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Universidade de Lisboa

Faculdade de Ciências

Departamento de Biologia Animal

Padrões de distribuição espacial e de variabilidade

morfológica de quítones em zonas entre-marés rochosas e

arenosas

Vanessa Sofia Alegria Mendonça

Dissertação

Mestrado em Ecologia Marinha

2012

Universidade de Lisboa

Faculdade de Ciências

Departamento de Biologia Animal

Padrões de distribuição espacial e de variabilidade

morfológica de quítones em zonas entre-marés rochosas e

arenosas

Vanessa Sofia Alegria Mendonça

Dissertação orientada pelos:

Professor Doutor Henrique Cabral

Doutora Ana Silva

Mestrado em Ecologia Marinha

2012

“Por vezes sentimos que aquilo que fazemos não é senão uma gota de água no mar.

Mas o mar seria menor se lhe faltasse uma gota.”

Madre Teresa de Calcutá

i

Agradecimentos

Gostaria de expressar a minha gratidão a todos aqueles que me ajudaram e que

contribuíram para este trabalho, em especial:

Ao Professor Doutor Henrique Cabral por gentilmente me ter aceite como sua aluna, por

sempre ter contribuído com o que podia para ajudar na realização deste trabalho e pelos

seus comentários e sugestões sempre preciosas.

À Doutora Ana Silva pela sua incondicional orientação, supervisão e apoio. Pela

confiança, carinho, amizade e compreensão. Pela sua preocupação com o meu bem-estar

nos momentos de maior cansaço e pela sua sempre palavra amiga.

À Doutora Catarina Vinagre por toda a confiança, por ter conseguido perceber aquilo

que seria melhor para mim e me ter orientado nesse sentido. Por estar sempre disponível

para ajudar e por todo o seu apoio, supervisão e amizade.

Um muito obrigado às duas, por sempre acreditarem em mim e terem sido muito mais

que orientadoras ao longo deste ano. Obrigado por partilharem a vossa amizade e

companheirismo comigo. Isto não teria sido possível sem tudo o que me ensinaram.

À Professora Doutora Diana Boaventura por me ter acolhido no Laboratório Marítimo

da Guia sobre a sua supervisão, por nunca ter deixado que faltasse nada e estar sempre

disponível para ajudar. Os seus conselhos e sugestões enriqueceram esta tese.

Ao Professor Doutor Luís Narciso, porque antes de eu ter embarcado nesta aventura dos

quítones, me ter ajudado num projecto anterior e ter feito os possíveis para que

resultasse. Deixo também a si aqui umas palavras de agradecimento.

A toda a equipa do Laboratório Marítimo da Guia, em especial, ao Miguel Baptista e à

Vanessa Pires, por me terem mostrado os cantos à casa e terem sempre tentado ajudar

quando precisei.

Às colegas que me ajudaram nas amostragens, Rita Paquete, Joana Roma e Marta Dias.

Poder contar com a vossa ajuda foi sem dúvida uma preciosidade. Porque acompanhar o

trabalho com umas boas risadas é sempre melhor!

Ao Mário Pedro Santos por me ter emprestado a fabulosa máquina fotográfica que

tornou possível mostrar aos outros aquilo que os meus olhos viram ao longo deste ano.

ii

Às pessoas que fizeram a revisão, não científica, desta tese. Acreditem que se o fazem é

porque são de alguma forma importantes para mim. Um muito obrigado por estarem a

ler palavras que não são da vossa área.

A todos os meus amigos, em especial à Ana Sofia Borges e à Patrícia Ferreira, ter-vos

conhecido foi das melhores coisas que este mestrado me trouxe. A vossa amizade,

companheirismo e a nossa partilha em relação a este gosto pela ciência tornou todo este

caminho mais fácil. Seremos sempre as três graças…

A toda a minha família por tudo o que fizeram por mim e tudo o que me ensinaram.

Ao Bruno, por me mostrar que sou uma pessoa mais forte do que julgava. Obrigaste-me

a ser forte e a crescer e acredita fizeste com que a conclusão desta tese tivesse um

significado especial.

Aos meus padrinhos, Maria José Mendonça e Joaquim Mendonça. Obrigado pelo vosso

amor e por estarem sempre presentes quando preciso, sei que vou sempre poder contar

convosco ao longo da vida.

À minha prima Carina, porque és mais que uma prima, és a minha meia-irmã e a pessoa

com quem eu sei que posso sempre contar para tudo.

Por fim quero agradecer aos meus pais e ao meu irmão, por estarem sempre presentes

em todos os momentos e me levantarem sempre que caí. Obrigado por todos os dias que

se levantaram cedo para me ajudar, todas as vezes que se deslocaram para me levar ou

buscar a algum local, todas as manhãs passadas de “cú para o ar” e todo o dinheiro que

gastaram comigo, e tudo isto sempre com um sorriso na cara. É muito graças a vocês

que este trabalho foi possível e nunca serei capaz de agradecer tudo aquilo que fizeram

por mim. Obrigado por terem aceite o meu sonho e por sempre me terem ajudado a

concretizá-lo.

iii

Resumo

Os quítones são moluscos comuns nas costas portuguesas, mas largamente ignorados

pela comunidade científica. A presente tese teve como objectivos 1) identificar as

espécies de quítones associadas aos substratos rochoso e arenoso, na zona intertidal da

costa central Portuguesa; 2) caracterizar a sua estrutura populacional, em termos de: a)

frequência de polimorfismos de cor definidos com base no padrão de coloração, b)

comprimento e largura, c) características do habitat; 3) tendência de indivíduos de cores

diferentes escolherem rochas que combinam com a sua coloração; 4) vulnerabilidade

dos padrões de coloração das espécies enquanto presas de crustáceos predadores. Foram

identificadas cinco espécies: Achantochitona fascicularis (Linnaeus, 1767),

Achantochitona crinita (Pennant, 1777), Chaetopleura angulata (Spengler, 1797),

Lepidochitona cinerea (Linnaeus, 1769) e Leptochiton algesirensis (Capellini, 1859).

As espécies C. angulata, L. cinerea e A. crinita foram identificadas como sendo

polimórficas, com respectivamente, quatro, seis e quatro padrões de cor distintos. As

espécies L. algesirensis e A. fascicularis apresentaram uma coloração única. A

distribuição das espécies variou com as características do substrato, potencialmente

devido a: i) dependência dos quítones por algas específicas para alimentação, ii)

diminuição da competição por alimento e, iii) existência de coloração no substrato que

potencie um efeito camuflagem e consequente protecção relativamente a predadores. As

experiências laboratoriais demonstraram que existe uma associação entre os padrões de

cor dos indivíduos e as algas das rochas escolhidas, que pode ser explicada pelo efeito

camuflagem e/ou pela dependência de algas como alimento. Verificou-se também que o

caranguejo Carcinus maenas (Linnaeus, 1758), embora sendo um predador intertidal

importante, não exerce selecção em relação aos diferentes padrões de cor, e discutiram-

se potenciais causas para a manutenção dos polimorfismos de cor dos quítones.

Palavras-chave: zona intertidal, Polyplacophora, polimorfismos de cor, selecção do

habitat, predação.

iv

Abstract

Chitons are common molluscs in the Portuguese coast, but largely ignored by the

scientific community. This thesis aimed to: 1) identify the species associated with rocky

and sandy substrates in the intertidal zone of the central Portuguese coast; 2)

characterize the structure of populations, in terms of: a) frequency of polymorphisms set

by color pattern, b) length and width, c) characteristics of the habitat where individuals

were found, and through laboratory experiments; 3) test the tendency of individuals to

choose rocks of different colors that match its coloration; 4) test the vulnerability of

color polymorphisms while prey species of crustaceans predators. Five species were

identified: Achantochitona fascicularis (Linnaeus, 1767), Achantochitona crinita

(Pennant, 1777), Chaetopleura angulata (Spengler, 1797), Lepidochitona cinerea

(Linnaeus, 1769) and Leptochiton algesirensis (Capellini, 1859). The species C.

angulata, L. cinerea and A. crinita were identified as being polymorphic, with four, six

and four different color patterns, respectively. The species L. algesirensis and A.

fascicularis presented one color only. The species distribution varied with the

characteristics of the substrate, and it is suggested that this is due to: i) dependence of

chitons on algae as food, ii) decreased competition for food and iii) matching with the

substrate color so as to potentiate camouflage effect and consequent protection from

predators. Laboratory experiments demonstrated that there is an association between the

color patterns of individuals and the algae covering rocks, which can be explained by

the camouflage effect and/or choice for food algae. It was also found that the crab

Carcinus maenas (Linnaeus, 1758), while being an important intertidal predator, does

not exert selection for the different color patterns, and therefore does not contribute to

the maintenance of color polymorphisms in chitons.

Keywords: intertidal zone, Polyplacophora, polymorphisms of color, habitat selection,

predation.

v

Índice

Lista de Figuras……………………………………………………………………….viii

Lista de Tabelas………………………………………………………………………...x

Capítulo 1 ………………………………………………………………………………1

Introdução Geral ………………………………………………………………………3

Capítulo 2 ……………………………………………………………………………..27

Avaliação das características populacionais de quítones intertidais em substrato

rochoso…………………………………………………………………………………29

2.1. Resumo……………………………………………...…..…………………29

2.2. Introdução…………………………………….……………………………31

2.3. Material e Métodos…………………….…………………………………..35

2.3.1. Área de Estudo…………..……………………………………….35

2.3.2. Métodos de Amostragem………..……………………………….35

2.3.3. Análises dos Dados…………..…………………………………..37

2.4. Resultados………………….………………………………………………39

2.5. Discussão……………………….………………………………………….49

2.6. Referências Bibliográficas…………………….…………………………...53

vi

Capítulo 3 …………………………………………………………………………..…61

Avaliação das características populacionais de quítones intertidais em substrato

arenoso …………………………………………………………………………...……63

3.1. Resumo……………….……………………………………………………63

3.2. Introdução……………….…………………………………………………64

3.3. Material e Métodos…….…………………………………………………..67

3.3.1. Área de Estudo………..………………………………………….67

3.3.2. Métodos de Amostragem…………..…………………………….67

3.3.3. Análises dos Dados……..………………………………………..68

3.4. Resultados……………………,……………………………………………70

3.5. Discussão……….………………………………………………………….79

3.6. Referências Bibliográficas……..……………………………………..……84

Capítulo 4 ………………………………………………………………………..……89

Polimorfismos de cor do quítone Lepidochitona cinerea L. enquanto mecanismo de

defesa contra predação ………………………………………………………….........91

4.1. Resumo………………….…………………………………………………91

4.2. Introdução…………….……………………………………………………92

4.3. Material e Métodos………….……………………………………………..95

4.3.1. Espécies de Estudo…………...………………...………………...95

4.3.2. Desenho Experimental…………………………………..……….95

4.3.3. Análises dos Dados……………..………………………………..97

4.4. Resultados………….………………………………………………………99

vii

4.5. Discussão…………….…………………………………………………...104

4.6. Referências Bibliográficas…………….………………………………….108

Capítulo 5 ……………………………………………………………………………113

Conclusões Finais…………………………………………………………………….115

Anexos …..……………………………………………………………………………119

viii

Lista de Figuras

Figura 1.1 – Morfologia externa do quítone Chaetopleura apiculata (Say, 1838), a)

vista dorsal e b) vista ventral, onde as setas mostram as correntes respiratórias

(Modificado de Ruppert e Barnes, 1994).……………..……………………...………..10

Figura 1.2 – Morfologia de um poliplacóforo, sintetizando em, a) a diversidade de

formações duras da cintura e a nomenclatura atribuída às placas e; b) a nomenclatura e

aspecto ventral das mesmas (modificado de Drawing © 1962 by G. J. Browning from

Marine Molluscs of Victoria)………………………………………………….….……11

Figura 2.1 – Praias do concelho de Cascais onde foram realizadas as amostragens: a)

Cabo Raso, b) Raio Verde, c) Avencas e d) Parede……………………………...…….35

Figura 2.2 – Exemplo de esquemas de ornamentação de placas de quítones das espécies

a) Lepidochitona cinerea (placa cefálica e intermédia), b) Leptochiton algesirensis

(placa cefálica, intermédia e anal) e c) Acanthochitona crinita (placa cefálica,

intermédia e anal) (Modificado de Kaas e Van Belle, 1994). …………………………36

Figura 2.3 – Frequência (%) de ocorrência das espécies Lepidochitona cinerea,

Leptochiton algesirensis e Acanthochitona crinita……………………………………39

Figura 2.4 – Ordenação MDS baseada em matrizes de similaridade de Bray-Curtis com

dados de abundância das três espécies amostradas nas quatro praias em estudo,

ordenada pelo limite superior (upper) e limite inferior (lower) do médiolitoral………40

Figura 2.5 – Frequência (%) de ocorrência dos diferentes polimorfismos de cor, nas

quatro praias em estudo, da espécie a) Lepidochitona cinerea, b) Leptochiton

algesirensis e c) Acanthochitona crinita.........................................................................44

Figura 2.6a – Comprimento (Compr.) e largura (Larg.) médios das três espécies em

estudo nas quatro praias, no limite superior do médiolitoral……………………...……45

Figura 2.6b – Comprimento (Compr.) e largura (Larg.) médios das três espécies em

estudo nas quatro praias, no limite inferior do médiolitoral…………………………....46

ix

Figura 2.7 - Ordenação MDS baseada em matrizes de similaridade de Bray-Curtis com

dados de abundância dos polimorfismos de cor da espécie L. cinerea nas quatro praias

em estudo, no limite superior (upper) e no limite inferior (lower) do médiolitoral……46

Figura 2.8 – Representação da ordenação dbRDA dos factores bióticos e abióticos

responsáveis pela ocorrência dos diferentes padrões de cor da espécie L. cinerea, no

limite superior (upper) e inferior (lower) do médiolitoral……………………………...48

Figura 3.1 – Localização de Tróia na costa portuguesa (©2012 Google Maps)………67

Figura 3.2 – Localização dos quatro transectos de amostragem na Caldeira de Tróia

(©2012 Google Maps)………………………………………………………………….68

Figura 3.3 – Frequência (%) de ocorrência das espécies Achantochitona fascicularis,

Achantochitona crinita, Chaetopleura angulata, Lepidochitona cinerea e Leptochiton

algesirensis……………………………………………………………………………..70

Figura 3.4 – ordenação MDS baseada em matrizes de similaridade de Bray-Curtis com

dados de abundância das 5 espécies amostradas nos quatro transectos em

estudo…………………………………………………………………………………...71

Figura 3.5 – Frequência (%) de ocorrência dos diferentes polimorfismos de cor, nos

quatro transectos em estudo, da espécie a) C. angulata, b) L. cinerea e c) L. algesirensis

d) A. fascicularis e e) A. crinita………………………………………………………...74

Figura 3.6 – Comprimento (Compr.) e largura (Larg.) médios das cinco espécies em

estudo nos quatro transectos de amostragem…………………………………………...75

Figura 3.7 – Número de indivíduos das cinco espécies identificadas, nos quatro

transectos em estudo……………………………………………………………………78

Figura 4.1 – Esquema do desenho experimental realizado……………………………97

Figura 4.2 – Componentes principais da análise da relação entre os diferentes

polimorfismos de cor dos quítones e as rochas……………………………………….101

Figura 4.3 – Ordenação MDS baseada em matrizes de similaridade de Bray-Curtis com

dados do número de indivíduos, camuflados e não camuflados, ingeridos por

caranguejos…………………………………………………………………………....102

x

Lista de Tabelas

Tabela 1.1 – Características gerais das espécies de quítones existentes em Portugal

Continental e Ilhas……………………………...………………………………………13

Tabela 2.1 - Resumo dos resultados de testes de permutação PERMANOVA sobre a

variação da abundância das três espécies de quítones nas diferentes praias e nos dois

níveis de maré…………………………………………………………………………..39

Tabela 2.2 – Resultados da análise SIMPER, da contribuição das espécies para as

diferenças encontradas entre as praias. Número de permutações usadas =

9999……………………………………………………………………………...…..…41

Tabela 2.3 - Frequência (%) de ocorrência dos polimorfismos de cor das espécies

Lepidochitona cinerea, Leptochiton algesirensis e Acanthochitona

crinita……………………………………………………………………………...…....42

Tabela 2.4 - Resumo dos resultados dos testes de permutação PERMANOVA sobre a

variação de abundância dos padrões de cor de L. cinerea nas diferentes praias e níveis

de maré e, resultados da análise SIMPER da contribuição dos padrões de cor para

as diferenças encontradas. Número de permutações utilizado = 9999………………....47

Tabela 3.1 - Resumo dos resultados de testes de permutação PERMANOVA sobre a

variação da abundância das 5 espécies de quítones nos diferentes

transectos……………………………………………………………………………….70

Tabela 3.2 - resultados da análise SIMPER, da contribuição das espécies para as

diferenças encontradas entre transectos. Número de permutações usadas =

9999…………………………………………………………………….……………....72

Tabela 3.3 - Frequência (%) de ocorrência dos polimorfismos de cor das espécies C.

angulata, L. cinerea. L. algesirensis, A. fascicularis e A. crinita…………………...…73


variação de abundância dos padrões de cor de C. angulata nos diferentes transectos

xi

e, resultados de análise SIMPER da contribuição dos padrões de cor para

as diferenças encontradas. Número de permutação utilizado = 9999…………………..76


variação de abundância dos padrões de cor de L. cinerea nos diferentes

transectos e, resultados de análise SIMPER da contribuição dos padrões de cor para

as diferenças encontradas. Número de permutação utilizado = 9999…………………..77

Tabela 4.1 - Resumo dos resultados de testes de permutação PERMANOVA sobre

preferência dos polimorfismos de cor dos quítones pelas rochas para

refúgio………………………………………………………………………………......99

Tabela 4.2 - resultados da análise SIMPER relativos à preferências dos vários

polimorfismos dos quítones por rochas de diferentes colorações. Número de

permutações usadas = 9999…………………………………………………...………100

Tabela 4.3 – Número de exemplares dos diferentes polimorfismos de cor comidos pelos

caranguejos……………………………………………………………………...….…101


forma como os caranguejos seleccionam os quítones e, resultados da

análise SIMPER da contribuição do efeito camuflagem para as diferenças encontradas.

Número de permutações utilizado = 9999…………………………………….………103

Capítulo 1

Introdução Geral

Capítulo 1 – Introdução Geral

3

Introdução Geral

1. 1. Habitat litoral rochoso e arenoso

A zona intertidal ou zona entre-marés corresponde à faixa costeira que fica a descoberto

na maré baixa, fazendo fronteira entre o ambiente marinho e o ambiente terrestre, e

embora seja de extensão reduzida, corresponde a um dos habitats marinhos mais

estudados.

Por diversas razões é um habitat por excelência para examinar questões ecológicas. É

uma área de fácil acesso, onde se pode facilmente encontrar ambientes diferentes a

poucos metros de distância, devido a grandes variações de factores físicos a nível

temporal e espacial. Possui uma elevada diversidade de espécies e, embora a vida

vegetal seja constituída sobretudo por algas e algumas plantas superiores, é possível

encontrar animais dos mais diversos grupos taxonómicos, facilmente identificados

devido à grande disponibilidade de guias de identificação.

Sendo uma extensão do ambiente marinho, os povoamentos existentes são constituídos

quase exclusivamente por animais marinhos, com gradientes de distribuição verticais e

horizontais bem definidos, que correspondem a adaptações sintonizadas aos cíclicos

períodos de emersão e imersão (ver Raffaelli e Hawkins, 1996). As adaptações são

maioritariamente de índole comportamental (ou seja, movimentos ou acções),

morfológica (características externas do corpo) ou fisiológica (funções internas das

células e órgãos).

Ao longo da costa litoral Portuguesa existem dois principais tipos de substrato que

influenciam a composição e a distribuição das comunidades intertidais, sendo eles o

móvel e o rochoso. No substrato móvel existe tipicamente um gradiente a grande escala

(km) de acordo com a dimensão do sedimento, e por isso podemos encontrar praias de

cascalho, areia grossa e fina, e mesmo praias vasosas. Esta variação de dimensão traduz-

se em espécies especializadas em cada um destes substratos. A abundância e

diversidade das espécies animais e vegetais é principalmente condicionada pela maré e

pela mobilidade do substrato. As praias arenosas são consideradas como um

ecossistema a três dimensões uma vez que possibilitam a existência de vida entre o

sedimento, sendo a acção das ondas reduzida nessas circunstâncias, mas existindo uma

grande variação nos níveis de salinidade (Raffaelli e Hawkins, 1996).


