ULTRASSONOGRAFIA HEPÁTICA DE BOVINOS HÍGIDOS DAS …Ultrassonografia da margem dorsal (a) e...
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UNIVERSIDADE FEDERAL DE GOIÁS ESCOLA DE VETERINÁRIA E ZOOTECNIA PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM CIÊNCIA ANIMAL ULTRASSONOGRAFIA HEPÁTICA DE BOVINOS HÍGIDOS DAS RAÇAS NELORE, CURRALEIRO PÉ-DURO E PANTANEIRO Valesca Henrique Lima Orientador: Prof. Dr. Paulo Henrique J. da Cunha GOIÂNIA 2019
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UNIVERSIDADE FEDERAL DE GOIÁS
ESCOLA DE VETERINÁRIA E ZOOTECNIA
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM CIÊNCIA ANIMAL
ULTRASSONOGRAFIA HEPÁTICA DE BOVINOS HÍGIDOS DAS
RAÇAS NELORE, CURRALEIRO PÉ-DURO E PANTANEIRO
Valesca Henrique Lima
Orientador: Prof. Dr. Paulo Henrique J. da Cunha
GOIÂNIA
2019
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VALESCA HENRIQUE LIMA
ULTRASSONOGRAFIA HEPÁTICA DE BOVINOS HÍGIDOS DAS
RAÇAS NELORE, CURRALEIRO PÉ-DURO E PANTANEIRO
Dissertação apresentada para obtenção do grau de
Mestre em Ciência Animal pelo Programa de Pós-
Graduação em Ciência Animal da Escola de
Veterinária e Zootecnia da Universidade Federal de
Goiás.
Área de Concentração:
Cirurgia, Patologia Animal e Clínica Médica
Linha de pesquisa:
Clínica, diagnóstico por imagem e patologia clínica
na saúde de animais de compainha e selvagens.
Orientador:
Prof. Dr. Paulo Henrique J. da Cunha - EVZ/UFG
Comitê de Orientação:
Prof.ª Dr.ª Naida Cristina Borges - EVZ/UFG
Prof.ª Dr.ª Danieli Brolo Martins - EVZ/UFG
GOIÂNIA
2019
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AGRADECIMENTOS
Ao Divino Criador, pelo dom da vida, força e presença constantes e por ter guiado
meus passos à conclusão de mais um dos meus objetivos.
Ao meu esposo, Nivan Antônio Alves da Silva, por todo o apoio e cumplicidade ao
longo destes anos e dos muitos mais que virão.
Agradeço às mulheres da minha vida Josilene Henrique dos Santos e Ivone
Henrique dos Santos, mãe e vó, pela compreensão da distância que se fez necessária, por terem
me apoiado em todos os momentos.
Agradeço ao Professor Paulo Henrique Jorge da Cunha, pelos conhecimentos
compartilhados, oportunidades concedidas e pela orientação na realização desse trabalho.
Às professoras Naida Cristina Borges e Danieli Brolo Martins pela co-orientação
prestada, pelo incentivo, disponibilidade e apoio que sempre demonstraram, minha gratidão.
Agradeço também a todos aqueles que se dispuseram a ajudar na realização do
projeto, enquanto estagiários, em especial a Carlos Borges, Mariana Chaveiro, Sandes
Espindola, Lucas Guimarães e Rafaela Crato, muito obrigada!
Aos meus amigos Milenna Karoline Rodrigues, Lucas Cunha, Michel Felipe Soares
Souza, Raísa Brito Santos, Allyne Nayara de Sá e Pedro Augusto, agradeço sobretudo pelas
conversas, pelas cervejas e todos os momentos de descontração.
À todos, muito obrigada.
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“Todas as vitórias ocultam uma abdicação”
Simone de Beauvoir
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SUMÁRIO
CAPÍTULO 1 – CONSIDERAÇÕES INICIAIS
1. INTRODUÇÃO . .....................................................................................................................1
2. REVISÃO DE LITERATURA .............................................................................................. 3
2.1 Aspectos anatômicos do fígado bovino ................................................................................ 3
2.2 Ultrassonografia hepática em bovinos .................................................................................. 5
2.2.1 Técnica de exame e aspectos ultrassonográficos normais ................................................. 6
a) Exame geral ............................................................................................................................ 6
b) Avaliação de tamanho e posição do fígado e seus vasos ....................................................... 9
2.2.2 Caracterização ultrassonográfica nas enfermidades focais e difusas .............................. 12
a) Abscessos ............................................................................................................................. 13
b) Neoplasias ............................................................................................................................ 14
c) Cistos .................................................................................................................................... 15
d) Lipidose/esteatose ................................................................................................................ 16
e) Congestão ............................................................................................................................. 18
2.2.3 Alterações de ductos e vesícula biliar.............................................................................. 19
a) Colestase obstrutiva .............................................................................................................. 19
b) Calcificação de ductos biliares ............................................................................................. 21
JUSTIFICATIVA E OBJETIVOS ........................................................................................... 23
REFERÊNCIAS ....................................................................................................................... 24
CAPÍTULO 2 – ARTIGO ........................................................................................................ 29
ULTRASSONOGRAFIA HEPÁTICA DE BOVINOS HÍGIDOS DAS RAÇAS NELORE,
CURRALEIRO PÉ-DURO E PANTANEIRO ........................................................................ 29
RESUMO.................................................................................................................................. 30
INTRODUÇÃO ........................................................................................................................ 31
MÉTODOS ............................................................................................................................... 32
Animais ..................................................................................................................................... 32
Exame ultrassonográfico .......................................................................................................... 32
Análise estatística ..................................................................................................................... 35
RESULTADOS ........................................................................................................................ 36
Ultrassonografia de parênquima e dimensões hepáticas .......................................................... 36
Veia cava caudal e Veia porta .................................................................................................. 39
Vesícula biliar ........................................................................................................................... 45
DISCUSSÃO ............................................................................................................................ 47
CONCLUSÃO .......................................................................................................................... 50
LISTA DE ABREVIATURAS ................................................................................................. 50
DECLARAÇÕES ..................................................................................................................... 50
REFERÊNCIAS ....................................................................................................................... 52
CAPÍTULO 3 – CONSIDERAÇÕES FINAIS ........................................................................ 55 ANEXOS .................................................................................................................................. 56
vi
LISTAS DE FIGURAS
CAPÍTULO 1 – CONSIDERAÇÕES INICIAIS
FIGURA 1 – Proporções do fígado bovino em relação aos demais órgãos abdominais no
antímero direito. A - Esquema de fígado de bezerro com dois dias de vida; B -
Esquema de fígado de bovino adulto com aproximadamente dois anos: (1) Lobo
hepático direito; (2) Processo caudado do fígado; (3) Rim direito; (4) Abomaso;
(5) Jejuno; (6) Ceco; (7) Omaso; (8) Vesícula biliar .......................................... 3
FIGURA 2 – Face diafragmática e visceral do fígado bovino. A- Face diafragmática e eixo
longo (linha tracejada) do fígado com limite caudal à última costela e limite
cranial na altura da articulação costocondral do 6º espaço intercostal; B- Face
visceral do fígado bovino. (1) Borda dorsal do fígado; (2) Borda ventral do
fígado; (3) Lobo hepático direito; (4) Lobo hepático esquerdo; (5) Veia cava
caudal; (6) Vesícula biliar; (7) Artéria hepática; (8) Veia Porta; (9) Ducto
hepático; (10) Impressão retícular; (11) Impressão omásica; (12) Impressão
abomásica; (13) Impressão renal; (14) Impressão esofágica .............................. 4
FIGURA 3 – Sequência de escaneamento ultrassonográfico (em sentido caudocranial e
dorsoventral) e posicionamento do transdutor (paralelo às costelas) para
avaliação hepática de bovinos. A - Exame do 12º espaço intercostal; B - Exame
do 11º espaço intercostal; C - Exame do 10º espaço intercostal. Cd, caudal; Cr,
cranial .................................................................................................................. 6
FIGURA 4 – Ultrassonografias de achados fisiológicos no exame hepático em bovinos adultos.
A- Padrão ecogênico normal caracterizado por numerosos ecos homogêneos
finamente distribuídos (2), parede abdominal (1), veia cava caudal (3) e tronco
comum da veia esplênica e veia gástrica esquerda; B- Imagem obtida no 12º
espaço intercostal com visualização de porção do rim direito (3) em contraste
com o parênquima hepático (2); C- Imagem obtida no 10º espaço intercostal com
visualização do omaso (2) ventral ao fígado (3) e adjacente à veia porta (4). Ds,
dorsal; Vt, ventral ................................................................................................ 7
FIGURA 5 – Ultrassonografias de fígado, veia cava caudal e veia porta de bovinos. A-
Imagem de veia cava caudal (3) com aspecto triangular e veia porta (4), de
aspecto circular com borda ecogênica; e relação de posicionamento entre os dois
vasos. B- Imagem na região de ramificações estrelares (4); Parede abdominal
(1), fígado (2). Ds, dorsal; Vt, ventral ................................................................. 8
FIGURA 6 – Ultrassonografias de parênquima hepático e vesícula biliar em bovinos. A-
Vesícula biliar de animal de 100 dias de idade; B- Vesícula biliar de animal
adulto. (1) Parede abdominal; (2) parênquima hepático; (3) vesícula biliar. Ds,
dorsal; Vt, ventral ................................................................................................ 9
FIGURA 7 – Avaliação de tamanho e posição das estruturas hepáticas. A- Esquema de
mensurações ultrassonográficas do fígado de bovino (corte transversal, vista
vii
caudal): (1) Margem dorsal do fígado; (2) margem dorsal da veia cava caudal;
(3) profundidade da veia cava caudal; (4) diâmetro da veia cava caudal; (5)
margem dorsal da veia porta; (6) profundidade da veia porta; (7) diâmetro da
veia porta; (8) margem dorsal da vesícula biliar, (9) margem ventral do fígado;
(10) tamanho do fígado; (11) ângulo do fígado; B- Imagem demonstrando
posicionamento do transdutor e fita métrica para mensuração de estruturas
hepáticas ............................................................................................................ 10
FIGURA 8 – Abscessos hepáticos em bovinos. A e B- Imagens ultrassonográficas de
abscessos hepáticos em bovinos: (1) Parede abdominal, (2) fígado, (3) abscessos;
Ds, dorsal; Vt, ventral; C- Fotografia do fígado com abscesso, fixado em formol,
referente à imagem da figura B ......................................................................... 14
FIGURA 9 – Carcinoma hepatocelular em bovino. A- Ultrassonografia obtida no 10º espaço
intercostal que mostra estrutura em formato circular, ecogênica e heterogênea;
B- Representação esquemática da imagem A: (1) Parede abdominal, (2) fígado,
(3) neoplasia, (4) vasos; Ds, dorsal; Vt, ventral; C- Neoplasia medindo 24 cm x
12 cm x 10 cm, com superfície de corte esverdeada e de aspecto cístico no fígado
........................................................................................................................... 15
FIGURA 10 – Degeneração gordurosa difusa no fígado de uma vaca. A- Ultrassonografia do
fígado com aparência hiperecoica (2) próximo à parede abdominal (1) enquanto
áreas mais distantes à parede demonstram redução de ecogenicidade; Ds, dorsal;
Vt, ventral; B- Fotografia do fígado apresentando aspecto amarelado ao corte
........................................................................................................................... 17
FIGURA 11 – Degeneração gordurosa focal em bovino. A- Ultrassonografia obtida do 10º
espaço intercostal demonstrando área de intensa ecogenicidade (3) em
comparação com o parênquima hepático normal (2). Parede abdominal (1),
fígado (2), degeneração gordurosa hepática focal (3), veia porta (4); Ds, dorsal;
Vt, ventral; B- Fragmento de fígado coletado em necropsia demonstrando área
de degeneração gordurosa ................................................................................. 17
FIGURA 12 – Ultrassonografias de trombose de veia cava caudal em bovinos. A- Imagem
obtida no 12º espaço intercostal demonstrando a veia cava caudal dilatada e com
aspecto oval (3). B- Imagem obtida no 11º espaço intercostal demonstrando a
presença de trombo ecogênico (4) no lúmen da veia cava caudal (3). Parede
abdominal (1), fígado (2), Ds, dorsal; Vt, ventral ............................................. 18
FIGURA 13 – Ultrassonografias de compressão de veia cava caudal em bovino. A- Imagem
ultrassonográfica obtida no 11º espaço intercostal, demonstrando dilatação de
vasos hepáticos (3, 4 e 5). A veia cava caudal (4), que normalmente apresenta
aspecto triangular em projeção transversal está em formato circular: Parede
abdominal (1), fígado (2), veia hepática (3), veia cava caudal (4), veia hepática
direita (5). B- Imagem do fígado e vesícula biliar, obtida no 10º espaço
intercostal. A vesícula biliar (4) se apresenta deslocada da parede abdominal (1)
pela presença de líquido peritoneal anecoico (2) e parede espessada devido ao
edema; fígado (3); Ds, dorsal; Vt, ventral ......................................................... 19
viii
FIGURA 14 – Ultrassonografias de fígado apresentando ductos biliares dilatados em bovinos
com colestase: (1) Parede abdominal, (2) parênquima hepático, (3) ductos
biliares dilatados; Ds, dorsal; Vt, ventral .......................................................... 20
FIGURA 15 – Ruptura de vesícula biliar em bovino. A- Imagem ultrassonográfica e B-
esquema de ruptura de vesícula biliar: (1) parede abdominal, (2) parede de
vesícula biliar espessada com contorno irregular, (3) conteúdo da vesícula biliar;
Ds, dorsal; Vt, Ventral. C- Fotografia de coágulo encontrado no interior da
vesícula biliar (a parede da vesícula foi removida)........................................... 21
FIGURA 16 – Ultrassonografias do fígado com ductos biliares calcificados em bovinos com
fasciolose. O ducto biliar calcificado é observado como uma estrutura ecogênica
em formato de anel (3), com formação de sombra acústica (4). A- Imagem obtida
em transdutor linear; B- Imagem obtida com transdutor convexo. (1) Parede
abdominal (1); parênquima hepático (2); veia cava caudal (CVC); veia porta
(PV); veia hepática (HV); sombra acústica (AS); Ds, dorsal; Vt, ventral ........ 22
CAPÍTULO 2 – ARTIGO
FIGURA 1 – Metodologia de mensuração das margens dorsal e ventral do fígado em bovinos:
Ultrassonografia da margem dorsal (a) e ventral (c) do fígado de bovino
Curraleiro verificada no 11° EIC. Os bordos hepáticos são posicionados na região
central da imagem (linha pontilhada) correspondendo externamente ao ponto de
mensuração das distâncias de margem dorsal (DMD) (b) e margem ventral
(DMV) do fígado em relação à linha média do dorso do animal (d). Ds Dorsal, Vt
Ventral ................................................................................................................ 34
FIGURA 2 – Representação esquemática das mensurações das estruturas hepáticas e vesícula
biliar em bovinos: Mensuração da profundidade da Veia cava caudal (PVC) e
largura de Veia cava caudal (LVC) (a), sendo PVC determinada pela distância
entre a parede lateral do vaso e a linha hiperecogênica correspondente à interface
do peritônio parietal e visceral (linha preta, pontilhada com setas) e LVC
determinada pela distância entre as paredes do vaso em seu eixo longo (linha
branca, contínua, com setas); Mensuração da profundidade da Veia porta (PVP)
e largura de Veia porta (LVP) (b), sendo PVP determinada pela distância entre a
parede lateral do vaso e a linha hiperecogênica correspondente à interface do
peritônio parietal e visceral (linha preta, pontilhada com setas) e LVP
determinada pela distância das paredes do vaso em eixo lateromedial (linha
branca, contínua, com setas); Mensuração da largura da vesícula biliar (LVB) (c)
realizada em seu ponto de maior diâmetro, em sentido lateromedial (linha
contínua, branca, com setas); (1) Parede abdominal lateral; (2) parênquima
hepático; (3) omaso; (4) vesícula biliar. Ds Dorsal, Vt Ventral ......................... 35
FIGURA 3 – Ultrassonografias hepáticas no 12° EIC de bovino Nelore com 10 meses de idade.
