfre Lann Hpla

LevRO

RN IOIN

Olho

CCAcab

CcabLcab

CircM

Eixo 1

Eixo 2

35

Figura 8. Diagrama de ordenação (“biplot”) dos grupos filogenéticos (polígonos) de Xenodontinae em relação a 12 variáveis relativas de forma do corpo (resíduos de regressão; setas) ao longo do 1o e 2o eixos da análise de componentes principais (ACP). ▬▬ = Hydropsini; ... = Elapomorphini; --- = Tachymenini; ▬ . ▬ = Pseudoboini; ▬▬- = Xenodontini; ... = Hydrodynastes; --- = Heterodon platyrhinus; ▬▬ = Leptodeira annulata; ▬ .. ▬ = Sordellina punctata. As abreviações das variáveis (setas) são as mesmas da Tabela 5. Escala dos vetores = 0.5.

-0.25

-0.2

-0.15

-0.1

-0.05

0

0.05

0.1

0.15

0.2

0.25

-0.25 -0.2 -0.15 -0.1 -0.05 0 0.05 0.1 0.15 0.2 0.25

LevRO

RN IO IN

Olho

CCAcab

CcabLcab

CircM

Eixo 2

Eixo 1

36

Figura 9. Diagrama de ordenação (“biplot”) dos grupos ecológicos (tipo de ambiente utilizado; polígonos) de Xenodontinae em relação a 12 variáveis relativas de forma do corpo (resíduos de regressão; setas) ao longo do 1o e 2o eixos da análise de componentes principais (ACP). ▬▬ = serpentes aquáticas; .... = serpentes fossóreas; ▬▬ = serpentes terrícolas; --- = Serpentes semi-aquáticas. As abreviações das variáveis (setas) são as mesmas da Tabela 5. Escala dos vetores = 0.5.

-0.25

-0.2

-0.15

-0.1

-0.05

0

0.05

0.1

0.15

0.2

0.25

-0.25 -0.2 -0.15 -0.1 -0.05 0 0.05 0.1 0.15 0.2 0.25

LevRO

RN IO IN

Olho

CCAcab

CcabLcab

CircM

Eixo 2

Eixo 1

37

As distribuições das 12 variáveis relativas da forma do corpo entre as espécies de

Boinae estão ilustradas nas figuras 10 a 13. A análise de covariância detectou diferenças

significativas entre espécies e entre aquelas de diferentes hábitos (uso do ambiente) para todas

as variáveis (Tabelas 10 a 21). As distâncias entre as narinas, entre os olhos, entre o rostro e

as narinas, entre o rostro e os olhos e a largura da escama ventral são significativamente

menores em Eunectes murinus. Boa constrictor e Eunectes murinus não diferiram quanto ao

tamanho da cabeça (comprimento, largura e altura) ou robustez (massa e circunferência).

Corallus hortulanus apresentou menor cabeça e robustez. Eunectes murinus e Epicrates

cenchria não diferiram em relação ao diâmetro do olho e comprimento da cauda. A cauda e o

diâmetro do olho são significativamente maiores em Corallus hortulanus e menores em Boa

constrictor.

Para as espécies de Elapinae, as distribuições das 12 variáveis relativas da forma do

corpo estão ilustradas nas figuras 14 a 17. Diferenças significativas entre espécies e entre

aquelas de diferentes hábitos foram encontradas para a maioria das variáveis (Tabelas 10 a

21). Micrurus surinamensis apresentou menores distâncias entre as narinas, entre os olhos e

entre o rostro e as narinas. A distância entre o rostro e os olhos não diferiu entre as espécies

ou entre espécies de diferentes hábitos. A largura da escama ventral e o diâmetro do olho,

embora sejam distintas entre espécies, não diferiram significativamente entre a espécie

aquática e as fossóreas. Micrurus surinamensis diferiu significativamente das outras espécies

em relação à robustez, tamanho de cabeça e comprimento de cauda.

A forma do corpo também diferiu entre as espécies de Xenodontinae analisadas. Para

essas espécies, as distribuições das 12 variáveis relativas da forma do corpo estão ilustradas

nas figuras 18 a 21. Os resultados das análises de covariância, nas comparações entre espécies

e entre espécies de diferentes hábitos, revelam diferenças significativas para a maioria das

variáveis (Tabelas 10 a 21).

38

As distâncias entre as narinas, entre os olhos, entre o rostro e as narinas, entre o rostro

e os olhos e a largura da escama ventral foram, em geral, significativamente menores em

espécies aquáticas. Representantes de Hydropsini (todos aquáticos) foram comparados com

Heterodon platyrhinus, Leptodeira annulata, espécies de Pseudoboini (terrícolas) e

Elapomorphini (fossóreas) e apresentaram menores valores para essas variáveis. Espécies

aquáticas e terrícolas, dentro de Tachymenini, apenas não diferiram em relação à distância

entre o rostro e as narinas. Espécies aquáticas e terrícolas, dentro de Xenodontini, apenas não

diferiram em relação à distância entre o rostro e os olhos. As espécies de Hydrodynastes

(semi-aquáticas) somente diferiram das espécies de Pseudoboini (grupo mais próximo na

filogenia) para a distância entre os olhos.

A massa e circunferência do corpo foram, em geral, significativamente maiores nas

espécies aquáticas. A circunferência do corpo apenas não diferiu entre serpentes aquáticas e

terrícolas dentro de Xenodontini. As duas Hydrodynastes são mais robustas que os

representantes de Pseudoboini analisados.

O tamanho da cabeça (comprimento, largura e altura) foi muito variável entre as

espécies de Xenodontinae. Os representantes de Hydropsini apresentaram, em geral, cabeça

maior e diferiram significativamente em comparação a Heterodon platyrhinus, Leptodeira

annulata, espécies de Pseudoboini e Elapomorphini. Espécies terrícolas de Tachymenini

apresentaram cabeça maior em comparação às aquáticas, talvez devido a Gomesophis

brasiliensis possuir cabeça extremamente pequena. Espécies aquáticas e terrícolas, dentro de

Xenodontini, não diferiram em relação ao tamanho da cabeça, embora diferenças entre

espécie sejam evidentes. As duas Hydrodynastes tem cabeça maior que os Pseudoboini

analisados.

O diâmetro do olho também foi variável e significativamente diferente entre espécies e

entre aquelas de diferentes hábitos. Os representantes de Hydropsini apresentaram olho de

39

diâmetro intermediário aos representantes de Elapomorphini (menor diâmetro) e Pseudoboini,

Heterodon platyrhinus e Leptodeira annulata (maior diâmetro). O diâmetro do olho foi

significativamente menor nas espécies aquáticas dentro de Tachymenini e Xenodontini. As

duas Hydrodynastes também apresentaram olho menor que os Pseudoboini analisados.

O comprimento da cauda é maior nos representantes de Hydropsini e Hydrodynastes

em comparação a espécies terrícolas (comprimento de cauda intermediário) e fossóreas (cauda

curta). Essa variável não diferiu significativamente entre espécies aquáticas e terrícolas dentro

de Tachymenini e Xenodontini.

40

Figura 10. Variação da distância relativa entre as narinas (a), entre o rostro e as narinas (b) e entre os olhos (c) para as espécies de Boinae analisadas. Linhas dentro das caixas = médias; caixas = desvio-padrão; barras verticais = valores mínimos e máximos. Acima das espécies é indicado o tipo de ambiente utilizado: A = aquático; Ar = arbóreo; T = terrícola. As abreviações das espécies são as mesmas da Figura 5.

Emur Ecen Bcon ChorEspécies

-0,5

-0,4

-0,3

-0,2

-0,1

0,0

0,1

0,2

0,3

0,4

0,5

Dis

tânc

ia re

lativ

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tre a

s na

rinas

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)A

T T

Ar(a)

Emur Ecen Chor BconEspécies

-0,5

-0,4

-0,3

-0,2

-0,1

0,0

0,1

0,2

0,3

0,4

0,5

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tânc

ia r

elat

iva

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o r

ostro

e a

s na

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(RN

)

T

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tânc

ia re

lativ

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tre o

s ol

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(IO)

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-0,5

-0,4

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0,0

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tânc

ia re

lativ

a en

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rinas

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0,2

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0,4

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tânc

ia re

lativ

a en

tre a

s na

rinas

(IN

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T T

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-0,5

-0,4

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-0,2

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0,1

0,2

0,3

0,4

0,5

Dis

tânc

ia r

elat

iva

entre

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ostro

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s na

rinas

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-0,5

-0,4

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-0,2

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0,1

0,2

0,3

0,4

0,5

Dis

tânc

ia r

elat

iva

entre

o r

ostro

e a

s na

rinas

(RN

)

T

TA Ar

(b)


-0,4

-0,3

-0,2

-0,1

0,0

0,1

0,2

0,3

0,4

Dis

tânc

ia re

lativ

a en

tre o

s ol

hos

(IO)

T

TA

Ar(c)


-0,4

-0,3

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0,0

0,1

0,2

0,3

0,4

Dis

tânc

ia re

lativ

a en

tre o

s ol

hos

(IO)

T

TA

Ar(c)

41

Figura 11. Variação da distância relativa entre o rostro e os olhos (a), no diâmetro do olho (b) e no comprimento relativo da cauda (c) para as espécies de Boinae analisadas. Linhas dentro das caixas = médias; caixas = desvio-padrão; barras verticais = valores mínimos e máximos. Acima das espécies é indicado o tipo de ambiente utilizado: A = aquático; Ar = arbóreo; T = terrícola. As abreviações das espécies são as mesmas da Figura 5.


-0,4

-0,3

-0,2

-0,1

0,0

0,1

0,2

0,3

0,4

Dis

tânc

ia re

lativ

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tre o

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T T

A

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Bcon Emur Ecen ChorEspécies

-0,5

-0,4

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0,0

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0,2

0,3

0,4

0,5

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T

A

Ar(e)


-0,8

-0,6

-0,4

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0,4

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prim

ento

rela

tivo

da c

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(CC

) T

T

A

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-0,4

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lativ

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tre o

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0,2

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Dis

tânc

ia re

lativ

a en

tre o

rost

ro e

os

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Ar(d)


-0,5

-0,4

-0,3

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0,0

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0,3

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T

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-0,5

-0,4

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0,1

0,2

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0,4

0,5

Diâ

met

ro re

lativ

o do

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o T

T

A

Ar(e)


-0,8

-0,6

-0,4

-0,2

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0,2

0,4

0,6

Com

prim

ento

rela

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(CC

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T

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-0,8

-0,6

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0,2

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Com

prim

ento

rela

tivo

da c

auda

(CC

) T

T

A

Ar(f)

(a)

(b)

(c)

42

Figura 12. Variação do comprimento (a), largura (b) e altura relativa da cabeça (c) para as espécies de Boinae analisadas. Linhas dentro das caixas = médias; caixas = desvio-padrão; barras verticais = valores mínimos e máximos. Acima das espécies é indicado o tipo de ambiente utilizado: A = aquático; Ar = arbóreo; T = terrícola. As abreviações das espécies são as mesmas da Figura 5.

