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Aspectos da biologia de Scinax longilineus (Anura: Hylidae) em uma rea antropizada de Belo Horizonte (Minas Gerais).RENATA MAGALHES PIRANI1 & LLIAN GOMES AFONSO2.

RESUMO Uma populao de Scinax longilineus foi analisada quanto ao comprimento rostro-cloacal (CRC) e massa corporal, microambientes preferenciais, variao sazonal e indcios de atividade reprodutiva. A coleta de dados foi realizada atravs de visitas quinzenais, no perodo de fevereiro de 2007 a janeiro de 2008 na rea de Proteo Especial (APE) Manancial Cercadinho, regio sul de Belo Horizonte, MG. Foi constatado que, as fmeas so maiores e mais pesadas que os machos. Na estao chuvosa os indivduos tiveram uma maior preferncia pela vegetao herbcea e na estao seca pelo barranco. No houve relao significativa entre o nmero de indivduos registrados por ms com a pluviosidade e a temperatura mensal. Scinax longilineus apresentou um padro reprodutivo prolongado com indcios de atividade reprodutiva em praticamente todos os meses de amostragens. Palavras-chave: Cercadinho. Distribuio espacial. Distribuio temporal. Hylidae. Scinax longilineus.

ABSTRACT Biological aspects of Scinax longilineus (Anura: Hylidae) at anthropic area of Belo Horizonte (Minas Gerais). The population of Scinax longilineus was analyzed regarding Snout-Vent Length (SVL) and body mass, preferential microhabitat, seasonal variation and reproductive activity. Sampling was made every two weeks from February 2007 to January 2008 at APE Manancial Cercadinho, southern region of Belo Horizonte, MG. At the Manancial Cercadinho was the females are larger and heavier than the males. During the rainy season, the species prefers to occupy habitats with shrubby vegetation, while during the dry season prefers muddy stream banks. No significant relationship was found between number of individuals and precipitation or monthly temperatures. Scinax longilineus displayed a procongated reproductive period with reproductive activities recorded throughout almost all months of observed research. Key words: Cercadinho. Spatial distribution. Temporal distribution. Hylidae. Scinax longilineus.

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Acadmica de Cincias Biolgicas do Centro Universitrio UNA, Campus UNA Buritis, Rua Jos Cludio Resende, 80. Estoril/Buritis CEP: 30455-590. Belo Horizonte, Minas Gerais. e-mail: [email protected]

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Professora orientadora. Centro Universitrio UNA. e-mail: [email protected]

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INTRODUO A constante degradao que os ecossistemas naturais vm sofrendo especialmente em virtude de aes antrpicas implica na alterao ou eliminao completa dos microhabitats especficos explorados pelos anuros, sendo considerada o principal fator responsvel pelos declnios populacionais (YOUNG et al., 2000). Para acompanhar estas modificaes de grande importncia o monitoramento de espcies a longo prazo. As espcies interagem de vrias formas com o meio ambiente e por isso diferentes fatores devem ser levados em considerao quando se pretende monitorar uma determinada espcie (Pouch et al., 2003). A coexistncia de espcies em uma taxocenose determinada, dentre outros fatores, pela partio de recursos disponveis no ambiente (Cardoso et al., 1989; Pombal, 1997; Eterovick & Sazima, 2000; Eterovick & Barros, 2003; Afonso & Eterovick, 2007). A segregao das espcies pode ocorrer em funo da estrutura da vegetao, da durabilidade dos riachos (temporrios ou permanentes) e da movimentao da gua (ltico ou lntico) (Bernarde & Anjos 1999). A partilha espacial inclui a explorao de uma grande diversidade de microambientes como stios reprodutivos (Toledo et al., 2003), estes so utilizados de maneiras diferentes pelas espcies, o que pode reduzir a competio e permitir que uma maior variedade de espcies consiga coexistir (MacArthur, 1972). Fatores abiticos tambm podem influenciar o comportamento das espcies de anuros como, o aumento de temperatura e da umidade do ar (Duellman & Trueb, 1986). Estes fatores esto intimamente associados reproduo das espcies de anfbios anuros e, segundo Prado & Pombal (2005), devem ser considerados fatores relevantes influenciando o comportamento do grupo. Embora durante essa associao possam ocorrer interaes interespecficas, a tolerncia diferenciada temperatura e chuva determina variaes nos perodos de atividade, segregando os anuros sazonalmente (Duellman & Trueb, 1986). O gnero Scinax Wagler, 1830, atualmente constitudo por 94 espcies distribudas por toda a regio Neotropical (Frost, 2008). O gnero foi atualmente reorganizado por Faivovich et al. (2005) e dividido em dois grandes clados: Scinax catharinae e o Scinax ruber. O clado Scinax catharinae subdividido em dois grupos: o Scinax gr. catharinae e o Scinax gr. perpusillus. Scinax longilineus (Lutz, 1968) uma das espcies pertencentes ao grupo Scinax catharinae. A ocorrncia do grupo Scinax catharinae apontado para toda a Floresta Atlntica do sudeste do Brasil (Rico et al., 2004; Faivovich et al, 2005). A espcie Scinax longilineus foi descrita por Bertha Lutz em 1968, cujo holtipo, uma fmea, foi coletado em Poos de Caldas, Minas Gerais. Sua distribuio geogrfica inclui as montanhas do sudeste de Minas Gerais (Frost, 2008). Entretanto, at o presente momento, foram registradas apenas em Poos de Caldas, MG (Lutz, 1968; Andrade & Cardoso, 1991),

