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Universidade Federal de Uberlândia Instituto de Biologia Programa de Pós-Graduação em Ecologia e Conservação de Recursos Naturais OFERTA DE FRUTOS E FRUGIVORIA POR AVES, EM ESPÉCIES DO GÊNERO Miconia RUIZ & PAV. (MELASTOMATACEAE) EM DUAS ÁREAS DO CERRADO Mariana Ribeiro Borges 2010
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Universidade Federal de Uberlândia
Instituto de Biologia
Programa de Pós-Graduação em Ecologia e Conservação de Recursos Naturais
OFERTA DE FRUTOS E FRUGIVORIA POR AVES, EM ESPÉCIES DO GÊNERO
Miconia RUIZ & PAV. (MELASTOMATACEAE) EM DUAS ÁREAS DO CERRADO
Mariana Ribeiro Borges
2010
Dados Internacionais de Catalogação na Publicação (CIP)
B732o
Borges, Mariana Ribeiro, 1985-
Oferta de frutos e frugivoria por aves, em espécies do gênero Miconia
Ruiz & Pav. (Melastomataceae) em duas áreas do Cerrado [manuscrito] /
Mariana Ribeiro Borges. - 2010.
76 f. : il.
Orientadora: Celine de Melo.
Dissertação (mestrado) - Universidade Federal de Uberlândia, Progra-
ma de Pós-Graduação em Ecologia e Conservação de Recursos Naturais.
Inclui bibliografia.
1. 1. Interação animal-planta - Teses. I. Melo, Celine de. II. Universidade
Federal de Uberlândia. Programa de Pós-Graduação em Ecologia e
Conservação de Recursos Naturais.
2. CDU: 591.557
Elaborado pelo Sistema de Bibliotecas da UFU / Setor de Catalogação e Classificação
ii
Mariana Ribeiro Borges
OFERTA DE FRUTOS E FRUGIVORIA POR AVES, EM ESPÉCIES DO GÊNERO
Miconia RUIZ & PAV. (MELASTOMATACEAE) EM DUAS ÁREAS DO CERRADO
Dissertação apresentada à Universidade Federal de
Uberlândia, como parte das exigências para a obtenção do
título de Mestre em Ecologia e Conservação de Recursos
Naturais.
Orientadora
Profª. Drª. Celine de Melo
UBERLÂNDIA
Fevereiro – 2010
iii
Mariana Ribeiro Borges
OFERTA DE FRUTOS E FRUGIVORIA, POR AVES, EM ESPÉCIES DO GÊNERO
Miconia RUIZ & PAV. (MELASTOMATACEAE) EM DUAS ÁREAS DO CERRADO
Dissertação apresentada à Universidade Federal de
Uberlândia, como parte das exigências para a obtenção do
título de Mestre em Ecologia e Conservação de Recursos
Naturais.
APROVADA em ___ de ________________ de 2010
Prof. Dr. Paulo Eugênio Oliveira UFU
Profª. Drª. Érica Hasui UNIFAL
Prof. Dr. André Rosalvo Terra Nascimento UFU
Profª. Drª. Celine de Melo
UFU
(Orientadora)
UBERLÂNDIA
Fevereiro - 2010
iv
Dedico este trabalho, com muito carinho, aos
meus pais, Neucele e Antônio; ao meu irmão,
Guilherme; e ao meu namorado, Jaime.
v
AGRADECIMENTOS
Agradeço a Deus, por todas as vitórias, pelas bênçãos e por manter sempre acesa uma
chama de esperança no meu coração.
Aos meus pais por todo apoio, carinho e por terem sempre oferecido as condições que
puderam para que eu me dedicasse aos meus estudos.
À professora Dra. Celine de Melo, pela orientação, pelas conversas, incentivo e paciência.
Aos membros da banca, pela disponibilidade e gentileza em participar desse momento tão
importante para mim.
Ao meu irmão, por toda ajuda nos momentos em que o computador não queria me ajudar e
pela paciência com os meus dias de estresse.
Ao meu namorado, pelo carinho, por me apoiar em minhas decisões, pela ajuda em
diversos momentos do trabalho e por todo interesse que demonstra por minhas coisas.
Às minhas queridas amigas, Renata, Patrísia e Alexandra, pelos momentos de
descontração; e em especial à Giselle e Liliane, pela ótima companhia no campo.
À Profª. Rosana Romero pela identificação do material botânico.
À CAPES pela bolsa concedida durante o período de estudo.
vi
RESUMO GERAL
Borges, Mariana R. 2010. Oferta de frutos e frugivoria por aves, em espécies do gênero
Miconia Ruiz & Pav. (Melastomataceae) em áreas do Cerrado. Dissertação de Mestrado
em Ecologia e Conservação de Recursos Naturais. UFU. Uberlândia-MG. 76p.
Os objetivos deste trabalho foram: determinar o período, a duração e os picos de oferta de
frutos de Miconia albicans, M. ibaguensis, M. affinis, M. theaezans e M. chamissois; verificar
a qualidade nutricional desses frutos (Capítulo I); e quais espécies de aves utilizam estes
frutos na alimentação, determinando os principais dispersores potenciais de cada espécie
(Capítulo II). O estudo foi conduzido de janeiro a dezembro de 2009 em duas áreas de
Cerrado: Estação Ecológica do Panga (EEP) e Fazenda Experimental do Glória (FEG), em
Uberlândia, MG. As observações fenológicas foram realizadas quinzenalmente ao longo do
período de estudo, visando avaliar a oferta quantitativa de frutos verdes e maduros de cada
espécie. As espécies de Miconia ofereceram frutos ao longo do ano todo, de forma
assincrônica entre si. Todas as espécies apresentaram picos de oferta de frutos, mas na estação
chuvosa a oferta de frutos foi mais concentrada próxima aos picos. Os principais fatores
climáticos que influenciaram a oferta de frutos foram a temperatura e a precipitação, e, em
ambas as áreas, esta influência foi maior sobre a oferta de frutos verdes. As espécies de
Miconia foram semelhantes em relação ao conteúdo nutricional, exceto por M. affinis, que
apresentou os maiores teores de lipídeos, proteínas e minerais. Os teores de carboidratos na
EEP foram maiores que na FEG, o contrário ocorreu para os teores de água, indicando uma
relação entre quantidade de água e carboidratos. Os teores de nutrientes foram negativamente
influenciados pela temperatura. As observações focais dos consumidores de frutos de Miconia
foram realizadas em M.theaezans, M. albicans e M. chamissois, para determinar os possíveis
dispersores destas espécies, através do comportamento alimentar. Thraupidae foi a família
mais freqüente a visitar M. theaezans e M. chamissois, enquanto Emberizidae e Tyrannidae
foram as mais freqüentes em M. albicans. As espécies que ofereceram frutos na estação seca
(M. theaezans e M. chamissois) foram mais visitadas e tiveram mais frutos consumidos do
que M. chamissois que frutificou na estação chuvosa. O número de frutos consumidos foi
proporcional ao tempo de permanência das aves na planta. A tática de forrageamento mais
utilizada no consumo dos frutos de todas as espécies foi “empoleirado”, variando o grau de
utilização de 68,83% a 100% das visitas, dependendo da espécie de Miconia. A estratégia de
consumo mais utilizada foi “engolidor” (M. chamissois e M. albicans, em ambas as áreas),
seguida de da estratégia de “mandibular e engolir” (M. theaezans). Do total de registros para
todas as Miconia, houve predominância de onívoros em termos de visitantes (57,14%) e
visitas (83,16%), padrão mantido para todas as espécies.
Palavras-chave: fenologia de frutificação; assincrônia, conteúdo nutricional; dispersão de
sementes.
vii
ABSTRACT
Borges, Mariana R. 2010. Fruit supply and bird frugivory in species of Miconia Ruiz &
Pav. (Melastomataceae) in areas of Cerrado, Brazil. MSc. Thesis. UFU. Uberlândia-MG.
76p.
The goals of this study were: to determine the seasonality, duration and fruit supply peaks of
Miconia albicans, M. ibaguensis, M. affinis, M. theaezans and M. chamissois; to verify the
nutritional quality of these fruits (Chapter I); to evaluate which birds feed on these fruits, and
to verify which birds are the main dispersers of each Miconia species (Chapter II). The study
was carried out from January to December 2009 in two Cerrado areas: Estação Ecológica do
Panga (EEP) and Fazenda Experimental do Glória (FEG), at Uberlândia, MG. The
phenological observations were made every two weeks, in order to assess the quantitative
immature and mature supply of fruits, for each species. Miconia species offered fruits along
the year, with an asynchrony between species. All species presented significant fruit peaks at
the wet season, where fruit supply was more concentrated. The main climatic factors
influencing the fruit supply were temperature and precipitation; in both areas this influence
was higher for immature fruits supply. The Miconia species were similar in relation to
nutritional content, except for M. affinis, which presented the highest levels of lipids, proteins
and minerals. The carbohydrate levels at EEP were higher than those at FEG, and the inverse
was observed for water content, indicating a relation between water and carbohydrate content.
The nutrient levels were influenced negatively by temperature. The focal observations of
Miconia fruit consumers were carried out for M. theaezans, M. albicans and M. chamissois, to
determine the potential dispersers of these species, through feeding behavior. Thraupidae was
the most frequent family on M. theaezans and M. chamissois, while Emberizidae and
Tyrannidae were the most frequent on M. albicans. Species that offered fruits at the dry
season (M. theaezans and M. chamissois) were more visited, and their fruits were more
consumed than species that presented fruits at the wet season. The number of consumed fruits
was proportional to the time birds remained on the plant. The most common foraging tactic
used during fruit consumption, for all species, was “perched”, which varied from 68.83% to
100% visits, depending of the Miconia species. The most common foraging tactic used was
“swallower” (M. chamissoi e M. albicans, in both areas), followed by the strategy of “masher-
and-swallower” (M. theaezans). From the total records for Miconia, the omnivorous guild was
predominant in relation to visitors (57.14%) and visits (83.16%), a pattern shared for all
species.
Key words: fruiting phenology; asynchrony; nutritional content; seed dispersal.
viii
SUMÁRIO
Introdução Geral 1
Área de Estudo 4
Referências Bibliográficas 8
Capítulo I - Fenologia da frutificação e análise nutricional de cinco espécies do gênero
Miconia Ruiz & Pav. (Melastomataceae) no Cerrado 12
Resumo 12
Abstract 13
Introdução 14
Material e Métodos 16
Resultados 22
Discussão 34
Conclusão 38
Referências Bibliográficas 39
Anexo 1 43
Capítulo II - Frugivoria e dispersão de sementes de três espécies de Miconia Ruiz & Pav.
(Melastomataceae) por aves em áreas do Cerrado 45
Resumo 45
Abstract 46
Introdução 47
Material e Métodos 48
Resultados 50
Discussão 66
Conclusão 71
Referências Bibliográficas 72
1
INTRODUÇÃO GERAL
O Cerrado é o segundo bioma brasileiro em extensão, sendo superado apenas pela
Floresta Amazônica, e sua biodiversidade lhe confere o status de savana tropical mais diversa
do mundo (Klink e Machado, 2005). Porém, estimativas mostram que cerca de 55% da área
original do Cerrado já havia sido totalmente desmatada até 2002 (Machado et al., 2004). Este
desmatamento tem promovido a redução e perda de habitats originais, uma das maiores
ameaças à biodiversidade (Wilcove et al., 1998), levando diversas espécies da fauna e da flora
ao risco de extinção e fazendo do Cerrado brasileiro um dos hotspots para a conservação da
biodiversidade do planeta (Myers et al., 2000).
Se por um lado, o desmatamento causa a perda de espécies, por outro lado, as
alterações antrópicas no ambiente podem abrir espaço para o estabelecimento de novas
espécies vegetais, consideradas colonizadoras ou pioneiras (Baker, 1974; Woods, 1989;
Pinard et al., 2000; Martínez-Garza e Howe, 2003; Antonini e Nunes-Freitas, 2004). O
processo de estabelecimento dessas espécies, conhecido como sucessão secundária, é
responsável pela regeneração natural dos ambientes perturbados (Morin, 1999). Esse processo
é freqüentemente lento e incerto em ecossistemas florestais (Parrotta et al., 1997), no entanto,
segundo Durigan (2005), quando comparado a esses ecossistemas, o potencial de regeneração
natural do Cerrado é geralmente elevado. Independente do ambiente, a velocidade,
diversidade e densidade da regeneração são determinadas pela intensidade e duração da
perturbação à qual a área foi submetida (Durigan, 2005; Rodrigues e Gandolfi, 2001).
A dispersão de sementes é parte integrante dos processos sucessionais e regenerativos
em ecossistemas tropicais (Hardwick et al., 2004). Em áreas onde faltam árvores nucleares o
processo de sucessão secundária é iniciado por espécies autocóricas e anemocóricas, tornando
esses locais desinteressantes aos frugívoros, o que atrasa a entrada de espécies zoocóricas
2
limitando a diversidade da área (Janzen, 1988). Assim, a frugivoria, principalmente quando
realizada por vertebrados, é um importante fator nos processos de sucessão secundária
(Wunderle Jr., 1997; Stoner, 2007). Dentre os vertebrados dispersores, as aves apresentam um
papel importante, devido à diversidade e magnitude da relação planta-aves frugívoras
(Morton, 1973), além de apresentarem vantagens sobre outros grupos dispersores, no que diz
respeito à sua mobilidade e à diversidade de espécies (Scherer et al., 2007).
Na relação planta-dispersor, ambas as partes envolvidas são beneficiadas,
configurando assim uma interação mutualística (Fleming, 1979; Jordano, 1987; Jordano,
1988; Jordano, 1995; Morin, 1999; Bascompte et al., 2006; Thompson, 2006; Jordano et al.,
2007). Os benefícios desta relação para a planta são difíceis de expressar quantitativamente
(Herrera, 1982), mas podem ser descritos como o aumento do fluxo gênico (Levin e Kerster,
1974); redução da competição por nutrientes e das taxas de predação de sementes e plântulas,
por herbívoros existentes nas plantas adultas (Janzen, 1970); e a colonização de novos
habitats (Baker, 1974). Para o agente dispersor, o benefício é imediato, ele recebe uma
recompensa nutricional (energética) ao consumir a polpa ou o arilo do fruto cuja semente irá
transportar (Herrera, 1982; Coates-Estrada e Estrada, 1988; Wunderle Jr., 1997).
No entanto, com o simples consumo do fruto os benefícios para a planta não estão
garantidos, a eficácia dos frugívoros como agentes dispersores dependerá da quantidade de
sementes dispersas e da qualidade da dispersão, que leva em conta não apenas a qualidade do
local de deposição da semente, mas o resultado da passagem desta pelo sistema digestório do
dispersor (Schupp, 1993; Jordano e Schupp, 2000).
Modificações na estrutura externa das sementes durante os processos de digestão dos
dispersores (como ação química ou mecânica) são consideradas, entre os fatores que
favorecem a germinação (Izhaki e Safriel, 1990). Porém, os mesmos mecanismos que podem
aumentar as taxas de germinação nas sementes de uma dada espécie, podem afetar
3
negativamente a viabilidade de outras sementes, por abrasão excessiva (Calviño-Cancela,
2004). Assim, para que a passagem da semente pelo trato digestório de frugívoros favoreça a
germinação, devem ser levados em conta outros fatores tais como tempo de retenção, tamanho
e fonte da semente (Traveset et al., 2001). Apesar dos efeitos positivos ou negativos que a
passagem das sementes pelo trato digestório pode acarretar à germinação, muitas sementes
dispersas por animais não recebem nenhum benefício, além do transporte, ao serem ingeridas,
ou apenas um aumento mínimo na germinação (Howe e Smallwood, 1982; Calviño-Cancela,
2004).
