Sylene Del Carlo€¦ · sem os quais esta etapa teria sido muito difícil. À meus irmãos, Sandra...

Sylene Del Carlo

Distribuição espacial de recursos florais e efeitos

de agentes antagonistas e mutualistas no sucesso

reprodutivo de Eriotheca gracilipes (Malvaceae):

uma espécie de Cerrado

USP – Instituto de Biociências

São Paulo 2007

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Sylene Del Carlo

Distribuição espacial de recursos florais e efeitos

de agentes antagonistas e mutualistas no sucesso

reprodutivo de Eriotheca gracilipes (Malvaceae):

uma espécie de Cerrado

São Paulo

2007

Tese apresentada ao Instituto de Biociências da Universidade de São Paulo, para a obtenção do Título de Doutor em Ciências, na Área de Ecologia Orientadora: Silvana Buzato

3

Ficha Catalográfica

Comissão Julgadora:

___________________ ____________________ Prof (a). Dr (a). Prof (a). Dr (a).

___________________ ____________________ Prof (a). Dr (a). Prof (a). Dr (a).

___________________

Profa. Dra. Silvana Buzato Orientadora

Del Carlo, Sylene

Distribuição espacial de recursos florais e efeitos de antagonistas e mutualistas no sucesso reprodutivo de Eriotheca gracilipes (Malvaceae): uma espécie de Cerrado. 109 páginas

Tese (Doutorado) – Instituto de Biociências da Universidade de São Paulo. Departamento de Ecologia.

1. Polinização 2. Néctar 3. Florivoria I. Universidade de São Paulo. Instituto de Biociências. Departamento de Ecologia.

4

Dedico este trabalho à meu filho Pedro, meu maior presente.

5

Agradecimentos

À Silvana Buzato, agradeço imensamente a amizade, orientação, motivação,

amor e fascínio pelas interações biológicas.

Ao Célio e Pedro, pelas visitas no Cerrado, pelo amor e compreensão infinita.

À meu pai, agradeço por ter me acompanhado e ajudado muito nas viagens ao

campo e pelo entusiasmo contagiante pela pesquisa.

À meus pais, Lindaura e Ualfrido, pelo amor e apoio em todos os momentos,

sem os quais esta etapa teria sido muito difícil.

À meus irmãos, Sandra e Junior, à Gabriela, Silmara, Célio, Nilza por me

apoiarem sempre.

À Maria Carolina Checcia da Inês, à Klécia Gili Massi e Luciano Elsinor

Lopes, agradeço imensamente a amizade e os momentos divertidos que

compartilhamos.

Ao Luciano Elsinor Lopes agradeço a paciência e ajuda nas análises

estatísticas.

À Juliana Narita, Simone Bazarian, Maria Rosa Darrigo e Hipólito Paulino

pela amizade.

À Fabiana Takagi, Katiê Ricciluca, Alessandro Marques Tozetti e pela ajuda

no trabalho de campo.

Ao Programa de Pós-graduação em Ecologia do Instituto de Biociências da

Universidade de São Paulo e à Astrid de Matos Peixoto Kleinert, pelo apoio em todos

os momentos.

Aos funcionários, professores e colegas do Departamento de Ecologia da

Universidade de São Paulo.

Ao Paulo Cesar Fernandes, Maurício Perine e Patrícia Gabriela M. Cesário

pelo auxílio no trabalho de campo e no laboratório.

Ao Sérgio Antônio Vanin, pela identificação dos besouros e à Isabel Aves dos

Santos, pela identificação das abelhas.

À Denise Zancheta, ao Gilson e ao Instituto Florestal de São Paulo, pelo apoio

à pesquisa de campo.

Ao CNPq pela concessão da bolsa, possibilitando o desenvolvimento da

pesquisa.

6

Índice

Resumo 07

Abstract 08

Capítulo 1:

Introdução Geral 09

Capítulo 2:

Distribuição espacial do néctar floral de Eriotheca gracilipes (Malvaceae) e sua interpretação perante a teoria de seleção sexual 18 Capítulo 3:

Distribuição espacial de flores coespecíficas, conseqüências para a atividade de abelhas e sucesso reprodutivo de Eriotheca gracilipes (Malvaceae) 21 Capítulo 4:

Incidência de florivoria e conseqüências para o sucesso reprodutivo de Eriotheca gracilipes (Malvaceae) 24 Capítulo 5:

Discussão Geral 27

Anexo 1: (Capítulo 2, manuscrito) 32 Anexo 2: (Capítulo 3, manuscrito) 57 Anexo 3: (Capítulo 4, manuscrito) 85

7

Resumo

Neste estudo, avaliamos a distribuição espacial de recursos florais de

Eriotheca gracilipes e suas conseqüências para a atividade de abelhas e

florívoros no sucesso reprodutivo desta espécie de Cerrado. A distribuição de

flores de Eriotheca gracilipes revelou que a disponibilidade destes recursos

variou espacial e temporalmente. No ano em que a floração foi mais expressiva

no cerrado, estas variações afetaram de modo distinto as abelhas grandes que

visitam as flores de E. gracilipes à procura de néctar e pólen, quando estas

abelhas responderam positivamente ao aumento na disponibilidade de flores,

tanto na escala do indivíduo, como na escala da vizinhança. Independente da fase

sexual das flores de E. gracilipes, a maior parte da variação na produção de

energia do néctar é determinada pela variação entre flores e esta variação é

determinada pela variação na produção de energia das flores na fase masculina.

A maior produção de néctar na fase masculina das flores de Eriotheca gracilipes

pode ser resultado de pressões seletivas distintas entre as funções sexuais. A

incidência de florivoria em E. gracilipes diferiu entre os agentes e as fisionomias.

As maiores taxas de sobrevivência das estruturas reprodutivas no cerrado e a

correlação positiva entre o número de botões produzidos e o número de frutos

formados nesta fisionomia reforçam a hipótese de que variações espaciais nas

interações entre species, sejam elas mutualistas ou antagonistas, poderiam afetar

diferentemente a reprodução sexuada de E. gracilipes, de acordo com as espécies

antagonistas envolvidas.

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Abstract

In this study we evaluated the spatial distribution of Eriotheca gracilipes

floral resources and its consequences for the bee foraging behavior, florivores

and the reproductive output of this Cerrado species. Spatial and temporal

variations were detected for Eriotheca gracilipes flower availability. At the

cerrado physiognomy in 2005, this variation affected differently the large bees

that visit E. gracilipes flowers, looking for pollen and nectar. Under this situation,

we detected positive pollinator responses to the floral display of focal plants and

also to its neighborhood. The greatest variation in energy production was

explained by variation among flowers in male phase. The higher nectar

production in male flowers indicated that distinct selective pressures might be

occurring at each sexual function. The incidence of florivores reduced E.

gracilipes flower availability and their action were different between agents and

physionomies. Trigona spinipes had a major impact on buds and flowers of E.

gracilipes at the campo cerrado. Our data indicate that spatial and temporal

variation between plant-pollinator and plant-florivores occured even under low

and almost homogeneous flower availability, affecting differently E. gracilipes

reproductive success.

9

Capítulo 1

I - Introdução Geral

Os recursos são freqüentemente distribuídos de forma não uniforme no espaço

e no tempo (Wiens 1976, Pleasants & Zimmerman 1979). A influência que esta

heterogeneidade dos sistemas naturais exerce na distribuição dos organismos, suas

interações e adaptações (Wiens 1976) tem sido reconhecida a muito tempo na área de

ecologia (Talley 2007). Tentativas para predizer o modo como estas manchas

heterogêneas de recurso são utilizadas pelas populações de organismos, têm

aumentado nos últimos anos, e têm sido abordadas de diversas formas (Kolasa &

Picket 1991, Talley 2007). Dentre estas abordagens, o modelo hierárquico de

estrutura de manchas em múltiplas escalas tem se destacado. A idéia central desta

abordagem considera que uma mancha (agregação espacial de uma espécie ou

condições) observada em determinada escala espacial, tem uma estrutura interna que é

reflexo da agregação de manchas menores em escalas mais detalhadas (Kotliar &

Wiens 1990, Allen & Hoekstra 1991). A identificação do padrão espacial das espécies

ou condições pode dar indicações das escalas onde importantes processos ocorrem e

de como os processos mudam com as escalas (Talley 2007).

Variações na interação planta-polinizador relacionadas à várias escalas

espaciais são pouco compreendidas, existindo alguma informação disponível para

pequenas escalas espaciais (Schulke & Waser 2001). Estudos têm mostrado que

variações na disponibilidade de recursos florais produzem alterações evidentes no

comportamento dos polinizadores (Grindeland et al. 2005). A relação entre a

freqüência de visitas às flores e o número de flores por planta e em sua vizinhança

10

pode apresentar três tipos de resposta: 1. positiva, quando o número de visitas

aumenta com o aumento no número de flores (Feinsinger et al. 1991, Kunin 1993,

Roll et al. 1997, Thompson 2001), 2. negativa, quando o número de visitas diminui

com o aumento no número de flores (Murawski 1987, Kunin 1993), e 3. ausência de

relação, quando o número de visitas não aumenta ou diminui com o aumento no

número de flores.

Normalmente, há uma variação considerável na disponibilidade de flores entre

indivíduos coespecíficos, assim como variações na disponibilidade de flores ao redor

das plantas, que podem ser ocasionadas por variações na densidade (Grindeland et al.

2005). Desta forma, a distribuição espacial das populações de plantas representa uma

estratégia que pode influenciar seu sucesso reprodutivo através das respostas dos

polinizadores à densidade e ao número de flores de indivíduos coespecíficos

(Feinsinger et al. 1991, Kunin 1993, 1997, Mustajärvi et al. 2001). Para entender a

relação entre a aptidão da planta e o número de flores disponível, é preciso conhecer a

relação entre o número de flores disponível em diferentes escalas espaciais e as

respostas dos polinizadores (Ohashi & Yahara 2001). Espécies de plantas auto-

incompatíveis, ou seja, que dependem da transferência de pólen entre indivíduos

coespecíficos, devem ser mais afetadas pela distribuição espacial de indivíduos

coespecíficos do que espécies auto-compatíveis (Feinsinger et al. 1991).

Para a interação planta-polinizador, podemos considerar que a menor escala

espacial possível para para avaliar a distribuição de recursos florais seria a flor. Nesta

unidade espacial, a dinâmica de produção de néctar desempenha um papel crucial

para o resultado da interação entre plantas e seus polinizadores (Leiss & Klinkhamer

2005), sendo que o número de visitas dos polinizadores exibe relação positiva com a

produção de néctar (Pleasants 1981, Real & Rathcke 1991). A produção deste recurso

11

poderia determinar a aptidão das funções femininas e masculinas em flores

hermafroditas. É reconhecido que o fitness da função feminina é limitado por recursos

e que o fitness da função masculina é limitado pelo acesso aos estigmas coespecíficos

(Wilson et al. 1994). Conseqüentemente, características como longevidade floral,

volume e qualidade do néctar, que aumentam as chances de acesso aos estigmas

devem ser favorecidas (Klinkhamer & de Jong 1990). O padrão de alocação de

recursos para as funções sexuais também pode representar uma estratégia

desenvolvida pelas plantas para otimizar o desempenho das funções masculina e

feminina e assegurar a reprodução sexuada ou regular os níveis de autopolinização, de

forma que, a proporção de recursos alocados para cada função sexual reflete a função

que está sendo enfatizada (Devlin & Stephenson 1985). Variações espaço-temporais

na produção de néctar em espécies com flores hermafroditas podem reduzir

interferências entre as estruturas masculinas e femininas de uma mesma flor e,

portanto, a auto-fertilização. A importância em desvendar estes padrões de alocação

de recursos, traduzida pela alocação do néctar, reside no fato de que o desempenho

das funções sexuais pode ser sensível à produção de néctar em cada sexo e também ao

número de indivíduos coespecíficos em sua vizinhança (Lovett Doust & Lovett Doust

1988, Feinsinger et al. 1991).

Os insetos que visitam as flores à procura de recursos florais oferecidos pelas

plantas são freqüentemente citados como exemplos de mutualistas (Thompson 1994).

Entretanto, na maioria das espécies de plantas, estes visitantes florais representam

grupos ecologicamente heterogêneos, formados por espécies que incluem desde

espécies estritamente consumidoras de pólen ou parasitas (Baker & Cruden 1971) até

espécies de polinizadores altamente efetivos (Burquez et al. 1987). Além disto, as

plantas interagem com muitos visitantes que consomem uma variedade de tecidos.

12

Enquanto os efeitos da herbivoria foliar no fitness e biomassa das plantas são bem

documentados, os efeitos da florivoria têm sido menos estudados (McCall & Irwin

2006). A florivoria, que inclui o consumo de botões florais imaturos até o consumo de

flores, antes do desenvolvimento das sementes (McCall & Irwin 2006), pode ter

impacto significativo na reprodução das plantas. Ela pode afetar a aptidão do

indivíduo diretamente através do consumo de toda a flor, ou parte das flores, ou

indiretamente, modificando a qualidade e quantidade de atributos florais importantes

em outras interações entre espécies (Krupnick & Weiss 1999, Mothershead &

Marquis 2000, Leavitt & Robertson 2006, Sánchez-Lafuente 2007). Assim, uma das

causas da redução na polinização pode estar relacionada com a redução na dispersão

de pólen associada aos florívoros através do consumo de estruturas florais, alterando o

display floral e atração de visitantes florais, ou da coleta de pólen das anteras antes

que estes sejam transportados aos estigmas coespecíficos. Este fato pode contribuir

para a ocorrência de limitação polínica, um mecanismo ecológico muito freqüente que

limita a reprodução das plantas (Larson & Barrett 2000, Knight et al. 2005, Wilcock

& Neiland 2002).

II – Objetivos

O objetivo geral do presente trabalho é reunir informações sobre a reprodução

sexuada de uma espécie arbórea de Cerrado, Eriotheca gracilipes (Malvaceae), desde

a emissão de botões florais até a formação de frutos e sementes, a fim de compreender

os fatores que determinam seu sucesso reprodutivo nas fisionomias de Cerrado na

região de Itirapina (SP) nas quais ela ela é uma espécie abundante, o cerrado sensu

stricto e o campo cerrado. Serão apresentados resultados de produção de néctar das

13

flores de E. gracilipes nas fases masculina e feminina, investigando a ocorrência de

possíveis padrões espaciais de produção de energia oriunda do néctar entre plantas e

entre agrupamentos de plantas. Serão apresentados os efeitos das variações na

disponibilidade de flores de E. gracilipes em escalas espaciais locais nas freqüências

de visitas às flores de E. gracilipes, bem como as relações entre a disponibilidade de

flores nas escalas espaciais locais e o sucesso reprodutivo de E. gracilipes. Também

serão apresentadas as incidências de danos ocasionados por agentes bióticos e

abióticos nos botões e flores de E. gracilipes e as conseqüências para o sucesso

reprodutivo da espécie estudada. As conclusões do presente estudo enfatizam a

importância do entendimento de como o sucesso reprodutivo das plantas pode estar

relacionado com a distribuição espacial de recursos florais e, portanto, do

entendimento das interações mutualistas e antagonistas que mediam o resultado das

relações planta – animal (Del-Claro 2004), e que por sua vez, estão diretamente

relacionadas à manutenção da diversidade das espécies nos sistemas naturais.