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no Parque das Mangabeiras em Belo Horizonte, MG (Nascimento, 1991; Carvalho, 2001), na rea de Proteo Espacial (APE) Manancial Mutuca em Nova Lima, MG (Nascimento et al, 1994), em Rio Acima, sudeste de Minas Gerais (Grandinetti & Jacobi, 2005) e em Ouro Preto, MG (Pedralli et al., 2001). O que caracteriza a espcie uma linha longitudinal presente entre o dorso e o ventre dos indivduos (Lutz, 1968). Os machos adultos de Scinax longilineus possuem porte robusto, saco vocal gular pouco desenvolvido e ausncia de preplex. Possuem tambm uma colorao dorsal marrom com tonalidades variadas e uma mancha interocular marromescuro bem definida, formando um tringulo cuja base est entre os olhos e o pice voltado cranialmente (Fig. 1). Manchas no definidas so encontradas nas partes ocultas das coxas e o ventre marrom claro (Andrade & Cardoso, 1991; Carvalho, 2001). As fmeas adultas so bem maiores que os machos. Possuem a mancha interocular podendo haver variaes, mas sempre uma figura triangular (Fig. 2). A sua colorao igual a do macho (Lutz, 1968; Andrade & Cardoso, 1991; Carvalho, 2001). Com poucas informaes sobre sua biologia e ecologia, os objetivos deste estudo foram: (1) estimar a abundncia populacional de Scinax longilineus, (2) analisar morfologicamente os indivduos quanto ao comprimento rostro-cloacal (CRC) e a massa corporal, (3) verificar os microambientes preferenciais, (4) verificar a existncia de variao sazonal quanto precipitao e a temperatura mdia e (5) buscar os indcios de atividade reprodutiva na APE Manancial Cercadinho.

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Figura 1: Macho de Scinax longilineus na APE Manancial Cercadinho (Belo Horizonte, MG). Foto: Renata M. Pirani.

Figura 2: Fmea de Scinax longilineus na APE Manancial Cercadinho (Belo Horizonte, MG). Foto: Renata M. Pirani.

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METODOLOGIA

Local de estudo A rea de Proteo Especial (APE) Manancial Cercadinho (1958`S, 4357`W) localiza-se na regio sul de Belo Horizonte, MG e abrange uma rea de 151 hectares de propriedade da Companhia de Saneamento de Minas Gerais (COPASA MG) (Fig. 3). A rea possui um nico riacho, o Crrego Cercadinho que irrigado por vrios afluentes. A APE Manancial Cercadinho est inserida em uma rea de transio entre o Cerrado e a Mata Atlntica localizada em uma regio altamente urbanizada da capital (COPASA, 2002) (Fig.4). A regio apresenta duas estaes, uma seca entre maio e setembro, e outra chuvosa entre outubro e abril. O clima da regio tropical de altitudes sendo que a temperatura mdia anual no perodo de fevereiro de 2007 a janeiro de 2008 foi de 22 C e a pluviosidade acumulada de 1200,6 mm (Fig.5). Os trabalhos de campo foram realizados em um transecto linear de 150 m de um riacho permanente (Crrego do Cercadinho) localizada dentro de mata ciliar com grande estratificao vegetacional e leito pedregoso (Fig.6). No final do riacho se encontra uma poro aberta que corresponde a um trecho represado por onde controlada a vazo de gua (Fig.7). Na APE Manancial Cercadinho alm de Scinax longilineus, foram registradas outras cinco espcies de anfbios anuros, pertencentes a quatro famlias: Bufonidae: (Rhinella pombali Baldissera-Jr, Caramaschi & Haddad, 2004); Hylidae (Scinax sp., e