(a) Margem ventral do fígado mostrando parênquima hepático (1), superfície
diafragmática hepática representada por linha ecogênica fina (seta branca) em
ix
contato com o peritônio e superfície visceral hepática, também representada como
uma linha ecogênica fina (seta preta), notar que a superfície visceral perde a
definição em contato com alças intestinais (2); (b) Porção dorsal do fígado
mostrando parênquima hepático hiperecoico (1) em relação ao rim direito (3) e
superfície visceral do fígado (seta preta) pouco definida na região de contato com
alças intestinais (2). Ds Dorsal, Vt Ventral ........................................................ 37
FIGURA 4 – Ultrassonografias da veia cava caudal e veia porta de bovinos Curraleiro com 10
meses de idade. (a) Ultrassonografia hepática no 10° EIC demonstrando o
parênquima hepático (1), veia cava caudal com aspecto triangular, sem definição
de parede vascular (2), posicionada medial e dorsal em relação à veia porta (3)
que possui formato circular e parede hiperecoica. (b) Ultrassonografia hepática
mostrando o aspecto semicircular da veia cava caudal (2) no 9° EIC, região de
contato do fígado (1) com o omaso (4). Ds Dorsal, Vt Ventral ......................... 39
FIGURA 5 – Ultrassonografias do tronco comum da veia esplênica e veia mesentérica esquerda
de bovinos Pantaneiro com 12 meses de idade. (a) Ultrassonografia hepática no
12° EIC demonstrando o parênquima hepático (1), veia cava caudal (2), tronco
comum da veia esplênica e veia mesentérica esquerda (3) posicionada ventral à
veia cava caudal e fora do parênquima hepático. (b) Ultrassonografia hepática no
12° EIC mostrando o trajeto do tronco comum da veia esplênica e veia
mesentérica esquerda (3) antes de adentrar a veia porta. A mesma imagem permite
a visualização de alças intestinais (4) e porção de rúmen (5). Ds Dorsal, Vt Ventral
............................................................................................................................ 40
x
LISTAS DE TABELAS
CAPÍTULO 1 – CONSIDERAÇÕES INICIAIS
TABELA 1 – Coeficientes de correlação para peso corporal, altura de cernelha, produção láctea
e mensurações do fígado determinadas por ultrassonografia no 11º espaço
intercostal em 186 bovinos ............................................................................... 11
TABELA 2 – Coeficientes de correlação entre estágio de prenhez e mensurações do fígado
determinadas por ultrassonografia em vacas .................................................... 12
CAPÍTULO 2 – ARTIGO
TABELA 1 – Média ± desvio padrão (mínimo e máximo) das mensurações (cm) de distância
de margem dorsal (DMD), distância de margem ventral (DMV) e extensão
visualizável do fígado (EV) em bezerros hígidos da raça Nelore (G1), Curraleiro
(G2) e Pantaneiro (G3), verificadas no 12°, 11° e 10° espaço intercostal (EIC)
........................................................................................................................... 38
TABELA 2 – Número absoluto e frequência (%) de observações ultrassonográficas da veia
cava caudal (VCC) e veia porta (VP) em bezerros hígidos das raças Nelore (G1),
Curraleiro (G2) e Pantaneiro (G3) de acordo com o espaço intercostal (EIC)....41
TABELA 3 – Média ± desvio padrão (valores mínimo e máximo) das mensurações
ultrassonográficas (cm) de profundidade de veia cava caudal (PVC) e largura de
veia cava caudal (LVC), em bezerros hígidos das raças Nelore (G1), Curraleiro
(G2) e Pantaneiro (G3) nos diferentes espaços intercostais .............................. 43
TABELA 4 – Média ± desvio padrão (valores mínimo e máximo) das mensurações
ultrassonográficas (cm) de profundidade de veia porta (PVP) e largura de veia
porta, em bezerros hígidos das raças Nelore (G1), Curraleiro (G2) e Pantaneiro
(G3) nos diferentes espaços intercostais ........................................................... 43
TABELA 5 – Número absoluto e frequência (%) de observações ultrassonográficas da vesícula
biliar (VB) em bezerros hígidos das raças Nelore (G1), Curraleiro (G2) e
Pantaneiro (G3) de acordo com o espaço intercostal (EIC) .............................. 45
TABELA 6 – Média ± desvio padrão (valores mínimo e máximo) das mensurações
ultrassonográficas (cm) de largura de vesícula biliar (LVB) e de espessura de
parede da vesícula biliar (EPVB) em bezerros hígidos das raças Nelore (G1),
Curraleiro (G2) e Pantaneiro (G3), nos diferentes espaços intercostais ........... 46
1
xi
LISTAS DE SIGLAS E ABREVIATURAS
AH - Artéria hepática
CEUA - Comissão de Ética no Uso de Animais
Cm - Centímetros
Db - Decibéis
DMD - Distância da margem dorsal
DMV - Distância da margem ventral
EIC - Espaço intercostal
EPVB - Espessura de parede da vesícula biliar
EV - Extensão visualizável
EVZ - Escola de Veterinária e Zootecnia
G1 - Grupo 1 (Nelore)
G2 - Grupo 2 (Curraleiro)
G3 - Grupo 3 (Pantaneiro)
Kg - Quilogramas
LVB - Largura da vesícula biliar
LVC - Largura de veia cava caudal
LVP - Largura de veia porta
MHz - Megahertz
PCM - Peso corporal médio
PVC - Profundidade de veia cava caudal
PVP - Profundidade de veia porta
UFG - Universidade Federal de Goiás
VB - Vesícula biliar
VCC - Veia cava caudal
VP - Veia porta
xii
RESUMO
O conhecimento das características ultrassonográficas fisiológicas do fígado fornece os
subsídios para o diagnóstico de enfermidades hepáticas atuando como exame complementar na
rotina clínica e na tomada de decisão terapêutica e prognóstica. Entretanto, apesar da
aplicabilidade do método e dos prejuízos causados por enfermidades hepáticas na produção
animal, o Brasil tem poucas pesquisas nessa área. Não se sabe, por exemplo, se os parâmetros
de referência na literatura podem ser extrapolados para os rebanhos brasileiros. O objetivo deste
estudo foi descrever os achados ultrassonográficos associados à posição e extensão visualizável
do fígado, características de sua vasculatura e vesícula biliar em bovinos hígidos das raças
Nelore, Curraleiro Pé-duro e Pantaneiro, com idade entre oito e 12 meses. Foram utilizados 21
bovinos machos, hígidos, das raças: Nelore (G1; n=8), Curraleiro Pé-duro (G2; n=7) e
Pantaneiro (G3; n=6). As ultrassonografias hepáticas foram realizadas em três momentos, com
intervalos de uma semana entre os exames. As imagens foram obtidas em Modo B. O exame
foi realizado com os animais contidos em posição quadrupedal, sem necessidade de sedação. O
escaneamento foi realizado em sentido dorsoventral e caudocranial, iniciando-se no 12° espaço
intercostal (EIC) e progredindo cranialmente até o 6° EIC direito. O exame ultrassonográfico
permitiu a visualização do fígado e suas estruturas com aspecto ultrassonográfico semelhante
nas três raças. As medidas externas de posicionamento (distância de margem dorsal - DMD e
distância de margem ventral - DMV) e a extensão visualizável (EV) foram similares e
demonstraram maior extensão visível do órgão no 11° EIC. A veia cava caudal (VCC) foi mais
frequentemente observada no 11° e 10° EIC embora tenha sido visualizada desde o 12° ao 9°
EIC no G1 e ainda no 8° EIC em G2. A profundidade de veia cava caudal (PVC) foi maior no
10° e 9° EIC do G2. A veia porta (VP), por sua vez, apresentou maiores frequências de
observações no 10° EIC. As medidas de profundidade de veia porta (PVP) e largura de veia
porta (LVP) foram maiores no G1 desde o 11° ao 10° EIC. A vesícula biliar (VB) teve maior
frequência de observações no 11° e 10° EIC e não apresentou qualquer diferença em relação a
largura (LVB) e espessura de parede (EPVB).
Palavras-chave: Diagnóstico por imagem, ruminantes, fígado, ultrassom.
xiii
ABSTRACT
The knowledge of normal ultrasonographic characteristics of the liver provides the subsidies
for the diagnosis of hepatic diseases, acting as a complementary examination at clinical routine
and in the therapeutic and prognostic decisions. However, despite the applicability of the
method and the damages caused by hepatic diseases in animal production, Brazil has no
research in this area. It is not known, for example, if the reference values in the literature can
be used to Brazilian herds. The aim of this study was to describe the sonographic findings of
position and extent of the liver, characteristics of its vasculature and gallbladder in healthy cattle
of Nelore, Curraleiro Pé-duro and Pantaneiro breeds aged between eight and 12 months.
Twenty-one healthy male calves of the Nelore (G1; n = 8), Curraleiro (G2; n = 7) and Pantaneiro
(G3; n = 6) were used. Ultrasonographic examinations were performed at three times, at one-
week intervals between the exams. Images were obtained in Mode B. The examinations were
performed with the animals nonsedated and in the standing position. The scanning was
performed in dorsoventral and caudocranial direction, starting at the 12th intercostal space
(EIC) and progressing cranially until the 6th right EIC. Ultrasound examination allowed
visualization of the liver and its structures with a similar sonographic aspect in the three breeds.
The external positioning measurements (DMD and DMV) and visualizable extension (EV)
were similar and showed a bigger visible extension of the organ in the 11th EIC. The VCC was
more frequently observed in the 11th and 10th EICs although it was visualized from the 12th
to the 9th EIC in G1 and still in the 8th EIC in G2. PVC was higher in the 10th and 9th EIC of
G2. The VP, on the other hand, presented higher frequencies of observations in the 10th EIC.
The PVP and LVP measurements were higher in the G1 from the 11th to the 10th EIC. VB had
a higher frequency of observations in the 11th and 10th EICs and did not present any difference
in relation to the width (LVB) and wall thickness (VBV).
Key words: Diagnostic imaging, ruminants, liver, ultrasound.
CAPÍTULO 1 – CONSIDERAÇÕES INICIAIS
1 INTRODUÇÃO
O fígado é o principal órgão metabólico do corpo, responsável por vários processos
de síntese e reestruturação, relacionados ao metabolismo proteico, lipídico, dos carboidratos e
vitaminas, formação e excreção de bile, assim como pela desintoxicação e excreção de
substâncias. O conhecimento do seu estado de saúde é de fundamental importância, uma vez
que danos hepáticos alteram o processo metabólico e, consequentemente, a capacidade de
produção do animal1.
As enfermidades hepáticas, como esteatose e abscessos, são relativamente comuns
em bovinos, contudo o reconhecimento clínico das hepatopatias representa certas dificuldades2,
visto que, normalmente bovinos não expressam sinais clínicos específicos1, além de boa parte
do fígado se encontrar encoberto pelo pulmão, tornando-o pouco acessível à inspeção e
palpação3. Outra dificuldade para o diagnóstico está relacionada às análises laboratoriais, pois
as provas bioquímicas, que permitem avaliar o estado funcional e morfológico do fígado, como
proteinograma, atividade enzimática da aspartato aminotransferase, gama-glutamiltransferase
e determinação das bilirrubinas4 não são conclusivas até que dois terços do órgão estejam
acometidos ou o fluxo biliar tenha sido comprometido, tornando difícil o diagnóstico
laboratorial dessas enfermidades1.
Em virtude desses fatos, o diagnóstico de enfermidades hepáticas por vezes só é
obtido durante laparotomias exploratórias ou após o abate dos animais5,6. Nesse contexto, o
exame ultrassonográfico do fígado de bovinos ganha destaque por ser uma técnica segura, não
invasiva e que fornece informações em tempo real sobre diversos aspectos do parênquima
hepático7.
A ultrassonografia fornece informações sobre o tamanho, posição e padrão de
ecogenicidade do parênquima hepático, tamanho e posicionamento da vesícula biliar (VB),
ductos biliares e vasos sanguíneos, com a possibilidade de aumentar o diagnóstico ante mortem
de enfermidades como abscessos, tumores, degeneração gordurosa e colestase obstrutiva5,7,8. O
exame permite ainda a realização de procedimentos guiados, como biopsias, centese, aspiração
de abscessos e coleta de amostras de bile7.
Devido à importância fisiológica do fígado e às vantagens do exame
ultrassonográfico para sua avaliação, o objetivo do presente estudo foi avaliar as características
2
ultrassonográficas hepáticas de bovinos hígidos das raças Nelore, Curraleiro Pé-Duro e
Pantaneiro entre oito e doze meses de idade.
3
2 REVISÃO DE LITERATURA
2.1 Aspectos anatômicos do fígado bovino
O fígado é considerado a maior glândula do corpo e seu peso médio está relacionado
principalmente à espécie, ao peso corporal e idade do animal. Nos herbívoros o órgão representa
de um a 1,5% do peso corporal, o que nos bovinos adultos corresponde aproximadamente entre
4,5 a 5,5 kg. Em animais jovens, devido à sua contribuição hepática na função hematopoiética,
é relativamente maior quando comparado aos adultos9 (Figura 1).
FIGURA 1 - Proporções do fígado bovino em relação aos demais órgãos abdominais no
antímero direito. A - Esquema de fígado de bezerro com dois dias de vida; B -
Esquema de fígado de bovino adulto com aproximadamente dois anos: (1) Lobo
hepático direito; (2) Processo caudado do fígado; (3) Rim direito; (4) Abomaso;
(5) Jejuno; (6) Ceco; (7) Omaso; (8) Vesícula biliar.
Fonte: Adaptado de Popesko10
O fígado bovino consiste em quatro lobos, lobo hepático direito, lobo hepático
esquerdo, lobo quadrado e lobo caudado, com processo caudado e papilar. No entanto, essa
pode ser considerada uma divisão teórica, realizada a partir de pontos de referência anatômicos,
uma vez que o órgão não possui fissuras indicando a separação dos lobos como as verificadas
no cão e no gato3,9.
O órgão localiza-se no espaço denominado seção intratorácica da cavidade
abdominal, caudalmente ao diafragma, e se estende dorsalmente até a última costela9. Nos
ruminantes, em decorrência do desenvolvimento do rúmen, o fígado se encontra quase na sua
totalidade deslocado para a metade direita do abdome3,9, de forma que o lobo direito se
posiciona na região dorsal enquanto o lobo esquerdo na região ventral3 (Figura 2a).
4
O eixo longo se inicia caudal à última costela e prossegue crânio-ventralmente até
a altura da articulação costocondral no 6° espaço intercostal (EIC) (Figura 2a). O fígado se
adapta ao formato dos órgãos adjacentes, apresentando uma superfície acentuadamente convexa
em contato com o diafragma (face diafragmática) e uma face côncava, voltada para os demais
órgãos (face visceral), sendo marcada pelas impressões causadas pelo esôfago, retículo, omaso,
abomaso e rim direito3,9. A face visceral possui ainda a porta hepática ou “porta do fígado”,
uma depressão por onde a veia porta (VP), ducto hepático comum e os vasos hepáticos penetram
ou deixam o órgão, estando intimamente relacionada à vesícula biliar (VB)9 (Figura 2b).
A bile produzida nos hepatócitos chega até a VB por meio dos ductos biliares.
Visivelmente é possível reconhecer os ductos biliares extra-hepáticos, que incluem o ducto
hepático comum, ducto colédoco (que transporta a bile até o duodeno) e o ducto cístico (que
alcança a VB). A VB é uma estrutura em formato de bolsa com função de armazenamento da
bile produzida pelos hepatócitos e liberar no duodeno quando necessário. Encontra-se fixada
ventralmente à região da porta hepática, parcialmente em contato com a face visceral do fígado,
mas em sua maior parte adjacente à parede abdominal, na porção ventral da 10ª ou 11ª
costelas3,9.
FIGURA 2 – Face diafragmática e visceral do fígado bovino. A- Face diafragmática e eixo
longo (linha tracejada) do fígado com limite caudal à última costela e limite
cranial na altura da articulação costocondral do 6º espaço intercostal; B- Face
visceral do fígado bovino. (1) Borda dorsal do fígado; (2) Borda ventral do
fígado; (3) Lobo hepático direito; (4) Lobo hepático esquerdo; (5) Veia cava
caudal; (6) Vesícula biliar; (7) Artéria hepática; (8) Veia Porta; (9) Ducto
hepático; (10) Impressão retícular; (11) Impressão omásica; (12) Impressão
abomásica; (13) Impressão renal; (14) Impressão esofágica.
Fonte: Adaptado de Popesko10
5
A irrigação sanguínea do fígado é feita pela artéria hepática (AH) e pela VP. A AH
nutre o órgão, enquanto a VP recebe o sangue venoso oriundo do estômago, pâncreas, intestinos
e baço. O escoamento venoso do órgão se inicia com uma única veia localizada centralmente
em cada um dos lóbulos hepáticos, tais veias recebem o sangue da AH e VP após terem sido
misturados nos sinusoides hepáticos. Essas veias se fundem formando as veias sublobulares,
que por sua vez se unem para compor as veias hepáticas, as quais finalmente drenam para a
veia cava caudal (VCC)9.
2.2 Ultrassonografia hepática em bovinos
A descrição da aparência ultrassonográfica do fígado de bovinos clinicamente
sadios representa a base para o uso da ultrassonografia diagnóstica em bovinos com suspeita de
enfermidades hepáticas5. No entanto, embora o exame se mostre uma ferramenta útil para o
diagnóstico de doenças hepáticas em bovinos, estudos que descrevem as características
topográficas e texturais normais do órgão são poucos11. Inicialmente as pesquisas se
direcionaram para a descrição de alterações locais (abscessos) ou difusas no parênquima
hepático (esteatose)12,13, porém ainda sem valores de referência quanto aos padrões fisiológicos
ou informações detalhadas de metodologia para avaliação do órgão e suas estruturas5.
Em 1990 foi realizado o primeiro estudo com o objetivo de estabelecer o método e
valores de referência para avaliação hepática de bovinos por meio da ultrassonografia5. Foram
avaliadas 11 variáveis que caracterizaram tamanho e localização do órgão, suas estruturas
vasculares e VB em bovinos da raça Pardo-Suíço, entre 2,5 e quatro anos de idade. A técnica
passou a ser realizada nos estudos posteriores de ultrassonografia como ferramenta no
diagnóstico de hepatopatias.
Em 1994, um novo estudo utilizando metodologia proposta em 19905 foi conduzido
avaliando 186 vacas, pertencentes a três diferentes padrões raciais (Simental, Holandês e Pardo-
Suíço), prenhas e não prenhas, com idade entre 2,5 e 11,5 anos. Os resultados indicaram que
não existe influência racial ou de faixa etária sobre as variáveis analisadas14.
Características ultrassonográficas do fígado também foram avaliadas em bovinos
mestiços (cruzamento Jersey/Sindi)11. Os pesquisadores relataram que as dimensões do
parênquima hepático, VCC e VP foram inferiores em comparação com os estudos relatados5,14.
Adicionalmente foram realizadas pesquisas acompanhando bezerros recém-nascidos até os 104
dias de idade, com intuito de investigar como o processo de mudança de lactante para ruminante
pode influenciar os achados ultrassonográficos do fígado, vasos hepáticos e VB. Os resultados
6
demonstraram não haver aumento mensurável do tamanho do fígado nos primeiros 60 dias de
vida, porém, a espessura do órgão aumenta até os 40 dias, estabilizando após este período15,16.