4

Os padrões gerais de distribuição e abundância dos organismos nos substratos intertidais

rochosos, também chamados de padrões de zonamento, são semelhantes

universalmente, e consistem em tipos semelhantes de fauna e flora a ocupar posições

similares ao longo do perfil vertical da praia, independentemente da região geográfica

(Lewis, 1964; Raffaelli e Hawkins, 1996). As costas rochosas tendem a ter uma maior

acção das ondas, exigindo que os organismos possuam adaptações para se fixarem às

rochas. Neste substrato, os animais são maioritariamente sésseis ou relativamente

lentos, sendo possível determinar a abundância com base em estimativas percentuais de

densidade, sem interferir com a dinâmica normal dos ecossistemas. As plantas são

maioritariamente algas e líquenes, enquanto os animais marinhos são, na sua maioria,

epifauna bentónica.

Nas costas rochosas é comum a existência de poças de maré que possuem, na sua

maioria, uma comunidade bastante complexa e de elevada biodiversidade. São

consideradas um nicho intertidal com características sublitorais. A sua composição

biológica está directamente dependente das características da poça, como a sua

localização (supra, médio ou infralitoral), a sua profundidade e as condições físico-

químicas (Underwood e Skilleter, 1996). Existem ainda várias espécies de peixes cuja

abundância é condicionada pela disponibilidade deste tipo de habitat, tendo a função de

área de crescimento de larvas e juvenis (Crabtree e Dean, 1982).

1.2. Organização biológica do litoral

1.2.1 O papel das marés

No estudo do funcionamento das comunidades intertidais é importante compreender as

condições ambientais, das quais as marés se destacam por serem determinantes para a

vida dos organismos e transportar nutrientes e estados larvares entre a zona costeira e as

águas profundas. As marés são movimentos verticais periódicos do nível do mar,

estando dependentes da posição da Lua em relação ao Sol, e destes em relação à Terra e

da sua movimentação. As forças que actuam neste mecanismo são a força de atracção

entre os astros (Lei da Atração Gravitacional de Isaac Newton, 1686), e a força

centrífuga, gerada pelo movimento da Terra e da Lua em torno do Sol.

O padrão de maré mais comum é o semi-diurno e também se aplica a Portugal, onde

ocorrem duas preias-mar e duas baixa-mar por dia, no entanto existem também marés


5

diurnas e mistas. O número e a amplitude de cada maré diferem entre regiões e deve-se

a uma complexidade de factores como as características da costa e a força de Coriolis

(Raffaelli e Hawkins, 1996). As marés influenciam a vida dos organismos intertidais

por condicionarem o tempo e a hora em que estão expostos ao ar, levando a que certos

ritmos de actividades estejam condicionados a essas variações de emersão e imersão.

1.2.2 Padrões de Distribuição

Os padrões de distribuição das comunidades intertidais têm sido bastante estudados ao

longo do tempo (e.g. Stephenson e Stephenson, 1949; Lewis, 1964; Pérès e Picard,

1964; Stephenson e Stephenson, 1972), tendo-se demonstrado existir um padrão de

distribuição em bandas horizontais nas praias que é consistente em todo o mundo.

A classificação universalmente aceite para a zona intertidal corresponde à terminologia

adoptada neste trabalho, e divide a costa rochosa em três zonas com ambientes físicos

distintos: i) a zona superior, denominada de supralitoral, caracterizada pela presença de

líquenes incrustantes, cianobactérias, pequenos gastrópodes e isópodes; ii) a zona

intermédia, dita zona médiolitoral, predominada por filtradores, como mexilhões e

cirrípedes e; iii) a zona inferior infralitoral, dominada por algas vermelhas, castanhas e

em alguns casos (e.g. hemisfério Sul) tunicados (Lewis, 1964; Raffaelli e Hawkins,

1996).

Esta classificação baseia-se na estrutura e na dinâmica das populações influenciadas

pela acção da agitação das ondas. A zona supralitoral recebe apenas ressaltos de água

durante a preia-mar, a médiolitoral está sujeita a períodos de emersão e imersão

periódicos e, a infralitoral apenas é exposta em dias de marés vivas e em dias com baixa

agitação das águas (Raffaelli e Hawkins, 1996).

A definição de sistemas de classificação universais para a distribuição dos organismos é

importante para facilitar a comparação de trabalhos realizados em diferentes partes do

mundo e, para fazer referência a uma determinada área do habitat sem ter que referir

localização exacta (Raffaelli e Hawkins, 1996).

1.2.3 Factores que determinam a distribuição das espécies

Cada espécie tem um limite superior e inferior de distribuição bem definidos na zona

intertidal, e a influência dos factores bióticos e abióticos nesses padrões tem sido

largamente estudada (e.g., para o sul, Ballantine, 1961; Connell, 1972; Saldanha, 1974;

McQuaid e Branch, 1984; Hawkins e Hartnoll, 1985), incluindo variadas técnicas


6

experimentais para examinar a dinâmica destas comunidades marinhas intertidais (e.g.

Dayton, 1971; Paine, 1974; Menge, 1976; Lubchenco e Menge, 1978; Benedetti-Cecchi

et al., 1996).

Os factores abióticos são muito importantes no estabelecimento do limite superior de

distribuição das espécies (Baker, 1909; Connell, 1972). Dentro destes podemos incluir

dois gradientes físicos: i) o gradiente vertical do mar para a terra, onde a intensidade de

alguns factores físicos como a temperatura, a salinidade e o tempo de exposição ao ar

(devido à maré) sofrem alterações e; ii) o gradiente horizontal de exposição à acção das

ondas entre praias, onde os organismos vão sendo sujeitos a diferentes forças

hidrodinâmicas e a diferentes tipos de substratos (Raffaelli e Hawkins, 1996). As

espécies encontram-se distribuídas verticalmente de acordo com as suas limitações

fisiológicas, havendo dessa forma uma correlação positiva entre o grau de tolerância aos

factores físicos e a posição no perfil vertical da praia (Raffaelli e Hawkins, 1996).

Acima da linha de maré encontram-se as espécies mais tolerantes à dissecação e à

variação de temperatura.

A exposição à acção das ondas é o outro factor físico importante na distribuição dos

organismos. As ondas aumentam a extensão da zona intertidal, por levarem o mar a

locais onde não chegaria apenas com o efeito da maré. A variação da ondulação é

muitas vezes traduzida num gradiente horizontal entre baías abrigadas e praias expostas

(Lewis, 1964; Raffaeli e Hawkins, 1996). Os organismos que estão sujeitos à acção das

ondas possuem adaptações morfológicas, fisiológicas e comportamentais que lhes

permitem sobreviver e beneficiar deste ambiente. Como por exemplo as lapas, que são

menores em locais expostos à acção das ondas possivelmente para diminuírem a

resistência ao hidrodinamismo (Denny., 1985; Hobday, 1995; Jenkins e Hartnoll, 2001),

os gastrópodes que têm taxas de crescimento superiores em locais abrigados (Etter,

1996), e as algas que adaptam a sua morfologia de acordo com as condições de

exposição (D'Amours e Scheibling, 2007; Wolcott, 2007). No entanto, características da

topografia e da geologia da costa, como sejam a presença/ausência de galerias, fendas,

fissuras e poças de maré, podem modificar estes gradientes verticais e horizontais de

distribuição dos organismos (Lewis, 1964; Raffaelli e Hawkins, 1996).

A distribuição dos organismos depende também de factores biológicos, como a

competição, a predação e a herbívoria. Estes factores foram inicialmente assinalados

como responsáveis pelo limite inferior de distribuição das espécies (Hawkins e Hartnoll,

1985; Lubchenco, 1980; Schönbeck e Norton, 1980), sendo só mais recentemente


7

demonstrado que também definem o limite superior de algumas espécies (ver

Underwood, 1980; Sousa et al., 1981; Underwood e Jernakotf, 1981; Hawkins e

Hartnoll, 1985; Underwood, 1985).

No intertidal, a competição por recursos alimentares e espaço tem-se demonstrado

importante para explicar a presença de espécies sésseis como as cracas e mexilhões

(Connell, 1961; Menge e Sutherland, 1976), e para espécies móveis lentas como as

lapas (Boaventura et al., 2002b; Boaventura et al., 2003). A competição tem um papel

mais importante em ambientes rochosos, onde o espaço é mais limitante

comparativamente aos ambientes arenosos, e interage directamente com outros factores

como a predação e a acção das ondas, que diminuem a força da competição, reduzindo

as densidades dos organismos competidores (Connell, 1961; Gurevitch et al., 2000).

A herbívoria tem muitas vezes um papel fundamental para controlar a composição, a

distribuição e a dinâmica de muitas espécies de algas (Lubchenco e Gaines 1981, Paine

2002). Por exemplo, as lapas Patellidae são os herbívoros marinhos mais estudados, que

desempenham um papel importante na estrutura da comunidade das algas da zona

intertidal rochosa do NW Europa (ver Southward, 1964; Hawkins e Hartnoll, 1983;

Hawkins et al., 1992). Também Boaventura et al. (2002b), demonstrou que o pastoreio

por lapas define os limites superiores de macroalgas na costa do Atlântico Nordeste. O

efeito de “buldozing” também é associado a eventos de herbívoria em que o predador

vegetal condiciona o estabelecimento de outras espécies animais durante a sua

alimentação, como sejam as larvas de cracas (Underwood e Jernakotf, 1981).

A predação é um factor chave que determina a estrutura das populações (ver em Menge

e Sutherland, 1976; Hughes, 1980b; Sih et al., 1985; Connolly e Roughgarden, 1999;

Chase et al., 2002; Robles e Desharnais, 2002). Este tema será mais à frente discutido

detalhadamente.

1.2.4. Adaptações dos organismos às condições ambientais

Ao contrário do ambiente marinho que é relativamente estável, na zona intertidal as

condições ambientais, como a presença de água, a temperatura, a salinidade, o oxigénio

dissolvido e a presença de nutrientes, sofrem grandes flutuações ao longo de cada dia. A

periodicidade das marés condiciona os organismos a uma exposição diária ao ar e faz

com que tenham ritmos de actividade adaptados a este ambiente em constante mudança.

As principais adaptações das espécies que aqui vivem evoluíram principalmente para

evitar a perda de água. Tipicamente, existem espécies móveis (como os caranguejos)


8

que são activas apenas durante a preia-mar e que durante a baixa-mar procuram refúgio

em fendas húmidas ou outros locais que retêm humidade (Nybakken, 1997). Algumas

espécies sésseis, como sejam a maioria das algas (por exemplo Porphyra, Ulva e

Enteromorpha), possuem adaptações estruturais e fisiológicas para evitar a perda de

água ou estão adaptadas a suportar a perda de água (Kanwisher, 1957; Schonbeck e

Norton, 1979). Os animais sésseis, como por exemplo as cracas e mexilhões, fecham as

suas conchas na maré-baixa para retenção de água.

Durante a baixa-mar os organismos estão também sujeitos a variações de temperatura

elevadas que podem ser detrimentais, tendo a selecção natural seleccionado por

exemplo conchas claras com saliências e estrias que reflectem a radiação solar e, que

possuem reservas no manto próprias para aumentar a evaporação de água, de modo a

manter o equilíbrio térmico. Por outro lado, evitam a absorção de calor através do

aumento do tamanho corporal na forma de complexos padrões morfométricos (Lewis,

1964; Hawkins e Jones, 1992; Nybakken, 1997).

As poças de maré também estão sujeitas a factores ambientais importantes (Lewis,

1964; Hawkins e Jones, 1992), onde para além da diferença de temperatura, a salinidade

pode ser aumentada devido à evaporação ou diminuída devido às chuvas num único

ciclo de maré. Contudo, as espécies que vivem nestes ambientes são normalmente

eurialinas, e quando não é o caso, os organismos desenvolveram adaptações para evitar

a perda de água (Nybakken, 1997).

3. Caracterização de poliplacóforos intertidais

Os moluscos são um dos grupos taxonómicos marinhos mais importantes, com cerca de

50.000 espécies vivas e 35.000 espécies fósseis, constituindo o segundo maior filo em

número de espécies (Sturm e Pearce, 2006). Os seus representantes têm uma grande

diversidade que passa não só pela forma, mas também pela complexidade, tamanho e

coloração.

Os polyplacophora são moluscos com cerca de 1000 espécies conhecidas e amplamente

distribuídas, desde das regiões polares até aos trópicos. A maior concentração destas

espécies ocorre na zona litoral da Austrália e da América do Norte (Monteiro, 1982). A

esta classe pertencem os quítones, que são exclusivamente marinhos e

preferencialmente bentónicos, vivendo maioritariamente na zona intertidal, mas que

podem ser encontrados até aos 7 000 metros de profundidade (Ruppert e Barnes, 1994).


9

Embora sejam considerados a classe mais primitiva dentro dos moluscos, estão

amplamente adaptados a viver em substrato rochoso, sendo no entanto também possível

encontrar espécies adaptadas a viver enterradas em substrato móvel, como areia

silíciosa, coralígena e na vasa (Monteiro, 1982).

Na sua maioria apresentam pequenas dimensões e variam em tamanho desde 3 mm até

40 cm, sendo a maior espécie existente a Cryptochiton stelleri (Middendorff, 1847),

característica da costa Americana do Pacífico. Em Portugal, encontram-se com mais

frequência espécies que variam entre 1,5 a 16 mm, atingindo a maior espécie existente -

Chaetopleura angulata (Spengler, 1797) - aproximadamente 80 mm (Monteiro, 1982).

Tipicamente, os quítones possuem um corpo oval-alongado com simetria bilateral e

achatado dorso-ventralmente, com uma relação comprimento/largura diversa que varia

de 2/3 a 1/8. Na região dorsal têm uma concha constituída por oito placas ou valvas

articuladas entre si e, em volta destas, existe uma zona mole designada por cintura, que

pode apresentar pequenas formações duras como: escamas, grânulos, espículas calcárias

e sedas quitinosas (Figuras 1.1 e 1.2). As suas placas possuem quase sempre coloração

pigmentada. As cores verdes e castanhas são frequentes e a pigmentação pode variar de

uniforme a contrastante, em que uma placa pode ter uma cor diferente da seguinte,

assim como a cintura também pode apresentar zonas de cor diferentes (Monteiro, 1982).

Sendo animais polimórficos, a cor por si só não é determinante quanto à espécie,

existindo mesmo espécies como a Acanthochitona fascicularis (Linnaeus, 1767), onde

foram observados espécimes verdes, cinzentos, amarelos, com tons alaranjados, azuis,

castanhos ou com duas cores presentes (Monteiro, 1982).

Na região ventral sobressai o manto espesso e o pé amplo, achatado e bem desenvolvido

(Figura 1.1). A boca apresenta uma rádula com 17 dentes dispostos transversalmente.

Não apresentam tentáculos nem olhos, sendo a rádula o principal quimioreceptor

(Monteiro, 1982) A epiderme possui células sensíveis à temperatura e ao contacto,

existindo poros nas placas, identificados como terminações de feixes de células do

manto de natureza sensorial, que podem ser grandes, chamados de megaesthetes, ou

pequenos, esthetes (Moseley, 1885).

A concha serve como uma protecção e permite uma melhor flexibilidade para aderir ao

substrato. Para isso, pressionam a cintura contra a rocha e o pé retrai, funcionando todo

o animal como uma ventosa e, para além disso têm ainda a capacidade de se enrolar

sobre a face ventral (Monteiro, 1982).


10

Figura 1.1 – Morfologia externa do quítone Chaetopleura apiculata (Say, 1838), a) vista dorsal e b) vista

ventral, onde as setas mostram as correntes respiratórias (Modificado de Ruppert e Barnes, 1994).

Para a diferenciação taxonómica é usada a configuração da ornamentação das placas e

da cintura. Para tal, foi classificada a primeira placa como cefálica, e a última como

anal. Estas são hemisféricas mas diferentes entre si e diferentes das restantes, que são

chamadas de placas intermédias, geralmente rectangulares com o bordo anterior menor

que o posterior (ver figura 1.2).

São na sua maioria animais micrófagos raspando as rochas com a sua rádula

alimentando-se preferencialmente de algas unicelulares, diatomáceas, briozoários e

bactérias (Heath, 1899; Arey e Crozier, 1919; Fretter, 1937). Realizam aquilo que

chamamos de homing, ou seja, movem-se para se alimentar mas regressam sempre ao

mesmo local ou “cicatriz” que pode ficar marcada na rocha, onde permanecem. No

entanto, apresentam relativamente pouca mobilidade, deslocando-se entre 1 a 15 cm por

minuto (Arey e Crozier, 1919).

Dentro dos seus predadores conhecidos podemos incluir os crustáceos decápodes (como

os caranguejos), estrelas-do-mar, anémonas-do-mar e aves marinhas (Moore, 1975;

Simpson, 1976; Rodrigues et al., 2005).


11

Figura 1.2 – Morfologia de um poliplacóforo, sintetizando em, a) a diversidade de formações duras da

cintura e a nomenclatura atribuída às placas e; b) a nomenclatura e aspecto ventral das mesmas

(modificado de Drawing © 1962 by G. J. Browning from Marine Molluscs of Victoria).

A costa Portuguesa é rica em poliplacóforos e corresponde a uma zona de transição

entre espécies típicas do Atlântico Norte (e.g. Chaetopleura angulata) e espécies típicas

do Mediterrâneo (e.g. Chiton olivaceus (Spengler, 1797)). Embora de fácil acesso, estas

espécies parecem despertar pouco interesse por parte dos investigadores, potencialmente

devido ao facto de ser um grupo com alguma confusão taxonómica. Os trabalhos

publicados sobre poliplacóforos das costas portuguesas são escassos. Os primeiros

trabalhos referentes a Portugal são de MacAndrew (1849), que anteriormente tinha

estudado os poliplacóforos de Vigo, e que em 1850 alargou o seu estudo às costas

Portuguesas, Gibraltar e costas Mediterrâneas. Posteriormente, Hidalgo (1917),

efectuou um trabalho completo sobre esta classe e ampliou o número de espécies

descritas para a Península Ibérica. Na costa portuguesa os primeiros trabalhos dedicados

são de Nobre (1936), seguidos de Monteiro (1982), que com trabalhos na zona intertidal

e subtidal, procurou rever e inventariar a diversidade sistemática e a posição ecológica

dos poliplacóforos da costa Portuguesa. Mais recentemente, Carmona e Garcia (2000)

listaram as espécies de poliplacóforos existentes nas costas atlânticas do sul da

Península Ibérica, desde Sagres (Portugal) a Gibraltar (Espanha). Como resultado destas


12

publicações encontram-se actualmente descritas 20 espécies para Portugal Continental e

Ilhas (Tabela 1.1).


13

Tabela 1.1 – Características gerais das espécies de quítones existentes em Portugal Continental e Ilhas.


14

4. Predação enquanto força reguladora da zona intertidal

A predação pode ser definida como o consumo de um organismo (presa) por um outro

(predador), no qual a presa está viva aquando dos ataques do predador (Begon et al.,

1996). É um dos principais processos reguladores da estrutura e dinâmica das

comunidades intertidais, envolvendo não só os organismos que habitam nesta zona

como aqueles que a visitam para se alimentar (Nybakken, 1997; Silva et al., 2010b).

A zona intertidal é um local importante para predadores móveis, como as aves,

caranguejos e peixes (Raffaelli e Hawkins, 1996) e, embora os padrões de distribuição

dos organismos sejam em grande parte determinados pelos factores abióticos, a

existência de predadores faz com que essa distribuição seja posteriormente alterada.

A predação é assim responsável por influenciar a distribuição e abundância das presas,

ou seja, controla as populações através da remoção de indivíduos, podendo no limite

levar à extinção localizada de presas (Schoener et al., 2001). Causa alterações nas

características comportamentais e morfológicas das presas, como alterações no

crescimento e na morfologia do exoesqueleto (e.g. Vermeij, 1976 ; Palmer, 1985, 1990;

Vadas et al., 1994; Connell, 1998; Trussell et al., 2003; Coleman et al., 2004; Brookes e

Rochette, 2007). Por exemplo, gastrópodes intertidais (Nucella lamellosa (Gmelin,

1791): Appleton e Palmer, 1988; Nucella lapillus (Linnaeus, 1758): Palmer, 1990;

Littorina obtusata (Linnaeus, 1758): Trussell, 1996; Littorina subrotundata (Carpenter,

1864): Dalziel e Boulding, 2005), que ocorrem em locais onde são activamente

predados por caranguejos, desenvolvem conchas mais espessas do que aqueles que

ocorrem em locais onde os caranguejos predadores possuem uma dieta variada. Brookes

e Rochette (2007) demonstraram que os caracóis Littorina obtusata aumentam a

espessura da sua concha, devido a um aumento activo da taxa de calcificação em

resposta aos sinais de predação do caranguejo Carcinus maenas (Linnaeus, 1758).

