Mosca-negra-dos-citros Aleurocanthus woglumi (Hemiptera ...

Mosca-negra-dos-citros Aleurocanthus woglumi (Hemiptera: Aleyrodidae)

Ocorrência, hospedeiros, danos, disseminação, monitoramento e controle

ISSN 1809-4996Setembro / 2021

DOCUMENTOS247

Empresa Brasileira de Pesquisa AgropecuáriaEmbrapa Mandioca e Fruticultura

Ministério da Agricultura, Pecuária e Abastecimento

Embrapa Mandioca e FruticulturaCruz das Almas, BA

2021

Mosca-negra-dos-citros Aleurocanthus woglumi (Hemiptera: Aleyrodidae)Ocorrência, hospedeiros, danos,

disseminação, monitoramento e controle

Romulo da Silva CarvalhoMarilene Fancelli

(Autores)

DOCUMENTOS 247

ISSN 1809-4996Setembro/2021

Exemplares desta publicação podem ser adquiridos na:

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Comitê Local de Publicações da Embrapa Mandioca e Fruticultura

PresidenteFrancisco Ferraz Laranjeira

Secretário-ExecutivoLucidalva Ribeiro Gonçalves Pinheiro

MembrosAldo Vilar Trindade, Ana Lúcia Borges, Eliseth de Souza Viana, Fabiana Fumi Cerqueira Sasaki, Harllen Sandro Alves Silva, Leandro de Souza Rocha, Marcela Silva Nascimento

Supervisão editorialFrancisco Ferraz Laranjeira

Revisão de textoAlessandra Angelo

Normalização bibliográficaLucidalva Ribeiro Gonçalves Pinheiro

Projeto gráfico da coleçãoCarlos Eduardo Felice Barbeiro

Editoração eletrônicaAnapaula Rosário Lopes

Fotos da capaRomulo da Silva Carvalho

1ª ediçãoOn-line (2021).

Todos os direitos reservados.A reprodução não autorizada desta publicação, no todo ou em parte,

constitui violação dos direitos autorais (Lei nº 9.610).Dados Internacionais de Catalogação na Publicação (CIP)

Embrapa Mandioca e Fruticultura

© Embrapa, 2021

Carvalho, Romulo da SilvaMosca-negra-dos-citros Aleurocanthus woglumi (Hemiptera: Aleyrodidae)

Ocorrência, hospedeiros, danos, disseminação, monitoramento e controle / Romulo da Silva Carvalho, Marilene Fancelli– Cruz das Almas, BA : Embrapa Mandioca e Fruticultura, 2021.

34p. il. ; 21 cm. - (Documentos/Embrapa Mandioca e Fruticultura, ISSN 1809-4996, 247).

1. Citros. 2. Praga de planta. I. Carvalho, Romulo da Silva II. Fancelli, Marilene III. Série.

CDD 634.304Ficha catalográfica elaborada por Lucidalva R. G. Pinheiro – Bibliotecária CRB51161 – Embrapa Mandioca e Fruticultura

Autores

Romulo da Silva CarvalhoEngenheiro-agrônomo, doutor em Ciências, pesquisador da Embrapa Mandioca e Fruticultura, Cruz das Almas, BA

Marilene FancelliEngenheira-agrônoma, doutora em Entomologia, pesquisadora da Embrapa Mandioca e Fruticultura, Cruz das Almas, BA

Apresentação

A mosca-negra-dos-citros Aleurocanthus woglumi (Hemiptera: Aleyrodidae) assume grande importância para o setor citrícola baiano, sendo destacada a necessidade de investimentos em ações de pesquisas, desenvolvimento e inovação que possam gerar ativos tecnológicos que possibilitem aplicação dos diferentes métodos integrados de controle da praga.

A integração de métodos pode ser promissora na supressão populacional da mosca-negra-dos-citros, contribuindo para implementação de uma agricultura mais sustentável nas áreas de produção comercial e familiar de citros redu-zindo impactos negativos para agricultor, ambiente e saúde do consumidor.

O uso de extratos vegetais se destaca como forma de controle alternativo, supri-mindo altas populações da mosca de forma viável tecnicamente, podendo ser utilizado antes do controle químico. Porém, o uso de plantas inseticidas deve primeiro ser validado pela pesquisa científica, avaliando o efeito sobre organis-mos não alvo, de forma a contribuir com o controle integrado de A. woglumi.

Destaca-se também que controle biológico aplicado por meio da utilização de inimigos naturais nativos é sustentável do ponto de vista ambiental, mas sua implementação depende de estudos locais básicos prévios e prospectivos sobre predadores, parasitóides e entomopatógenos associados à mosca-ne-gra-dos-citros para que se identifique espécies benéficas nativas mais efi-cientes e com potencial para multiplicação em escala industrial em biofábrica e posterior liberação inundativa em amplas áreas para benefício da citricultu-ra do Estado da Bahia.