2.2.1 Técnica de exame e aspectos ultrassonográficos normais
Em qualquer exame ultrassonográfico transcutâneo a área a ser escaneada deve ter
os pelos removidos, uma vez que o ar preso entre os mesmos prejudica a propagação do feixe
de som e, consequentemente, interfere na qualidade da imagem. No caso da avaliação hepática
em bovinos, a área a ser tricotomizada corresponde ao espaço caudal a última costela até o 5º
EIC do antímero direito. Além disso, gel acústico deve ser aplicado entre a pele e o transdutor
de forma a melhorar o contato e transmissão do feixe sonoro17,18,19.
O exame é realizado com o animal contido em estação, sem necessidade de sedação.
O fígado deve ser avaliado no antímero direito com o transdutor posicionado em ângulo de 90°
nos EICs, paralelo às costelas. Podem ser utilizados transdutores lineares ou convexos com
frequência variando entre 3,5 e 5,0 MHz. O órgão deve ser escaneado no sentido caudocranial
e dorsoventral, iniciando-se na porção imediatamente caudal ao arco costal e encerrando no
quinto EIC5,7,14,15,16 (Figura 3). A primeira etapa do exame consiste em uma avaliação geral do
fígado e, sequencialmente, a mensuração de algumas de suas estruturas específicas7.
FIGURA 3 - Sequência de escaneamento ultrassonográfico (em sentido caudocranial e
dorsoventral) e posicionamento do transdutor (paralelo às costelas) para
avaliação hepática de bovinos. A - Exame do 12º espaço intercostal; B - Exame
do 11º espaço intercostal; C - Exame do 10º espaço intercostal. Cd, caudal; Cr,
cranial.
Fonte: Arquivo pessoal
a) Exame geral
O exame ultrassonográfico geral inclui avaliação do parênquima, posicionamento
do órgão na cavidade abdominal, suas superfícies (visceral e diafragmática), ângulo dos seus
bordos, visualização da VCC, veias hepáticas, VP e suas ramificações no parênquima. Inclui
7
ainda identificação do tamanho e posicionamento da VB, com determinação de seu aspecto
ecogênico e quando possível, a visualização dos ductos biliares7,15.
Ultrassonograficamente, o fígado bovino apresenta o seu parênquima com padrão
ecogênico caracterizado por numerosos ecos homogêneos finos, distribuídos difusamente por
todo o órgão5,14,15 (Figura 4A). Nas porções dorsais da área de avaliação hepática, o fígado pode
ser visualizado a partir da margem ventral do pulmão direito, porém suas porções encobertas
pelo tecido pulmonar não podem ser visualizadas pela ultrassonografia devido à barreira
acústica formada pelo ar5,14,15.
Geralmente, na porção dorsal do 12º EIC, o rim direito pode ser visualizado no sítio
anatômico da impressão renal do fígado, ultrassonograficamente denominada como “janela
hepática”20 (Figura 4B). Ventralmente, adjacentes ao fígado no 11º e 12º EIC podem ser
visualizadas porções de intestino21, enquanto que o contorno do omaso é identificado como
uma espessa linha ecogênica entre o 8º e 10º EIC22 (Figura 4C). No 6º e 7º EIC, o fígado é
localizado adjacente ao retículo, o qual se apresenta como uma estrutura em formato de meia
lua apresentando contrações bifásicas regulares23.
FIGURA 4 - Ultrassonografias de achados fisiológicos no exame hepático em bovinos adultos.
A- Padrão ecogênico normal caracterizado por numerosos ecos homogêneos
finamente distribuídos (2), parede abdominal (1), veia cava caudal (3) e tronco
comum da veia esplênica e veia gástrica esquerda; B- Imagem obtida no 12º
espaço intercostal com visualização de porção do rim direito (3) em contraste com
o parênquima hepático (2); C- Imagem obtida no 10º espaço intercostal com
visualização do omaso (2) ventral ao fígado (3) e adjacente a veia porta (4). Dorsal
(Ds), ventral (Vt).
Fonte: A- Adaptado de Braun7; B- Arquivo pessoal; C- Adaptado de Braun e
Blessing22
8
A VP e vasos hepáticos são visualizados apresentando lúmen anecoico. A VCC é
sempre situada mais dorsal e medialmente que a VP, sendo geralmente visualizada no 11º e 12º
EIC. Em raras situações pode ser identificada no 10º EIC e nunca nos espaços mais craniais,
devido à sobreposição do pulmão. A VCC tem aspecto triangular em animais adultos em virtude
do posicionamento do vaso no sulco da veia cava no fígado (Figura 5), sendo o aspecto oval ou
circular sempre considerado como anormal, indicando congestão do vaso24,25. Nos bezerros o
aspecto arredondado pode ser observado sem que indique processo patológico. Presume-se que
a VCC é inicialmente circular nos bezerros e vá mudando para triangular devido à pressão dos
órgãos abdominais quando estão completamente desenvolvidos15.
As veias hepáticas são visualizadas no fígado unindo-se à VCC5. Ainda podem ser
observados o tronco comum da veia gástrica esquerda e veia esplênica ou estes vasos
individualmente antes de se unirem medialmente à VCC, fora do parênquima hepático7. A VP
é sempre situada ventral e lateralmente à VCC, geralmente visível do 12º ao 8º EIC. Apresenta
aspecto circular ao corte transversal e tem as ramificações com formato estrelar, que adentram
o parênquima. Diferentemente das veias hepáticas, a parede dos vasos portais caracteriza-se por
uma borda ecogênica que facilita sua diferenciação, entretanto, esta característica é visível
apenas na região das ramificações estreladas da VP7 (Figura 5).
FIGURA 5 - Ultrassonografias de fígado, veia cava caudal e veia porta de bovinos. A- Imagem
de veia cava caudal (3) com seu aspecto triangular e veia porta (4), de aspecto
circular com borda ecogênica; e relação de posicionamento entre os dois vasos. B-
Imagem na região de ramificações estrelares (4); Parede abdominal (1), fígado (2).
Dorsal (Ds), ventral (Vt).
Fonte: A- Adaptado de Streeter e Step19; B- Arquivo pessoal
Já a VB está localizada na face visceral do fígado entre o 9º e 11º EICs e geralmente
é identificada em apenas um EIC, esporadicamente em dois e raramente em três. A aparência
9
fisiológica é de uma estrutura cística em formato de “pera”, variando em tamanho e facilmente
reconhecível pelo seu conteúdo de aspecto anecoico circundado por fina borda hiperecoica
(Figura 6). O tamanho pode variar muito em virtude do reflexo de esvaziamento em resposta à
alimentação ou ruminação, dessa forma pode se estender além da borda ventral hepática ficando
em contato direto com a parede abdominal7,15.
FIGURA 6 - Ultrassonografias de parênquima hepático e vesícula biliar em bovinos. A-
Vesícula biliar de animal de 100 dias de idade; B- Vesícula biliar de animal
adulto. (1) Parede abdominal; (2) parênquima hepático; (3) vesícula biliar. Ds,
dorsal; Vt, ventral.
Fonte: A- Adaptado de Braun e Kruger15; B- Adaptado de Braun7
Os ductos biliares intra-hepáticos não são visualizados ultrassonograficamente em
animais hígidos, sendo visíveis apenas quando calcificados ou em situações de estase biliar.
Dentre os ductos extra-hepáticos, o ducto cístico pode ser visualizado seguindo o colo da VB
e, no mesmo trajeto, apenas usualmente se visualiza o ducto hepático comum, enquanto o ducto
colédoco não é normalmente visualizado7. Em animais com enfermidades que envolvem os
ductos biliares, o exame ultrassonográfico é importante, pois complementa os resultados do
exame clínico e bioquímico sérico e, em muitos casos é capaz de, por si só, promover o
diagnóstico definitivo8,26,27.
b) Avaliação do tamanho e posição do fígado e seus vasos
Após uma avaliação ultrassonográfica geral do fígado, alguns de seus parâmetros
podem ser determinados por meio de mensuração de estruturas em cada espaço intercostal.
10
Entre esses parâmetros podem ser destacados a determinação das margens ventral e dorsal do
fígado (que permitem a estimativa do tamanho do órgão), o diâmetro da VCC e VP, assim como
a espessura hepática sobre estes vasos (profundidade)5.
No caso das determinações do posicionamento das margens ventral e dorsal do
fígado, margem dorsal da VCC, VP e VB, estas são realizadas em relação à linha média do
dorso do animal utilizando uma fita métrica5. Neste caso o transdutor é posicionado de maneira
a se identificar a estrutura de interesse e seu limite é demarcado externamente na pele do animal.
Assim, determina-se a medida do ponto demarcado até a linha média do dorso do animal (Figura
7).
FIGURA 7 – Avaliação de tamanho e posição das estruturas hepáticas. A- Esquema de
mensurações ultrassonográficas do fígado de bovino (corte transversal, vista
caudal): (1) Margem dorsal do fígado; (2) margem dorsal da veia cava caudal;
(3) profundidade da veia cava caudal; (4) diâmetro da veia cava caudal; (5)
margem dorsal da veia porta; (6) profundidade da veia porta; (7) diâmetro da
veia porta; (8) margem dorsal da vesícula biliar, (9) margem ventral do fígado;
(10) tamanho do fígado; (11) ângulo do fígado; B- Imagem demonstrando
posicionamento do transdutor e fita métrica para mensuração de estruturas
hepáticas.
Fonte: A- Adaptado de Braun5; B- Arquivo pessoal
O tamanho do fígado em dado EIC é aferido pela subtração da distância entre a
margem dorsal e a linha média do dorso do animal e a distância entre a margem ventral do
fígado e a linha média do dorso5. Dessa maneira, se, por exemplo, a mensuração realizada no
11º EIC revela margem dorsal de 11 cm e margem ventral de 32 cm com relação à linha média
do dorso, estima-se que o órgão apresenta aproximadamente 21 cm no 11º EIC.
11
Das medições propostas para avaliação hepática, realizadas por meio do exame
ultrassonográfico, as mais importantes para determinação do aumento do órgão são a
profundidade da VCC e da VP, uma vez que essas mensurações estão fortemente
correlacionadas com o peso do fígado14. Além disso, recomenda-se que as avaliações sejam
realizadas, preferencialmente, no 11º EIC, uma vez que este apresenta menor coeficiente de
variação quando comparado aos demais5. O peso do fígado (y) em quilos pode ser estimado
usando a seguinte fórmula: y= -3,97 + 1.036 x espessura do fígado (cm), mensurado no 11º EIC
(r=0,76; P<0,01)7.
A profundidade da VCC e VP corresponde à distância de cada um destes vasos até
a superfície diafragmática. Tanto a profundidade, quanto seus respectivos diâmetros podem ser
obtidos por meio da mensuração eletrônica do próprio equipamento de ultrassom. Para esta
finalidade, as imagens devem ser congeladas e mensuradas com auxílio dos cursores do
equipamento, no momento da máxima inspiração do animal5,14,15.
Os resultados dos estudos que avaliaram as características fisiológicas em
bovinos5,11,14,15, apesar de poucos, indicam que existem correlações significativas entre peso
corporal, altura de cernelha e produção láctea com algumas das variáveis determinadas
ultrassonograficamente, como por exemplo, correlação entre peso corporal e tamanho do fígado
(Tabela 1).
TABELA 1 - Coeficientes de correlação para peso corporal, altura de cernelha, produção láctea
e mensurações do fígado determinadas por ultrassonografia no 11º espaço
intercostal em 186 bovinos*
Variável Peso
corporal
Altura de
cernelha
Produção
láctea
Fígado
Margem dorsal 0,06 0,20** 0,16*
Margem ventral 0,24** 0,17* 0,25**
Tamanho 0,22** 0,03 0,16*
Profundidade da veia cava caudal 0,22** 0,04 0,08
Profundidade da veia porta 0,35** -0,01 0,18*
Ângulo -0,07 -0,12 0,04
Veia cava caudal
Margem dorsal 0,17* 0,30** 0,21**
Diâmetro 0,00 0,19* 0,18*
Veia porta
Margem dorsal 0,35** 0,27** 0,24**
Diâmetro 0,11 0,13 0,08 *A veia cava caudal foi visualizada no 11º espaço intercostal em apenas 176 bovinos.
* P<0,05; ** P<0,01. Fonte: Adaptado de Braun e Gerber14
12
Houve ainda correlação significativa entre o estágio de prenhez e o diâmetro de
VCC (correlação positiva) e diâmetro da VP (correlação negativa), esperando-se que, com o
avançar da prenhez o diâmetro da VCC aumente enquanto da VP diminua. O aumento no
diâmetro da VCC pode ser atribuído ao incremento do fluxo sanguíneo das veias uterinas para
a VCC com o avançar da prenhez. O menor diâmetro da VP poderia estar relacionado ao menor
fluxo sanguíneo vindo do mesentério14 (Tabela 2).
TABELA 2 - Coeficientes de correlação entre estágio de prenhez e mensurações do fígado
determinadas por ultrassonografia em vacas*
Variável Estágio da prenhez
12 EIC 11 EIC 10 EIC
Fígado
Margem dorsal 0,13 0,04 0,00
Margem ventral 0,22 0,14 0,45*
Tamanho 0,26 0,07 0,28
Profundidade da veia cava caudal -0,04 -0,49* ND
Profundidade da veia porta 0,43* 0,10 0,07
Ângulo -0,39 0,14 0,42*
Veia cava caudal
Margem dorsal 0,10 -0,02 ND
Diâmetro 0,40* 0,56** ND
Veia porta
Margem dorsal 0,07 0,16 -0,15
Diâmetro 0,40* -0,41* -0,23 *Cada vaca foi examinada oito vezes. Cada valor representa o resultado de 24 exames
ultrassonográficos. * P<0,05; ** P<0,01; ND= Não determinado.
Fonte: Adaptado de Braun e Gerber14
2.2.2 Caracterização ultrassonográfica das enfermidades hepáticas focais e difusas
Ultrassonograficamente as lesões hepáticas em bovinos podem ser divididas em
focais e difusas. Geralmente ambas apresentam sintomatologia clínica inespecífica, sendo essa
divisão relacionada à forma de apresentação das imagens7. As enfermidades focais são
caracterizadas pela identificação de lesões circunscritas com diferentes ecogenicidades e
tamanhos. Entre essas se destacam os abscessos, seguidos em menor escala de neoplasias e
cistos. A apresentação difusa das doenças hepáticas, comumente está relacionada ao
comprometimento de todo o órgão de forma uniforme. Os achados de imagem não são
específicos e estão relacionados a mudanças de ecogenicidade, aumento no tamanho e peso do
órgão, como pode ser observado na esteatose, congestão e cirrose hepática8.
13
a) Abscessos
Nos bovinos os abscessos hepáticos representam impacto econômico significativo,
podendo causar redução em até 11% no ganho de peso diário, diminuição de 5,85% a 12,7% na
taxa de crescimento e de 9,7% na eficiência alimentar28. O fígado é especialmente susceptível
aos abscessos porque recebe sangue arterial e venoso de diversos vasos, incluindo AH, VP e
veia umbilical no feto29. Os abscessos são comumente diagnosticados e encontrados apenas no
exame post-mortem durante o abate ou necropsia de bovinos, principalmente devido à
dificuldade em identificar esta enfermidade por meio do exame clínico e laboratorial30. Neste
sentido, a ultrassonografia pode ser uma técnica eficiente para monitorar a fase inicial e
progressão de abscessos de ocorrência natural e induzidos experimentalmente8.
O aspecto ultrassonográfico de abscessos hepáticos foi descrito em bovinos
confinados12,31-34, vacas leiteitas35,36 e em touros reprodutores37. A sua evolução e a aparência
foram registradas por meio de ultrassonografias regulares, o que demonstrou aspectos variáveis
durante o curso da enfermidade12,32,35.
Os abscessos hepáticos resultam em mudanças estruturais circunscritas no
parênquima do órgão e podem apresentar diâmetro variável (três a 20 cm). Seu conteúdo pode
variar do anecoico ao hiperecoico, homogêneo ou heterogêneo e estar ou não delimitado por
uma cápsula hiperecoica (Figura 8). Geralmente, um abscesso em estágio inicial se apresenta
como estrutura heterogênea, com únicos ou múltiplos focos hiperecogênicos e sem evidência
de cápsula. O conteúdo homogêneo, com formação de cápsula e tamanho substancial, indica
que o abscesso é mais consolidado. Essa estrutura pode ainda estar dividida por septos em várias
camadas, o que indica destruição parcial do parênquima do fígado35.
Devido à variedade nas formas de apresentação, muitas vezes o diagnóstico dos
abscessos hepáticos não pode se basear exclusivamente na aparência ultrassonográfica, sendo
incluídas as neoplasias e os cistos como diagnóstico diferencial de lesões circunscritas no
fígado. Nessas situações, a centese guiada por ultrassom pode ser de grande utilidade na
confirmação do diagnóstico7,35.
14
FIGURA 8 - Abscessos hepáticos em bovinos. A e B- Imagens ultrassonográficas de abscessos
hepáticos em bovinos: (1) Parede abdominal, (2) fígado, (3) abscessos; Ds, dorsal;
Vt, ventral; C- Fotografia do fígado com abscesso, fixado em formol, referente à
imagem da figura B.