Chor Ecen Emur BconEspécies

-0,4

-0,3

-0,2

-0,1

0,0

0,1

0,2

0,3

0,4

Com

prim

ento

rela

tivo

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T

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(b)


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Com

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0,1

0,2

0,3

0,4

Com

prim

ento

rela

tivo

da c

abeç

a (C

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T

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0,3

0,4

Larg

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rela

tiva

da c

abeç

a (L

cab)

A T

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(b)


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A

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-0,3

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0,1

0,2

0,3

0,4

Altu

ra re

lativ

a da

cab

eça

(Aca

b)

A

TT

Ar

(c)

43

Figura 13. Variação da largura relativa da escama ventral (a), da circunferência (b) e da massa relativa do corpo (c) para as espécies de Boinae analisadas. Linhas dentro das caixas = médias; caixas = desvio-padrão; barras verticais = valores mínimos e máximos. Acima das espécies é indicado o tipo de ambiente utilizado: A = aquático; Ar = arbóreo; T = terrícola. As abreviações das espécies são as mesmas da Figura 5.

Emur Bcon Ecen ChorEspécies

-0,7

-0,6

-0,5

-0,4

-0,3

-0,2

-0,1

0,0

0,1

0,2

0,3

0,4

0,5

Larg

ura

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0,4

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Chor Ecen Bcon EmurEspécies

-1,4-1,2-1,0-0,8-0,6-0,4-0,20,00,20,40,60,81,01,21,4

Mas

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)

A

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0,0

0,1

0,2

0,3

0,4

0,5

Larg

ura

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tiva

da e

scam

a ve

ntra

l (Le

v)

A

TT

Ar(d)


-0,7

-0,6

-0,5

-0,4

-0,3

-0,2

-0,1

0,0

0,1

0,2

0,3

0,4

0,5

Larg

ura

rela

tiva

da e

scam

a ve

ntra

l (Le

v)

A

TT

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-0,5

-0,4

-0,3

-0,2

-0,1

0,0

0,1

0,2

0,3

0,4

0,5

Circ

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lativ

a (C

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Ar

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-0,5

-0,4

-0,3

-0,2

-0,1

0,0

0,1

0,2

0,3

0,4

0,5

Circ

unfe

rênc

ia re

lativ

a (C

irc)

A TT

Ar

(e)


-1,4-1,2-1,0-0,8-0,6-0,4-0,20,00,20,40,60,81,01,21,4

Mas

sa re

lativ

a (M

)

A

T

Ar

T(f)


-1,4-1,2-1,0-0,8-0,6-0,4-0,20,00,20,40,60,81,01,21,4

Mas

sa re

lativ

a (M

)

A

T

Ar

T(f)

(a)

(b)

(c)

Kg

Kg

Kg

Kg

44

Figura 14. Variação da distância relativa entre as narinas (a), entre o rostro e as narinas (b) e entre os olhos (c) para as espécies de Elapinae analisadas. Linhas dentro das caixas = médias; caixas = desvio-padrão; barras verticais = valores mínimos e máximos. Acima das espécies é indicado o tipo de ambiente utilizado: A = aquático; F = fossóreo. As abreviações das espécies são as mesmas da Figura 4.

Msur Mlem Mcor MfroEspécies

-0 ,4

-0 ,3

-0 ,2

-0 ,1

0 ,0

0 ,1

0 ,2

Dis

tânc

ia re

lativ

a en

tre

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arin

as (I

N) F

F FA(a)

Msur Mcor Mfro MlemEspécies

-0,6

-0,5

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F

F

F

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(c)

45

Figura 15. Variação da distância relativa entre o rostro e os olhos (a), do diâmetro do olho (b) e do comprimento relativo da cauda (c) para as espécies de Elapinae analisadas. Linhas dentro das caixas = médias; caixas = desvio-padrão; barras verticais = valores mínimos e máximos. Acima das espécies é indicado o tipo de ambiente utilizado: A = aquático; F = fossóreo. As abreviações das espécies são as mesmas da Figura 4.

Msur Mcor Mlem MfroEspécies

-0,16-0,14-0,12-0,10-0,08-0,06-0,04-0,020,000,020,040,060,080,10

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(a)

(b)

(c)

46

Figura 16. Variação no comprimento (a), largura (b) e altura relativa da cabeça (c) para as espécies de Elapinae analisadas. Linhas dentro das caixas = médias; caixas = desvio-padrão; barras verticais = valores mínimos e máximos. Acima das espécies é indicado o tipo de ambiente utilizado: A = aquático; F = fossóreo. As abreviações das espécies são as mesmas da Figura 4.

Mlem Mcor Mfro MsurEspécies

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47

Figura 17. Variação na largura relativa da escama ventral (a), circunferência (b) e massa relativa do corpo (c) para as espécies de Elapinae analisadas. Linhas dentro das caixas = médias; caixas = desvio-padrão; barras verticais = valores mínimos e máximos. Acima das espécies é indicado o tipo de ambiente utilizado: A = aquático; F = fossóreo. As abreviações das espécies são as mesmas da Figura 4.

Msur Mlem Mfro McorEspécies

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Kg

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48

Figura 18. Variação da distância relativa entre as narinas (a), entre o rostro e as narinas (b) e entre os olhos (c) para as espécies de Xenodontinae analisadas. Linhas dentro das caixas = médias; caixas = desvio-padrão; barras verticais = valores mínimos e máximos. Acima das espécies é indicado o tipo de ambiente utilizado: A = aquático; SA = semi-aquático; T = terrícola, F = fossóreo. As abreviações das espécies são as mesmas da Figura 4.

Ppl

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(a)

(b)

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49

Figura 19. Variação da distância relativa entre o rostro e os olhos (a), no diâmetro do olho (b) e no comprimento relativo da cauda (c) para as espécies de Xenodontinae analisadas. Linhas dentro das caixas = médias; caixas = desvio-padrão; barras verticais = valores mínimos e máximos. Acima das espécies é indicado o tipo de ambiente utilizado: A = aquático; SA = semi-aquático; T = terrícola, F = fossóreo. As abreviações das espécies são as mesmas da Figura 4.

Ppl

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(b)

(c)

50

Figura 20. Variação no comprimento (a), largura (b) e altura relativa da cabeça (c) para as espécies de Xenodontinae analisadas. Linhas dentro das caixas = médias; caixas = desvio-padrão; barras verticais = valores mínimos e máximos. Acima das espécies é indicado o tipo de ambiente utilizado: A = aquático; SA = semi-aquático; T = terrícola, F = fossóreo. As abreviações das espécies são as mesmas da Figura 4.

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51

Figura 21. Variação da largura relativa da escama ventral (a), circunferência (b) e massa relativa do corpo (c) para as espécies de Xenodontinae analisadas. Linhas dentro das caixas = médias; caixas = desvio-padrão; barras verticais = valores mínimos e máximos. Acima das espécies é indicado o tipo de ambiente utilizado: A = aquático; SA = semi-aquático; T = terrícola, F = fossóreo. As abreviações das espécies são as mesmas da Figura 4.

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po (M

)

A

SA

(c) T

A

F

T A

A

A T

A

T

SA

T

A

TT

SA

T

A

A

AT

T

A

T F

A

F

Kg

Kg

Kg

Kg

52

Tabela 10. Resultados da análise de covariância para as comparações da distância entre as narinas (IN) entre espécies e entre espécies de hábitos distintos (aquático, terrícola e/ou semi-aquático) em cada grupo analisado.

Grupos comparados df N F P Boinae Espécies 3 86 134,2 << 0,01 Uso do ambiente 2 183,1 << 0,01 Elapinae Espécies 3 88 35,1 << 0,01 Uso do ambiente 1 85,0 << 0,01 Xenodontinae Espécies 28 514 341,1 << 0,01 Uso do ambiente 3 161,5 << 0,01 Hydropsini Espécies 15 270 361,1 << 0,01 Uso do ambiente 3 741,7 << 0,01 Tachymenini Espécies 3 68 24,7 << 0,01 Uso do ambiente 1 65,5 << 0,01 Xenodontini Espécies 6 130 59,7 << 0,01 Uso do ambiente 1 6,1 < 0,05 Pseudoboini Espécies 4 97 42,0 << 0,01 Uso do ambiente 1 0,6 = 0,42

Tabela 11. Resultados da análise de covariância para as comparações da distância entre o rostro e as narinas (RN) entre espécies e entre espécies de hábitos distintos (aquático, terrícola e/ou semi-aquático) em cada grupo analisado.

Grupos comparados df N F P Boinae Espécies 3 86 43,1 << 0,01 Uso do ambiente 2 11,9 << 0,01 Elapinae Espécies 3 88 37,0 << 0,01 Uso do ambiente 1 98,3 << 0,01 Xenodontinae Espécies 28 514 67,9 << 0,01 Uso do ambiente 3 56,9 << 0,01 Hydropsini Espécies 15 270 73,77 << 0,01 Uso do ambiente 3 198,8 << 0,01 Tachymenini Espécies 3 68 1,3 = 0,28 Uso do ambiente 1 0,7 = 0,41 Xenodontini Espécies 6 130 9,7 << 0,01 Uso do ambiente 1 6,4 < 0,05 Pseudoboini Espécies 4 97 22,8 << 0,01 Uso do ambiente 1 1,1 = 0,30

53

Tabela 12. Resultados da análise de covariância para as comparações da distância entre os olhos (IO) entre espécies e entre espécies de hábitos distintos (aquático, terrícola e/ou semi-aquático) em cada grupo analisado.

Grupos comparados df N F P Boinae Espécies 3 86 195,3 << 0,01 Uso do ambiente 2 80,0 << 0,01 Elapinae Espécies 3 88 41,1 << 0,01 Uso do ambiente 1 33,8 << 0,01 Xenodontinae Espécies 28 514 86,5 << 0,01 Uso do ambiente 3 122,8 << 0,01 Hydropsini Espécies 15 270 77,0 << 0,01 Uso do ambiente 3 118,0 << 0,01 Tachymenini Espécies 3 68 16,0 << 0,01 Uso do ambiente 1 37,0 << 0,01 Xenodontini Espécies 6 130 42,6 << 0,01 Uso do ambiente 1 7,9 < 0,05 Pseudoboini Espécies 4 97 35,8 << 0,01 Uso do ambiente 1 48,7 << 0,01

Tabela 13. Resultados da análise de covariância para as comparações da distância entre o rostro e os olhos (RO) entre espécies e entre espécies de hábitos distintos (aquático, terrícola e/ou semi-aquático) em cada grupo analisado.

Grupos comparados df N F P Boinae Espécies 3 86 337,1 << 0,01 Uso do ambiente 2 452,8 << 0,01 Elapinae Espécies 3 88 1,1 = 0,37 Uso do ambiente 1 0,3 = 0,59 Xenodontinae Espécies 28 514 55,5 << 0,01 Uso do ambiente 3 78,1 << 0,01 Hydropsini Espécies 15 270 56,4 << 0,01 Uso do ambiente 3 149,3 << 0,01 Tachymenini Espécies 3 68 4,7 < 0,01 Uso do ambiente 1 7,8 < 0,01 Xenodontini Espécies 6 130 2,4 < 0,05 Uso do ambiente 1 1,1 = 0,30 Pseudoboini Espécies 4 97 15,2 << 0,01 Uso do ambiente 1 2,8 = 0,10

54

Tabela 14. Resultados da análise de covariância para as comparações do diâmetro do olho entre espécies e entre espécies de hábitos distintos (aquático, terrícola e/ou semi-aquático) em cada grupo analisado.