Não obstante, a predação pode levar ao aumento da biodiversidade se provocar a

diminuição da abundância de um competidor dominante, o que tem efeitos na dinâmica

de toda a comunidade (e.g. Paine, 1966; Menge e Sutherland, 1976; Underwood e

Denley, 1984, ver discussão em Navarrete e Menge, 1996). De forma indirecta, a

predação é também responsável por afectar a distribuição e abundância das espécies que

de alguma forma necessitam das espécies presas.

Capítulo 1 – Introdução Geral Capítulo 1 – Introdução Geral

15

A intensidade da predação varia ao longo do gradiente horizontal e vertical, e o seu

efeito na comunidade depende da densidade das presas e da habilidade do predador em

encontrá-las e capturá-las (McGuinness e Underwood, 1986). Contudo, o stress dos

factores abióticos, como a exposição à acção das ondas, pode afectar a pressão

predatória e diminuir o efeito da predação em algumas regiões e para determinados

tipos de presas (McGuinness e Underwood, 1986).

Os predadores desenvolvem estratégias e estruturas morfológicas destinadas à predação

e são normalmente selectivos, criando uma maior pressão por determinadas espécies,

faixas etárias (Landenberger, 1968) ou determinados tamanhos (Connell, 1998). As

presas possuem normalmente uma maior capacidade fisiológica para suportar os stresses

físicos, o que lhes permite desenvolver mecanismos para evitar os predadores. Assim os

organismos com grande capacidade de locomoção fogem aos predadores, apresentam

um crescimento rápido (refúgio pelo tamanho) e ocupam regiões inacessíveis aos

predadores, como fendas. Os organismos sésseis vivem em locais de maior stress, que

os predadores não toleram, tornaram-se crípticos (camuflagem), vivem em grandes

aglomerados, como os mexilhões, ou produzem substâncias químicas defensivas, como

as anémonas (Robles et al., 1990).

A pressão da predação é considerada mais intensa nas praias abrigadas (Connell, 1972;

Menge, 1978a), devido à maior abundância de consumidores, e mais fraca em praias

expostas (Ballantine, 1961; Lewis, 1964, 1968). Esta generalização, no entanto, tem

sido questionada por Underwood e Denley (1984) que defendem a necessidade de mais

evidências experimentais.

A importância da predação tem tipicamente sido avaliada por estudos onde se

demonstra o aumento significativo de uma determinada espécie devido ao

desaparecimento da espécie predadora (Paine, 1966; Menge, 1976; Paine, 1971, 1974;

Day, 1977; Underwood, 1980; Sih et al., 1985; Wootton, 1994; Chase et al., 2002).

Estes estudos têm-se centrado em lapas, caracóis, estrelas-do-mar e caranguejos

eremitas (Connell, 1972; Paine, 1976; Bertness, 1981).

A relação predador-presa garante o equilíbrio dos ecossistemas, na medida em que os

predadores, pela acção da predação, determinam o tamanho das populações de presas, e

estas o da população de predadores pela disponibilidade de alimento. Quando ocorre o

desaparecimento do predador, ocorre uma proliferação desordenada das presas e a

consequente superpopulação e o rápido declínio, provocado pela competição excessiva

entre os membros da mesma espécie.


16

Para a generalidade das espécies de quítones, sabe-se que os seus predadores

invertebrados são principalmente estrelas-do-mar, crustáceos de maior dimensão,como

os caranguejos, e possivelmente caracóis, sendo os predadores vertebrados as aves.

Relativamente aos predadores invertebrados, três estudos realizados na Califórnia e

Washington mostraram que 6 espécies de quítones representaram cerca de 5% do

número total de presas da estrela-do-mar Pisaster ochraceus (Brandt, 1835) (Feder,

1959; Paine, 1966; Mauzey et al., 1968). Também na Califórnia, DeBevoise (1975),

demonstrou que a mesma estrela-do-mar é um potencial predador do quítone Cyanoplax

hartwegii (Carpenter, 1855), quando este não se encontrava camuflado e protegido pela

alga verde Silvetia compressa (E. Serrão et al. 1999). No entanto, em relação ao quítone

Tonicella lineata (Wood, 1815), um estudo realizado no Pacific Grove, Califórnia,

mostrou que estes não são consumidos pelas estrelas-do-mar mais comuns (Pisaster

ochraceus, Pisaster giganteus (Stimpson, 1857), e Patiria miniata (Verrill, 1913), mas

que estas comem outras espécies de quítones. Assim, o autor sugere que algumas

espécies de quítones devem possuir algum tipo de repelente químico ou inibidor táctil

que os protege de determinados predadores e em determinadas circunstâncias, facto que

ainda não se encontra provado. Em relação aos gastrópodes, não é comum a existência

de gastrópodes que atacam quítones, mas observações no norte da Califórnia indicam

que o búzio Ocinebrina (Ocinebra) lúrida (Middendorff, 1848), preda quítones

Cryptochiton stelleri (Middendorff, 1847) (Talmadge, 1975).

Dentro dos predadores vertebrados, temos por exemplo as gaivotas, Larus occidentalis

(Audubon, 1839), que no Pacific Grove, são responsáveis pelo consumo anual de 15%

da população total do quítone Nuttallina californica (Piper, 1975). A mesma espécie de

gaivota não exerce predação sobre outra espécie de quítone (Cyanoplax hartwegii) de

características semelhantes e também existente no local de estudo, o que o autor sugere

dever-se ao facto de esta espécie ocorrer normalmente camuflada por algas,

contrariamente à outra que é consumida, que ocorre exposta no topo das rochas (Moore,

1975; e ver também, DeBevoise, 1975).

Relativamente à predação de quítones por parte de crustáceos, a primeira evidência

científica surgiu a partir de estudos realizados por Silva et al. (2009, 2010a, 2010b), que

descreveu a espécie de Lepidochitona cinerea (Linnaeus, 1769) como uma importante

presa de caranguejos, onde esta correspondeu a cerca de 40% da dieta de Carcinus

maenas, 13% de Necora puber (Linnaeus, 1767) e 7% de Cancer pagurus (Linnaeus,

1758) (Silva et al., 2010a). Para além deste estudo, outros dos mesmos autores,


17

demonstraram que L. cinerea é fortemente consumido pelo caranguejo Eriphia

verrucosa (Forskal, 1775) (Silva et al., 2010a), e também pelo Pachygrapsus

marmoratus (Fabricius, 1797) (Silva et al., 2009), em praias abrigadas. A evidência de

que espécies de quítones são consumidas por caranguejos não é difícil de entender, uma

vez que os padrões de maior actividade de ambas as espécies são coincidentes, ou seja,

ambos estão activos durante a noite (Evans, 1951). Adicionalmente, os quítones são

susceptíveis e vulneráveis à predação porque: i) atingem um tamanho máximo de 2 cm

nos locais estudados por Silva et al. (2010a, 2010b), tamanho este que é inferior

comparado com os gastrópodes mais comuns como lapas e caracóis e, ii) possuem uma

concha constituída por placas que são mais finas e têm uma menor capacidade de

adesão ao substrato (Silva et al., 2010a, 2010b).

Apesar da sua vulnerabilidade, as defesas apresentadas pelos quítones para fuga à

predação incluem alguma capacidade de fixação ao substrato, concha formada por

placas pesadas sobrepostas que apresentam uma coloração que facilmente se assemelha

ao substrato, ou seja, efeito camuflagem e, a capacidade que muitas espécies apresentam

de ser enrolar formando as placas um círculo defensivo.

5. Objectivos do trabalho

O presente trabalho teve como objectivos: i) identificar as espécies de quítones

associadas aos substratos rochoso e arenoso no intertidal da costa Central Portuguesa, ii)

caracterizar a sua estrutura populacional, iii) quantificar a sua disponibilidade enquanto

presa e, através de experiências laboratoriais, iv) testar a sua vulnerabilidade e

quantificar a sua importância enquanto presa de crustáceos predadores.

Os quítones são encontrados comummente na costa Portuguesa em substrato arenoso e

rochoso (Saldanha, 1997). No entanto, e para o Sul da Europa, mantêm-se um elevado

grau de desconhecimento acerca da sua caracterização populacional, particularmente

tendo em consideração o factor natureza do substrato. Deste modo, no capítulo 2, o

objectivo foi identificar as espécies de quítones existentes em quatro praias rochosas da

costa central portuguesa (Cabo Raso, Raio Verde, Avencas e Parede) e caracterizar a

sua estrutura populacional no limite superior e inferior da zona médiolitoral. Neste

capítulo, foi ainda um objectivo identificar os polimorfismos de cor de cada espécie

encontrada e relacioná-los com as características do substrato em que se encontram.

Desta forma será possível perceber se existem diferenças na distribuição das espécies e


18

dos seus polimorfismos nas duas zonas de maré e quais os factores biológicos e/ou

ambientais que explicam a presença dos mesmos.

No capítulo 3 os objectivos foram identificar as espécies de quítones existentes em

substrato móvel e areia vasosa conquífera na caldeira de Tróia, estuário do Sado

(Setúbal), assim como identificar os polimorfismos de cor das espécies encontradas.

Estudos recentes têm apontado os quítones enquanto presas frequentes de vários

predadores-chave no intertidal Europeu (Silva et al., 2009; Silva et al., 2010a, 2010b).

No capítulo 4, o objectivo foi avaliar a importância dos quítones enquanto espécies

presas de crustáceos, nomeadamente de caranguejos (espécie Carcinus maenas, e

identificar a eficácia e preferência na escolha do polimorfismo do quítone

Lepidochitona cinerea, através de experiências laboratoriais. Pretendeu-se examinar se

os quítones escolhem a rocha onde se refugiam de acordo com os seus polimorfismos de

cor, com um objectivo de camuflagem, e seguidamente perceber a forma como os

caranguejos identificam a presa e a seleccionam.

Esta tese termina no capítulo cinco com a discussão geral dos resultados obtidos, bem

como o enquadramento científico dos benefícios para a ciência trazidos por esta tese e a

perspectiva de linhas de investigação futuras.


19

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Capítulo 2

Capítulo 2

29

Avaliação das características populacionais de quítones

intertidais em substrato rochoso

2.1. Resumo

Os quítones são comuns na costa Portuguesa em substrato arenoso e rochoso (Saldanha,

1997). No entanto, e para o Sul da Europa, mantém-se um elevado grau de incerteza

acerca dos seus parâmetros populacionais, particularmente tendo em consideração o

factor natureza do substrato. O presente trabalho visou caracterizar as populações de

quítones em praias rochosas, replicadas na costa central portuguesa. Foram realizados

transectos no limite superior e inferior do médiolitoral, em quatro praias do concelho de

Cascais. Em cada transecto uma busca exaustiva de quítones foi feita em canais de

escoamento natural que apresentavam alguma humidade retida, bem como em pedras

soltas e poças de maré. Foram identificadas três espécies e as suas populações foram

caracterizadas em termos de: i) frequência de polimorfismos de cor, definidos com base

no padrão de coloração, ii) comprimento e largura e, iii) tipo e tamanho de habitat onde

os indivíduos foram encontrados, incluindo, por exemplo, o nível de rugosidade do

substrato e a presença de diferentes algas macroscópicas. Desta forma, foi possível

avaliar qual a importância das características do substrato e nível de maré na

distribuição das espécies e indivíduos. A espécie Lepidochitona cinerea (Linnaeus,

1769) foi a mais abundante, representando 77% dos indivíduos amostrados, seguida de

Leptochiton algesirensis (Capellini, 1859) (15%) e Acanthochitona crinita (Pennant,

1777) (8%). Não houve diferenças significativas na distribuição das espécies para os

factores testados, nível de maré e praias. As espécies L. cinerea e A. crinita foram

identificadas como sendo polimórficas, com seis e quatro padrões de cor distintos,

respectivamente. A espécie L. algesirensis apresentou uma única coloração.

As características do substrato contribuíram significativamente para explicar a variação

na distribuição dos diferentes padrões de cor dos indivíduos e/ou espécies. As

características mais importantes foram a presença/ausência de algas macroscópicas

cobrindo o substrato, o tipo de alga (verde, vermelha ou com Lithothamnium), bem

como o nível geral de rugosidade da rocha, registado nas categorias liso e rugoso. Este

trabalho sugere que existe uma clara associação entre as espécies e polimorfismos de

cor dos quítones com as características do seu substrato, mas não parece existir uma

Capítulo 2

30

resposta das comunidades em maiores escalas espaciais entre níveis de maré (m) e entre

praias (km). Inclui-se neste trabalho uma reflexão científica sobre as origens e

implicações dos padrões de distribuição das espécies e polimorfismos num contexto da

variação natural do habitat e das relações ecológicas interspecíficas. É discutida a

hipótese de a elevada variação de cores encontrada ter como base um esforço adaptativo

das espécies, no sentido de minimizarem o risco predatório recorrendo a estratégias de

camuflagem com o substrato. Esta hipótese foi enquadrada no conhecimento actual

acerca de adaptações de moluscos marinhos a predadores maioritariamente visuais, bem

como no que se sabe acerca de outras forças potencialmente explicativas da distribuição

e padrões de cor variados que ocorrem intra-espécie nos moluscos marinhos em geral.

Palavras-chave: zona intertidal, substrato rochoso, distribuição, Polyplacophora,

polimorfismos de cor, camuflagem.

Capítulo 2

31

2.2. Introdução

A maioria dos estudos realizados em quítones ao nível global centra-se principalmente

numa abordagem taxonómica, com foco na identificação e descrição de espécies

existentes em diferentes níveis batimétricos, particularmente nas costas dos oceanos

Pacífico e Atlântico (e.g. Ferreira, 1983; Bullock, 1985; Bullock, 1988; Reyes-Gómez,

1999; García-Ríos, 2003; García-Ríos et al., 2003, 2007; García-Ríos e Álvarez-Ruiz,

2007), bem como na sua biologia (Kaas e Van Belle, 1985, 1987, 1990, 1994).

A biologia geral dos quítones tem também sido largamente estudada (Hyman, 1967;

Kaas e Van Belle, 1985, 1987, 1990, 1994; Kaas et al., 2006), bem como aspectos sobre

a morfologia da concha (Baxter e Jones, 1981; Baxter, 1982), capacidade sensorial

(Boyle, 1972) e biologia reprodutiva (Barnes e Gonor, 1973; Watanabe e Cox, 1975;

Simpson, 1976; Pearse, 1978; Turner, 1978). No entanto, a ecologia de quítones é ainda

largamente desconhecida sendo a informação disponível referente em grande parte à

costa central Norte Americana (Glynn, 1970; Randall e Martin, 1987; McMahon et al.,

1991; Littler et al., 1995; Kleeman, 2003). Nestes estudos, foram principalmente

investigados aspectos como: i) abundância das espécies e os seus papéis tróficos, de

forma a relacionar a abundância com o tipo de alimentação (Miller, 1983) e, b) o

comportamento de homing apresentado pelos quítones que realizam excursões

alimentares normalmente nocturnas regressando ao local onde passam a maior parte do

tempo (Schmidt-Effing, 1980).

A ecologia das espécies de quítones portuguesas é largamente desconhecida e os

estudos centram-se numa abordagem descritiva da taxonomia das espécies existentes e

da sua biologia geral (Hidalgo, 1917; Nobre, 1936; MacAndrew, 1850; Monteiro, 1982;

Carmona e Garcia, 2000). Reis e Monteiro (1984) realizaram o primeiro estudo sobre os

aspectos ecológicos dos quítones da costa portuguesa, onde avaliaram o papel do tipo de

substrato, batimetria e os povoamentos dominantes das rochas, como factores que

condicionam a distribuição das espécies. Estes autores também fizeram a primeira

referência à existência de uma evidente relação entre a cor do animal e a do biótopo

envolvente.

Estudos sobre padrões de distribuição das espécies e sobre factores abióticos e bióticos

que limitam a sua distribuição foram já realizados para o Chile (Otaíza e Santelices,

1985), Austrália (Smith e Otway, 1997), Antártida (Simpson, 1976) e Costa Rica

(Jorger et al., 2008), mas restringidos a algumas espécies (Andrus e Legard, 1975;

Capítulo 2

32

Simpson, 1976; Black et al., 1979; Murdoch e Shumway, 1980; Paine, 1981).

Decorrendo desses estudos, pensa-se actualmente que a distribuição vertical dos

quítones é influenciada por factores físicos, como a temperatura, a salinidade (Simpson,

1976) e a acção das ondas (Otaíza e Santelices, 1985), e por factores biológicos, como a

disponibilidade de recursos alimentares e a predação (Simpson, 1976; Piercy, 1987;

Littler et al., 1995). No entanto, a distribuição dos quítones não pode ser associada

apenas a um destes factores, estando dependente da sua interação.

Os quítones não são tolerantes a baixos níveis de salinidade e à dissecação (Simpson,

1976), necessitando de locais com alguma humidade retida, não ocorrendo assim em

rochas ou poças de maré que se encontrem nas zonas superiores do intertidal

(supralitoral). Também a exposição à acção das ondas parece ser um factor que

determina a distribuição do tamanho dos quítones, já que Otaíza e Santelices (1985)

demonstraram que, na zona costeira do Chile, as espécies de quítones de menor

tamanho foram encontradas em níveis menos expostos ao impacto das ondas, enquanto

espécies de maiores dimensões foram encontradas em níveis mais expostos. No entanto,

dados recentes de Jorger et al. (2008) demonstraram que esta relação não está clara para

as espécies que vivem nas poças de maré, uma vez que para a espécie Ischnochiton

dispar (Sowerby, 1832) o comprimento do corpo aumentou com o aumento da distância

da costa. Desta forma, são necessários mais dados para compreender a influência da

acção das ondas sobre as espécies de quítones.

Muitas espécies de quítones possuem preferências alimentares (principalmente por algas

calcárias), que os fazem depender da distribuição desses recursos alimentares, que são

comuns nas zonas inferiores do intertidal e no subtidal (Simpson, 1976; Littler et al.,

1995;). Os quítones são organismos com pouca mobilidade e assim restringem a sua

distribuição a locais que lhes permitem um fácil acesso ao alimento (Arey e Crozier,

1919; Simpson, 1976).

A predação é actualmente considerada uma força potencialmente decisora na

abundância e distribuição dos quítones, uma vez que estes estão expostos a predadores

sésseis, como as estrelas-do-mar, e a predadores visuais, como as gaivotas, caranguejos

e peixes, que podem exercer um efeito selectivo sobre determinados padrões de cor

(Moore, 1975; Simpson, 1976; Rodrigues et al., 2005). Os caranguejos são predadores

activos do quítone Lepidochitona cinerea na costa portuguesa (Silva et al., 2010b),

permanecendo no entanto desconhecido o seu papel no controle das populações de

quítones. A estrela do mar Pisaster ochraceus (Brandt, 1835) é um predador que limita

Capítulo 2

33

a distribuição de seis espécies de quítones na costa da Califórnia (Feder, 1959; Paine,

1966; Mauzey et al., 1968). As gaivotas, Larus occidentalis (Audubon, 1839) são

responsáveis pelo consumo anual de 15% da população total do quítone Nuttallina

californica no Pacific Grove (Piper, 1975) exercendo um papel selectivo sobre esta

espécie e condicionando a sua distribuição (Moore, 1975).

Os quítones são fototrópicos negativos, refugiando-se em locais com baixa intensidade

luminosa e também de relativa humidade, uma vez que são extremamente sensíveis à

dissecação (Evans, 1951). Segundo Evans (1951) o comportamento dos quítones é

influenciado pela gravidade, que na espécie Lepidochitona cinerea, varia de acordo com

as condições externas. Esta espécie, quando completamente imersa em água não

responde à gravidade, mas fora de água os indivíduos deslocam-se em função da

gravidade havendo um efeito geotático positivo.

Os quítones são importantes consumidores primários da zona intertidal (Simpson, 1976;

Rodrigues et al., 2005). Algumas espécies de quítones apresentam localmente uma alta

densidade, o que sugere que estes herbívoros exercem uma forte pressão de herbívoria

nas comunidades de algas, chegando a ser responsáveis pelo controlo do seu

crescimento (Underwood, 1979; Branch, 1981; Lubchenco e Gaines, 1981; Hawkins e

Hartnoll, 1983).