Bokermannohyla gr. circumdata); Cycloramphidae (Odontophrynus cultripes Reinhardt & Ltken, 1861) e Craugastoridae (Haddadus binotatus Spix, 1824).

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Figura 3: rea de delimitao da APE Manancial Cercadinho. Fonte: Barreto (2007).

Figura 4: APE Manancial Cercadinho (Belo Horizonte, MG) indicada pela seta vermelha. Fonte: Google earth, 2007.

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Figura 5: Pluviosidade mensal (barras) e temperatura mdia mensal (linha) na APE Manancial Cercadinho (Belo Horizonte, MG), no perodo de fevereiro de 2007 a janeiro de 2008.

Figura 6: Trecho do riacho permanente (Crrego do Cercadinho) na APE Manancial Cercadinho (Belo Horizonte, MG). Foto: Renata M. Pirani

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Figura 7: Poro aberta que corresponde a um trecho represado por onde controlada a vazo de gua na APE Manancial Cercadinho (Belo Horizonte, MG). Foto: Renata M. Pirani.

Material e Mtodos A coleta de dados na APE Manancial Cercadinho foi realizada atravs de visitas quinzenais no perodo de fevereiro de 2007 a janeiro de 2008. Os trabalhos de campo eram iniciados as 19:00h e encerrados aproximadamente as 23:00h. Os dados de pluviosidade foram obtidos no 5 Distrito do Instituto de Meteorologia de Belo Horizonte. Os dados de temperatura foram obtidos no campo com auxlio de termmetro de mercrio (preciso 0,5 C). A ocorrncia de indivduos de Scinax longilineus foi verificada atravs de visualizao direta de adultos e/ou pela emisso de vocalizao pelos machos, registrando, ainda, os microambientes, a distncia em relao gua e a altura do solo em que eram encontrados. Cada indivduo localizado e capturado era marcado utilizando a tcnica de amputao de artelhos (Martof, 1953). O comprimento rostro-cloacal (CRC) dos machos e

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das fmeas foi medido com paqumetro (preciso 0,1mm) e suas massas tomadas com dinammetro manual Pesola (preciso 0,1g). O teste de Mann-Whitney foi utilizado para verificar a existncia de diferenas do CRC e das massas corporais entre machos e fmeas. O ndice de correlao de Spearman foi utilizado para verificar se a altura do solo e a distncia da qua variaram de acordo com as temperaturas mdias e pluviosidade mensal. Para avaliar a relao entre as temperaturas mdias e pluviosidade mensal e o nmero de indivduos registrados por ms utilizou-se a anlise de regresso mltipla (Zar, 1999). Em todas as anlises foram considerados significativos valores de P < 0.05. Todas as anlises estatsticas foram conduzidas utilizando o software BioEstat (Bioestat, 2007). Indcios de atividade reprodutiva foram registrados atravs de casais em amplexo, fmeas maduras identificadas atravs de visualizao de ovcitos por transparncia do abdmen, desovas, girinos e jovens recm-metamorfoseados. RESULTADOS Abundncia populacional Durante o perodo de estudo um total de 220 indivduos foram marcados (175 no identificados, 31 fmeas e 14 machos) e 35 recapturas (29 no identificados, 3 fmeas e 3 machos), destes 17 indivduos foram recapturados somente uma vez, dois recapturados trs vezes e seis foram recapturados duas vezes. O nmero de indivduos marcados pela primeira vez foi sempre maior que o de recapturados com exceo do ms de novembro onde o nmero de recapturas (N=3) foi maior que o de marcao (N=1).