Fonte: Adaptado de Braun7
b) Neoplasias
A ocorrência de neoplasias hepáticas em bovinos é rara, principalmente tumores de
origem primária no órgão38. A grande maioria são formações metastáticas com origem no trato
gastrintestinal (que alcançam o fígado pela VP) ou nos pulmões (via AH)8. As neoplasias
primárias incluem adenomas e carcinomas hepatocelulares e colangiocelulares39. Neoplasias
hepatocelulares normalmente são únicas e podem estar cercadas por metástases intra-hepáticas.
Já as colangiocelulares geralmente são multifocais ou difusas40. Ocasionalmente podem ocorrer
metástases no peritônio, VP, baço e abomaso, resultando em hipertensão portal7.
Em bovinos, estão descritos exames ultrassonográficos de carcinoma de ductos
biliares, adenocarcinoma e adenoma hepatocelular41. Essas neoplasias se caracterizam como
estruturas circunscritas únicas ou múltiplas, de ecogenicidade homogênea ou heterogênea, que
fundamentalmente refletem mudanças na ecogenicidade do parênquima hepático, no contorno
da superfície do órgão e no deslocamento dos vasos e canais biliares7,8 (Figura 9).
Algumas lesões metastáticas são isoecoicas ao parênquima hepático, mas são
reconhecíveis ao formar protuberâncias no contorno do órgão, no entanto, a maioria delas
apresenta padrão ecogênico distinto, porém muito variável, a depender do grau de
vascularização e taxa de crescimento7,8. Metástases de crescimento rápido são
predominantemente compostas por células tumorais e na ultrassonografia apresentam-se
hipoecogênicas, enquanto metástases de crescimento lento geralmente contém tecido vascular
e conjuntivo, possuindo aspecto mais ecogênico41.
A B C
15
FIGURA 9 – Carcinoma hepatocelular em bovino. A- Ultrassonografia obtida no 10º espaço
intercostal que mostra neoplasia em formato circular, ecogênica e heterogênea;
B- Representação esquemática da imagem A: (1) Parede abdominal, (2) fígado,
(3) neoplasia, (4) vasos; Ds, dorsal; Vt, ventral; C- Neoplasia medindo 24 cm x
12 cm x 10 cm, com superfície de corte esverdeada e de aspecto cístico no fígado.
Fonte: Adaptado de Braun et al.41
c) Cistos
Cistos hepáticos podem ser congênitos ou parasitários (cistos hidáticos). A
ocorrência de cistos congênitos é, usualmente, um achado incidental que pode ser observado
em qualquer espécie doméstica e em animais de qualquer idade sem que normalmente cause
qualquer prejuízo à saúde animal40. Da mesma forma, a repercussão da presença de cistos
hidáticos na saúde dos bovinos é pouca ou nula, a não ser que o mesmo se instale em porção
vital do órgão, o que é muito raro40,42.
No entanto, a condenação do fígado parasitado em abatedouros pode representar
significativas perdas econômicas, especialmente em países com baixa produção econômica43,44,
havendo a necessidade de um método de diagnóstico ante mortem eficiente para detecção das
lesões. A ultrassonografia se mostrou como a ferramenta de diagnóstico por imagem mais
eficiente para detecção dos cistos hidáticos em bovinos45.
O aspecto ultrassonográfico dos cistos se caracterizou por estruturas cavitárias
arredondadas, únicas ou multiplas, encapsuladas, de tamanho variável (entre 6,7 e 14 cm), com
conteúdo anaecóico a hiperecóico45-47. O interior de alguns cistos pode conter materiais
particulados ecogênicos ou septações. Outras alterações visualizadas incluem aumento de
tamanho do fígado, e congestão47.
16
d) Lipidose/esteatose hepática
A esteatose hepática é uma síndrome associada com a mobilização excessiva de
gordura para o fígado, considerada como um processo difuso que envolve todo o órgão8. É
observada principalmente em vacas leiteiras no período pós-parto2 causando imunossupressão,
redução na produtividade, fertilidade dos animais e em casos mais graves o óbito48.
O teste padrão-ouro para o diagnóstico desta enfermidade é a dosagem de
triglicerídeos de amostras obtidas por meio de biópsia hepática49. No entanto, por se tratar de
um método invasivo e com risco de complicações, muitas vezes sua execução não é viável em
situações a campo, principalmente em vacas submetidas ao balanço energético negativo do
período de transição48,50. Neste contexto, a ultrassonografia, destaca-se na rotina clínica como
método alternativo prático, não invasivo e com correlação positiva na detecção de esteatose
hepática em bovinos7,51.
Os principais achados ultrassonográficos em bovinos com esteatose hepática se
relacionam ao aumento do tamanho do órgão e da ecogenicidade do parênquima próximo à
parede abdominal associado à atenuação dos ecos ultrassonográficos nas porções mais
profundas, com dificuldade ou até mesmo a não visualização dos vasos hepáticos8. Essa
característica se deve à menor impedância acústica da gordura em relação ao parênquima
fisiológico52, o que resulta em tons mais claros na região próxima à parede abdominal enquanto
as áreas mais distantes apresentam redução da ecogenicidade ou não formam imagem7 (Figura
10).
Nos estágios avançados da enfermidade o fígado apresenta aspecto bastante
ecogênico, sendo difícil diferenciá-lo dos tecidos adjacentes52,53. Nessas situações o contraste
entre o parênquima e os vasos também diminui, de forma que, na maioria dos casos, apenas os
grandes vasos são observados. Isto ocorre devido à compressão do tecido hepático aumentado
sobre os vasos de menor calibre e à dispersão dos ecos do ultrassom das áreas hiperecoicas que
se projetam para o interior desses vasos8,54,55.
17
FIGURA 10 - Degeneração gordurosa difusa no fígado de uma vaca. A- Ultrassonografia do
fígado com aparência hiperecoica (2) próximo à parede abdominal (1) enquanto
áreas mais distantes à parede demonstram redução de ecogenicidade; Ds, dorsal;
Vt, ventral; B- Fotografia do fígado apresentando aspecto amarelado ao corte.
Fonte: Adaptado de Braun7
Em raros casos, a esteatose pode se manifestar de forma focal, provavelmente em
decorrência de algum distúrbio regional do fluxo sanguíneo portal intra-hepático56-59. Nestes
casos, áreas multifocais de deposição de gordura podem ser visualizadas como áreas de intensa
ecogenicidade, em contraste com o restante do parênquima8,60 (Figura 11).
FIGURA 11 – Degeneração gordurosa focal em bovino. A- Ultrassonografia obtida do 10º
espaço intercostal demonstrando área de intensa ecogenicidade (3) em
comparação com o parênquima hepático normal (2). Parede abdominal (1),
fígado (2), degeneração gordurosa hepática focal (3), veia porta (4); Ds, dorsal;
Vt, ventral; B- Fragmento de fígado coletado em necropsia demonstrando área
de degeneração gordurosa.
Fonte: Adaptado de Braun7
18
e) Congestão hepática
A congestão passiva do fígado pode ocorrer em qualquer espécie como
consequência principalmente de disfunção circulatória. Especificamente em bovinos, as
principais causas podem incluir a insuficiência cardíaca direita, doença pericárdica, trombose
de VCC e compressão da VCC por abscessos ou neoplasias40.
Na fase aguda da congestão hepática, o órgão se torna aumentado de volume e
apresenta menor ecogenicidade em decorrência do aumento de conteúdo fluido no órgão. Já na
congestão crônica, a aparência ultrassonográfica se altera em virtude do aumento de tecido
conjuntivo no fígado, observando-se um parenquima heterogêneo e hiperecogênico com fortes
ecos individuais, similar aos achados da cirrose hepática7.
A congestão circulatória sistêmica ainda resulta na dilatação da VCC, a qual perde
seu aspecto triangular e assume aspecto oval na projeção transversal25,61,62. Nos casos de
congestão decorrente de trombose de VCC, o trombo é raramente visualizado como uma
estrutura ecogênica no lúmen vascular, pois geralmente está situado mais cranialmente, na
região obscurecida pelo pulmão60,63 (Figura 12).
FIGURA 12 - Ultrassonografias de trombose de veia cava caudal em bovinos. A- Imagem
obtida no 12º espaço intercostal demonstrando a veia cava caudal dilatada e com
aspecto oval (3). B- Imagem obtida no 11º espaço intercostal demonstrando a
presença de trombo ecogênico (4) no lúmen da veia cava caudal (3). Parede
abdominal (1), fígado (2), Ds, dorsal; Vt, ventral.
Fonte: A- Adaptado de Braun25; B- Adaptado de Braun et al.63
Congestão da VCC ainda resulta em marcada dilatação das veias hepáticas,
especialmente da veia hepática direita25 e, ocasionalmente pode ser acompanhada de ascite e
19
edema da parede de VB, as quais podem também ser diagnosticadas ultrassonograficamente7
(Figura 13). A VCC pode também apresentar estreitamento de seu lúmen, geralmente devido à
compressão exercida pelo rúmen muito distendido ou, ainda, devido à significativa diminuição
do fluxo sanguíneo venoso do fígado em decorrência de cirrose hepática grave. Neste caso, a
VP está dilatada devido à congestão64.
FIGURA 13 - Ultrassonografias de compressão de veia cava caudal em bovino. A- Imagem
ultrassonográfica obtida no 11º espaço intercostal, demonstrando dilatação de
vasos hepáticos (3, 4 e 5). A veia cava caudal (4), que normalmente apresenta
aspecto triangular em projeção transversal está em formato circular: Parede
abdominal (1), fígado (2), veia hepática (3), veia cava caudal (4), veia hepática
direita (5). B- Imagem do fígado e vesícula biliar, obtida no 10º espaço
intercostal. A vesícula biliar (4) se apresenta deslocada da parede abdominal (1)
pela presença de líquido peritoneal anecoico (2) e parede espessada devido ao
edema; fígado (3); Ds, dorsal; Vt, ventral.
Fonte: Adaptado de Braun et al.61
A VP também pode se apresentar dilatada em casos de hipertensão portal pós-
hepática por insuficiência cardíaca direita, trombose ou compressão de VCC, trombose de VP,
hipertensão portal em decorrência de cirrose hepática, neoplasias e abscessos. Nestes casos, o
lúmen da VP é aumentado e geralmente há dilatação das ramificações estrelares7,8.
2.2.3 Alterações de ductos e vesícula biliar
a) Colestase obstrutiva
O termo colestase obstrutiva está relacionado ao impedimento mecânico do fluxo
biliar. Nos bovinos as causas mais comuns são a fasciolose e o acúmulo de produtos
inflamatórios e fibrinosos resultantes de colangite. Outra causa menos observada são os
20
cálculos biliares e, em raros casos, o fluxo de bile pode estar comprometido pela compressão
dos maiores ductos por neoplasias e abscessos27,65,66.
A colestase obstrutiva normalmente pode ser diagnosticada por meio da observação
ultrassonográfica dos ductos biliares dilatados7 (Figura 14). As imagens desses ductos, intra ou
extra-hepáticos, pode revelar a localização da obstrução e a presença de outras alterações, como
abscessos hepáticos. Uma obstrução proximal, localizada na área do hilo, pode ser diferenciada
de uma obstrução distal, na região de papila duodenal. Nas obstruções proximais, apenas ductos
biliares intra-hepáticos estão dilatados, enquanto na distal, ocorre dilatação do ducto hepático
comum e da VB, que também pode estar associada à dilatação de ductos biliares intra-
hepáticos26,27.
FIGURA 14 - Ultrassonografias de fígado apresentando ductos biliares dilatados em bovinos
com colestase: (1) Parede abdominal, (2) parênquima hepático, (3) ductos
biliares dilatados; Ds, dorsal; Vt, ventral.
Fonte: Adaptado de Braun7
Na VB, as alterações ultrassonográficas observadas nos casos de colestase
obstrutiva estão relacionadas às dilatações, alterações no conteúdo e ecogenicidade da bile e no
espessamento da parede da VB7. Nessas situações, geralmente a bile apresenta aumento de
ecogenicidade, de forma homogênea ou heterogênea, está última com sedimento ecogênico e
sobrenadante hipoecogênico7,8. Em casos de colestase obstrutiva pode haver ainda ruptura da
VB com subsequente peritonite ou hemorragia intra-abdominal, onde se verifica espessamento
da VB e irregularidade do seu contorno67 (Figura 15).
21
FIGURA 15 – Ruptura de vesícula biliar em bovino. A- Imagem ultrassonográfica e B-
esquema de ruptura de vesícula biliar: (1) parede abdominal, (2) parede de
vesícula biliar espessada com contorno irregular, (3) conteúdo da vesícula
biliar; Ds, dorsal; Vt, Ventral. C- Fotografia de coágulo encontrado no
interior da vesícula biliar (a parede da vesícula foi removida).
Fonte: Adaptado de Braun et al.67
A presença isolada de dilatação de VB, não pode ser considerada indicativa de
colestase, uma vez que, em muitas vacas anoréxicas não há o estimulo para o reflexo de
esvaziamento da estrutura, ocorrendo aumento do volume, porém, sem qualquer impedimento
do fluxo de bile. Da mesma forma, conteúdo anormal da VB, sem a presença de espessamento
da parede também pode ser observado em vacas anoréxicas, com outras enfermidades não
específicas do fígado. O espessamento da parede da VB sem outros sinais de colestase sugere
edema, o qual pode estar relacionado à pacientes com insuficiência cardíaca direita, trombose
de VCC e hipoproteinemia7. Nos casos suspeitos de colestase é indicada a realização de
colecistocentese guiada com intuito de confirmação de diagnóstico7,8.
b) Calcificação de ductos biliares
Nos bovinos a principal causa de calcificação de ductos biliares é a fasciolose
crônica. Na ultrassonografia os ductos calcificados resultam em discretas alterações
sonográficas no parênquima que se apresentam intensamente hiperecogênicos e acompanhados
por uma sombra acústica distal (Figura 16). Nos planos de projeção transversal, os ductos
biliares calcificados possuem aparência de anel, com contorno hiperecoico, enquanto no plano
longitudinal se apresentam como estruturas tubulares hiperecogênicas7,8.
22
FIGURA 16 – Ultrassonografias do fígado com ductos biliares calcificados em bovinos com
fasciolose. O ducto biliar calcificado é observado como uma estrutura ecogênica
em formato de anel (3), com formação de sombra acústica (4). A- Imagem
obtida em transdutor linear; B- Imagem obtida com transdutor convexo. (1)
Parede abdominal (1); parênquima hepático (2); veia cava caudal (CVC); veia
porta (PV); veia hepática (HV); sombra acústica (AS); Ds, dorsal; Vt, ventral.
Fonte: A- Adaptado de Braun7; B- Adaptado de Tharwat51
23
JUSTIFICATIVA E OBJETIVOS
O diagnóstico das hepatopatias em bovinos constitui um desafio para os clínicos
veterinários. Os sinais clínicos de comprometimento hepático, quando presentes, são em geral
inespecíficos e os resultados dos testes laboratoriais podem ser inconclusivos até que o órgão
esteja severamente lesado. Estes fatores tornam necessário o uso de exames complementares
que possam auxiliar no esclarecimento do problema estabelecido e firmar diagnósticos
diferenciais. Neste sentido, a ultrassonografia hepática é um exame capaz de fornecer, de forma
não invasiva, informações detalhadas sobre posição, tamanho e padrão ultrassonográfico do
parênquima hepático, vasos sanguíneos e sistema biliar.
A ultrassonografia hepática é relativamente bem estudada em bovinos. O exame é
realizado com o animal em posição quadrupedal, sem necessidade de sedação e não oferece
risco de exposição à radiação ionizante para o animal ou para o operador, no entanto, exige
conhecimento técnico, anatômico e experiência do ultrassonografista para avaliação das
imagens.
O conhecimento das características ultrassonográficas fisiológicas do fígado
fornece os subsídios para o diagnóstico de enfermidades hepáticas. Entretanto, apesar da
aplicabilidade do método e dos prejuízos causados por enfermidades hepáticas na produção
animal, o Brasil, que ocupa lugar de destaque no cenário mundial da bovinocultura, possui
poucas pesquisas nesta área. Não se sabe, por exemplo, se os parâmetros de referência na
literatura podem ser extrapolados para os rebanhos brasileiros.
O conhecimento da técnica e dos padrões ultrassonográficos normais de bovinos é
fundamental para estimular as pesquisas na área e o uso dessa ferramenta de diagnóstico em
situações à campo. Justifica-se, portanto, a necessidade de estudos para o estabelecimento de
padrões ultrassonográficos hepáticos em raças de exploração comercial no Brasil. Desta forma,
o objetivo do presente estudo foi avaliar as características ultrassonográficas hepáticas de
bovinos hígidos das raças Nelore, Curraleiro Pé-Duro e Pantaneiro entre oito e doze meses de
idade.