A tese está organizada em quatro capítulos. O primeiro capítulo apresenta o

contexto teórico no qual o trablho foi desenvolvido e as perguntas centrais do projeto.

O segundo capítulo versa sobre distribuição da energia do néctar das flores

protândricas de E. gracilipes em diferentes escalas espaciais, interpretando os dados

de produção de néctar pela teoria de seleção sexual. No terceiro capítulo são

analisadas como variações espaciais na disponibilidade de flores de E. gracilipes

afetam a resposta de duas classes de visitantes florais, abelhas de pólen e abelhas de

néctar. O quarto capítulo versa sobre os danos ocasionados por agentes antagonistas

nos botões florais e o sucesso reprodutivo de E. gracilipes. O quinto capítulo encerra

a tese, com uma síntese das discussões e conclusões gerais. Os manuscritos estão

14

apresentados como anexos (1 a 3), detalhando métodos, análises, resultados e

discussões dos Capítulos 2 a 4.

III – Referências Bibliográficas

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18

Capítulo 2

Distribuição espacial do néctar floral de Eriotheca gracilipes (Malvaceae)

e sua interpretação perante a teoria de seleção sexual

Manuscrito em fase final de preparação

(ver texto completo no Anexo 1)

19

Resultados e discussões detalhados do presente capítulo estão apresentados no

Anexo 1, na forma de manuscrito a ser submetido para publicação.

Nas plantas hermafroditas, os recursos alocados para a reprodução são

particionados entre as funções masculina e feminina, de forma que, a proporção de

recursos alocados para cada sexo indica a função que está sendo enfatizada. Nas

espécies dicogâmicas, ou seja, cujas flores apresentam separação temporal entre as

funções masculina e feminina, é comum a ocorrência de diferenças intersexuais no

investimento de energia para a produção de néctar, tornando possível avaliar sua

contribuição para o sucesso de cada uma das funções sexuais, uma vez que o néctar

pode servir a uma ou ambas funções. A importância em desvendar padrões na

alocação de recursos e caracterizar sua variação dentro de populações, reside no fato

de que o desempenho das funções sexuais pode ser sensível à produção de néctar em

cada sexo e também ao número de indivíduos coespecíficos em sua vizinhança. A

idéia de que a seleção de caracteres de atração floral se dá, principalmente, através da

função masculina, é baseada na premissa de que ganhos maiores na fecundidade são

mais prováveis de ocorrer através da função masculina, uma vez que existem

diferenças entre o número de grãos de pólen e óvulos, e também porque, a polinização

é em grande parte determinada pelo contexto ecológico, ou seja, ela também é

causada por variações espaço-temporais na intensidade da polinização. Assim, o

entendimento das adaptações florais busca identificar em qual função sexual a seleção

tem maior oportunidade de agir.

No presente capítulo são apresentados os resultados do estudo detalhado da

produção de néctar das flores de uma espécie arbórea, em duas áreas protegidas de

Cerrado do Estado de São Paulo. O objetivo foi investigar a produção de energia

20

oriunda do néctar das flores de Eriotheca gracilipes nas duas fases sexuais, em

diferentes escalas espaciais. O estudo foi conduzido em dois fragmentos, sendo um de

266 ha, onde foram amostradas 12 plantas no cerrado sensu strito; e outro fragmento

de 2300 ha, onde foram amostradas 12 plantas no campo cerrado. Nestas plantas

foram realizadas medidas de volume e concentração de açúcares do néctar, nas flores

de 1º (fase masculina) e 2º (fase feminina) dia, através das quais foram obtidas

medidas de produção de energia. As plantas foram amostradas considerando três

escalas espaciais: flores dentro de plantas, plantas dentro de blocos (três plantas focais

que distavam de 40 a 120 m entre si) e blocos (distavam de 300 m a 3 km entre si). Os

dados foram analisados por meio de análise de variância hierárquica e análise dos

componentes da variância.

A produção de energia do néctar é maior na fase masculina, fase em que foram

detectadas diferenças entre plantas na produção de energia. Independente da fase

sexual da flor, a maior fonte de variação na produção de energia por flor ocorre ao

nível de flores. Esta variação parece ser determinada pela variação na produção de

energia das flores na fase masculina, uma vez que esta excede a variação das flores na

fase feminina. É provável que a maior produção de néctar na fase masculina aumente

a exportação e recepção de pólen, influenciando o desempenho desta função e

corroborando a hipótese de que esta característica floral secundária seja o resultado de

seleção através da função masculina.

21

Capítulo 3

Distribuição espacial de flores coespecíficas, conseqüências

para a atividade de abelhas e sucesso reprodutivo de

Eriotheca gracilipes (Malvaceae)



22

Resultados e discussões detalhados do presente capítulo estão apresentados no


Na natureza, existe uma grande heterogeneidade no número de flores abertas

por planta. Esta variação ocasiona respostas distintas dos polinizadores, que podem

influenciar a dispersão de pólen. A relação entre disponibilidade de recursos florais e

a freqüência de visitas pode ser positiva, quando há um incremento na freqüência de

visitas proporcional ao aumento na disponibilidade de recursos; pode ser negativa, ou

pode ainda não apresentar uma relação. Dentre muitos fatores que incidem sobre o

sucesso reprodutivo de espécies vegetais, a relação entre o número de flores

disponível e a freqüência de visitas tem sido muito estudada. A distribuição agrupada

de muitas espécies de plantas faz com que a distribuição de recursos florais na

vizinhança dos indivíduos influencie a atividade dos polinizadores, bem como o

sucesso reprodutivo.

No presente capítulo descrevemos a distribuição espacial de flores de

Eriotheca gracilipes em duas fisionomias de Cerrado do Estado de São Paulo e tem

como objetivo compreender as relações entre freqüências de visitas e disponibilidade

de flores para abelhas de pólen e abelhas de néctar em dois anos consecutivos. Foi

investigada a relação entre o número de flores na planta focal e nas escalas da

vizinhança com a atividade das abelhas e o sucesso reprodutivo da planta focal.

A produção de botões, flores e frutos de E. gracilipes em cada uma das

fisionomias foi quantificada em censos fenológicos nas floradas de 2005 e 2006, onde

12 plantas por fisionomia foram amostradas. Ao redor das plantas focais foram

estabelecidas parcelas circulares de 5, 10 e 15m de raio a partir da planta focal para

caracterizar a relação entre a disponibilidade de flores e freqüência de visitas às

23

flores. No mesmo dia do censo de visitantes foi quantificado o número de flores na

planta focal e nos demais indivíduos de E. gracilipes situados nos raios de 5m, 10m e

15m. Um agrupamento de três parcelas circulares constitui um bloco, havendo quatro

blocos no cerrado e cinco blocos no campo cerrado. As distâncias entre as parcelas

circulares de um mesmo bloco foram de 40 a 120 m, e as distâncias entre blocos de

uma mesma fisionomia de 300 m a 3 km.

Nossos resultados indicaram que o número de flores disponível depende do

ano e da fisionomia. A disponibilidade de flores não apresentou variações à medida

que aumentamos a escala espacial ao redor da planta focal, nas duas fisionomias. A

ausência de variação espacial na disponibilidade de flores de E. gracilipes,

provavelmente é conseqüência da perda de estruturas reprodutivas por Trigona

spinipes. Houve diferenças nas freqüências de visita entre as abelhas de pólen e as

abelhas de néctar, sendo que as primeiras foram as mais freqüentes. Houve diferenças

entre blocos e entre plantas na freqüência de abelhas de néctar e diferenças entre

plantas na freqüência de abelhas de pólen. No entanto, para ambos os grupos de

abelhas, diferenças entre flores foram responsáveis pela maior parte da variação

encontrada na freqüência de visitas. Não foi detectada relação entre a freqüência de

visitas e a disponibilidade de flores de E. gracilipes nas escalas da vizinhança,

entretanto, foram detectados indícios de que as abelhas de néctar responderam

positivamente à disponibilidade de flores em 2005, no cerrado. As regressões entre o

número de estruturas reprodutivas produzidas por planta e o número máximo de frutos

formados em 2005 não foram significativas, exceto entre o número total de flores e o

número máximo de frutos formados no cerrado, onde foi detectada relação positiva

significativa.

24

Capítulo 4

Incidência de florivoria conseqüências para o sucesso reprodutivo de

Eriotheca gracilipes (Malvaceae)



25

Resultados e discussões detalhadas do presente capítulo estão apresentadas no


A herbivoria é considerada um importante fator que afeta as plantas do

Cerrado, sendo que particularmente a florivoria afeta diretamente as funções

masculina e feminina através do consumo das flores, ou indiretamente alterando

atributos florais importantes para a ocorrência de interações interespecíficas. Como

resultado da florivoria, a ocorrência de limitação polínica na população pode ser

intensificada, reduzindo a produção de frutos e sementes. No presente capítulo

quantificamos a incidência de danos provocados por diferentes agentes, nos botões

florais de Eriotheca gracilipes, visando investigar como os agentes antagônicos

limitam o sucesso reprodutivo desta espécie de planta nas áreas estudadas.

Foram marcados e monitorados botões florais de Eriotheca gracilipes em 24

plantas focais, sendo 12 no cerrado sensu stricto e 12 no campo cerrado até a fase de

frutificação. A partir destes dados foram obtidas: as curvas de sobrevivência das

estruturas reprodutivas, as incidências de dano causadas por diferentes agentes e as

incidências de classes de danos ocasionados por Trigona spinipes em cada fisionomia

ao longo do período de monitoramento. Experimentos de polinização manual foram

realizados para investigar a ocorrência de limitação polínica.

A incidência de dano depende da fisionomia e do agente, sendo que o mesmo

resultado foi obtido para a incidência das classes de dano ocasionadas por Trigona

spinipes. As maiores taxas de sobrevivência das estruturas reprodutivas no cerrado

sensu stricto e a correlação positiva entre o número de botões produzidos e o número

de frutos formados nesta fisionomia, corroboram as evidências de que no campo

cerrado a incidência de dano total ocasionado por Trigona spinipes impediu a

26

formação de frutos e sementes. Estes resultados reforçam a hipótese de que variações

espaciais nas interações entre species poderiam afetar diferentemente a reprodução

sexuada, de acordo com as espécies envolvidas.

27

Capítulo 5

Discussão Geral

28

I. Discussão Geral

O estudo da distribuição de flores de Eriotheca gracilipes revela que a

disponibilidade destes recursos varia espacial e temporalmente. Os dados

fenológicos indicam que o evento reprodutivo expressivo em 2005 no cerrado, foi

seguido por um evento menos expressivo no ano seguinte; sendo que a situação

contrária foi observada no campo cerrado. No ano em que a floração foi mais

expressiva no cerrado, estas variações afetaram de modo distinto as abelhas

grandes que visitam as flores de E. gracilipes à procura de néctar e pólen. Apenas

nesta situação, estas abelhas responderam positivamente ao aumento na

disponibilidade de flores, tanto na escala do indivíduo, como na escala da

vizinhança. No presente estudo, variações entre flores foram responsáveis pela

maior parte da variação encontrada nas freqüências de visitas. Para as abelhas de

néctar, a grande variação entre flores, observada para a produção da energia do

néctar, poderia explicar o padrão de variação nas freqüências de visitas. Variações

evidentes entre anos na intensidade de floração de Heterophragma quadriloculare

(Bignoniaceae) não foram acompanhadas por respostas distintas na atividade da

abelha Xylocopa tenuiscapa (Somanathan et al. 2004).

Na interação planta-polinizador, a menor escala espacial possível para avaliar

a distribuição de recursos florais seria a flor. Nesta unidade espacial, a dinâmica

de produção de néctar desempenha um papel crucial para o resultado da interação

entre plantas e seus polinizadores (Leiss & Klinkhamer 2005). Independente da

fase sexual das flores de E. gracilipes, variações entre flores foram responsáveis

pela maior parte da variação encontrada na produção de energia do néctar e esta

variação é determinada pela variação na produção de energia das flores na fase

29

masculina. A correspondência entre o padrão de variação na distribuição de

energia do néctar e o padrão de variação das visitas das abelhas de néctar na

escala espacial que considera as distâncias entre plantas e entre blocos, indica a

possibilidade de que estas abelhas grandes percebem as variações na

disponibilidade de recursos nas duas escalas espaciais, e que provavelmente, estas

distâncias não devem exceder os limites de percepção destes recursos pelos

polinizadores. A grande proporção de flores de E. gracilipes com baixas taxas de

produção de néctar pode ser uma estratégia para reduzir os custos de produção

deste recurso. Esta estratégia, aliada à produção de muitas flores, poderia

aumentar a atratividade e reduzir a perda de pólen através do comportamento de

aversão ao risco dos polinizadores, uma vez que os polinizadores que exibem este

comportamento, não visitam a totalidade das flores (Biernaskie et al. 2002,

Biernaskie & Cartar 2004).

Características como longevidade floral, volume e qualidade do néctar, que

aumentam as chances de acesso aos estigmas devem ser favorecidas (Klinkhamer

& de Jong 1990). Deste modo, o padrão de alocação de recursos para as funções

sexuais também pode representar uma estratégia desenvolvida pelas plantas para

otimizar o desempenho das funções masculina e feminina (Devlin & Stephenson

1985). É provável que as abelhas de néctar visitem com maior freqüência as flores

na fase masculina, pela morfologia distinta, corroborando a hipótese de que o

padrão de produção de néctar em Eriotheca gracilipes seja oriundo de pressões

seletivas distintas entre as funções masculina e feminina.