Muitas espécies de plantas produzem frutos pequenos em grandes quantidades,
exibindo cores vistosas e polpas carnosas e suculentas, características que indicam uma
adaptação para a dispersão zoocórica (Van der Pijl, 1972). Nesse contexto, a família
Melastomataceae é considerada como um grupo importante para a manutenção da diversidade
de frugívoros, já que muitas espécies desta família apresentam dispersão zoocórica (Stiles e
Rosselli, 1993). Em especial, frutos do gênero Miconia são freqüentemente mencionados
como sendo importante recurso alimentar para muitas aves frugívoras (Snow, 1965; Alves,
1991; Stiles e Rosselli, 1993; Galetti e Stotz, 1996; Marcondes-Machado, 2002; Manhães,
2003; Fadini e Marco Jr., 2004). Este gênero é o maior da família, com mais de 1000
espécies, representando cerca de 20% das espécies da família (Oliveira, 2007), que podem ser
componentes de sub-bosque de florestas primárias, mas ocorrem principalmente em área
secundária, bordas e clareiras naturais no interior de florestas (Snow, 1965; Denslow et al.,
1990; Ellison et al., 1993), podendo ser consideradas como pioneiras ou invasoras (Antonini e
Nunes-Freitas, 2004; Martini e Santos, 2007). Em geral, as espécies de Miconia produzem
uma grande quantidade de pequenas sementes e suas plântulas podem se estabelecer
rapidamente em solo de ambientes degradados (Snow, 1965; Stiles e Rosselli, 1993).
Como as aves são organismos potencialmente importantes no processo de dispersão de
4
sementes, auxiliando na colonização e estabelecimento de espécies vegetais em ambientes
perturbados, os objetivos gerais deste trabalho foram: determinar o período, a duração e os
picos de oferta de frutos de Miconia albicans, M. ibaguensis, M. affinis, M. theaezans e M.
chamissois, localizadas em áreas abertas ou em bordas de mata, analisar a qualidade
nutricional desses frutos (Capítulo I); e verificar quais espécies de aves os utilizam na
alimentação, determinando os principais dispersores potenciais de cada espécie (Capítulo II).
ÁREA DE ESTUDO
O município de Uberlândia (18º56'38" S e 48º18'39" O), Triângulo Mineiro, Minas
Gerais, ocupa uma área de aproximadamente 4115,09 km². De relevo plano, Uberlândia
encontra-se a 863 m de altitude em relação ao nível do mar (PMU, 2009). O clima é sazonal,
enquadrado no tipo Aw segundo classificação de Köppen, sendo marcado por duas estações
bem definidas, chuvosa (outubro a março) e seca (abril a setembro) (Rosa et al., 1991). A
precipitação total de 2009 em Uberlândia foi de 1313,4 mm, sendo a média dos meses de
estação chuvosa 174,4 mm e da estação seca 44,5 mm. A temperatura média no ano de 2009
foi de 24,0°C, a menor temperatura média mensal foi registrada no mês de junho (20,9ºC) e
maior no mês de novembro (25,8ºC) (Figura 1). No ano de 2009 foram registradas 2487,8
horas de insolação, com média mensal de 207,3 horas. O mês de maior insolação, foi
registrado nas estação seca (maio: 276,7 horas) e o mês com menor insolação foi na estação
chuvosa (fevereiro: 163,6 horas) (Figura 2) (Laboratório de Climatologia – UFU).
O presente estudo foi realizado em duas áreas no município de Uberlândia: Estação
Ecológica do Panga (EEP) e Fazenda Experimental do Glória (FEG), ambas pertencentes à
Universidade Federal de Uberlândia (UFU) (Figura 3).
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Figura 1 – Médias mensais de temperatura (ºC) e precipitação total mensal do período de estudo. Fonte:
Laboratório de Climatologia da Universidade Federal de Uberlândia.
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Figura 2 – Variações mensais de horas de insolação ao longo do período de estudo. Fonte: Laboratório de
Climatologia da Universidade Federal de Uberlândia.
6
(A)
(B)
Figura 3 – Imagens de satélite das áreas de estudo, localizadas em Uberlândia, MG. (A) Estação Ecológica do
Panga (EEP); (B) Fazenda Experimental do Glória (FEG). Fonte: Google Earth.
7
A EEP é uma unidade de conservação registrada como Reserva Particular do
Patrimônio Natural (RPPN), que pertence à UFU desde 1986 (Cardoso e Schiavini, 2002), e
localiza-se a cerca de 35 km ao sul do centro urbano do município (19º10'27" S e 48º23'51"
O) (Figuras 3A e 3B). Até 1984, a área que hoje compreende a EEP, com 409,5 ha, tinha
como principais atividades a agricultura e a pecuária (Ranal, 2003). Após ser transformada em
unidade de conservação, a vegetação do local se recuperou naturalmente e hoje é considerada
uma representativa área de Cerrado do Brasil Central (Ranal, 2003; Cardoso et al., 2009),
onde são encontrados diversos tipos fitofisionômicos tais como mata de galeria, cerradão,
cerrado sensu stricto, campo cerrado, campo sujo, campos úmidos e veredas (Schiavini e
Araújo, 1989; Cardoso et al., 2009).
A FEG é uma propriedade rural utilizada como campo de pesquisa para diversos
cursos da UFU, especialmente àqueles ligados à agropecuária e meio ambiente. Está
localizada a 12 km a sudeste do centro de Uberlândia (18º57'23" S e 48º12'29" O) e possui
uma área total de 685 ha (Figuras 3A e 3C). Esta área encontra-se fragmentada, com alguns
pequenos remanescentes de vereda, cerrado stricto sensu e mata de galeria, em meio a
pastagens e plantações; e um fragmento maior (30 ha) de Floresta Estacional Semidecidual.
8
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS
Alves, M. A. S. 1991. Dieta e táticas de forrageamento de Neothraupis fasciata em cerrado no
Distrito Federal, Brasil. Ararajuba 2:25-29.
Antonini, R. D.; Nunes-Freitas, A. F. 2004. Estrutura populacional e distribuição espacial de
Miconia prasina D. C. (Melastomataceae) em duas áreas de Floresta Atlântica n Ilha Grande,
RJ, Sudeste do Brasil. Acta Botanica Brasilica 18(3):671-676.
Baker, H. G. 1974. The evolution of weeds. Annual Review of Ecology, Evolution and
Systematics 5:1-24.
Bascompte, J.; Jordano, P. e Olesen, J. M. 2006. Asymmetric coevolutionary networks
facilitate biodiversity maintenance. Science 312:431-433.
Calviño-Cancela, M. 2004. Ingestion and dispersal: direct and indirect effects of frugivores on
seed viability and germination of Corema album (Empetraceae). Acta Oecologica 26:55-64.
Cardoso, E. e Schiavini, I. 2002. Relação entre distribuição de espécies arbóreas e topografia
em um gradiente florestal na Estação Ecológica do Panga (Uberlândia, MG). Revista
Brasileira de Botânica 25(3):277-289.
Cardoso, E.; Moreno, M. I. C.; Bruna, E. M. e Vasconcelos, H. L. 2009. Mudanças
fitofisionômicas no Cerrado: 18 anos de sucessão ecológica na Estação Ecológica do Panga,
Uberlândia, MG. Caminhos da Geografia 10(2):254-268.
Coates-Estrada e Estrada. 1988. Frugivory and seed dispersal in Cymbopetalum baillonii
(Annonaceae) at Los Tuxtlas, Mexico. Journal of Tropical Ecology 4:157-172.
Denslow, J. S.; Schultz, J. C.; Vitousek, P. M e Strain, B. R. 1990. Growth responses of
tropical shrubs to treefall gap environments. Ecology 71(1):165-179.
Durigan, G. 2005. Restauração da cobertura vegetal em região de domínio do cerrado. Em:
Galvão, A. P. M. e Porfírio-da-Silva, V. (Eds.). Restauração florestal: fundamentos e
estudos de caso. Colombo: Embrapa Florestas. p. 103-118.
Ellison, A. M.; Desnslow, J. S. e Loiselle, B. A. 1993. Seed and seedling ecology of
Neotropical Melastomataceae. Ecology 74(6):1733-1749.
Fadini, R. F. e Marco Jr., P. 2004. Interações entre aves frugívoras e plantas em um fragmento
de mata atlântica de Minas Gerais. Ararajuba 12(2):97-103.
Fleming, T. H. 1979. Do tropical frugivores compete for food? American Zoologist 19:1157-
1172.
Galetti, M. e Stotz, D. 1996. Miconia hypoleuca (Melastomataceae) como espécie chave para
aves frugívoras no Sudeste do Brasil. Revista Brasileira de Biologia 56(2):435-439.
Hardwick, K.; Healey, J. R.; Elliott, S. e Blakesley, D. 2004. Research needs for restoring
seasonal tropical forests in Thailand: accelerated natural regeneration. New Forest 27:285-
302.
9
Herrera, C. M. 1982. Seasonal variation in the quality of fruits and diffuse coevolution
between plants and avian dispersers. Ecology 63(3):773-785.
Howe, H. F. e Smallwood, J. 1982. Ecology of seed dispersal. Annual Review of Ecology,
Evolution and Systematics 13:201-228.
Izhaki, I.; Safriel, U. N. 1990. The effect of some Mediterranean scrubland frugivores upon
germination patterns. Jounal of Ecology 78(1):56-65.
Janzen, D. H. 1970. Herbivores and the number of tree species in tropical forests. The
American Naturalist 104(940):501-528.
Janzen, D. H. 1988. Management of habitat fragments in a tropical dry forest: growth.
Annals of the Missouri Botanical Garden 75(1):105-116.
Jordano, P. 1987. Patterns of mutualistic interactions in pollination and seed dispersal:
connectance, dependence asymmetries, and coevolution. The American Naturalist
129(5):657-677.
Jordano, P. 1988. Diet, fruit choice and variation in body condition of frugivorous warblers in
Mediterranean scrubland. Ardea 76:193-209.
Jordano, P. 1995. Angiosperm fleshy fruits and seed dispersers: a comparative analysis of
adaptation and constraints in plant-animal interactions. The American Naturalist
145(2):163-191.
Jordano, P. e Schupp, E. W. 2000. Seed disperser effectiveness: the quantity component and
patterns of seed rain for Prunus mahaleb. Ecological Monographs 70(4):591-615.
Jordano, P.; Garcia, C.; Godoy, J. A. e Garcia-Castaño, J. L. 2007. Differential contribution of
frugivores to complex seed dispersal patterns. PNAS 104(9):3278-3282.
Klink, C. A. e Machado, R. B. 2005. A conservação do Cerrado brasileiro. Megadiversidade
1(1):147-155.
Levin, D. A. e Kerster, H. W. 1974. Gene flow in seed plants. Evolutionary Biology 7:139-
220.
Machado, R. B.; Ramos Neto, M. B.; Pereira, P. G. P.; Caldas, E. F.; Gonçalves, D. A.;
Santos, N. S.; Tabor, K. e Steininger, M. 2004. Estimativas da área do Cerrado brasileiro.
Relatório técnico não publicado. Conservação Internacional, Brasília, DF.
Manhães, M. A. Variação sazonal da dieta e do comportamento alimentar de traupíneos
(Passeriformes: Emberizidae) em Ibitipoca, Minas Gerais, Brasil. Ararajuba 11(1):45-55.
Marcondes-Machado, L. O. 2002. Comportamento alimentar de aves em Miconia rubiginosa
(Melastomataceae) em fragmento de Cerrado, São Paulo. Iheringia, Série Zoológica
92(3):97-100.
Martínez-Garza, C. M.; Howe, H. F. 2003. Restoring tropical diversity: beating the time tax
on species loss. Journal of Applied Ecology 40:423-429.
Martini, A. M. Z. e Santos, F. A. M. 2007. Effects of distinct types of disturbance on seed rain
in the Atlantic Forest of NE Brazil. Vegetatio 190:81-95.
10
Morin, P. J. 1999. Community Ecology. Malden: Blackwell Science. 424p.
Morton, E. S. 1973. On the evolutionary advantages and disadvantages of fruit eating in
tropical birds. The American Naturalist 107(953):8-22.
Myers, N.; Mittermeier, R. A.; Mittermeier, C. G.; Fonseca, G. A. B. e Kent, J. 2000.
Biodiversity hotspots for conservation priorities. Nature 403:853-858.
Oliveira, J. B. S. 2007. Anatomia foliar como subsídio à taxonomia de Miconia Ruiz et
Pav. (Melastomataceae) em Pernambuco – Brasil. Dissertação de Mestrado. Universidade
Federal Rural de Pernambuco. Recife, Pernambuco.
Parrotta, J. A.; Knowles, O. H. e Wunderle Jr., J. M. 1997. Development of floristic diversity
in 10-year-old restoration forests on a bauxite mined site in Amazonia. Forest Ecology and
Management 99:21-42.
Pinard, M. A.; Barker, M. G. e Tay, J. 2000. Soil disturbance and post-logging forest recovery
on bulldozer paths in Sabah, Malaysia. Forest Ecology and Management 130:213-225.
PMU – Prefeitura Municipal de Uberlândia. 2009. Disponível em:
<www.uberlandia.mg.gov.br>. Acessado: 20 out 2009.
Ranal, M. A. 2003. Soil spore bank of ferns in a gallery forest of the Ecological Station of
Panga, Uberlândia, MG, Brazil. American Fern Journal 93(3):97-115.
Rodrigues, R. R. e Gandolfi, S. 2001. Conceitos, tendências e ações para a recuperação de
florestas ciliares. Em: Rodrigues, R. R.; Leitão-Filho, H. F. (Eds.). Matas ciliares:
conservação e recuperação. 2. ed. EDUSP: São Paulo.
Rosa, R.; Lima, S. C. e Assunção, W. L. 1991. Abordagem preliminar das condições
climáticas de Uberlândia (MG). Sociedade & Natureza 3:91-108.
Scherer, A.; Maraschin-Silva, F. e Baptista, L. R. M. 2007. Padrões de interações
mutualísticas entre espécies arbóreas e aves frugívoras em uma comunidade de Restinga no
Parque Estadual de Itapuã, RS, Brasil. Acta Botanica Brasilica 21(1):203-212.
Schiavini, I. e Araujo, G. M. 1989. Considerações sobre a vegetação da Reserva Ecológica do
Panga (Uberlândia). Sociedade & Natureza 1:61-66.
Schupp, E. W. 1993. Quantity, quality and the effectiveness of seed dispersal by animals.
Vegetatio 107/108:15-29.
Snow, D. W. 1965. A possible selective factor in the evolution of fruiting seasons in tropical
forest. Oikos 15(2):274-281.
Stiles, F. G. e Rosselli, L. 1993. Consumption of fruits of the Melastomataceae by birds: how
diffuse is coevolution?. Vegetatio 107/108(1):57-73.
Stoner, K. E.; Riba-Hernández, P.; Vulinec, K. e Lambert, J. E. 2007. The role of mammals in
creating and modifying seedshadows in tropical forests and some possible consequences of
their elimination. Biotropica 39(3):316-327.
Thompson, J. N. 2006. Mutualistic webs of species. Science 312:372-373.
Traveset, A.; Riera, N. e Mas, R. E. 2001. Passage through bird guts causes interspecific
11
differences in seed germination characteristics. Functional Ecology 15:669-675.
Van der Pijl, L. 1972. Priciples of dispersal in higher plants. 2. ed. Springer-Verlag: Nova
York.
Wilcove, D. D.; Rothstein, D.; Dubow, J.; Phillips, A. e Losos, E. 1998. Quantifying threats
to imperiled species in United States. BioScience 48(8):607-615.
Woods, P. 1989. Effects of logging, drought, and fire on structure and composition of tropical
forests in Sabah, Malaysia. Biotropica 21(4):290-298.
Wunderle Jr., J. M. 1997. The role of animal seed dispersal in accelerating native forest
regeneration on degraded tropical lands. Forest Ecology and Management 99:223-235.