Grupos comparados df N F P Boinae Espécies 3 86 136,3 << 0,01 Uso do ambiente 2 83,9 << 0,01 Elapinae Espécies 3 88 13,4 << 0,01 Uso do ambiente 1 1,9 = 0,18 Xenodontinae Espécies 28 514 122,6 << 0,01 Uso do ambiente 3 266,3 << 0,01 Hydropsini Espécies 15 270 122,6 << 0,01 Uso do ambiente 3 161,6 << 0,01 Tachymenini Espécies 3 68 3,0 < 0,05 Uso do ambiente 1 6,0 < 0,05 Xenodontini Espécies 6 130 29,0 << 0,01 Uso do ambiente 1 58,1 << 0,01 Pseudoboini Espécies 4 97 6,0 < 0,01 Uso do ambiente 1 7,9 < 0,01

Tabela 15. Resultados da análise de covariância para as comparações do comprimento da cauda (CC) entre espécies e entre espécies de hábitos distintos (aquático, terrícola e/ou semi-aquático) em cada grupo analisado.

Grupos comparados df N F P Boinae Espécies 3 86 444,5 << 0,01 Uso do ambiente 2 118,5 << 0,01 Elapinae Espécies 3 88 270,2 << 0,01 Uso do ambiente 1 122,7 << 0,01 Xenodontinae Espécies 28 514 402,5 << 0,01 Uso do ambiente 3 219,2 << 0,01 Hydropsini Espécies 15 270 477,4 << 0,01 Uso do ambiente 3 302,6 << 0,01 Tachymenini Espécies 3 68 127,8 << 0,01 Uso do ambiente 1 1,0 = 0,31 Xenodontini Espécies 6 130 228,0 << 0,01 Uso do ambiente 1 0,16 = 0,69 Pseudoboini Espécies 4 97 59,6 << 0,01 Uso do ambiente 1 69,5 << 0,01

55

Tabela 16. Resultados da análise de covariância para as comparações do comprimento da cabeça (Ccab) entre espécies e entre espécies de hábitos distintos (aquático, terrícola e/ou semi-aquático) em cada grupo analisado.

Grupos comparados df N F P Boinae Espécies 3 86 114,6 << 0,01 Uso do ambiente 2 72,6 << 0,01 Elapinae Espécies 3 88 162,5 << 0,01 Uso do ambiente 1 172,9 << 0,01 Xenodontinae Espécies 28 514 210,4 << 0,01 Uso do ambiente 3 94,2 << 0,01 Hydropsini Espécies 15 270 229,1 << 0,01 Uso do ambiente 3 103,2 << 0,01 Tachymenini Espécies 3 68 115,6 << 0,01 Uso do ambiente 1 14,3 << 0,01 Xenodontini Espécies 6 130 102,9 << 0,01 Uso do ambiente 1 2,0 = 0,16 Pseudoboini Espécies 4 97 191,9 << 0,01 Uso do ambiente 1 306,1 << 0,01

Tabela 17. Resultados da análise de covariância para as comparações da largura da cabeça (Lcab) entre espécies e entre espécies de hábitos distintos (aquático, terrícola e/ou semi-aquático) em cada grupo analisado.

Grupos comparados df N F P Boinae Espécies 3 86 80,3 << 0,01 Uso do ambiente 2 17,6 << 0,01 Elapinae Espécies 3 88 101,0 << 0,01 Uso do ambiente 1 190,9 << 0,01 Xenodontinae Espécies 28 514 135,7 << 0,01 Uso do ambiente 3 89,7 << 0,01 Hydropsini Espécies 15 270 152,7 << 0,01 Uso do ambiente 3 115,1 << 0,01 Tachymenini Espécies 3 68 75,0 << 0,01 Uso do ambiente 1 7,6 < 0,05 Xenodontini Espécies 6 130 37,2 << 0,01 Uso do ambiente 1 0,2 = 0,67 Pseudoboini Espécies 4 97 214,5 << 0,01 Uso do ambiente 1 431,5 << 0,01

56

Tabela 18. Resultados da análise de covariância para as comparações da altura da cabeça (Acab) entre espécies e entre espécies de hábitos distintos (aquático, terrícola e/ou semi-aquático) em cada grupo analisado.


Tabela 19. Resultados da análise de covariância para as comparações da largura da escama ventral (Lev) entre espécies e entre espécies de hábitos distintos (aquático, terrícola e/ou semi-aquático) em cada grupo analisado.

Grupos comparados df N F P Boinae Espécies 3 86 123,4 << 0,01 Uso do ambiente 2 90,5 << 0,01 Elapinae Espécies 3 88 22,1 << 0,01 Uso do ambiente 1 0,1 = 0,70 Xenodontinae Espécies 28 514 37,5 << 0,01 Uso do ambiente 3 81,5 << 0,01 Hydropsini Espécies 15 270 48,7 << 0,01 Uso do ambiente 3 75,4 << 0,01 Tachymenini Espécies 3 68 31,6 << 0,01 Uso do ambiente 1 84,8 << 0,01 Xenodontini Espécies 6 130 5,7 << 0,01 Uso do ambiente 1 23,1 << 0,01 Pseudoboini Espécies 4 97 2,4 = 0,06 Uso do ambiente 1 1,3 = 0,27

57

Tabela 20. Resultados da análise de covariância para as comparações da circunferência do corpo (Circ) entre espécies e entre espécies de hábitos distintos (aquático, terrícola e/ou semi-aquático) em cada grupo analisado.


Tabela 21. Resultados da análise de covariância para as comparações massa do corpo (M) entre espécies e entre espécies de hábitos distintos (aquático, terrícola e/ou semi-aquático) em cada grupo analisado.

Grupos comparados df N F P Boinae Espécies 3 86 150,6 << 0,01 Uso do ambiente 2 107,8 << 0,01 Elapinae Espécies 3 88 23,4 << 0,01 Uso do ambiente 1 60,2 << 0,01 Xenodontinae Espécies 28 514 53,7 << 0,01 Uso do ambiente 3 58,2 << 0,01 Hydropsini Espécies 15 270 49,0 << 0,01 Uso do ambiente 3 33,5 << 0,01 Tachymenini Espécies 3 68 16,9 << 0,01 Uso do ambiente 1 7,4 < 0,05 Xenodontini Espécies 6 130 28,6 << 0,01 Uso do ambiente 1 9,2 << 0,01 Pseudoboini Espécies 4 97 59,3 << 0,01 Uso do ambiente 1 191,2 << 0,01

58

4.2.3 Posição e espaço ocupado pela ninhada e fecundidade

Dados de posição e espaço ocupado pela ninhada, bem como fecundidade, foram

obtidos para 160 indivíduos de 28 espécies de Elapinae e Xenodontinae (Tabela 22). Dentro

de Elapinae, embora comparações estatísticas não sejam possíveis devido ao pequeno número

amostral, Micrurus surinamensis apresentou fecundidade e comprimento relativo da ninhada

semelhante ao das outras espécies, porém a ninhada nessa espécie ocupa posição mais anterior

no corpo da fêmea (Figura 23).

Dentro de Xenodontinae, espécies aquáticas e terrícolas diferiram significativamente

em relação à posição ocupada pela ninhada (Figura 22 e Tabela 23), a qual está situada mais

posteriormente nas serpentes aquáticas. Essas espécies não diferiram em relação à

fecundidade ou comprimento relativo da ninhada (Figura 22 e Tabela 23). Xenodontíneos

fossóreos (não incluídos nos testes devido ao pequeno número amostral) apresentaram

ninhadas menores e que ocuparam, em média, apenas 24% do corpo das fêmeas. Serpentes

semi-aquáticas (também não incluídas nos testes) apresentaram ninhadas de tamanho e

posição intermediária a espécies aquáticas e terrícolas (Figura 22).

Em comparação aos representantes de Pseudoboini e Leptodeira annulata (todos

terrícolas), as espécies de Hydropsini (todas aquáticas) apresentaram maior fecundidade e

comprimento relativo da ninhada (Figura 26 e Tabela 23). A ninhada dos Hydropsini também

tende a se estender para a região posterior do corpo (Figura 26 e Tabela 23). Hydrodynastes

gigas (não incluída nos testes) apresentou ninhadas relativamente maiores, que se estendem

para a região anterior do corpo, em comparação aos representantes de Pseudoboini analisados

(Figura 26). Dentro de Xenodontini e Tachymenini, embora distinções sejam evidentes entre

as espécies (Figuras 24 e 25), serpentes aquáticas e terrícolas apresentaram fecundidade e

comprimento relativo da ninhada semelhante e não variaram significativamente em nenhuma

das características testadas (Tabela 23).

59

Tabela 22. Valores médios do comprimento rostro-cloacal (CRCm), fecundidade (Fec) e das razões obtidas, em relação ao CRC, para o comprimento anterior à ninhada (CAN), comprimento da ninhada (CN) e comprimento posterior à ninhada (CPN) para as espécies analisadas. N = tamanho da amostra. UA = ambiente predominantemente utilizado: A = aquático, SA = semi-aquático, T = terrícola e F = fossóreo. MR = modo reprodutivo: O = ovípara, V = vivípara. Medidas em milímetros.

Grupos/Espécies N MR Fec Espaço ocupado pela ninhada

UA CRCm

CAN CN CPN Elapinae Micrurus frontalis 1 F 912 O 8 0,74 0,22 0,04 M. lemniscatus 2 F 967,5 O 4 0,76 0,15 0,09 M. surinamensis 1 A 1040 O 4 0,60 0,26 0,13 M. corallinus 5 F 801,8 O 9 0,68 0,26 0,06 Xenodontinae Hydropsini Helicops modestus 25 A 438 V 13 0,59 0,35 0,06 H. carinicaudus 2 A 662,5 V 12 0,60 0,30 0,09 H. infrataeniatus 13 A 535,7 V 14 0,58 0,35 0,07 H. angulatus 3 A 556,3 O 13 0,52 0,37 0,11 H. polylepis 4 A 726 V 11 0,60 0,32 0,07 Pseudoeryx plicatilis 1 A 1.115 O 33 0,57 0,37 0,06 Elapomorphini Elapomorphus quinquelineatus 2 F 740 O 6 0,69 0,27 0,07 Phalotris mertensi 1 F 962 O 7 0,63 0,29 0,08 Tachymenini Thamnodynastes strigatus 13 T 525 V 16 0,46 0,44 0,10 Tomodon dorsatus 13 T 517 V 12 0,45 0,43 0,11 Gomesophis brasiliensis 4 A 357 V 6 0,51 0,35 0,15 Ptychophis flavovirgatus 6 A 370 V 7 0,45 0,46 0,09 Xenodontini Liophis cobella 1 A 440 O 4 0,61 0,35 0,04 L. miliaris 9 A 774 O 13 0,55 0,34 0,11 L. poecilogyrus 3 T 525 O 9 0,57 0,29 0,14 L. reginae 5 T 515 O 4 0,59 0,28 0,14 Erythrolamprus aesculapii 5 T 778 O 6 0,69 0,25 0,07 Xenodon neuwiedii 5 T 638 O 8 0,57 0,31 0,12 Pseudoboini Oxyrhopus guibei 10 T 944,5 O 11 0,59 0,32 0,09 Pseudoboa nigra 1 T 980 O 6 0,63 0,27 0,11 Clelia quimi 4 T 965 O 10 0,59 0,34 0,07 Outros Xenodontinae Sordellina punctata 1 SA 390 O 3 0,64 0,23 0,12 Hydrodynastes gigas 2 SA 1.260 O 13 0,50 0,39 0,10 Dipsadinae Leptodeira annulata 4 T 571 O 7 0,62 0,29 0,09

60

Semi-aquáticas

Terrestres

Aquáticas

Fossóreas

Semi-aquáticasSemi-aquáticas

TerrestresTerrestres

AquáticasAquáticas

FossóreasFossóreas

Figura 22. Variação média da posição e espaço relativo ocupado pela ninhada em serpentes de diferentes hábitos dentro de Xenodontinae.