De modo geral, a incidência de florivoria em E. gracilipes foi semelhante nas

duas fisionomias, entretanto, quando consideramos tanto os tipos de danos

causados pelos agentes antagonistas, como a extensão do dano de Trigona

30

spinipes, verificamos que as incidências de dano dependem do agente e da

fisionomia. No cerrado, danos ocasionados por Trigona spinipes e a presença de

agregações de hemípteros nos botões foram mais evidentes, entretanto, muitas

estruturas atacadas por T. spinipes sofreram dano superficial. No campo cerrado,

além da perda ocasionada por oviposição e pela ocorrência de geadas, muitas

estruturas reprodutivas foram totalmente atacadas por T. spinipes. A perda de

estruturas reprodutivas de E. gracilipes na fase de botões imaturos reduz

drasticamente a disponibilidade de recursos florais para os polinizadores, e

contribui para a predominância de uma paisagem com poucas flores na estação

seca no Cerrado. Efeitos indiretos da ação de florívoros na interação planta-

polinizador têm sido quantificados (Sánchez-Lafuente 2007). No entanto, os

efeitos diretos dos florívoros no consumo e maturação dos gametas predominam

em E. gracilipes e reduzem seu sucesso reprodutivo, sendo por sua vez, uma das

principais causas da limitação polínica detectada nas duas populações estudadas.

As maiores taxas de sobrevivência das estruturas reprodutivas no cerrado e a

correlação positiva entre o número de botões produzidos e o número de frutos

formados nesta fisionomia, corroboram as evidências de que no campo cerrado as

altas incidências destes agentes e do dano total ocasionado por Trigona spinipes

impediu a formação de frutos e sementes. Estes resultados reforçam a hipótese de

que variações espaciais nas interações entre species, sejam elas mutualistas ou

antagonistas, poderiam afetar diferentemente a reprodução sexuada de E.

gracilipes, de acordo com as espécies antagonistas envolvidas.

31

II. Referências

BIERNASKIE, J.M., CARTAR, R.V. & HURLY, T.A. 2002. Risk-averse

inflorescence departure in hummingbirds and bumblebees: could plants benefit

from variable nectar volumes? Oikos 98: 98-104.

BIERNASKIE, J.M. & CARTAR, R.V. 2004. Variation in rate of nectar production

depends on floral display size: a pollinator manipulation hypothesis.

Functional Ecology 18: 125-129.



of Botany 72: 303-310.










SOMANATHAN, H., BORGES, R.M. & CHAKRAVARTHY, V.S. 2006. Does

neiborhood floral display matter? Fruit set in carpenter bee-pollinated

Heterophragma quadriloculare and beetle-pollinated Lasiosiphon

eriocephalus. Biotropica 36: 139-147.

32

Anexo 1

Distribuição espacial do néctar floral de Eriotheca gracilipes (Malvaceae) e sua

interpretação perante a teoria de seleção sexual

SYLENE DEL CARLO 1 E SILVANA BUZATO 1

1. Departamento de Ecologia, Instituto de Biociências, Universidade de São

Paulo, Rua do Matão, travessa 14, 321, 05508-900, São Paulo, SP, Brasil.

Anexo do Capítulo 2

33

ABSTRACT – (Nectar energy production of Eriotheca gracilipes

(Malvaceae) flowers in multiple spatial scales in the context of sexual selection).

Nectar is the principal floral visitor reward offered by plants and the volume and

sugar concentration determine its energetic value. We report how nectar secretion and

sugar concentration determine energy variation content for Eriotheca gracilipes on

male and female phase flowers under two Cerrado physiognomies (cerrado and

campo cerrado). We found great variation for both sugar concentration and nectar

production rate on E. gracilipes flowers and nectar production rate is the best

predictor of energy content on flowers. Independently of the sexual phase, the greatest

variation in energy production rate occurs within the individuals. Variation in energy

production rate in male phase overrides the variation in female phase, and it is more

likely to influence pollinator behavior. Energy production per flower differed among

individuals for male phase, and could encourage bees to select more rewarding

individuals within patches. The higher nectar secretion during male phase could

match the number of Anthophoridae bee visits required to fulfill male function,

because E. gracilipes pollen:ovule ratio is high.

Key words – Anthophoridae, Brazilian savanna, nectar production, male and female

functions, plant-pollinator interaction

34

Introdução

Nas plantas hermafroditas, os recursos alocados para a reprodução são

particionados entre as funções masculina e feminina (Willson 1979). A alocação de

recursos para as funções sexuais recebeu muita atenção por sua relevância em estudos

teóricos sobre evolução e custos da reprodução sexuada, e no entendimento do papel

da seleção sexual nas espécies hermafroditas (Devlin & Stephenson 1985). A

alocação de recursos deve otimizar o desempenho das funções masculina e feminina e

assegurar a reprodução sexuada ou regular os níveis de autopolinização, de forma que,

a proporção de recursos alocados para cada função sexual reflete a função que está

sendo enfatizada (Devlin & Stephenson 1985). Várias das estratégias sexuais das

plantas, que têm como base diferenças intersexuais nos atributos florais (Bell 1985,

Devlin & Stephenson 1987, Delph & Ashman 2006), têm sido explicadas pela teoria

de seleção sexual. Apesar da ocorrência destas diferenças, a alocação de recursos

deve ocorrer de modo a equilibrar a aptidão das funções masculina e feminina (Lovett

Doust & Lovett Doust 1988, Delph & Ashmann 2006).

Nas plantas com flores perfeitas, enquanto os atributos sexuais primários

(grãos de pólen ou óvulos) dizem respeito à expressão de uma das funções sexuais, os

atributos sexuais secundários, como a produção de néctar, podem servir à uma ou

ambas funções (Lovett Doust & Lovett Doust 1988, Wilson et al. 1994, Carlson &

Harms 2006). Nas espécies dicogâmicas é possível distinguir a produção de néctar em

cada uma das fases sexuais, uma vez que suas flores apresentam separação temporal

entre as funções masculinas e femininas. Nestas espécies, é comum a ocorrência de

diferenças intersexuais no investimento de energia para a produção de néctar (Aizen

& Basílio 1998), tornando possível avaliar sua contribuição para o sucesso de cada

uma das funções sexuais (Aizen & Basilio 1998, Carlson & Harms 2006).

35

Considerando que a produção de néctar pode comprometer recursos para a

produção de sementes (Pyke 1991), a ocorrência de flores com quantidades diminutas

de néctar poderia representar uma estratégia para economizar recursos do indivíduo,

além de influenciar as decisões dos visitantes florais quanto às escolhas das flores ou

de agrupamentos florais (Rathcke 1992, Leiss & Klinkhamer 2005). Deste modo,

variações espaço-temporais na produção de néctar em espécies com flores

hermafroditas também podem reduzir interferências entre as estruturas masculinas e

femininas de uma mesma flor e, portanto, a auto-fertilização. Padrões na alocação de

recursos dentro e entre flores, e que poderiam ser avaliados pela produção de néctar,

bem como medidas da distribuição da variação dentro de populações (Aizen & Basílio

1998, Klinkhamer et al. 2001), ainda são escassos. A importância em desvendar estes

padrões de alocação de recursos, traduzida pela alocação do néctar, reside no fato de

que o desempenho das funções sexuais pode ser sensível à produção de néctar em

cada sexo e também ao número de indivíduos coespecíficos em sua vizinhança

(Lovett Doust & Lovett Doust 1988, Feinsinger et al. 1991).

O objetivo do presente estudo é descrever, em duas fisionomias de Cerrado,

como os atributos do néctar das flores protândricas de Eriotheca gracilipes

(Malvaceae), i.e., flores que mudam temporariamente da fase estaminada para a fase

pistilada, determinam as variações de energia nestas fases. Além disto, em cada fase

sexual serão quantificadas as variações na disponibilidade de energia oriunda do

néctar em escalas locais (entre flores, plantas e agrupamentos de plantas).

Considerando que o desempenho da função masculina exibe maior variação que o

desempenho da feminina (Lovett Doust & Lovett Doust 1988), seria esperado maior

investimento na produção de néctar da função masculina a fim de reduzir incertezas

em seu desempenho e, portanto, equilibrar o desempenho das funções.

36

Material e métodos

Área de estudo - O presente estudo foi desenvolvido em 2005 em populações

de Eriotheca gracilipes em dois remanescentes de Cerrado, pertencentes ao Instituto

Arruda Botelho (Fazenda Conquista - 22˚ 01’S e 43˚ 57’W; 266 ha) e ao Instituto

Florestal (Estação Ecológica de Itirapina - 22º11’S e 47º56’W; 2.300 ha), situados

nos municípios de Itirapina e Brotas, SP. Estes dois remanescentes possuem um

mosaico de fisionomias de Cerrado. No remanescente da Fazenda Conquista

predomina o cerrado sensu stricto, enquanto na Estação Ecológica de Itirapina

predominam fisionomias mais abertas de Cerrado, como o campo cerrado (W.

Mantovani, com. pess., Durigan et al. 2002). Estes remanescentes distam ca. 3 Km

entre si e estão localizados a 730 m de altitude. A precipitação total para o ano de

2005 foi de 837 mm, com uma estação seca entre Abril e Novembro e uma estação

úmida entre Dezembro e Março. As temperaturas médias mensais oscilaram de 16,7 a

23,3o C na estação seca, e de 21,4 a 24,0o C na estação úmida (Fonte: CRHEA EESC-

USP).

Sistema de estudo - Eriotheca gracilipes (K. Sch.) Robyns (Malvaceae) é uma

espécie arbórea de até 15 m de altura que ocorre em áreas de Cerrado, sendo mais

comum nos Cerrados do Sudeste do Brasil (Silberbauer-Gottsberger & Eiten 1987,

Oliveira et al. 1992, Durigan et al. 2002). Em uma área de Cerrado contígua à Estação

Ecológica de Itirapina (CRHEA EESC-USP), E. gracilipes apresenta distribuição

agregada, com densidade absoluta de 88 indivíduos.ha-1 (Durigan et al. 2002). Porém,

a ausência de plântulas e juvenis desta espécie neste fragmento, indica que alterações

nos processos de reprodução e/ou recrutamento da espécie possam estar ocorrendo.

Este fato nos motivou a selecionar este sistema para investigar alguns processos

37

associados à reprodução sexuada da espécie e que poderiam causar alterações na

estrutura da população. Eriotheca gracilipes floresce de Maio a Agosto. As flores

permanecem abertas e receptivas por dois ou três dias, sendo auto-incompatíveis e

dependentes de abelhas grandes (Anthophoridae) para a polinização (Oliveira et al.

1992). Há diferenças temporais quanto à expressão das funções femininas e

masculinas nas flores de E. gracilipes, sendo que as flores de primeiro dia são

funcionalmente masculinas, apresentando estames frescos e pólen disponível, e as

flores de segundo e terceiro dia são funcionalmente femininas, apresentando estigma

exposto e estames secos e sem pólen (Oliveira et al. 1992). Os frutos são formados

concomitantemente à florada e as sementes são dispersas pelo vento em Novembro,

no final da estação seca.

Produção de energia do néctar – Em Julho e Agosto de 2005, a quantidade de

néctar produzida por indivíduo foi estimada através da produção de néctar por flor

(Kearns & Inouye 1993). Botões florais de E. gracilipes em pré-antese foram

ensacados para obtenção de medidas de volume e concentração de açúcares no néctar.

Foram utilizadas 24 plantas focais, sendo amostradas 12 plantas focais no cerrado

sensu stricto pertencente ao Instituto Arruda Botelho e 12 no campo cerrado

pertencente ao Instituto Florestal de São Paulo. As plantas focais foram agrupadas em

blocos, cada bloco era formado por três plantas focais que distavam ca. 50 a 130 m

entre si, e as distâncias entre blocos de uma mesma fisionomia variaram de 300 m a 3

Km. Tanto no cerrado sensu stricto, que neste estudo será denominado cerrado, como

no campo cerrado, foram estabelecidos quatro blocos de três plantas focais cada um.

As medidas de néctar foram realizadas em duas a seis flores, em dois períodos do dia:

manhã e tarde, com intervalos de ca. 6 horas, tanto para flores na fase masculina (1o

dia) como para as flores na fase feminina (2o dia), em cada planta focal. Cada flor foi

38

acompanhada até a 2a medida da flor de 2o dia, uma vez que, as mensurações das

flores do 3o dia indicaram não haver mais produção de néctar (0 µl) (Oliveira et al.

1992). O volume e a concentração de açúcares (% BRIX) no néctar foi obtido com a

utilização de micro-seringas calibradas e refratômetro portátil, respectivamente. A

concentração foi obtida apenas para amostras com volumes maiores ou iguais a 1 µl

(quantidade mínima necessária para a leitura do refratômetro). Para a obtenção da

quantidade de energia disponível, a concentração, convertida em gramas de açúcar

por litro de solução, foi multiplicada pelo volume em Litros e convertida em Joules

(Kearns & Inouye 1993). Para a obtenção do intervalo de tempo entre o início da

produção de néctar e a primeira medida efetuada nas flores na fase masculina, o

horário estabelecido para o início da produção de néctar foi às 06:00 horas da manhã.

Os dados de concentração de açúcares, produção de néctar e produção de energia

foram analisados tanto para flores de 1o dia (♂), como para flores de 2o dia (♀). Para

as flores de 1o dia, a produção de energia (Joule.flor-1.hora-1) foi obtida através da

soma das quantidades de energia produzida nos dois períodos do mesmo dia, dividida

pelo tempo total decorrido entre as 06:00 horas e o horário da 2a medida. Para as

flores de 2o dia, o tempo total considerou o período entre a 2a medida do 1o dia até a

2a medida do 2o dia. Os dados de produção de néctar (µl.flor-1.hora-1) utilizaram os

mesmos intervalos de tempo considerados para a obtenção dos dados de produção de

energia do néctar (Joule.flor-1.hora-1).

Análise dos dados – Diferenças na produção e concentração de açúcares do

néctar entre flores nas fases masculina e feminina foram analisadas pelo Teste de

Wilcoxon. Flores que não produziram néctar na 1ª e 2ª medida das fases masculinas

ou femininas da flor foram excluídas da análise para verificar se existem diferenças na

concentração de açúcares do néctar entre flores na fase masculina e flores na fase

39

feminina. As relações entre produção de energia e concentração de açúcares e entre

produção de energia e produção de néctar foram analisadas por regressão não

paramétrica (Conover 1999) com correção de Bonferroni, uma vez que, em cada

fisionomia e em cada fase sexual da flor, foram feitas duas regressões para a mesma

variável resposta (produção de energia). Para estas análises foram utilizados os

valores médios por planta. A distribuição dos dados e dos resíduos foi verificada por

inspeção gráfica. Os dados de produção de energia do néctar foram analisados por

meio de ANOVA hierárquica (Zar 1999) considerando-se os seguintes níveis:

fisionomias, blocos dentro de fisionomias, indivíduos dentro de blocos, e flores dentro

de indivíduos. A magnitude do efeito (ω2), que indica a proporção da variação

explicada pelos diferentes níveis, foi estimada por meio de análise de componentes da

variância segundo Graham & Edwards (2001) para os fatores aleatórios (bloco,

indivíduo e flor). A ANOVA hierárquica e a análise de componentes da variância,

foram utilizadas para cada uma das fases sexuais florais (fase ♂ e fase ♀,

separadamente) e também para as flores nas fases masculina e feminina agrupadas

(fases ♂ e ♀), uma vez que, flores nas fases masculina e feminina ocorrem

simultaneamente nos indivíduos de E. gracilipes. A análise da produção de energia do

néctar para os diferentes níveis hierárquicos considerou os dados de oito blocos,

sendo quatro blocos por fisionomia.