Anlise morfomtrica As fmeas foram significativamente mais pesadas (U=3,7756, P=0,0002; fig. 8A) e maiores que os machos (U=3,1985, P=0,0014; fig. 8B) (Tabela 1).

Tabela 1. Comprimento rostro-cloacal (CRC) e massa dos machos e fmeas capturados na APE Manancial Cercadinho (Belo Horizonte, MG). N= nmero de indivduos; DP= desvio padro

Machos N CRC (mm) Massa (g) 14 14 MdiaDP 28,64=1,91 2,020,60 amplitude 26-31 1,4-3,5 N 31 31

Fmeas MdiaDP 33,994,27 3,591,49 amplitude 26-42 1,4-7,5

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(A)

(B)Figura 8: Diferenas entre as massas corporais (A) e os comprimentos rostros-cloacais (CRC) (B) de fmeas e machos na APE Manancial Cercadinho (Belo Horizonte, MG). Os boxes representam o primeiro e terceiro quartis, separados pela mediana. As linhas verticais, abaixo e acima, representam o menor e o maior escores, respectivamente.

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As fmeas apresentaram forte correlao entre o CRC e massa (rs= 0.7476, P= 0.0001, n= 31; fig. 9A), mas os machos no apresentaram correlao significativa (rs= 0.3743, P=0.1873, n= 14; fig. 9B) provavelmente devido ao baixo nmero amostral.

(A)

(B)

Figura 9: Relao entre o CRC e massa de fmeas (A) e machos (B) encontrados na APE Manancial Cercadinho (Belo Horizonte, MG).

A freqncia de uso dos microambientes

Durante o perodo de estudo, na estao chuvosa (outubro a abril) os indivduos de Scinax longilineus apresentaram maior preferncia pela vegetao herbcea ou arbustiva (39,09%; n=43) seguido pelo substrato barranco (34,54%; n=38), galho seco (15,45%; n=17), gua (6,36%; n=7), rochas (3,63%; n=4) e substratos antrpicos (barragem de cimento, sacos plsticos) (0,90%; n=1), nenhum indivduo foi encontrado no folhio (Tabela 2). A freqncia de ocupao dos substratos por indivduos de Scinax longilineus na estao de seca (maio a setembro) foi maior no barranco (40%; n=44) seguido pela vegetao herbcea ou arbustiva (34,54%; n=38), galho seco (13,63%; n=15), folhio (8,18%; n=9) e rocha (3,63%; n=4), nenhum indivduo foi encontrado na gua e em substratos antrpicos (Tabela 3). Altura mdia em relao ao solo na estao chuvosa foi de 0,43m (DP=0,22m, amplitude=0-0,68m, n=110) e a distncia mdia em relao ao corpo dgua foi de 1,38m (DP=1,17m, amplitude=0,11-3,73m, n=110). Altura mdia em relao ao solo na estao seca foi de 0,29m (DP=0,08m, amplitude=0,2-0,44m, n=110) e a distncia mdia em relao ao corpo dgua foi de 0,70m (DP=0,38m, amplitude=0,39-1,13m, n=110).

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No houve relao significativa entre as mdias da altura do solo e a distncia da gua com as temperaturas mdias mensais (rs= 0,1576, P= 0,6247 e rs= 0,5055, P= 0,0944 respectivamente) ou com a pluviosidade mensal (rs= 0,3808, P= 0,2219; rs= -0,1993, P= 0,5345 respectivamente), mas foi possvel observar que durante a estao seca houve preferncia por menores alturas em relao ao solo e distncia do corpo dgua do que na estao chuvosa.

Tabela 2: Freqncia de ocupao do substrato (%) por indivduos de Scinax longilineus (n=110), no perodo chuvoso (fevereiro a abril de 2007 e de outubro de 2007 a janeiro de 2008), na APE Manancial Cercadinho (Belo Horizonte, MG).

Substratos

Freqncia de ocupao do substrato (%)

Vegetao herbcea ou arbustiva Barranco Galho seco gua Rocha Substratos antrpicos Folhio

39,09

34,54 15,45 6,36 3,63 0,90 0

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Tabela 3: Freqncia de ocupao do substrato (%) por indivduos de Scinax longilineus (n=110), no perodo seco (maio a setembro de 2007), na APE Manancial Cercadinho (Belo Horizonte, MG).