M. corallinus

M. lemniscatus

M. frontalis

M. surinamensis

M. corallinusM. corallinus

M. lemniscatusM. lemniscatus

M. frontalisM. frontalis

M. surinamensisM. surinamensis

Figura 23. Variação média da posição e espaço relativo ocupado pela ninhada em serpentes de diferentes hábitos dentro de Elapinae.

Rostro Cloaca

Rostro Cloaca

61

L. miliaris

L. poecilogyrus

L. reginae

E. aesculapii

L. cobella

X. neuwiedii

L. miliarisL. miliaris

L. poecilogyrusL. poecilogyrus

L. reginaeL. reginae

E. aesculapiiE. aesculapii

L. cobellaL. cobella

X. neuwiediiX. neuwiedii

Figura 24. Variação média da posição e espaço relativo ocupado pela ninhada em serpentes de diferentes hábitos dentro de Xenodontini.

T. strigatus

T. dorsatus

G. brasiliensis

P. flavovirgatus

T. strigatusT. strigatus

T. dorsatusT. dorsatus

G. brasiliensisG. brasiliensis

P. flavovirgatusP. flavovirgatus

Figura 25. Variação média da posição e espaço relativo ocupado pela ninhada em serpentes de diferentes hábitos dentro de Tachymenini.

Rostro Cloaca

Rostro Cloaca

62

H. carinicaudus

H. infrataeniatus

H. polylepis

H. modestus

H. angulatus

P. plicatilis

H. carinicaudusH. carinicaudus

H. infrataeniatusH. infrataeniatus

H. polylepisH. polylepis

H. modestusH. modestus

H. angulatusH. angulatus

P. plicatilisP. plicatilis

P. nigra

C. quimi

O. guibei

H. gigas

P. nigraP. nigra

C. quimiC. quimi

O. guibeiO. guibei

H. gigasH. gigas

E. quinquelineatus

P. mertensi

L. annulata

S. punctata

E. quinquelineatusE. quinquelineatus

P. mertensiP. mertensi

L. annulataL. annulata

S. punctataS. punctata

Figura 26. Variação média da posição e espaço relativo ocupado pela ninhada em espécies de Hydropsini em comparação a representantes de Pseudoboini e outras espécies de Xenodontinae.

Rostro Cloaca

63

Tabela 23. Resultados da análise de covariância para as comparações das medidas de posição e espaço ocupado pela ninhada no corpo das fêmeas, bem como fecundidade, entre espécies de hábitos distintos (aquáticas e terrícolas) em cada grupo analisado de Xenodontinae. CAN = comprimento anterior à ninhada, CN = comprimento da ninhada, CPN = comprimento posterior à ninhada, Fec = Fecundidade.

Caracteres e grupos comparados df N F P CAN Todas as espécies Uso do ambiente 1 154 14,90 << 0,01 Hydropsini Uso do ambiente 1 71 3,33 = 0,07 Tachymenini Uso do ambiente 1 49 0,25 = 0,61 Xenodontini Uso do ambiente 1 28 2,88 = 0,10 CN Todas as espécies Uso do ambiente 1 154 0,22 = 0,64 Hydropsini Uso do ambiente 1 71 5,64 < 0,05 Tachymenini Uso do ambiente 1 49 0,07 = 0,80 Xenodontini Uso do ambiente 1 28 2,92 = 0,10 CPN Todas as espécies Uso do ambiente 1 154 32,70 << 0,01 Hydropsini Uso do ambiente 1 71 6,14 < 0,05 Tachymenini Uso do ambiente 1 49 0,62 = 0,43 Xenodontini Uso do ambiente 1 28 0,04 = 0,84 Fec Todas as espécies Uso do ambiente 1 154 3,61 = 0,06 Hydropsini Uso do ambiente 1 71 34,86 << 0,01 Tachymenini Uso do ambiente 1 49 4,21 = 0,10 Xenodontini Uso do ambiente 1 28 1,97 = 0,17

64

4.3 Análises comparativas

Depois de eliminado o efeito da filogenia sobre o tamanho e forma do corpo entre

representantes de Xenodontinae, foram encontradas correlações negativas e significativas

entre os contrastes independentes de uso do ambiente (freqüência de utilização do ambiente

aquático) e aqueles calculados para as distâncias relativas entre as narinas (r = - 0,50 P < 0,05

N = 23) e entre os olhos (r = -0,47 P < 0,05 N = 23) (Figura 27 a e b). Correlações positivas e

significativas foram encontradas entre os contrastes de uso do ambiente e aqueles obtidos para

as medidas relativas de massa (r = 0,44 P < 0,05 N = 23) e circunferência do corpo (r = 0,44 P

< 0,05 N = 23) (Figura 27 c e d). Esses resultados indicam que xenodontíneos aquáticos

possuem as narinas e os olhos mais próximos entre si, no dorso da cabeça, e são mais

robustas, assim como demonstrado nas análises estatísticas convencionais, nas quais o efeito

da filogenia não foi eliminado.

Uma correlação negativa e marginalmente significativa foi encontrada entre os

contrastes da largura relativa da escama ventral e aqueles do uso do ambiente (r = -0,36 P =

0,09 N = 23), indicando que escamas ventrais relativamente mais estreitas podem estar

associadas a hábitos aquáticos entre os xenodontíneos. Não foram encontradas correlações

significativas entre os contrastes de uso do ambiente e aqueles calculados para o comprimento

do corpo (r = -0,09 P = 0,69 N = 23), distância relativa entre o rostro e as narinas (r = -0,23 P

= 0,28 N = 23), entre o rostro e os olhos (r = -0,18 P = 0,41 N = 23), diâmetro relativo do olho

(r = -0,29 P = 0,17 N = 23), comprimento, largura e altura relativa da cabeça (r = 0,21 P =

0,33 N = 23; r = 0,22 P = 0,32 N = 23; r = 0,24 P = 0,27 N = 23; respectivamente) e

comprimento relativo da cauda (r = 0,22 P = 0,31 N = 23).

65

Figura 27. Correlações entre os contrastes independentes de uso do ambiente (PA) e aqueles calculados para as distâncias relativas entre as narinas (a), entre os olhos (b), massa (c) e circunferência relativa do corpo (d) para as 24 espécies de Xenodontinae analisadas.

Os resultados das otimizações do uso do ambiente e forma relativa do corpo nas

espécies de Boinae analisadas são apresentados nas figuras 28, 29 e 30. Seus ancestrais

hipotéticos eram terrícolas, com tamanho da cauda e largura relativa da escama ventral de

valores intermediários (Figura 28). A cauda aumentou em Corallus hortulanus e a largura da

escama ventral sofreu diminuição em Eunectes murinus. Seus ancestrais também possuíam

valores intermediários para as distâncias relativas entre as narinas, entre os olhos e entre o

rostro e os olhos, com diminuição em Eunectes murinus (Figura 29). A distância relativa entre

o rostro e as narinas manteve-se constante entre as espécies, porém aumentou em Boa

constrictor (Figura 29). O diâmetro do olho aumentou em Corallus hortulanus e sofreu

(a)

(b)

(c)

(d)

66

diminuição em Boa constrictor (Figura 30). O comprimento da cabeça, circunferência e

massa relativa do corpo provavelmente sofreram redução independente em Corallus

hortulanus e Epicrates cenchria (Figura 30).

As otimizações para o uso do ambiente, tamanho e forma do corpo nas espécies de

Elapinae são apresentadas nas figuras 31, 32 e 33. Seus ancestrais eram fossóreos e de

tamanho de corpo moderado. O CRC aumentou em Micrurus lemniscatus e diminuiu em M.

surinamensis (Figura 31). A largura da escama ventral diminuiu e o comprimento da cauda

aumentou em Micrurus surinamensis (Figura 31). Seus ancestrais possuíam valores

intermediários para as distâncias relativas entre as narinas, entre os olhos e entre o rostro e as

narinas, com diminuição em M. surinamensis (Figura 32). A distância entre o rostro e os

olhos manteve-se constante em M. corallinus e M. surinamensis (e seus ancestrais) e

aumentou em M. lemniscatus e M. frontalis (Figura 32 d). O diâmetro do olho aumentou em

M. frontalis e diminuiu em M. lemniscatus. O tamanho da cabeça, circunferência e massa

relativa do corpo sofreram aumento em M. surinamensis (Figura 33).

Os resultados das otimizações do uso do ambiente, tamanho e forma do corpo para as

espécies de Xenodontinae são apresentados nas figuras 34, 35 e 36. Apesar da falta de

resolução para muitos estados ancestrais em muitos dos caracteres, os resultados indicam que

os ancestrais hipotéticos de cada linhagem eram terrícolas e que o hábito aquático surgiu pelo

menos quatro vezes (Figura 34). Os ancestrais de cada linhagem eram de tamanho moderado a

grande, com aumento ou diminuição em cada grupo, independente do tipo de ambiente

utilizado (Figura 34).

Os ancestrais hipotéticos de cada linhagem de Xenodontinae apresentavam caudas de

tamanho intermediário, com diminuição em Gomesophis brasiliensis e Erythrolamprus

aesculapii e aumento em Helicops angulatus, H. polylepis, Hydrodynastes gigas e Liophis

reginae (Figura 35a). Apesar das indefinições dos estados ancestrais para a largura relativa da

67

escama ventral, as otimizações indicam que essa variável tendeu a sofrer redução em

Hydropsini e em representantes aquáticos de Tachymenini e Xenodontini (Figura 35b).

As distâncias relativas entre as narinas e entre os olhos tenderam a sofrer redução pelo

menos entre os Hydropsini e representantes aquáticos de Tachymenini (Figuras 36a e 37a). As

distâncias relativas entre o rostro e as narinas e entre o rostro e os olhos parecem ter

permanecido constantes nas diferentes linhagens, porém sofreram redução nos Hydropsini.