Alberto Duarte VilarinhosChefe-geral da Embrapa Mandioca e Fruticultura

Sumário

Distribuição geográfica ..................................................................................9Ocorrência da mosca-negra-dos-citros no Brasil ....................................10Mosca-negra-dos-citros no estado da Bahia ........................................... 11

Nomes comuns.............................................................................................13

Taxonomia ....................................................................................................14

Espécies do gênero Aleurocanthus de importância econômica para citros ....14

Hospedeiros e danos....................................................................................14

Ciclo biológico ..............................................................................................16

Dispersão .....................................................................................................18

Monitoramento e métodos de controle .........................................................18

Controle biológico .........................................................................................19Controle biológico clássico (CBC) ...........................................................19Controle biológico natural ........................................................................20

Controle biológico aplicado ..........................................................................22Controle biológico aumentativo inundativo ..............................................22Controle químico .....................................................................................23Controle alternativo da mosca-negra-dos-citros .....................................24

Considerações finais ....................................................................................26

Referências ..................................................................................................27

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Distribuição Geográfica

A mosca-negra-dos-citros Aleurocanthus woglumi Ashby, 1915 ordem Hemiptera (antiga Homoptera), família Aleyrodidae é nativa do sudoeste da Ásia, sendo descrita em 1915 (Nguyen et al., 1998; Clausen, 1978a). Esse inseto-praga foi detectado pela primeira vez em 1913, na Jamaica e, poste-riormente, em Cuba, no ano de 1916; nos Estados Unidos, em 1934 (Flórida, Havaí e Texas); no México, em 1935; na República Dominicana, em 1969; na Guiana Francesa, em 1995; no Panamá, em 1917 e na Costa Rica, em 1919 (Smith et al. 1964; Martin, 1999; Kennett et al.,1999). Atualmente está amplamente distribuída em áreas tropicais e subtropicais da África, América do Norte e do Sul, Ásia e Oceania. Na União Europeia está presente ape-nas a espécie A. spiniferus (Quaintance, 1903) em áreas restritas da Itália e Grécia, onde encontra-se sob controle oficial (Ciubotaru, 2018; EPPO, 2020). Portanto, ainda não há citação de ocorrência de A. woglumi na União Europeia (Figura 1).

Figura 1. Distribuição global de Aleurocanthus woglumi. Pontos amarelos indicam presença da praga.Fonte: EPPO (2020).

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Ocorrência da mosca-negra-dos-citros no Brasil

O primeiro registro da mosca-negra-dos-citros no Brasil ocorreu no estado do Pará, em 2001, na cidade de Belém (Silva, 2005; Pena et al., 2008; EPPO, 2020). Segundo Silva (2005), a sua introdução em nosso país foi retardada por causa da floresta Amazônica, que é barreira natural à introdução de pra-gas provenientes das Américas Central e do Norte. A sua dispersão para ou-tros estados foi facilitada pelo transporte de frutos de laranja para indústrias de suco concentrado em diferentes mercados consumidores (Silva, 2005; Silva et al., 2011b; Vendramim et al., 2015).

No ano de 2003, a mosca-negra-dos-citros foi detectada no estado do Maranhão, em 2004, no Amazonas e, em 2006, no Amapá (Lemos et al., 2006; Medeiros et al., 2009; EPPO, 2020; Ronchi-Teles et al., 2009; EPPO, 2020; Jordão e Silva, 2006; Pena et al., 2008; EPPO, 2020). No Tocantins, tem-se o registro de sua ocorrência em 2007, mesmo ano em que foi citada nos estados de Goiás e São Paulo, porém a confirmação do primeiro regis-tro, nesses dois últimos estados, ocorreu em 2008 (EPPO, 2020; São, 2007; Bueno, 2008; Pena et al., 2008; Raga e Costa, 2008; EPPO, 2020). No ano de 2009, foi constatada na Paraíba (Lopes et al., 2009; 2010). Em 2010, a mos-ca-negra-dos-citros dispersou-se para os estados do Rio Grande do Norte, Bahia, Rio de Janeiro, Piauí, Ceará e Minas Gerais (Bahia, 2010a,b; Ceará, 2010; Almeida e Lhano, 2014; Raga et al., 2013; SILVA et al., 2015; Alvim et al., 2016). No ano de 2011, foi detectada em Roraima, Pernambuco, Paraná e Espírito Santo (Correia et al., 2011; Mendonça et al., 2015; Monteiro et al., 2012; Molina et al., 2014). Em 2012, foi registrada em Rondônia e no Mato Grosso (Rondônia, 2012; Maciel, 2015). No ano de 2013, no Mato Grosso do Sul e, em 2014, nos estados de Sergipe e Alagoas (Mendonça et al., 2015; Sergipe, 2015; Santos et al., 2020). No ano de 2019, o primeiro registro do inseto ocorreu em Santa Catarina (Castilhos et al., 2019). Permanecem sem registro de ocorrência os estados do Acre, Rio Grande Sul e Distrito Federal. Na Figura 2, observa-se o histórico de ocorrência de A. woglumi nos estados brasileiros e os locais sem o registro oficial de ocorrência da praga.

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Mosca-negra-dos-citros no estado da Bahia

No ano de 2009, o Estado da Bahia foi declarado pelo Ministério da Agricultura, Pecuária e Abastecimento (MAPA) área livre da mosca-negra-dos-citros (Bahia, 2009). No entanto, em julho de 2010, ocorreu a primeira detecção no extemo sul do estado. Após detecção dos primeiros focos, a Agência Estadual de Defesa Agropecuária da Bahia (ADAB) utilizou estratégias de controle pre-vistas no Plano de Contingenciamento para a praga promovendo ampliação de sua equipe técnica de campo, capacitações e eventos como o 1º Seminário de “Pragas da Citricultura com ênfase em Mosca-negra-dos-citros” (Bahia, 2010a) e cursos destinados ao seu quadro técnico com apoio da Universidade Federal Rural da Amazônia (UFRA-PA) (Universidade, 2010).