24
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29
CAPÍTULO 2 – TÍTULO
O manuscrito será enviado ao periódico BMC Veterinary Research (Anexo A)
Ultrassonografia hepática de bovinos hígidos das raças Nelore, Curraleiro Pé-Duro e 1
Pantaneiro 2
3
Valesca Henrique Lima, Nivan Antônio Alves da Silva, Milenna Karoline Fernandes 4
Rodrigues, Fabrício Carrião dos Santos, Naida Cristina Borges, Paulo Henrique Jorge da 5
Cunha 6
7
Departamento de Medicina Veterinária, Escola de Medicina Veterinária e Ciência Animal, 8
Universidade Federal de Goiás, Campus Samambaia, Avenida Esperança s / n, CEP 74690-9
900, Goiânia-Go, Brasil. 10
11
Valesca H. Lima (autor para correspondência): [email protected]; Tel: +55 62 12
982146555 13
Nivan Antônio Alves da Silva: [email protected] 14
Milenna Karoline Fernandes Rodrigues: [email protected] 15
Fabrício Carrião dos Santos: [email protected] 16
Naida C. Borges: [email protected] 17
Paulo Henrique J. Cunha: [email protected] 18
19
30
Resumo 20
Introdução: Para obter informações detalhadas sobre posição e tamanho do fígado, sua 21
vasculatura e vesícula biliar, foram avaliados ultrassonograficamente 21 bezerros machos, 22
hígidos, das raças Nelore (G1; n=8), Curraleiro Pé-duro (G2; n=7) e Pantaneiro (G3; n=6), com 23
idade entre oito e 12 meses e peso corporal médio (PCM) de 135,6 ± 9,9 Kg, 112,6 ± 9,3 kg e 24
174,2 ± 25,8 kg em G1, G2 e G3, respectivamente. As avaliações foram realizadas do 12° ao 25
8° espaço intercostal (EIC) direito, em três momentos, com intervalos de uma semana entre os 26
exames. As imagens foram obtidas em Modo B, utilizando transdutor convexo em frequência 27
de 5MHz. Além da avaliação das características ecográficas das estruturas hepáticas, foram 28
obtidas as medidas de distância de margem dorsal do fígado (DMD), distância de margem 29
ventral (DMV), extensão visualizável (EV), largura de Veia cava caudal (LVC), profundidade 30
de Veia cava caudal (PVC), largura de Veia porta (LVP), profundidade de Veia porta (PVP), 31
largura de vesícula biliar (LVB) e espessura de parede da vesícula biliar (EPVB). 32
Resultados: As medidas DMD, DMV e EV foram similares e demonstraram maior extensão 33
visível do órgão no 11° EIC. A VCC foi mais frequentemente observada no 11° e 10° EIC, 34
embora tenha sido visualizada desde o 12° ao 9° EIC no G1 e ainda no 8° EIC em G2 e G3. A 35
PVC foi menor no 10° e 9° EIC do G1. A VP, por sua vez, apresentou maiores frequências de 36
observações no 10° EIC. As medidas de PVP e LVP foram maiores no G1 desde o 11° ao 9° 37
EIC. A VB teve maior frequência de observações no 11° e 10° EIC e não apresentou qualquer 38
diferença entre raças ou EICs em relação a largura (LVB) e espessura de parede (EPVB). 39
Conclusão: Os resultados fornecem os parâmetros de referência para o exame do fígado, VCC, 40
VP e VB em bovinos machos, hígidos, das raças Nelore, Curraleiro Pé-duro e Pantaneiro entre 41
oito e doze meses de idade e peso corporal entre 112 e 175 kg. 42
Palavras-chave: Diagnóstico por imagem, ruminantes, fígado, ultrassom 43
44
31
Introdução 45
O fígado é responsável por funções metabólicas vitais e é suscetível a diversos tipos 46
de lesões focais (ex. abscessos) e difusas (ex. esteatose) [1]. Em bovinos, a avaliação do órgão 47
constitui um desafio para os clínicos veterinários, pois os sinais clínicos de comprometimento 48
hepático são geralmente inespecíficos e os testes laboratoriais podem ser inconclusivos até que 49
dois terços do órgão estejam comprometidos [2]. O exame ultrassonográfico é uma ferramenta 50
complementar que auxilia o diagnóstico de doenças hepáticas em bovinos, capaz de identificar 51
abscessos [3-7], tumores [8], cistos parasitários [9,10], distúrbios circulatórios como congestão 52
e trombose de veia cava caudal [11-14], esteatose hepática [1,15-17], colestase, colangite 53
[18,19], ruptura de vesícula biliar [20] e calcificação de ductos biliares [1]. 54
Apesar das vantagens da ultrassonografia para o diagnóstico não invasivo de 55
enfermidades que afetam o fígado, ainda são poucas as pesquisas que descrevem as 56
características topográficas e texturais normais do órgão [21-24]. O método de avaliação 57
ultrassonográfica hepática em bovinos foi estabelecido em 1990 [21], quando foram ainda 58
descritas as características sonográficas, posição e tamanho do parênquima hepático, veia cava 59
caudal, veia porta e vesícula biliar em bovinos da raça Pardo-Suíço. Influências de raça, idade 60
e estágio de prenhez foram investigados em bovinos Simental, Holandês e Pardo-Suíço, não 61
havendo qualquer diferença significativa entre raça ou idade sobre os achados 62
ultrassonográficos do fígado [22]. Em bovinos mestiços adultos (cruzamento Jersey/Sindi) [23], 63
foram relatadas dimensões de parênquima hepático, VCC e VP reduzidas em comparação aos 64
estudos anteriores [21,22]. Adicionalmente, bezerros recém-nascidos da raça Holandesa foram 65
avaliados semanalmente até os 104 dias de idade, os resultados demonstraram não haver 66
aumento mensurável do tamanho do fígado nos primeiros 60 dias de vida, porém, a espessura 67
do órgão aumenta até os 40 dias, estabilizando após este período [24]. 68
32
A descrição da aparência ultrassonográfica do fígado de bovinos clinicamente 69
sadios representa a base para o uso da ultrassonografia diagnóstica em bovinos com suspeita de 70
enfermidades hepáticas, entretanto, os valores de referência descritos na literatura foram 71
determinados em raças de origem europeia com aptidão leiteira [21,22]. Não se sabe se estes 72
valores podem ser considerados para outras raças bovinas. Desta forma, o objetivo do presente 73
estudo foi obter informações detalhadas sobre posição e tamanho do fígado, sua vasculatura e 74
vesícula biliar em bovinos hígidos das raças Nelore, Curraleiro Pé-duro e Pantaneiro. 75
76
Métodos 77
Animais 78
O estudo foi realizado na Escola de Veterinária e Zootecnia (EVZ) da Universidade 79
Federal de Goiás (UFG), localizada em Goiânia – GO, Brasil. Foram utilizados 21 bezerros 80
machos, hígidos, das raças Nelore (G1; n=8), Curraleiro Pé-duro (G2; n=7) e Pantaneiro (G3; 81
n=6), com idade mínima de oito meses e máxima de 12 meses e peso corporal médio (PCM) de 82
135,6 ± 9,9 Kg, 112,6 ± 9,3 kg e 174,2 ± 25,8 kg, respectivamente. Os meses de avaliação 83
foram Julho, Agosto e Setembro, respectivamente para G1, G2 e G3. 84
Todos os animais foram considerados hígidos a partir dos resultados dos exames 85
físicos, hematológicos e bioquímicos séricos (dados não apresentados). Os bezerros foram 86
mantidos em piquetes coletivos de 7,7m X 10m, onde receberam água e feno tifton 85 (Cynodon 87
dactylon) à vontade, além de ração (Confinamento®, Goiânia/GO) a 1% do peso vivo durante 88
todo o período experimental. 89
90
Exame ultrassonográfico 91
As ultrassonografias hepáticas foram realizadas em três momentos, com intervalos 92
de uma semana entre os exames, totalizando 24 avaliações em G1 (3x8), 21 avaliações em G2 93
33
(3x7) e 18 avaliações em G3 (3x6). As imagens foram obtidas em Modo B, com equipamento 94
modelo LOGIQ E (GE Healthcare®,- Fairfield, Merseyside), utilizando transdutor convexo em 95
frequência de 5MHz, com profundidade de penetração de 16 cm e ganho de 64Db. 96
Todas as avaliações e mensurações foram realizadas em triplicata e pelo mesmo 97
pesquisador. O exame foi realizado com os animais contidos em posição quadrupedal, em brete, 98
sem necessidade de sedação. Para melhorar a captação das imagens foi realizada ampla 99
tricotomia no antímero direito e aplicação de gel de contato, desde a fossa paralombar até o 6º 100
espaço intercostal (EIC) prévio à avaliação ultrassonográfica. O transdutor foi posicionado 101
paralelo às costelas e o escaneamento realizado em sentido dorsoventral e caudocranial, 102
iniciando-se no 12° EIC e progredindo cranialmente até o 6° EIC, de acordo com Braun [21]. 103
As estruturas avaliadas foram parênquima e vasos hepáticos, veia cava caudal 104
(VCC), veia porta (VP) e vesícula biliar (VB). Os parâmetros descritos foram forma, contorno 105
e características ecográficas de ecogenicidade e ecotextura das estruturas visualizadas [25]. O 106
posicionamento e a extensão visualizável do parênquima hepático foram avaliados do 12° ao 107
10° EIC. A demarcação da distância da margem dorsal do fígado (DMD) e distância da margem 108
ventral do fígado (DMV) foi realizada a partir da visualização dos bordos hepáticos e 109
enquadramento dos mesmos no centro da imagem gerada. A partir de então, demarcando-se 110
sobre a pele a região central do transdutor, utilizou-se fita métrica milimetrada e procedeu-se a 111
mensuração dos limites dorsais e ventrais até a linha média do dorso do animal. A extensão 112
visualizável do órgão nos respectivos EICs (EV) foi calculada pela subtração dos valores de 113
DMV e DMD em relação à linha média do dorso de forma análoga à técnica descrita 114
previamente [21] (Figura 1). 115
116
34
117 Figura 1 - Metodologia de mensuração das margens dorsal e ventral do fígado em 118
bovinos: Ultrassonografia da margem dorsal (a) e ventral (c) do fígado de bovino 119
Curraleiro verificada no 11° EIC. Os bordos hepáticos são posicionados na região central 120
da imagem (linha pontilhada) correspondendo externamente ao ponto de mensuração das 121
distâncias de margem dorsal (DMD) (b) e margem ventral (DMV) do fígado em relação à 122
linha média do dorso do animal (d). Ds Dorsal, Vt Ventral. 123
124
A avaliação das dimensões e profundidade das estruturas vasculares foi realizada 125
em cada um dos EICs onde as mesmas foram visualizadas, no momento da expiração do animal. 126
As medidas foram realizadas em imagens congeladas, por meio de cursores do próprio aparelho. 127
Para avaliação da largura da veia cava caudal (LVC) considerou-se a medida da distância entre 128
as paredes do vaso em seu eixo longo. A largura da veia porta (LVP) foi mensurada pela 129
distância entre as paredes em um único eixo (lateromedial). As profundidades da veia cava 130
caudal (PVC) e veia porta (PVP) foram determinadas pela distância entre a parede lateral do 131
vaso e a linha hiperecogênica correspondente à interface do peritônio parietal e visceral (Figura 132
35
2a). As medidas de largura da vesícula biliar (LVB) e espessura de parede da vesícula biliar 133
(EPVB) foram realizadas no ponto de maior diâmetro, em sentido lateromedial [21] (Figura 134
2b). 135
136
137 Figura 2 - Representação esquemática das mensurações de estruturas hepáticas em 138
bovinos: Mensuração da profundidade da Veia cava caudal (PVC) e largura de Veia cava 139
caudal (LVC) (a), sendo PVC determinada pela distância entre a parede lateral do vaso e a linha 140
hiperecogênica correspondente à interface do peritônio parietal e visceral (linha preta, 141
pontilhada com setas) e LVC determinada pela distância entre as paredes do vaso em seu eixo 142
longo (linha branca, contínua, com setas); Mensuração da profundidade da Veia porta (PVP) e 143
largura de Veia porta (LVP) (b), sendo PVP determinada pela distância entre a parede lateral 144
do vaso e a linha hiperecogênica correspondente à interface do peritônio parietal e visceral 145
(linha preta, pontilhada com setas) e LVP determinada pela distância das paredes do vaso em 146
eixo lateromedial (linha branca, contínua, com setas); Mensuração da largura da vesícula biliar 147
(LVB) (c) realizada em seu ponto de maior diâmetro, em sentido lateromedial (linha contínua, 148
branca, com setas); (1) Parede abdominal lateral; (2) parênquima hepático; (3) omaso; (4) 149
vesícula biliar. Ds Dorsal, Vt Ventral. 150
151
Análise estatística 152
O estudo foi desenvolvido em delineamento inteiramente casualizado. As raças 153
bovinas foram classificadas como tratamentos (G1, G2 e G3), avaliados em três momentos, 154
considerados como repetições. No modelo experimental, os EICs foram blocados. As 155
frequências das mensurações foram avaliadas pelo Teste Qui-Quadrado para comparação entre 156
os tratamentos e entre os EICs. O Teste Exato de Fisher substituiu o Teste Qui-Quadrado 157
36
quando as frequências observadas foram menores que cinco. Todas as variáveis foram testadas 158
para normalidade e homocedasticidade pelo Teste de Shapiro–Wilk. Os dados foram analisados 159
com o auxílio do pacote Easyanova [26] do software R (Core Development Core Team®, 2018). 160
As variáveis de distribuição normal (distância de margem dorsal, distância de margem ventral, 161
largura de Veia porta, profundidade de Veia porta, largura da vesícula biliar, espessura de 162
parede da vesícula biliar) foram comparadas por análise de variância (ANOVA) seguido de 163
Teste de Tukey. Os dados de variáveis com distribuição não-normal (extensão visualizável, 164
largura de Veia caudal, profundidade de Veia cava caudal) foram analisadas por Kruskal-Wallis 165
seguido por teste T de Student ajustado, de acordo com o pacote Easyanova [26]. Adotou-se 166
nível de 0,05 de significância em todos os testes (p<0,05). 167
168
Resultados 169
Ultrassonografia de parênquima e dimensões hepáticas 170
A silhueta hepática, em diferentes proporções, foi visualizada em todos os animais, 171
das três raças, nos espaços intercostais avaliados (12° ao 6°). Na porção cranial da fossa 172
paralombar, em todos os animais, a imagem hepática partilhava da mesma janela sonográfica 173
que porção do rim direito. Parte do rim direito foi ainda escaneada no 12° EIC em sete animais 174
da raça Nelore (G1), quatro da raça Curraleiro (G2) e cinco da raça Pantaneiro (G3). 175
Dorsalmente, a partir do 11° EIC, à medida em que o escaneamento progrediu em 176
sentido cranial, houve redução da área hepática visualizável em função da sobreposição de 177
imagem exercida pelo pulmão direito. A superfície diafragmática do órgão apresentou-se como 178
uma linha ecogênica fina em contato direto com o peritônio. A superfície visceral também se 179
caracterizava como uma linha ecogênica fina em contato com os órgãos abdominais, entretanto, 180
sua identificação nem sempre foi possível, principalmente ao nível dos 12° e 11° EICs onde 181
ocorre proximidade com porções de intestino (FIGURA 3a). 182
37
O parênquima hepático se caracterizou por numerosos ecos finos distribuídos de 183
forma homogênea por toda área do órgão, de ecogenicidade hiper ou isoecoicoca em relação ao 184
rim direito. Vasos portais e hepáticos puderam ser identificados como formas circulares ou 185
elípticas, com lúmen anecoico, distribuídos por todo o parênquima. Ductos intra-hepáticos não 186
foram visualizados em nenhum dos animais, independente da raça (FIGURA 3b). 187
188
189
Figura 3 - Ultrassonografias hepáticas no 12° EIC de bovino Nelore com 10 meses de idade. 190
(a) Margem ventral do fígado mostrando parênquima hepático (1), superfície diafragmática 191
hepática representada por linha ecogênica fina (seta branca) em contato com o peritônio e 192
superfície visceral hepática, também representada como uma linha ecogênica fina (cabeça de 193
seta), notar que a superfície visceral perde a definição em contato com alças intestinais (2); (b) 194
Porção dorsal do fígado mostrando parênquima hepático hiperecoico (1) em relação ao rim 195
direito (3) e superfície visceral do fígado (cabeça de seta) pouco definida na região de contato 196
com alças intestinais (2). Ds Dorsal, Vt Ventral. 197
198
Após avaliação do parênquima hepático, o transdutor foi mantido em posição dorsal 199
e em seguida ventral aos limites da silhueta hepática para obtenção das medidas externas, as 200
quais foram empregadas para estimativa do tamanho hepático. As variáveis DMD, DMV e EV 201
foram maiores (p<0,001) entre os bovinos da raça Pantaneiro (G3), exceto no 10° EIC em que 202
os valores de DMD foram semelhantes (p=0,1978) para as três raças (Tabela 1). Em relação a 203
DMD e DMV, os menores valores foram verificados no 12° EIC, com aumento significativo 204
38
no 10° (p<0,001). A extensão visualizável do órgão (EV), na comparação entre os EICs, 205
apresentou valores significativamente maiores no 11° EIC e decresceu cranial e caudalmente 206
nos bovinos do G1 e do G2 (p<0,001). 207
Tabela 1 – Média ± desvio padrão (valores mínimo e máximo) das mensurações (cm) de 208
distância da margem dorsal (DMD), distância da margem ventral (DMV) e extensão 209
visualizável do fígado (EV) em bezerros hígidos da raça Nelore (G1), Curraleiro (G2) e 210
Pantaneiro (G3) verificadas no 12°, 11° e 10° espaço intercostal (EIC) 211