12
CAPÍTULO I
Fenologia da frutificação e análise nutricional de cinco espécies do gênero Miconia Ruiz
& Pav. (melastomataceae) no cerrado
RESUMO
Este estudo objetivou, através de observações fenológicas de cinco espécies de Miconia em
áreas de Cerrado (EEP e FEG), caracterizar o período e a duração da oferta de frutos;
comparar o pico de oferta de entre as áreas; além de caracterizar e comparar os teores de
nutrientes e água dos frutos. Para isso, foram marcados, seis indivíduos de cada espécie
(Miconia albicans, M. affinis, M. ibaguensis, M. chamissois e M. theaezans) e acompanhados
quinzenalmente ao longo de um ano de observação. Foram estimados, para cada indivíduo, os
números de frutos verdes e maduros. Foram coletados cerca de 100 g de frutos maduros de
cada espécie, congelados e posteriormente encaminhados para análise nutricional. Houve uma
frutificação assincrônica entre as espécies, com a oferta de frutos ao longo do ano todo. A
duração da oferta de frutos maduros das espécies que frutificaram na estação seca foi maior
do que das espécies da estação chuvosa, com o menor período de oferta para M. albicans e os
maiores para M. theaezans e M. chamissois. Todas as espécies, em ambas as áreas,
apresentaram data média de oferta de frutos significativa, indicando a presença de picos de
frutificação. As ofertas mais acentuadas de frutos verdes ocorreram para M. albicans e M.
chamissois, na EEP, e na FEG para M. ibaguensis. Miconia ibaguensis apresentou ainda, os
maiores picos de frutos maduros em ambas as áreas. A oferta de frutos verdes foi mais
influenciada pelos fatores climáticos (temperatura, precipitação e insolação) do que a oferta
de frutos maduros. Apenas espécies que frutificaram na estação seca apresentaram relação
entre a oferta de frutos maduros e a precipitação. Miconia affinis foi a espécie mais rica
nutricionalmente, apresentando os maiores teores de lipídeos, proteínas e minerais. Miconia
albicans (EEP) apresentou o maior teor de carboidratos e M. chamissois (EEP) o maior teor
de água. Apenas o conteúdo nutricional de M. ibaguensis diferiu entre as áreas. Quando
analisadas as diferenças por nutriente, independente da espécie, a oferta de carboidratos foi
maior na EEP e a oferta de água foi maior na FEG. Os teores de todos os nutrientes foram
negativamente correlacionados à temperatura.
Palavras-chave: assincronia; fatores climáticos; teor de carboidratos; teor de água.
13
ABSTRACT
Fruiting phenology and nutritional analyses of five species of Miconia Ruiz & Pav.
(Melastomataceae) in Cerrado. The aims of this study were, through phenological
observations of five Miconia species in Cerrado areas (EEP e FEG), to characterize the
seasonality and duration of fruit supply; to compare the supply peaks between areas; and to
characterize and compare the level of fruit nutrients and water. For this, six individuals from
each species (Miconia albicans, M. affinis, M. ibaguensis, M. chamissois and M. theaezans)
were marked and surveyed along one year. For each individual, the numbers of mature and
immature fruits were estimated. About 100 g of mature fruits were collected for nutritional
analyses. The species presented asynchronous fructification, with fruits offered along the
year. The duration of mature fruits supply of species that offered their fruits in the dry season
was longer than for the mature fruits offered in the wet season. The smaller fruit supply was
registered for M. albicans, and the greatest for M. theaezans and M. chamissois. All species,
in both areas, presented a significant mean date for a peak of fruits supply, indicating the
presence of fruitification peaks. The most marked supply of immature fruits occurred for M.
albicans and M. chamissois, at EEP, and at FEG for M. ibaguensis. Miconia ibaguensis
showed the highest peaks of mature fruits in both areas. The immature fruits supply was more
influenced by climatic factors (temperature, precipitation and insolation) than mature fruits
supply. Only species that offered fruits in the dry season presented a relation between mature
fruits supply and precipitation. However, in relation to the supply of mature fruits, it was not
possible to observe any common climatic influence between areas. Miconia affinis was the
most nutritionally rich species, presenting the highest levels of lipids, proteins and minerals.
Miconia albicans (EEP) presented the highest carbohydrate content and M. chamissois (EEP)
the highest water content. Only the nutritional content of M. ibaguensis differed between
areas. When nutrient analyses were performed, independent of species, the highest
carbohydrates contents were offered at EEP and the highest water contents, at FEG. All
nutrients contents presented a negative correlation with temperature.
Key words: asynchrony; climatic factors; carbohydrates content, water content.
14
INTRODUÇÃO
Os padrões fenológicos reprodutivos e vegetativos estão relacionados a fatores
climáticos (Wielgolask, 2003; Peñuelas et al., 2004; Chapman et al., 2005; Ting et al., 2008),
edáficos (Wielgolask, 2001) e interações ecológicas (Noma e Yumoto, 1997; Boulay et al.,
2007). Como as interações entre plantas e animais influenciam-se reciprocamente (Moran et
al., 2009), a dinâmica da vegetação pode estar ajustada ou relacionada à dinâmica dos
consumidores primários (polinizadores e dispersores) (Thompson e Willson, 1979; Galetti e
Pizo 1996; Noma e Yumoto, 1997; Boulay et al., 2007). Assim, as observações fenológicas
obtidas de forma sistemática permitem reunir informações sobre o período de reprodução das
plantas e a disponibilidade de recursos alimentares para fauna (Morellato e Leitão-Filho,
1992), especialmente para aqueles que são vetores de sementes.
Visando a atração de agentes dispersores, as plantas podem apresentar diferentes
estratégias fenológicas (Fleming, 1979). Uma das estratégias é a sincronização de frutificação,
na qual os períodos de frutificação de diferentes espécies se sobrepõem apresentando
concentração de frutos em uma determinada época (Poulin et al., 1999). Esta estratégia é
influenciada pela sazonalidade do ambiente (Hamann, 2004; Silva et al., 2009), pois as
plantas concentram suas frutificações em períodos favoráveis à dispersão, como por exemplo,
a chegada de aves migratórias (Noma e Yumoto, 1997), que pode aumentar a diversidade de
possíveis dispersores. Outra estratégia utilizada pelas plantas é a segregação da frutificação,
com espécies apresentando diferentes períodos de frutificação, que se complementam,
promovendo uma oferta ao longo de todo o ano (Snow, 1965; Gorchov, 1985; Poulin et al.,
1999). Esta estratégia pode ser interpretada como o reflexo de adaptações para reduzir a
competição por dispersores de sementes (Wheelwright, 1985), contribuindo para a
manutenção de uma fauna de dispersores na área de ocorrência dessas plantas.
15
Além das estratégias fenológicas apresentadas pela planta, características dos frutos
influenciam na atração de aves dispersoras, tais como: tamanho (Wheelwright, 1985;
Wheelwright, 1993; Noma e Yumoto, 1997), coloração (Schaefer et al., 2004; Whitney,
2005), acessibilidade (Denslow e Moermond, 1982) e nutrientes presentes na polpa ou no
arilo (Herrera, 1982; Lepczyk et al., 2000; Schaefer et al., 2003; Schaefer e Braun, 2009).
Destas características, o tamanho do fruto é um dos fatores seletivos apresentados pela planta
para determinar o frugívoro capaz de consumir seu fruto. Neste contexto, frutos maiores são
mais seletivos, pois poucas aves são capazes ingeri-los (Noma e Yumoto, 1997), enquanto
frutos pequenos podem ser consumidos por muitas espécies oportunistas. O valor nutricional
é outra característica importante na seleção do fruto pelas aves, visto que, elas são capazes de
decidir precisamente a recompensa alimentar que terão (Schaefer et al., 2003) e podem
determinar os frutos que irão consumir, segundo suas necessidades nutricionais (Herrera,
1982; Schaefer et al., 2003).
A seleção de frutos não é baseada somente nas características dos frutos em si, mas
também na habilidade das aves em digeri-los (Martínez Del Rio e Karasov, 1990). Assim, a
seleção dos frutos pelas aves é um complexo processo baseado na interação entre morfologia,
disposição espacial dos frutos, com a capacidade e as necessidades fisiológicas das aves
(Lepczyk et al., 2000). O maior fator limitante na dieta de espécies que se alimentam
principalmente de frutos é o fato destes apresentarem baixos teores protéicos (Bosque e
Pacheco, 2000). Desta forma, para melhorar a qualidade de suas dietas, as aves podem
escolher frutos com elevadas taxas de nitrogênio ou selecionar combinações de frutos que
apresentem nitrogênio em forma de amino-ácidos complementares (Bosque e Pacheco, 2000).
Em geral, espécies pioneiras apresentam características que as tornam pouco seletivas
em relação a seus consumidores, visando permitir que um maior número de frugívoros
consumam seus frutos, aumentando suas chances de dispersão (Swaine e Whitmore, 1988). O
16
gênero Miconia pertence à família Melastomataceae, que é constituída de 166 gêneros e
aproximadamente 4.500 espécies, concentradas no Novo Mundo, onde são conhecidas cerca
de 2.950 espécies (Renner 1993). No Brasil é a sexta maior família de Angiospermas com 68
gêneros e mais de 1.500 espécies, que se distribuem desde a Amazônia até o Rio Grande do
Sul, estando presente em praticamente todas as formações vegetacionais com um número
variável de espécies. As espécies apresentam grande diversidade de hábitos, desde herbáceo
até arbustivo, ocorrendo muito comumente espécies arbóreas, e mais raramente trepadeiras e
epífitas, que permitem a ocupação de ambientes distintos e diversificados (Romero e Martins,
2002). Miconia é o maior gênero da família, com mais de 1000 espécies (Oliveira, 2007).
Os objetivos deste estudo foram:
analisar a fenologia de frutificação, de espécies de Miconia, em áreas distintas,
para caracterizar o período de ocorrência de frutos verdes e maduros, e duração
destes eventos fenológicos;
comparar os picos de oferta de frutos entre as áreas, para determinar a estratégia
fenológica utilizada por espécies deste gênero no Cerrado;
caracterizar os teores de lipídeos, proteínas, carboidratos, minerais e água dos
frutos e compará-los entre as espécies e entre as áreas.
MATERIAL E MÉTODOS
Espécies estudadas e localização
Miconia albicans (SW.) Triana é uma planta de porte arbustivo (0,7 a 3 m de altura).
Possui folhas pecioladas, discolor e coriáceas. Os frutos são bagas rosadas quando imaturas e,
após amadurecerem, adquirem a coloração verde-jade, e contêm de 25 a 35 sementes
(Goldenberg, 2004). Foi registrada no cerrado sensu stricto de ambas as áreas (Figura 1A).
17
Miconia affinis DC. é um arbusto (até 4 m de altura). As folhas são pecioladas e
concolor. Apresenta frutos tipo baga, verdes quando imaturos e azulados quando maduros
(Obs. Pess.). Registrada apenas na Fazenda Experimental do Glória, na borda da Floresta
Estacional Semidecidual (Figura 1B e 1C).
Miconia chamissois Naudin é um arbusto (1,5 a 2 m de altura) glabro. Possui folhas
pecioladas que variam entre concolor e subcolor. Apresenta frutos tipo baga, verdes quando
imaturos e enegrecidos quando maduros, possuem cerca de 30 sementes (Goldenberg, 2004).
Encontrada nas veredas de ambas as áreas (Figura 1D).
Miconia ibaguensis (Bonpl.) Triana possui porte arbustivo (1,5 a 2 m de altura). As
folhas são pecioladas e subcolor. As bagas são verdes quando imaturas e enegrecidas quando
maduras, com cerca de 100 sementes (Goldenberg, 2004). Encontrada nas duas áreas, na
borda da mata de galeria (Figura 1E).
Miconia theaezans (Bonpl.) Cogn. possui porte arbustivo (2 a 3 m de altura). As folhas
são pecioladas e concolor. As bagas imaturas são rosadas e quando maduras se tornam cinza-
esbranquiçadas (Obs. Pess.). Encontrada apenas na Estação Ecológica do Panga, na transição
da vereda com a mata de galeria (Figura 1F).
18
Figura 1 – Imagens de infrutescências das espécies de Miconia estudadas. 1A) M. albicans. 1B) M. affinis; 1C) frutos maduros de M. affinis; 1D) M. chamissois; 1E) M. ibaguensis;
1F) M. theaezans.
19
Métodos
Foram realizadas visitas quinzenais à Estação Ecológica do Panga (EEP) e à Fazenda
Experimental do Glória (FEG), no período de janeiro a dezembro de 2009, para acompanhar a
fenologia de frutificação das espécies de Miconia estudadas. Seis indivíduos de cada espécie
foram marcados com fita plástica, numerados e tiveram seus frutos verdes e maduros
estimados ao longo da frutificação. O número de frutos foi estimado com a multiplicação da
média de frutos de cinco infrutescências pelo total de infrutescências da planta.
Foram coletados 100 gramas de frutos maduros das espécies em frutificação e
congelados para posteriormente serem realizadas análises do teor nutricional e de umidade
dos frutos de Miconia. As análises nutricionais foram realizadas apenas para quatro, das cinco
espécies de Miconia avaliadas neste estudo. Miconia theaezans (espécie encontrada apenas na
EEP) não teve seus aspectos nutricionais avaliados por falta de amostra de frutos suficiente
para realização das análises. Os frutos foram coletados em cinco indivíduos que não estavam
marcados para a contagem de frutos. Foram analisados os teores de lipídeos, proteínas,
carboidratos, cinzas (minerais) e umidade (água). A análise dos nutrientes foi realizada pelo
Laboratório de Ensaios em Alimentos e Meio Ambiente (LAMAM) do SENAI-CETAL
Uberlândia (MG).
Análises estatísticas
Os procedimentos e análises utilizadas na análise neste estudo seguem um padrão
análogo ao utilizado por Morellato et al. (2000) e Melo (2003). Todas as análises estatísticas
estão de acordo com Zar (1999) e KCS (2009). As estatísticas circulares foram processadas
no programa Oriana (KCS, 2009) e as lineares no programa Bioestat 5.0 (Ayres et al., 2007).
A normalidade dos dados lineares foi verificada por meio do Teste de Kolmogorov-Smirnov
(Lilliefors). Quando os dados não apresentaram normalidade, foram transformados com Log10
20
na tentativa de torná-los normais. Para os dados normais foram utilizados testes paramétricos
e para os dados não normais foram utilizados os testes não-paramétricos correspondentes. A
normalidade dos dados circulares foi verificada a partir do valor da concentração, que é um
parâmetro específico da distribuição de von Mises, a mais utilizada para dados circulares, e
que, de modo similar à distribuição normal de dados lineares, mede a distribuição dos dados a
partir da distribuição de um círculo perfeito (distribuição normal) (KCS, 2009).
Para a obtenção dos picos de frutificação de cada categoria (frutos verdes e maduros),
foram utilizadas apenas as datas em que o número médio de frutos foi maior ou igual à média
observada no período total da frutificação de cada espécie. As datas referentes às maiores
ofertas de frutos foram convertidas em ângulos, por meio de regra de três simples, para serem
processadas as análises de estatística circular.
As datas referentes à coleta dos dados fenológicos de frutificação de Miconia
(transformadas em ângulos) representam vetores individuais distribuídos ao longo de um
círculo (que representa o ano). Estas datas foram combinadas para o cálculo de um vetor
médio, que tem duas propriedades: a direção, que é indicada pelo ângulo médio (µ), e o
comprimento (r) (KCS, 2009). O ângulo médio encontrado foi convertido em data,
permitindo estabelecer o período em que uma determinada categoria de frutos ocorreu mais
intensamente. Para o ângulo médio foi calculado um desvio-padrão circular, que é similar ao
linear e descreve a dispersão dos dados em torno da média (KCS, 2009). O comprimento do
vetor médio (r) varia de 0 a 1, e quanto maior o valor de r maior o agrupamento dos dados em
torno do ângulo médio (KCS, 2009; Zar, 1999)
Um vetor médio mais longo torna menos provável que os dados estejam distribuídos
uniformemente (KCS, 2009). O Teste de Uniformidade de Rayleigh (Z) calcula a
significância do ângulo médio, através da probabilidade de que hipótese nula (H0), dos dados
estarem distribuídos de maneira uniforme em torno do círculo, esteja correta (KCS, 2009; Zar,
21
1999). Neste caso, se a probabilidade apresentada no Teste de Uniformidade for menor que o
nível de significância (0,05), as datas não estão distribuídas uniformemente em torno do
círculo, havendo um pico de frutificação.