No ano de 2016, foi realizado na sede da Embrapa Mandioca e Fruticultura, o “Seminário Regional sobre Mosca-Negra-dos-Citros”, evento apoiado pelo Serviço Territorial de Apoio à Agricultura Familiar (SETAF). Foram discutidas medidas para minimizar os prejuízos causados pela praga aos citricultores do Território do Recôncavo Baiano e recomendação da ADAB para implantação de biofábrica para criação artificial de inimigos naturais da mosca-negra-dos-citros na região na sede do Serviço Territorial de Apoio às Agriculturas Familiares (SETAF) no município de Cruz das Almas.

Figura 2. Estados brasileiros com e sem ocorrência da mosca-negra-dos-citros.

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Essa biofábrica teria capacidade de produzir cerca de um milhão de insetos pre-dadores, com destaque para os inimigos naturais bicho-lixeiro (Ceraeochrysa cornuta) e a joaninha (Delphastus pusillus) (Bahia, 2016). A biofábrica seria ge-rida por meio de uma cooperação entre a Secretaria da Agricultura, Pecuária, Irrigação, Pesca e Aquicultura (SEAGRI/ADAB) e Secretaria de Desenvolvimento Rural (SDR), apoiada tecnicamente pela Universidade Federal Rural da Amazônia (UFRA-PA), Universidade Federal do Recôncavo da Bahia (UFRB) e Embrapa Mandioca e Fruticultura (Bahia, 2016; Embrapa, 2016 a,b).

No ano de 2018, a ADAB conseguiu alocar recursos para implementação da biofábrica em projeto elaborado por técnicos da ADAB intitulado “Tecnologias e inovação para o estabelecimento de biofábrica visando o controle biológico da mosca-negra-dos-citros no estado da Bahia” (Bahia, 2018). Com recurso garantido pela Secretaria da Fazenda do Estado, definiu-se nova localização para a biofábrica que será implantada no laboratório da CETAB, edifício ane-xo à sede da ADAB, em Salvador, BA (Bahia, 2018).

Em agosto de 2020, a Embrapa Mandioca e Fruticultura organizou evento we-binar transmitida no YouTube sobre o tema “Manejo integrado da mosca-negra--dos-citros”, quando foram proferidas palestras sobre a “Experiência com a praga no âmbito do controle biológico nos estados da Amazônia e Pernambuco” e “A mosca-negra-dos-citros na citricultura baiana”, quando foram registrados mais de 1.879 acessos até o dia 4 de novembro de 2020 (10h04’) (Embrapa, 2020).

Considerando que a referida biofábrica ainda não foi instalada e que a mosca--negra tem trazido grande preocupação ao citricultor baiano, foi levantado pelo público questionamento se havia previsão de instalação da biofábrica no Estado da Bahia visando atender aos pequenos agricultores e como seria a distribuição desses inimigos naturais. Os palestrantes informaram necessidade de atendi-mento aos seguintes requisitos para que possa ser implementada a biofábrica:

1) alinhamento com a parte burocrática para obtenção das autorizações necessárias para produção massal e liberação dos inimigos naturais selecionados no estado da Bahia, em consonância com legislações vi-gentes do Ministério da Agricultura, Pecuária e Abastecimento (MAPA), Anvisa e ICMBIO.

2) antes de começar os trabalhos de multiplicação na biofábrica, fazer prospecções dos inimigos naturais na região citrícola do estado da


Bahia para identificar as espécies presentes e, posteriormente, eleger aquelas que apresentam potencial para multiplicação na biofábrica e, ainda, verificar se existe disponibilidade de informações técnicas para os processos de multiplicação industrial (criação massal) com dietas naturais ou artificiais.

3) necessidade de recursos humanos, enfatizando a participação de bol-sistas de graduação e pós-graduação para obtenção dos dados de pesquisa, mediante intensificação de editais.

Os especialistas destacaram a importância de não se inserir espécies exóti-cas em regiões onde já existem inimigos naturais, como é o caso do estado da Bahia, pois corre-se o risco de deslocamento das espécies nativas já presentes. Em relação ao tempo para implantação da biofábrica, finalizaram dizendo que leva um certo tempo para se obter todos esses resultados para a Bahia, ou seja, médio a longo prazos (Embrapa, 2020).

Portanto, neste evento tornou-se evidente o interesse do setor citrícola no tema “mosca-negra-dos-citros” e, sobretudo, na necessidade de investimen-tos em ações de pesquisas, desenvolvimento e inovação que possam ser im-plementadas para gerar ativos tecnológicos que possibilitem a aplicação de técnicas industriais para criação massal dos inimigos naturais selecionados nas pesquisas de forma que se possa, efetivamente, implementar a biofábrica no estado da Bahia, utilizando o controle biológico aplicado da praga com a estratégia inundativa, em amplas áreas, para benefício dos citricultores con-forme preconizado pelas instituições proponentes desse importante projeto.

Nomes comuns

Apesar de ter o nome comum de mosca-negra-dos-citros, esse inseto-praga não pertence à ordem Diptera não sendo, portanto, uma mosca. Contudo, seu nome comum ficou conhecido dessa maneira devido à sua forma, que se assemelha a uma pequena mosca-negra.

A mosca-negra-dos-citros é conhecida em diferentes países pelos seguintes nomes comuns: citrus blackfly (inglês), aleurode noir des agrumes (françês),

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mosca prieta de los cítricos (espanhol), schwarze citrusmottenschildlaus (ale-mão), mosca negra de la naranja (italiano) e mosca-negra-dos-citros (portu-guês, Brasil). Esse inseto-praga tem o código de “ALECWO” na European and Mediterranean Plant Protection Organization (EPPO) sendo listada como A1 (lista Nº 103) e com designação na União Europeia de II/A1, sob Aleurocanthus spp.) (EPPO, 2020).