Substratos

Freqncia de ocupao do substrato (%)

Vegetao herbcea ou arbustiva Barranco Galho seco gua Rocha Substratos antrpicos Folhio

34,54

40 13,63 0 3,63 0 8,18

Variao sazonal No houve relao significativa entre o nmero de indivduos registrados por ms com a temperatura mdia mensal ou pluviosidade mensal (r=0,4371, F2,9 =3,4940, P=0,0746).

Indcios de atividade reprodutiva Scinax longilineus apresentou perodo reprodutivo prolongado com indcios de atividade reprodutiva em praticamente todos os meses de amostragens. Machos vocalizando foram registrados de maro a setembro de 2007. Fmeas com ovcitos maduros s no foram observadas nos meses de setembro e novembro. No ms de junho de 2007 foram observados um casal em amplexo (Fig. 10) e uma desova (Fig. 11) que se localizava dentro da gua entre as gramneas. Girinos foram registrados em maro, entre maio e agosto e em outubro de 2007. Imagos foram observados em abril, junho e entre setembro e dezembro de 2007 (Tabela 4).

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Figura 10: Casal de Scinax longilineus em amplexo na APE Manancial Cercadinho (Belo Horizonte, MG). Foto: Eduardo Nogueira Santos.

Figura 11: Desova de Scinax longilineus na APE Manancial Cercadinho (Belo Horizonte, MG). Foto: Renata M. Pirani.

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Tabela: Registro de ocorrncia de machos em atividade de vocalizao, fmeas ovadas, casais em amplexo, desovas, girinos e imagos de Scinax longilineus, no perodo de fevereiro de 2007 a janeiro de 2008, na APE Manancial Cercadinho (Belo Horizonte, MG).

Meses

Machos vocalizando

Fmeas com ovcitos X

Casais em amplexo

Desovas Girinos

Imagos

Fevereiro/07 Maro/07 Abril/07 Maio/07 Junho/07 Julho/07 Agosto/07 Setembro/07 Outubro/07 Novembro/07 Dezembro/07 Janeiro/08 X X X X X X X

X X X X X X X X

X X X X X X X X

X

X

X X

X X

X

DISCUSSO O nmero de fmeas marcadas foi maior que o de machos o que difere do padro encontrado por Andrade & Cardoso (1991) para esta mesma espcie em Poos de Caldas (MG) que registraram 13 machos em um total de 15 indivduos coletados. No presente estudo, o baixo nmero de machos registrados em relao ao nmero de fmeas pode ter sido conseqncia do mtodo de amostragem onde os ovcitos das fmeas eram visualizados por transparncia do abdmen e s foram considerados machos os indivduos que estavam vocalizando ou com o saco vocal inflado. Em estudo realizado por Carvalho (2001) sobre a biologia reprodutiva de Scinax longilineus no Parque das Mangabeiras (Belo Horizonte, MG), tambm foi registrado o mesmo padro: entre os 322 indivduos marcados 96 eram fmeas e somente 67 eram machos. Entretanto, o baixo nmero de machos parece no ser um fator que interfira no sucesso reprodutivo da espcie (Carvalho, 2001). Em praticamente todas as coletas o nmero de indivduos marcados foi superior ao nmero de recapturas, o que demonstra que novos indivduos estavam chegando ao local de coleta contribuindo para que a populao esteja sempre sendo renovada. Dois provveis fatores podem ter contribudo para o baixo nmero de recapturas. A APE Manancial