(Figuras 36b e 37b).

Ancestrais hipotéticos de cada linhagem de Xenodontinae apresentavam o olho de

diâmetro moderado a grande, com redução nos Hydropsini e pequena diminuição em seus

valores relativos em outras linhagens com representantes aquáticos (Tachymenini e

Xenodontini) (Figura 38a). Os ancestrais dos grupos analisados apresentavam cabeça de

tamanho moderado, com aumento em alguns Hydropsini, Hydrodynastes gigas e

Thamnodynastes strigatus e redução em Hydrops triangularis, Gomesophis brasiliensis,

Erythrolamprus aesculapii, Liophis frenata e espécies de Pseudoboini (Figura 38b).

Os ancestrais das linhagens analisadas eram medianamente robustos (Figura 39). A

circunferência e a massa relativa do corpo tenderam aumentar em alguns Hydropsini,

Hydrodynastes gigas, representantes aquáticos de Tachymenini e Thamnodynastes strigatus e

sofrer redução em Hydrops triangularis e em algumas espécies de Xenodontini (Figura 39).

68

Figura 28. Otimização do uso do ambiente (proporção de indivíduos encontrados no ambiente aquático) (a), largura relativa da escama ventral (b) e comprimento relativo da cauda (c) na hipótese filogenética das 04 espécies de Boinae analisadas. Ramos mais escuros indicam maiores valores relativos (resíduos das regressões) para essas variáveis; ramos rachurados indicam estados duvidosos. Os valores nos ramos terminais e intermediários são as médias dos resíduos obtidos para essas variáveis.

(a)

(c) (b)

69

Figura 29. Otimização das distâncias relativas entre as narinas (a), entre o rostro e as narinas (b), entre os olhos (c) e entre o rostro e os olhos (d) na hipótese filogenética das 04 espécies de Boinae analisadas. Ramos mais escuros indicam maiores valores relativos (resíduos das regressões) para essas variáveis; ramos rachurados indicam estados duvidosos. Os valores nos ramos terminais e intermediários são as médias dos resíduos obtidos para essas variáveis.

(a) (c)

(b) (d)

70

Figura 30. Otimização do diâmetro relativo do olho (a), comprimento relativo da cabeça (b), massa (c) e circunferência relativa do corpo (d) na hipótese filogenética das 04 espécies de Boinae analisadas. Ramos mais escuros indicam maiores valores relativos (resíduos das regressões) para essas variáveis; ramos rachurados indicam estados duvidosos. Os valores nos ramos terminais e intermediários são as médias dos resíduos obtidos para essas variáveis.

(a)

(d) (b)

(c)

Kg

Kg

71

Figura 31. Otimização do tipo de ambiente utilizado (freqüência de utilização do ambiente aquático) (a), logaritmo do comprimento rostro-cloacal (b), largura relativa da escama ventral (c) e comprimento relativo da cauda (d) na hipótese filogenética das 04 espécies de Elapinae analisadas. Ramos mais escuros indicam maiores valores relativos (resíduos das regressões) para essas variáveis; ramos rachurados indicam estados duvidosos. Os valores nos ramos terminais e intermediários são as médias dos resíduos obtidos para essas variáveis.

(a)

(b)

(c)

(d)

72

Figura 32. Otimização das distâncias relativas entre as narinas (a), entre o rostro e as narinas (b), entre os olhos (c) e entre o rostro e os olhos (d) na hipótese filogenética das 04 espécies de Elapinae analisadas. Ramos mais escuros indicam maiores valores relativos (resíduos das regressões) para essas variáveis; ramos rachurados indicam estados duvidosos. Os valores nos ramos terminais e intermediários são as médias dos resíduos obtidos para essas variáveis.

(a) (c)

(b) (d)

73

Figura 33. Otimização do diâmetro relativo do olho (a), comprimento relativo da cabeça (b), massa (c) e circunferência relativa do corpo (d) na hipótese filogenética das 04 espécies de Elapinae analisadas. Ramos mais escuros indicam maiores valores relativos (resíduos das regressões) para essas variáveis; ramos rachurados indicam estados duvidosos. Os valores nos ramos terminais e intermediários são as médias dos resíduos obtidos para essas variáveis.

(a)

(d) (b)

(c)

Kg

Kg

74

Figura 34. Otimização do tipo de ambiente utilizado (freqüência de utilização do ambiente aquático) (a) e logaritmo do comprimento rostro-cloacal (b) na hipótese filogenética das espécies de Xenodontinae analisadas, com Heterodon platyrhinus e Leptodeira annulata como grupo externo. Ramos mais escuros indicam maiores valores relativos (resíduos das regressões) para essas variáveis; ramos rachurados indicam estados duvidosos. Os valores nos ramos terminais e intermediários são as médias dos resíduos obtidos para essas variáveis.

(a)

(b)

75

Figura 35. Otimização do comprimento relativo da cauda (a) e da largura relativa da escama ventral (b) na hipótese filogenética das espécies de Xenodontinae analisadas, com Heterodon platyrhinus e Leptodeira annulata como grupo externo. Ramos mais escuros indicam maiores valores relativos (resíduos das regressões) para essas variáveis; ramos rachurados indicam estados duvidosos. Os valores nos ramos terminais e intermediários são as médias dos resíduos obtidos para essas variáveis.

(a)

(b)

76

Figura 36. Otimização das distâncias relativas entre as narinas (a) e entre o rostro e as narinas (b) na hipótese filogenética das espécies de Xenodontinae analisadas, com Heterodon platyrhinus e Leptodeira annulata como grupo externo. Ramos mais escuros indicam maiores valores relativos (resíduos das regressões) para essas variáveis; ramos rachurados indicam estados duvidosos. Os valores nos ramos terminais e intermediários são as médias dos resíduos obtidos para essas variáveis.

(b)

(a)

77

Figura 37. Otimização das distâncias relativas entre os olhos (a) e entre o rostro e os olhos (b) na hipótese filogenética das espécies de Xenodontinae analisadas, com Heterodon platyrhinus e Leptodeira annulata como grupo externo. Ramos mais escuros indicam maiores valores relativos (resíduos das regressões) para essas variáveis; ramos rachurados indicam estados duvidosos. Os valores nos ramos terminais e intermediários são as médias dos resíduos obtidos para essas variáveis.

(b)

(a)

78

Figura 38. Otimização do diâmetro relativo dos olhos (a) e comprimento relativo da cabeça (b) na hipótese filogenética das espécies de Xenodontinae analisadas, com Heterodon platyrhinus e Leptodeira annulata como grupo externo. Ramos mais escuros indicam maiores valores relativos (resíduos das regressões) para essas variáveis; ramos rachurados indicam estados duvidosos. Os valores nos ramos terminais e intermediários são as médias dos resíduos obtidos para essas variáveis.

(a)

(b)

79

Figura 39. Otimização da massa (a) e circunferência relativa do corpo (b) na hipótese filogenética das espécies de Xenodontinae analisadas, com Heterodon platyrhinus e Leptodeira annulata como grupo externo. Ramos mais escuros indicam maiores valores relativos (resíduos das regressões) para essas variáveis; ramos rachurados indicam estados duvidosos. Os valores nos ramos terminais e intermediários são as médias dos resíduos obtidos para essas variáveis.

(a)

Kg

Kg

(b)

80

5 - DISCUSSÃO

Apesar da falta de informações detalhadas para algumas serpentes, a freqüência e tipo de

ambiente utilizado foram variáveis entre as espécies analisadas. O hábito aquático surgiu apenas

uma vez entre os Boinae, nas serpentes do gênero Eunectes, a despeito da grande diversidade de

hábitos encontrada nos outros gêneros da subfamília (MURPHY; HENDERSON, 1997). O tipo de

ambiente utilizado parece ser conservativo dentro de algumas linhagens. Por exemplo, hábitos

fossóreos são predominantes entre as mais de 50 espécies existentes de Micrurus (CAMPBELL;

LAMAR, 2004; ROZE, 1996). Embora algumas espécies do gênero possam estar eventualmente

associadas a ambientes aquáticos (e.g., M. lemniscatus; BEEBE, 1946), Micrurus surinamensis é a

única serpente integralmente aquática dentro da subfamília (MARTINS; OLIVEIRA, 1999; ROZE,

1996).

Dentro de Xenodontinae, o hábito aquático também é conservativo entre as espécies de

Hydropsini. O uso do ambiente aquático surgiu pelo menos outras três vezes na subfamília: entre

os Tachymenini (Ptychophis flavovirgatus e Gomesophis brasiliensis) e provavelmente duas

vezes entre os Xenodontini, nas espécies do gênero Liophis (Liophis frenata – L. miliaris e em L.

cobella). Entretanto, informações detalhadas de uso do ambiente para outras espécies de Liophis

(gênero composto por aproximadamente 40 espécies; DIXON, 1980) ainda são escassas ou

inexistentes. Informações dessa natureza serão importantes para determinar o número de vezes

em que o hábito aquático surgiu dentro do grupo.

Hábitos semi-aquáticos são características derivadas nas serpentes Hydrodynastes gigas e

Sordellina punctata. Embora existam informações limitadas para caracterizar a utilização do

ambiente por Hydrodynastes bicinctus, as informações disponíveis para H. gigas permitem

algumas inferências. Essa última espécie inclui peixes na dieta e utiliza tanto o ambiente aquático

81

quanto o terrícola (STRÜSSMANN; SAZIMA, 1993), o que também pode ser esperado para H.

bicinctus, que se alimenta de peixes e crustáceos decápodes (CUNHA; NASCIMENTO, 1978).

Os resultados indicam que o tamanho do corpo não parece estar relacionado ao uso do

ambiente aquático. Apesar de algumas serpentes aquáticas apresentarem menor tamanho corporal

que espécies relacionadas (e.g., Micrurus surinamensis, Gomesophis brasiliensis, Ptychophis

flavovirgatus e algumas espécies de Helicops), outras (e.g., Pseudoeryx plicatilis) apresentaram

tamanho próximo daquelas que usam outros ambientes. Entre as serpentes semi-aquáticas, as

duas espécies de Hydrodynastes analisadas foram as maiores da amostra. Entre os Boinae,

embora não tenha sido possível medir o tamanho do corpo em indivíduos adultos, Eunectes

murinus também atinge maior porte que as outras espécies da subfamília (MURPHY; HENDERSON,

1997).

Entre as espécies fossóreas de Elapomorphini, Apostolepis assimilis apresentou menor

tamanho corporal que Elapomorphus quinquelineatus e Phalotris mertensi. A tendência na

redução do tamanho do corpo em serpentes fossóreas foi sugerida por Cadle e Greene (1993).

Apostolepis assimilis é provavelmente a forma mais especializada ao hábito subterrâneo entre os

Elapomorphini (FERRAREZZI, 1993) e apresenta tal característica.

Entretanto, o tamanho do corpo em serpentes pode estar relacionado à ação de outros

agentes seletivos (e.g., um corpo maior pode comportar ninhadas e/ou capturar e ingerir presas

relativamente maiores ou mais robustas; MARTINS; MARQUES; SAZIMA, 2002; SHINE, 1991,

1994b).