TaxonomiaSegundo Ciubotaru (2018) e Schrader( 2019) é difícil identificar e distinguir alguns membros do gênero Aleurocanthus. A utilização de apenas parâme-tros morfológicos não é suficiente para identificar a mosca-negra-dos-citros e distingui-la de algumas outras espécies do gênero Aleurocanthus, pois essa espécie pode apresentar diferenças fenotípicas, ou seja, expressar diferen-ças morfológicas quando encontrada em diferentes hospedeiros, sendo, por isso, considerada uma espécie polifênica.

Espécies do gênero Aleurocanthus de importância econômica para citrosAs espécies mais comuns que se deslocam por meio do comércio internacio-nal são Aleurocanthus spiniferus e A. woglumi, ambas pragas-chave de citros que preocupam a União Europeia (Gyeltshen et al., 2017; Schrader, 2019). Outras espécies de Aleurocanthus que foram relatadas como tendo um im-pacto econômico nos citros incluem A. citriperdus na Índia e Paquistão e A. hu-saini na Índia (Ciubotaru, 2018; Schrader, 2019). No Brasil apenas a espécie A. woglumi foi detectada, sendo considerada praga primária dos citros que pode causar perdas na produção que variam de 20% a 80%, afetando a qua-lidade e a exportação de frutos (Oliveira et al., 1999).

Hospedeiros e DanosA mosca-negra-dos-citros é uma espécie polífaga que pode infestar mais de 300 hospedeiros incluindo plantas cultivadas, ornamentais e plantas daninhas. Ocorre em plantas frutíferas, entre elas o abacateiro (Persea americana),


bananeira (Musa spp.), cajueiro (Anacardium occidentale), mamoeiro (Carica papaya), goiabeira (Psidium guajava), romãzeira (Punica granatum), marmeleiro (Cydonia oblonga), mangueira (Mangifera indica) e maracujazeiro (Ciubotaru, 2018; Bragard et al., 2018; CABI, 2019). Em plantas ornamentais é citada ocorrência em espécies de roseira (Rosa spp.) e plantas do gênero Murraya e de Croton sp. (Bragard et al., 2018; CABI, 2019;). No México, foram relatadas 75 espécies em 38 famílias como hospedeiras da mosca-negra-dos-citros (European, 2002).

O gênero Citrus é infestado frequentemente pela mosca-negra-dos-citros sendo as plantas de limão e tangerina os hospedeiros mais atacados (Lopes et al., 2013; Ciubotaru, 2018; EPPO, 2020). Pode causar danos diretos e indiretos às plantas cítricas, prejudicando o seu desenvolvimento e qualidade dos frutos para comercialização.

O dano direto é causado pela sucção na planta para retirada da seiva, provo-cando diminuição do desenvolvimento e a produção de frutos. O dano indireto ocorre devido ao aparecimento do fungo causador da fumagina (Capnodium citri) que tem coloração preta e recobre frutos e folhas, ocasionando redução da capacidade fotossintética das plantas (Figura 3) (Gravena, 2008). Esse fungo é favorecido pela presença da excreção açucarada do inseto (conhe-cida como “honeydew”), que se deposita, principalmente, sobre a superfície de folhas e frutos.

Figura 3. Folhas de citros com o fungo fumagina Capnodiumcitri, onde se observa a camada fuliginosa sobre a folha, que afeta a capacidade fotossintética prejudicando o desenvolvimento das plantas, e a presença de formigas associadas à mosca-negra--dos-citros (A) e fruto com fumagina (B).

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Os danos causados pela mosca-negra-dos-citros podem se refletir em al-terações fisiológicas nas plantas, conforme foi verificado por Gomes et al. (2019). Esses autores avaliaram plantas das variedades limão Tahiti, tangeri-na Tanjaroa, tangerina Nissey e tangerina Ponkan infestadas por A. woglumi e com fumagina, constatando redução em parâmetros relacionados à fotos-síntese. Avaliaram parâmetros fisiológicos de eficiência fotoquímica e trocas gasosas. Em relação à eficiência fotoquímica, as plantas infestadas apre-sentaram danos de fotoinibição com índice de desempenho de 4,22. O parâ-metro de troca gasosa nas plantas infestadas foi alterado, com reduções na assimilação fotossintética de CO2 de 69,7% (Tahiti), 64% (Tanjaroa), 68,8% (Nissey) e 63,3% (Ponkan). Como conclusão, verificaram que as plantas in-festadas por A. woglumi apresentam alterações fisiológicas nos parâmetros de assimilação fotossintética de CO2, condutância estomática, transpiração instantânea, índice de desempenho e fotoinibição do fotossistema II.

Ciclo biológicoA duração do ciclo de vida de A. woglumi e o número de gerações da praga por ano são influenciado por fatores abióticos, sendo as melhores condições em temperaturas entre 28 oC e 32 oC e umidade relativa de 70% e 80% (Gyeltshen et al., 2017; Schrader, 2019; CABI, 2019). Contudo, a sobrevivên-cia da mosca-negra-dos-citros é baixa em temperaturas em torno de 40 oC e altitudes acima de 1.000 m (Oliveira et al., 1999). Precipitação pluviométrica intensa, ventos fortes e baixa umidade também são fatores abióticos que re-duzem populações de A. woglumi (Flanders, 1969; Dowell et al., 1981; Maia, 2008; Medeiros et al., 2009; SILVA et al., 2011a).