O Teste de Watson-Williams (F) é utilizado para comparar duas ou mais amostras
determinando se seus ângulos médios diferem significativamente (KCS, 2009; Zar, 1999). O
valor de F resultante é o mesmo da Análise de Variância (ANOVA) fornecido pela estatística
linear. A probabilidade associada ao teste indica as chances estatísticas de que exista, ou não,
diferença entre os ângulos médios da amostra. Se a probabilidade for menor que o nível de
significância (0,05), as médias são diferentes (KCS, 2009). Este teste foi utilizado para
comparar: a oferta de frutos verdes e maduros para cada espécie, em cada área; a oferta de
frutos verdes para cada espécie entre as áreas; e a oferta de frutos maduros para cada espécie
entre as áreas (as duas últimas análises apenas para as espécies comuns às áreas). Para o
cálculo do Teste de Watson-Williams foi necessário que os dados apresentassem ângulo
médio significativo e, como premissa do programa estatístico utilizado, que a concentração
fosse maior ou igual a 2 (KCS, 2009).
Foi utilizado o Teste t para verificar se havia diferença na duração do período de
frutificação entre as espécies que ofereceram frutos na estação seca e as que ofereceram na
estação chuvosa. Este teste foi utilizado para comparar o período total de oferta de frutos e a
oferta de frutos maduros.
Para dados normais foi utilizada Correlação de Pearson (r) e, para dados não normais,
Spearman (rs). Foram feitas correlações entre as quantidades de frutos (verdes e maduros) de
cada espécie ao longo do ano, com a precipitação mensal, insolação mensal e temperatura
média mensal. As correlações foram realizadas para fatores climáticos referentes a até quatro
meses antes do mês de oferta dos frutos, e só foram realizadas para espécies que frutificaram
no mínimo por quatro meses.
22
Para os pares (fator climático e número de frutos) que apresentaram correlação
significativa, foram calculadas regressões lineares; pois, o coeficiente de determinação (R2) da
regressão permite saber o quanto a variação na variável independente (fator climático)
influencia a variação da variável dependente (número de frutos) (Zar, 1999; Wielgolaski,
2003).
Foi calculado o Coeficiente de Variação (CV) para os dados de teor nutricional e de
água, por permitir que a variabilidade das amostras, que possuem médias e desvios padrão
numericamente diferentes, se tornassem comparáveis (Zar, 1999). Foi calculado o qui-
quadrado (χ2) para verificar se havia diferença entra áreas em termos do conteúdo nutricional
total de cada espécie e para cada nutriente, independente da espécie. Este teste só foi
calculado para as espécies comuns às duas áreas.
Foi utilizada Correlação de Spearman (rs) para verificar se fatores climáticos
(precipitação e temperatura) influenciam os teores de lipídeos, proteínas, carboidratos,
minerais e água. Para as correlações e os testes de qui-quadrado, o teor nutricional e de água
de cada espécie foi multiplicado pelo número de frutos maduros oferecidos nos picos de
frutificação. Este procedimento permitiu utilizar uma proporcionalidade do conteúdo
nutricional em relação à oferta quantitativa de frutos maduros.
RESULTADOS
Fenologia de frutificação
Houve oferta de frutos de Miconia ao longo do ano todo. Na estação chuvosa, Miconia
albicans e M. ibaguensis ofereceram frutos em ambas as áreas. Miconia affinis, encontrada
apenas na FEG, também frutificou na estação chuvosa e diferiu das outras duas espécies por
apresentar frutos até a transição entre as duas estações. Na estação seca, frutificaram M.
23
chamissois, em ambas as áreas, e M. theaezans, na EEP. Houve um deslocamento da
frutificação de M. chamissois na EEP, que começou oferecer frutos com dois meses de atraso,
em relação à FEG, mas manteve o mesmo tempo de oferta (6 meses). A oferta de M.
theaezans iniciou no fim da estação chuvosa e durou todos os meses da estação seca (abril a
setembro) (Tabela 1).
A duração da oferta de frutos maduros de Miconia diferiu significativamente entre as
estações (t=13,00; gl=2; p=0,006), sendo mais prolongada na estação seca do que na chuvosa.
No entanto, a duração total da frutificação não diferiu sazonalmente (t=3,02; gl=2; p=0,094).
A frutificação mais prolongada na EEP foi de M. theaezans (Total: 6,5 meses; Frutos
maduros: 6,5 meses) (Figuras 2 e 3), enquanto na FEG, foi de M. chamissois (Total: 6,5
meses; Frutos maduros: 6,5 meses) (Figuras 2 e 3). Nas duas áreas, a espécie que ofereceu
frutos por menos tempo foi M. albicans (EEP - Total: 3,5 meses; Frutos maduros: 3 meses /
FEG - Total: 3 meses; Frutos maduros: 2,5 meses) (Figuras 2 e 3; Tabela 1).
As datas médias de frutos verdes e frutos maduros foram significativas para todas as
espécies em ambas as áreas, indicando a presença de picos de frutificação (Tabela 2). Os
picos mais acentuados de oferta de frutos verdes na EEP ocorreram para M. albicans (ca 9120
frutos; data média: 11 de outubro) e Miconia chamissois (ca 8365 frutos; data média: 20 de
julho); enquanto na FEG, foi M. ibaguensis (ca 17200 frutos; data média: 21 de novembro)
(Figura 2 e Tabela 2). Foi detectada uma redução na oferta de frutos maduros em relação aos
verdes. Em ambas as áreas, a espécie Miconia ibaguensis foi a que apresentou o maior pico de
frutos maduros (ca 1170 frutos em cada área; datas médias - EEP: 12 de dezembro; FEG: 30
de novembro) (Figura 3 e Tabela 2). Apenas para M. affinis (FEG), a data média referente ao
pico de oferta de frutos verdes foi significativamente diferente da data média de frutos
maduros (F=6,56; p=0,04) (Figuras 2B e 3B).
24
Influência dos fatores climáticos na frutificação
Foram realizadas 210 correlações entre as variáveis climáticas, do mês oferta de frutos
até quatro meses antecedentes ao mês de oferta, com a quantidade de frutos verdes e maduros
de cada espécie oferecidos em cada área. Destas correlações, 33 foram significativas, tendo a
maioria ocorrido para a categoria de frutos verdes (frutos verdes: 23; frutos maduros: 10).
Todas as regressões lineares apresentaram significância, no entanto, os coeficientes de
determinação (R2) variaram de 0,561 a 0,992, indicando que a magnitude com que os fatores
climáticos influenciaram a oferta de frutos variou (Anexo 1).
A maior influência da temperatura sobre a oferta de frutos verdes foi observada em
Miconia albicans dois meses antes da oferta (R2=0,942; F1,4=32,177; p=0,026) e em M.
chamissois, quatro meses antes da oferta (R2=0,921; F1,3=34,894; p=0,008), ambas na EEP.
Em Miconia ibaguensis a maior influência ocorreu mais intensamente quatro meses antes da
oferta (R2=0,872; F1,4=27,159; p=0,008) do que três meses (R
2=0,698; F1,4=9,229; p=0,039),
na FEG. A oferta de frutos verdes de Miconia affinis foi influenciada de forma similar (quatro
meses: R2=0,864; F1,5=31,848; p=0,003/ três meses: R
2=0,586; F1,5=7,082; p=0,044). As
demais relações significativas entre oferta de frutos verdes e temperatura foram menos
intensas, com menos de 70% da variação na oferta de frutos sendo explicada pelas variações
de temperatura (ver R2 no Anexo 1).
A oferta de frutos maduros de M. albicans, na EEP, foi fortemente influenciada pela
temperatura do mês de oferta (R2=0,992; F1,2=260,959; p=0,003). A maturação dos frutos de
Miconia theaezans apresentou uma influência menos acentuada, observada tanto pela
temperatura de dois meses antecedentes ao mês de oferta dos frutos (R2=0,561; F1,5=6,380;
p=0,052), quanto pela temperatura do mês anterior ao de oferta (R2=0,564; F1,5=6,465;
p=0,051). Na FEG, a influência da temperatura na oferta de frutos maduros foi encontrada
25
apenas para M. chamissois nos dois meses antecedentes à oferta dos frutos (R2=0,617;
F1,5=8,057; p=0,036) (Anexo 1).
A maior relação entre precipitação e a oferta de frutos verdes foi observada para
Miconia theaezans, na EEP (três meses: R2=0,922; F1,5=58,796; p=0,001/ dois meses:
R2=0,884; F1,5=38,024; p=0,002/ um mês: R
2=0,803; F1,5=20,422; p=0,007). Miconia
ibaguensis, na EEP, foi influenciada pela precipitação do mês antecedente à frutificação
(R2=0,799; F1,3=11,905; p=0,039). A precipitação foi um fator importante para Miconia
chamissois, na EEP três meses antes da oferta de frutos (R2=0,872; F1,3=11,905; p=0,039; mas
de modo geral, a influência foi no mês de oferta (EEP: R2=0,913; F1,3=31,274; p=0,010/ FEG:
R2=0,743; F1,5=14,477; p=0,013). A precipitação ainda exerceu influência sobre a oferta de
frutos de M. affinis, na FEG (quatro meses: R2=0,620; F1,5=8,150; p=0,035) (Anexo 1).
Apenas espécies que frutificaram na estação seca apresentaram relação entre a oferta
de frutos maduros e a precipitação. Miconia theaezans, na EEP, foi influenciada pela
precipitação de três (R2=0,970; F1,5=158,965; p<0,001), dois (R
2=0,918; F1,5=56,010;
p=0,001) e um mês (R2=0,809; F1,5=21,130; p=0,006) antes do mês de oferta de frutos.
Miconia chamissois foi influenciada pela precipitação do mês de oferta de frutos maduros
(R2=0,624; F1,5=8,290; p=0,034) (Anexo 1).
A insolação influenciou a oferta de frutos verdes de M. theaezans (EEP), M. affinis e
M. ibaguensis (ambas na FEG) três meses antes do mês de frutificação (M. theaezans:
R2=0,613; F1,5=7,909; p=0,037/ M. affinis: R
2=0,757; F1,5=15,547; p=0,011/ M. ibaguensis:
R2=0,858; F1,4=24,207; p=0,009). Enquanto M. chamissois foi influenciada pela insolação de
quatro meses antes e do mês de oferta de frutos (quatro meses: R2=0,832; F1,3=14,902;
p=0,029/ mês de oferta: R2=0,829; F1,5=14,556; p=0,030). Em relação à oferta de frutos
maduros, apenas M. theaezans, na EEP, foi influenciada pela insolação, ocorrendo essa
26
influência dois (R2=0,745; F1,5=14,614; p=0,013) e um mês (R
2=0,777; F1,3=17,466; p=0,009)
antes da maturação dos frutos. (Anexo 1)
Análise dos teores nutricionais e de água
Miconia affinis foi a espécie mais rica nutricionalmente, apresentando os maiores
teores de lipídeos (2,96%), proteínas (2,48%) e minerais (1,60%), de todas as amostras
analisadas. Miconia albicans (EEP) apresentou o maior teor de carboidratos (22,69%) e M.
chamissois (EEP), o maior teor de água (84,58%). De modo geral, as espécies que
apresentaram maior teor de carboidratos, apresentaram menor teor de água e vice-versa
(Tabela 3).
Na EEP, o maior teor de lipídeos foi encontrado em M. ibaguensis (0,10%), que
também apresentou o maior teor de proteínas (1,53%) e de minerais (1,10%) da área. Na
FEG, M. affinis foi a espécie que apresentou maior teor de carboidratos (18,54%) e M.
albicans apresentou o maior teor de água (83,08%) (Tabela 3). Em ambas as áreas, o teor de
água apresentou a menor variação (EEP: CV=6,3 / FEG: CV=5,2); seguido de proteínas, na
EEP (CV=13,6), e carboidratos, na FEG (CV=10,1).
Quando comparada a oferta nutricional e de água, das espécies como um todo, entre as
áreas, houve diferença significativa apenas para o conteúdo nutricional de Miconia ibaguensis
(χ2=12,220; gl=4; p=0,016). Quando foram comparadas entre as áreas, a oferta de cada
nutriente e de água, independente da espécie, foi observada diferença significativa na oferta
de carboidratos (χ2=47,074; gl=2; p<0,001), sendo a maior oferta na EEP (M. albicans e M.
ibaguensis), e água (χ2=197,989; gl=2; p<0,001), que foi maior na FEG (M. albicans, M.
chamissois e M. ibaguensis) (Tabela 4).
Os teores de todos os nutrientes, proporcionais à quantidade de frutos ofertada no pico
de frutificação de cada espécie, apresentaram correlação negativa com a temperatura
27
(lipídeos: r=-0,852; gl=5; p=0,015/ proteínas: r=-0,890; gl=5; p=0,007/ carboidratos: r=-
0,758; gl=5; p=0,048/ minerais: r=-0,746; gl=5; p=0,054). Para os teores de água houve
apenas uma tendência de que fossem negativamente correlacionados negativamente à
temperatura (r=-0,704; gl=5; p=0,077). Não houve correlação significativa entre os teores de
nutrientes e de água com a precipitação (Tabela 5).
28
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20 21 22 23 24
EEP
FEG
fevÁreas/Espécies
mar abr outset nov
Tabela 1 - Oferta temporal de frutos verdes (-- --) e maduros (__) por espécies de Miconia na Estação Ecológica do Panga (EEP) e na Fazenda Experimental
do Glória (FEG), Uberlândia, MG. Estações: em cinza = chuvosa; em branco = seca. Quinzenas: 1 a 24.
Miconia albicans
Miconia chamissois
Miconia ibaguensis
Miconia albicans
Miconia chamissois
Miconia ibaguensis
Miconia affinis
Miconia theaezans
jan dezmai jun jul ago
29
Tabela 2 – Resultados das análises de estatística circular para os picos de frutificação de frutos verdes e maduros para as espécies de Miconia na Estação Ecológica do Panga
(EEP) e na Fazenda Experimental do Glória (FEG), Uberlândia, MG.
Área Miconia albicans Miconia ibaguensis Miconia chamissois Miconia affinis Miconia theaezans
Verdes Maduros Verdes Maduros Verdes Maduros Verdes Maduros Verdes Maduros
EEP Observações 3 3 6 6 7 5 -- -- 7 7
Ângulo médio (µ) 280,09º 296,54º 324,13º 341,03º 198,04º 224,85º -- -- 126,72º 131,86º
Data 11/out 28/out 25/nov 12/dez 20/jul 16/ago -- -- 08/mai 14/mai
Comprimento do vetor médio (r) 0,98 0,97 0,86 0,88 0,89 0,95 -- -- 0,89 0,80
Concentração 6,02 3,84 2,20 2,51 3,00 5,50 -- -- 2,87 1,78
Desvio-padrão circular 12,20º 15,38º 31,37º 29,03º 27,60º 17,56º -- -- 28,29º 38,07º
Teste de uniformidade de Rayleigh (p) 0,041 0,047 0,006 0,004 0,001 0,003 -- -- 0,001 0,006
FEG Observações 3 3 5 6 5 6 5 4 -- --
Ângulo médio (µ) 308,37º 319,90º 320,71º 343,53º 187,79º 195,24º 320,71º 358,70º -- --
Data 09/nov 20/nov 21/nov 14/dez 09/jul 17/jul 21/nov 30/dez -- --
Comprimento do vetor médio (r) 0,98 0,98 0,95 0,89 0,94 0,91 0,95 0,93 -- --
Concentração 8,63 8,63 5,32 2,66 4,21 3,24 5,32 2,97 -- --
Desvio-padrão circular 10,15º 10,15º 17,86º 28,08º 20,24º 25,10º 17,86º 21,73º -- --
Teste de uniformidade de Rayleigh (p) 0,039 0,039 0,004 0,004 0,005 0,002 0,004 0,019 -- --
30
* Floresta Estacional Semidecidual
Tabela 4 - Resultados do teste qui-quadrado (χ2) para verificar diferenças da oferta nutricional e de água dos frutos de Miconia entre as áreas.
Por espécies Por nutriente
M. albicans M. chamissois M. ibaguensis Lipídeos Proteínas Carboidratos Minerais Água
EEP x FEG χ2 8,118 0,817 12,220 0,042 2,520 47,074 0,664 197,989
gl 4 4 4 2 2 2 2 2
p 0,087 0,936 0,016 0,979 0,284 <0,001 0,718 <0,001
Tabela 3 - Teor de nutrientes e água de frutos maduros das espécies de Miconia na Estação Ecológica do Panga (EEP) e na Fazenda Experimental do Glória (FEG), Uberlândia, MG.