Espaço Intercostal (EIC) Valor de p
Variável Grupo 12° 11° 10° (entre EIC)
DMD
G1 10,92 ± 0,94b C 12,70 ± 1,54b B 16,93 ± 2,12a A
<0,001 (9,0 – 13,0) (9,5 – 15,5) (13,0 – 20,0)
G2 10,62 ± 1,03b C 12,57 ± 1,07b B 17,57 ± 1,75a A
<0,001 (9,3 – 13,0) (10,5 – 14,6) (14,0 – 21,2)
G3 13,21 ± 1,33a C 15,31 ± 3,46a B 18,74 ± 2,69a A
<0,001 (11,0 – 15,5) (11,8 – 18,8) (15,2 – 23,3)
Valor de p <0,001 <0,001 0,1978
(entre raças)
DMV
G1 23,56 ± 2,12b C 27,23 ± 1,95b B 29,37 ± 1,46b A
<0,001 (20,0 – 27,0) (24,5 – 30,0) (14,8 – 20,0)
G2 23,91 ± 1,70b C 26,99 ± 1,32b B 29,69 ± 2,28b A
<0,001 (11,6 – 16,3) (24,7 – 29,5) (16,8 – 21,2)
G3 28,37 ± 3,06a C 31,58 ± 2,99a B 35,49 ± 2,31a A
<0,001 (25,5 – 35,6) (11,8 – 18,8) (31,1 – 39,0)
Valor de p <0,001 <0,001 <0,001
(entre raças)
EV
G1 12,62 ± 2,19b C 14,56 ± 1,94b A 13,15 ± 1,52b B
<0,001 (9,0 – 16,0) (11,5 – 19,0) (11,2 – 15,7)
G2 13,29 ± 1,61b B 14,42 ± 1,85b A 12,11 ± 1,76b C
<0,001 (10,5 – 16,3) (11,5 – 18,0) (9,9 – 16,5)
G3 15,15 ± 2,82a A 16,54 ± 1,53a A 16,74 ± 2,06a A
0,0618 (10,9 – 20,3) (14,2 – 19,1) (31,1 – 39,0)
Valor de p <0,001 <0,001 <0,001
(entre raças)
39
Letras minúsculas diferentes na mesma coluna indicam diferenças entre as raças e letras 212
maiúsculas diferentes na mesma linha indicam diferenças entre os espaços intercostais (p<0,05) 213
pelo Teste de Kruskal-Wallis (para a variável EV) e Teste de Tukey (para demais mensurações). 214
215
216
Veia cava caudal e Veia porta 217
A VCC apresentou-se como estrutura de aspecto triangular ou, algumas vezes, 218
como meia-lua, com lúmen anecoico e limites bem definidos. O aspecto em meia-lua foi 219
verificado apenas nos espaços mais craniais, no 9° e 8° EIC. Neste vaso não foi verificada 220
diferenciação de ecogenicidade da parede vascular (FIGURA 4a e 4b). 221
A VP foi visualizada como estrutura de formato circular, com lúmen anecoico e 222
parede hiperecoica, a partir da qual se emitiam ramificações que adentravam o parênquima 223
hepático. Com relação à topografia, a VCC foi identificada no parênquima hepático sempre em 224
posição mais dorsal e medial em relação à VP, sofrendo maior interferência da sobreposição da 225
imagem pulmonar à medida em que o escaneamento avançava cranialmente. 226
227
228
229
Figura 4 - Ultrassonografias da veia cava caudal e veia porta de bovinos Curraleiro com 230
10 meses de idade. (a) Ultrassonografia hepática no 10° EIC demonstrando o parênquima 231
hepático (1), veia cava caudal com aspecto triangular, sem definição de parede vascular (2), 232
posicionada medial e dorsal em relação à veia porta (3) que possui formato circular e parede 233
40
hiperecoica. (b) Ultrassonografia hepática mostrando o aspecto semicircular da veia cava 234
caudal (2) no 9° EIC, região de contato do fígado (1) com o omaso (4). Ds Dorsal, Vt Ventral. 235
236
A VCC foi visualizada com frequência semelhante desde o 12° ao 9° EIC (Tabela 237
2). No 11° e 10° EIC foi possível visualizar a estrutura em 100% das avaliações, independente 238
de raça. No 8° EIC a estrutura foi visualizada apenas nos animais do G2 e G3, porém com baixo 239
percentual de observação (19,0% e 5,6%, respectivamente). No 7° e 6° EIC a VCC não foi 240
visualizada em nenhum dos animais. 241
Comparando as frequências de visualizações da VP, no 12° EIC o vaso foi 242
visualizado em poucas (frequência de 4,2% em G1 e de 9,5% em G2) ou em nenhuma (0,0% 243
em G3) das avaliações. Neste EIC foi mais comum a visualização do tronco comum da veia 244
esplênica e da veia mesentérica, fora do parênquima hepático, ventral à VCC e adentrando na 245
VP (5a e 5b). 246
247 Figura 5 - Ultrassonografias do tronco comum da veia esplênica e veia mesentérica 248
esquerda de bovinos Pantaneiro com 12 meses de idade. (a) Ultrassonografia hepática no 249
12° EIC demonstrando o parênquima hepático (1), veia cava caudal (2), tronco comum da veia 250
esplênica e veia mesentérica esquerda (3) posicionada ventral à veia cava caudal e fora do 251
parênquima hepático. (b) Ultrassonografia hepática no 12° EIC mostrando o trajeto do tronco 252
comum da veia esplênica e veia mesentérica esquerda (3) antes de adentrar a veia porta. A 253
mesma imagem permite a visualização de alças intestinais (4) e porção de rúmen (5). Ds Dorsal, 254
Vt Ventral. 255
256
41
Entre as raças, diferenças foram observadas apenas em relação ao 11° EIC 257
(p<0,001) com menor frequência de observação da VP nos animais do G3 (61,1%). Nos três 258
grupos raciais o 10° EIC foi a janela sonográfica que permitiu a observação da estrutura com 259
maior frequência (Tabela 2). Em relação ao 8° EIC verificou-se um percentual de observação 260
da VP bem maior em bovinos da raça Curraleiro (61,9%). 261
262
Tabela 2 - Número absoluto e frequência (%) de observações ultrassonográficas da veia cava 263
caudal (VCC) e veia porta (VP) em bezerros hígidos das raças Nelore (G1), Curraleiro (G2) e 264
Pantaneiro (G3), de acordo com o espaço intercostal (EIC) 265
Espaço Intercostal (EIC) Valor de p
Vaso Grupo 12° 11° 10° 9° 8° (entre EIC)
VCC
G1 22 (91,7)a A 24 (100)a A 24 (100)a A 14 (58,3)a B 0 (0,0)b C <0,0001
G2 18 (85,7)a A 21 (100)a A 21 (100)a A 18 (85,7)a A 5 (19,0)a B <0,0001
G3 17 (94,4)a A 18 (100)a A 18 (100)a A 13 (72,2)a A 1 (5,6)b B <0,0001
Valor de p 0,7569 1,0000 1,0000 0,1195 0,004
(entre raças)
VP
G1 1 (4,2)a C 22 (91,7)a AB 24 (100)a A 18 (75,0)a B 7 (29,2)a C <0,0001
G2 2 (9,5)a C 20 (95,2)a A 21 (100)a A 18 (85,7)a AB 13 (61,9)a B <0,0001
G3 0 (0,0)a D 11 (61,1)b BC 18 (100)a A 16 (88,9)a AB 5 (27,8)a CD <0,0001
Valor de p 0,6256 0,0121 1,0000 0,5389 0,0569
(entre raças)
Letras minúsculas diferentes na mesma coluna indicam diferenças entre as raças e letras 266
maiúsculas diferentes na mesma linha indicam diferenças entre os espaços intercostais para o 267
Teste de Qui-Quadrado (p<0,05). 268
269
Devido à baixa frequência de visualização da VCC e VP (<20%), no 8° e no 12° 270
EIC, respectivamente, os valores de profundidade e largura destes vasos nestes EICs não foram 271
descritos (ND, Tabela 3 e Tabela 4). Os animais do G1 (Nelore) apresentaram valores de PVC 272
maiores no 12° EIC (p<0,01) e menores nos 10° (p= 0,0048) e 9° EICs (p= 0,0165) em relação 273
42
às demais raças (Tabela 3). Quando comparados os EICs, os menores valores de PVC foram 274
obtidos no 12° EIC e aumentaram progressivamente até o 9° EIC, independente da raça. As 275
medidas da variável LVC apresentaram menores valores na raça Curraleiro, G2 (12° EIC, 276
p<0,001) e Pantaneiro, G3 (9° EIC, p<0,0001). Entre os EICs, os resultados de LVC foram 277
semelhantes dentro do G1 e no G3. 278
Com relação à PVP, verificou-se diferença entre as raças ao nível do 11° e do 10° 279
EIC, demonstrando um parênquima menos espesso sobre o vaso nos animais do G2 (p<0,05). 280
Comparando-se os EICs, maiores valores de PVP foram verificados no 11° EIC (p<0,001) e 281
reduziram até o 8° EIC (Tabela 4). A LVP diferiu entre G1 e G2 no 11° (p=0,0084) e 9° EIC 282
(p=0,0385), com maiores valores verificados no G1. Em todos os grupos a LVP tornou-se 283
menor à medida em que o exame avançou cranialmente com diferenças observadas entre todos 284
os EICs (p< 0,001). 285
43
Tabela 3 – Média ± desvio padrão (valores mínimo e máximo) das mensurações ultrassonográficas (cm) de profundidade de veia cava caudal 286
(PVC) e largura de veia cava caudal (LVC), em bezerros hígidos das raças Nelore (G1), Curraleiro (G2) e Pantaneiro (G3) nos diferentes espaços 287
intercostais 288
Espaço Intercostal (EIC) p
Variável Grupo 12° 11° 10° 9° 8° (entre EIC)
PVC
G1 8,18 ± 0,90a C 8,45 ± 0,68a C 8,90 ± 0,42b B 9,35 ± 0,66b A NV
<0,001 (6,80 – 9,97) (7,18 – 9,60) (8,25 – 9,74) (8,46 – 10,61) NV
G2 7,79 ± 0,67ab D 8,84 ± 0,71a C 9,46 ± 0,65a B 10,04 ± 0,65a A ND
<0,001 (6,37 – 9,09) (7,67 – 9,99) (8,54 – 10,88) (9,02 – 11,52) ND
G3 7,43 ± 1,04b D 8,81 ± 1,09a C 9,70 ± 0,68a B 10,54 ± 0,71a A ND
<0,001 (5,74 – 9,15) (6,99 – 11,26) (8,62 – 10,69) (9,08 – 11,95) ND
P <0,001 0,0659 <0,001 0,0165 -
(entre raças)
LVC
G1 2,25 ± 0,27a A 2,24 ± 0,27a A 2,20 ± 0,27a A 2,21 ± 0,37ab A NV
0,5641 (1,50 – 2,69) (1,88 – 2,87) (1,70 – 2,59) (1,64 – 2,96) NV
G2 2,02 ± 0,20b C 2,10 ± 0,26a BC 2,17 ± 0,34a ABC 2,30 ± 0,18a A ND
<0,001 (1,78 – 2,37) (1,62 – 2,73) (1,55 – 2,84) (1,92 – 2,58) ND
G3 2,26 ± 0,36a A 2,17 ± 0,18a A 2,07 ± 0,29a A 2,04 ± 0,33b A ND 0,088
(1,71 – 3,01) (1,89 – 2,38) (1,39 – 2,50) (1,37 – 2,78) ND
P
<0,001 0,0959 0,1204 <0,0001 -
(entre raças) NV= não visualizada; ND= não descrito. Letras minúsculas diferentes na mesma coluna indicam diferenças entre as raças (p<0,05) e letras maiúsculas diferentes 289
na mesma linha indicam diferenças entre os espaços intercostais (p<0,05) pelo Teste de Kruskal-Wallis. 290
291
44
Tabela 4 – Média ± desvio padrão (valores mínimo e máximo) das mensurações ultrassonográficas (cm) de profundidade de veia porta (PVP) e 292
largura de veia porta (LVP), em bezerros hígidos das raças Nelore (G1), Curraleiro (G2) e Pantaneiro (G3) nos diferentes espaços intercostais 293
Espaço Intercostal (EIC) p
Variável Grupo 12° 11° 10° 9° 8° (entre EIC)
PVP
G1 ND 5,69 ± 0,59a A 5,26 ± 0,49a B 4,60 ± 0,38a C 4,23 ± 0,56a D
<0,001 ND (4,70 – 7,08) (4,07 – 6,65) (3,90 – 5,22) (3,35 – 4,93)
G2 ND 5,08 ± 0,38b A 4,97 ± 0,38b A 4,57 ± 0,54a B 4,45 ± 0,32a B
<0,001 ND (4,35 – 6,10) (4,11 – 5,74) (3,88 – 5,89) (4,02 – 5,15)
G3 NV 5,39 ± 0,55ab A 5,48 ± 0,58a A 4,73 ± 0,58a AB 3,84 ± 0,80a B
<0,001 NV (4,43 – 6,52) (3,48 – 6,52) (3,80 – 5,74) (2,84 – 5,00)
p - <0,001 0,0011 0,3529 0,183
(entre raças)
LVP
G1 ND 1,54 ± 0,20a A 1,29 ± 0,20a B 1,06 ± 0,20a C 0,75 ± 0,13a D
<0,001 ND (1,26 – 2,03) (0,93 – 1,70) (0,72 – 1,49) (0,55 – 0,89)
G2 ND 1,38 ± 0,18b A 1,20 ± 0,17a B 0,90 ± 0,20b C 0,64 ± 0,12a D
<0,001 ND (1,16 – 1,81) (0,85 – 1,50) (0,66 – 1,28) (0,50 – 0,83)
G3 NV 1,47 ± 0,16ab A 1,35 ± 0,17a B 1,02 ± 0,27ab C 0,82 ± 0,15a D
<0,001 NV (1,14 – 1,76) (1,16 – 1,76) (0,65 – 1,55) (0,70 – 1,08)
p
- 0,0084 0,0659 0,0385 0,3134
(entre raças)
NV= não visualizada; ND= não descrito. Letras minúsculas diferentes na mesma coluna indicam diferenças entre as raças (p<0,05) e letras maiúsculas diferentes 294
na mesma linha indicam diferenças entre os espaços intercostais (p<0,05) pelo Teste de Tukey (LVP e PVP). 295
45
Vesícula Biliar 296
A VB foi observada como estrutura sacular circular ou oval, por vezes 297
ultrapassando o limite ventral da borda hepática e o conteúdo sempre hipoecoico. A localização 298
da VB variou entre o 12° e o 9° EIC em G1, 12° ao 10° em G2 e nos 11° e 10° EIC em G3 299
(Tabela 5). A estrutura foi identificada com maior frequência no 11° EIC em G2 e no 10° em 300
G1 e G3 (p<0,0001). 301
302
Tabela 5 - Número absoluto e frequência (%) de observações ultrassonográficas da vesícula 303
biliar (VB) em bezerros hígidos das raças Nelore (G1), Curraleiro (G2) e Pantaneiro (G3) de 304
acordo com o espaço intercostal (EIC) 305
Espaço Intercostal (EIC) Valor de p
Grupo 12 11 10 9 (entre EIC)
G1 1 (4,2)a B 14 (58,3)a A 20 (83,3)ab A 4 (16,7)b B <0,0001
G2 2 (9,5)a B 13 (61,9)a A 11 (52,4)b A 0 (0,0)a B <0,0001
G3 0 (0,0)a C 7 (38,9)a B 16 (88,9)a A 0 (0,0)a C <0,0001
Valor de p 0,06256 0,3066 0,0200 0,0330
(entre raças)
Letras minúsculas diferentes na mesma coluna indicam diferenças entre as raças e letras 306
maiúsculas diferentes na mesma linha indicam diferenças entre os espaços intercostais, para o 307
Teste de Qui-Quadrado/Teste Exato de Fisher (p<0,05). 308
309
Devido à baixa frequência de visualização da VB (<20%), no 12° e no 9° EIC, os 310
valores de largura e espessura de parede da vesícula biliar não foram descritos para estes EICs 311
(ND, Tabela). As medidas de LVB variaram entre 1,10 cm a 6,77 cm e a EPVB entre 0,10 cm 312
e 0,31 cm. Não houve diferença (p>0,05) entre EICs e entre os grupos raciais (G1, G2 e G3). 313
314
Tabela 6 – Média ± desvio padrão (valores mínimo e máximo) das mensurações 315
ultrassonográficas (cm) de largura de vesícula biliar (LVB) e de espessura de parede da vesícula 316
46
biliar (EPVB) em bezerros hígidos das raças Nelore (G1), Curraleiro (G2) e Pantaneiro (G3), 317
nos diferentes espaços intercostais 318
Espaço Intercostal (EIC) Valor de p
Variável Grupo 12 11 10 9 (entre EIC)
LVB
G1 ND 3,77 ± 1,03a A 3,46 ± 0,94a A ND
0,0514 ND (2,55 – 6,77) (2,13 – 6,24) ND
G2 ND 2,43 ± 0,89a A 2,47 ± 0,89a A NV
0,3615 ND (1,45 – 4,36) (1,49 – 4,35) NV
G3 NV 2,28 ± 0,85a A 2,96 ± 1,00a A NV
0,0727 NV (1,10 – 3,32) (1,27 – 4,38) NV
Valor de p - 0,1744 0,1516 -
(entre raças)
EPVB
G1 ND 0,17 ± 0,03a A 0,18 ± 0,05a A ND
0,2725 ND (0,13 – 0,25) (0,11 – 0,31) ND
G2 ND 0,14 ± 0,03a A 0,14 ± 0,02a A NV
0,0923 ND (0,10 – 0,19) (0,11 – 0,17) NV
G3 NV 0,19 ± 0,06a A 0,18 ± 0,04a A NV
0,7625 NV (0,13 – 0,31) (0,12 – 0,27) NV
Valor de p - 0,2661 0,7214 -
(entre raças)
NV= não visualizada; ND= não descrito. Letras minúsculas diferentes na mesma coluna 319
indicam diferenças entre as raças (p<0,05) e letras maiúsculas diferentes na mesma linha 320
indicam diferenças entre os espaços intercostais (p<0,05) pelo Teste de Tukey. 321
322
O exame ultrassonográfico permitiu a visualização do fígado e suas estruturas com 323
aspecto ultrassonográfico semelhante em todas as raças. As medidas externas de 324
posicionamento (DMD e DMV) e extensão visualizável (EV) foram similares e demonstraram 325
maior extensão visível do órgão no 11° EIC. A VCC foi mais frequentemente observada no 11° 326
e 10° EIC, embora tenha sido visualizada desde o 12° ao 9° EIC no G1 e ainda no 8° EIC em 327
G2 e G3. A PVC foi menor no 10° e 9° EIC do G1. A VP, por sua vez, apresentou maiores 328
frequências de observações no 10° EIC. As medidas de PVP e LVP foram maiores no G1 desde 329
47
o 11° ao 9° EIC. A VB teve maior frequência de observações no 11° e 10° EIC e não apresentou 330
qualquer diferença entre raças ou EICs em relação a largura (LVB) e espessura de parede 331
(EPVB). 332
333
Discussão 334
No presente estudo ficou demonstrado que em animais das raças Nelore, Curraleiro 335
e Pantaneiro com idade entre oito e dose meses e PCM entre 112 e 174 kg, o fígado pôde ser 336
escaneado do 12° ao 6° EIC. Este resultado condiz com os achados verificados em bezerros da 337
raça Holandesa entre 1 e 104 dias de vida [24] e em animais mestiços Jersey/Sindi entre 4 e 12 338
anos de idade e PCM entre 300 kg a 450 kg [23]. Já em bovinos adultos das raças Pardo-Suíço, 339
Simental e Holandesa, com 2,5 a 11,5 anos de idade e PCM entre 410 e 760Kg, o fígado foi 340
visualizado apenas do 12° ao 8° EIC [22]. Tais achados sugerem que diferenças de peso e 341
conformação corporal exercem influência na determinação dos EICs em que o parênquima 342
hepático é acessível ao exame ultrassonográfico. 343
Nas raças avaliadas, as estruturas vasculares (VCC e VP) foram identificadas desde 344
o 12° ao 8° EIC. Em bezerros, a VCC foi visualizada do 12° até o 9° EIC [24] e em bovinos 345
adultos foi observada apenas entre o 12° e o 10° EIC [21-23]. Este é o primeiro estudo que 346
relata a visualização da VCC no 8° EIC, em contrapartida, há de se ressaltar que a observação 347
da estrutura neste EIC teve baixa frequência de observação (<20%). Em relação à VP, os 348
resultados das pesquisas anteriores mostram que esta estrutura pode ser visualizada desde o 12° 349
ao 8° EIC em animais adultos [22] e ainda no 7° e 6° EIC em bezerros [24]. 350
A VB foi identificada entre os EIC 12° - 9° (Nelores), 12° - 10º (Curraleiro) e 11° 351
- 10º (Pantaneiro) sendo mais frequentemente observada no 11° e 10° EIC. Em bezerros a VB 352
foi mais comumente visualizada no 9° EIC [24]. Trabalhos realizados com bovinos adultos 353
relatam que a visualização da estrutura é possível desde o 11° e o 9° EIC [21,22], entretanto, 354
48
em um estudo a VB foi também visualizada no 12° EIC [23]. Esta variação de localização da 355
VB está descrita na literatura. Pode-se inferir que tal variação esteja relacionada ao grau de 356
preenchimento da VB e dos pré-estômagos, antes e após a alimentação. 357
A ecogenicidade do parênquima hepático, formato, aspecto anecoico do interior dos 358
vasos e características ecogênicas de suas paredes, bem como as características sonográficas da 359
VB observadas nas raças Nelore, Curraleiro e Pantaneiro foram similares ao descrito em 360
bovinos de diferentes raças, idades e pesos corporais [21-24]. 361
A VCC apresentou, na maioria dos EICs, formato triangular, similar ao descrito na 362