O ciclo biológico é mais curto em regiões quentes e mais longo em regiões frias, tendo a sua capacidade reprodutiva reduzida nos meses mais frios e chuvosos, mas podem ser encontradas durante todo o ano. Nos climas tropicais e subtropi-cais, gerações contínuas sobrepostas podem ocorrer, mas com lentidão durante períodos frios (Carvalho, 2016; Lopes et al., 2009; Hodges e Evans, 2005).

O ciclo ovo-adulto varia de 45 a 150 dias conforme variações de temperatura e hospedeiro, ocorrendo entre cinco a seis gerações por ano (Cunha, 2003; Dowell et al., 1978; Maia, 2010; Martínez e Angeles, 1973; Pena et al., 2009a; CABI, 2019). Portanto, a duração do ciclo de ovo a adulto pode variar de dois a quatro meses dependendo das condições ambientais (Lopes et al., 2009; Raga e Costa, 2008).


Segundo Lopes et al. (2009), a fecundidade e sobrevivência de A. woglumi estão relacionadas com a planta hospedeira. Pena e Silva (2006) verificaram ciclo de vida mais longo em Mangifera indica (manga) quando comparada com Citrus sinensis (laranja Pera) e C. limon (limão Taiti). Pena et al. (2009a) verificaram e maior sobrevivência da fase imatura da mosca-negra-dos-ci-tros em lima ácida Tahiti (68,0%) quando comparada com a manga (36,6%), que por sua vez não diferiu, estatisticamente, do valor registrado em laranja doce (56,6%) (P < 0,05). Segundo os autores, A. woglumi encontra estímulos químicos maiores para realizar a oviposição em lima ácida Tahiti do que em laranja doce e manga concluindo, com base na maior oviposição e sobrevi-vência da fase imatura da mosca-negra em lima ácida Tahiti, que esta planta pode ser considerada hospedeiro mais favorável. Na Figura 4 se observa in-festação inicial da mosca-negra-dos-citros no campo, a oviposição dos ovos na forma característica de espiral e pupários da praga.

Figura 4. Foco de infestação inicial onde se observa no detalhe oviposição em forma de espiral (A); pupários e ninfas da mosca ao lado de postura em forma de espiral (B) e colônia inicial de adultos da mosca-negra-dos-citros em folhas novas de citros (C).

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DispersãoA mosca-negra-dos-citros pode se dispersar de forma natural pelo cresci-mento populacional, ocorrendo de forma vertical na planta e horizontal entre plantas (Silva, 2005). A dispersão ocorre também pela ação humana por meio do transporte de mudas ou plantas infestadas (Fundecitrus, 2017).

No primeiro ínstar, a mosca-negra-dos-citros se dispersa em curta distância, evita luz solar intensa e se estabelece em colônias na parte inferior de folhas jovens. Nos três ínstares seguintes, fixa-se nas folhas por meio do aparelho bucal. Em todos os estágios, alimenta-se sugando a seiva do floema, exceto no quarto ínstar ou “pupa” quando permanece em fase de repouso (CABI, 2019).

Dowel e Fitzpatrick (1978) indicam deslocamento entre 400 a 600 metros por geração sem intervenção antrópica, podendo os adultos se distanciarem de sua planta de origem em até 50 metros por dia. Oliveira et. al. (2001) observa-ram que a dispersão horizontal pode chegar a 187 metros em 24 horas e, se-gundo estimativas teóricas, a disseminação natural da praga pode ocorrer en-tre 200 a 300 km por ano, principalmente, ao longo das rodovias (Silva, 2005).

Monitoramento e métodos de controlePara a detecção inicial da mosca dos citros no pomar, devem ser realizadas inspeções nas plantas em busca de sinais de fuligem nas folhas, caules e frutos e observar a presença de formigas (Figura 3A). De acordo com Lima et al. (2017a), nas condições de Capitão Poço, Pará, o nível de dano econômico foi em torno de 48% de plantas infestadas.

Santana (2019) desenvolveu planos de amostragem convencional para A. woglumi em cultivo de laranja, verificando que o número de amostras que deve ser avaliado é de 54, 35 e 58 para massas de ovos, ninfas e adultos, respectivamente.

Recomenda-se utilizar armadilhas de coloração amarela “tipo stick” (Figura 5) para monitorá-la, realizando-se inspeções semanais em novas brotações e na parte inferior das folhas, como objetivo de encontrar posturas em forma de espiral (Figura 4B), os diferentes estadios ninfais (Figura 4C) e adultos que voam rapidamente ao serem tocadas as folhas da planta.


Figura 5. Armadilhas “tipo stick” (cola) na cor amarela utilizada no monitoramento da mosca-negra-dos-citros em área com infestação intensa. Pontos em preto são adultos da mosca-negra capturados na armadilha.

Silva et al. (2011b) indicaram três diretrizes gerais para a detecção de mos-ca-negra-dos-citros: 1) a área preferencial para a presença de infestação é a metade inferior da planta; 2) os ovos de A. woglumi ficam agrupados nas fo-lhas e estas, por sua vez, compõem grupos de folhas infestadas; 3) o nível de controle é indicado pela visualização da associação da mosca-negra-dos ci-tros com a presença de fumagina nas folhas (Figura 3A) (Cherry e Fitzpatrick, 1979; Dowell et al., 1981).