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Cercadinho apresenta uma barragem por onde controlada a vazo de gua, principalmente na poca de chuva por onde os indivduos de S. longilineus poderiam ter sido levados juntamente com a gua com a abertura das comportas. Outro fator poderia ser a tcnica utilizada na marcao dos indivduos, pois segundo Liner & Smith (2007), a amputao de artelhos pode prejudicar a sobrevivncia dos indivduos, causando inflamao e podendo levar o indivduo a morte. Na maior parte das espcies de anuros, as fmeas so significativamente maiores e mais pesadas que os machos (Duellman & Trueb, 1986). Neste trabalho o mesmo padro foi observado o que est de acordo tambm com as observaes de Andrade & Cardoso (1991) e Carvalho (2001) sobre a espcie estudada, demonstrando as fmeas possuem mais energia e gordura para poder carregar os ovos. A heterogeneidade espacial importante na determinao do nmero de espcies que podem explorar um determinado ambiente (Cardoso et al., 1989). A distribuio espacial est relacionada, dentre outros fatores, com a variao morfolgica das espcies. A presena de discos adesivos nas pontas dos dedos das espcies de hildeos os tornam adaptados a explorao do ambiente arborcola o que aumenta o nmero deste grupo em reas de mata (Cardoso et al., 1989; Pombal, 1997). Scinax longilineus apresentou grande plasticidade em relao a distribuio espacial ocupando sete tipos de substrato. Esta amplitude tambm foi observada por Carvalho, (2001) que registrou oito diferentes tipos (vegetao herbcea, rocha, barranco(cho), folha vegetao arbustiva, tronco vegetao arbustiva, ramo de pteridfita, raiz e outros). Na poca de chuva o substrato mais utilizado foi a vegetao herbcea. De acordo com Carvalho (2001) os indivduos de S. longilineus utilizam substratos mais protegidos durante as chuvas, pois est atrapalha sensivelmente a atividade acstica dos machos que teriam um esforo maior no recompensado. J no perodo mais seco o barranco foi o mais utilizado, apontando que os indivduos ficaram mais expostos para a reproduo. Mesmo no havendo uma relao significativa entre a altura do solo e a distncia da gua durante a estao seca e chuvosa, uma maior preferncia dos indivduos pelas menores alturas e distncia pode ser observada na estao seca, concordando com os dados de Carvalho (2001). No houve relao significativa entre o nmero de indivduos por ms com os fatores climticos temperatura e pluviosidade. De acordo com Rossa-Feres & Jim (1994), espcies que ocorrem em corpos de gua permanentes no sofrem muita variao quantitativa, com isso a pluviosidade e precipitao no influenciam na abundncia destes indivduos. Apesar da falta de relao foi possvel observar a diminuio da atividade de vocalizao na poca de chuva e um maior nmero de indivduos encontrado no perodo mais seco. Algumas

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espcies limitam sua estao reprodutiva poca seca, pois evitam que chuvas fortes e o aumento da velocidade da gua impeam sua reproduo (Rossa-Feres & Jim,1994).

Analisando todos os indcios reprodutivos encontrados na APE Manancial Cercadinho a espcie S. longilineus apresentou padro reprodutivo prolongado com um pico na estao seca. No trabalho realizado na regio de Botucatu (SP) por Rossa-Feres & Jim (1994), foi verificado que espcies que ocorrem em corpos d`gua permanentes e sombreados, com elevado teor de umidade durante a maior parte do ano, possuem reproduo prolongada. No foi considerado somente machos vocalizando como indcio de atividade reprodutiva, uma vez que a vocalizao no significa necessariamente que a espcie esteja reproduzindo (Cardoso & Haddad, 1992). Grandinetti & Jacobi (2005) encontraram indcios reprodutivos desta espcie em Rio Acima (MG) entre os meses de junho a setembro, o que poderia ser interpretado como uma estratgia reprodutiva para coincidir o amadurecimento da prole com a poca de maior disponibilidade de alimentos, a estao chuvosa, o que confere em parte com os nossos resultados. J Andrade & Cardoso (1991) verificaram que o desenvolvimento da atividade reprodutiva esteve restrita aos meses de chuva, o que no confere com o padro encontrado no presente estudo. Com o crescimento da regio sul de Belo Horizonte, a APE Manancial Cercadinho uma das poucas reas verdes presentes no local, se tornando uma rea ilhada. Com o passar do tempo, a populao de anuros local pode vir a sofrer as conseqncias deste isolamento, ocasionando uma perda de diversidade. de grande importncia o conhecimento da ecologia e biologia de uma determinada espcie para que medidas de conservao mais eficientes possam ser elaboradas.

AGRADECIMENTOS Ao Centro Universitrio UNA pela oportunidade do Projeto de Iniciao Cientfica e pelo auxlio financeiro. Ao IBAMA pela licena n 282/06- NUFAS-MG; COPASA e a Maria Aparecida, biloga responsvel pela APE Manancial Cercadinho pelo apoio a pesquisa. Paula P. de Frana pela ajuda nas coletas de campo e a Elaine Linhares pela reviso do trabalho.

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