literatura para bovinos adultos hígidos [21-23]. Contudo, foi verificada mudança deste aspecto 363
para uma aparência semicircular no 9° e 8° EIC nas três raças desse estudo. Braun e Kruger 364
[24] citam que em bezerros (da raça Holandesa, entre 1 e 104 dias de idade) o formato 365
levemente arredondado ou oval é considerado normal, estando possivelmente relacionado à 366
reduzida pressão exercida por outros órgãos abdominais sobre o vaso contra o sulco da VCC 367
nas fases iniciais do desenvolvimento. Entretanto, em bovinos adultos tal aparência indica 368
congestão da VCC [1,12,13]. 369
Ao serem identificadas as margens dorsal e ventral do fígado os valores observados 370
para DMD e DMV, nas raças Nelore, Curraleiro e Pantaneiro, aumentaram em sentido cranial, 371
correspondendo ao relatado na literatura [21-24]. A extensão visualizável do parênquima 372
hepático (EV) foi maior no 11° EIC em bovinos Pantaneiro, Nelore e Curraleiro 373
correspondendo aos achados descritos para bovinos adultos [22,23]. Em bezerros até os 104 374
dias de idade [24], o figado apresentou maior EV desde o 11° ao 8° EIC, diminuindo em sentido 375
caudal e cranial. A maior extensão hepática em bezerros pode estar associada ao papel 376
hematopoiético exercido pelo órgão nas primeiras semanas de vida determinando um fígado 377
proporcionalmente maior quando comparado aos adultos [27]. 378
49
No que se refere ao comportamento das medidas de profundidade (PVC e PVP) e 379
largura (LVC e LVP) das estruturas vasculares, para a veia porta as medidas de LVP e PVP 380
foram maiores no 11° e reduziram progressivamente nos EICs mais craniais, como descrito na 381
literatura [21,22]. As medidas de PVC nas três raças avaliadas foram menores no 12° EIC e se 382
tornaram progressivamente maiores até o 9° EIC, o que difere das descrições já realizadas em 383
bovinos que relatam profundidades similares entre EIC [21,22]. As medidas de LVC foram 384
semelhantes entre EICs. Observou-se durante a execução do exame interferências no momento 385
de obtenção das imagens relacionados à inspiração ou expiração do animal, assim como aos 386
movimentos das estruturas adjacentes (alças interinais, rúmen e omaso). 387
A largura e a espessura média da parede da VB observadas neste estudo foram 388
semelhantes entre raças e entre EICs. A LVB esteve entre 1,10 e 6,77 cm. Sabe-se que, 389
dependendo do seu grau de preenchimento, a extensão da VB pode apresentar grandes variações 390
[22-24,27]. Em bezerros, a LVB variou entre 0,9 e 1,8 cm [24] e em bovinos adultos de 0,8 até 391
7,7 cm [22]. 392
A EPVB esteve entre 0,10 a 0,31 cm. Não há referências na literatura para valores 393
de EPVB em bovinos de outras raças, idades e pesos corporais. No entanto, a avaliação desta 394
variável pode ser útil no diagnóstico de alterações inflamatórias da VB ou alterações 395
edematosas não inflamatórias como as verificadas em animais com insuficiência cardíaca 396
direita, trombose de veia cava caudal e hipoproteinemia [28]. 397
Foi observada boa associação entre os resultados de nosso estudo e aqueles 398
descritos previamente para bovinos. Contudo, houveram também diferenças, principalmente 399
relacionadas ao EIC de observação das estruturas, tamanho e profundidade dos vasos (VCC e 400
VP). O parênquima e as estruturas hepáticas foram melhor visualizados nos 11° e 10° EICs, 401
onde houve maior extensão visualizável do órgão e menor interferência da sobreposição da 402
silhueta pulmonar e de movimentos de TGI. Entretanto, a varredura e a realização de 403
50
mensurações em todos os EICs são ideais para a exclusão de enfermidades focais ou difusas do 404
fígado. 405
406
Conclusão 407
Os resultados deste estudo fornecem os parâmetros de referência para o exame 408
ultrassonográfico do fígado, VCC, VP e VB em bovinos das raças Nelore, Curraleiro Pé-duro 409
e Pantaneiro entre oito e doze meses de idade e peso corporal entre 112 e 175 kg. A 410
determinação destes parâmetros serve como base para o desenvolvimento de critérios 411
comparativos em modelos experimentais de enfermidades que afetam o fígado. 412
413
Abreviaturas 414
PCM: Peso corporal médio; EIC: Espaço intercostal; VCC: Veia cava caudal; VP: Veia porta; 415
VB: Vesícula biliar; DMD: Distância de margem dorsal; DMV: Distância de margem ventral; 416
EV: Extensão visualizável do fígado; LVC: Largura de Veia cava; PVC: Profundidade de 417
Veia cava; LVP: Largura de Veia porta; PVP: Profundidade de Veia porta; LVB: Largura de 418
vesícula biliar; EPVB: Espessura de parede da vesícula biliar. 419
420
Declarações 421
Ethics approval and consent to participate: 422
Este estudo foi submetido sob o número 008/17, avaliado e aprovado pela Comissão 423
de Ética no Uso de Animais (CEUA) da Universidade Federal de Goiás (UFG), sob o número 424
008/17. 425
426
Consentimento para publicação: 427
Não aplicável. 428
51
429
Disponibilidade de dados e material: 430
Todos os dados usados e/ou analisados durante o presente estudo estão contidos no manuscrito 431
e podem ser compartilhados mediante solicitação. 432
433
Conflito de interesses: 434
Os autores declaram não haver conflito de interesses. 435
436
Financiamento: 437
Este trabalho foi apoiado financeiramente pelo Conselho Nacional de Desenvolvimento 438
Científico e Tecnológico CNPq, processo N° 407774/2013-0. 439
440
Contribuição dos autores: 441
VHL, NCB e PHJC planejaram, coordenaram e executaram o estudo e redigiram o manuscrito. 442
NAAS e MKFR auxiliaram na execução do experimento; FCS analisou e auxiliou na 443
interpretação estatística. Todos os autores leram e aprovaram o manuscrito final. 444
445
Agradecimentos: 446
Não aplicável. 447
448
449
450
451
452
REFERÊNCIAS 453
52
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26. Arnhold, E. Package in the R environment for analysis of variance and complementary 509
analyses. Braz. J. Vet. Res. Anim. Sci. 2013;50:488–492. 510
27. König HE, Liebich HG. Anatomia dos animais domésticos. 4.ed. Porto Alegre: ArtMed, 511
2011. 512
28. Braun U: Ultrasonography of the liver in cattle. Vet Clin North Am Food Anim Pract 2009, 513
25:591-609. 514
55
CAPÍTULO 3 – CONSIDERAÇÕES FINAIS
O exame ultrassonográfico do fígado de bovinos é uma ferramenta prática e de
simples execução que permite, de forma segura e não invasiva, a obtenção de informações sobre
arquitetura do parênquima hepático, sua vasculatura e sistema biliar. Tais informações são
especialmente úteis no diagnóstico de enfermidades hepáticas locais ou difusas, entretanto,
existem apenas quatro estudos que relatam as características ultrassonográficas normais em
bovinos e todos eles utilizaram raças de origem europeia e aptidão leiteira.
Os resultados do presente estudo apresentam as características ecogênicas e
morfométricas normais do sistema hepatobiliar de bovinos em três raças de exploração
comercial no Brasil. Os achados ultrassonográficos verificados neste estudo mostraram, de
forma geral, boa correspondência com as informações descritas para bovinos de outras raças,
idades e peso corporal, entretanto, algumas diferenças também foram observadas,
principalmente relacionadas ao EIC de observação das estruturas, tamanho e profundidade dos
vasos (VCC e VP).
Sabendo-se que a ultrassonografia é um dos exames complementares mais
eficientes na detecção de enfermidades hepáticas, espera-se que, a partir deste estudo,
aumentem as informações e publicações utilizando o exame ultrassonográfico como critério de
identificação e monitoramento de doenças que afetam o fígado de bovinos no Brasil.
56
Anexo A - Normas para submissão de artigos científicos no periódico BMC Veterinary
Research
Submission Guidelines
Research article Criteria
Research articles should report on original primary research, but may report on systematic
reviews of published research provided they adhere to the appropriate reporting guidelines
which are detailed in our editorial policies. Please note that non-commissioned pooled analyses
of selected published research will not be considered.
BMC Veterinary Research strongly encourages that all datasets on which the conclusions of the
paper rely should be available to readers. We encourage authors to ensure that their datasets are
either deposited in publicly available repositories (where available and appropriate) or
presented in the main manuscript or additional supporting files whenever possible. Please see
Springer Nature’s information on recommended repositories. Where a widely established
research community expectation for data archiving in public repositories exists, submission to
a community-endorsed, public repository is mandatory. A list of data where deposition is
required, with the appropriate repositories, can be found on the Editorial Policies Page.
Authors who need help depositing and curating data may wish to consider uploading their data
to Springer Nature’s Data Support Services or contacting our Research Data Support Helpdesk.
Springer Nature’s Data Support Services provide data deposition and curation to help authors
follow good practice in sharing and archiving of research data. The services provide secure and
private submission of data files, which are curated and managed by the Springer Nature
Research Data team for public release, in agreement with the submitting author. These services
are provided in partnership with figshare. Checks are carried out as part of a submission
screening process to ensure that researchers who should use a specific community-endorsed
repository are advised of the best option for sharing and archiving their data. Use of the Data
Support Services is optional and does not imply or guarantee that a manuscript will be accepted.
Preparing your manuscript
The information below details the section headings that you should include in your manuscript
and what information should be within each section.
Please note that your manuscript must include a 'Declarations' section including all of the
subheadings (please see below for more information).
Title page
The title page should:
• present a title that includes, if appropriate, the study design
• list the full names, institutional addresses and email addresses for all authors
o if a collaboration group should be listed as an author, please list the Group name
as an author. If you would like the names of the individual members of the Group
to be searchable through their individual PubMed records, please include this information in the “Acknowledgements” section in accordance with the
instructions below
• indicate the corresponding author
Abstract
The Abstract should not exceed 350 words. Please minimize the use of abbreviations and do
not cite references in the abstract. The abstract must include the following separate sections:
• Background: the context and purpose of the study
57
• Results: the main findings
• Conclusions: a brief summary and potential implications
Keywords
Three to ten keywords representing the main content of the article.
Background
The Background section should explain the background to the study, its aims, a summary of the
existing literature and why this study was necessary.
Results
This should include the findings of the study including, if appropriate, results of statistical
analysis which must be included either in the text or as tables and figures.
Discussion
For research articles this section should discuss the implications of the findings in context of
existing research and highlight limitations of the study. For study protocols and methodology
manuscripts this section should include a discussion of any practical or operational issues
involved in performing the study and any issues not covered in other sections.
Conclusions
This should state clearly the main conclusions and provide an explanation of the importance
and relevance of the study to the field.
Methods
The methods section should include:
• the aim, design and setting of the study
• the characteristics of participants or description of materials
• a clear description of all processes, interventions and comparisons. Generic names
should generally be used. When proprietary brands are used in research, include the
brand names in parentheses
• the type of statistical analysis used, including a power calculation if appropriate
List of abbreviations
If abbreviations are used in the text they should be defined in the text at first use, and a list of
abbreviations can be provided.
Declarations
All manuscripts must contain the following sections under the heading 'Declarations':
• Ethics approval and consent to participate
• Consent for publication
• Availability of data and material
• Competing interests
• Funding
• Authors' contributions
• Acknowledgements
• Authors' information (optional)
Please see below for details on the information to be included in these sections.
If any of the sections are not relevant to your manuscript, please include the heading and write
'Not applicable' for that section.
Ethics approval and consent to participate
Manuscripts reporting studies involving human participants, human data or human tissue must:
• include a statement on ethics approval and consent (even where the need for approval
was waived)
• include the name of the ethics committee that approved the study and the committee’s
reference number if appropriate
Studies involving animals must include a statement on ethics approval.
See our editorial policies for more information.
58
If your manuscript does not report on or involve the use of any animal or human data or tissue,
please state “Not applicable” in this section.
Consent for publication
If your manuscript contains any individual person’s data in any form (including any individual
details, images or videos), consent for publication must be obtained from that person, or in the
case of children, their parent or legal guardian. All presentations of case reports must have
consent for publication.
You can use your institutional consent form or our consent form if you prefer. You should not
send the form to us on submission, but we may request to see a copy at any stage (including
after publication).
See our editorial policies for more information on consent for publication.
If your manuscript does not contain data from any individual person, please state “Not
applicable” in this section.
Availability of data and materials
All manuscripts must include an ‘Availability of data and materials’ statement. Data availability
statements should include information on where data supporting the results reported in the
article can be found including, where applicable, hyperlinks to publicly archived datasets
analysed or generated during the study. By data we mean the minimal dataset that would be
necessary to interpret, replicate and build upon the findings reported in the article. We recognise
it is not always possible to share research data publicly, for instance when individual privacy
could be compromised, and in such instances data availability should still be stated in the
manuscript along with any conditions for access.
Data availability statements can take one of the following forms (or a combination of more than
one if required for multiple datasets):
• The datasets generated and/or analysed during the current study are available in the
[NAME] repository, [PERSISTENT WEB LINK TO DATASETS]
• The datasets used and/or analysed during the current study are available from the
corresponding author on reasonable request.
• All data generated or analysed during this study are included in this published article
[and its supplementary information files].
• The datasets generated and/or analysed during the current study are not publicly
available due [REASON WHY DATA ARE NOT PUBLIC] but are available from the
corresponding author on reasonable request.
• Data sharing is not applicable to this article as no datasets were generated or analysed
during the current study.
• The data that support the findings of this study are available from [third party name] but
restrictions apply to the availability of these data, which were used under license for the
current study, and so are not publicly available. Data are however available from the
authors upon reasonable request and with permission of [third party name].
• Not applicable. If your manuscript does not contain any data, please state 'Not
applicable' in this section.
More examples of template data availability statements, which include examples of openly
available and restricted access datasets, are available here.