Resultados

A concentração média de açúcares do néctar entre as flores na fase masculina

de E. gracilipes variou de 6,0 a 42,5 % (média ± DP: 23,0 ± 10,4 %; N = 41) no

cerrado, e de 6,0 a 31,5 % (19,0 ± 6,3 %; N = 29), no campo cerrado. Entre as flores

na fase feminina, a concentração média variou de 5,0 a 35,2 % (17,2 ± 6,5 %; N = 41)

40

no cerrado, e de 8,0 a 23,5 % (15,1 ± 5,4 %; N = 29) no campo cerrado (Figura 1A).

A taxa de produção de néctar das flores na fase masculina variou de 0 a 12,64 µl.flor-

1.hora-1 (1,93 ± 2,51 µl.flor-1.hora-1; N = 47 flores) no cerrado e de 0 a 7,27 µl.flor-

1.hora-1 (2,39 ± 2,15 µl.flor-1.hora-1; N = 40 flores) no campo cerrado. Para as flores

na fase feminina, o volume total variou de 0 a 2,69 µl.flor-1.hora-1 (0,58 ± 0,56 µl.flor-

1.hora-1; N = 47 flores) no cerrado, e de 0 a 3,39 µl.flor-1.hora-1 (0,85 ± 0,83 µl.flor-

1.hora-1; N = 40 flores) no campo cerrado (Figura 1B).

Foram detectadas diferenças na concentração de açúcares e na produção de

néctar entre flores na fase masculina e flores na fase feminina, em ambas fisionomias

de Cerrado (Testes de Wilcoxon, produção de néctar: Zcerrado = 2,51; P = 0,01; N = 46;

Zcampo cerrado = 2,37; P = 0,02; N = 40; concentração de açúcares: Zcerrado = 2,69; P =

0,007; N = 40; Figuras 1A e 1B). A exceção ocorreu para a concentração de açúcares

entre as flores do campo cerrado, nas quais não foram detectadas diferenças entre

flores na fase masculina e flores na fase feminina (Zcampo cerrado = 1,11; P = 0,26; N =

29; Figura 1A). Considerendo que as plantas de E. gracilipes apresentam

concomitantemente flores na fase masculina e flores na fase feminina, Nas duas

fisionomias, a maioria das flores apresentou baixa produção de néctar, ou seja, entre 0

e 1,00 µl.flor-1.hora-1 (Figuras 2A-2D). No entanto, os respectivos valores de mediana

e desvio padrão das flores na fase masculina e das flores na fase feminina para a

produção de néctar, indicam que a maior variação ocorreu nas flores na fase

masculina (Figuras 2B e 2D). A taxa de produção de néctar apresentou relação

positiva significativa com a disponibilidade de energia oriunda do néctar das flores de

E. gracilipes, enquanto que a concentração de açúcares não apresentou tal relação

com a disponibilidade de energia (Tabela 1, Figuras 3A e 3B). Assim, tanto no

41

cerrado como no campo cerrado, as taxas de produção de energia aumentaram à

medida que aumentaram as taxas de produção de néctar (Tabela 1, Figura 3A).

A análise de variância hierárquica revelou, para as flores na fase masculina,

que não existem diferenças na produção de energia como resultado das fisionomias e

dos blocos; entretanto, foram detectadas diferenças entre as plantas amostradas

(Tabela 2; Figura 4A). A análise da magnitude do efeito dos diferentes fatores

avaliados para a produção de energia evidenciou que diferenças entre flores de uma

mesma planta são responsáveis pela maior parte da variação encontrada (Tabela 2;

Figura 4A). Para as flores na fase feminina, a análise de variância hierárquica revelou

ausência de diferenças na produção de energia como resultado das fisionomias e das

plantas; entretanto, foram detectadas diferenças entre os blocos amostrados (Tabela 2;

Figura 4B). A análise da magnitude do efeito dos diferentes fatores avaliados para a

produção de energia também evidenciou que diferenças entre flores de uma mesma

planta são responsáveis pela maior parte da variação encontrada (Tabela 2; Figura

4B). Considerando a produção de energia oriunda do néctar tanto de flores na fase

masculina como de flores na fase feminina, a mesma análise de variância revelou

ausência de diferenças entre fisionomias e entre blocos, entretanto, foram detectadas

diferenças entre plantas. A análise da magnitude do efeito dos diferentes fatores

avaliados para a produção de energia, considerando as flores independente da fase

sexual, também evidenciou que diferenças entre flores de uma mesma planta são

responsáveis pela maior parte da variação encontrada (Tabela 2; Figura 4C).

Discussão

As flores de Eriotheca gracilipes exibem grande variação no volume de

néctar, bem como na concentração de açúcares, sendo que a taxa de produção do

néctar foi o melhor descritor da disponibilidade de energia das flores. Este fato

42

explica e reforça evidências de que a variância na concentração de açúcares do néctar

não é o principal fator que determina o comportamento de alguns grupos de abelhas

(Waddington 1995, 2001). Alguns estudos verificam a ocorrência de distribuições não

normais nos volumes de néctar (Feinsinger 1978, Marden 1984, Zimmerman & Pyke

1986), indicando que as plantas exibem uma estratégia mista, ou seja, produzem alta

proporção de flores sem néctar e baixa proporção de flores com muito néctar para

escapar dos custos de produção deste recurso (Bell 1986, Pyke 1991). É possível que

a grande proporção de flores de E. gracilipes com baixas taxas de produção de néctar

também seja uma estratégia para reduzir os custos de produção deste recurso, uma vez

que, o investimento na produção de flores nesta espécie é alto, devido ao grande

número de botões produzidos (Capítulos 2 e 3). Além disto, estudos têm mostrado que

plantas com muitas flores maximizam a aptidão da função masculina, através do

aumento da atratividade e redução da perda de pólen através do comportamento de

aversão ao risco dos polinizadores, uma vez que os polinizadores que exibem este

comportamento, não visitam a totalidade das flores (Biernaskie et al. 2002, Biernaskie

& Cartar 2004). Em plantas hermafroditas, esta grande variação na taxa de produção

de néctar dentro do indivíduo tem sido reconhecida como uma característica

adaptativa que reduz o número de flores visitadas por planta e conseqüentemente,

reduz o tempo de permanência do visitante floral na planta e a deposição de pólen

entre flores do mesmo indivíduo (Pleasants 1983, Biernaskie et al. 2002).

Diferenças na taxa de produção de néctar entre flores podem ser conseqüência

da idade e do sexo da população de flores (Gilbert et al. 1991). Como em outras

espécies de plantas que exibem protandria (Klinkhamer & de Jong 1990, Aizen &

Basílio 1998, Carlson & Harms 2006), a produção de néctar das flores de E.

gracilipes foi maior na fase masculina do que na fase feminina. As taxas de secreção

43

foram 3,3 e 2,8 vezes maiores na fase masculina, no cerrado e no campo cerrado,

respectivamente. A expressão diferenciada do néctar para as funções sexuais nas

flores hermafroditas provavelmente indica uma história de seleção sexual em muitas

espécies (Carlson & Harms 2006). As contribuições da função masculina e feminina

para a aptidão de uma flor hermafrodita são igualadas quando ocorrem visitas

suficientes para remover todo o pólen das anteras e depositar pólen suficiente nos

estigmas para que seja obtida a maior produção possível de sementes. Nestes casos, o

padrão de produção de néctar pode ser moldado por pressões seletivas de diferentes

intensidades em cada uma das funções sexuais. Isto pode ocorrer quando o número

mínimo de visitas necessário para saturar cada uma das funções é diferente, ou

quando os polinizadores respondem às diferenças relacionadas ao sexo na produção

de néctar (Devlin & Stephenson 1985, Aizen & Basílio 1998). A proporção

aproximada de 3:1 para a produção de néctar das fases masculina e feminina,

respectivamente, poderia ser resultado da necessidade de haver maior número de

visitas de abelhas para remover todo o pólen de uma flor na fase masculina em

relação ao número necessário de visitas para depositar pólen suficiente para fertilizar

todos os óvulos presentes numa dada flor, visto que a razão pólen-óvulo em E.

gracilipes é alta, ou seja, 3,69 x 104 (Oliveira et al. 1992).

Não descartamos a hipótese de que variações marcantes na produção de

energia entre indivíduos para as flores masculinas, e entre agrupamentos de

indivíduos para as flores femininas, possam ocasionar ajustes comportamentais das

abelhas Anthophoridae em diferentes escalas espaciais para flores na fase masculina e

flores na fase feminina, uma vez que estas abelhas apresentaram diferenças nas

freqüências de visitas tanto na escala do indivíduo como na escala dos agrupamentos

de plantas (Capítulo 2). No entanto, independente da expressão das funções sexuais

44

das flores de E. gracilipes, a maior fonte de variação na produção de energia do néctar

por flor ocorre dentro do indivíduo. Além disto, esta variação parece ser determinada

pela variação na produção de energia das flores na fase masculina, uma vez que esta

excede a variação das flores na fase feminina. É provável que as abelhas

Anthophoridae visitem com maior freqüência as flores na fase masculina, pela

morfologia distinta, corroborando a hipótese de que o padrão de produção de néctar

em Eriotheca gracilipes seja oriundo de pressões seletivas distintas entre as funções

masculina e feminina.

Nas espécies auto-incompatíveis, como é o caso de E. gracilipes, pode haver

oportunidade para a seleção sexual, uma vez que as variâncias das funções sexuais são

distintas (Lovett Doust & Lovett Doust 1988); entretanto, nossos resultados indicam

que a produção de frutos é limitada por polinização, e não por recursos (Capítulo 3).

Além disto, não foi investigado se existem evidências de preferências dos

polinizadores por determinada fase sexual, bem como a relação entre o sucesso de

cada uma das funções e a fecundidade de E. gracilipes.

Agradecimentos – À Isabel Alves dos Santos (IB-USP), pela identificação de

abelhas; ao Luciano Elsinor Lopes, pelo auxílio nas análises estatísticas. Ao CNPq

(Processo141472/2003), pela bolsa concedida à primeira autora; ao Instituto Florestal

e Instituto Arruda Botelho, pelo apoio logístico. Ao Ualfrido Del Carlo, Maria

Carolina Checchia da Inês, Klécia Gili Massi, Katiê Riciluca e Luciano Elsinor

Lopes, pela valiosa contribuição no trabalho de campo.

45

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48

Tabela 1. Intervalos de confiança de β (P = 0,99; correspondente a α = 0,01) e valores

de b (mediana de todas as inclinações possíveis entre dois pontos) das regressões não

paramétricas entre produção de energia (Joule.flor-1.hora-1) e produção de néctar

(µl.flor-1.hora-1) e entre produção de energia (Joule.flor-1.hora-1) e concentração de

açúcares do néctar (%) das plantas focais de Eriotheca gracilipes, para as flores na

fase masculina (♂) e feminina (♀), nas duas fisionomias.

Fase ♂ Fase ♀ Produção de néctar Concentração Produção de néctar Concentração

(4,15 ≤ β ≤ 7,37) (-0,14 ≤ β ≤ 2,63) (3,09 ≤ β ≤ 5,27) (-0,09 ≤ β ≤ 0,46)cerrado b = 5,49 b = 0,62 b = 4,38 b = 0,16

N = 12 N = 12 N = 12 N = 12 (3,92 ≤ β ≤ 5,78) (0,18 ≤ β ≤ 2,84) (2,38 ≤ β ≤ 4,85) (-0,14 ≤ β ≤ 0,70)campo cerrado

b = 4,86 b = 0,95 b = 3,84 b = 0,34 N = 12 N = 12 N = 11 N = 11

49

Tabela 2. Análise de variância hierárquica e análise dos componentes da variação para

os fatores aleatórios (bloco, planta e flores) para energia disponível (Joule.flor-1.hora-

1) nas flores de Eriotheca gracilipes na fase masculina (♂), flores na fase feminina

(♀) e flores nas fases masculina e feminina agrupadas (♂ e ♀).

Fontes de variação GL SQ MQ F P ω2 Fase ♂

Fisionomia 1 59,33 59,33 0,12 0,74 Bloco 6 3052,55 508,76 1,57 0,22 0,10 Planta 16 5294,24 330,89 3,8 0,0001 0,39 Resíduos 63 5490,08 87,14 0,51

Fase ♀ Fisionomia 1 9,32 9,32 0,60 0,46 Bloco 6 93,49 15,58 3,19 0,03 0,12 Planta 16 77,12 4,82 0,64 0,84 0,00 Resíduos 63 472,85 7,51 0,88

Fases ♂ e ♀ Fisionomia 1 10,81 10,81 0,04 0,84 Bloco 6 1475,08 245,85 1,46 0,25 0,02 Planta 16 2721,75 170,11 1,88 0,02 0,11 Resíduos 150 13545,22 90,30 0,87

50

Con

cent

raçã

o de

açu

care

s (%

)

Median 25%-75% Min-Max

cerrado

1o dia 2o dia

5

10

15

20

25

30

35

40

45

campo cerrado

1o dia 2o dia

Prod

ução

de

néct

ar (

µl.fl

or-1

.hor

a -1

)

Median 25%-75% Min-Max

cerrado

1o dia 2o dia

0

2

4

6

8

10

12

14

campo cerrado

1o dia 2o dia

Figura 1

A

B

51

A

B

52

Figura 2

C

D

53

Produção de néctar ( µl.flor-1.hora-1)

Prod

ução

de

ener

gia

(Jou

le.fl

or-1

.hor

a-1)

1o dia

0

5

10

15

20

25

30

35

40

45

cerrado

2o dia

0 1 2 3 4 5 6 7 80

5

10

15

20

25

30

35

40

45

campo cerrado

0 1 2 3 4 5 6 7 8

Concentração de açúcares (%)

Prod

ução

de

ener

gia

(Jou

le.fl

or-1

.hor

a-1)

1o dia

0

5

10

15

20

25

30

35

40

45

cerrado

2o dia

5 10 15 20 25 30 35 40

0

5

10

15

20

25

30

35

40

45

campo cerrado

5 10 15 20 25 30 35 40

Figura 3

B

A

54

0

10

20

30

40

50

60

70

Ener

gia

(Jou

le.fl

or-1

.hor

a-1)

Plantas

0

2

4

6

8

10

12

14

16

Ener

gia

(Jou

le.fl

or-1

.hor

a-1)

♂

♀

55

Plantas

0

10

20

30

40

50

60

70

Ener

gia

(Jou

le.fl

or-1

.hor

a-1)

Figura 4

♂ e ♀

56

Legendas das figuras:

Figura 1 – Atributos do néctar para as flores de Eriotheca gracilipes na fase

masculina (♂) e na fase feminina (♀) nas duas fisionomias de Cerrado: (A)

Concentração de açúcares (%) e (B) Produção de néctar (µl.flor-1. hora-1).