Algumas espécies de quítones são conhecidas por serem polimórficas, ou seja, as suas

placas apresentam uma grande variedade de cores. O polimorfismo de cor é uma

característica definida pela coexistência dentro de uma população de dois ou mais

padrões de cor determinados e segregados geneticamente (Ford, 1940; Robinson e

Davinson, 1996). A existência de polimorfismos dentro das populações naturais é

comum, tanto para vertebrados (Ballinger e McKinney, 1967; Gill, 1977; Tordoff,

1980) como para invertebrados (Sheppard e Cook, 1962; Benham et al., 1974). Estudos

sobre polimorfismos de cor estão centrados em espécies de bivalves marinhos, onde este

facto é associado a factores ecológicos e/ou genéticos, como a predação e a oscilação

genética (Hoagland, 1977; Hughes e Mather, 1986; Byers, 1990; Whiteley e Owen,

1997). Dentro do filo Mollusca é comum a existência de uma correspondência entre a

cor da concha e a cor do substrato que domina (Cain, 1977). No entanto, para a classe

Polyplacophora existe apenas um estudo realizado no Brasil, que caracteriza a espécie

de quítone Ischnochiton striolatus (Gray, 1828) em relação aos seus polimorfismos.

Sabendo que os quítones dependem das algas para abrigo e alimento, pensa-se que a sua

Capítulo 2

34

grande variedade de cores aumenta as suas hipóteses de sobrevivência devido ao efeito

de camuflagem proporcionado pelos padrões de cor variados.

No entanto, são necessários mais dados para compreender a ecologia desta classe,

nomeadamente avaliar, numa primeira fase, os padrões gerais de distribuição das

espécies, a forma como estes seleccionam o seu habitat e a sua importância no meio

intertidal, e numa outra fase compreender qual o papel dos seus padrões de cor, a sua

origem e influência no meio envolvente. Após o trabalho pioneiro de Reis e Monteiro

(1984), nenhuma informação foi publicada sobre a composição da população de

quítones da costa central Portuguesa e a sua relação com factores ambientais. Desta

forma, o presente estudo visa preencher essa falta de conhecimento para os quítones,

avaliando a variação da composição de espécies, polimorfismos, relações com o seu

habitat, e abundância em locais replicados na costa Portuguesa. Para além disso,

pretende-se caracterizar os padrões de cor das espécies encontradas e relacioná-los com

as características do substrato em que se encontram, de forma a tentar compreender os

motivos da elevada diversidade de cores dos indivíduos.

Neste estudo examinou-se se existem diferenças: i) no número de espécies de quítones

entre diferentes praias e níveis de maré, ii) na abundância da espécie L. cinerea, e na

distribuição dos seus diferentes polimorfismos de cor entre as praias e níveis de maré, e

iii) nas relações entre as variáveis da rocha e a ocorrência dos polimorfismos. A

consistência dos padrões foi verificada usando um modelo experimental hierárquico

(dois níveis de maré em quatro praias distintas, cada um com dois transectos de

amostragem).

Capítulo 2

35

2.3. Material e Métodos

2.3.1. Área de Estudo

O estudo realizou-se em quatro praias rochosas da costa central Portuguesa, no concelho

de Cascais: Cabo Raso (38º71’N, 9º48’W), Raio Verde (38º70’N, 9º47’W), Avencas

(38º68’N, 9º36’W) e Parede (38º68’N, 9º35’W) (Figura 2.1). A amostragem ocorreu

durante a maré baixa na zona intertidal entre os meses de Novembro de 2011 a Janeiro

de 2012. Estes locais de amostragem foram considerados representativos da costa

rochosa portuguesa e por apresentarem as características que se consideram importantes

para a existência de quítones, nomeadamente, pedras de pequena dimensão em poças de

maré e em canais de escoamento de água vazante que retém humidade.

Figura 2.1 – Praias do concelho de Cascais onde foram realizadas as amostragens: a) Cabo Raso, b) Raio

Verde, c) Avencas e d) Parede.

2.3.2. Métodos de Amostragem

A primeira fase deste estudo traduziu-se em observações preliminares das costas

rochosas da zona de Cascais, de modo a escolher os locais de amostragem mais

representativos. Em cada praia, foram definidos dois transectos de amostragem

c) d)

a) b)

)

a)

Capítulo 2

36

horizontais, ao longo do limite superior e inferior do médiolitoral, respectivamente. Para

cada transecto de ~2 horas, as rochas livres foram examinadas visualmente, onde, para

todos os quítones encontrados, a espécie foi identificada no campo de acordo com

Monteiro (1982), o comprimento e a largura do indivíduo foi medido com precisão de

0,1 mm, e a sua cor predominante e abundância foram registados.

A confirmação da identificação para cada coloração foi feita em laboratório com base

na configuração e ornamentação das placas e da cintura dos quítones (Hayward e

Rylland, 2006). Para tal, está classificada a primeira placa como cefálica, e a última

como anal, estas são hemisféricas mas diferentes entre si e diferentes das restantes, que

são chamadas de placas intermédias, geralmente rectangulares com o bordo anterior

menor que o posterior. Estas placas têm configurações e ornamentações que variam de

espécie para espécie o que nos permite, recorrendo a um microscópico óptico,

diferenciar as mesmas (Figura 2.2).

Figura 2.2 – Exemplo de esquemas de ornamentação de placas de quítones das espécies a) Lepidochitona

cinerea (placa cefálica e intermédia), b) Leptochiton algesirensis (placa cefálica, intermédia e anal) e c)

Acanthochitona crinita (placa cefálica, intermédia e anal) (Modificado de Kaas e Van Belle, 1994).

Capítulo 2

37

As características do substrato foram também registadas para caracterizar os habitats

das diferentes espécies e/ou polimorfismos de cor. Assim, para cada rocha onde a

presença de quítones foi detectada, foram registados: i) tamanho da rocha em termos de

comprimento, largura e altura, ii) cobertura vegetal nas categorias macroscópicas algas

vermelhas (Rhodophyta), algas verdes (Chlorophyta), nua (sem algas), com

Lithothamnium e, iii) as características de superfície nas categorias lisa, rugosa ou

mista. Este tipo de classificação geral de malha qualitativa possibilitou processar a

enorme abundância encontrada, bem como obter informação preliminar acerca da

frequência de ocorrência das diferentes colorações de quítones de acordo com a cor e

característica predominante do substrato.

2.3.3. Análises dos Dados

A análise estatística dos dados recolhidos foi realizada através do software PRIMER

(Clarke e Warwick, 2007). Este software contempla uma panópia de técnicas adequadas

para a exploração estatística de dados multivariados e multifactoriais. A abundância das

espécies foi comparada entre as quatro praias em estudo e para os diferentes níveis de

maré, através de análises multivariadas com base em testes de permutação. Para

determinar a existência de diferenças significativas entre esses factores a técnica

PERMANOVA foi utilizada, com o seguinte design experimental: nível de maré (fixo

com dois níveis: limite superior e inferior do médiolitoral) e praia (aleatório com quatro

níveis: Cabo Raso, Raio Verde, Avencas, Parede). A PERMANOVA corresponde a

uma ANOVA mas com base em testes de permutação em vez de variância e para

designs multifactoriais. A sua interpretação é muito similar à da ANOVA.

A técnica percentagem de similaridade (SIMPER) foi utilizada para identificar as

espécies que mais contribuíram para as diferenças detectadas nas análises anteriores.

Esta técnica avalia quais as características discriminantes nos dados com base na

diferença na similaridade entre pares de amostras. A representação gráfica do MDS

(Escalonamento Multidimensional) foi utilizada para ordenar no espaço as diferenças

entre amostras. No gráfico MDS, quanto maior o espaçamento entre amostras maior a

diferença entre as mesmas. Antes das análises estatísticas, os dados foram

transformados pela raiz quarta, de modo a obter uma distribuição de peso mais

equitativa entre espécies/padrões de cor raros e dominantes (Clarke, 1993).

Para determinar quais as variáveis ambientais das rochas que possam ser mais

determinantes para a distribuição dos padrões de cor da espécie L. cinerea, foi utilizada

Capítulo 2

38

a análise BEST, efectuada pela técnica BIOENV, que utiliza a correlação de Spearman

para relacionar os dados bióticos com os dados abióticos, determinando quais os

factores ambientais que melhor explicam os padrões biológicos observados. Neste teste,

é feita uma comparação multivariada da concordância entre as matrizes de similaridade

de dados bióticos e abióticos. O BIOENV utiliza todas as variáveis ambientais

disponíveis para determinar qual o conjunto que melhor explica os padrões dos dados

biológicos. Para a matriz dos dados bióticos, o coeficiente de similaridade aplicado foi o

de Bray-Curtis, e na matriz dos dados abióticos, a distância Euclideana (Clarke, 1993).

Para maximizar a confiança no modelo dado pela análise BEST, o método BVSTEP foi

também utilizado de modo a possibilitar a verificação de concordância entre os 2

modelos (BIOENV e BVSTEP), baseados em métodos de cálculo diferentes.

Para a relação entre as variáveis das rochas e os padrões das espécies Leptochiton

algesirensis e Acanthochitona crinita foi utilizada a análise BEST apenas pelo método

BIOENV.

Capítulo 2

39

2.4. Resultados

Foram amostrados 1658 indivíduos e identificadas 3 espécies de quítones no total:

Lepidochitona cinerea (Linnaeus, 1769), Leptochiton algesirensis (Capellini, 1859) e

Acanthochitona crinita (Pennant, 1777). A espécie L. cinerea foi a espécie mais

abundante, com um total de 1280 indivíduos, seguido da espécie L. algesirensis com

251 e A. crinita com 125 indivíduos (Figura 2.3).

Figura 2.3 – Frequência (%) de ocorrência das espécies Lepidochitona cinerea, Leptochiton algesirensis

e Acanthochitona crinita.

Não existiram diferenças na abundância das três espécies de quítones para todos os

factores analisados (Tabela 2.1).

Tabela 2.1 - Resumo dos resultados de testes de permutação PERMANOVA sobre a variação da

abundância das três espécies de quítones nas diferentes praias e nos dois níveis de maré.

Capítulo 2

40

No entanto, através da visualização do gráfico MDS pode ser observada uma tendência

de diferenciação entre o nível médio superior e inferior (Figura 2.4).

Figura 2.4 – Ordenação MDS baseada em matrizes de similaridade de Bray-Curtis com dados de

abundância das três espécies amostradas nas quatro praias em estudo, ordenada pelo limite superior

(upper) e limite inferior (lower) do médiolitoral.

A análise SIMPER mostrou que L. cinerea foi a espécie que mais contribuiu para a

tendência de diferenciação entre os níveis de maré (40%), sendo mais abundante no

médiolitoral superior (abundância média de 9,35 indivíduos) do que no inferior

(abundância média de 7,87 indivíduos), enquanto L. algesirensis e A. crinita foram mais

abundantes no médiolitoral inferior (abundância média L algesirensis de 4,91

indivíduos, abundância média A. crinita de 3,22 indivíduos) do que no superior

(abundância média L. algesirensis de 2,26 indivíduos, abundância média A. crinita de

1,70 indivíduos) (Tabela 2.2).

Capítulo 2

41

Tabela 2.2 - Resultados da análise SIMPER, da contribuição das espécies para as diferenças encontradas

entre as praias. Número de permutações usadas = 9999.

Relativamente aos polimorfismos de cor, as designações dos mesmos foram criadas de

modo a serem intuitivas durante a amostragem no campo, e também devido ao facto de

ser o método utilizado em publicações anteriores (e.g. Rodrigues et al., 2005). Foram

identificados seis para a espécie L. cinerea sendo eles, o “verde-escuro”, “verde-claro”,

“rosa”, “castanho-escuro”, “creme” e “cor variável com padrões” (Tabela 2.3, Figura

2.5a, Anexos). O mais abundante em todas as praias foi a “cor variável com padrões”

(66%), seguido de “verde-claro” (12%), “verde-escuro” (10%), “rosa” (7%), “creme”

(3%) e “castanho-escuro” (2%) (Tabela 2.3, Figura 2.5a).

Nos indivíduos da espécie A. crinita, foram identificados quatro polimorfismos de cor,

sendo estes o “castanho-escuro”, “castanho-mármore”, “creme” e “vermelho” (Anexos).

O mais abundante foi o “castanho-escuro” (54%), seguido de “castanho-mármore”

(41%), “creme” (3%) e “vermelho” (2%) (Tabela 2.3, Figura 2.5b). A espécie L.

algesirensis não apresentou polimorfismos apresentando todos os indivíduos a cor

branca amarelada (Tabela 2.3, Figura 2.5c, Anexos).

Capítulo 2

42

Tabela 2.3 - Frequência (%) de ocorrência dos polimorfismos de cor das espécies Lepidochitona cinerea,

Leptochiton algesirensis e Acanthochitona crinita.

A abundância destes polimorfismos de cor encontrados, não parece ser diferente entre

as quatro praias analisadas (Figura 2.5).

Para a espécie L. cinerea, a “cor variável com padrões” foi a que ocorreu com maior

abundância em todas as praias, no entanto nota-se uma tendência de diferenciação entre

dois grupos de praias (Cabo Raso/Raio Verde e Avencas/Parede) em relação à

frequência dos polimorfismos de cor. Isto porque no Cabo Raso e Raio Verde a ordem

de abundância é: “ cor variável com padrões”, “verde-escuro”, “verde-claro”, “rosa”,

“castanho-escuro” e “creme”, enquanto nas Avencas e Parede a ordem é: “cor variável

com padrões”, “verde-claro”, “rosa”, “verde-claro”, “creme” e “castanho-escuro”

(Figura 2.5a). Desta forma, nas praias Cabo Raso e Raio Verde ocorrem indivíduos de

cores mais uniformes, com grande predominância de cores mais escuras, principalmente

verdes, enquanto nas Avencas e Parede existe uma grande ocorrência de indivíduos de

cores muito variáveis e surgem também muitos indivíduos de cores mais claras, como o

rosa e creme.

Na espécie A. crinita não existe a mesma diferenciação entre praias, em relação à

abundância dos polimorfismos, pois em todas as praias a ordem foi a mesma, primeiro o

“castanho-escuro”, seguido do “castanho-mármore”. A ocorrência de indivíduos de

polimorfismo “vermelho” e “creme” é rara, sendo que só foram encontrados dois

indivíduos vermelhos (um no Raio Verde e um na Parede), e quatro cremes (três no

Capítulo 2

43

Cabo Raso e um no Raio Verde) (Figura 2.5b) No entanto, é claro o facto de terem sido

encontrados mais indivíduos desta espécie nas Avencas e Parede comparativamente ao

Cabo Raso e Raio Verde (Figura 2.5b).

A espécie L. algesirensis, não polimórfica, ocorreu maioritariamente nas Avencas,

seguida da Parede, Cabo Raso e Raio Verde (Figura 2.5c).

Capítulo 2

44

Figura 2.5 – Frequência (%) de ocorrência dos diferentes polimorfismos de cor, nas quatro praias em estudo, da espécie a) Lepidochitona cinerea, b) Leptochiton algesirensis

e c) Acanthochitona crinita.

Capítulo 2

45

O comprimento médio de L. cinerea foi de 0,82 cm e a largura de 43 cm, encontrando-

se os indivíduos de maiores dimensões no limite superior do médiolitoral, com 0,85 cm

de comprimento e 0,45 cm de largura (limite inferior: 0,74 x 0,39 cm). O Raio Verde foi

a praia onde se encontraram os indivíduos maiores desta espécie, sendo os menores

característicos do Cabo Raso e Avencas.

Na espécie L. algesirensis, o comprimento médio foi de 0,77 cm e largura 0,39 cm. Os

indivíduos de maiores dimensões foram amostrados no limite inferior do médiolitoral,

com 0,84 cm de comprimento e 0,43 cm de largura (limite superior: 0,65 x 0,30 cm). Os

indivíduos maiores foram encontrados no Cabo Raso e os menores nas Avencas.

A espécie A. crinita apresentou maiores dimensões relativamente às anteriores, com um

comprimento médio de 1,05 cm e uma largura de 0,47 cm, sendo maiores no limite

superior do médiolitoral, com 1,29 cm de comprimento e 0,70 cm de largura (limite

inferior: 0,94 x 0,46 cm). No Cabo Raso encontraram-se os indivíduos maiores estando

os menores localizados no Raio Verde e Avencas (Figura 2.6a, b).

Figura 2.6a – Comprimento (Compr.) e largura (Larg.) médios das três espécies em estudo nas quatro

praias, no limite superior do médiolitoral.

0

0,2

0,4

0,6

0,8

1

1,2

1,4

Compr. Larg. Compr. Larg. Compr. Larg.

L. cinerea L. algesirensis A. crinita

Dim

en

sõe

s (c

m)

Espécies

a)

Cabo Raso

Raio Verde

Avencas

Parede

Capítulo 2

46

Figura 2.6b – Comprimento (Compr.) e largura (Larg.) médios das três espécies em estudo nas quatro

praias, no limite inferior do médiolitoral.

A tendência de diferenciação entre dois grupos de praias (Cabo Raso/Raio Verde e

Avencas/Parede) para a abundância dos polimorfismos de cor considerados para a

espécie L. cinerea, não é estatisticamente significativa, pois a abundância dos

polimorfismos de cor não variou significativamente entre as praias e níveis de maré

(Tabela 2.4). Foi, no entanto, visível no MDS uma tendência de diferenciação entre os

níveis (Figura 2.7).

Figura 2.7 - Ordenação MDS baseada em matrizes de similaridade de Bray-Curtis com dados de

abundância dos polimorfismos de cor da espécie L. cinerea nas quatro praias em estudo, no limite

superior (upper) e no limite inferior (lower) do médiolitoral.

0

0,2

0,4

0,6

0,8

1

1,2

1,4

Compr. Larg. Compr. Larg. Compr. Larg.

L. cinerea L. algesirensis A. crinita

Dim

en

sõe

s (

cm)

Espécies

b)

Cabo Raso

Raio Verde

Avencas

Parede

Capítulo 2

47

A análise SIMPER da abundância dos polimorfismos de cor de L. cinerea mostrou que

o polimorfismo que mais contribuiu para as tendências encontradas entre níveis de maré

foi o “cor variável com padrões” com cerca de 35%, seguido pelos “verde-claro” e

“verde-escuro” (respectivamente 16% e 14%). A contribuição seguinte dos

polimorfismos “rosa” e “creme” perfez cerca de 91%. O padrão “cor variável com

padrões” foi mais abundante no médiolitoral superior (abundância média de 7,63) do

que no inferior (abundância média de 6,28), enquanto os padrões verdes foram mais

abundantes no médiolitoral superior (abundância média “verde-claro” de 3,04,

abundância média “verde-escuro” de 2,87) do que no inferior (abundância média

“verde-claro” de 2,38, abundância média “verde-escuro” de 2,32) (Tabela 2.4).

Tabela 2.4 - Resumo dos resultados dos testes de permutação PERMANOVA sobre a variação de

abundância dos padrões de cor de L. cinerea nas diferentes praias e níveis de maré e, resultados da

análise SIMPER da contribuição dos padrões de cor para as diferenças encontradas. Número

de permutações utilizado = 9999.

Os métodos de análise BIOENV e BVSTEP mostraram que a presença de algas de

diferentes tipos (verdes, vermelhas, Lithothamnium), bem como a natureza das

superfícies rochosas (lisas ou rugosas) são muito importantes (correlação = 0,951

BVSTEP e = 0,93 BIOENV) para explicar a presença dos diferentes padrões de cor da

espécie L. cinerea. O modelo mais parcimonioso de variáveis encontrado foi de quatro

Capítulo 2

48

variáveis incluindo o modelo as algas verdes e vermelhas e as características da rocha

lisa e rugosa (Figura 2.8).

O método BIOENV indicou que a presença da espécie L. algesirensis é condicionada

pela largura e altura da rocha, pelo facto da mesma ser nua ou com algas verdes ou

vermelhas e a sua superfície ser lisa ou rugosa (correlação = 0,955, nº de variáveis = 7).

Para a ocorrência da espécie A. crinita parecem ser determinantes as características da

dimensão da rocha (comprimento, largura, altura), o facto de a rocha ser nua ou com

presença de Lithothamnium e a sua superfície ser mista ou rugosa (correlação = 0,966,

nº de variáveis = 8).