As armadilhas servem como indicativo da ocorrência e do tamanho da po-pulação da praga, devendo ser instaladas na planta, se possível, sem ex-pô-las diretamente ao sol, a aproximadamente 1,5 m de altura para captura mais eficiente de adultos. Dependendo da disponibilidade de mão de obra, as inspeções podem ser realizadas semanal ou quinzenalmente, em especial, durante o período de novas brotações. Ressalta-se que o monitoramento po-pulacional deve ser frequente e serve de base para a tomada de decisão do controle da mosca-negra-dos-citros.

Controle Biológico

Controle biológico clássico (CBC)

O controle biológico clássico (CBC) por definição é “a introdução de um ini-migo natural de origem exótica para controlar uma praga, geralmente tam-bém exótica, visando ao controle permanente da praga” (Kenis et al., 2017).

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Segundo Clausen (1978b), o controle biológico clássico de A. woglumi pode ser bem-sucedido na maioria dos países onde a mosca-negra-dos-citros está estabelecida, por meio da introdução de parasitoides eficazes e capazes de regular a praga, caso as condições ambientais sejam favoráveis.

Alerta-se que, apesar de eficiente, o CBC tem risco ambiental de desloca-mento ou extinção de espécies nativas de inimigos naturais, devendo a sua implementação com inimigos naturais exóticos ser bem avaliada e executada por especialistas antes de liberá-los nos locais infestados.

Controle biológico natural

O controle biológico natural é aquele que ocorre na natureza sem a interven-ção do homem. Este tipo de controle biológico é comum e mais efetivo em ambientes diversificados.

No Brasil, já foram identificadas várias espécies de predadores, parasitoides e agentes entomopatógenos que controlam com eficiência a mosca-negra--dos-citros nos pomares.

No estado do Pará, por exemplo, foram observadas várias espécies de dife-rentes ordens predando naturalmente A. woglumi. Na ordem Coleoptera, fo-ram observadas as espécies predadoras Cycloneda sanguinea, Delphastus pusillus, Stethorus sp. e Neojauravia sp. Na ordem Neuroptera, foram obser-vadas as espécies Chrysoperla sp., Ceraeochrysa sp., Ceraeochrysa caligata e Ceraeochrysa everes e, na ordem Diptera, observada a espécie Pseudodorus clavatus (Bernardes et al., 2004; Mendonça et al., 2004; Maia et al., 2004; 2006).

Em relação aos parasitoides, as espécies Encarsia sp., Cales noacki, Aphytis sp. e Xylopsis sp. foram obtidas do hospedeiro exótico A. woglumi (Bernardes et al., 2004; Mendonça et al., 2004; Maia et al., 2004; 2006). São ainda citados como inimigos naturais eficientes da mosca-negra-dos-citros os parasitoides Amitus hesperidum e Encarsia opulenta (Mendonça et al., 2015; Fundecitrus, 2017). Segundo Oliveira et al. (2017), o controle biológico da mosca-negra-dos-citros tem sido eficiente quando realizado por meio dos parasitoides Cales noackie e Encarsia sp., e, ainda, pela joaninha Delphastus pusillus, espécies de bicho-lixeiro C. caligata e Leucochrysa sp., e, ainda, pelas larvas da mosca Oncyptamus gastrotactus e fungos entomopatogênicos.


Com relação aos fungos entomopatogênicos, as espécies Aschersonia aleyrodis, Metarhizium anisopliae e Beauveria bassiana demonstram eficiên-cia no controle da mosca-negra-dos-citros em diferentes estadios de seu desenvolvimento (Pena et al., 2009b; Silva et al., 2010). O fungo do gêne-ro Aschersonia é comumente encontrado controlando naturalmente popula-ções da mosca-negra em pomares de citros nas diferentes fases da praga (Mendonça et al., 2015; CABI, 2019). Além de Aschersonia aleyrodis, Batista et al. (2002) encontraram também os fungos entomopatogênicos Fusarium sp. e Aegerita webberi infectando a mosca-negra-dos-citros.

No Maranhão e em Sergipe também foi constatado o fungo A. aleyrodis atuando no controle biológico natural da mosca-negra-dos-citros (Medeiros, 2007; Mendonça et al., 2015). Lima et al. (2018) constataram na região Sul da Bahia os fungos Aschersonia cf. aleyrodis e Aegerita webberi contro-lando naturalmente a mosca-negra-dos-citros. O fungo entomopatogênico A. aleyrodis é também observado frequentemente causando mortalidade na mosca-branca dos citros Dialeurodes citri (Figura 6 A, B, e C).

Figura 6. Controle biológico natural por meio da ação de fungo entomopatogênico Aschersonia aleyrodis sobre mosca-branca dos citros. (A) Aspecto geral do fungo A. aleyrodis em planta de citros; (B e C) Detalhe do fungo A. aleyrodis na face inferior de folhas de citros.

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Em estudos de laboratório, o fungo Aschersonia cf. aleyrodis foi avaliado so-bre diferentes estágios de desenvolvimento de A. woglumi, sendo comprovado por Pena et al. (2009b) o seu potencial como agente de controle biológico para a mosca-negra-dos-citros. Os autores verificaram que em altas concentrações (2,3 x 107 conídios/mL), o fungo mostrou-se eficiente para os estadios iniciais da praga, embora tenha apresentado crescimento lento no meio de cultura testado.