BioMed Central also requires that authors cite any publicly available data on which the
conclusions of the paper rely in the manuscript. Data citations should include a persistent
identifier (such as a DOI) and should ideally be included in the reference list. Citations of
datasets, when they appear in the reference list, should include the minimum information
recommended by DataCite and follow journal style. Dataset identifiers including DOIs should
be expressed as full URLs. For example:
59
Hao Z, AghaKouchak A, Nakhjiri N, Farahmand A. Global integrated drought monitoring and
prediction system (GIDMaPS) data sets. figshare.
2014. http://dx.doi.org/10.6084/m9.figshare.853801
With the corresponding text in the Availability of data and materials statement:
The datasets generated during and/or analysed during the current study are available in the
[NAME] repository, [PERSISTENT WEB LINK TO DATASETS].[Reference number]
Competing interests
All financial and non-financial competing interests must be declared in this section.
See our editorial policies for a full explanation of competing interests. If you are unsure whether
you or any of your co-authors have a competing interest please contact the editorial office.
Please use the authors initials to refer to each authors' competing interests in this section.
If you do not have any competing interests, please state "The authors declare that they have no
competing interests" in this section.
Funding
All sources of funding for the research reported should be declared. The role of the funding
body in the design of the study and collection, analysis, and interpretation of data and in writing
the manuscript should be declared.
Authors' contributions
The individual contributions of authors to the manuscript should be specified in this section.
Guidance and criteria for authorship can be found in our editorial policies.
Please use initials to refer to each author's contribution in this section, for example: "FC
analyzed and interpreted the patient data regarding the hematological disease and the transplant.
RH performed the histological examination of the kidney, and was a major contributor in
writing the manuscript. All authors read and approved the final manuscript."
Acknowledgements
Please acknowledge anyone who contributed towards the article who does not meet the criteria
for authorship including anyone who provided professional writing services or materials.
Authors should obtain permission to acknowledge from all those mentioned in the
Acknowledgements section.
See our editorial policies for a full explanation of acknowledgements and authorship criteria.
If you do not have anyone to acknowledge, please write "Not applicable" in this section.
Group authorship (for manuscripts involving a collaboration group): if you would like the
names of the individual members of a collaboration Group to be searchable through their
individual PubMed records, please ensure that the title of the collaboration Group is included
on the title page and in the submission system and also include collaborating author names as
the last paragraph of the “Acknowledgements” section. Please add authors in the format First
Name, Middle initial(s) (optional), Last Name. You can add institution or country information
for each author if you wish, but this should be consistent across all authors.
Please note that individual names may not be present in the PubMed record at the time a
published article is initially included in PubMed as it takes PubMed additional time to code this
information.
Authors' information
This section is optional.
You may choose to use this section to include any relevant information about the author(s) that
may aid the reader's interpretation of the article, and understand the standpoint of the author(s).
This may include details about the authors' qualifications, current positions they hold at
institutions or societies, or any other relevant background information. Please refer to authors
using their initials. Note this section should not be used to describe any competing interests.
60
Endnotes
Endnotes should be designated within the text using a superscript lowercase letter and all notes
(along with their corresponding letter) should be included in the Endnotes section. Please format
this section in a paragraph rather than a list.
References
Examples of the Vancouver reference style are shown below.
See our editorial policies for author guidance on good citation practice
Web links and URLs: All web links and URLs, including links to the authors' own websites,
should be given a reference number and included in the reference list rather than within the text
of the manuscript. They should be provided in full, including both the title of the site and the
URL, as well as the date the site was accessed, in the following format: The Mouse Tumor
Biology Database. http://tumor.informatics.jax.org/mtbwi/index.do. Accessed 20 May 2013. If
an author or group of authors can clearly be associated with a web link, such as for weblogs,
then they should be included in the reference.
Example reference style:
Article within a journal
Smith JJ. The world of science. Am J Sci. 1999;36:234-5.
Article within a journal (no page numbers)
Rohrmann S, Overvad K, Bueno-de-Mesquita HB, Jakobsen MU, Egeberg R, Tjønneland A, et
al. Meat consumption and mortality - results from the European Prospective Investigation into
Cancer and Nutrition. BMC Medicine. 2013;11:63.
Article within a journal by DOI
Slifka MK, Whitton JL. Clinical implications of dysregulated cytokine production. Dig J Mol
Med. 2000; doi:10.1007/s801090000086.
Article within a journal supplement
Frumin AM, Nussbaum J, Esposito M. Functional asplenia: demonstration of splenic activity
by bone marrow scan. Blood 1979;59 Suppl 1:26-32.
Book chapter, or an article within a book
Wyllie AH, Kerr JFR, Currie AR. Cell death: the significance of apoptosis. In: Bourne GH,
Danielli JF, Jeon KW, editors. International review of cytology. London: Academic; 1980. p.
251-306.
OnlineFirst chapter in a series (without a volume designation but with a DOI)
Saito Y, Hyuga H. Rate equation approaches to amplification of enantiomeric excess and chiral
symmetry breaking. Top Curr Chem. 2007. doi:10.1007/128_2006_108.
Complete book, authored
Blenkinsopp A, Paxton P. Symptoms in the pharmacy: a guide to the management of common
illness. 3rd ed. Oxford: Blackwell Science; 1998.
Online document
Doe J. Title of subordinate document. In: The dictionary of substances and their effects. Royal
Society of Chemistry. 1999. http://www.rsc.org/dose/title of subordinate document. Accessed
15 Jan 1999.
Online database
Healthwise Knowledgebase. US Pharmacopeia, Rockville. 1998. http://www.healthwise.org.
Accessed 21 Sept 1998.
Supplementary material/private homepage
Doe J. Title of supplementary material. 2000. http://www.privatehomepage.com. Accessed 22
Feb 2000.
University site
61
Doe, J: Title of preprint. http://www.uni-heidelberg.de/mydata.html (1999). Accessed 25 Dec
1999.
FTP site
Doe, J: Trivial HTTP, RFC2169. ftp://ftp.isi.edu/in-notes/rfc2169.txt (1999). Accessed 12 Nov
1999.
Organization site
ISSN International Centre: The ISSN register. http://www.issn.org (2006). Accessed 20 Feb
2007.
Dataset with persistent identifier
Zheng L-Y, Guo X-S, He B, Sun L-J, Peng Y, Dong S-S, et al. Genome data from sweet and
grain sorghum (Sorghum bicolor). GigaScience Database.
2011. http://dx.doi.org/10.5524/100012.
Figures, tables and additional files
See General formatting guidelines for information on how to format figures, tables and
additional files.
Submit your manuscript in Editorial Manager
Preparing main manuscript text
Quick points:
• Use double line spacing
• Include line and page numbering
• Use SI units: Please ensure that all special characters used are embedded in the text,
otherwise they will be lost during conversion to PDF
• Do not use page breaks in your manuscript
File formats
The following word processor file formats are acceptable for the main manuscript document:
• Microsoft word (DOC, DOCX)
• Rich text format (RTF)
• TeX/LaTeX (use BioMed Central's TeX template)
Please note: editable files are required for processing in production. If your manuscript
contains any non-editable files (such as PDFs) you will be required to re-submit an editable file
when you submit your revised manuscript, or after editorial acceptance in case no revision is
necessary.
Additional information for TeX/LaTeX users
Please use BioMed Central's TeX template and BibTeX stylefile if you use TeX format. Submit
your references using either a bib or bbl file. When submitting TeX submissions, please submit
both your TeX file and your bib/bbl file as manuscript files. Please also convert your TeX file
into a PDF (please do not use a DIV file) and submit this PDF as a supplementary file with the
name 'Reference PDF'. This PDF will be used by our production team as a reference point to
check the layout of the article as the author intended.
The Editorial Manager system checks for any errors in the Tex files. If an error is present then
the system PDF will display LaTex code and highlight and explain the error in a section
beginning with an exclamation mark (!).
All relevant editable source files must be uploaded during the submission process. Failing to
submit these source files will cause unnecessary delays in the production process.
TeX templates
BioMedCentral_article (ZIP format) - preferred template
Springer article svjour3 (ZIP format)
birkjour (Birkhäuser, ZIP format)
62
article (part of the standard TeX distribution)
amsart (part of the standard TeX distribution)
Style and language
For editors and reviewers to accurately assess the work presented in your manuscript you need
to ensure the English language is of sufficient quality to be understood. If you need help with
writing in English you should consider:
• Visiting the English language tutorial which covers the common mistakes when writing
in English.
• Asking a colleague who is a native English speaker to review your manuscript for
clarity.
• Using a professional language editing service where editors will improve the English to
ensure that your meaning is clear and identify problems that require your review. Two
such services are provided by our affiliates Nature Research Editing
Service and American Journal Experts. BMC authors are entitled to a 10% discount on
their first submission to either of these services. To claim 10% off English editing from
Nature Research Editing Service, click here. To claim 10% off American Journal
Experts, click here.
Please note that the use of a language editing service is not a requirement for publication in the
journal and does not imply or guarantee that the article will be selected for peer review or
accepted.
Data and materials
For all journals, BioMed Central strongly encourages all datasets on which the conclusions of
the manuscript rely to be either deposited in publicly available repositories (where available
and appropriate) or presented in the main paper or additional supporting files, in machine-
readable format (such as spread sheets rather than PDFs) whenever possible. Please see the list
of recommended repositories in our editorial policies.
For some journals, deposition of the data on which the conclusions of the manuscript rely is an
absolute requirement. Please check the Instructions for Authors for the relevant journal and
article type for journal specific policies.
For all manuscripts, information about data availability should be detailed in an ‘Availability
of data and materials’ section. For more information on the content of this section, please see
the Declarations section of the relevant journal’s Instruction for Authors. For more information
on BioMed Centrals policies on data availability, please see our [editorial policies].
Formatting the 'Availability of data and materials' section of your manuscript
The following format for the 'Availability of data and materials section of your manuscript
should be used:
"The dataset(s) supporting the conclusions of this article is(are) available in the [repository
name] repository, [unique persistent identifier and hyperlink to dataset(s) in http:// format]."
The following format is required when data are included as additional files:
"The dataset(s) supporting the conclusions of this article is(are) included within the article (and
its additional file(s))."
BioMed Central endorses the Force 11 Data Citation Principles and requires that all publicly
available datasets be fully referenced in the reference list with an accession number or unique
identifier such as a DOI.
For databases, this section should state the web/ftp address at which the database is available
and any restrictions to its use by non-academics.
For software, this section should include:
• Project name: e.g. My bioinformatics project
63
• Project home page: e.g. http://sourceforge.net/projects/mged
• Archived version: DOI or unique identifier of archived software or code in repository
(e.g. enodo)
• Operating system(s): e.g. Platform independent
• Programming language: e.g. Java
• Other requirements: e.g. Java 1.3.1 or higher, Tomcat 4.0 or higher
• License: e.g. GNU GPL, FreeBSD etc.
• Any restrictions to use by non-academics: e.g. licence needed
Information on available repositories for other types of scientific data, including clinical data,
can be found in our editorial policies.
References
See our editorial policies for author guidance on good citation practice.
Please check the submission guidelines for the relevant journal and article type.
What should be cited?
Only articles, clinical trial registration records and abstracts that have been published or are in
press, or are available through public e-print/preprint servers, may be cited.
Unpublished abstracts, unpublished data and personal communications should not be included
in the reference list, but may be included in the text and referred to as "unpublished
observations" or "personal communications" giving the names of the involved researchers.
Obtaining permission to quote personal communications and unpublished data from the cited
colleagues is the responsibility of the author. Footnotes are not allowed, but endnotes are
permitted. Journal abbreviations follow Index Medicus/MEDLINE.
Any in press articles cited within the references and necessary for the reviewers' assessment of
the manuscript should be made available if requested by the editorial office.
How to format your references
Please check the Instructions for Authors for the relevant journal and article type for examples
of the relevant reference style.
Web links and URLs: All web links and URLs, including links to the authors' own websites,
should be given a reference number and included in the reference list rather than within the text
of the manuscript. They should be provided in full, including both the title of the site and the
URL, as well as the date the site was accessed, in the following format: The Mouse Tumor
Biology Database. http://tumor.informatics.jax.org/mtbwi/index.do. Accessed 20 May 2013. If
an author or group of authors can clearly be associated with a web link, such as for weblogs,
then they should be included in the reference.
Authors may wish to make use of reference management software to ensure that reference lists
are correctly formatted.
Preparing figures
When preparing figures, please follow the formatting instructions below.
• Figures should be numbered in the order they are first mentioned in the text, and
uploaded in this order. Multi-panel figures (those with parts a, b, c, d etc.) should be
submitted as a single composite file that contains all parts of the figure.
• Figures should be uploaded in the correct orientation.
• Figure titles (max 15 words) and legends (max 300 words) should be provided in the
main manuscript, not in the graphic file.
• Figure keys should be incorporated into the graphic, not into the legend of the figure.
• Each figure should be closely cropped to minimize the amount of white space
surrounding the illustration. Cropping figures improves accuracy when placing the
figure in combination with other elements when the accepted manuscript is prepared for
publication on our site. For more information on individual figure file formats, see our
detailed instructions.
64
• Individual figure files should not exceed 10 MB. If a suitable format is chosen, this file
size is adequate for extremely high quality figures.
• Please note that it is the responsibility of the author(s) to obtain permission from
the copyright holder to reproduce figures (or tables) that have previously been
published elsewhere. In order for all figures to be open access, authors must have
permission from the rights holder if they wish to include images that have been
published elsewhere in non open access journals. Permission should be indicated in the
figure legend, and the original source included in the reference list.
Figure file types
We accept the following file formats for figures:
• EPS (suitable for diagrams and/or images)
• PDF (suitable for diagrams and/or images)
• Microsoft Word (suitable for diagrams and/or images, figures must be a single page)
• PowerPoint (suitable for diagrams and/or images, figures must be a single page)
• TIFF (suitable for images)
• JPEG (suitable for photographic images, less suitable for graphical images)
• PNG (suitable for images)
• BMP (suitable for images)
• CDX (ChemDraw - suitable for molecular structures)
For information and suggestions of suitable file formats for specific figure types, please see
our author academy.
Figure size and resolution
Figures are resized during publication of the final full text and PDF versions to conform to the
BioMed Central standard dimensions, which are detailed below.
Figures on the web:
• width of 600 pixels (standard), 1200 pixels (high resolution).
Figures in the final PDF version:
• width of 85 mm for half page width figure
• width of 170 mm for full page width figure
• maximum height of 225 mm for figure and legend
• image resolution of approximately 300 dpi (dots per inch) at the final size
Figures should be designed such that all information, including text, is legible at these
dimensions. All lines should be wider than 0.25 pt when constrained to standard figure widths.
All fonts must be embedded.
Figure file compression
• Vector figures should if possible be submitted as PDF files, which are usually more
compact than EPS files.
• TIFF files should be saved with LZW compression, which is lossless (decreases file size
without decreasing quality) in order to minimize upload time.
• JPEG files should be saved at maximum quality.
• Conversion of images between file types (especially lossy formats such as JPEG) should
be kept to a minimum to avoid degradation of quality.
If you have any questions or are experiencing a problem with figures, please contact the
customer service team at [email protected].
Preparing tables
When preparing tables, please follow the formatting instructions below.
• Tables should be numbered and cited in the text in sequence using Arabic numerals (i.e.
Table 1, Table 2 etc.).
65
• Tables less than one A4 or Letter page in length can be placed in the appropriate location
within the manuscript.
• Tables larger than one A4 or Letter page in length can be placed at the end of the
document text file. Please cite and indicate where the table should appear at the relevant
location in the text file so that the table can be added in the correct place during
production.
• Larger datasets, or tables too wide for A4 or Letter landscape page can be uploaded as
additional files. Please see [below] for more information.
• Tabular data provided as additional files can be uploaded as an Excel spreadsheet (.xls
) or comma separated values (.csv). Please use the standard file extensions.
• Table titles (max 15 words) should be included above the table, and legends (max 300
words) should be included underneath the table.
• Tables should not be embedded as figures or spreadsheet files, but should be formatted
using ‘Table object’ function in your word processing program.
• Color and shading may not be used. Parts of the table can be highlighted using
superscript, numbering, lettering, symbols or bold text, the meaning of which should be
explained in a table legend.
• Commas should not be used to indicate numerical values.
If you have any questions or are experiencing a problem with tables, please contact the customer
service team at [email protected].
Preparing additional files
As the length and quantity of data is not restricted for many article types, authors can provide
datasets, tables, movies, or other information as additional files.
All Additional files will be published along with the accepted article. Do not include files such
as patient consent forms, certificates of language editing, or revised versions of the main
manuscript document with tracked changes. Such files, if requested, should be sent by email to
the journal’s editorial email address, quoting the manuscript reference number. Please do not
send completed patient consent forms unless requested.
Results that would otherwise be indicated as "data not shown" should be included as additional
files. Since many web links and URLs rapidly become broken, BioMed Central requires that
supporting data are included as additional files, or deposited in a recognized repository. Please
do not link to data on a personal/departmental website. Do not include any individual participant
details. The maximum file size for additional files is 20 MB each, and files will be virus-scanned
on submission. Each additional file should be cited in sequence within the main body of text.
If additional material is provided, please list the following information in a separate section of
the manuscript text:
• File name (e.g. Additional file 1)
• File format including the correct file extension for example .pdf, .xls, .txt, .pptx
(including name and a URL of an appropriate viewer if format is unusual)
• Title of data
• Description of data
Additional files should be named "Additional file 1" and so on and should be referenced
explicitly by file name within the body of the article, e.g. 'An additional movie file shows this
in more detail [see Additional file 1]'.
For further guidance on how to use Additional files or recommendations on how to present
particular types of data or information, please see How to use additional files.
66
Anexo B – Aprovação na Comissão de Ética no Uso de Animais da UFG
67
68
69