Figura 2.8 – Representação da ordenação dbRDA dos factores bióticos e abióticos responsáveis pela

ocorrência dos diferentes padrões de cor da espécie L. cinerea, no limite superior (upper) e inferior

(lower) do médiolitoral.

Capítulo 2

49

2.5. Discussão

Neste estudo, das 19 espécies de quítones registadas anteriormente em Portugal, foram

encontradas três na zona médiolitoral rochosa. Monteiro (1982) tinha apenas

identificado as espécies Lepidochitona cinerea e Acanthochitona crinita para a zona

intertidal rochosa, tendo o presente estudo adicionado a espécie Leptochiton

algesirensis.

A espécie L. cinerea foi a espécie dominante na zona intertidal, ocorrendo com elevada

abundância ao longo de todo o mediolitoral, embora haja uma tendência para uma maior

abundância no limite superior. A espécie L. algesirensis foi a segunda espécie mais

abundante, ocorrendo maioritariamente na zona inferior do médiolitoral, assim como a

espécie A. crinita, a espécie menos abundante.

Os indivíduos foram encontrados de forma dispersa ao longo das áreas de amostragem,

mas sem evidência de um padrão de agregação de espécies em pequenos grupos de

rochas, como descrito em estudos anteriores (Chapman e Underwood, 1996; Chapman,

2002b; Grayson e Chapman, 2004). A existência destes padrões de agregação,

relativamente comuns em moluscos que habitam o intertidal rochoso como sejam as

lapas ou os gastrópodes (Feare, 1971; Spight, 1974; Garrity e Levings, 1983; Moran,

1985; Chapman, 1994a, 1994b, 1995; Crowe, 1996), surge como uma forma para

reduzir o stress da dissecação (Levings e Garrity, 1983) ou para protecção contra a

acção das ondas (Feare, 1971). No estudo presente, a ocorrência dos indivíduos em

locais com hidrodinamismo moderado e sempre na face inferior das rochas húmidas

pode potencialmente explicar a não ocorrência desse padrão típico.

Outra teoria possível para explicar os padrões de distribuição das espécies está

relacionada com a dependência de uns organismos por outros (Barnes e Gonor, 1973;

Black, 1974), neste caso a dependência dos quítones por algas para alimentação e/ou

camuflagem contra predadores. Esta teoria parece estar de acordo com os resultados

obtidos no presente estudo, onde se observou a existência de uma relação directa entre

as algas presentes e a variação na distribuição dos diferentes padrões de cor dos

indivíduos e/ou espécies. As características mais importantes foram a presença/ausência

de algas macroscópicas cobrindo o substrato, o tipo de alga (verde, vermelha ou com

Lithothamnium), bem como o nível geral de rugosidade da rocha, registado nas

categorias liso e rugoso, características também influenciadas pelo tipo de alga presente.

Capítulo 2

50

Os poliplacóforos L. cinerea e A. crinita são claramente espécies polimórficas, com

respectivamente seis e quatro polimorfismos de cor distintos. A espécie L. algesirensis

não é polimórfica, apresentando sempre uma cor branca amarelada. A ocorrência destes

polimorfismos de cor na zona intertidal é comum para várias espécies de moluscos

marinhos, e existem várias teorias que tentam explicar a origem e função destes

polimorfismos. Uma abordagem mais controversa coloca a genética como causa da

pigmentação, que permanece inalterada ao longo da vida do organismo e que não é

influenciada pelo meio ambiente (Cain e Shepperd, 1950, 1954; Komai e Emura, 1955).

Por outro lado, Moore (1936) sugere que a alimentação desempenha um papel

importante na variação de cor de indivíduos que se alimentam directamente do substrato

que ocupam, como demonstrou para Purpura lapillus (Linnaeus, 1758) (Moore, 1936).

Contudo, a teoria mais aceite é de que os indivíduos herdam geneticamente uma grande

plasticidade fenotípica que permite que dentro da mesma espécie existam indivíduos

com padrões de cor variados. Estes indivíduos têm tendência para escolher substratos

que combinam com as suas cores e assim beneficiam de um efeito camuflagem

(Hoagland, 1977). Este efeito protege-os da predação que vai eliminando os indivíduos

que não se encontram tão camuflados, favorecendo assim determinadas colorações por

pressão selectiva (Hoagland, 1977).

Em ambientes intertidais, vários estudos têm sido realizados para gastrópodes marinhos

e bivalves, e os seus autores sugerem que a predação visual tem um efeito selectivo nos

diferentes padrões de cor dos indivíduos, actuando como um factor que contribui para a

manutenção dos polimorfismos (Cain e Sheppard, 1950; Sheppard, 1951; Allen, 1988;

Gardner, 1995; Jormalainen et al., 1995; Whiteley et al., 1997; Bond, 1998; Ekendahl,

1998). Embora não haja estudos em quítones intertidais para avaliar estes aspectos,

mostrou-se aqui que estes indivíduos possuem uma grande variação de padrões de cor,

muitas vezes camuflados pelo substrato de fundo. Com o presente estudo podemos

afirmar que a presença de uma rocha nua ou com algas (verdes, vermelhas ou com

Lithothamnium), bem como a característica base da rocha ser lisa ou rugosa,

condicionam a ocorrência de diferentes padrões de cor. Isto vem apoiar a hipótese de

que os quítones dependem muito da comunidade de algas para abrigo e alimento e que,

a complexidade da sua rocha é uma boa base de refúgio, desencadeando um efeito

camuflagem e consequente protecção a predadores (Underwood, 1979; Branch, 1981;

Lubchenco e Gaines, 1981; Hawkins e Hartnoll, 1983).

Capítulo 2

51

Por outro lado, sabe-se que algumas espécies de quítones têm um comportamento de

fidelização a refúgios, i.e., “homing behaviour”, que pode também explicar a sua

distribuição. Este comportamento de retorno à mesma localização na rocha após

excursões alimentares nocturnas, foi já registado para espécies da Austrália, Indo-

Pacífico e Caraíbas (Crozier, 1921), mas não existe nenhuma referência sobre este

comportamento nas espécies descritas no presente estudo. Contudo, sendo este

comportamento uma forma de regressar a um refúgio que garante: i) acesso a uma boa

alimentação, ii) baixo risco de predação, iii) baixo gasto de energia em deslocações para

obtenção de alimento e, iv) economia de tempo, uma vez que os recursos se encontram

relativamente perto, pode esta ser uma vantagem adaptativa das espécies e ser um factor

que condiciona a sua distribuição.

Todos os quítones registados neste trabalho foram encontrados na face inferior de

rochas soltas, e frequentemente camuflados pela cobertura algal e pelas características

da superfície rochosa, o que pode ser visto como uma estratégia para evitar os

predadores. Estudos recentes têm apontado os quítones como presas de várias espécies

de caranguejos no intertidal Europeu (Silva et al., 2009; Silva et al., 2010a; Silva et al.,

2010b), e estes possuem a capacidade de mover as rochas e facilmente encontrar e

capturar os quítones (Silva e Mendonça, observações pessoais).

Contudo, ainda não é conhecida a forma como os predadores visuais seleccionam e

capturam os indivíduos e também não está claro se existe um efeito camuflagem a

actuar e a proteger estas espécies. A elevada abundância de quítones encontrada nas

praias pode estar relacionada com o facto dos locais em estudo serem costas rochosas

moderadamente expostas à acção das ondas, que diminuem a eficiência dos predadores

e favorecem a dominância dos herbívoros (Connell, 1972). Simultaneamente, a

abundância elevada de quítones pode indiciar um papel importante enquanto herbívoro

na dinâmica do meio intertidal que é ainda desconhecido para as espécies portuguesas e

que não foi possível avaliar neste estudo. A ecologia alimentar da maior parte das

espécies de quítones inclui principalmente algas coralinas incrustantes (Lithothamnium

sp. e Clathromorphum spp.), microalgas (Diatomáceas e a alga Blue-green), macrófitas

castanhas (Laminaria spp. e Fucus spp.) e algas filamentosas (Cladophora spp. e

Polysiphonia spp.) (Steneck e Watling, 1982). De acordo com estes dados, e enquanto

herbívoros, sabe-se que os quítones competem por recursos alimentares com as lapas

(da superfamília: Patellacea), maioritariamente por macrófitas, mas também por algas

coralinas incrustantes e microalgas, e com archaeogastrópodes (como, as Gibbula spp.)

Capítulo 2

52

e mesogastrópodes (como, as Littorina spp.), principalmente por microalgas e algas

filamentosas (Steneck e Watling, 1982). A competição por alimento pode também ser

um motivo pelo qual os quítones restringem a sua distribuição a habitats onde outros

herbívoros competidores, como as lapas, não estão tão presentes, reduzindo assim o

stress competitivo.

Com este trabalho podemos adiantar que não parece existir nenhuma variação do padrão

de distribuição das comunidades de quítones intertidais portugueses entre níveis de

maré (m) e entre praias (km), mas que existe uma clara associação entre as espécies e

polimorfismos de cor e as características a pequena escala do seu substrato. Esta

associação com o substrato pode ser explicada por: i) dependência dos quítones por

algas para alimentação, ii) pelo facto dos indivíduos encontrados possuírem elevadas

variações de cores que se camuflam com substrato, o que minimiza o risco predatório, e

iii) diminuição da competição por alimento. Assim, consideramos estas hipóteses como

um bom ponto de partida para estudos futuros, que devem passar numa primeira fase

pela avaliação do papel ecológico destas espécies no intertidal rochoso, nomeadamente

as suas relações com as comunidades vegetais e animais, de forma a perceber as suas

relações tróficas e qual o seu papel como presa de predadores com e sem acuidade

visual. Numa segunda fase, seria útil verificar a eficácia da camuflagem como protecção

a predadores visuais para perceber se poderá ser essa a causa da existência dos

diferentes padrões de cor que ocorrem no meio natural.

Capítulo 2

53

2.6. Referências Bibliográficas

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Ischnochitoninae (pars), additions to vols 1 & 2. Leiden: E.J. Brill/W. Backhuys.


Polyplacophora) 4, Suborder Ischnochitonina: Ischnochitonidae: Ischnochitoninae

(continued), additions to vols 1, 2 & 3. Leiden: E.J.Brill/W. Backhuys.

Capítulo 2

57


Polyplacophora) 5, Suborder Ischnochitonina: Ischnochitonidae: Ischnochitoninae

(concluded); Callistoplacinae; Mopaliidae, additions to vols 1-4. Leiden: E.J. Brill/W.

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Capítulo 3

Capítulo 3

63

Avaliação das características populacionais de quítones

intertidais em substrato arenoso

3.1. Resumo

Os quítones são moluscos muito abundantes na zona intertidal e comuns nas costas

portuguesas tanto em substrato rochoso como arenoso (Saldanha, 1997). No entanto,

todos os estudos de ecologia realizados sobre quítones em Portugal foram efectuados

em substrato rochoso, mantendo-se um elevado grau de incerteza em relação às

características populacionais dos quítones presentes em substrato arenoso. Contudo é

importante o estudo dos quítones neste tipo de ambiente, de forma a perceber se essas

espécies têm adaptações especiais, se são herbívoros abundantes nestes meios e o seu

papel enquanto espécie competidora e presa. O presente estudo teve como objectivo

caracterizar as populações de quítones em praias arenosas da costa portuguesa. Foram

amostrados quatro transectos na zona da Caldeira de Tróia. Em cada transecto foi

realizada uma busca exaustiva de quítones no substrato arenoso e em rochas imersas no

meio arenoso. Foram identificadas cinco espécies: Chaetopleura angulata (Spengler,

1797), a espécie mais abundante, representando 64% dos indivíduos amostrados,

seguido de Leptochiton algesirensis (Capellini, 1859) (19%), Lepidochitona cinerea

(Linnaeus, 1769) (15%), Achantochitona fascicularis (Linnaeus, 1767) (1%) e

Achantochitona crinita (Pennant, 1777) (1%). As espécies C. angulata e L. cinerea

foram identificadas como sendo polimórficas, com respectivamente quatro e cinco

padrões de cor distintos. As espécies L. algesirensis, A. fascicularis e A. crinita,

apresentaram uma coloração única. A distribuição das espécies variou com as

características do substrato, entre os diferentes locais de amostragem. Este estudo indica

que cada espécie possui o seu habitat preferencial que restringe a sua distribuição.

Sugere-se que a distribuição não aleatória das espécies consoante o tipo de habitat possa

estar relacionada com: i) dependência dos quítones por algas para alimentação

específicas para cada espécie, que só ocorrem nesses locais preferenciais, ii) diminuição

da competição por alimento e, iii) existência de coloração no substrato que potencie ou

não um efeito camuflagem e consequente protecção a predadores.

Palavras-chave: zona intertidal, substrato arenoso, Polyplacophora, uso do habitat,

polimorfismos de cor.

Capítulo 3

64

3.2. Introdução

O estudo de padrões de distribuição, abundância, tamanho e estrutura de populações de

espécies de moluscos são temas centrais de estudos em ecologia marinha (e.g.

Underwood, 1979; Hughes, 1980b; Little, 1989; Myers e McGrath, 1993). Estes

padrões não são normalmente simples, pois são o resultado da interacção de vários

factores bióticos e abióticos que actuam em diferentes escalas espaciais e temporais

(Dayton, 1971; Menge e Sutherland, 1987; Barry e Dayton, 1991). Mais recentemente

estudos sobre as comunidades de quítones começaram a surgir (Boyle, 1977; Otaíza e

Santelices, 1985; Smith e Otway, 1997; Kelaher e Cole, 2004), pensando-se

actualmente que a distribuição vertical dos quítones está dependente da interacção de

factores físicos, como a temperatura, a salinidade (Simpson, 1976) e a acção das ondas

(Otaíza e Santelices, 1985), e de factores biológicos, como a disponibilidade de recursos

alimentares e a predação (Simpson, 1976; Piercy, 1987; Littler et al., 1995).

Estes estudos são centrados na variação de abundância e diversidade de espécies em

substrato rochoso, e normalmente de espécies de quítones de maior dimensão (> 1 cm)

(Otway, 1994). No entanto, existem muitas espécies de quítones pequenas (< 1 cm)

(Pope, 1943; Chapman, 2002b; Grayson e Chapman, 2004) que vivem em habitats

complexos, como poças de maré e aglomerados de pedras de dimensões variadas, que

não são normalmente alvo de estudos e por isso a informação publicada sobre este tipo

de comunidades é muito reduzida (Bode, 1989; Kelaher e Cole, 2004). Estando os

quítones amplamente adaptados a viver em substrato rochoso, todos os estudos de

ecologia sobre as suas populações são realizadas em praias rochosas, no entanto é

possível encontrar espécies adaptadas a viver enterradas em substrato móvel, como areia

silíciosa, coralígena e na vasa (Monteiro, 1982).

Em geral, os ambientes intertidais arenosos têm sido menos estudados do que os

rochosos, por serem mais dinâmicos e, aparentemente, com menor diversidade biológica

(Dexter, 1990).

Os ambientes intertidais de substrato móvel são caracterizados por possuírem uma

grande heterogeneidade, com povoamentos distintos com base nas características dos

sedimentos. Suportam maioritariamente comunidades de invertebrados na superfície e

interior do sedimento (macrofauna bentónica), que são a base da alimentação de muitas

espécies de peixes que dependem do substrato, como os linguados e as solhas (Calvário,

1982; Costa et al., 1998). Os estudos das espécies associadas a substratos móveis estão

Capítulo 3

65

normalmente relacionados com estudos da estrutura e dinâmica de comunidades de

macroinvertebrados bentónicos de substrato móvel, e as suas variações temporais e

espaciais (Bachelet e Dauvin, 1993; Lindergarth e Hoskin, 2001), bem como trabalhos

de ecologia de espécies, relacionadas com padrões de reprodução ou tolerância a

substâncias poluentes (Beukema, 1982).

Por não haver estudos específicos nestes ambientes arenosos, não são conhecidas

adaptações especiais dos quítones ao meio arenoso, existindo apenas a referência a que

são normalmente encontradas enterradas neste tipo de substrato e por isso se consideram

algumas espécies específicas desses locais. Das espécies de quítones descritas para

Portugal as que podem ser encontradas em substrato móvel são: Chaetopleura angulata

(Spengler, 1797), Chiton olivaceus (Spengler, 1797), Ischochiton rissoi (Payraudeau,

1826) e Leptochiton cancellatus (Sowerby, 1840).

Os trabalhos de Monteiro (1982) são estudos pioneiros que contribuíram para o estudo

dos Polyplacophora da costa portuguesa, tendo este analisado dados recolhidos em

ambiente intertidal e subtidal de substrato rochoso e móvel. As amostragens realizadas

em substrato móvel restringiram-se à Lagoa de Óbidos (infralitoral), praia do Estoril

(subtidal), Estuário do Sado (infralitoral e subtidal), duas praias de Portimão (subtidal) e

três praias de Tavira (infralitoral). Nestes locais foram identificados exemplares das

espécies: Lepidochitona cinerea (Linnaeus, 1769), Acanthochitona fascicularis

(Linnaeus, 1767), Lepidochitona corrugata (Reeve, 1848), Leptochiton cancellatus

(Sowerby, 1840) e Chaetopleura angulata (Spengler, 1797).

Se são encontradas espécies de quítones em ambientes arenosos isso indica que as

espécies conseguem encontrar condições que lhes permitam sobreviver nestes

ambientes, nomeadamente uma boa disponibilidade de alimento, abrigo e/ou menos

competição e predação.

Os quítones são maioritariamente herbívoros (Heath, 1899; Arey e Crozier, 1919;

Fretter, 1937). Preferem algas coralinas incrustantes (Lithothamnium sp. e

Clathromorphum spp.), microalgas (Diatomáceas), macrófitas castanhas (Laminaria

spp. e Fucus spp.) e algas filamentosas (Cladophora spp. e Polysiphonia spp.) (Steneck

e Watling, 1982). O seu modo de alimentação passa por percorrer o substrato,

reconhecer e seleccionar os alimentos através do órgão sub-radular e depois destacá-los

por intermédio da rádula (Monteiro, 1982). Este substrato percorrido pelos quítones é

maioritariamente substrato duro uma vez que estas algas ocorrem normalmente sobre

rochas. Uma vez que em ambiente arenoso existe menos acessibilidade a algas, os

Capítulo 3

66

quítones que sobrevivem em zona de substrato arenoso devem ter uma alimentação

diferente ou existirem nas suas áreas de distribuição rochas com este tipo de

comunidades.

A competição por alimento pode também ser um motivo pelo qual os quítones estão

adaptados a viver em substrato móvel, onde outros herbívoros competidores, como as

lapas, não estão tão presentes, reduzindo assim a sobreposição de nicho trófico. Estas

espécies podem também competir com os quítones por substrato para fixação, uma vez

que estão adaptados ao mesmo tipo de habitats.

Monteiro (1982) descreveu que as espécies encontradas em substrato móvel estavam

enterradas na areia silíciosa, coralígena ou na vasa, o que sugere que este seja um

comportamento de refúgio a predadores. Os predadores em ambientes arenosos podem

ser espécies de peixes bentónicos ou crustáceos decápodes, como os caranguejos.

Considera-se importante estudar estes animais em substratos arenosos, de forma a

perceber quais as adaptações das espécies a este tipo de ambientes, se estes são

herbívoros abundantes nestes meios e qual o seu papel na competição com outras

espécies, bem como o seu papel enquanto presa. Desta forma, o objectivo do presente

estudo visou preencher a falta de conhecimento que existe em relação às características

das populações de quítones que vivem associadas a substratos arenosos na costa central

portuguesa. Para isso, avaliou-se a composição da população de quítones, relacionando

a ocorrência das espécies com as características dos locais de amostragem e

identificando a ocorrência de polimorfismos de cor nas espécies amostradas. Neste

estudo examinou-se se existem diferenças: i) no número de espécies de quítones entre

transectos de amostragem, ii) na abundância e distribuição dos polimorfismos de cor da

espécie C. angulata entre transectos e, iii) na abundância e distribuição dos

polimorfismos de cor da espécie L. cinerea entre transectos. A consistência dos padrões

foi verificada usando o modelo experimental hierárquico (quatro transectos distintos,

cada um com dois locais de amostragem).

Capítulo 3

67


3.3.1. Área de estudo

O estudo realizou-se na praia arenosa da Caldeira de Tróia (38º49’N, 8º88’W),

localizada no lado leste da península de Tróia (Figura 3.1). Esta praia corresponde a

uma área de transição entre o meio marinho e estuarino, que se encontra em bom estado

ecológico, sem sedimentos contaminados e com baixa pressão humana (Caeiro et al.,

2009). A amostragem ocorreu durante a maré-baixa, na zona intertidal, nos meses de

Junho e Julho de 2012.