Entre as espécies de Boinae analisadas, Boa constrictor pode se alimentar de aves e

pequenos mamíferos e apresenta menor tamanho corporal que Eunectes murinus, espécie que

inclui grandes répteis e mamíferos em sua dieta (e.g., jacarés e capivaras; MURPHY; HENDERSON,

1997; L. PIZZATO, informação pessoal). Entre os Tachymenini, Gomesophis brasiliensis se

82

alimenta de minhocas (OLIVEIRA; BORGES; MARQUES, 2003) e é menor que Thamnodynastes

strigatus, que preda vertebrados (BERNARDE et al., 2000; RUFFATO; DI-BERNARDO; MASCHIO,

2003). Porém, Ptychophis flavovirgatus, espécie-irmã de G. brasiliensis (FRANCO, 1999),

também apresenta pequeno tamanho corporal e aparentemente se alimenta de peixes ou anfíbios

(no tubo digestivo de alguns indivíduos foram encontrados vestígios de pequenos artrópodes e

fibras vegetais - provavelmente itens secundários decorrentes da ingestão desses vertebrados;

observação pessoal).

Os resultados indicam que determinadas características da forma do corpo nas espécies

estudadas estão relacionadas à evolução do uso do ambiente aquático. Tais características foram

encontradas em serpentes aquáticas pertencentes a quatro linhagens independentes: (1) Eunectes

murinus, (2) Micrurus surinamensis, (3) Gomesophis brasiliensis e Ptychophis flavovirgatus e

(4) representantes de Hydropsini. Essas características incluem: (a) as narinas e os olhos

relativamente mais próximos entre si, na região dorso-anterior da cabeça, (b) maior robustez

(massa e circunferência relativa do corpo) e (c) menor largura relativa da escama ventral. As

serpentes aquáticas do gênero Liophis, embora sejam mais robustas e apresentem menor largura

da escama ventral, não diferiram quanto ao posicionamento dos olhos e narinas em comparação

às espécies terrícolas relacionadas, indicando que essas características são conservativas dentro

do grupo. Entre as espécies semi-aquáticas, Sordellina punctata ocupou posição intermediária

entre espécies aquáticas e aquelas que utilizam outros ambientes quanto ao posicionamento dos

olhos e narinas, bem como para a largura da escama ventral, mas não é uma espécie robusta.

Hydrodynastes gigas e H. bicinctus são parecidas quanto à posição dos olhos e narinas, bem

como para a largura da escama ventral, em relação às espécies terrícolas, porém, são serpentes

mais robustas.

83

As narinas e os olhos mais próximos entre si e em posição mais anterior no dorso da

cabeça são características existentes em diversas linhagens de serpentes aquáticas, como em

Acrochordidae, outros Colubridae (e.g., Natricinae e Homalopsinae) e em alguns Elapidae

marinhos (CADLE; GREENE, 1993; GREENE, 1997; MARX; RABB, 1972). Serpentes aquáticas,

quando no interior de corpos d’água, podem emergir apenas pequena porção da cabeça para

poderem respirar, talvez ficando pouco expostas a predadores aéreos (GREENE, 1997). Assim, o

deslocamento das narinas e dos olhos para a região dorso-anterior da cabeça seria vantajoso nas

espécies que utilizam este ambiente (GREENE, 1997).

A redução na largura da escama ventral também é característica comum em outras

linhagens de serpentes aquáticas (GREENE, 1997). Em serpentes terrícolas, as forças propulsoras

durante a locomoção por ondulação lateral são transmitidas contra irregularidades do solo e as

escamas ventrais largas, geralmente em forma de grandes placas, possuem a função de diminuir a

fricção durante o deslocamento (GANS, 1974). No ambiente aquático, escamas ventrais menores

devem melhorar a performance para o deslocamento, talvez facilitando a locomoção por

ondulação lateral.

A maior robustez em serpentes aquáticas já havia sido sugerida por outros autores (cf.

GREENE, 1997; PARKER; GRANDISON, 1986) e relatada para algumas espécies neotropicais (cf.

MARQUES, 1998; MARTINS, 1994). As características físicas do ambiente aquático devem permitir

que os animais que vivem nesse meio apresentem maior robustez, uma vez que a demanda

energética para a natação é menor que aquela para a locomoção no ambiente terrestre, devido ao

menor esforço requerido para o suporte do corpo e pelo decréscimo da fricção (LILLYWHITE,

1987).

Contudo, a variação na robustez em serpentes também pode ser explicada pela ação de

outros agentes seletivos. Espécies especializadas em se alimentar de mamíferos (presas robustas)

84

tendem a possuir maior massa e circunferência relativa do corpo que espécies com dieta

generalista (MARTINS; MARQUES; SAZIMA, 2002; SHINE, 1991). Porém, independente do tipo de

alimento ingerido, as serpentes aquáticas analisadas apresentaram maior robustez que espécies

que usam outros ambientes, reforçando a hipótese de que a maior robustez nessas serpentes seja

devida às características físicas do ambiente aquático.

O tamanho da cabeça em muitas serpentes parece estar relacionado à ingestão de presas

robustas, sendo geralmente maior em espécies que se alimentam de mamíferos (ver GREENE,

1983; MARTINS; MARQUES; SAZIMA, 2002; POUGH; GROVES, 1983; SHINE, 1991). A ingestão de

peixes também parece ter conferido modificações semelhantes em algumas serpentes aquáticas.

Savitsky (1983) faz comentários sobre modificações no crânio de serpentes piscívoras

relacionadas à retenção e ingestão de suas presas. Os peixes possuem estrutura óssea rígida e a

ingestão de espécies com corpos fusiformes (largos ou altos) pode ter levado a modificações no

tamanho da cabeça em serpentes aquáticas. Recentemente, Vincent, Herrel e Irschick (2004)

estudaram o dimorfismo sexual em Agkistrodon piscivorus. Machos dessa espécie incluem peixes

na dieta com maior freqüência e possuem cabeças relativamente maiores que fêmeas. Quanto ao

tamanho relativo dos peixes ingeridos, machos também ingerem peixes mais robustos que

fêmeas.

Evidências de que a ingestão de diferentes tipos de peixes pode ter levado a modificações

no tamanho da cabeça em serpentes foram levantadas nesse estudo. Por exemplo, Micrurus

surinamensis pode se alimentar de várias espécies de peixes (ROZE, 1996) e possui cabeça

relativamente maior que as outras espécies analisadas do gênero e que se alimentam basicamente

de outros vertebrados alongados, como anfisbenídeos (e.g., M. frontalis e M. corallinus;

MARQUES, 1996; ROZE, 1996). Entre os Xenodontinae, o tamanho da cabeça também é maior em

espécies que incluem peixes robustos na dieta. Entre os Hydropsini, as espécies do gênero

85

Helicops analisadas e Pseudoeryx plicatilis se alimentam de ampla variedade de peixes (AGUIAR;

DI-BERNARDO, 2004; CUNHA; NASCIMENTO, 1978) e possuem cabeça maior que Hydrops

triangularis que se alimenta de peixes alongados (muçuns; ALBUQUERQUE; CAMARGO, 2004).

Liophis miliaris também pode se alimentar de vários tipos de peixes (O. A. V. MARQUES,

informação pessoal) e possui cabeça maior que as outras espécies do gênero e que se alimentam

de anfíbios (e.g., Liophis poecilogyrus; VITT, 1983), outras serpentes (e.g., Erythrolamprus

aesculapii; MARQUES; PUORTO, 1994) ou peixes alongados (e.g., Liophis frenata; observação

pessoal).

O comprimento da cauda nas serpentes analisadas foi bastante variado e não parece estar

relacionado ao uso do ambiente aquático. Embora um estudo com serpentes amazônicas tenha

indicado a tendência de espécies aquáticas apresentarem caudas maiores (cf. MARTINS, 1994), as

serpentes aquáticas aqui analisadas apresentaram, independente da linhagem a que pertencem,

caudas relativamente curtas (e.g., Gomesophis brasiliensis, Hydrops triangularis e Pseudoeryx

plicatilis) ou longas (Helicops angulatus, H. polylepis) em relação às espécies que utilizam outros

ambientes. Da mesma forma, serpentes semi-aquáticas apresentaram caudas curtas (Sordellina

punctata) ou longas (Hydrodynastes).

As serpentes fossóreas analisadas apresentaram caudas extremamente curtas, assim como

outras serpentes que utilizam este ambiente (CADLE; GREENE, 1993; MARX; RABB, 1972).

Gomesophis brasiliensis possui o hábito de se enterrar em meio a solo lamacento (AMARAL,

1932), o que poderia explicar a cauda curta nessa espécie.

Caudas longas em serpentes geralmente estão associadas às espécies que utilizam o

substrato arbóreo (LILLYWHITE; HENDERSON, 1993; MARTINS et al., 2001). Corallus hortulanus é

espécie arborícola e tem cauda maior que os outros Boinae analisados. Contudo, o tamanho da

cauda em serpentes pode refletir ação de outros agentes seletivos. Caudas extremamente longas

86

em serpentes não arborícolas, como observado para Helicops angulatus, H. polylepis,

Hydrodynastes spp., e Liophis reginae, podem estar relacionadas a outros fatores ecológicos

(e.g., estratégias de forrageio). Hydrodynastes gigas possui cauda longa e a utiliza para

esquadrinha o substrato à procura de anfíbios, dos quais pode se alimentar (ver STRÜSSMANN;

SAZIMA, 1990). O tamanho da cauda em serpentes também pode estar relacionado à defesa

(GREENE, 1988). Como constatado por Guyer e Donnelly (1990), espécies terrícolas com caudas

extremamente grandes tendem a apresentar maior freqüência na ocorrência de quebra de cauda

que espécies com caudas menores (ver também MARQUES; SAZIMA 2004; MARTINS; OLIVEIRA,

1999, para outros exemplos).

Modificações no diâmetro do olho devem estar associadas ao uso do ambiente

subterrâneo. As serpentes fossóreas apresentaram o diâmetro do olho reduzido, característica

comum a diversas outras espécies que utilizam esse ambiente (CADLE; GREENE, 1993; MARX;

RABB, 1972; SAVITSKY, 1983). Porém, todos os representantes de Hydropsini também

apresentaram redução no diâmetro dos olhos, ao passo que a maioria dos Xenodontini e

Tachymenini apresentou olhos relativamente grandes, indicando que esta característica pode ser

conservativa dentro dos grupos analisados. O olho muito reduzido em Hydrops triangularis

poderia ser explicado pelo tipo de ambiente utilizado para forrageio. Hydrops triangulares se

alimenta de peixes alongados (muçuns) que geralmente vivem enterrados (ALBUQUERQUE;

CAMARGO, 2004; BEEBE, 1946). Em regiões de igapó na Amazônia Central, essa espécie tem sido

freqüentemente observada deslocando-se entre a serapilheira acumulada no fundo de lagoas, bem

como sob e entre as ranhuras de casca de árvores na floresta inundada (M. MARTINS, informação

pessoal).