Contudo, apesar desse fungo entomopatogênico A. aleyrodis ser eficiente no controle natural da mosca-negra-dos-citros, ainda torna-se necessária a realização de pesquisas para o desenvolvimento de meios de cultivo mais apropriados que possibilitem a multiplicação em escala massal e uso eficien-te no controle biológico aplicado da mosca-negra-dos-citros.

Controle Biológico Aplicado

Controle biológico aumentativo inundativo

No controle biológico aplicado aumentativo inundativo, liberações de gran-des quantidades de inimigos naturais são realizadas nas áreas afetadas. Os insetos benéficos são multiplicados artificialmente de forma massal em biofá-bricas, com o objetivo de causarem supressão populacional rápida do inseto--praga alvo durante períodos específicos do ciclo da cultura, que são deter-minados por meio de armadilhas durante o monitoramento populacional do inseto-alvo. Segundo Berti Filho e Macedo (2010), esse método de controle biológico é mais aceito pelos agricultores, pois tem ação rápida e semelhante aos inseticidas convencionais.

Na Bahia, por exemplo, o projeto de controle biológico aplicado para a mosca--negra-dos-citros proposto pela ADAB, terá capacidade de multiplicar artifical-mente cerca de um milhão dos inimigos naturais nativos como o bicho-lixeiro Ceraeochrysa cornuta e a joaninha Delphastus pusillus (Bahia, 2016; 2018).

Ações que envolvem a criação e liberação de inimigos naturais são consi-deradas de extrema utilidade e urgentes em sistemas de agricultura familiar, contribuindo para o restabelecimento do equilíbrio biológico (Uso, 2010).

Além da utilização de predadores e parasitoides, fungos entomopatogênicos podem suprimir populações da mosca-negra-dos-citros nos pomares de citros, tendo também potencial para o controle biológico aplicado desse inseto-praga.


Controle químico

No caso de baixa incidência de inimigos naturais e aumento populacio-nal da praga, pode ser necessária a utilização de inseticidas no pomar (French, 2001).

Portanto, após constatada ocorrrência da mosca-negra-dos-citros no pomar, via monitoramento, o Fundecitrus (2017) recomenda aplicações de insetici-das visando os adultos da praga associados a reguladores de crescimento e também aplicação de óleo mineral para controlar o fungo fumagina que ocorre sobre a superfície das folhas e frutos. No entanto, a Cetab (2017) recomenda que somente em alto nível populacional de infestação da praga é que devem ser utilizados inseticidas específicos e óleos minerais para con-trole da fumagina.

A forma de aplicação, concentrações dos produtos indicados e os nomes comerciais estão disponíveis no sistema de consulta gratuito AGROFIT do MAPA, onde constam cinco produtos comerciais e três ingredientes ativos (Tabela 1) disponíveis no mercado brasileiro para o controle da mosca-ne-gra-dos-citros (Brasil, 2020). No entanto, a Embrapa Mandioca e Fruticultura recomenda que se consulte um Engenheiro Agrônomo para indicação técnica correta dos produtos comerciais mais seguros para o ambiente, homem e animais, com base na classe ambiental e toxicológica do princípio ativo, bem como a indicação dos cuidados durante a aplicação e uso correto de equipa-mentos de proteção ao aplicador.

Tabela 1. Ingredientes ativos (grupo químico) registrados no Brasil visando ao contro-le da mosca-negra-dos-citros Aleurocanthus woglumi (Brasil, 2020).

Ingrediente ativo(grupo químico)

Formulação Classe

Toxicológica Ambientalorantraniliprole (antranilamida) + lambda-cialotrina (piretroide)

Suspensão Concentrada (SC) 4 I

Imidacloprido (neonicotinoide) Suspensão Concentrada (SC) 4 III

Fonte: Brasil (2020) adaptado de AGROFIT (Sistema de Agrotóxicos Fitossanitários).

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Controle alternativo da mosca-negra-dos-citros

Além do controle biológico, os produtores, principalmente, agricultores fa-miliares podem promover ações complementares a fim de minimizar a in-festação da mosca-negra-dos-citros (Uso, 2010). Vários produtos foram de-senvolvidos e avaliados pelas famílias de Lagoa Seca, Matinhas e Alagoa Nova, Paraíba, e vêm obtendo sucesso no controle desse inseto-praga. Os produtos vegetais avaliados têm base inseticida como a castanha-de-caju, manipueira, maniçoba, angico, nim e a urina de vaca. Segundo a Assessoria e Serviços a Projetos em Agricultura Alternativa (AS-PTA), essas substâncias mostraram-se tão ou mais eficientes do que produtos químicos convencio-nais e argumentam que, além disso, minimizam impactos ecológicos e riscos aos agricultores e consumidores (Uso, 2010).

Na mesma linha de pesquisa e desenvolvimento de produtos vegetais in-seticidas, Vieira et al. (2013) realizaram estudos com óleos vegetais co-merciais de eucalipto (Eucalyptus globulus), alho (Allium sativum), gergelim (Sesamum indicum), mamona (Ricinus communis) e cravo (Syzygium aro-maticum) nas concentrações de 2, 4 e 6% e avaliaram os efeitos sobre ovos e ninfas da mosca-negra-dos-citros até 15 dias após aplicação. Verificaram que quando se aumentou a concentração em todos os óleos vegetais, di-minuiu-se a viabilidade dos ovos (%) de A. woglumi em todos os dias ob-servados (1º, 5º, 10º e 15º) após aplicação. Constataram que os óleos de gergelim e mamona apresentaram efeito semelhante, enquanto os óleos de eucalipto e de alho promoveram menores percentuais de ninfas eclodidas nas maiores concentrações. Os autores demonstraram que esses óleos co-merciais têm ação ovicida, causando menor percentual de eclosão de ninfas de mosca-negra-dos-citros sendo, portanto, alternativas para o controle des-se inseto-praga.