Figura 3.1 – Localização de Tróia na costa portuguesa (©2012 Google Maps).

3.3.2. Métodos de Amostragems

Ao longo da praia foram definidos quatro transectos de amostragem (Figura 3.2). Os

transectos foram escolhidos com base na variabilidade natural do substrato: i) transecto

1 (T1) de areia vasosa conquífera, com rochas de pequena e média dimensão, com

elevada abundância de algas, predominantemente da espécie Ulva sp., ii) transecto 2

(T2) de fundo de areia fina com rochas de pequenas dimensões, iii) transecto 3 (T3) de

fundo arenoso com rochas de grandes dimensões isoladas e, iv) transecto 4 (T4) de areia

Capítulo 3

68

e rochas de grandes e médias dimensões. Cada transecto amostrado visualmente durante

~1 hora ao nível do substrato, correspondente a 200m, e, para todos os quítones

encontrados, a espécie foi identificada in situ, de acordo com Monteiro (1982), o

comprimento e a largura do indivíduo foram medidos com precisão de 0,1 mm, e a sua

cor predominante foi registada.

Figura 3.2 – Localização dos quatro transectos de amostragem na Caldeira de Tróia (©2012 Google

Maps).

3.3.3. Análise dos dados

A análise estatística dos dados recolhidos foi realizada através do software PRIMER

(Clarke e Warwick, 2007). A abundância das espécies foi comparada entre os quatro

transectos de amostragem através de análises multivariadas, com base em testes de

permutação. O teste PERMANOVA foi utilizado com o seguinte desenho experimental:

transecto (aleatório com 4 níveis: T1, T2, T3 e T4). Para identificar as espécies que mais

contribuíram para as diferenças encontradas entre os transectos foi utilizada a técnica

SIMPER. A representação gráfica MDS foi utilizada para avaliar no espaço essas

diferenças. O mesmo desenho experimental foi repetido para avaliar se existiam

Capítulo 3

69

diferenças entre transectos na abundância dos polimorfismos de cor encontrados, para as

espécies C. angulata e L. cinerea.

No teste PERMANOVA, quando o número de permutações é < 100 (coluna Unique

perms), deve ser considerado o valor de P correcção de Monte Carlo (P (MC)) para a

interpretação dos resultados (Anderson e Gorley, 2007). Esta correcção Monte Carlo

minimiza qualquer possível perda no poder de detecção de diferenças nos dados,

causada por um número reduzido de permutações (Anderson, 2001a, c).

Capítulo 3

70

3.4. Resultados

Foram amostrados 591 indivíduos e identificadas 5 espécies de quítones:

Achantochitona fascicularis (Linnaeus, 1767), Achantochitona crinita (Pennant, 1777),

Chaetopleura angulata (Spengler, 1797), Lepidochitona cinerea (Linnaeus, 1769) e

Leptochiton algesirensis (Capellini, 1859). A espécie mais abundante foi a C. angulata,

com um total de 376 indivíduos, seguido da espécie L. algesirensis com 115, a L.

cinerea com 91, A. fascicularis com 7 e A. crinita com 2 indivíduos (Figura 3.3).

Figura 3.3 – Frequência (%) de ocorrência das espécies Achantochitona fascicularis, Achantochitona

crinita, Chaetopleura angulata, Lepidochitona cinerea e Leptochiton algesirensis.

Foram encontradas diferenças significativas (p (perm) < 0,05) na abundância das 5

espécies de quítones entre os quatro transectos analisados (Tabela 3.1). Essa

diferenciação entre transectos é visível no gráfico MDS (Figura 3.4).

Tabela 3.1 - Resumo dos resultados de testes de permutação PERMANOVA sobre a variação da

abundância das 5 espécies de quítones nos diferentes transectos.

Capítulo 3

71

Analise dif distribuicao quitones troiaResemblance: S17 Bray Curtis similarity

transectoT1

T2

T3

T4

2D Stress: 0

Figura 3.4 – ordenação MDS baseada em matrizes de similaridade de Bray-Curtis com dados de

abundância das 5 espécies amostradas nos quatro transectos em estudo.

A análise SIMPER mostrou que a espécie que mais contribuiu para as diferenças entre o

T1 e os restantes foi a C. angulata, com uma contribuição média de 52,87 %

(abundância média de 46%), seguido da espécie L. algesirensis com contribuição de

41,38% (abundância média de 36,50%). O T2 diferenciou-se dos restantes devido à

espécie L. cinerea que com uma contribuição de cerca de 67% foi a espécie mais

abundante neste transecto (34%), assim como a L. algesirensis com cerca de 31%

(abundância média de 16%). No T3 foram apenas encontrados indivíduos da espécie C.

angulata e dessa forma esta espécie contribuição com 100% para as diferenças

encontradas em relação aos restantes transectos. O T4 foi dominado pela espécie C.

angulata (contribuição de 67% e abundância média de 31,50%), seguido pela L. cinerea

(contribuição de 22% e abundância média de 10%) e L. angesirensis (contribuição de

11% e abundância média de 5%) (Tabela 3.2).

Capítulo 3

72

Tabela 3.2 - resultados da análise SIMPER, da contribuição das espécies para as diferenças encontradas

entre transectos. Número de permutações usadas = 9999.

Das espécies encontradas, duas foram identificadas como sendo polimórficas, ou seja,

as suas placas apresentaram uma grande variedade de cores. Essas espécies foram a C.

angulata, para a qual foram identificados 4 polimorfismos de cor, o “castanho”,

“creme”, “rosa” e “verde”, e a L. cinerea com 5, sendo eles, o “castanho-escuro”, “cor

variável com padrões”, “creme”, “verde-claro” e “verde-escuro” (Anexos).

Para a espécie C. angulata a cor mais abundante foi “castanho” (54%), seguido de

“verde” (32%), “rosa” (9%) e “creme” (5%) (Tabela 3.3, Figura 3.5a).

Na espécie L. cinerea o polimorfismo mais abundante foi o “cor variável com padrões”

(61%), seguido de “verde-claro” (15%), “creme” (13%), “verde-escuro” (9%) e

“castanho-escuro” (2%) (Tabela 3.3, Figura 3.5b). Estes polimorfismos foram criados

seguindo os mesmos princípios do Capítulo 2.

A espécie L. algesirensis não apresentou polimorfismos apresentando todos os

indivíduos a cor branca amarelada (Tabela 3.3, Figura 3.5c, Anexos), assim como as

espécies A. fascicularis e A. crinitus que todos os indivíduos apresentaram a cor

castanha (Tabela 3.3, Figura 3.5d e 3.5e, Anexos).

Capítulo 3

73

Tabela 3.3 - Frequência (%) de ocorrência dos polimorfismos de cor das espécies C. angulata, L. cinerea.

L. algesirensis, A. fascicularis e A.crinita.

Capítulo 3

74

Figura 3.5 – Frequência (%) de ocorrência dos diferentes polimorfismos de cor, nos quatro

transectos em estudo, da espécie a) C. angulata, b) L. cinerea e c) L. algesirensis d) A.

fascicularis e e) A. crinita.

Capítulo 3

75

O comprimento médio dos indivíduos da espécie C. angulata foi de 6,47 cm e a largura

de 3,52 cm. Encontrando-se os indivíduos de maiores dimensões no T4, com 8 cm de

comprimento médio e 4,23 cm de largura média e os de menor dimensão no T2 (3,50

cm de comprimento médio e 2,1 cm de largura média).

Na espécie L. cinerea, o comprimento médio foi de 0,63 cm e a largura de 0,40 cm. Os

exemplares de maiores dimensões foram amostrados no T1, 0,70 cm de comprimento

médio e 0,40 cm de largura média, e os de menores dimensões no T2, 0,56 cm de

comprimento médio e 0,40 cm de largura média.

A espécie L. algesirensis, apresentou um comprimento médio de 0,70 cm e uma largura

de 0,44 cm. Os indivíduos de maiores dimensões ocorreram no T4, com comprimento

médio de 0,80 cm e largura média de 0,48 cm, enquanto os de menor dimensão

ocorreram no T4, comprimento médio de 0,67 cm e largura média de 0,41 cm.

Da espécie A. crinita foram apenas identificados dois exemplares, o comprimento

médio foi de 0,75 cm de comprimento e 0,40 cm de largura. Sendo que o maior

indivíduo apresentou 0,60 cm de comprimento e 0,40 cm de largura e o menor 0,90 cm

de comprimento e 0,40 cm de largura.

A espécie A. fascicularis apresentou um comprimento médio de 1,91 cm e uma largura

de 1,3 cm. Os indivíduos desta espécie ocorreram apenas no T4, tendo o indivíduo

maior a dimensão de 2,2 cm de comprimento e 1,70 de largura e o menor, 1,70 cm de

comprimento e 1,2 cm de largura (Figura 3.6).

Figura 3.6 – Comprimento (Compr.) e largura (Larg.) médios das cinco espécies em estudo nos quatro

transectos de amostragem.

0123456789

Compr. Larg. Compr. Larg. Compr. Larg. Compr. Larg. Compr. Larg.

C. angulata L. cinerea L. algesirensis A. crinita A. fascicularis

Dim

en

sõe

s (c

m)

Espécies

T1

T2

T3

T4

Capítulo 3

76

Para as duas espécies polimórficas a abundância dos padrões de cor encontrados são

estatisticamente diferentes entre os transectos analisados (Tabela 3.4 e Tabela 3.5).

A análise SIMPER mostrou que, para a espécie C. angulata, a contribuição para a

variação de abundância dos padrões de cor entre o T1 e os restantes se deve

predominantemente ao polimorfismo “castanho”, com cerca de 84%, seguido do

“verde” (contribuição de 16%). Para o T2 é a cor “castanho” que contribui 100% para a

variação, assim como para o T4. O T3 é diferente dos restantes devido ao polimorfismo

“verde” (contribuição de 48%), “castanho” (contribuição de 28%) e “rosa”

(contribuição de 16%) (Tabela 3.4).


abundância dos padrões de cor de C. angulata nos diferentes transectos e, resultados de

análise SIMPER da contribuição dos padrões de cor para as diferenças encontradas. Número

de permutação utilizado = 9999.

Para a espécie L. cinerea, a análise SIMPER mostrou que o padrão de cor que contribui

para a diferenciação do T1 em relação aos restantes foi o “cor variável com padrões”

(contribuição de 100%), para o T2 também o “cor variável com padrões” foi o

polimorfismo mais abundante e contribui com 43% para a diferenciação, assim como o

“creme” (contribuição de 21%), “verde-claro” (contribuição de 21%) e “verde-escuro”

Capítulo 3

77

(contribuição de 11%). No T4 a “cor variável com padrões” contribuiu cerca de 89%, e

o “verde-escuro” 11% (Tabela 3.5).


abundância dos padrões de cor de L. cinerea nos diferentes transectos e, resultados de análise SIMPER da

contribuição dos padrões de cor para as diferenças encontradas. Número de permutação utilizado = 9999.

Através das análises efectuadas verificou-se que existem diferenças entre os transectos

em relação às espécies encontradas e também em relação aos padrões de cor dominantes

em cada transecto.

O T1 foi o transecto com maiores diferenças em relação aos restantes. Este foi

dominado por indivíduos da espécie C. angulata (92 indivíduos, abundância média de

52%) predominantemente de cor “castanho” (77 indivíduos, abundância média de 84%)

e verde (14 indivíduos, abundância média de 15%) e só com um indivíduo “creme”.

Foram identificados em abundância indivíduos da espécie L. algesirensis (73

indivíduos, abundância média de 41%) de cor branca amarelada e apenas três indivíduos

da espécie L. cinerea (abundância média de 2%), todos de “cor variável”. No entanto foi

o único local onde foi possível encontrar indivíduos da espécie A. fascicularis

(abundância média de 4%) e A. crinita (abundância média de 1%), respectivamente sete

e dois, todos de cor castanha.

No T2 a espécie dominante foi a L. cinerea (73 indivíduos, abundância média de 66%),

com indivíduos predominantemente de “cor variável” (35 indivíduos, abundância média

Capítulo 3

78

de 51%) e “verde-claro” (13 indivíduos, abundância média de 19%), seguido de

“creme” (12 indivíduos, abundância média de 12%), “verde-escuro” (6 indivíduos,

abundância média de 9%) e dois indivíduos “castanho-escuro” (abundância média de

3%). A segunda espécie mais abundante foi a L. algesirensis (com 32 indivíduos e

abundância média de 31%) e foram apenas encontrados três indivíduos da espécie C.

angulata (abundância média de 3%), dois “castanho” e um “creme”.

No T3 todos os indivíduos identificados pertenceram à espécie C. angulata (218

indivíduos) e foram identificados indivíduos com vários padrões de cor, o padrão

dominante foi o “verde” (105 indivíduos, abundância média de 48%), seguido de

“castanho” (61 indivíduos, abundância média de 28%), “rosa” (34 indivíduos,

abundância média de 16%) e “creme” (18 indivíduos, abundância média de 8%). Foi

apenas neste transecto que foram encontrados indivíduos “rosa”.

No T4 foram encontrados predominantemente indivíduos C. angulata (63 indivíduos,

abundância média de 68%) de cor “castanho” e só um indivíduo “creme”. A segunda

espécie mais dominante foi a L. cinerea (20 indivíduos, abundância média de 22%),

predominantemente de cor “variável” (17 indivíduos, abundância média de 85%), e

apenas dois indivíduos “verde-escuro” e um “verde-claro”. Neste transecto foram ainda

identificados dez indivíduos da espécie L. algesirensis.

Figura 3.7 – Número de indivíduos das cinco espécies identificadas, nos quatro transectos em estudo.

Capítulo 3

79

3.5. Discussão

No presente estudo foram encontradas cinco espécies na zona médiolitoral arenosa, das

19 registadas para Portugal. No mesmo local de estudo Monteiro (1982) tinha apenas

identificado a Chaetopleura angulata, tendo este estudo adicionado as espécies

Achantochitona fascicularis, Achantochitona crinita, Lepidochitona cinerea e

Leptochiton algesirensis. No entanto, Monteiro (1982) noutros locais de amostragem

em substrato móvel identificou também as espécies Lepidochitona cinerea e

Achantochitona fascicularis.

A espécie Chaetopleura angulata, foi a espécie mais abundante, tendo ocorrido muitas

vezes sobre substrato móvel, mas também fixa a rochas de grandes dimensões.

Monteiro (1982) considerou-a como uma espécie quase exclusiva de substrato móvel o

que está de acordo com os nossos resultados. A segunda espécie mais abundante foi a

Lepidochiton algesirensis, que tinha sido anteriormente identificada para as praias

rochosas do concelho de Cascais (Capítulo 2), e mais uma vez surge fixa a rochas

enterradas em substrato móvel. A espécie Lepidochiton cinerea, uma espécie bastante

frequente na zona intertidal, foi a terceira espécie mais abundante, e de acordo com

dados anteriores (Capítulo 2), podemos afirmar que esta espécie é quase exclusiva de

substrato rochoso, mas que ocorre em substrato móvel fixa a substratos duros, como

rochas de pequenas dimensões e conchas de grandes bivalves. Das espécies

Achantochitona fascicularis e Achantochitona crinita, foram identificados um número

reduzido de indivíduos. Da espécie A. fascicularis foram recolhidos sete exemplares

fixos a rochas de dimensão média em substrato móvel vasoso, as mesmas características

foram referenciadas por Monteiro (1982), que recolheu dois exemplares desta espécie

na praia de Tavira (Algarve). A espécie A. crinita foi a espécie menos abundante, com

apenas dois exemplares, sendo mais frequente em substrato rochoso, considera-se uma

espécie quase exclusiva de substrato rochoso.

Apenas alguns indivíduos da espécie C. angulata foram encontrados directamente sobre

substrato móvel, sendo os indivíduos das restantes espécies encontrados fixos a rochas

de dimensões variadas. Todos eles foram encontrados de forma dispersa ao longo dos

transectos de amostragem e sem um padrão de agregação de espécies. A existência de

padrões de agregação em espécies de moluscos surge como uma forma para reduzir o

stress da dissecação (Levings e Garrity, 1983) ou para protecção contra a acção das

ondas (Feare, 1971). A não ocorrência deste padrão nas áreas amostradas pode dever-se

Capítulo 3

80

ao facto da localização dos transectos ser numa zona abrigada do médiolitoral, em que

as rochas encontram-se sempre com a face inferior em contacto com a areia húmida.

Com os resultados obtidos verificou-se que existem diferenças entre os transectos

amostrados, em relação às espécies encontradas e também em relação aos padrões de

cor dominantes em cada transecto.

As diferenças encontradas entre os transectos podem ser explicadas recorrendo à teoria

que tenta explicar os padrões de distribuição das espécies com base na dependência de

uns organismos por outros (Barnes e Gonor, 1973; Black, 1974), neste caso a

dependência dos quítones por algas para abrigo e alimento. É igualmente possível que

os quítones dependem da complexidade da sua rocha, para que esta lhes proporcione um

efeito camuflagem e consequente protecção a predadores (Underwood, 1979; Branch,

1981; Lubchenco e Gaines, 1981; Hawkins e Hartnoll, 1983). Estas teorias parecem

explicar os resultados obtidos porque se observou uma relação directa entre as

características geológicas e a cobertura algal dos locais de amostragem e a presença de

determinadas espécies.

O transecto 1 foi o transecto com maiores diferenças em relação aos restantes, e em que

houve uma maior abundância em número de espécies, tendo sido encontrados a poucos

centímetros de distância as cinco espécies identificadas. Este facto pode ser explicado

devido às características do local pois este transecto cobre uma área de aglomerados de

rochas de pequenas e médias dimensões sobre um substrato móvel de areia vasosa, com

elevada abundância de conchas de bivalves de grandes dimensões, bem como um

abundante povoamento de algas, maioritariamente Ulva sp. Estas características são as

características de habitat preferenciais para varias espécies de quítones, particularmente

para as espécies A. fascicularis e A. crinita, que segundo Monteiro (1982), ocorrem em

locais com forte densidade algal, estando a A. fascicularis especificamente associada a

substrato móvel vasoso com grande componente de rochas e conchas.

No transecto 2 as espécies com maior abundância foram as espécies L. cinerea e L.

algesirensis, ambas são espécies de tamanho reduzido e características da zona

intertidal. Estas são encontradas maioritariamente em rochas de pequenas dimensões e

principalmente a espécie L. algesirensis ocorre na sua maioria em rochas que estejam

enterradas em substrato móvel. A área deste transecto é uma área de areia de grão fino

com rochas de dimensões muito reduzidas, o que corresponde ao habitat preferencial

destas espécies.

Capítulo 3

81

No transecto 3 todos os exemplares recolhidos foram C. angulata. Esta é uma espécie

de dimensões consideráveis, especifica de substrato móvel, com uma grande

mobilidade, e que suporta uma grande amplitude batimétrica (Monteiro, 1982). Este

transecto cobriu uma área de fundo arenoso com rochas de grandes dimensões dispersas

ao longo do transecto. Estas características contribuíram potencialmente para o facto de

terem sido encontrados muitos exemplares da espécie C. angulata e com diversos

padrões de cor.

O transecto 4 cobriu uma área de fundo arenoso, com rochas de médias e grandes

dimensões, onde foram encontradas com maior abundância exemplares da espécie C.

angulata, associados ao fundo e às rochas de maiores dimensões e as espécies de L.

cinerea e L. algesirensis associadas às rochas de médias dimensões.

Para além das diferenças geológicas encontradas entre transectos também se verificou

que os quítones restringiam a sua distribuição a rochas que continham comunidades de

algas preferenciais para a sua alimentação, nomeadamente algas vermelhas (Rhodophyta

– Lithothmnium sp.) e algas verdes (Chlorophyta - Ulva sp.), o que sugere que a

acessibilidade a algas é um dos factores que condiciona a sua distribuição (Mendonça,

observações pessoais).

A competição por estes recursos alimentares pode ser outro factor que condiciona a

distribuição. Estes recursos são também seleccionados por lapas (da superfamília:

Patellacea) e por gastrópodes (como, as Gibbula spp. e as Littorina spp.) (Steneck e

Watling, 1982). Nos locais de amostragem não foram observados exemplares de

espécies de lapas mas foram encontrados exemplares de gastrópodes a poucos metros de

distância. Para além de competição por alimento estas espécies podem também competir

com os quítones por substrato para fixação.