Espécies Ambiente Estação (pico de
frutificação)
Teores nutricionais (%) Água (%)
Lipídeos Proteínas Carboidratos Minerais
EEP FEG EEP FEG EEP FEG EEP FEG EEP FEG
Miconia albicans cerrado s.s. chuvosa 0,07 0,09 1,48 1,24 22,69 15,18 0,45 0,41 75,31 83,08
Miconia chamissois vereda seca 0,07 0,07 1,18 1,33 13,48 15,39 0,69 0,67 84,58 82,54
Miconia ibaguensis borda de mata* chuvosa 0,10 0,07 1,53 1,18 20,37 15,29 1,10 0,76 76,9 82,70
Miconia affinis borda de mata* chuvosa -- 2,96 -- 2,48 -- 18,54 -- 1,60 -- 74,42
31
Tabela 5 - Correlações dos fatores climáticos (precipitação e temperatura) com os teores de nutrientes e água dos frutos maduros ofertados.
Variáveis dependentes
Variáveis independentes
Precipitação Temperatura
p r pares p r pares
lipídeos 0,749 -0,150 7 0,015 -0,852 7
proteínas 0,903 0,057 7 0,007 -0,890 7
carboidratos 0,360 0,410 7 0,048 -0,758 7
minerais 0,940 -0,035 7 0,054 -0,746 7
umidade 0,776 0,133 7 0,077 -0,704 7
32
0
2000
4000
6000
8000
10000
12000
14000
16000
jan
fev
ma
r
ab
r
ma
i
jun
jul
ago
set
ou
t
no
v
dez
Méd
ias
de F
ru
tos
Verd
es
Quinzenas
M. albicans
M. ibaguensis
M. theaezans
M. chamissois
(A)
0
2000
4000
6000
8000
10000
12000
14000
16000
jan
fev
ma
r
ab
r
ma
i
jun
jul
ago
set
ou
t
no
v
dez
Méd
ias
de F
ru
tos
Verd
es
Quinzenas
M. albicans
M. ibaguensis
M.affinis
M. chamissois
(B)
Figura 2 – Médias de frutos verdes de Miconia, ao longo do ano. (A) Estação Ecológica do Panga (EEP); (B)
Fazenda Experimental do Glória (FEG), Uberlândia, MG.
33
0
200
400
600
800
1000
1200
jan
fev
ma
r
ab
r
ma
i
jun
jul
ago
set
ou
t
no
v
dez
Méd
ias
de F
ru
tos
Ma
du
ro
s
Quinzenas
M. albicans
M. ibaguensis
M. theaezans
M. chamissois
(A)
0
200
400
600
800
1000
1200
jan
fev
ma
r
ab
r
ma
i
jun
jul
ago
set
ou
t
no
v
dez
Méd
ias
de F
ru
tos
Ma
du
ro
s
Quinzenas
M. albicans
M. ibaguensis
M. affinis
M. chamissois
(B)
Figura 3 – Médias de frutos maduros de Miconia, ao longo do ano. (A) Estação Ecológica do Panga (EEP); (B)
Fazenda Experimental do Glória (FEG), Uberlândia, MG.
34
DISCUSSÃO
Em ambientes sazonais, os períodos de frutificação têm sido relacionados a condições
climáticas mais favoráveis à dispersão de sementes (Hamann, 2004; Batalha e Martins, 2004;
Tannus et al., 2005; Du et al., 2009; Silva et al., 2009). Em conseqüência de um mesmo
período favorável à reprodução de várias espécies, há uma tendência à sincronia dos períodos
de frutificação (Hamann, 2004). O clima sazonal do Cerrado favorece a frutificação de
espécies zoocóricas na estação chuvosa (Batalha e Martins, 2004; Tannus et al., 2006; Silva et
al., 2009), apesar disso, este estudo registrou frutificação de espécies de Miconia ao longo do
ano todo. A oferta de frutos entre as cinco espécies de Miconia foi assincrônica, seguindo os
padrões fenológicos encontrados para este gênero em Trinidad e no Panamá (Snow, 1965;
Poulin et al., 1999). A assincronia é mencionada como sendo benéfica à planta por evitar a
competição interespecífica por dispersores de sementes (Wheelwright, 1985); além de gerar
uma oferta constante de frutos ao longo do ano, permitindo a manutenção de uma fauna
frugívora local, o que em troca favorece uma maior eficiência de dispersão (Snow, 1965).
No entanto, para que sejam oferecidos frutos em períodos menos favoráveis, é
necessário que, de alguma forma, as espécies consigam driblar os fatores que limitam a
frutificação nestes períodos. No caso de ambientes sazonais, o estresse hídrico, gerado nas
plantas durante a estação seca, é o principal fator limitante à floração, e conseqüente
frutificação, nos meses de seca (Reys et al., 2005). Miconia theaezans e M. chamissois foram
as únicas espécies a frutificar na estação seca, sugerindo que a escassez hídrica superficial não
restringe a reprodução destas espécies. Isso ocorre, provavelmente, pelo fato de estarem
localizadas nas veredas, que apresentam solos hidromórficos (Ramos et al., 2006), o que
reduz os efeitos da estação seca em relação à maioria das fitofisionomias.
35
No Cerrado, a oferta de frutos zoocóricos fora da estação chuvosa deve favorecer a
dispersão de sementes, pois segundo Melo (2003) e Du et al. (2009) os frutos ofertados na
estação seca podem ser explorados mais intensamente pelos animais, tendo em vista a baixa
oferta de recursos neste período (Develey e Peres, 2000; Batalha e Martins, 2004; Tannus et
al., 2006; Silva et al., 2009). Neste contexto, de disponibilidade de recurso para a fauna, a
oferta mais prolongada de frutos maduros na estação seca se justifica. Frente à baixa oferta de
recursos do período, as espécies que conseguem frutificar, oferecem frutos por períodos mais
prolongados, mas em menores quantidades. Por outro lado, as espécies que frutificam na
estação chuvosa, encontram mais espécies frutificando no mesmo período, o que favorece
picos concentrados, onde a quantidade de frutos ofertados aumenta a atratividade. Miconia
affinis, por exemplo, foi a única espécie em que a data de pico de oferta de frutos verdes
diferiu significativa da data de pico de frutos maduros. Miconia ibaguensis ocorre no mesmo
ambiente e oferta frutos no mesmo período que M. affinis, desta forma, o “atraso” na
maturação de frutos de M. affinis pode ser uma estratégia da espécie para evitar competição
com M. ibaguensis, reduzindo a sobreposição na oferta de frutos maduros com a espécie
simpátrica (Wheelwright, 1985). Além disso, os elevados teores de nutriente oferecidos por
M. affinis, comparativamente às demais espécies de Miconia, podem representar uma
estratégia competitiva, para compensar a elevada oferta de frutos de M. ibaguensis e de outras
espécies que possam estar frutificando na mesma área. Assim, os diferentes investimentos na
produção de frutos, variando de acordo com a estação, elevariam as chances de dispersão em
cada estação.
No entanto, elevadas taxas de sementes dispersas não garantem o estabelecimento de
novos indivíduos no ambiente, sendo o fitness de muitas espécies influenciado pela dormência
sazonal das sementes, que atrasa a germinação até que surjam condições apropriadas a sua
ocorrência (Munir et al., 2001). A resposta a fatores ambientais após a dispersão é variada
36
entre diferentes espécies (Pearson et al., 2002), podendo variar mesmo para espécies de um
mesmo gênero (Valladares et al., 2000). Estudos esclarecendo os requerimentos ambientais
necessários à germinação de sementes de Miconia são escassos e não permitem inferir a
existência, ou não, de um padrão para o gênero (Válio e Scarpa, 2001; Godoi e Takaki, 2007).
A maioria das espécies do gênero Miconia apresenta características que as enquadram
no grupo de espécies consideradas pioneiras ou colonizadoras. Segundo Swaine e Whitmore
(1988), algumas características desse grupo ecológico são a produção prolongada de frutos
com muitas sementes pequenas, dependência de luz para a germinação e, em geral, a
ocorrência abundante de sementes dormentes no solo, especialmente de espécies que
produzem frutos carnosos. Os autores afirmam ainda, que tais características são importantes
por conferir uma vantagem seletiva para o nicho ecológico das pioneiras, pois aumentam as
chances de dispersão e estabelecimento destas espécies em uma maior quantidade de
ambientes.
Toda a discussão em torno da oferta de frutos em determinada estação, se deve às
diferentes influências que as variáveis climáticas exercem sobre as plantas em cada estação,
estimulando o início de uma determinada fenofase. Até o momento, o fator considerado mais
importante na determinação da frutificação foi a precipitação, dada à sua importância na
sazonalidade do Cerrado. No entanto, apesar da relação existente entre a oferta de frutos e os
índices pluviométricos (Chapman et al. 2005), a precipitação não é o único fator capaz de
explicar variações nos períodos de frutificação (Wielgolaski, 2001). Ferraz et al. (1999)
verificaram que a influência conjunta de temperatura e precipitação, na ocorrência das
fenofases é maior do que a influência de cada fator individualmente, portanto, é mais
importante na determinação da oferta de recursos para a fauna.
A maioria das espécies de Miconia foi influenciada pelos fatores climáticos dos meses
que antecederam o mês de frutificação em si. Talvez, essa influência não esteja relacionada
37
diretamente à formação dos frutos, mas sim à floração. Snow (1965) relatou a ocorrência de
floração em Miconia no período de três meses a um mês antecedentes à frutificação. No
presente estudo, a maioria das relações encontradas entre as variáveis climáticas e a oferta de
frutos, ocorreu com os fatores climáticos dos meses antecedentes à frutificação. Isso pode
indicar que tais fatores agem como um gatilho, estimulando o início da floração; o que ao
final, reflete na oferta de frutos.
Além de influenciar na oferta quantitativa de frutos, a temperatura influenciou também
a oferta de nutrientes. A influência da temperatura foi negativa e ocorreu principalmente em
lipídeos e proteínas. É provável que as temperaturas elevadas atuem na desnaturação de
proteínas, podendo reduzir os teores de proteínas nos frutos (Reinoso et al., 2008).
A presença de carboidratos solúveis nos frutos (Plazek, 1998), provavelmente faz com
que os teores de carboidratos totais estejam relacionados aos teores de água. Dessa forma,
uma redução nos teores de água pode deixar o conteúdo solúvel mais concentrado,
aumentando os teores de carboidratos. Por outro lado, o aumento do conteúdo hídrico do
fruto, pode deixar o fruto mais turgido, tornando os compostos solúveis mais diluídos. Talvez,
os solos da EEP sejam mais drenados que os da FEG, o que desfavorece a concentração de
água nos frutos, elevando as concentrações de carboidratos nesta área. A espécie que
apresentou os teores de água mais elevados na EEP foi M. chamissois, e por ocorrer em
vereda pode ter favorecido o acúmulo de água nos frutos, permitindo, inclusive, que esta
espécie ofereça frutos com mais água em um período onde este é um recurso limitante.
38
CONCLUSÃO
As espécies de Miconia estudadas apresentaram um padrão de frutificação semelhante
ao encontrado em outros ambientes, frutificando assincronicamente entre si. A oferta de frutos
ocorreu ao longo do ano todo, com períodos de oferta de frutos maduros mais prolongada para
as espécies que ofertaram seus frutos na estação seca.
Os fatores climáticos de meses antecedentes à oferta de frutos influenciaram mais a
produção de frutos verdes do que de frutos maduros. Essa influência pode ter sido indireta,
refletindo na verdade, a influência dos fatores climáticos na floração das espécies, gerando
conseqüências à oferta de frutos.
Os teores de proteínas, lipídeos e minerais de Miconia foram baixos, sendo os maiores
teores oferecidos por M. affinis. A oferta de frutos mais nutritivos pode ser uma estratégia da
espécie para equilibrar a oferta quantitativa com a oferta qualitativa de seus frutos, em relação
a M. ibaguensis, pois a oferta quantitativa de M. affinis é inferior à oferta de M. ibaguensis. O
conteúdo dos frutos de Miconia é principalmente formado por água e carboidratos.
39
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS
Ayres, M.; Ayres-Junior, M.; Ayres, D. L. e Santos, A. A. S. 2007. BioEstat. Version 5.0.
Batalha, M. A. e Martins, F. R. 2004. Reproductive phenology of the cerrado plant
community in Emas National Park (central Brazil). Australian Journal of Botany 52:149-
161.
Bosque, C. e Pacheco, M. A. 2000. Dietary nitrogen as a limiting nutrient in frugivorous
birds. Revista Chilena de Historia Natural 73:441-450.
Boulay, R.; Carro, F.; Soriguer, R. C. e Cerdá, X. 2007. Synchrony between fruit maturation
and effective dispersers’ foraging activity increases seed protection against seed predators.
Proceedings of the Royal Society Biological Sciences 274:2515-2522.
Chapman, C. A.; Chapman, L. J.; Struhsaker, T. T.; Zanne, A. E.; Clark, C. J. e Poulsen, J. R.
2005. A long-term evaluation of fruiting phenology: importance of climate change. Journal
of Tropical Ecology 21:31-45.
Denslow, J. S. e Moermond, T. C. 1982. The effect of accessibility on rates of fruit removal
from tropical shrubs: an experimental study. Oecologia 54:170-176.
Develey, P. F. e Peres, C. A. 2000. Resource seasonality and the structure of mixed species
bird flocks in a coastal Atlantic forest of southeastern Brazil. Journal of Tropical Ecology
16: 33-53.
Du, Y.; Mi, X.; Liu, X.; Chen, L. e Ma, K. 2009. Seed dispersal phenology and dispersal
syndromes in a subtropical broad-leaved forest of China. Forest Ecology and Management
258:1147-1152.
Ferraz, D. K.; Artes, R.; Mantovani, W. e Magalhães, L. M. 1999. Fenologia de árvores em
fragmento de mata em São Paulo, SP. Revista Brasileira de Biologia 59(2):305-317.
Fleming, T. H. 1979. Do tropical frugivores compete for food? American Zoologist 19:1157-
1172.
Galetti, M. e Pizo, M. A. 1996. Fruit eating by birds in a forest fragment in southeastern
Brazil. Ararajuba 4(2):71-79.
Godoi, S. e Takaki, M. 2007. Seed germination in Miconia theaezans (Bonpl.) Cogniaux
(Melastomataceae). Brazilian Archives of Biology and Technology 50(4):571-578.
Goldenberg, R. 2004. O gênero Miconia (Melastomataceae) no estado do Paraná, Brasil. Acta
Botanica Brasilica 18(4):927-947.
Gorchov, D. L. 1985. Fruit ripening asynchrony is related to variable seed number in
Amelanchier and Vaccinium. American Journal of Botany 72(12):1939-1943.
Hamann, A. 2004. Flowering and fruiting phenology of a Philippine submontane rain forest:
climatic factors as proximate and ultimate causes. Journal of Ecology 92:24-31.
40
Herrera, C. M. 1982. Seasonal variation in the quality of fruits and diffuse coevolution
between plants and avian dispersers. Ecology 63(3):773-785.
KCS – Kovach Computing Service. 2009. Oriana for Windows. Version 3.1. Kovach
Computing Service, Walles.
Lepczyk, C. A.; Murray, K. G.; Winnett-Murray, K.; Bartell, P.; Geyer, E. e Work, T. 2000.
Seasonal fruit preferences for lipids and sugar by American Robins. The Auk 117(3):709-
717.
Martínez Del Rio, C. e Karasov, W. H. 1990. Digestive strategies in néctar- and fruit-eating
birds and the sugar composition of fruit rewards. American Naturalist 136:618-637.
Melo, C. 2003. Disponibilidade quantitativa e qualitativa de frutos para avifauna
associada ao sub-bosque de fisionomias florestais do bioma Cerrado. Tese de Doutorado.
Universidade de Brasília. Brasília, DF.
Moran, C.; Catterall, C. P. e Kanowski, J. 2009. Reduced dispersal of native plant species as a
consequence of the reduced abundance of frugivore species in fragmented rainforest.
Biological Conservation 142:541-552.
Morellato, L. P. C. e Leitão-Filho, H. F. 1992. Padrões de frutificação e dispersão na Serra do
Japi. Pp. 112-140. In: L. P. C. Morellato (Org.), História natural da Serra do Japi: ecologia
e preservação de uma área florestal no sudeste do Brasil. Editora da Unicamp, Campinas.