Figura 2 – Distribuição de freqüência da produção de néctar (µl.flor-1.hora-1) das

flores de Eriotheca gracilipes: no cerrado, considerando (A) flores nas fases

masculina e feminina agrupadas (N = 94 flores) e (B) flores nas fases masculina e

feminina

(N = 47 flores em cada uma das fases sexuais); e no campo cerrado, considerando (C)

flores nas fases masculina e feminina agrupadas (N = 80 flores) e (D) flores nas fases

masculina e feminina (N = 40 flores em cada uma das fases sexuais). Os limites das

classes são incrementos de 1 µl.flor-1.hora-1, p.e., classe I: 0 – 1,00 µl.flor-1.hora-1,

classe II: 1,01 - 2,00 µl.flor-1.hora-1; M = mediana e DP = desvio padrão, em

µl.flor-1.hora-1.

Figura 3 – Relação entre produção de energia (Joule.flor-1.hora-1) e produção de

néctar

(µl.flor-1.hora-1) (A); e relação entre produção de energia (Joule.flor-1.hora-1) e

concentração (%) (B), para flores nas fases masculina e feminina nas duas fisionomias

de Cerrado (N = 12 plantas para cada relação, exceto para as análises das flores na

fase feminina no campo cerrado, onde N = 11 plantas).

Figura 4 – Produção de energia (Joule.flor-1.hora-1) nas flores das plantas focais de

Eriotheca gracilipes para: (♂) flores na fase masculina, (♀) flores na fase feminina e

(♂ e ♀) flores nas fases masculina e feminina agrupadas. Em cada figura, cada grupo

de três plantas focais forma um bloco, os quatro primeiros blocos pertencem ao

cerrado e os demais, ao campo cerrado. Os pontos representam as flores (N cerrado =

47 e N campo cerrado = 40, tanto para flores na fase masculina como para flores na fase

feminina; N cerrado = 94 e N campo cerrado = 80, considerando flores nas fases masculina e

feminina agrupadas).

58

Anexo 2

Distribuição espacial de flores coespecíficas, conseqüências para a atividade de

abelhas e sucesso reprodutivo de Eriotheca gracilipes (Malvaceae)





59

ABSTRACT – (Spatial distribution of cospecific flowers: consequences for bee

foraging behavior and reproductive output of Eriotheca gracilipes, Malvaceae).

Resource availability can potentially modulate biological interactions. This study

describes floral resource distribution of Eriotheca gracilipes under two Cerrado

physiognomies: the cerrado and the campo cerrado. Also, we report the relationship

between flower visitation rates and floral display size for two bee classes: “pollen

collecting bees” and “nectar collecting bees”. We found that floral resource

distribution was not different between Cerrado physiognomies, neither among patches

or individuals, but we detected differences in flowering intensity when considering

two consecutive years for both Cerrado physiognomies. Observations under the two

physiognomies in 2005 showed diferences in flower visitation rates between patches

and plants for nectar collecting bees and diferences in flower visitation rates between

plants for pollen collecting bees. In both cases differences among flowers in

frequency of visits contributed to the majority of variation. We found no relationship

between flower visitation rate and display size for focal plants and for neighborhood,

for years, physiognomies and bee classes. These results might be the consequence of a

homogeneous landscape for flower availability. Only in 2005 for cerrado

physiognomy, we considered a possible influence of large floral availability on

frequency of visits of nectar collecting bees.

Key words – bees, Brazilian savanna, flower visitation rate, plant-pollinator

interaction, floral resource distribution.

60

Introdução

A distribuição dos indivíduos nas populações é geralmente agrupada,

ocasionando heterogeneidade ambiental, e como o resultado das interações biológicas

e da dinâmica populacional difere espacialmente, a caracterização da estrutura

espacial passa a ser de extrema relevância na interpretação de tais resultados (Wiens

1976, Gunton & Kunin 2007). A heterogeneidade espacial e suas conseqüências têm

sido estudadas nos últimos anos, e incorporada nas perguntas ecológicas por meio de

diversas abordagens (Kolasa & Picket 1991, Talley 2007). Dentre estas abordagens, a

que propõe um modelo hierárquico de estrutura de manchas em múltiplas escalas tem

se destacado. A idéia central desta abordagem é de que uma mancha (agregação

espacial de uma espécie ou condições) observada em determinada escala tem uma

estrutura interna que é um reflexo da agregação de manchas menores em escalas mais

detalhadas (Kotliar & Wiens 1990, Allen & Hoekstra 1991).

Agrupamentos de recursos florais que variam quanto à abundância de flores no

indivíduo e em sua vizinhança influenciam a atração dos visitantes florais, os níveis

de polinização e o sucesso reprodutivo das espécies de plantas (Feinsinger et al. 1991,

Aizen 1997, Mustajärvi et al. 2001). A atividade dos polinizadores apresenta padrões

dependentes da distribuição de recursos florais, tanto no que se refere às freqüências

de visita como à constância floral (Rathcke 1983, Waser 1986, Kunin & Iwasa 1996).

A relação entre a freqüência de visitas às flores e o número de flores por planta e em

sua vizinhança pode apresentar três tipos de resposta: 1. positiva, quando o número de

visitas aumenta com o aumento no número de flores (Feinsinger et al. 1991, Kunin

1993, Roll et al. 1997, Thompson 2001), 2. negativa, quando o número de visitas

diminui com o aumento no número de flores (Murawski 1987, Kunin 1993), e 3.

61

ausência de relação, quando o número de visitas não aumenta ou diminui com o

aumento no número de flores.

Dentre os vários fatores que condicionam o sucesso reprodutivo de espécies

vegetais (Sutherland 1986, Campbell & Halama 1993, Asikainen & Mutikainen

2005), as questões que envolvem a relação entre atividade de polinizadores e

limitação polínica têm sido tema central na área. A limitação polínica geralmente é

determinada experimentalmente através de suplementação manual de pólen nos

estigmas das flores (Larson & Barrett 2000, Knight et al. 2005). Quando flores

polinizadas manualmente produzem maior quantidade de frutos do que flores

deixadas ao livre acesso dos visitantes florais, há evidências de limitação polínica.

Esta pode ocorrer devido à escassez de polinizadores (baixa freqüência de visitas) ou

à quantidade e qualidade insuficientes de grãos de pólen transportados (Knight et al.

2005).

Dentro deste contexto, o objetivo deste trabalho é verificar se variações na

disponibilidade de recursos florais oferecidos por Eriotheca gracilipes em duas

fisionomias de Cerrado determinam a atividade dos visitantes florais e o sucesso

reprodutivo da planta, abordando as seguintes questões: 1. Como varia a

disponibilidade de recursos florais de E. gracilipes na planta focal e em sua

vizinhança?; 2. Qual a relação entre a atividade das abelhas de pólen e de néctar, com

a disponibilidade de recursos florais de E. gracilipes, na planta focal e na vizinhança?

e 3. O sucesso reprodutivo de E. gracilipes depende da disponibilidade de recursos

florais e da freqüência de visitas das abelhas de pólen e abelhas de néctar?

62

Material e métodos

Área de estudo – O presente estudo foi desenvolvido no período de 2005-2006

em populações de E. gracilipes, em dois remanescentes de Cerrado pertencentes ao

Instituto Arruda Botelho (22˚ 01’S e 43˚ 57’W; 266 ha) e à Estação Ecológica de

Itirapina, Instituto Florestal (22º11’S e 47º56’W; 2.300 ha), situadas nos municípios

de Itirapina e Brotas, SP. Estas áreas possuem um mosaico de fitofisionomias de

Cerrado. O cerrado sensu stricto, que neste estudo foi denominado como cerrado,

predomina no remanescente do Instituto Arruda Botelho; e o campo cerrado, na

Estação Ecológica do Instituto Florestal (W. Mantovani, com. pess.; Durigan et al.

2002). Estes remanescentes distam ca. 2.000 m entre si e estão localizados a 730 m de

altitude. A precipitação total para o ano de 2005 foi de 837 mm, com uma estação

seca entre Abril e Novembro e uma estação úmida entre Dezembro e Março. As

temperaturas médias mensais oscilaram de 16,7 a 23,3 ºC na estação seca, e de 21,4 a

24,0 ºC na estação úmida (Fonte: CRHEA, EESC-USP).

Sistema de estudo – Eriotheca gracilipes (K. Sch.) Robyns (Malvaceae) é uma

espécie arbórea de até 15 m de altura que ocorre em áreas de Cerrado, sendo, porém

mais comum nos Cerrados do sudeste do Brasil (Silberbauer-Gottsberger & Eiten

1987, Oliveira et al. 1992, Durigan et al. 2002). Eriotheca gracilipes apresenta

distribuição agregada e sua densidade pode variar de 39 a 88 indivíduos.ha-1em áreas

do Estado de São Paulo (Silberbauer-Gottsberger 2001, Durigan et al. 2002). Porém, a

ausência de plântulas e juvenis desta espécie na área de estudo (Durigan et al. 2002,

obs. pess.), poderia indicar que alterações nos processos de reprodução e/ou

recrutamento da espécie estejam ocorrendo. Este fato nos motivou a selecionar este

sistema para investigar alguns processos que poderiam causar alterações no sucesso

63

reprodutivo dos indivíduos, tal como a disponibilidade de recursos florais e a

interação planta-polinizador. Eriotheca gracilipes floresce de Maio a Agosto

(Silberbauer-Gottsberger 2001). As flores permanecem abertas e receptivas por dois

ou três dias, sendo auto-incompatíveis e dependentes de abelhas grandes

(Anthophoridae) para a polinização (Oliveira et al. 1992). Os frutos são formados

concomitantemente à florada e as sementes são dispersas pelo vento em Novembro,

no final da estação seca.

Produção de botões, flores e frutos – A produção de botões, flores novas e

senescentes e frutos de E. gracilipes em cada uma das fisionomias foi quantificada em

censos fenológicos entre Maio e Novembro de 2005 e entre Julho e Novembro de

2006 (N = 12 plantas por fisionomia).

Disponibilidade de flores na planta focal e vizinhança e freqüência de visitas -

Foram marcadas 27 plantas de E. gracilipes (12 indivíduos no cerrado e 15

indivíduos no campo cerrado) para caracterizar a relação entre o número de flores e a

freqüência de visitas às flores na planta focal. Para investigar a relação entre o número

de flores na vizinhança e a freqüência de visitas às flores na planta focal, foram

estabelecidas parcelas circulares concêntricas de 5, 10 e 15 m de raio, ao redor de

cada planta. A avaliação da disponibilidade de flores em cada uma das três escalas da

vizinhança (5, 10 e 15 m) inclui o número de flores na planta focal.

A fim de investigarmos a ocorrência de padrões em escalas espaciais maiores

do que as da vizinhança, as parcelas circulares foram estabelecidas considerando o

seguinte delineamento: três parcelas circulares distantes entre si de 40 a 120 m,

constituem um bloco. Os blocos foram estabelecidos no cerrado (N = 4) e no campo

cerrado (N = 5) à distâncias de 300 m a 3 km entre si dentro de uma mesma

fisionomia. Houve necessidade de deslocamento de algumas parcelas circulares,

64

devido à ausência de flores na planta focal. Porém, esta substituição manteve a

estrutura espacial hierárquica mantendo as distâncias entre parcelas e entre blocos

estabelecidas no delineamento do estudo.

Freqüência de visitas - Durante a florada foram realizados censos de visitantes

florais nas flores das plantas focais no cerrado (N = 11 em 2005 e 2006) e campo

cerrado (N = 14 em 2005, N = 12 em 2006). As observações dos visitantes foram

efetuadas entre 08:00 e 16:00 horas. Os censos tiveram duração de 30 min, sendo

feitas três amostragens por dia no mesmo indivíduo focal. Duas a doze flores por

planta focal foram marcadas para a observação dos visitantes florais. A freqüência de

visitas (visitas.flor-1.hora-1) foi obtida pelo número total de visitas às flores marcadas

dividido pelo número de flores observadas no tempo total de observação (1,5 horas).

As abelhas foram classificadas em duas categorias, segundo o principal recurso floral

utilizado em E. gracilipes: “abelhas de pólen” e “abelhas de néctar”. Na primeira

categoria estão as abelhas Trigona spinipes, Apis mellifera e Augochloropsis sp., que

visitam as flores de E. gracilipes à procura de pólen, uma vez que não conseguem

sugar o néctar de forma legítima. Na segunda categoria, estão as abelhas Centris

tarsata, duas outras espécies de Centris e Xylocopa sp., que visitam as flores de E.

gracilipes à procura de pólen e néctar. As observações foram feitas em cinco dias em

2005 e dois dias em 2006, sendo que estes períodos corresponderam ao pico de

florada da população. No mesmo dia do censo de visitantes florais foram realizadas,

contagens do número de flores na planta focal e nos demais indivíduos de E.

gracilipes situados nos raios de 5, 10 e 15 m.

Limitação polínica – Botões não danificados foram ensacados para impedir o

acesso dos visitantes florais. Polinizações manuais cruzadas foram realizadas nas

flores de 2o dia (fase feminina). Estas flores receberam pólen coletado de flores de um

65

doador, distante no mínimo 50 m da planta receptora. Flores sob condições naturais

de polinização foram marcadas e ensacadas. A ocorrência de limitação polínica é

detectada quando as taxas de frutificação oriundas das polinizações manuais são

maiores do que as taxas de frutificação oriundas das flores sob condições naturais

(Wilcock & Neiland 2002; Knight et al. 2005). Foram utilizadas 20 plantas, 10 em

cada fisionomia, sendo que cada planta recebeu os dois tratamentos. As taxas de

frutificação foram obtidas para cada planta através da soma do número de frutos

produzidos dividido pelo número de flores utilizadas em cada tratamento.