As espécies C. angulata e L. cinerea foram identificadas como espécies polimórficas,

com respectivamente quatro e cinco polimorfismos de cor. A ocorrência destes

polimorfismos de cor é comum para espécies intertidais, contudo a origem dos

polimorfismos permanece pouco clara. Actualmente, a teoria mais aceite é a que os

indivíduos com grande plasticidade fenotípica têm tendência a escolher substratos que

combinam com a sua cor e assim beneficiam de um efeito camuflagem. Deste modo a

predação por predadores visuais vai eliminando os indivíduos que não se encontram

camuflados e assim favorecendo determinados padrões de cor relativamente a outros

(Hoagland, 1977). Neste estudo, não foram testadas hipóteses para explicar a origem

dos padrões de cor, mas de facto os indivíduos amostrados ao longo dos transecto, que

Capítulo 3

82

se encontravam fixos a rochas, estavam na sua maioria camuflados pelas características

das rochas e, os indivíduos encontrados em fundo arenoso estavam cobertos por areia

(Silva e Mendonça, observações pessoais). Estas características podem sugerir uma

adaptação dos indivíduos para se proteger de espécies predadoras. Em ambiente

intertidal europeu, os quítones têm sido apontados como presas de várias espécies de

caranguejos, que possuem capacidade de mover as rochas e capturar indivíduos de

pequenas dimensões (Silva et al., 2009; Silva et al., 2010a; Silva et al., 2010b). Nos

locais de amostragem foram muitas vezes encontrados caranguejos (Carcinus maenas)

muito perto das rochas que continham quítones, podendo ser este o predador

predominante das espécies de dimensões inferiores, como L. cinerea e L. algesirensis.

A espécie C. angulata de dimensão considerável, devido às suas características

anatómicas não parece ser alvo de predação por parte de caranguejos, mas pode ser alvo

de predação de peixes ou gaivotas, e por isso ter tendência para se enterrar em substrato

móvel.

Com este trabalho podemos adiantar que ao longo da praia arenosa da Caldeira de Tróia

existem diferenças na distribuição das espécies de quítones. Estas diferenças devem-se

possivelmente às características dos diferentes locais de amostragem, uma vez que a

ocorrência das espécies está dependente da ocorrência de características favoráveis à

sua sobrevivência. Cada espécie possui o seu habitat preferencial e dessa forma

restringe a sua distribuição de acordo com isso. A associação das espécies ao tipo de

habitat pode ser explicado por: i) dependência dos quítones por algas para alimentação

que só ocorrem nesses locais preferenciais, ii) diminuição da competição por alimento e,

iii) existência na rocha de variações de cores que proporcionam aos indivíduos um

efeito camuflagem e consequente protecção a predadores. Desta forma, podemos

concluir que as características que podem condicionar os padrões de distribuição das

espécies de quítones em substrato arenoso são as mesmas que em substrato rochoso.

Estando os padrões de distribuição dependentes das características das rochas que

servem de abrigo aos indivíduos, considera-se que são necessários mais estudos para

compreender a relação entre os quítones e as características do seu habitat. Será

particularmente importante alargar a avaliação geográfica deste estudo. Esses estudos

futuros devem centrar-se na avaliação do papel trófico dos quítones, nomeadamente a

sua relação com as algas das rochas que lhes servem de abrigo e a sua função enquanto

presa. Como a existência de padrões de cor variados é um facto, e não existem dados

suficientes para justificar e compreender a existência dos mesmos, considera-se

Capítulo 3

83

igualmente necessário estudos nesta área, que possam avaliar se existe um efeito

camuflagem a actuar e se isso condiciona a selecção por parte de predadores.

Capítulo 3

84


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Marine Biology, 16: 111-210.

Capítulo 4

Capítulo 4

91

Polimorfismos de cor do quítone Lepidochitona cinerea L.

enquanto mecanismo de defesa contra predação

4.1. Resumo

Muitas espécies que habitam no intertidal apresentam uma grande variabilidade na

coloração da sua concha. Uma dessas espécies é o quítone Lepidochitona cinerea

(Linnaeus, 1769), que sendo polimórfico, apresenta seis polimorfismos de cor distintos

(Anexos). A predação visual é comummente sugerida como um dos mecanismos

responsável por manter os polimorfismos de cor das espécies. Para evitar a predação,

algumas espécies apresentam frequências de cor semelhantes às cores do substrato onde

habitam. No presente estudo, foi inicialmente avaliado se os quítones seleccionam

activamente rochas (i.e. habitat) com cores semelhantes às suas. Posteriormente,

examinou-se se o caranguejo Carcinus maenas (Linnaeus, 1758), exerce uma selecção

predatória diferencial sobre os diferentes padrões de cor dos quítones. Aqui examinou-

se também se o sucesso da predação varia com a presença ou ausência de camuflagem

das presas. Para cumprir o primeiro objectivo, os diferentes polimorfismos dos quítones

foram colocados em aquários com quatro tipos de cobertura algal em rochas, tendo sido

registada a rocha escolhida por cada indivíduo após 24 horas. Os resultados mostram

uma relação entre os polimorfismos e a coloração das rochas escolhidas. Este

comportamento pode ser devido à procura activa de efeito camuflagem e/ou alimento

específico. Para testar o efeito da camuflagem das presas-quítone, um caranguejo foi

colocado em tanques replicados, onde se manipulou durante 24 horas a existência de

camuflagem. Os caranguejos seleccionaram os quítones com base na presença ou

ausência de camuflagem. Observou-se um maior consumo de indivíduos que se

encontravam camuflados, comparativamente aos indivíduos que não se encontravam

camuflados. Este facto sugere que esta espécie de caranguejo não parece exercer uma

selecção visual em relação aos polimorfismos dos quítones. Sugere-se que na origem da

existência de diferentes padrões de cor dos indivíduos estejam uma elevada plasticidade

genética por parte desta espécie e potencialmente a predação por outros predadores

visuais, que não o C. maenas.

Palavras-chave: Lepidochitona cinerea, polimorfismos, Carcinus maenas, selecção de

cores, acuidade visual, predação, plasticidade genética.

Capítulo 4

92

4.2. Introdução

Várias espécies de quítones apresentam polimorfismo na cor das placas da sua concha.

A ocorrência destes polimorfismos de cor em animais marinhos é comum tanto para

vertebrados (Ballinger e McKinney, 1967; Gill, 1977; Tordoff, 1980) como para

invertebrados (Sheppard e Cook, 1962; Benham et al., 1974).

Na zona intertidal, os estudos sobre polimorfismos de cor estão centrados em espécies

de gastrópodes marinhos e bivalves, onde se associa este facto a factores ecológicos

(pressão selectiva) e/ou genéticos. Para estes taxa, sugere-se que os indivíduos herdam

geneticamente uma grande plasticidade fenotípica, que faz com que existam dentro da

mesma espécie indivíduos com padrões de cores diferentes. Defende-se que os

indivíduos têm tendência a escolher substratos que combinam com as suas cores e assim

beneficiam de um efeito camuflagem (Hoagland, 1977). A predação visual exerce

posteriormente pressão selectiva sobre determinadas colorações, favorecendo os

indivíduos que se encontram camuflados (Hoagland, 1977; Hughes e Mather, 1986;

Byers, 1990; Whiteley et al., 1997).

Contudo, explicar como é que estes polimorfismos são mantidos na natureza é muitas

vezes difícil (Jones et al., 1977; Cook, 1986). A selecção de cor por predadores visuais,

é uma das teorias mais aceites para explicar este fenómeno.

Vários estudos em ambiente intertidal sugerem que a predação visual, através de

predação selectiva em ambientes heterogéneos, tem um efeito selectivo em diferentes

padrões de cor, actuando como um factor que contribui para a manutenção dos

polimorfismos (Cain e Sheppard, 1950; Sheppard, 1951; Allen, 1988; Gardner, 1995;

Jormalainen et al., 1995; Whiteley et al., 1997; Bond, 1998; Ekendahl, 1998).

Poucos estudos existem sobre predadores de quítones mas a predação é vista como uma

força potencialmente reguladora da sua distribuição, uma vez que estes estão expostos a

variados predadores incluindo estrelas-do-mar, caranguejos, aves e peixes, que podem

exercer um efeito selectivo sobre determinados padrões de cor (Moore, 1975; Simpson,

1976; Rodrigues et al., 2005). Estudos acerca do efeito da predação visual sobre os

polimorfismos de cor dos quítones são ainda inexistentes.

Várias espécies de caranguejos, devido à sua capacidade de mover pequenas pedras e

facilmente encontrar e capturar quítones, têm demonstrado ser predadores activos da

espécie de quítone Lepidochitona cinerea no intertidal Europeu (Silva et al., 2009; Silva

et al., 2010a; Silva et al., 2010b). Esta abundante presa (Capítulo 2 deste manuscrito)

Capítulo 4

93

corresponde a cerca de 40% da dieta de Carcinus maenas, 13% de Necora puber

(Linnaeus, 1767) e 7% de Cancer pagurus (Linnaeus, 1758) (Silva et al., 2010a), e é

também fortemente consumida pelo caranguejo Eriphia verrucosa (Forskal, 1775)

(Silva et al., 2010a), e pelo Pachygrapsus marmoratus (Fabricius, 1797) (Silva et al.,

2009).

A espécie L. cinerea ocorre com elevada abundância ao longo do médiolitoral da costa

central portuguesa, com uma grande variação de padrões de cor, e os indivíduos

ocorrem muitas vezes camuflados pelo substrato de fundo. Possui seis polimorfismos de

cor distintos incluindo: o “verde-escuro”, “verde-claro”, “rosa”, “castanho-escuro”,

“creme” e “cor variável com padrões”. A cor mais abundante é a “cor variável com

padrões” (66%), seguido de “verde-claro” (12%), “verde-escuro” (10%), “rosa” (7%),

sendo o “creme” (3%) e o “castanho-escuro” polimorfismos raros com respectivamente

3% e 2% (Capítulo 2).

O caranguejo C. maenas é um crustáceo abundante na costa portuguesa (Flores e Paula,

2001). É um predador oportunista, que se alimenta de uma grande variedade de presas

(Crothers, 1968), incluindo moluscos (Ropes, 1968; Elner, 1981), pequenos crustáceos

(Gaudêncio et al., 1991) e poliquetas (Calvez, 1987). São activos principalmente

durante a noite e na preia-mar, podendo a sua dieta variar em resposta a mudanças

sazonais da disponibilidade das presas (Ropes, 1968). Os caranguejos localizam as suas

presas através do toque ou do cheiro (Crothers, 1968; Pettitt, 1975; Elner e Hughes,

1978). Visualmente reagem a movimentos, sombras e objectos contrastantes (Crothers,

1968; Pettitt, 1975). É ainda incerto se os caranguejos têm capacidade para detectar cor,

mas estudos demonstram que algumas espécies parecem ter visão de cores (Pettitt,

1975; Reid, 1987), e se isso ocorre então o comprimento de onda da luz reflectida a

partir das conchas de moluscos também pode ser importante para a detecção de presas

(Ekendahl, 1998).

O facto de os quítones serem presas comuns de caranguejos pode estar relacionado com:

i) padrões de actividade semelhantes, sendo ambos activos durante a noite (Evans,

1951), ii) apresentarem maior vulnerabilidade que outras presas com defesas

morfológicas na concha mais fortes como as lapas e caracóis (Silva et al., 2010b) e, iii)

apresentarem um tamanho reduzido e múltiplas placas com baixa capacidade de adesão.

No presente estudo testou-se a hipótese de o caranguejo C. maenas poder exercer

diferentes pressões predatórias sobre os polimorfismos do quítone L. cinerea. Em

particular avaliou-se se existem diferenças: i) na frequência de selecção das rochas por

Capítulo 4

94

quítones de diferentes polimorfismos e, ii) na frequência de captura dos diferentes

polimorfismos de L. cinerea por C. maenas, dependente da disponibilidade do efeito

camuflagem.

Capítulo 4

95


4.3.1. Amostragem

Relativamente aos predadores, foram capturados em Abril 2012, 24 indivíduos C.

maenas machos na Lagoa de Albufeira, concelho de Sesimbra (38º51’N, 9º16’W), com

um intervalo de tamanho entre 4 – 5.1 cm de largura da carapaça, Os caranguejos

capturados foram examinados para detectar qualquer anomalia, como membros ausentes

ou presença de parasitas, e foram seleccionados visualmente apenas os indivíduos

aparentemente saudáveis.

O quítone L. cinerea foi utilizado como presa por ser a espécie de quítone mais

abundante nas praias rochosas estudadas anteriormente (Capítulo 2). Vários indivíduos

dos diferentes polimorfismos foram recolhidos nas praias rochosas do concelho de

Cascais, durante o mês de Abril 2012. Para a sua recolha, foram examinadas pedras de

pequena dimensão em poças de maré e em canais de escoamento de água vazante de

onde se recolheram cuidadosamente os animais. No total, foram recolhidos 36

exemplares de cada um dos seis polimorfismos de cor.

4.3.2. Desenho experimental

Os caranguejos foram mantidos em aquários de grandes dimensões (comprimento x

largura x profundidade: 90 cm x 46 cm x 30 cm), mas em densidades pequenas (10

indivíduos por aquário) para minimizar interacções competitivas. Foram alimentados

durante duas semanas com berbigão, recolhido do local de captura dos caranguejos.

Foram seguidamente sujeitos a um período de jejum de 48 horas antes das experiências.

Os quítones foram mantidos durante uma semana em aquários iguais aos dos

caranguejos e com pedras abundantes, com densidade de cerca de 100 quítones por

aquário. Em todos os aquários foi mantido um fluxo de água constante de água do mar

filtrada a 20ºC.

Os ensaios foram realizados em 15 aquários (comprimento x largura x profundidade: 50

cm x 10 cm x 30 cm), cujo fundo foi coberto por lajes de rochosas naturais (calcário

liso), semelhantes em textura às rochas naturais (não considerando cobertura algal).

Cada predador e presa foi usado apenas uma vez para manter a independência dos

dados.

Capítulo 4

96

Experiência I – Selecção dos quítones com base na coloração das rochas:

As cores das rochas testadas variaram de acordo com a alga colonizadora dominante.

Foram utilizadas rochas com as seguintes cores dominantes: verde (rocha coberta

dominantemente por algas Chlorophyta), vermelha (rocha coberta por algas

Rhodophyta), nua (sem algas mas com uma superfície em tons de cinzento e verde) e

coberta com Lithothamnium, conferindo-lhe coloração rosa. Estas cores foram

seleccionadas por serem as mais abundantes naturalmente, nas praias estudadas no

Capítulo 2.

Com o objectivo de examinar a preferência dos quítones polimórficos pela cor das

rochas, foram colocadas no aquário de vidro quatro rochas de pequenas dimensões com

características colorimétricas diferentes. Cada rocha foi colocada aleatoriamente num

dos cantos do aquário, e foram introduzidos no fundo do aquário dois quítones do

mesmo polimorfismo. Após 24 horas foi registado o local em que cada indivíduo se

encontrava. No aquário de controlo, não estavam disponíveis rochas para escolha. Este

desenho experimental foi replicado quatro vezes para cada uma das seis cores dos

quítones e em cada uma a ordem de colocação das rochas foi diferente (Figura 4.1).

Experiência II - Avaliação de preferência predatória de C. maenas sobre os

polimorfismos de L. cinerea:

A fim de examinar a capacidade de detecção dos quítones por parte dos caranguejos, o

ensaio foi dividido em duas fases. Na primeira fase, foi avaliado se o caranguejo

consegue comer indiscriminadamente todas as cores de quítones na ausência do efeito

camuflagem, e na segunda fase, se os caranguejos conseguem detectar os quítones

quando estes se encontram camuflados nas rochas.

Na primeira fase, foram colocadas no aquário de vidro seis rochas nuas, cada uma com

um quítone de uma cor. Foi depois colocado um caranguejo em cada aquário e após 24

horas foi registada a frequência de cor dos quítones comidos pelo caranguejo. Este

procedimento foi repetido dez vezes onde a ordem pela qual eram colocadas as rochas

foi diferente. Nos três aquários controlo não foi colocado nenhum caranguejo. Na

segunda fase, todo este procedimento foi repetido, mas os quítones foram colocados nas

rochas de forma a estarem camuflados pela coloração dominante da rocha. A frequência

de cor dos quítones predados foi registada após 24 horas de experimentação (Figura

4.1).

Capítulo 4

97

Figura 4.1 – Esquema do desenho experimental realizado.

4.3.3. Análise de dados

Para testar a hipótese da experiência I foi usado o teste PERMANOVA, com base na

matriz de similaridade de Bray-Curtis, recorrendo a um único factor, o factor

polimorfismo (fixo, seis níveis: verde-escuro, verde-claro, cor variável com padrões,

rosa, creme e castanho-escuro). O teste SIMPER foi utilizado para identificar o tipo de

rocha que mais contribuiu para diferenças encontradas no teste PERMANOVA. A

análise de coordenadas principais (PCO) foi utilizada como método de ordenação para

visualizar os padrões dos dados e para estabelecer a percentagem de variância explicada

por cada polimorfismo.

Para testar a hipótese da experiência II, foi usada a análise PERMANOVA, com base na

matriz de similaridade de Bray-Curtis recorrendo a um único factor, o factor efeito

camuflagem (fixo, dois níveis: presença e ausência de camuflagem). As diferenças

foram representadas no gráfico MDS e a análise SIMPER foi utilizada para identificar o

efeito que mais contribuiu para as diferenças detectadas.

No teste PERMANOVA, quando o número de permutações é < 100 (coluna Unique

perms), deve ser considerado o valor de P correcção de Monte Carlo (P (MC)) para a

Capítulo 4

98

interpretação dos resultados (Anderson e Gorley, 2007). Esta correcção Monte Carlo

minimiza qualquer possível perda no poder de detecção de diferenças nos dados,

causada por um número reduzido de permutações (Anderson, 2001a, c).

Capítulo 4

99

4.4. Resultados

Experiência I

Os resultados da PERMANOVA mostraram que existem diferenças significativas (p

(Perm) < 0,05) na selecção da cobertura algal dominante das rochas por parte dos

diferentes tipos polimórficos dos quítones (Tabela 4.1).

Tabela 4.1 - Resumo dos resultados de testes de permutação PERMANOVA sobre preferência dos

polimorfismos de cor dos quítones pelas rochas para refúgio.

A análise SIMPER indicou que indivíduos com a coloração “verde-escuro” têm uma

tendência para seleccionar as rochas nuas (contribuição de 50%) ou permanecer na base

do aquário (contribuição de 50%) (Tabela 4.2). Os indivíduos “verde-claro” têm uma

maior tendência para seleccionar rochas rosa (contribuição de cerca de 46%), seguida de

rocha nua e base (cada um com contribuição de 15%) ou encarnada e verde (cada um

com contribuição de 12%). Os indivíduos “rosa” têm uma maior tendência para se

refugiar em rochas rosas (contribuição de 53%), encarnadas (contribuição de 19%) e

verde ou na base do aquário (ambos com contribuição de 14%). Exemplares de cor

“creme” não possuem uma tendência para nenhuma rocha específica, refugiando-se

tanto em rochas encarnadas, como em rosa, verde ou ficarem na base do aquário (cada

variável com contribuição de 25%). Indivíduos “castanho-escuro” têm uma preferência

por rochas encarnadas (contribuição de 44%), rosa (contribuição de 22%), ou verde e

base do aquário (cada com contribuição de 17%). Indivíduos de cor variável têm

maioritariamente preferência por rochas encarnadas (contribuição de 61%), seguida de

rosa (contribuição de 22%) e base do aquário (contribuição de 17%) (Tabela 4.2).

Capítulo 4

100

Tabela 4.2 - resultados da análise SIMPER relativos à preferências dos vários polimorfismos dos

quítones por rochas de diferentes colorações. Número de permutações usadas = 9999.

De acordo com as visualizações gráficas do PCO, é possível separar os polimorfismos

em dois grupos diferentes em relação ao tipo de rocha preferencial. Esta leitura é

evidente pelo comprimento dos vectores para cada medida, ou seja, quanto maior é o

vector maior é a sua relação com os padrões de cor que no espaço lhe são próximos.

Indivíduos de padrões “rosa”,“castanho-escuro” e “cor variável”, têm uma maior

preferência por rochas encarnadas e rosa, enquanto indivíduos “verde-escuro”, “creme”

e “verde-claro”preferem rochas nuas (Figura 4.2). A selecção de rochas verdes e a

permanecia na base do aquário constituíram comportamentos raros.