O uso do ambiente aquático não parece ter implicado em modificações importantes na

fecundidade, espaço e posição ocupada pela ninhada no corpo das fêmeas. Nas serpentes

87

aquáticas e terrícolas de Xenodontinae analisadas, a ninhada tende a ocupar o mesmo espaço e

posição relativa no corpo das fêmeas. Porém, a ninhada está em posição mais posterior nos

Hydropsini. Essa característica é contrária àquela constatada para outros grupos de serpentes do

sudeste da Ásia e Austrália (ver SHINE, 1988).

Em pelo menos quatro linhagens monofiléticas de serpentes onde ocorre o hábito aquático

(elapídeos marinhos das subfamílias Hrydrophiinae e Laticaudinae, colubrídeos Homalopsinae e

em Acrochordidae), a ninhada ocupa menor espaço (menor fecundidade e comprimento relativo

da ninhada) e está em posição mais anterior no corpo das fêmeas (maior espaço posterior à

ninhada) em relação a espécies terrícolas relacionadas (SHINE, 1988). Dentre as espécies

analisadas no presente estudo, somente Micrurus surinamensis e Gomesophis brasiliensis

parecem obedecer a esse padrão.

Carregar os filhotes ou ovos pode ser desfavorável se a região do corpo usada para isso

for importante na locomoção (SHINE, 1988). A amplitude e a forma das ondas do corpo de uma

serpente aquática, durante a natação, aumentam da região anterior para a posterior, sendo esta

última porção responsável em gerar a propulsão (JAYNE, 1985). Isto não ocorre em serpentes

terrícolas, onde as ondulações laterais do corpo da serpente são mais regulares e a propulsão

transmitida contra irregularidades do solo (GANS, 1974). Portanto, ter a ninhada menor e

posicionada na região anterior do corpo deve facilitar a natação e tal característica foi

interpretada como uma adaptação à vida aquática nas serpentes analisadas por Shine (1988).

Algumas serpentes analisadas no presente estudo (e.g., Helicops spp., Liophis miliaris,

Ptychophis flavovirgatus e Hydrodynastes gigas) utilizam ambientes aquáticos pouco profundos

(e.g., brejos ou regiões alagadas e pequenas lagoas; LEMA; DEIQUES, 1992; MARQUES, 1998;

MARTINS; OLIVEIRA, 1999; STRÜSSMANN; SAZIMA, 1992) e a região posterior do corpo, nestas

serpentes, talvez não seja a mais importante em gerar propulsão durante a locomoção. Por isso, a

88

ocupação da região posterior do corpo com a ninhada poderia não ter implicações importantes à

locomoção dessas serpentes. Entretanto, estudos que analisem a locomoção dessas espécies em

ambientes aquáticos são necessários para confirmar ou não essa hipótese.

Nas linhagens analisadas por Shine (1988), espécies aquáticas e terrícolas não diferem em

relação ao volume disponível na cavidade abdominal (SHINE, 1992). Portanto, o espaço

disponível no abdômen das fêmeas não seria restrição para o investimento reprodutivo nessas

linhagens (SHINE, 1992). Se as serpentes analisadas no presente estudo não estão sujeitas às

forças seletivas relacionadas à acomodação da ninhada na região posterior do corpo, por outro

lado, elas são relativamente mais robustas (maior massa e circunferência relativa do corpo) que

espécies que utilizam outros ambientes, o que também poderia permitir a acomodação de

ninhadas maiores.

89

6 - CONCLUSÕES

1. A freqüência no uso do ambiente aquático variou entre as espécies analisadas, dentro

de cada linhagem.

2. Entre as serpentes estudadas, hábitos aquáticos parecem ter evoluído pelo menos

quatro vezes entre os Xenodontinae (em Hydropsini, entre os Tachymenini e duas

vezes dentro do gênero Liophis) e uma vez em Elapinae (Micrurus surinamensis) e

Boinae (Eunectes murinus).

3. Os resultados indicam que a evolução do hábito aquático foi acompanhada de

mudanças na forma do corpo entre as espécies, dentro de cada linhagem. Essas

mudanças incluem os olhos e as narinas deslocadas para a região dorso-anterior da

cabeça, maior robustez (massa e circunferência do corpo) e menor largura da escama

ventral.

4. O tamanho do corpo não parece estar relacionado ao uso do ambiente aquático, mas

sim a outros fatores, como dieta e/ou reprodução.

5. Outras variáveis da forma do corpo não parecem estar relacionadas aos hábitos

aquáticos nas serpentes analisadas, incluindo o diâmetro do olho, o tamanho da cabeça

e o comprimento da cauda.

6. O menor diâmetro dos olhos está relacionado à utilização do ambiente subterrâneo nas

espécies aqui estudadas (representantes de Elapomorphini e Elapinae), assim como

constatado em outras serpentes fossóreas.

7. O tamanho da cabeça (comprimento, largura e altura) parece estar relacionado ao tipo

de alimento ingerido pelas serpentes analisadas. Cabeças pequenas estão relacionadas

à ingestão de invertebrados ou vertebrados de corpo alongado. Cabeças grandes estão

90

relacionadas à ingestão de presas robustas (mamíferos) ou com corpos fusiformes

(e.g., peixes).

8. Nas espécies analisadas, o menor comprimento da cauda está relacionado ao hábito

fossóreo, assim como constatado em outras serpentes.

9. Caudas longas, como observado em algumas serpentes aquáticas (Helicops angulatus,

H. polylepis, Hydrodynastes e Liophis reginae) podem estar relacionadas a táticas de

forrageio ou defensivas.

10. Nas espécies estudadas, os hábitos aquáticos parecem não ter levado a modificações

na fecundidade e no espaço ocupado pela ninhada, diferentemente do observado para

outras serpentes.

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REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS

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APÊNDICE Apêndice: Localização das espécies e indivíduos analisados. Subfamília Xenodontinae Apostolepis assimilis. Minas Gerais: IB23985, IB44222, IB49374, IB49666, IB64671 e IB66376. São Paulo: IB6532, IB8506, IB9463, IB10022, IB23523, IB23889, IB24548, IB24873, IB27309, IB30283, IB32563, IB34182, IB41401, IB42513, IB42970, IB43026, IB44793, IB45207, IB45633, IB46016, IB46527, IB49354, IB51160, IB54208 e IB58341. Elapomorphus quinquelineatus. Espírito Santo: IB1018, IB9273, IB10057, IB30662, IB40225, IB50287 e IB62251. Minas Gerais: IB114, IB913, IB8833, IB9519, IB9572, IB9591, IB9656, IB10483, IB1290, IB1454, IB8255, IB25817, IB25976, IB27963, IB32130, IB37380, IB37534 e IB37539. Rio de Janeiro: IB6537, IB8370, IB9008, IB12334 e IB31447. Phalotris mertensi. Goiás: IB27933 e IB67616. Mato Grosso do Sul: IB16651. Minas Gerais: IB6842, IB7879 e IB23406. São Paulo: IB16650, IB16711, IB18885, IB19890, IB21690, IB24476, IB28031, IB30107, IB30634, IB30722, IB33922, IB34349, IB40539, IB41270, IB42514, IB42652, IB42965, IB43137, IB47501, IB50225, IB50282, IB57467, IB58449 e IB62515. Pseudoeryx plicatilis. Acre: IB28062 e MZUSP7369. Amapá: IB26276. Mato Grosso do Sul: IB4783 e IB41329. Pará: IB5090, IB14871, IB17640 e MZUSP4812. Roraima: MZUSP9769. Suriname: IB20463. Sem Procedência: IB68261e IB68262. Hydrops triangularis. Amazonas: IB40811, MZUSP7679, MZUSP7834, MZUSP8432 e MZUSP5478. Maranhão: IB55162. Mato Grosso do Sul: IB29171. Pará: IB14677, IB22174, MZUSP4220 e MZUSP9054. Rondônia: MZUSP8780. Tocantins: IB65080, IB65594, IB65641, IB65680, IB65810, IB65821 e IB65822. Colômbia: MZUSP5994. Guiana Francesa: IB13760. Helicops modestus. São Paulo: IB430, IB745, IB748, IB753, IB4522, IB5502, IB5700, IB6988, IB7547, IB7724, IB16528, IB16534, IB16536, IB16550, IB16551, IB16778, IB16779, IB16797, IB16815, IB16818, IB16821, IB16828, IB20847, IB20849, IB56819, IB58133, IB59527, IB60221 e IB63669. Helicops infrataeniatus. Mato Grosso do Sul: IB15972, IB30262, IB31729, IB37131, IB37660, IB37856, IB48983, IB59428, IB59429, IB59453, IB59458, IB59461, IB59658, IB59677, IB59712, IB59738, IB59758, IB59820, IB59853, IB59855, IB63023, IB63024 e IB63032. São Paulo: IB4722, IB25650, IB29037, IB29046, IB29525, IB30248 e IB31800. Helicops carinicaudus. Paraná: IB12325. Santa Catarina: IB3062, IB26221 e IB31827. São Paulo: 05 indivíduos não tombados, IB1383, IB4437, IB7094, IB8473, IB17180, IB17368, IB27038, IB27821, IB28035, IB29514, IB31135, IB31738, IB31882, IB32229, IB32242, IB32484, IB32989, IB34095, IB34309, IB46631, IB46632, IB49630, IB56405, IB57751 e IB59517. Helicops angulatus. Acre: IB55247. Amapá: IB45709. Amazonas: 02 indivíduos não tombados. Bahia: IB1760. Ceará: IB20158. Goiás: IB34387, IB42605, IB45962 e IB50288. Maranhão: IB20673. Mato Grosso: IB12831 e IB12851. Pará: IB18502. Paraíba: IB51817. Rondônia: IB46912 e IB47031. Roraima: IB63870. Tocantins: IB46165, IB66445 e IB66878. Helicops polylepis. Amazonas: 11 indivíduos não tombados. Tocantins: IB66244. Sordellina punctata. Mato Grosso do Sul: IB10464. Paraná: IB20481. São Paulo: IB6791, IB22313, IB22936, IB24313, IB29487, IB32749, IB33201, IB34286, IB40285, IB40160, IB41071, IB41186,