Análise dos dados – Os dados de disponibilidade de flores novas nas duas

fisionomias, em 2005 e 2006, foram analisados pela ANOVA de dois fatores para

dados rankeados (Scheirer-Ray-Hare, Sokal & Rolf 1995). Foram utilizados os dados

de dois censos de fenologia reprodutiva por planta no período de grande

disponibilidade de flores de E. gracilipes, ou seja, entre a 2ª quinzena de Julho e a 1ª

quinzena de Agosto dos dois anos estudados. Relações entre freqüência de visitas às

flores e número de frutos formados foram analisadas nas duas fisionomias, nos dois

anos amostrados e para as duas classes de abelhas. Também foram analisadas as

relações entre o número de flores e o número de frutos formados na planta focal e nas

escalas dos 5, 10 e 15 m. Para as regressões entre flores e frutos registrados em 2005,

foram considerados o número total de flores novas e senescentes registrado nos

censos fenológicos e o número máximo de frutos formados por planta. Nestes casos,

foram utilizadas regressões não paramétricas (Conover 1999) com correção de

Bonferroni (Zar 1999), sendo que o valor de alfa foi corrigido pela divisão do valor

crítico de 0,05 pelo número de comparações feitas para uma mesma variável resposta.

Os dados de freqüência de visitas às flores de 2005 foram analisados por meio de

ANOVA hieráquica, considerando os seguintes níveis: fisionomias, blocos dentro de

66

fisionomias, indivíduos dentro de blocos, e flores dentro de indivíduos (Zar 1999). A

magnitude do efeito (ω2), que indica a proporção da variação explicada pelos

diferentes níveis hierárquicos, foi estimada por meio de análise de componentes da

variância segundo Graham & Edwards (2001) para os fatores aleatórios (bloco,

indivíduo e flor). Em 2005, foram utilizados os dados de três blocos por fisionomia

devido à ausência de flores em uma planta focal no cerrado. Em 2006, esta análise

não foi utilizada, pois três plantas focais no cerrado, apresentaram apenas uma flor

por planta. A relação entre freqüências de visitas às flores e disponibilidade de flores,

na planta focal e nas escalas da vizinhança (5, 10 e 15 m), foi analisada por regressão

linear paramétrica para a obtenção dos valores de r2. Nestes dois casos, foram

utilizadas as freqüências médias de visitas às flores (visitas.flor-1, hora-1). A fim de

avaliar em que escala há maior relação entre freqüência de visitas e disponibilidade de

recursos florais, optamos por não realizar inferência estatística e apresentar junto aos

gráficos os valores de r2 obtidos por meio de regressões paramétricas, como

estatísticas das amostras (Gunton & Kunin 2007). Como as parcelas onde o recurso

foi quantificado são concêntricas, ou seja, as escalas maiores incluem as menores,

não há independência entre elas, inviabilizando a realização de regressões múltiplas.

Resultados

Distribuição espacial de flores e visitantes florais – O número de flores

disponível depende do ano e da fisionomia, pois, apesar de não terem sido detectadas

diferenças no número de flores entre anos e entre fisionomias, foi detectada interação

significativa entre estes dois fatores (ANOVA dois fatores para dados rankeados: Hano

(1; 0,05) = 0,46; Hfisionomia (1; 0,05) = 0,29; Hinteração (1; 0,05) = 12,95; χ2crítico (1; 0,05) = 3,84;

Figura 1). Dentre as espécies de visitantes florais registradas nas flores de E.

67

gracilipes, Trigona spinipes e Apis mellifera foram as mais freqüentes nas duas

fisionomias e nos dois anos amostrados (Figura 2). Estas abelhas coletavam todo o

pólen das flores e dos botões em pré-antese em poucos minutos, mas não retiravam o

néctar. As demais espécies foram menos freqüentes, incluindo Centris spp.e Xylocopa

sp. Entretanto, estas abelhas de grande porte foram observadas nos dois anos e nas

duas fisionomias estudadas (Figura 2) e visitam as flores de E. gracilipes de forma

legítima, tocando os estigmas e as anteras ao acessarem a câmara nectarífera.

O número de flores variou em pequenas escalas (0 - 15 m) para a maioria das

parcelas nas duas fisionomias e nos dois anos estudados (Tabela 1). Para as duas

categorias de visitantes florais, abelhas de pólen e de néctar, nos dois anos amostrados

e nas duas fisionomias, os valores de r2 obtidos para a relação entre freqüência de

visitas e disponibilidade de flores de E. gracilipes na planta focal e nas escalas da

vizinhança variaram de zero a 0,20, com a exceção das abelhas de néctar em 2005 no

cerrado, cujos valores obtidos variaram de 0,45 a 0,65 (Figura 3).

Houve diferenças nas freqüências de visita às flores entre abelhas de pólen e

abelhas de néctar (Wilcoxon: Z = 3,88; P = 0,0001; N = 17), porém as freqüências de

ambos os grupos foram semelhantes nas duas fisionomias (Figura 4, Tabela 2). As

freqüência de visitas de abelhas de néctar diferiram entre blocos e entre plantas

(Figura 4A, Tabela 2). As freqüências de visitas de abelhas de pólen diferiram apenas

entre plantas (Figura 4B, Tabela 2). A análise da magnitude do efeito dos fatores

evidenciou que tanto para as abelhas de pólen como para as abelhas de néctar

diferenças entre flores na freqüência de visitas explicou a maior parte da variação

encontrada (Tabela 2).

Visitantes florais e sucesso reprodutivo – As regressões entre freqüências

médias de visitas às flores de E. gracilipes e número de frutos formados não foram

68

significativas, nos dois anos amostrados, nas duas fisionomias e para as duas classes

de abelhas. As regressões entre o número de flores disponível (planta focal e nas

escalas da vizinhança) e o número de frutos formados nas plantas focais também não

foram significativas, indicando que o número de frutos não apresentou relação de

dependência com o número de flores registrado nas plantas focais e nas escalas da

vizinhança. Em 2005, a regressão entre o número total de flores produzidas por planta

e o número máximo de frutos formados foi positiva e significativa somente no

cerrado (Regressões não paramétricas: b cerrado = 0,23 e 0,080 ≤ β ≤ 0,410 para N =

12 plantas; b campo cerrado = 0 e -0,043 ≤ β ≤ 0,167 para N = 9 plantas; Figura 5).

As taxas de frutificação foram maiores nas flores polinizadas manualmente do

que nas flores sob condições naturais de polinização (Testes de Wilcoxon: Zcerrado =

2.67, P = 0.008, N = 10; Zcampo cerrado = 2.27, P = 0.02, N = 10), indicando a ocorrência

de limitação polínica nas duas fisionomias de Cerrado. A frutificação nas flores sob

condições naturais de polinização foi 6,2% (Nfrutos/Nflores = 5/81) no cerrado, e 9,0%

(Nfrutos/Nflores = 7/78) no campo cerrado; enquanto nas flores polinizadas

manualmente, a frutificação foi 23,0% (Nfrutos/Nflores = 17/74) no cerrado, e 31,9%

(Nfrutos/Nflores = 30/94) no campo cerrado.

Discussão

A distribuição espacial e temporal de recursos e as condições ambientais

heterogêneas determinam padrões ambientais que influenciam a distribuição das

espécies e de suas interações (Wiens 1976, Addicott et al. 1987, Gunton & Kunin

2007). A heterogeneidade ambiental no Cerrado está associada a um mosaico de

condições abióticas que determinam variações na distribuição das espécies (Oliveira

1998, Ribeiro & Tabarelli 2002). Estudos que comparam a disponibilidade de

69

recursos florais entre fisionomias de Cerrado indicam que há diferenças na

distribuição destes (Oliveira 1998, Fonseca et al. 2005). Neste estudo registramos

variações na disponibilidade de flores de E. gracilipes, sendo que estas variações

dependem da fisionomia e do ano, quando consideramos escalas espaciais maiores do

que as da vizinhança. Apesar de ser esperado que espécies lenhosas não sejam

afetadas severamente pela escassez de chuvas, durante a estação seca no Cerrado, a

ocorrência de poucas espécies em flor (Oliveira 1998, Silberbauer-Gottsberger 2001),

torna mais evidente a ausência de diferenças entre as fisionomias. Este cenário

determina, nesta estação, a ocorrência de uma paisagem mais homogênea, em termos

de recursos florais.

Dentre as espécies de visitantes registradas nas flores de E. gracilipes, as

espécies de Centris e Xylocopa sp. foram consideradas as mais importantes pela

adequação morfológica, comportamento de forrageio e constância floral, apesar de

terem sido pouco freqüentes. No presente estudo, as abelhas de pólen (Trigona

spinipes e Apis mellifera) foram os visitantes mais comuns nas flores de E. gracilipes,

diferente do que foi observado por Oliveira et al. (1992) nos Cerrados de Uberlândia

(SP) e Brasília (DF). A freqüência de visitas às flores das abelhas de pólen apresentou

diferenças entre plantas, porém estas diferenças não estão relacionadas à

disponibilidade de recursos florais, uma vez que plantas com poucas flores receberam

muitas visitas. Aparentemente, fatores relacionados à área de forrageio próxima aos

ninhos poderia explicar tais diferenças (Nieuwstadt & Iraheta 1996). Neste estudo,

este fato foi observado em uma ocasião para Trigona spinipes, entretanto, seriam

necessários dados das distâncias entre os ninhos desta espécie e as plantas focais de E.

gracilipes para verificar esta relação. No caso de Apis mellifera, tais diferenças

poderiam estar associadas à exploração por estas abelhas de fontes de pólen e néctar

70

mais abundantes. Para as abelhas de néctar diferenças entre plantas e entre blocos nas

freqüências de visitas poderiam ser condicionadas por variações na quantidade de

néctar oferecidas pelas flores na fase masculina, uma vez que estas flores secretam ca.

três vezes mais néctar do que as flores femininas (Capítulo 2). Alguns estudos que

detectam diferenças na produção de néctar entre as fases sexuais, evidenciam que os

polinizadores respondem a estas diferenças (Devlin & Stephenson 1985, Galen &

Plowright 1985, Klinkhamer & de Jong 1990, Aizen & Basílio 1998).

De modo geral, variações nas freqüências de visitas às flores tanto para as

abelhas de pólen como para as de néctar não apresentaram relações de dependência

com o número de flores disponível na planta focal e nas escalas da vizinhança. Este

fato poderia ser explicado pela presença de parcelas circulares com reduzido número

de flores (1-10 flores até os 15 m). Nestes casos, os altos coeficientes de variação têm

pouco significado, diante de uma situação de escassez de recurso floral. Em Eriotheca

gracilipes o reduzido número de flores está associado à perda destas estruturas

reprodutivas devido à ação de Trigona spinipes (Capítulo 4, Oliveira et al. 1992).

Adicionalmente, parcelas com alta disponibilidade de flores não apresentaram

variação entre as escalas. Podemos considerar que tanto o baixo número de flores,

como a baixa variação no número de flores entre as escalas nas poucas parcelas com

maior número de flores favorecem a ocorrência de um cenário de baixa

heterogeneidade na distribuição de recursos florais de Eriotheca gracilipes. A

exceção a este cenário ocorreu no cerrado em 2005, onde a influência do número de

flores na atração das abelhas de néctar foi evidente. Neste ano e, nesta fisionomia, as

parcelas apresentaram maior disponibilidade de flores tanto na planta focal, bem

como esta disponibilidade de recursos aumentou à medida que aumentamos as

escalas na vizinhança. As variações observadas na disponibilidade de recursos no

71

cerrado em 2005, foram mais semelhantes às variações reportadas nos estudos que

detectaram relação positiva entre o número de flores disponível e a atividade dos

polinizadores (Ohashi & Yahara 1999, 2001; Grindeland et al. 2005; Leiss &

Klinkhamer 2005).

Apesar de nesta época do ano existirem outros recursos florais disponíveis no

Cerrado (Ouratea spectabilis, Byrsonima sp e Campomanesia pubescens, Silberbauer-

Gottsberger 2001), a baixa relação entre a disponibilidade de recursos florais de E.

gracilipes e a atividade das abelhas indica que esta espécie não está sendo beneficiada

pela presença de outras espécies vegetais em flor (Laverty 1992). Provavelmente, a

baixa abundância destas outras espécies não foi suficiente para reverter o cenário de

escassez de recursos e promover um incremento na atração dos visitantes florais. O

registro de limitação polínica na população de E. gracilipes reforça a insuficiência no

transporte de pólen feito pelas abelhas. Adicionalmente, o único momento em que

encontramos relação entre o número de flores e o sucesso reprodutivo, coincidiu com

a alta relação entre disponibilidade de recursos de E. gracilipes e a atividade das

abelhas de néctar em 2005 no cerrado, cujos valores de r2 obtidos variaram de 0,45 a

0,65. Apesar de considerarmos que todos os visitantes podem transportar pólen entre

flores de E. gracilipes por tocarem os estigmas e as anteras ao visitarem as flores, as

abelhas Anthophoridae, provavelmente são os vetores de pólen mais importantes para

a frutificação de E. gracilipes. Estas abelhas visitam tanto flores de 1o, como de 2o

dia, ou seja, tanto flores na fase masculina como feminina, e percorrem grandes

distâncias em curto espaço de tempo (Somanathan & Borges 2004).

72

Agradecimentos – À Isabel Alves dos Santos (IB-USP), pela identificação de

abelhas; ao Luciano Elsinor Lopes, pelo auxílio nas análises estatísticas. Ao CNPq

(Processo141472/2003), pela bolsa concedida à primeira autora; ao Instituto Florestal

e Instituto Arruda Botelho, pelo apoio logístico. Ao Ualfrido Del Carlo, Maria

Carolina Checchia da Inês, Klécia Gili Massi, Katiê Riciluca e Luciano Elsinor

Lopes, pela valiosa contribuição no trabalho de campo.

73

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78

Tabela 1. Número de flores de Eriotheca gracilipes na planta focal e na vizinhança

(5, 10 e 15 m de raio) em cada parcela circular.