Capítulo 4

101

Figura 4.2 – Componentes principais da análise da relação entre os diferentes polimorfismos de cor dos

quítones e as rochas.

Ao longo dos diferentes ensaios experimentais, todos indivíduos dos aquários de

controlo sobreviveram ao período experimental.

Experiência II

De uma forma geral todos os polimorfismos de cor dos quítones foram predados pelos

caranguejos, contudo os polimorfismos mais seleccionados foram o “creme” e o “verde-

claro” e “castanho-escuro”, e os menos seleccionados foram o “rosa”, “verde-escuro” e

o “cor variável” (Tabela 4.3).

Tabela 4.3 – Número de exemplares dos diferentes polimorfismos de cor comidos pelos caranguejos.

Capítulo 4

102

Os caranguejos seleccionaram significativamente os quítones com base na presença ou

ausência de camuflagem, ou seja, estando as presas camufladas ou não com a cor da

rocha (Tabela 4.4). Através da visualização do gráfico MDS pode ser observar essa

diferenciação (Figura 4.3).

Figura 4.3 – Ordenação MDS baseada em matrizes de similaridade de Bray-Curtis com dados do número

de indivíduos, camuflados e não camuflados, ingeridos por caranguejos.

As diferenças na ingestão resultaram de um maior consumo de indivíduos que se

encontravam camuflados (abundância média de 5%), comparativamente aos indivíduos

que não se encontravam camuflados (abundância média de 3,2%) (Tabela 4.4).

Capítulo 4

103

Tabela 4.4 - Resumo dos resultados dos testes de permutação PERMANOVA sobre a forma como os

caranguejos seleccionam os quítones e, resultados da análise SIMPER da contribuição do efeito

camuflagem para as diferenças encontradas. Número de permutações utilizado = 9999.

Ao longo dos diferentes ensaios experimentais todos indivíduos dos aquários de

controlo sobreviveram ao período experimental.

Capítulo 4

104

4.5. Discussão

No ambiente intertidal rochoso da costa portuguesa, os quítones da espécie

Lepidochitona cinerea possuem uma grande variedade de cores nas placas das suas

conchas, e encontram-se fixos a rochas, muitas vezes camuflados pelas características

colorimétricas dominantes das mesmas. Os resultados obtidos mostraram que

indivíduos de polimorfismos “rosa”, “castanho-escuro” e “cor variável”, têm uma maior

preferência por rochas encarnadas e rosa, e que indivíduos “verde-escuro”, “creme” e

“verde-claro” preferem rochas nuas. Estes dados são consistentes com o facto de que as

espécies polimórficas têm uma tendência para escolher substratos de fixação que

combinam com as suas cores (Cain, 1977; Hoagland, 1977). Estudos anteriores

demonstraram que a cor da concha dos quítones é um bom factor de dissimulação. Por

exemplo, a espécie Callochiton laevis (Pennant, 1777), de coloração avermelhada,

aparece sobre algas calcárias vermelhas, enquanto o Iscnhochiton alvus (Linnaeus,

1767), de coloração branca, aparece sobre as algas calcárias brancas (Monteiro, 1982).

Foi considerado no presente estudo que, as rochas chamadas de encarnadas e rosa são

rochas compostas por algas vermelhas e algas incrustantes, que proporcionam um efeito

camuflagem aos indivíduos com cores rosa, encarnada e com vários padrões de cor. Por

outro lado, as rochas nuas sendo rochas sem algas mas com uma superfície em tons de

cinzento e verde, facilmente proporcionam um efeito camuflagem a indivíduos de tons

verdes e cremes. As rochas rosas e as encarnadas são compostas por Lithothamnium,

que sendo algas coralinas incrustantes são também o alimento preferencial de grande

parte das espécies de quítones e, por algas vermelhas que também são um alimento

importante na sua dieta (Steneck e Watling, 1982). Por outro lado, as rochas verdes são

compostas por algas filamentosas, as algas menos seleccionadas pelos quítones na

alimentação (Steneck e Watling, 1982). Tendo sido observado no presente estudo que as

rochas vermelhas e rosas foram mais seleccionadas do que as verdes, sugere-se que a

ecologia alimentar das espécies de quítones contribui largamente para explicar o seu

comportamento de opção por substrato, ou seja, rochas que tenham o seu alimento

preferencial. O mesmo observou Monteiro (1982), que verificou uma associação quase

constante da espécie de quítone L. cinerea com Corallina elongata (J. Ellis e Solander,

1786) (alga rosa) e, Asparagopsis armata (Harvey, 1855) e Rhodophycea sp. (algas

vermelhas). Este facto vem apoiar a ideia de que os quítones associam-se a diferentes

rochas consoante a disponibilidade alimentar.

Capítulo 4

105

A camuflagem é muito comum na natureza e é uma das vantagens adaptativas que os

organismos desenvolveram para se proteger dos seus predadores (Darwin, 1959). O

facto dos quítones possuírem uma grande variedade de cores e de terem tendência para

se encontrarem em substratos que lhes conferem um efeito camuflagem, origina uma

hipótese alternativa, ou seja, que os polimorfismos resultem de uma predação

preferencial por predadores sensíveis a cor/contraste visual colorimétrico. Esta

possibilidade foi investigada no presente estudo, com C. maenas, tendo-se verificado

que este consegue detectar todos os padrões de cor dos quítones e que selecciona

positivamente indivíduos camuflados. Adicionalmente, a predação de C. maenas por

quítones não é afectada negativamente por um efeito de camuflagem a presas. Ekendahl

(1998) mostrou que a mesma espécie de caranguejo não faz selecção de cores quando

exerce predação sobre os caracóis Littorina saxatilis (Olivi, 1792). Este facto pode ser

devido à forma como os caranguejos predam. De acordo com as observações pessoais

realizadas durante a experiência II, verificou-se que os caranguejos fazem movimentos

aparentemente aleatórios e, quando encontram rochas percorrem-nas com as suas pernas

num comportamento de busca. Quando as pontas das pinças tocam na concha de um

quítone, reagem imediatamente, descolam o indivíduo da rocha e com os terceiros

maxilípedes encaminham-no em direcção à boca. Esta técnica de alimentação foi

anteriormente descrita por Crothers (1968) como a técnica comum de alimentação de

caranguejos Carcinus maenas. De acordo com Crothers (1968), os caranguejos

detectam as presas dentro de água com o auxílio dos órgãos sensitivos das antenas.

Os resultados obtidos coincidem com a teoria de que os caranguejos localizam as suas

presas através do toque e do cheiro (Crothers, 1968; Pettitt, 1975; Elner e Hughes,

1978) e não através de selecção visual. Não existem actualmente dados sobre a acuidade

visual desta espécie, nem sobre a sua capacidade para descriminar cores. A eficácia da

sua predação é apontada como não estando dependente da capacidade visual, uma vez

que recorrem a técnicas de esmagamento e descascamento de conchas das presas

(Klassen e Locke, 2007).

O facto de, no presente estudo, se ter observado que os caranguejos capturam mais os

quítones em situação de camuflagem pode ser explicado pela forma como estes se

encontravam camuflados. Os quítones são herbívoros, encontrando-se por isso em

substratos cobertos por algas. E os caranguejos, sendo predadores de espécies

herbívoras, estão possivelmente mais adaptados a explorar de uma forma mais atenta,

rochas que se encontram cobertas por algas. Rochas lisas, ou seja, sem cobertura algal,

Capítulo 4

106

têm menor probabilidade de ser colonizadas por espécies herbívoras que são presas

comuns de caranguejos.

Contudo não pode ser excluída a hipótese de existência de outro tipo de predador que

exerça predação visual sobre as cores dos quítones e assim justifique a presença dos

variados polimorfismos. Na zona intertidal, tais predadores podem ser peixes, por

exemplo, os cabozes (Blennius spp.), que são conhecidos por predarem moluscos e

crustáceos (Whitehead et al., 1986). Sabe-se que a faixa de sensibilidade espectral dos

peixes é semelhante à dos seres humanos (Blaxer, 1970) e que conseguem igualmente

descriminar cores. No entanto, é preciso ter em consideração que a cor da água vai

afectar consideravelmente as cores das conchas (Lythgoe, 1979). Segundo Reimchen

(1979), o caboz intertidal Blennius pholis (Linnaeus, 1758), usa orientações visuais para

seleccionar as cores da concha da presa, Littorina fabalis (Turton, 1825). Também as

gaivotas Larus occidentalis (Audubon, 1839), são conhecidas por ser predadores de

quítones e por se alimentarem selectivamente de moluscos polimórficos (Sheppard,

1951; DeBevoise, 1975; Moore, 1975). No entanto, a espécie de quítone avaliada neste

estudo é de dimensões muito reduzidas (com comprimento médio de 0,82 cm e largura

de 0,43 cm), e por isso dificilmente pode ser considerada uma presa frequente destas

aves. Será também pertinente questionar se os predadores visuais podem afectar a

frequência de polimorfismos de espécies que são fototrópicas negativas, ou seja, vivem

em locais abrigados e protegidos da luz, e que são principalmente activos durante a

noite quando a diferença de cores não é visivelmente detectada pelos predadores

visuais.

A explicação para o facto de muitas populações marinhas intertidais serem polimórficas

na cor da sua concha parece ser um problema evolutivo complexo (Johanness e

Ekendahl, 2002). Para além da selecção visual outro factor que parece ser responsável

pela cor das conchas em archeogastrópodes, é a cor do alimento das espécies, e em

gastrópodes mais avançados (mesogastrópodes) a cor é em geral geneticamente

determinada (Johanness e Ekendahl, 2002).

Em archeogastrópodes a cor da concha é definida pela cor do alimento, que é retida e

incorporada na nova concha (Lindberg e Pearse, 1990). Em quítones, dados recentes

indicam que as suas conchas são fixas e inalteráveis ao longo da sua vida (Rodrigues et

al., 2005). Sendo a concha única ao longo da vida, não ocorrem alterações na sua cor

em função da alimentação, por isso esta parece não ser uma explicação plausível para a

existência de diferentes polimorfismos de cor nas conchas de quítones.

Capítulo 4

107

A explicação genética, que para muitos autores parece ser a mais plausível, sugere que

os polimorfismos são geneticamente estabelecidos ou mantidos através de processos

estocásticos, como as mutações e a adição de genes de cores crípticas, favorecidos pela

selecção visual (Johannesson e Ekendahl, 2002). Tendo a forma da concha uma base

genética, também se assume que os seus padrões de coloração possam ter uma base

genética (Cain e Shepard, 1950; Pettitt, 1973a; Atkinson e Warwick, 1983). Para a

espécie de gastrópode marinho, Littorina saxatilis, Ward e Warwick (1980) sugerem

que os padrões de polimorfismos não são induzidos ambientalmente, mas sim que

reflectem variação genética. E mesmo não existindo estudos genéticos realizados em L.

cinerea, esta é uma hipótese complementar possível.

Com este trabalho podemos adiantar que os quítones parecem ter uma associação com

as algas que cobrem as rochas e que essa associação pode ser explicada por: i) efeito

camuflagem e, ii) preferência alimentar. Por outro lado, os caranguejos não parecem

exercer uma selecção visual em relação aos padrões de cor dos quítones, conseguindo

detectar todas as cores dos indivíduos e exercem uma maior pressão sobre as rochas em

que os quítones se encontram camuflados. Por esse facto, não parece que a predação por

parte dos caranguejos possa ser a causa da existência de diferentes padrões de cor dos

indivíduos, alternativamente neste trabalho sugere-se que causas alternativas possam

ser: i) predação por parte de peixes com acuidade visual ou, ii) origem genética, que faz

com que haja uma grande plasticidade fenotípica que permite que dentro da mesma

espécie existam indivíduos com padrões de cor variados.

Assim, consideram-se estas hipóteses como um ponto de partida para estudos futuros,

que devem passar inicialmente por definir todas as espécies predadoras de quítones, por

exemplo através de análises de conteúdos estomacais de predadores. Com base nessas

análises, seguidamente verificar se existe alguma tendência de selecção por cores,

nomeadamente verificar quais as espécies de predadores que possuem acuidade visual e

detectar se essas podem exercer uma pressão selectiva sobre os polimorfismos de cor

dos quítones. Numa segunda fase, será também importante realizar estudos genéticos

que possam detectar se existem diferenças genéticas entre os diferentes polimorfismos

de cor.

Capítulo 4

108


Allen, J. A. 1988. Frequency-dependent selection by predators. Philosophical

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Capítulo 5

Conclusões Finais

Capítulo 5

115

Conclusões finais

Os resultados deste estudo indicam que as espécies Lepidochitona cinerea (Linnaeus,

1769), Leptochiton algesirensis (Capellini, 1859), Chaetopleura angulata (Spengler,

1797), Achantochitona fascicularis (Linnaeus, 1767) e Achantochitona crinita (Pennant,

1777), são espécies abundantes na zona intertidal da costa central portuguesa.

A espécie L. cinerea é a espécie mais frequente, quase exclusiva de substrato rochoso,

mas que também ocorre em substrato móvel. É uma espécie polimórfica com seis

polimorfismos de cor distintos, sendo eles, o “verde-escuro”, “verde-claro”, “rosa”,

“castanho-escuro”, “creme” e “cor variável com padrões”. Possui dimensões reduzidas,

sendo que indivíduos de maior tamanho ocorrem em substrato rochoso. Em praias

rochosas o polimorfismo mais abundante foi o “cor variável com padrões” (66%),

seguido de “verde-claro” (12%), “verde-escuro” (10%), “rosa” (7%), “creme” (3%) e

“castanho-escuro” (2%) (Capítulo 2). Em substrato móvel, apenas ocorreram

exemplares de cinco dos seis polimorfismos identificados anteriormente. Sendo o

polimorfismo mais abundante o “cor variável com padrões” (61%), seguido de “verde-

claro” (15%), “creme” (13%), “verde-escuro” (9%) e “castanho-escuro” (2%) (Capítulo

3).

A espécie L. algesirensis é uma espécie não polimórfica que apresenta, uniformemente,

uma coloração branca amarelada. Ocorre tanto em substrato rochoso como em arenoso,

e surge sempre fixa a rochas que estão enterradas em areia. Possui uma dimensão

variável, sendo que em substrato rochoso o comprimento médio dos indivíduos

amostrados foi superior (Capítulo 2) aos de substrato arenoso (Capítulo 3).

A espécie C. angulata é uma espécie muito abundante e exclusiva de substrato móvel,

que ocorre directamente sobre a areia mas também fixa a rochas de dimensões variadas

enterradas em areia. É uma espécie polimórfica com quatro polimorfismos de cor

distintos, sendo eles o “castanho”, “creme”, “rosa” e “verde”. É uma espécie de grandes

dimensões, sendo que a cor mais abundante foi “castanho” (54%), seguido de “verde”

(32%), “rosa” (9%) e “creme” (5%) (Capítulo 3).

A espécie A. crinita é uma espécie que ocorre com alguma frequência em substrato

rochoso e menos frequentemente em substrato móvel, sempre fixa a rochas. É um

espécie polimórfica com quatro polimorfismos de cor, sendo estes o “castanho-escuro”,

“castanho-mármore”, “creme” e “vermelho”. Em substrato rochoso o polimorfismo

mais abundante foi o “castanho-escuro” (54%), seguido de “castanho-mármore” (41%),

Capítulo 5

116

“creme” (3%) e “vermelho” (2%) (Capítulo 2), e em móvel os dois indivíduos

amostrados apresentaram cor “castanho-escuro” (Capítulo 3). É uma espécie de

dimensões reduzidas, mas com dimensões superiores em substrato rochoso (Capítulo 2).

A espécie A. fascicularis é uma espécie muito semelhante à espécie anterior, mas com

dimensões superiores. Foi identificada apenas em rochas de dimensão média em

substrato móvel vasoso. Todos os indivíduos amostrados apresentaram uniformemente

uma coloração “castanho-escuro” (Capítulo 3).

No presente estudo, para o substrato rochoso e móvel, observaram-se diferenças na

distribuição dos diferentes padrões de cor dos indivíduos e/ou espécies de acordo com

as características geológicas e a cobertura algal das rochas amostradas. As

características mais importantes foram a presença/ausência de algas macroscópicas

cobrindo o substrato, o tipo de alga (verde – Chlorophyta sp., vermelhas – Rhodophyta

sp. ou com Lithothamnium), bem como o nível geral de rugosidade da rocha, registado

nas categorias liso e rugoso, características também influenciadas pelo tipo de alga

presente (Capítulo 2 e 3).

Nesta tese sugere-se que essa associação com o tipo de substrato pode ser explicada por:

i) dependência dos quítones por algas para alimentação e refúgio, ii) pelo facto dos

indivíduos encontrados possuírem elevadas variações de cores que se camuflam com

substrato, o que minimiza o risco predatório e, iii) diminuição da competição por

alimento.

No presente estudo, foram identificadas algumas espécies como sendo polimórficas, ou

seja, com uma grande variedade de cores nas placas da sua concha. Ao longo das

amostragens estas espécies de cores variadas foram muitas vezes encontradas

camufladas pela cor do fundo do seu substrato de fixação. Este facto foi comprovado,

através de experiências laboratoriais, uma vez que se observou que os quítones têm

tendência a escolher rochas, com cobertura algal que combinam com os seus padrões de

cor. Esta tese sugere que essa associação pode ser explicada pelo efeito camuflagem

e/ou pela dependência de algas para alimento.

A existência destes polimorfismos de cor em espécies que habitam o intertidal tem sido

explicada pelo facto de proporcionar aos indivíduos um efeito camuflagem que os

protege da predação por predadores visuais. Contudo, neste estudo verificou-se que um

dos principais predadores de quítones em meio intertidal, o caranguejo Carcinus

meanas, seleccionou significativamente os quítones com base na presença ou ausência

de camuflagem. Observando-se um maior consumo de indivíduos que se encontravam

Capítulo 5

117

camuflados, comparativamente aos indivíduos que não se encontravam camuflados.

Este facto sugere que não se pode considerar que a predação por este caranguejo seja

uma causa determinante da existência de diferentes padrões de cor dos indivíduos e da

existência de diferenças na abundância dos mesmos. Sugerem-se causas alternativas: i)

predação por parte de peixes com acuidade visual, que exercem uma pressão selectiva

sobre as cores ou, ii) origem genética, que faz com que haja uma grande plasticidade

fenotípica que permite que dentro da mesma espécie existam indivíduos com padrões de

cor variados.

Uma vez que a classe Polyplacophora tem sido pouco estudada pela comunidade

científica, considera-se este estudo uma mais-valia para a ciência, trazendo novos

conhecimentos e ideias sobre as espécies que habitam no intertidal Europeu,

principalmente espécies de dimensões reduzidas que devido à complexidade do seu

habitat têm sido pouco estudadas. Este estudo veio alargar e complementar o estudo

pioneiro de poliplacóforos portugueses realizado por Monteiro (1982), adicionando uma

nova espécie, Lepidochitona algesirensis, aos seus registos.

Estudos futuros nesta área da ecologia marinha e de acordo com este trabalho sugere-se

que devam passar por: a) avaliar o papel ecológico destas espécies, nomeadamente a sua

relação com as comunidades vegetais e animais vizinhas, de forma a perceber as suas

relações tróficas e o seu papel como presa; e neste sentido, considera-se também

importante avaliar, b) quais as espécies predadores dos quítones, c) verificar se esses

predadores exercem uma pressão selectiva sobre os polimorfismos de cor dos

indivíduos e, d) realizar estudos genéticos para detectar diferenças genéticas entre os

diferentes polimorfismos de cor.

Anexos

Anexos

121

Polimorfismos de cor de Lepidochitona cinerea

Verde-escuro

Anexos

122

Verde-claro

Anexos

123

Rosa

Anexos

124

Castanho-escuro

Anexos

125

Creme

Anexos

126

Cor variável com padrões

Anexos

127

Anexos

128

Anexos

129

Anexos

130

Anexos

131

Polimorfismos de cor de Leptochiton algesirensis

Branco

Anexos

132

Polimorfismos de cor de Acanthochitona crinita

Castanho-escuro

Anexos

133

Castanho-mármore

Anexos

134

Creme

Anexos

135

Vermelho

Anexos

136

Polimorfismos de cor de Acanthochitona fascicularis

Castanho

Anexos

137

Polimorfismos de cor de Chaetopleura angulata

Verde

Anexos

138

Rosa

Anexos

139

Castanho

Anexos

140

Creme

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