100

IB41375, IB41377, IB41408, IB42518, IB44176, IB46054, IB46023, IB46611, IB48744, IB54552, IB55084, IB55332, IB56066, IB56068, IB62203 e MZUSP2003. Gomesophis brasiliensis. Minas Gerais: IB9746 e IB43209. Paraná: IB4323, IB5065, IB6943, IB18815 e IB45993. Rio Grande do Sul: IB6484, IB8498 e IB18343. Santa Catarina: IB22945 e IB32115. São Paulo: IB3083, IB5200, IB9462, IB9648, IB10982, IB16909, IB16910, IB16953, IB16954, IB16971, IB17103, IB17104, IB17105, IB17106, IB17107, IB17108, IB17109, IB17110, IB17111, IB17737, IB18402, IB19694, IB22105, IB23282, IB26638, IB40494, IB54906 e MZUSP5933. Ptychophis flavovirgatus. Minas Gerais: IB10548, IB13204, MNRJ3276 e MNRJ3277. Paraná: IB5635, IB7821, IB12551, IB25958, IB25970, IB29881, IB32531, MHNCI3364, MHNCI3490, MHNCI7844, MHNCI7803 e MCP10979. Rio Grande do Sul: IB7924, IB8326, IB8451, MCP1526, MCP2606, MCP2607, MCP2798 e MCP2809. Santa Catarina: IB6967, IB11343, IB11343, IB53568 e IB53995. Tomodon dorsatus. Minas Gerais: IB60626. Rio Grande do Sul: IB32151. São Paulo: IB25725, IB29549, IB29659, IB29618, IB30575, IB30576, IB30611, IB31213, IB31285, IB31391, IB31666, IB44007, IB58624, IB58849, IB58850, IB59417, IB59423, IB59984, IB60003, IB60080, IB60083, IB60085, IB60561, IB60606, IB61514 e IB61647. Thamnodynastes strigatus. Minas Gerais: IB9433, IB29389, IB30017, IB30287, IB56879, IB57547, IB62023 e IB62025. São Paulo: IB11651, IB11930, IB23663, IB23811, IB28075, IB28111, IB28235, IB29460, IB28640, IB28642, IB28643, IB28644, IB28646, IB29541, IB29615, IB29692, IB30238, IB60309, IB61007, IB61140, IB61958, IB68147, IB68148, IB68297, IB68303 e IB68501. Liophis frenata. Bahia: IB2537. Mato Grosso do Sul: IB19138, IB19907, IB36376, IB48940, IB59441 e MZUSP10132. São Paulo: IB5768, IB8522, IB8536, IB10236, IB16709, IB17313, IB17620, IB24614, IB27848, IB28295, IB32665, IB34153, IB34406, IB35992, IB41616, IB41751, IB41848, IB41914, IB41919, IB41921, IB42748, IB46606, IB54052, IB55704 e IB59991. Liophis cobella. Alagoas: MZUSP2927, MZUSP2930, MZUSP2934 e MZUSP2935. Amapá: IB13796, IB14960, IB24833, IB24853, IB24854, IB24857 e IB24859. Amazonas: IB22176. Bahia: IB1358 e IB3213. Maranhão: IB21747, IB21748 e IB56907. Pará: IB14791, IB17703, IB17704, IB25483, IB25484, IB25485, IB25487 e IB46536. Pernambuco: IB50478. Tocantins: IB63345, IB65801 e IB65802. Liophis miliaris. São Paulo: IB9242, IB11437, IB11586, IB11587, IB11593, IB11596, IB12080, IB12130, IB12203, IB12206, IB12207, IB12327, IB15589, IB15642, IB15678, IB15832, IB15833, IB15991, IB17613, IB19486, IB22182, IB26570, IB26755, IB27670, IB27706, IB29435, IB30317, IB31918, IB31928, IB52592 e IB68052. Liophis poecilogyrus. São Paulo: IB4684, IB4968, IB5013, IB6415, IB6416, IB6441, IB6464, IB6594, IB6598, IB6850, IB6908, IB6917, IB6990, IB7015, IB7017, IB7090, IB7135, IB7369, IB7412, IB7437, IB7443, IB7925, IB13159, IB13167, IB21920, IB27662, IB27880, IB32700, IB61867, IB62170 e IB62851. Liophis reginae. Ceará: IB20276. São Paulo: IB5716, IB6958, IB7390, IB8253, IB9849, IB10233, IB12583, IB15299, IB16620, IB17032, IB17290, IB18371, IB18975, IB19121, IB22238, IB22500, IB22587, IB22588, IB22947, IB27383, IB27702, IB27703, IB27704, IB27777, IB28559, IB28637, IB29631, IB30872, IB31394, IB31639, IB31760, IB32350, IB32569, IB33115, IB41958, IB44018, IB46008, IB46283 e IB56264. Erythrolamprus aesculapii. São Paulo: IB2611, IB4435, IB4562, IB4568, IB4668, IB5138, IB5167, IB5644, IB5656, IB5690, IB5935, IB5948, IB6074, IB6557, IB11032, IB19919, IB21373, IB27690,

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IB29187, IB29459, IB29479, IB29632, IB33773, IB37271, IB41812, IB51588, IB58661, IB61234, IB64794, IB68591 e IB68608. Xenodon neuwiedii. São Paulo: IB18154, IB18941, IB24334, IB26551, IB27207, IB28038, IB28297, IB56486, IB56490, IB56491, IB57850, IB57895, IB57899, IB57906, IB57974, IB58633, IB60938, IB60253. Hydrodynastes bicinctus. Amazonas: 01 indivíduo não tombado, IB31794, IB32002, IB32012 e MZUSP5358. Goiás: IB32560, IB33323 e MZUSP3838. Mato Grosso: IB27652, IB41160, IB41232, IB42063 e MZUSP4752. Pará: IB46235 e IB46883. Roraima: MZUSP9125. São Paulo: IB160, IB18159, IB28240, IB29293, IB42136 e IB42167. Hydrodynastes gigas. Amazonas: IB40895. Mato Grosso do Sul: IB17550, IB18264, IB22214, IB22600, IB59437, IB59475, IB59826, IB63203, IB63265 e IB63859. Mato Grosso: IB46997. Pará: IB19843 e IB41123. São Paulo: IB226, IB20720, IB36715, IB37132, IB38008, IB38179, IB38682, IB38683, IB38684, IB38770, IB38790, IB50676, IB41623, IB42194, IB42541, IB52248, IB52250, IB52253, IB52254 e IB54012. Pseudoboa nigra. Alagoas: IB48629. Espírito Santo: IB7758, IB8808, IB9092, IB25147, IB26072, IB29983, IB37408, IB48631, IB50042 e IB60653. Goiás: IB4849, IB5668, IB7772 e IB12043. Mato Grosso do Sul: IB15853, IB16078, IB24468, IB24893, IB31131, IB33457, IB59427, IB63297 e IB63874. Minas Gerais: IB5870, IB28402, IB54335 e IB67000. Rio de Janeiro: IB10135, IB27158 e IB30333. Tocantins: IB65403, IB66083, IB66170, IB66265 e IB66266. Oxyrhopus guibei. São Paulo: IB387, IB4366, IB4404, IB4405, IB4406, IB4844, IB5519, IB14347, IB52530, IB52534, IB53632, IB57586, IB59621, IB60019, IB60158, IB60560, IB60994, IB61214, IB64141, IB64147, IB64622, IB64663, IB64664, IB64709, IB64818, IB64820, IB64823, IB64873, IB66726, IB67410, IB67422, IB67425, IB67626, IB67865 e IB68813. Clelia quimi. São Paulo: IB711, IB1813, IB880, IB8752, IB9074, IB11327, IB14331, IB22445, IB22485, IB22490, IB24323, IB25605, IB25606, IB26906, IB27128, IB27442, IB30029, IB33216, IB34293, IB37255, IB40747, IB41066, IB42616, IB42617, IB44141, IB52644, IB54883, IB54903, IB54963, IB59363, IB61152, IB61154 e IB61155. Leptodeira annulata. Mato Grosso do Sul: IB36876, IB36877, IB63322, IB63326, IB63327, IB63329, IB63330, IB63331, IB63332, IB63733, IB63736, IB63737. São Paulo: IB20511, IB31224, IB34431, IB36878, IB36884, IB37623, IB41533, IB41544, IB41615, IB41738, IB45735, IB46548, IB55561, IB56338, IB60109, IB63274, IB69866. Heterodon platyrhinus. Estados Unidos. Alabama: IB4104, IB4105. Carolina do Sul: IB4113, IB4114, IB4116. Iowa: IB4094. Texas: IB4080, IB4081, IB4082, IB4083, IB4084. Sem procedência: IB2295, IB2299 IB2359. Subfamília Boinae Boa constrictor. São Paulo: IB10902, IB15221, IB18632, IB31166, IB31402, IB38754, IB52218, IB53119, IB55788, IB57479, IB60073, IB60075, IB60076, IB6135, IB63744, IB64913, IB7148, IB7544, IB7546, IB7903. Minas Gerais: IB46150, IB46151 e IB46152. Epicrates cenchria. Amapá: IB14035, IB19126, IB24828 e IB25425. Amazonas: IB24484, IB44169 e IB51494. Bahia: IB50983. Espírito Santo: IB33018, IB51234 e IB51765. Mato Grosso: IB41463, IB49979, IB51358, IB51359, IB51360, IB51362, IB51367, IB51370, IB51371 e IB55245. Maranhão:

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IB41275. Minas Gerais: IB33315. Pará: IB14687, IB14691, IB41037, IB46662. Pernambuco: IB46547. Eunectes murinus. Mato Grosso do Sul: IB7489, IB18697, IB18760, IB18841, IB19699, IB40774 e IB59464. Minas Gerais: IB16005. São Paulo: IB8700, IB19062, IB19063, IB19064, IB21945, IB27736, IB33959, IB51421, IB52424, IB58674 e IB63882. Corallus hortulanus. Rio de Janeiro: IB28941, IB30610, IB42607, IB43859, IB44402, IB44231. São Paulo: IB19168, IB28919, IB33652, IB45634, IB53397, IB55134. Tocantins: IB65746, IB65748, IB65749, IB65750, IB66278, IB66279, IB66285, IB66291, IB66292. Subfamília Elapinae Micrurus surinamensis. Amapá: IB13769, IB13880 e IB14862. Amazonas: IB52225 e IB52327. Mato Grosso: IB41205 e IB68050. Pará: IB2193, IB14657, IB14858, IB14864, IB25430, IB33438, IB44101 e IB46764. Rondônia: MZUSP8716. Roraima: MZUSP10703 e MZUSP10704 Tocantins: IB65619, IB66246 e IB66889. Colômbia: MZUSP6107 e MZUSP6124. Micrurus lemniscatus. Bahia: IB67647. Minas Gerais: IB40178, IB40182, IB42642 e IB46333. Paraná: IB46796. São Paulo: IB1220, IB1308, IB3051, IB3054, IB4975, IB5578, IB5808, IB6132, IB7519, IB7793, IB7864, IB8125, IB9324, IB9929, IB9990, IB16611, IB33999, IB37440, IB40146, IB42457, IB43601, IB44642, IB46339, IB46388, IB46765 e IB53965. Micrurus frontalis. Minas Gerais: IB32977, IB33237, IB33334 e IB55990. São Paulo: IB410, IB4976, IB32309, IB33436, IB33517, IB37364, IB40132, IB42930, IB43196, IB43609, IB43986, IB 46572, IB47652, IB48810, IB49451, IB49669, IB50134, IB50326, IB50675, IB50882, IB51081, IB51132, IB51592, IB52161, IB54820, IB58271 e IB 68218. Micrurus corallinus. São Paulo: IB42230, IB44088, IB46475, IB46557, IB46569, IB46769, IB53039, IB53040, IB53041, IB53042, IB53043, IB53045, IB53046, IB53048, IB53051, IB53061, IB53363, IB53364, IB54459, IB54813, IB54874, IB55981.

Morfologia de serpentes aquáticas neotropicais: um estudo...

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