2005

2006

Parcela focal 5 m 10 m 15 m CV focal 5 m 10 m 15 m CV

1 3 3 3 10 0.74 1 1 1 2 0.40 2 7 9 9 9 0.12 3 3 3 3 0.00 3 33 33 48 70 0.38 1 1 10 11 0.96 4 9 9 28 29 0.60 3 3 21 26 0.91 5 6 15 15 26 0.53 - - - - - 6 - - - - - 5 5 5 10 0.40 7 44 46 46 47 0.03 3 3 3 4 0.15 8 3 3 4 6 0.35 4 4 4 8 0.40 9 37 43 43 57 0.19 2 2 2 12 1.11 10 6 13 13 17 0.37 5 5 30 30 0.82 11 9 9 9 9 0.00 5 5 5 5 0.00

cerr

ado

12 2 2 2 2 0.00 1 1 4 4 0.69

1 4 4 20 28 0.86 4 4 50 64 1.02 2 5 8 11 14 0.41 56 90 107 131 0.33 3 17 18 20 20 0.08 5 26 63 63 0.73 4 1 1 1 3 0.67 5 5 5 12 0.52 5 3 3 7 35 1.29 98 100 100 105 0.03 6 2 3 4 5 0.37 6 7 12 12 0.35 7 2 2 4 9 0.78 1 1 1 2 0.40 8 4 6 8 8 0.29 3 3 3 3 0.00 9 - - - - - 6 7 7 7 0.07 10 105 105 105 105 0.00 123 123 123 123 0.00 11 72 72 72 72 0.00 5 5 5 5 0.00 12 4 7 7 7 0.24 9 13 13 13 0.17 13 10 10 10 10 0.00 - - - - 14 9 9 9 9 0.00 - - - -

cam

po c

erra

do

15 3 3 3 3 0.00 - - - -

79

Tabela 2. Magnitude do efeito (ω2) para as freqüências de visitas de abelhas de néctar

(Fvnéctar) e de pólen (Fvpólen) às flores de Eriotheca gracilipes em 2005, nos

níveis hierárquicos: blocos, plantas focais e flores. A magnitude do efeito (ω2)

representa a proporção da variação total devida a diferenças entre os elementos

de cada um dos níveis. gl – graus de liberdade; MQ – média dos quadrados dos

desvios; F – estatística F.

Fonte de variação

gl MQ F P

ω2

Fisionomia 1 0,45 0,45 0,54

Bloco 4 1,02 3,31 0,04 0,17 Planta 12 0,33 2,02 0,03 0,13

Fvnéctar

Flor 95 0,16 0,70

Fisionomia 1 13,66 1,31 0,31 Bloco 4 10,53 0,62 0,65 0 Planta 12 18,40 3,46 0,0003 0,28

Fvpólen

Flor 95 5,32 0,72

80

Plantas

Núm

ero

de fl

ores

(N)

cerr

ado

0

10

20

30

40

50

60

2005

cam

po c

erra

do

1 2 3 4 5 6 7 8 90

10

20

30

40

50

60

2006

1 2 3 4 5 6 7 8 9

Figura 1

81

Figura 2

Am Ts

C XD A F

Lm

Ts

AmLmTa C

A Mq

VX

L

AmTs

MqC

A

XD

Lm Mq

Ts Am

C Mq

X

AT

Ordem de abundância -

-

-

-

-

-

0.0

campo cerrado

2005

cerrado 2005

cerrado 2006

campo cerrado

2006

82

Figura 3

cerr

ado

P P P

P

N N N

N

-0.1

0.0

0.1

0.2

0.3

0.4

0.5

0.6

0.7

P P

P PN N N N

2005

P P P P

N N NN

0 5 10 15 -0.1

0.0

0.1

0.2

0.3

0.4

0.5

0.6

0.7

2006

PP

P PN

N

N N

0 5 10 15

cam

po c

erra

do

r 2

83

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18

Plantas

0.0

0.2

0.4

0.6

0.8

1.0

1.2

1.4

1.6

1.8

2.0

2.2Fr

eqüê

ncia

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visi

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e.flo

r-1

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a-1)

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18Plantas

0

2

4

6

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10

12

14

16

18

Freq

üênc

ia d

e vi

sita

s (vi

sita

nte.

flor-1

.hor

a-1)

Figura 4

A

B

84

Número de flores

Núm

ero

de fr

utos

cerrado

020

4060

80100

120140

160180

200220

240

0

10

20

30

40

50

60

70

80

campo cerrado

020

4060

80100

120140

160180

200220

240

Figura 5

85

Legendas das figuras:

Figura 1 – Número de flores de Eriotheca gracilipes por planta em dois censos

fenológicos entre Julho e Agosto de 2005 e 2006, nas fisionomias de Cerrado

(N cerrado = N campo cerrado =9).

Figura 2 – Visitantes registrados nas flores de Eriotheca gracilipes nas fisionomias de

Cerrado, nos dois anos amostrados, rankeados pelas freqüências relativas de visitas

(Log10 Pi). (Ts) Trigona spinipes, (Am) Apis mellifera, (A) Augochloropsis sp., (Mq)

Melipona quadrifasciata, (Ta) Tetragonisca angustula, (Lm) Leurotrigona muelleri,

(Meg) Megachilidae sp., (C) Centris spp., (X) Xylocopa sp., (T) beija-flores

Eupetomena macroura e Chlorostilbon aureoventris, (V) vespas, (D) moscas; (L)

borboletas e (F) formigas. Visitantes florais com freqüências relativas menores do que

1% não foram representados.

Figura 3 – Coeficientes de determinação (r2) para as relações entre freqüência média

de visitas às flores e número de flores de Eriotheca gracilipes na planta focal (0 m) e

nas escalas da vizinhança (5, 10 e 15 m de raio) para as abelhas de pólen (P) e néctar

(N), nas fisionomias de cerrado (N2005 = N2006 = 11) e campo cerrado (N2005 = 14;

N2006 = 12).

Figura 4 – Freqüência de visitas às flores das plantas focais de Eriotheca gracilipes:

(A) abelhas de néctar e (B) abelhas de pólen nas fisionomias de Cerrado em 2005.

Figura 5 – Relação entre número de total de flores (flores novas e senescentes) e

frutos produzidos nas fisionomias de Cerrado em 2005.

86

Anexo 3

Florivory and reproductive output of Eriotheca gracilipes (Malvaceae)





87

ABSTRACT – (Florivory and reproductive output of Eriotheca gracilipes –

Malvaceae). A growing number of studies recognize that bud damage caused by

biotic and abiotic agents are common and can affect reproductive output of plants.

Besides, the results of plant-animal interactions depend upon resource availability. In

this study, we quantified bud, flower and fruit production in two Brazilian savanna

physiognomies and investigated the effects of floral bud damages made by florivores

and frost on fruit-set of Eriotheca gracilipes. The number of floral buds produced per

plant did not differ between physiognomies, but the number of flowers and fruits were

higher in cerrado than in campo cerrado. Four different damage types or agents were

registered on buds: Trigona spinipes, Aphid, beetle oviposition and frost. There was

no relationship between flower bud production and incidence of bud damage, but bud

survival rate was higher in cerrado. Incidence of damage did not differ significantly

between physiognomies, but it differed significantly among damage types and there

was interaction between damage type and physiognomy, suggesting that the incidence

of damage is dependent upon physiognomy and damage type. The same results were

observed for the incidence of Trigona damage classes (superficial, stamens, pistils,

stamens and pistils, and overall bud). We detected pollen limitation for E. gracilipes

in both studied sites, and this result might be related to the action of florivores. Also,

in cerrado physiognomy, only 7% of buds resulted in fruits, while in campo cerrado

no fruits were produced. Although, we found low reproductive output in both

physiognomies, contrasts at the incidence of florivory per agent and at the incidence

of Trigona damage classes between sites might have constrained differently the

reproductive performance of E. gracilipes.

Key words – floral bud damage, herbivory, neotropical savanna, pollen limitation,

reproductive success

88

Introduction

Plants can serve as host and food to a wide variety of organisms, which

includes species from positive to negative impacts upon them (Bronstein 2001, Morris

et al. 2007). The availability of plant resources has the potential to affect the

distribution of animals that use them (Ohgushi 1992, Marques et al. 2000, Gunton &

Kunin 2007). Considering interactions of organisms with flowers, not all visitors are

equal in their effects on fruit production (Pellmyr & Thompson 1996, Herrera 2000).

While some transfer pollen, others may reduce the amount of pollen transferred or

even damage flowers. Destruction of flowers by herbivores has been reported as an

important cause of low fruit set (Schemske & Horvitz 1988, Cunningham 1995,

Leavitt & Robertson 2006, Sánchez-Lafuente 2007).

Florivores, consumers of developing floral buds to mature flowers before the

development of seed (McCall & Irwin 2006), may have a significant impact on

reproductive ecology of plants. It can directly affect male and female plant fitness by

consuming all or parts of flowers, or it can indirectly modify the quality and quantity

of important floral attributes for other species interactions (Krupnick & Weiss 1999,

Mothershead & Marquis 2000, Leavitt & Robertson 2006, Sánchez-Lafuente 2007).

Additionally, one of the causes of pollination failure is related to pre-dispersal failure

associated to pollen feeders at the anthers before pollen transport. This fact may

contribute to the occurrence of pollen limitation within populations, one of the most

frequent ecological mechanisms that limit the ability of plant reproduction (Larson &

Barrett 2000, Knight et al. 2005, Wilcock & Neiland 2002).

89

Herbivory has been considered an important factor impacting plants of

Brazilian savannas, not only through its influence on plant growth and reproduction,

but also through its potential interacting effects with abiotic factors (Marquis et al.

2002, Fonseca et al. 2005, Ribeiro & Brown 2006). In this Biome, several studies

record the potential that factors related to plant attributes and plant-animal

interactions have in controlling herbivory levels (Oliveira & Leitão-Filho 1987,

Fonseca et al. 2005, Oliveira & Del Claro 2005, Ribeiro & Brown 2006). Also

Brazilian savannas are favorable ecosystems to evaluate the influence of

environmental conditions at plant-herbivore interactions and plant performances,

because they present several intergrading physiognomic forms within their

distribution ranges (Marquis et al. 2002, Oliveira-Filho & Ratter 2002).

In the present study, we investigated the effects of floral bud damages by

biotic and abiotic agents on fruit-set of Eriotheca gracilipes in two Brazilian savanna

physiognomies. This approach evaluates how different antagonist agents could

perform differences on fruit set. We use field observations to quantify the level of

different types of floral bud damage addressing the following questions: (1) Is the

incidence of damage types related to floral bud production? (2) Does the incidence of

floral bud damage differ between physiognomies? (3) Does the incidence of floral bud

damage differ among agents? (4) Are there differences on bud survivor and

reproductive performance of Eriotheca gracilipes between physiognomies?

Considering the physiognomic spatial variation in Brazilian savannas related to soil

nutrient availability (Goodland & Pollard 1973, Miranda et al. 2002), we expected

also to find spatial heterogeneity on bud production of E. gracilipes between

physiognomies that might explain differences found on floral bud damage incidence

90

caused by biotic agents as well as the reproductive performance of the studied

species.

Material and methods

Study site – Fieldwork was carried out from May to November 2005 at two

vegetation physiognomic types of Brazilian savanna, the campo cerrado, an open

scrubland with few trees, and the cerrado sensu stricto, a dense scrub of shrubs and

trees (Eiten 1972; Oliveira-Filho & Ratter 2002). The campo cerrado physiognomy

occurs in a fragment at the Itirapina Ecological Station, one of the southern reserves

of Brazilian savannas administered by the Forest Institute of São Paulo State

(22º11’S, 47º56’W). It covers an area of 2300 ha in the municipality of Brotas and

Itirapina. The cerrado sensu stricto physiognomy, referred here as cerrado, occurs in

a Cerrado fragment owned by the Conquista farm (22˚ 01’S, 43˚ 57’W). It covers an

area of 266 ha, in the municipality of Itirapina and belongs to the Arruda Botelho

Institute. The two cerrado physiognomies grow at mosaics of structural types of

vegetation. The cerrado sensu stricto is predominant at the Fazenda Conquista

Cerrado fragment. The campo cerrado and campo umido physiognomies are

predominant at the Itirapina Ecological Station (Durigan et al. 2002). These areas are

4 Km apart. The climate is mesothermic with a marked dry season from April to

September. Mean annual rainfall is 1190 mm. Average monthly temperatures ranges

from 16.4 to 22.2°C in the dry season, and from 24.2 to 24.8°C in the wet season

(Durigan et al. 2002).

Study species - Eriotheca gracilipes (Malvaceae) is a tree up to 15 m, common

in the southern Brazilian savannas (Silberbauer-Gottsberger & Eiten 1987, Oliveira et

al. 1992, Durigan et al. 2002), which blooms from May to August (Silberbauer-

91

Gottsberger 2001). Usually only large bees (Centris spp. and Xylocopa spp.) are able

to open the flowers to collect nectar in a chamber between the base of the staminal

tube and the petals. The flowers are open and receptive for two or three days, but

pollen is only available a few hours after anthesis (Oliveira et al. 1992). Breeding

system studies of E. gracilipes showed it to be an obligatorily allogamous species

(Oliveira et al. 1992; Martins & Oliveira 2003). Before and during the pollination

stage, antagonists may leave identifiable records of their activities at flower buds and

flowers, thus making it an appropriate species for studies of the role of floral bud

herbivores on fruit set. At the same time, flowers present extra-floral nectaries (EFNs)

at the base of receptacle (Oliveira et al. 1992) that are patrolled by ants. Damages

occurred mainly on floral buds and flowers, with almost no damage in vegetative

structures made by herbivores (S. Del-Carlo, personal observation). Fruits occur at

the same time of flowering and the plumed seeds are dispersed by wind at the end of

the dry season (Silberbauer-Gottsberger 2001). The absence of E. gracilipes seedlings

and young plants close to the studied areas (Durigan et al. 2002) also motivated us to

investigate factors acting on sexual reproduction that could constraint its performance.

Reproductive phenology, floral bud damage and fruit set – The number of

floral buds, flowers and fruits per plant were counted monthly from May to November

2005 for 12 individuals of E. gracilipes at the cerrado and 12 at the campo cerrado,

for June, July and August there were two censuses at each month. At the same 24

focal plants, we recorded the number of reproductive structure damaged (= incidence

damage) for a cohort of 30 floral buds per plant. These thirty immature E. gracilipes

floral buds per plant, with no previous damage, were tagged and monitored for

damage from June to September 2005. The floral bud was recorded as having one of

four different damage types: (T) Trigona spinipes, (H) Hemipteran aggregations, that

92

sometimes precluded flower anthesis due to a glue presence, (B) beetle oviposition by

Tricorynus sp. (Anobiidae) - small dark dots that provoked abscission of buds and (F)

frost – dry buds. When two or three of recognizable damage types occurred at the

same bud or flower, it was labeled as multiple damages (M). When tagged buds were

not found at the plant or at the ground near the plant (radius = 2 m) with its respective

tag, they were considered lost and were not accounted for analysis. For all floral buds

in which there were Trigona spinipes damages associated or not with other types of

damages, we classified them into five categories due to extension of the damage and

type of floral structure affected: (I) superficial damage; (II) stamens damage - anthers

without pollen or cut stamens; (III) pistil damage – cut style and/or ovary eaten; (IV)

both, stamens and pistil damage; and (V) total damage – immature buds almost

entirely eaten. For stamens, pistils and stamens and pistil categories, sometimes we

recorded flowers without petal damages, indicating that they were attacked when

already opened. On the other hand, for these three categories, we frequently found

large chewed holes in the petals of mature buds and flowers.