Morellato, L. P. C.; Talora, D. C; Takahasi, A.; Bencke, C. C.; Romera, E. C. e Zipparro, V.
B. 2000. Phenology of Atlantic rain Forest trees: a comparative study. Biotropica
32(4b):811-823.
Munir, J.; Dorn, L.; Donohue, K. e Schmitt, J. 2001. The influence of maternal photoperiod
on germination requirements in Arabidopsis thaliana. American Journal of Botany
88:1240-1249.
Noma, N. e Yumoto, T. 1997. Fruiting phenology of animal-dispersed plants in response to
winter migration of frugivores in a warm temperate Forest on Yakushima Island, Japan.
Ecological Research 12:119-129.
Oliveira, J. B. S. 2007. Anatomia foliar como subsídio à taxonomia de Miconia Ruiz et
Pav. (Melastomataceae) em Pernambuco – Brasil. Dissertação de Mestrado. Universidade
Federal Rural de Pernambuco. Recife, Pernambuco.
Pearson, T. R. H.; Burslem, D. F. R. P.; Mullins, C. E. e Dalling, J. W. 2002. Germination
ecology of Neotropical pioneers: interacting effects of environmental conditions and seed
size. Ecology 83(10):2798-2807.
Peñuelas, J.; Filella, I.; Zhang, X.; Llorens, L.; Ogaya, R.; Lloret, F.; Comas, P.; Estiarte, M. e
Terradas, J. 2004. Complex spatiotemporal phenological shifts as a response to rainfall
changes. New Phytologist 161:837-846.
Plazek, A. 1998. Relationship between soluble carbohydrate level and tolerance of meadow
fescue callus to Bipolaris sorokiniana (Sacc.) Shoem. and Drechslera dictyoides (Drechsl.)
Shoem. metabolites. Acta Physiologiae Plantarum 20(4):347-351.
41
Poulin, B.; Wright, S. J.; Lefebvre, G. e Galderón, O. 1999. Interspecific synchrony and
asynchrony in the fruiting phonologies of congeneric bird-dispersed plants in Panama.
Journal of Tropical Ecology 15:213-227.
Ramos, M. V. V.; Curi, N.; Motta, P. E. F.; Vitorino, A. C. T.; Ferreira, M. M. e Silva, M. L.
N. 2006. Veredas do Triângulo Mineiro: solos, água e uso. Ciência e Agrotecnologia
30(2):283-293.
Reinoso, E.; Mittal, G. S. e Lim, L. T. 2008. Influence of Whey protein composite coatings on
plum (Prunus domestica L.) fruit quality. Food and Bioprocess Technology 1:314-325.
Renner, S. S. 1993. Phylogeny and classification of the Melastomataceae and Memecylaceae.
Nordic Journal of Botany 13:519-540.
Reys, P.; Galetti, M.; Morellato, L. P. C. e Sabino, J. 2005. Fenologia reprodutiva e
disponibilidade de frutos de espécies arbóreas em mata ciliar no rio Formoso, Mato Grosso do
Sul. Biota Neotropica 5(2). Disponível em
http://www.biotaneotropica.org.br/v5n2/pt/fullpaper?bn01205022005+pt.
Romero, R. e Martins, A. B. 2002. Melastomataceae do Parque Nacional da Serra da
Canastra, Minas Gerais, Brasil. Revista Brasileira de Botânica 25(1)19-24.
Schaefer, H. M. e Braun, J. 2009. Reliable cues and signals of fruit quality are contingent on
the habitat in Black Elder (Sambucus nigra). Ecology 90(6):1564-1573).
Schaefer, H. M.; Schaefer, V. e Levey, D. J. 2004. How plant-animal interactions signal new
insights in communication. Trens in Ecology and Evolution 19(11):577-584.
Schaefer, H. M.; Schmidt, V. e Bairlein, F. 2003. Discrimination abilities for nutrients: which
difference matters for choosy birds and why? Animal Behaviour 65:531-541.
Silva, I. A.; Cianciaruso, M. V. e Batalha, M. A. 2009. Dispersal modes and fruiting periods
in hyperseasonal and seasonal savannas, central Brazil. Revista Brasileira de Botânica
32(1):155-163.
Snow, D. W. 1965. A possible selective factor in the evolution of fruiting seasons in tropical
forest. Oikos 15(2):274-281.
Swaine, M. D. e Whitmore, T. C. 1988. On the definition of ecological species groups in
tropical rain forest. Vegetatio 75:81-86.
Tannus, J. L. S.; Assis, M. A. e Morellato, L. P. 2006. Fenologia reprodutiva em campo sujo e
campo úmido numa área de Cerrado no sudeste do Brasil, Itirapina, SP. Biota Neotropica
6(3). Disponível em http://www.biotaneotropica.org.br/v6n3/pt/fullpaper?bn02806032006+pt.
Thompson, J. N. e Willson, M. F. 1979. Evolution of temperate fruit/bird interactions:
phenological strategies. Evolution 33(3):973-982.
Ting, S.; Hartley, S. e Burns, K. C. 2008. Global patterns in fruiting seasons. Global Ecology
and Biogeography 17:648-657.
Válio, I. F. M. e Scarpa, F. M. 2001. Germination of seed of tropical Pioneer species under
controlled and natural conditions. Revista Brasileira de Botânica 24(1):79-84.
42
Valladares, F.; Wright, S. J.; Lasso, E.; Kitajima, K. e Pearcy, R. W. 2000. Plastic phenotypic
response to light of 16 congeneric shrubs from a Panamanian rainforest. Ecology 81(7):1925-
1936.
Wheelwright, N. T. 1985. Competition for dispersers, and the timing of flowering and fruiting
in a guild of Tropical trees. Oikos 44:465-477.
Wheelwright, N. T. 1985. Fruit size, gape width, and the diets of fruit-eating birds. Ecology
66(3):808-818.
Wheelwright, N. T. 1993. Fruit size in a tropical tree species: variation, preference by birds,
and heritability. Vegetatio 107-108(1):163-174.
Whitney, K. D. 2005. Linking frugivores to the dynamics of a fruit color polymorphism.
American Journal of Botany 92(5):859-867.
Wielgolaski, F. E. 2001. Phenological modifications in plants by various edaphic factors.
International Journal of Biometeorology 45(4):196-202.
Wielgolaski, F. E. 2003. Climatic factors governing plant phenological phases along a
Norwegian fjord. International Journal of Biometereology 47(4):213-220.
Zar, J. H. 1999. Biostatistical Analysis. Prentice Hall, New Jersey.
43
ANEXO 1
Resultados das regressões lineares correspondentes às situações onde foram encontradas correlações significativas entre os fatores (climáticos
temperatura, precipitação e insolação) e a oferta de frutos (verdes e maduros). NS: Corresponde às correlações não significativas, para as quais não
foram realizadas regressões.
Variáveis
climáticas Período
EEP FEG
M. albicans M. ibaguensis M. theaezans M. chamissois M. ibaguensis M. affinis M. chamissois
verdes maduros verdes maduros verdes maduros verdes maduros verdes maduros verdes maduros verdes maduros
Temperatura 4 meses R2 NS NS
NS NS
NS NS
0,921 NS
0,872 NS
0,8643 NS
NS NS
p 0,008 0,008 0,003
3 meses R2 NS NS
NS NS
NS NS
NS NS
0,698 NS
0,586 NS
NS NS
p 0,039 0,044
2 meses R2 0,942 NS
NS NS
0,670 0,561 NS NS
NS NS
NS NS
NS
0,617
p 0,026 0,024 0,052 0,036
1 mês R2 NS NS
NS NS
0,638 0,564 NS NS
NS NS
NS NS
0,654 NS
p 0,031 0,051 0,028
no mês R2 NS
0,992 NS NS
NS NS
NS NS
NS NS
NS NS
0,575 NS
p 0,003 0,048
44
Variáveis
climáticas Período
EEP FEG
M. albicans M. ibaguensis M. theaezans M. chamissois M. ibaguensis M. affinis M. chamissois
verdes maduros verdes maduros verdes maduros verdes maduros verdes maduros verdes maduros verdes maduros
Precipitação 4 meses R2 NS NS
NS NS
NS NS
NS NS
NS NS
0,620 NS
NS NS
p 0,035
3 meses R2 NS NS
NS NS
0,922 0,970 0,872 NS
NS NS
NS NS
NS NS
p 0,001 <0,001 0,019
2 meses R2 NS NS
NS NS
0,884 0,918 NS NS
NS NS
NS NS
NS NS
p 0,002 0,001
1 mês R2 NS NS
0,799 NS
0,803 0,809 NS NS
NS NS
NS NS
NS NS
p 0,039 0,007 0,007
no mês R2 NS NS
NS NS
NS NS
0,913 NS
NS NS
NS NS
0,743 0,624
p 0,010 0,013 0,034
Insolação 4 meses R2 NS NS
NS NS
NS NS
0,832 NS
NS NS
NS NS
NS NS
p 0,029
3 meses R2 NS NS
NS NS
0,613 NS
NS NS
0,858 NS
0,757 NS
NS NS
p 0,037 0,009 0,011
2 meses R2 NS NS
NS NS
NS
0,745 NS NS
NS NS
NS NS
NS NS
p 0,013
1 mês R2 NS NS
NS NS
NS
0,777 NS NS
NS NS
NS NS
NS NS
p 0,009
no mês R2 NS NS
NS NS
NS NS
0,829 NS
NS NS
NS NS
NS NS
p 0,030
45
CAPÍTULO II
Frugivoria e dispersão de sementes de três espécies de Miconia Ruiz & Pav.
(Melastomataceae) por aves em áreas do Cerrado
RESUMO
O objetivo deste Capítulo foi avaliar, através do comportamento alimentar, as aves
potencialmente dispersoras de Miconia theaezans, M. chamissois e M. albicans, em áreas do
Cerrado (EEP e FEG). Cada espécie foi observada por no mínimo 30 h em cada área, entre
7:00h e 17:00h. Foram registrados para cada espécie de ave: tempo de permanência na planta;
total de frutos consumidos; tática de forrageio; e estratégia de consumo dos frutos. Em M.
theaezans, observada apenas na EEP, foram consumidos 559 frutos em 47 visitas, por sete
espécies de aves. Thraupidae foi a família mais representativa e freqüente e Tangara cayana
foi o principal consumidor. A maior taxa de consumo de frutos inteiros foi encontrada para
Tachyphonus rufus. Em M. chamissois, o consumo de frutos foi maior na FEG (1262 frutos
em 127 visitas) do que na EEP (282 frutos em 33 visitas). Em ambas as áreas a família mais
freqüente foi Thraupidae. Os principais consumidores foram Pitangus sulphuratus, na FEG, e
Turdus leucomelas, na EEP. A maior taxa de consumo de frutos inteiros foi registrada para
Tyrannus savana, na FEG, e Cyanocorax cyanopogon, na EEP. Das três espécies de Miconia
observadas, o menor consumo de frutos foi registrado em Miconia albicans (FEG: 256 frutos
em 77 visitas; EEP: 75 frutos em 13 visitas). Emberizidae foi a família mais freqüente, na
EEP, e na FEG, junto com Tyrannidae. Em ambas as áreas, a principal espécie visitante foi
Volatinia jacarina. As aves que mais consumiram frutos desta Miconia foram V. jacarina, na
FEG, e C. cyanopogon, na EEP. A maior taxa de consumo na FEG foi observada para
Knipolegus lophotes e na EEP para uma espécie de Tyrannidae não identificada, que realizou
apenas uma visita. A tática de forrageamento mais utilizada no consumo dos frutos de todas
as espécies foi “empoleirado”, variando o grau de utilização de 68,83% a 100% das visitas,
dependendo da espécie de Miconia. A estratégia de consumo mais utilizada em M. theaezans
foi mandibular o fruto e engolir todo o conteúdo. Para as demais espécies a estratégia mais
utilizada foi engolidor. Do total de registros para todas as Miconia, houve predominância de
onívoros em termos de visitantes (57,14%) e visitas (83,16%), padrão mantido para todas as
espécies.
Palavras-chave: frutos; pioneiras; onívoros.
46
ABSTRACT
Frugivory and seed dispersal by birds in three Miconia species Ruiz & Pav.
(Melastomataceae) in Cerrado areas. The aim of this Chapter was to access, through
feeding behavior, the potential of birds as seed dispersers of Miconia theaezans, M.
chamissois and M. albicans, in Cerrado areas (EEP and FEG). Miconia species were
observed, at least, for 30 hours in each area, between 0700-1700 h. The time spent on the
plant; total fruits consumed; foraging tactics; and strategy of consumption was registered for
each species. In M. theaezans, observed only at EEP, 559 fruits were consumed in 47 visits,
by seven bird species. Thraupidae was the most important family of visitors and Tangara
cayana was the main consumer. The highest consumption rate of whole fruits was for
Tachyphonus rufus. In M. chamissois, the fruits consumption at FEG was larger (1262 fruits
in 127 visits) than at EEP (282 fruits in 33 visits). The most frequent family in both areas was
Thraupidae. The main consumers were Pitangus sulphuratus at FEG, and Turdus leucomelas,
at EEP. The highest consumption rate was registered for Tyrannus savana at FEG, and
Cyanocorax cyanopogon, at EEP. The smallest fruit consumption was registered in M.
albicans (FEG: 256 fruits in 77 visits; EEP: 75 fruits in 13 visits). Emberizidae and
Tyrannidae were the most frequent families at EEP; and at FEG. In both areas the most
common visitor was Volatinia jacarina. The highest fruit consumption was observed for V.
jacarina at FEG and C. cyanopogon at EEP. The highest consumption rate at FEG was
observed for Knipolegus lophotes and at EEP for a non identified Tyrannidae species, which
visited only once. The number of consumed fruits was correlated with the time remained on
the plant, for all Miconia species. The most used foraging tactic on fruit consumption for all
species was “perched”. The most used consumption strategy for M. theaezans was “masher-
and-swallower”. For the other species, the most used strategy was “swallower”, where the
fruit was wholly swallowed. From the total records for Miconia, the omnivorous guild was
predominant in relation to visitors (57.14%) and visits (83.16%), a pattern shared for all
species.
Key words: fruits; pioneers; omnivorous.
47
INTRODUÇÃO
A dispersão de sementes é importante no ciclo reprodutivo da maioria das plantas, pois
afeta sua demografia e sobrevivência (Howe e Smallwood, 1982; Herrera et al. 1994); além
de ser um elemento fundamental na recuperação da biodiversidade em áreas degradadas
(Wunderle-Junior, 1997; Trakhtenbrot et al., 2005). No Cerrado, muitas plantas apresentam
frutos com características atrativas ao consumo por animais, sendo a zoocoria o modo de
dispersão predominante nesse bioma (Batalha e Mantovani, 2000; Motta-Junior e Lombardi,
2002; Vieira et al., 2002; Silva et al., 2009). No contexto mutualístico da relação planta-
dispersor, tem sido demonstrado por diversos estudos, que as espécies zoocóricas do Cerrado
constituem importante recurso alimentar para avifauna (ex.: Francisco e Galetti, 2001;
Francisco e Galetti, 2002a; Francisco e Galetti, 2002b; Marcondes-Machado, 2002; Melo et
al., 2003; Francisco et al., 2007; Melo e Oliveira, 2009).
Para maximizar a atração de agentes dispersores, as plantas apresentam diferentes
características. Algumas espécies, como as pioneiras, apresentam pequenos frutos, com
pequenas e numerosas sementes, o que não restringe seus consumidores (Wheelwright 1985)
e aumenta as chances de dispersão, mesmo que por espécies oportunistas (Marcondes-
Machado, 2002). Frutos que apresentam tais características são, geralmente, ricos em água e
carboidratos (Snow, 1981) e podem balancear a dieta de aves que se alimentam
predominantemente de alimentos protéicos, como as insetívoras (Marcondes-Machado 2002).
A presença de pequenas sementes pode, ainda, representar uma estratégia de proteção contra a
predação (Janzen, 1971; Marcondes-Machado, 2002), pois mesmo que o fruto seja
mandibulado pelo consumidor, algumas sementes poderão ser engolidas intactas em meio à
polpa macerada (Moermond e Denslow, 1985), garantindo um potencial de dispersão por aves
que utilizam este comportamento (Levey, 1987).