Lemos et al. (2017) avaliaram, em laboratório, extratos aquosos de folhas e sementes de nim A. indica nas concentrações de 1; 2,5; 5 e 10% comparados com o controle (água destilada). Extratos de folhas de A. indica, aos três dias após imersão nas concentrações de 5 e 10% (p/v), causaram maior mortalidade quando comparada ao controle. Com relação ao extrato de sementes de A. indica após três dias de imersão, verificaram que as concentrações de 5 e 10% causaram maior mortalidade de ninfas, diferindo


dos demais tratamentos. Aos 6 e 9 dias após imersão, as concentrações de 2,5; 5 e 10% de extratos de sementes de nim causaram mortalidade significativa em ninfas (superior a 98%).

Lima et al. (2017b) avaliaram o potencial de extratos etanólicos de cinco es-pécies vegetais e o efeito do óleo de nim comercial sobre ovos de A. woglumi. Constataram que os óleos de mamona (Ricinus communis) e do pedúnculo do craveiro-da-índia (Syzygium aromaticum) causaram percentual de invia-bilidade de 81,58; 80,57 e 94,74%, respectivamente. Segundo os autores, o pedúnculo do craveiro-da-índia apresentou alto teor de taninos e compostos fenólicos, e as folhas de mamona, alto teor de compostos fenólicos.

Em casa de vegetação, Lima et al. (2018) verificaram que o óleo comercial de nim mostrou-se eficiente controlando 72,46% dos ovos, 81,17% de ninfas (N1) e 79,86% de pupários da mosca-negra-dos-citros. O extrato etanólico de cravo-da-índia mostrou-se eficiente ao controlar 64,68% de ovos, 68,07% de ninfas (N1) e 65,75% de pupários.

Carvalho (2016) comprovou o efeito letal do óleo de casca de laranja no controle de 100% de adultos da mosca-negra-dos-citros em concentração de 0,5 a 0,2%. Segundo o autor, o óleo de casca de laranja é comercializado em formulação prontamente solúvel em água e rica em surfactantes biode-gradáveis que quebram a tensão superficial da água, permitindo um total envolvimento dos insetos pelo líquido da solução pulverizada, asfixiando-os e matando-os em apenas alguns segundos. O autor lembra que numa estra-tégia de controle da mosca-negra-dos-citros, a praga tem a capacidade de se abrigar em outras árvores frutíferas e pode reinfestar as plantas cítricas. Por isso, recomenda pulverizar os plantios semanalmente até a redução das populações, quando as pulverizações podem passar a ser realizadas quinzenalmente ou mensalmente com base em dados de monitoramento das armadilhas.

Carvalho (2011) não detectou efeito fitotóxico de óleo de casca de laranja so-bre folhas de laranjeira na concentração de 0,5%. Além de controlar a mosca--negra-dos-citros e a fumagina, promoveu brotações sadias, livres de fungos e sintomas de fitotoxicidade. O produto comercial contém 1% de nitrogênio e 0,1% de boro, o que favorece, segundo o autor, melhor recuperação da plan-ta após a eliminação da mosca-negra-dos-citros.

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Portanto, existem diversas fontes científicas que demonstram o potencial in-seticida de extratos vegetais no controle alternativo da mosca-negra-dos-ci-tros viabilizando de forma segura a supressão populacional dessa praga.

Considerações finais

A mosca-negra-dos-citros assume grande importância na citricultura baiana, principalmente, em sistemas de agricultura familiar, por causa da limitação de assistência técnica.

As ações de supressão populacional da mosca-negra com foco no controle biológico aplicado por meio da utilização de inimigos naturais nativos são sustentáveis do ponto de vista ambiental, pois as espécies nativas de ini-migos naturais da praga estão se adaptando ao novo hospedeiro exótico (A. woglumi), não havendo, portanto, riscos ambientais como deslocamento ou extinção de espécies nativas com a liberação desses inimigos naturais em escala massal nos pomares infestados.

Adicionalmente, o uso de métodos integrados de controle nos quais se inclui o controle alternativo com extratos vegetais na supressão de altas popula-ções, mostra-se viável do ponto de vista técnico antes do uso do controle químico. Contudo, as plantas inseticidas devem ser validadas pela pesquisa científica para que os agricultores possam ser efetivamente beneficiados com essa estratégia de controle. Além disso, pesquisas sobre a seletividade des-ses ativos aos inimigos naturais e informações sobre a ausência de fitotoxici-dade, também são requeridas de forma a contribuir para o manejo integrado de A. woglumi.

Portanto, pesquisas sobre controle biológico aplicado aliado ao uso integrado de produtos de base vegetal como inseticidas alternativos, podem ser pro-missores na supressão populacional da mosca-negra-dos-citros de forma a contribuir para implementação de uma agricultura mais sustentável nas áreas de produção comercial de citros infestados pela praga. Ressalta-se que a uti-lização do recurso de controle químico também deverá ser avaliada como es-tratégia integrada de controle da praga e, quando considerada a pertinência de sua utilização, deve-se priorizar aqueles princípios ativos que apresentam menor impacto para o ambiente e saúde do consumidor.


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