Data analysis – We performed Mann-Whitney U tests to check for differences

between physiognomies for the maximum number of reproductive structures per plant

recorded along the censuses period. Also, we performed a Kolmogorov-Smirnov

Two-Sample test (Siegel & Castellan 1988) to check for differences between

physiognomies on floral bud survival. We performed two-way ANOVA for ranked

data, named the Scheirer-Ray-Hare extension of the Kruskal-Wallis test (Sokal &

Rohlf 1995) to compare bud damage incidence between physiognomies (cerrado and

campo cerrado) and agents (T, H, B, F and M). The same analysis was performed to

compare the incidence of T. spinipes damage between physiognomies (cerrado and

campo cerrado) and T. spinipes damage categories (I to V). Physiognomy, agent and

93

T. spinipes damage category per plant were fixed factors in the models and the

incidences of damage per plant were the sampling units. To assess for differences

between all combinations of damage types incidence, Dunn tests were used (Zar

1999) pooling data from both physiognomies. The same analysis was performed to

assess for differences between all combinations of Trigona damage categories. For

each physiognomy, we performed non parametric regression analysis (Conover 1999)

with Bonferroni correction (Zar 1999) to verify the relationship between the

maximum number of flower buds and the maximum number of fruits produced per

plant and the relationship between the maximum number of flower buds per plant and

the total incidence of damage by biotic agents (bud lost due to frost damage were

excluded).

Results

The maximum number of E. gracilipes floral buds per plant were not different

between physiognomies (Mann-Whitney U test: N campo cerrado = N cerrado = 12; Z = -

1.04; P = 0.30), however, we detected differences between physiognomies for the

maximum number of flowers (Mann-Whitney U test: N campo cerrado = N cerrado = 12; Z =

2.42; P = 0.02) and fruits (N campo cerrado = N cerrado = 12; Z = 2.68; P = 0.007, Figure 1).

The number of flowers and fruits per plant were greater at cerrado physiognomy.

The number of lost buds that fell to the ground without information was high

at both physiognomies (N cerrado = 166 or 46.1 % and N campo cerrado = 170 or 47.2 %,

Figure 2). Considering floral buds that remained in plants, the amount of reproductive

structures with recognized damages were similar for both physiognomies (N cerrado =

180 and N campo cerrado = 190). At cerrado, only six per cent of buds set fruits and at

campo cerrado, none of them produced fruits (Figures 2 and 3).

94

Mean damage incidence per plant did not exhibit significant variation between

physiognomies (H1,120 = 0.06 < χcrit 2 (0.05; 1) = 3.84). However, mean damage

incidence per plant varied significantly among agents (H4,120 = 29.00 > χcrit 2 (0.05; 4) =

9.49) and there was interaction between physiognomy and agent (H4,120 = 12.86 < χcrit

2 (0.05; 4) = 9.49), indicating that the number of buds damaged is dependent upon

physiognomy and agent (Figure 4). The incidence of damage types differed

significantly between Trigona and Dry buds: Z = 4.45; P < 0.05, Trigona and Aphids:

Z = 3.48; P < 0.05, Aphids and Ovipositor: Z = 3.74; P < 0.05, and between Aphids

and Multiple damages: Z = 3.06, P < 0.05 (Figure 4). Among structures with multiple

damages, sixty-two percent presented Trigona damages and Aphids at cerrado, and

forty-five percent presented dry and perforated (oviposition) buds at campo cerrado.

Among floral buds and flowers with Trigona damages, Trigona damage

incidence not varied significantly between physiognomies (H1,120 = 3.18 < χ 2 (0.05; 1) =

3.84), but it varied significantly among Trigona damage categories (H4,120 = 20.77 < χ

2 (0.05; 4) = 9.49) and for physiognomy by category interactions (H4,120 = 16.20 < χ 2

(0.05; 4) = 9.49), indicating that the number of reproductive structures damaged by

Trigona is dependent upon physiognomy and category (Figure 5). The incidence of

Trigona damage differed significantly between superficial and total damages: Z =

3.42, P < 0.05, between superficial and female damages: Z = 3.79, P < 0.05 and

between superficial and male and female damages: Z = 3.36, P < 0.05) and for campo

cerrado (Kruskal-Wallis test: H4,60 = 14.08, P = 0.007; Dunn tests, between the

incidence of total and female damages: Z = 3.14, P < 0.05 and between total and male

and female damages: Z = 2.97, P < 0.05 (Figure 5).

We detected differences in reproductive structures fate between the cerrado

and campo cerrado (Kolmogorov-Smirnov = 0.045; D = 0.26; 0.05< P < 0.10; D =

95

maximum vertical deviation of the two cumulative distributions for the number of

reproductive structures at cerrado and campo cerrado), and the reproductive

structures survival or bud and flower permanence time at plants were greater at

cerrado (Figure 6). Significant positive relationship between the maximum number of

flower buds per plant and the maximum number of fruits was detected at cerrado

(Spearman correlations: r2 cerrado = 0.71, P = 0.01, N = 12; r2 campo cerrado = 0.11, P =

0.74, N = 12; Figure 7). We did not detect significant relationship between the

maximum number of flower buds per plant and the incidence of damage by biotic

agents in both physiognomies (Spearman correlations: r2 cerrado = -0.47, P = 0.12, N =

12; r2campo cerrado = -0.21, P = 0.50, N = 12; Figure 8).

Discussion

Several studies stress the importance of variation on plant resources

distribution to determine herbivore abundance or herbivory pattern (Ohgushi 1992,

Marques et al. 2000, Gunton & Kunin 2007). In Brazilian savannas, spatial variation

in floral resources distribution was registered among intergrading physiognomies, but

it was less pronounced during the winter (Oliveira 1998). Under this scenario of no

variation on bud production between physiognomies, we should expect that variation

between plants will be important to explain the pattern of florivory. According to the

resource abundance hypothesis, plants that offer more resources should support

greater abundances of insect herbivores (Ohgushi 1992). However, we did not find

significant relationships between bud production and incidence of florivory. Although

variation in bud production within plants exists, it was not enough to account for

differences in bud damage. Apparently, the absence of considerable variation at the

96

incidence of florivory even between plants was related to the low levels of variation

in bud production, in such a way that Brazilian savannas of São Paulo State could be

viewed as poor and homogeneous vegetations in floral resources availability for

florivores during this season. Under this situation all resource available might be used

by florivores.

Bud damage incidence per plant was very high in both physiognomies and it

was associated with multiple agents. Besides, the extension of bud damage provoked

by each agent was different between physiognomies. In the closest physiognomy, bud

lost by frost was negligible, accounting only for two percent, with almost eighty

percent related to the florivores. On the other hand, in the opened physiognomy,

although buds were mostly loose by florivores, abiotic agent was also important,

accounting for about twenty per cent of bud damage. One possible explanation to this

difference is that Brazilian savannas are absent or extremely rare where frosts are

present, and cerrado gives way to campo cerrado under cooler conditions with more

frequent frosts (Eiten 1972). Frosts may also constrain the distribution of Brazilian

savanna species in south and southeastern Brazil (Silberbauer-Gottsberger et al. 1977,

Ribeiro & Walter 1998). Frost effects at E. gracilipes plants were less important in

more closed than in more opened physiognomies of the São Paulo State savannas, and

it could be an important factor determining the higher abundance in more closed than

in more opened physiognomies (Brando & Durigan 2004).

Among biotic agents in cerrado, the majority of bud damage was related to

Trigona spinipes and its damages mainly affected superficially floral buds. In campo

cerrado, T. spinipes and beetle oviposition were the main agents. In this latter

physiognomy, T. spinipes damaged superficially, when looking for E. gracilipes

pollen grains, as well as it damaged totally the buds. Trigona spinipes is well known

97

by its intense pollen harvest activity on flowers (Cortopassi-Laurino & Ramalho

1988), acting more as enemies, due to its negative effects on plants (Roubik 1989).

Also, bud consumption by T. spinipes was very marked for E. gracilipes at two other

sites in different regions of Brazilian savannas (Oliveira et al. 1992), indicating that

this behavior may be common throughout this Biome. Florivory affected bud

survivorship between physiognomies, leading also to differences in flower and fruit

production between physiognomies. Thus, it was evident that florivores affected

directly male and female plant fitness by consuming all or parts of pistils and stamens,

also reducing pollen availability. As Brazilian savanna is a resource-limited

environment, florivores also have direct costs to plants consuming flowers, a plant

resource sink structure. Florivory in E. gracilipes could also affect indirectly male and

female plant fitness by reducing number of flowers available, which can also reduce

plant attractiveness to pollinators (Capítulo 3). It was not unusual the necessity to

prevent flowers from florivores by bagging buds, in order to have flowers to record

frequency of visits by pollinators. These florivores effects may have contributed to the

occurrence of pollen limitation in both physiognomies (Capítulo 3). Our results show

that both physiognomies exhibited high levels of florivory and low fruit production,

but the detected differences between physiognomies among incidence of agent types,

among incidence of Trigona damage categories and differences in fruit set, reinforce

the idea that spatial variation is an important source of variability in relationships

between plants and florivores.

Conclusions - This study provides a picture of bud damage by biotic and

abiotic agents of an obligately out-crossing species involving several connected stages

from bud to fruit production, and suggests that floral bud damage and florivores may

markedly affect patterns of reproductive output in Brazilian savanna species.

98

Furthermore, our study shows that the incidence of floral bud damages varied with

ecological conditions of physiognomies and that possible ant benefits to E. gracilipes

sexual reproduction can depend from site and species involved. Thus, different

extents resulted by the presence of T. spinipes at cerrado and campo cerrado could be

related to factors acting directly and/or indirectly at these herbivore populations.

Acknowledgements

The authors wish to thank CNPq for a doctoral fellowship to Sylene Del Carlo,

Prof. Dr. Sérgio Antônio Vanin, for beetle identification, Instituto Florestal de São

Paulo and Instituto Arruda Botelho for logistical support and Ualfrido Del Carlo,

Maria Carolina Checchia da Inês, Klécia Gilli Massi, Fabiana Takagi and Luciano

Elsinor Lopes, for enthusiastic field support.

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102

Figure 1

Figure 2

104

0.00

0.10

0.20

0.30

0.40

0.50

0.60

0.70

T H B F M

%

Agent

DamageFruit

0.00

0.10

0.20

0.30

0.40

0.50

0.60

0.70

I II III IV V

%

Trigona damage category

Damage

Fruit

A

B

105

0.00

0.10

0.20

0.30

0.40

0.50

0.60

0.70

T H B F M

%

Agent

DamageFruit

0.00

0.10

0.20

0.30

0.40

0.50

0.60

0.70

I II III IV V

%

Trigona damage category

DamageFruit

Figure 3

C

D

106

Inci

denc

e of

dam

age

type

Median 25%-75% Non-Outlier Range

cerrado

T H B F M

0

2

4

6

8

10

12

campo cerrado

T H B F M

Figure 4

Inci

denc

e of

Tri

gona

dam

age

cate

gory

Median 25%-75% Non-Outlier Range

cerrado

I II III IV V

0

1

2

3

4

5

6

7

8

campo cerrado

I II III IV V

Figure 5

107

0

50

100

150

200

250

300

350

400

0 10 20 30 40 50 60 70 80 90

Rep

rodu

ctiv

e stru

ctur

es (N

)

Time (days)

campo cerrado

cerrado

Figure 6

108

0 100 200 300 400 500 600 700 800 900

Floral buds per plant (N)

0

10

20

30

40

50

60

70

80

Frui

ts p

er p

lant

(N)

0 200 400 600 800 1000 1200 1400 1600 1800 2000Floral buds per plant (N)

0

5

10

15

20

25

30

35

40

Frui

ts p

er p

lant

(N)

Figure 7

A

B

109

0 100 200 300 400 500 600 700 800 900

Floral buds per plant (N)

0

2

4

6

8

10

12

14

16

18

20

22

24

26

28

30

Inci

denc

e of

dam

age

by b

iotic

age

nts

0 200 400 600 800 1000 1200 1400 1600 1800 2000Floral buds per plant (N)

0

2

4

6

8

10

12

14

16

18

20

22

Inci

denc

e of

dam

age

by b

iotic

age

nts

Figure 8

A

B

110

Figure legends: Figure 1 – Maximum number of floral buds (A), flowers (B) and fruits (C) of

Eriotheca gracilipes plants at cerrado (N = 12) and campo cerrado (N = 12)

physiognomies registered for 2005.

Figure 2 – Fate of the tagged Eriotheca gracilipes floral buds for cerrado (c) and

campo cerrado (cc) of Itirapina, SE Brazil. Black (damaged) and white (undamaged)

rectangles depict floral buds or flowers, and gray rectangles depict fruits.

Figure 3 – Proportions of damaged buds by each agent and fruits produced, and

proportions of Trigona damage categories and fruits produced at each physiognomy:

cerrado (A and B) and campo cerrado (C and D).

Figure 4 – Incidence of damage types: Trigona (T), Aphid (A), Oviposition (O), Dry

(D) and Multiple (M), at floral buds per Eriotheca gracilipes plant for cerrado and

campo cerrado of Itirapina, SE Brazil. Damage types designated by different letters

above bars are significantly different.

Figure 5 – Incidence of Trigona damage categories at floral buds per Eriotheca

gracilipes plant: superficial (s), total (t), male (m), female (f) and male and female

(m&f), for cerrado and campo cerrado of Itirapina, SE Brazil. Trigona damage

categories designated by different letters above bars are significantly different.

Figure 6 – Curves of Eriotheca gracilipes reproductive structure fates at cerrado and

campo cerrado between June and September 2005. Values are the total number of the

tagged reproductive structures alive for 12 plants for each physiognomy, at each

census.

Figure 7 – Relationship between maximum number of buds and maximum number of

fruits per plant at cerrado (A) and campo cerrado (B).

Figure 8 - Relationship between maximum number of buds and incidence of damage

by biotic agents per plant at cerrado (A) and campo cerrado (B).

Sylene Del Carlo€¦ · sem os quais esta etapa teria sido muito difícil. À meus irmãos, Sandra...

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