48
A família Melastomataceae apresenta cerca de 4570 espécies distribuídas pelo mundo
(Clausing e Renner, 2001), sendo a maioria da região Neotropical (Stiles e Rosseli, 1993). O
gênero Miconia é o maior da família possuindo mais de 1000 espécies (Renner, 1993),
distribuídas do sul do México ao norte da Argentina e Uruguai (Goldenberg, 2004). No
Cerrado, o gênero pode ser encontrado nas diversas fitofisionomias (Weiser e Godoy, 2001;
Araújo et al., 2002; Cardoso et al., 2002; Guimarães et al., 2002; Assunção e Felfili, 2004;
Gomes et al., 2004; Campos et al., 2006; Silva-Júnior e Sarmento, 2009), sendo comum em
vegetação secundária (Ellison et al., 1993; Araújo et al., 1997; Silva-Júnior e Sarmento,
2009). As espécies desse gênero frutificam assincronicamente de forma complementar (Snow,
1965; Leiner, Nascimento e Melo, no prelo; ver Capítulo 1), apresentando frutos pequenos, do
tipo baga, em geral com muitas sementes pequenas e com características atrativas à dispersão
por aves.
O objetivo deste trabalho foi observar as espécies de aves frugívoras visitantes de
Miconia theaezans (Bonpl.) Cogn., M. chamissois Naud. e M. albicans (Sw.) Triana em áreas
do Cerrado com diferentes estados de preservação, para avaliar, através do comportamento
alimentar dessas aves, sua importância no potencial de dispersão de sementes destas
Melastomataceae.
MATERIAL E MÉTODOS
Foi caracterizada a avifauna consumidora dos frutos de Miconia theaezans, encontrada
na borda da mata de galeria adjacente à vereda; M. chamissois, encontrada nas veredas; e M.
albicans, no cerrado stricto sensu; na Estação Ecológica do Panga (EEP) e na Fazenda
Experimental do Glória (FEG). Para isso, foram realizadas observações do tipo árvore-focal,
do final de abril a meados de maio, em M. theaezans; final de julho e primeira quinzena de
49
agosto, em M. chamissois; e durante o mês de novembro, em M. albicans. As observações
visaram cobrir o dia todo com, pelo menos, uma sessão de observação em cada intervalo de
hora entre 7:00 e 17:00 horas, sendo desconsiderado o horário de verão. Cada espécie foi
observada por pelo menos 30 horas em cada área. As observações focais em M. theaezans
foram realizadas apenas na EEP, pois esta espécie não foi encontrada na FEG.
Durante as sessões de observação foram registrados: espécies de aves consumindo
fruto; horário de chegada e saída da ave na planta; número de frutos consumidos; a tática de
forrageamento; e estratégia de consumo (Melo et al., 2003; Melo e Oliveira, 2009). A
classificação taxonômica das aves está de acordo com CBRO (2009). Quando a planta
observada foi concomitantemente visitada por um grupo de indivíduos, monoespecíficos ou
não, o número de frutos consumidos e o tempo de permanência sobre a planta foram
registrados apenas para um indivíduo escolhido ao acaso (Cazetta et al., 2002).
Para determinar a guilda alimentar à qual cada ave pertence, foram utilizados dados da
literatura (citações na Tabela 1) e observações de campo, sendo considerada a dieta
predominante da espécie, quando possível, ou da família. Espécies citadas na literatura como
consumidoras de artrópodos foram classificadas como insetívoras, por não existir uma
nomenclatura específica para consumidores de artrópodos.
As táticas de forrageamento foram classificadas, seguindo Argel-de-Oliveira et al.
(1996), como “empoleirado” ou “em vôo”. A tática “empoleirado” foi considerada quando a
ave manteve-se na planta enquanto coletava e consumia os frutos. Quando a ave chegava à
planta, coletava o fruto e pousava em outro local para consumi-lo, a tática de forrageamento
considerada foi “em vôo”.
As aves foram classificadas de acordo com estratégias de consumo adaptadas de
Argel-de-Oliveira et al. (1996) e Marcondes-Machado (2002). Foram consideradas como:
“engolidor” as aves que ingeriam o fruto inteiro, sem mandibular; “mandibulador” as aves
50
que antes de ingerir o fruto utilizavam o bico para macerar a polpa, podendo, após mandibular
o fruto, engoli-lo inteiro ou aproveitar apenas o suco obtido com a maceração, desprezando o
restante da polpa com as sementes; “bicador” espécies que não removeram o fruto da planta,
apenas bicaram e consumiram parte da polpa. Os frutos foram considerados como “engolidos
inteiros” quando houve a ingestão do fruto sem mandibulação, ou quando houve a
mandibulação, mas a polpa e as sementes foram engolidas em seguida.
As correlações foram processadas no programa Systat 10.2 (2002). Para testar a
normalidade dos dados foi utilizado o Teste de Kolmogorov-Smirnov (Lilliefors). Foi feita a
correlação entre o número de frutos consumidos e o tempo de permanência das aves na planta
para cada espécie de planta em cada área. Como os dados não apresentaram normalidade foi
utilizada a Correlação de Spearman (rs); apenas os dados relativos ao tempo de permanência
das aves em Miconia albicans na EEP foram normais, por isso, os dados de número de frutos
consumidos correspondentes foram transformados com Log10, permitindo a utilização da
Correlação de Pearson apenas neste caso. Foram realizados testes qui-quadrado (χ2) para
verificar se haviam diferenças entre as áreas em relação à dieta padrão dos visitantes; às
táticas de forrageamento e às estratégias de consumo empregadas pelas aves visitantes. Os
testes de qui-quadrado foram processados no programa Biostat 5.0 (Ayres et al., 2007). O
Índice de Similaridade de Jaccard foi utilizado para comparar as aves visitantes entre as duas
áreas e entre as espécies.
RESULTADOS
Foi realizado um total de 166 horas e 15 minutos de observações focais nas espécies
de Miconia. Nesse período foram registradas 297 visitas de aves às plantas e o consumo de
2434 frutos de Miconia (Tabelas 1-5).
51
Dentre as 35 espécies registradas consumindo os frutos de Miconia, houve
predominância de onívoros (20 espécies; 57,14%), seguido de insetívoros e frugívoros, em
proporções iguais (17,14%; seis espécies cada), e granívoros (8,57%; três espécies) (Figura
1). Analisando as áreas separadamente, a proporção de aves onívoras se manteve
predominante em ambas as áreas (EEP=61,11%; FEG=64,29%) representando mais de 80%
das visitas às espécies de Miconia. No entanto, a proporção de aves nas demais guildas variou
(Tabela 6 e Figura 1), diferindo significativamente entre as áreas (χ2=14,628; gl=3; p=0,002).
Os dados de cada espécie de Miconia são apresentados a seguir.
Miconia theaezans
Foram realizadas 42 horas e 40 minutos de observações focais em M. theaezans na
EEP, com o registro de 47 visitas por sete espécies de aves. Thraupidae foi a família mais
representativa (cinco espécies) e também a mais freqüente (41 visitas; 87,23%). A principal
espécie visitante foi Tangara cayana (28 visitas; 59,57%) (Tabela 1). Entre as espécies
registradas, houve a predominância de aves onívoras (cinco espécies; 71,43%), sendo as
demais frugívoras (duas espécies; 28,57%) (Tabela 6 e Figura 2).
Foram consumidos 559 frutos de M. theaezans. Tangara cayana foi a principal espécie
consumidora (340 frutos; 60,52%) e a que menos consumiu frutos foi Antilophia galeata (seis
frutos; 1,07%). O tempo médio gasto por visita variou de 1,25±1,06 min. (A. galeata) a
5,00±1,41 min. (Schistochlamys melanopis) (Tabela 1). Com exceção de Saltator similis, cuja
estratégia de consumo dos frutos não foi identificada, todas as outras espécies apresentaram-
se potenciais dispersoras de M. theaezans, devido aos elevados números de frutos consumidos
inteiros por minuto. A taxa de consumo de frutos inteiros variou de 2,40 (A. galeata) a 4,20
frutos/min. (Tachyphonus rufus) (Tabela 1). O número de frutos consumidos foi
correlacionado ao tempo de permanência dos visitantes na planta (rs=0,77; n=47; p<0,05).
52
A tática de forrageamento “empoleirado” foi mais comum (45 visitas; 95,74%) do que
“em vôo”. A estratégia de mandibular e engolir o fruto foi a mais utilizada (364 frutos;
65,12%), seguida por mandibular o fruto e desprezar (121 frutos; 21,64%) (Tabela 1).
57.1461.11
64.29
17.1422.22
10.71
17.14
5.56
17.86
8.5711.11
7.14
0
20
40
60
80
100
Total EEP FEG
Pro
po
rçã
o d
e V
isit
an
es
Onívoros
Frugívoros
Insetívoros
Granívoros
(A)
83.16
89.0286.35
8.08 8.095.546.73
0.58
7.012.02 2.31 1.11
0
20
40
60
80
100
Total EEP FEG
Pro
po
rçã
o d
e V
isit
as
Onívoros
Frugívoros
Insetívoros
Granívoros
(B)
Figura 1 – Proporções gerais das guildas alimentares. Total: em relação ao total de aves visitantes de Miconia;
EEP: em relação aos visitantes de Miconia observados na Estação Ecológica do Panga; FEG: em relação aos
visitantes das espécies de Miconia observados na Fazenda Experimental no Glória. (A) Proporções em termos de
número de espécies de aves em cada guilda. (B) Proporções em termos de número de visitas por cada guilda.
53
Tabela 1 – Consumo de frutos de Miconia theaezans na Estação Ecológica do Panga, Uberlândia, MG.
Família/Espécie Visitas
n (%)
Consumo de frutos Frutos consumidos Tempo gasto na
planta (minutos)
média ± dp (n)
Consumo
(frutos
inteiros/min.) Engolidor
n (%)
"Mandibulador" n (%) Indefinido
n (%)
Total
n (%)
Por visita
média ± dp
Engole Despreza
TYRANNIDAE
Elaenia sp. 4 (8,51) 30 (5,37) 30 (5,37) 7,50 ± 9,15 2,88 ± 2,95 (4) 2.93
PIPRIDAE
Antilophia galeata 2 (4,26) 6 (1,07) 6 (1,07) 3,00 ± 2,83 1,25 ± 1,06 (2) 2.40
THRAUPIDAE
Saltator similis 1 (2,13) 7 (1,25) 7 (1,25) 7 1 --
Schistochlamys melanopis 2 (4,26) 33 (5,90) 33 (5,90) 16,50 ± 13,44 5,00 ± 1,41 (2) 3.30
Tachyphonus rufus 4 (8,51) 21 (3,76) 61 (10,91) 82 (14,67) 20,50 ± 9,18 3,88 ± 2,25 (4) 4.20
Tangara cayana 28 (59,57) 280 (50,09) 60 (10,73) 340 (60,82) 12,14 ± 11,79 3,45 ± 2,97 (28) 3.39
Dacnis cayana 6 (12,77) 31 (5,55) 30 (5,37) 61 (10,91) 10,17 ± 5,67 2,92 ± 2,62 (6) 3.49
Total 47 (100) 67 (11,99) 364 (65,12) 121 (21,64) 7 (1,25) 559 (100)
71.43
89.36
28.57
10.64
0
20
40
60
80
100
Espécies Visitas
Pro
po
rçõ
es
ob
serv
ad
as
Onívoros
Frugívoros
Figura 2 - Propoções de guildas alimentares observadas em Miconia theaezans, na Estação Ecológica do Panga. Espécies: Propoções em termos do número de espécie de aves
visitantes de Miconia theaezans em cada guilda. (B) Proporções em termos de número de visitas realizadas em M. theaezans por cada guilda.
54
Miconia chamissois
Em M. chamissois foram realizadas 60 horas e 30 minutos de observações focais,
sendo 30 horas na FEG e 30 horas e 30 minutos na EEP. Na FEG, houve o registro de 127
visitas por 21 espécies de aves (Tabela 2), enquanto na EEP houve 33 visitas de 14 espécies
de aves (Tabela 3). Thraupidae foi a família mais representativa (FEG: oito espécies; EEP:
nove espécies) e a mais freqüente (FEG: 42 visitas; 33,07% / EEP: 21 visitas; 63,64%) em
ambas as áreas (Tabelas 2 e 3).
A principal espécie visitante na FEG foi Pitangus sulphuratus (21 visitas; 24,41%),
seguida por Turdus amaurochalinus (14 visitas; 11,02%) e Thraupis sayaca (12 visitas;
9,45%) (Tabela 2). Na EEP, a quantidade de visitas foi mais equitativamente distribuída entre
as espécies visitantes (J=0,93) (Tabela 7), sendo Antilophia galeata a espécie mais freqüente,
com cinco visitas (15,15%); seguida por Turdus leucomelas, Ramphocelus carbo e Dacnis
cayana, cada uma com quatro visitas (12,12%) (Tabela 3).
O consumo de frutos na FEG foi elevado (n=1262) quando comparado à EEP (n=282).
A espécie que consumiu o maior número de frutos na FEG foi Pitangus sulphuratus (315
frutos; 24,96%); e na EEP, T. leucomelas (75 frutos; 26,60%), ambos onívoros (Tabelas 2 e
3). O tempo médio gasto por visita variou de 0,67±0,11 min. (Myiozetetes spp.) até 2,59±1,59
min. (Crotophaga ani), na FEG (Tabela 2); e, na EEP, a variação foi de 0,91±0,32 min.
(Tachyphonus rufus) até 5,40±7,74 min. (T. leucomelas) (Tabela 3). Em ambas as áreas o
tempo de visitação foi positivamente correlacionado com o número de frutos consumidos
(FEG: rs=0,688; n=127; p<0,05 / EEP: rs=0,369; n=33; p<0,05).
Na FEG, a espécie que apresentou a maior taxa de consumo de frutos inteiros foi
Tyrannus savana (15 frutos/min.) em apenas uma visita; seguida por Turdus rufiventris (9,65
frutos/min.), com nove visitas, e P. sulphuratus (9,5 frutos/min.), com 31 visitas (Tabela 3).
Das espécies registradas consumindo frutos de M. chamissois na FEG, apenas Geothlypis
55
aequinoctialis não ingeriu frutos inteiros, além de realizar apenas uma visita, o que torna
praticamente nulo seu potencial como dispersor. A espécie que apresentou menor taxa de
consumo foi Ramphocelus carbo (2,35 frutos/min.) com duas visitas. Na EEP, as maiores
taxas de consumo de frutos foram registradas Cyanocorax cyanopogon (14,86 frutos/min.),
seguida de Pipraeidea melanonota (13,09 frutos/min.), ambas com apenas uma visita.
Antilophia galeata foi a espécie que consumiu o menor número de frutos nesta área (2,33
frutos/min.).
Para o total de espécies visitantes de M. chamissois, houve a predominância de
espécies onívoras (18 espécies; 66,67%), seguida por frugívoras (cinco espécies; 18,52%;)
(Tabela 6 e Figura 3). Quando as guildas foram analisadas para cada área, a FEG apresentou
representantes de todas as guildas, com predominância de onívoros (16 espécies; 76,19%).
Apesar da proporção de insetívoros e frugívoros ter sido a mesma (9,52%), a taxa de visitação
por os frugívoros (10 visitas; 7,87%) foi maior que de insetívoros (duas visitas; 1,57%). Na
EEP não houve nenhuma espécie insetívora visitando a planta e as espécies visitantes foram
principalmente onívoras (nove espécies; 64,29%) e frugívoras (quatro espécies; 28,57%)
(Figura 3). As áreas diferiram significativamente em termos das guildas dos visitantes
(χ2=20,532; gl=3; p<0,001).
A tática de forrageamento “empoleirado” foi a mais comum em ambas as áreas (FEG;
126 visitas; 99,21% / EEP; 26 visitas; 78,79%), apesar de diferir significativamente entre as
áreas (χ2=21,296; gl=1; p<0,0001). A estratégia “engolidor” foi a mais utilizada nas duas
áreas (FEG; 947 frutos; 75,04% / EEP; 190 frutos; 67,38%); a estratégia de mandibular o
fruto e desprezar foi utilizada apenas na FEG (32 frutos; 2,54%) (Tabelas 3 e 4). Não houve
diferença significativa na estratégia de consumo de frutos entre as áreas (χ2=4,842; gl=2;
p=0,088).
56
Tabela 2 - Consumo de frutos de Miconia chamissois na Fazenda Experimental do Glória (FEG), Uberlândia, MG.
Família/Espécie Visitas
n (%)
Consumo de frutos (N=) Frutos consumidos Tempo gasto na planta
(minutos) média ± dp
Consumo
(frutos inteiros/min.) Engolidor
n (%)
"Mandibulador" n (%) Total
n (%)
Por visita média
± dp
Engole Despreza
CUCULIDAE
Crotophaga ani 2 (1,57) 5 (0,40) 42 (3,33) 47 (3,72) 23,5 ± 26,16 2,59 ± 1,59 9.07
TYRANNIDAE
Elaenia spp. 3 (2,36) 21 (1,66) 21 (1,66) 7,00 ± 4,36 0,70 ± 0,69 10.00
Myiozetetes spp. 5 (3,94) 39 (3,09) 39 (3,09) 7,80 ± 2,17 0,67 ± 0,11 11.58
Pitangus sulphuratus 31 (24,41) 315 (24,96) 315 (24,96) 10,16 ± 8,81 1,07 ± 0,64 9.50
Tyrannus savana 1 (0,79) 5 (0,40) 5 (0,40) 5 0.33 15.00
TURDIDAE
Turdus rufiventris 9 (7,09) 109 (8,64) 109 (8,64) 12,11 ± 6,41 1,26 ± 0,66 9.65
Turdus leucomelas 4 (3,15) 52 (4,12) 52 (4,12) 13,00 ± 8,68 1,40 ± 0,66 9.26
Turdus amaurochalinus 14 (11,02) 146 (11,57) 16 (1,27) 162 (12,84) 11,57 ± 6,07 1,51 ± 0,72 7.65
MIMIDAE
Mimus saturninus 3 (2,36) 89 (7,05) 89 (7,05) 29,67 ± 7,37 3,53 ± 0,96 8.40
THRAUPIDAE
Saltator similis 1 (0,79) 5 (0,40) 5 (0,40) 5.00 0.72 6.98
Schistochlamys melanopis 2 (1,57) 13 (1,03) 13 (1,03) 6,50 ± 4,95 1,15 ± 0,33 5.65
Ramphocelus carbo 2 (1,57) 12 (0,95) 12 (0,95) 6,00 ± 1,41 2,56 ± 2,42 2.35
Thraupis sayaca 12 (9,45) 17 (1,35) 74 (5,86) 19(1,51) 110 (8,72) 9,17 ± 6,48 1,30 ± 0,59 7.87
Thraupis palmarum 7 (5,51) 22 (1,74) 33 (2,71) 55 (4,36) 7,86 ± 3,76 0,97 ± 0,48 8.09
Tangara cayana 9 (7,09) 42 (3,33) 46 (3,65) 88 (6,97) 9,78 ± 5,70 1,36 ± 0,75 7.17
Tersina viridis 3 (2,36) 11 (0,87) 2 (0,16) 13 (1,03) 4,33 ± 3,21 0,73 ± 0,44 5.91
Dacnis cayana 6 (4,72) 6 (0,48) 30 (2,38) 36 (2,85) 6,00 ± 2,28 0,77 ± 0,48 7.80
EMBERIZIDAE
Sporophila spp. 2 (1,57) 5 (0,40) 5 (0,40) 10 (0,79) 5,00 ± 0 0,72 ± 0,26 9.38
PARULIDAE
Geothlypis aequinoctialis 1 (0,79) 3 (0,24) 3 (0,24) 3.00 0.38 --
ICTERIDAE
Icterus cayanensis 8 (6,30) 30 (2,38) 30 (2,38) 5 (0,40) 65 (5,15) 8,13 ± 5,89 1,39 ± 1,24 5.87
Gnorimopsar chopi 2 (1,57) 13 (1,03) 13 (1,03) 6,50 ± 0,71 0,68 ± 0,15 9.63
Total 127 (100) 947 (75,04) 283 (22,42) 32 (2,54) 1262 (100)
57
Tabela 3 – Consumo de frutos de Miconia chamissois na Estação Ecológica do Panga (EEP), Uberlândia, MG.
Família/Espécie Visitas
n (%)
Consumo de frutos Frutos consumidos Tempo gasto na
planta (minutos)
média ± dp
Consumo
(frutos
inteiros/min.) Engolidor
n (%)
"Mandibulador" n (%) Total
n (%)
Por visita
média ± dp
Engole Despreza
PIPRIDAE
Antilophia galeata 5 (15,15) 18 (6,38) 18 (6,38) 3,60 ± 1,95 1,55 ± 0,98 2,33
CORVIDAE
Cyanocorax cyanopogon 1 (3,03) 26 (9,22) 26 (9,22) 26,00 1,75 14,86
TURDIDAE
Turdus leucomelas 4 (12,12) 75 (26,60) 75 (26,60) 18,75 ± 20,02 5,40 ± 7,74 3,47
THRAUPIDAE
Saltator similis 3 (9,09) 15 (5,32) 15 (5,32) 5,00 1,52 ± 0,94 3,28
Schistochlamys melanopis 1 (3,03) 9 (3,19) 9 (3,19) 9,00 1,20 7,50
Tachyphonus rufus 3 (9,09) 14 (4,96) 14 (4,96) 4,67 ± 3,06 0,91 ± 0,32 5,12
Ramphocelus carbo 4 (12,12) 19 (6,74) 19 (6,74) 4,75 ± 2,36 1,28 ± 0,28 3,70
Thraupis palmarum 2 (6,06) 27 (9,57) 27 (9,57) 13,50 ± 2,12 1,81 ± 0,46 7,47
Pipraeidea melanonota 1 (3,03) 12 (4,26) 12 (4,26) 12,00 0,92 13,09
Tangara cayana 2 (6,06) 25 (8,87) 25 (8,87) 12,50 ± 0,71 1,60 ± 0,02 7,81
Tersina viridis 1 (3,03) 10 (3,55) 10 (3,55) 10,00 2,12 4,72
Dacnis cayana 4 (12,12) 9 (3,19) 10 (3,55) 19 (6,74) 4,75 ± 1,71 1,64 ± 160 2,89
EMBERIZIDAE
Coryphospingus cucullatus 1 (3,03) 5 (1,77) 5 (1,77) 5,00 0,60 8,57
FRINGILLIDAE
Euphonia chlorotica 1 (3,03) 8 (2,84) 8 (2,84) 8,00 0,88 9,06
Total 33 (100) 190 (67,38) 92 (32,62) 282 (100,00)
58
66.6764.29
76.19
18.52
28.57
9.527.41
0.00
9.527.41 7.14
4.76
0
20
40
60
80
100
Total EEP FEG
Pro
po
rçã
o d
e V
isit
an
tes
Onívoros
Frugívoros
Insetívoros
Granívoros
(A)
85.63
72.73
88.98
11.25
24.24
7.87
1.25 0.00 1.571.88 3.03 1.57
0
20
40
60
80
100
Total EEP FEG
Pro
po
rçã
o d
e V
isit
as
Onívoros
Frugívoros
Insetívoros
Granívoros
(B)
Figura 3 - Proporções de guildas alimentares observadas em Miconia chamissois. Total: em relação ao total de
aves visitantes de M. chamissois; EEP: em relação aos visitantes de M. chamissois observados na Estação
Ecológica do Panga; FEG: em relação aos visitantes de M. chamissois observados na Fazenda Experimental no
Glória. (A) Proporções em termos de número de espécie de aves em cada guilda. (B) Proporções em termos de
número de visitas por cada guilda.
59
Miconia albicans
Foram realizadas 63 horas e cinco minutos de observações focais em M. albicans,
sendo 33 horas e cinco minutos na FEG e 30 horas na EEP. Na FEG, foram registradas 77
visitas realizadas por 14 espécies de aves (Tabela 4), enquanto na EEP houve o registro de 13
visitas por seis espécies (Tabela 5). Tyrannidae foi a família mais representativa na FEG (oito
espécies) e, juntamente com Emberizidae, a mais freqüente, ambas com 34 visitas (44,16%)
(Tabela 4). Na EEP, Thraupidae e Emberizidae tiveram duas espécies de aves visitando a
planta, sendo Emberizidae foi a família mais freqüente (oito visitas; 61,54%) (Tabela 5).
A principal espécie visitante de M. albicans na FEG foi Volatinia jacarina (34 visitas,
44,16%), única representante de Emberizidae nesta área (Tabela 4). Na EEP, as espécies que
mais visitaram a planta foram V. jacarina (cinco visitas; 38,46%) e Sporophila nigricollis
(três visitas; 23,08%) (Tabela 5).
Na FEG foram consumidos 256 frutos, em sua maioria, por Volatinia jacarina (119
frutos; 46,48%) (Tabela 4). Na EEP, como reflexo da baixa visitação, o consumo de frutos foi
o menor dentre as espécies observadas (75 frutos). O maior número de frutos foi consumido
por Cyanocorax cyanopogon (28 frutos; 37,33%), seguido por Volatinia jacarina (21 frutos;
28,00%) (Tabela 5).
As visitas de aves às plantas foram mais rápidas na FEG do que na EEP; variando de
0,18±0,08 min. (Knipolegus lophotes) a 1,69±1,20 min. (Tyrannus melancholicus) na FEG e
de 0,86±0,20 min. (Sporophila nigricollis) a 3,08±1,61 min. (C. cyanopogon) na EEP (Tabela
5). O tempo de permanência das aves na planta foi positivamente correlacionado com o
número de frutos consumidos (FEG: rs=0,609; n=77; p<0,05 / EEP: r=0,764; n=13; p=0.002).
Na FEG, as espécies que apresentaram as maiores taxas de consumo de frutos inteiros
por minuto, foram Knipolegus lophotes (10,19 frutos/min.), seguida por Turdus leucomelas
60
(8,57 frutos/min.) e Pitangus sulphuratus (5,20 frutos/min.) (Tabela 5). Na EEP, a maior taxa
de consumo de frutos foi registrada para uma espécie de Tyrannidae não identificada (7,50
frutos/min.), que realizou apenas uma visita; seguida por C. cyanopogon (4,55 frutos/min.)
(Tabela 6).
Entre as espécies registradas, houve a predominância de aves onívoras (58,82%; 10
espécies), seguida por insetívoros (29,41%; cinco espécies). A composição de guildas dos
visitantes foi diferente entre as áreas, pois não houve visita de frugívoros na EEP, enquanto na
FEG não houve visita de granívoros. Assim como ocorreu para as outras Miconia, o padrão de
predominância de visitas por onívoros foi mantido quando analisadas a proporção de visitação
por cada guilda. No entanto, na EEP, apesar de manter a predominância em relação às outras
guildas, a proporção de visitação por onívoros (60%) foi menor que a proporção de visitantes
onívoros (66,67%), o que não ocorreu para outras espécies de Miconia (Figura 4). As áreas
foram significativamente diferentes em relação às guildas alimentares das aves visitantes de
M. albicans (χ2=28,756; gl=3; p<0,001).
A tática de forrageamento “empoleirado” foi a mais comum em ambas as áreas (FEG;
53 visitas; 68,83% / EEP; 13 visitas; 100%), com diferenças significativas entre as áreas
(χ2=36,925; gl=1; p<0,0001). A estratégia engolidor foi a mais utilizada na FEG (127 frutos;
48,45%); na EEP, a estratégia engolidor juntamente com a estratégia de mandibular o fruto e
desprezar foram as mais utilizadas (28 frutos; 37,33%, cada). A estratégia de bicar o fruto
sem removê-lo da planta foi utilizada apenas em M. albicans tanto na FEG (26 frutos;
10,16%) quanto na EEP (10 frutos; 13,33%) (Tabelas 5 e 6). As áreas não diferiram
significativamente em relação às estratégias de consumo (χ2=2,883; gl=3; p=0,410).
61
Tabela 4 – Consumo de frutos de Miconia albicans na Fazenda Experimental do Glória (FEG), Uberlândia, MG.
Família/Espécie Visitas
n (%)
Consumo de frutos Frutos consumidos Tempo gasto na
planta
(minutos)
média ± dp
Consumo
(frutos
inteiros/min.) Engolidor
n (%)
"Mandibulador" n (%) Bicador
n (%)
Total
n (%)
Por visita
média ± dp
Engole Despreza
TYRANNIDAE
Elaenia spp. 13 (16,88) 30 (11,72) 30 (11,72) 2,30 ± 1,18 0,64 ± 0,44 3,61
Knipolegus lophotes 5 (6,49) 9 (3,52) 9 (3,52) 1,80 ± 0,84 0,18 ± 0,08 10,19
Legatus leucophaius 2 (2,60) 12 (4,69) 12 (4,69) 6,00 ± 4,24 1,30 ± 0,25 4,59
Pitangus sulphuratus 2 (2,60) 13 (5,08) 13 (5,08) 6,50 ± 3,54 1,25 ± 0,09 5,20
Griseotyrannus
aurantioatrocristatus 4 (5,19) 11 (4,30) 11 (4,30) 2,75 ± 1,26 0,84 ± 0,59
3,27
Tyrannus melancholicus 4 (5,19) 16 (6,25)* 16 (6,25) 4,00 ± 1,14 1,69 ± 1,20 2,19
Tyrannus savana 4 (5,19) 9 (3,52)** 12 (4,69) 3,00 ± 1,14 0,63 ± 0,34 5,19
TURDIDAE
Turdus leucomelas 1 (1,30) 5 (1,95) 5 (1,95) 5 0,58 8,57
THRAUPIDAE
Saltator similis 1 (1,30) 2 (0,78) 2 (0,78) 2 0,77 2,61
Tangara cayana 1 (1,30) 3 (1,17) 3 (1,17) 3 0,65 -- Dacnis cayana 5 (6,49) 12 (4,69) 7 (2,73) 19 (7,42) 3,80 ± 1,30 1,27 ± 0,59 2,99
Cyanerpes cyaneus 1 (1,30) 5 (1,95) 5 (1,95) 5 1,08 4,62
EMBERIZIDAE
Volatinia jacarina 34 (44,16) 5 (1,95) 16 (6,25) 72 (28,12) 26 (10,16) 119 (46,48) 3,50 ± 2,69 1,03 ± 0,77 3,85
Total 77 (100,00) 127 (48,45) 28 (10,93) 75 (29,29) 26 (10,16) 256 (100,00)
62
Tabela 5 – Consumo de frutos de Miconia albicans na Estação Ecológica do Panga (EEP), Uberlândia, MG.
Família/Espécie
Visitas
Consumo de frutos (N=75) Frutos consumidos Tempo gasto na
planta (minutos)
média ± dp
Consumo
(frutos
inteiros/min.) Engolidor
n (%)
"Mandibulador" n (%) Bicador
n (%)
Total
n (%)
Por visita
média ± dp
Engole Despreza
TYRANNIDAE
Tyrannidae sp1. 1 (7,69) 2 (2,67) 2 (2,67) 2 0,27 7,50
CORVIDAE
Cyanocorax cyanopogon 2 (15,38) 28 (37,33) 28 (37,33) 14,00 ± 12,73 (2) 3,08 ± 1,61 4,55
THRAUPIDAE
Tachyphonus rufus 1 (7,69) 7 (9,33) 7 (9,33) 7 1,10 -- Thraupis palmarum 1 (7,69) 7 (9,33) 7 (9,33) 7 2,80 2,50
EMBERIZIDAE
Sporophila nigricollis 3 (23,08) 10 (13,33) 10 (13,33) 3,33 ± 0,58 (3) 0,86 ± 0,20 -- Volatinia jacarina 5 (38,46) 21 (28,00) 21 (28,00) 4,20 ± 1,30 (5) 1,29 ± 0,46 --
Total 13 (100,00) 28 (37,33) 9 (12,00) 28 (37,33) 10 (13,33) 75 (100,00)
63
58.82
66.67
58.33
5.88
0.00
8.33
29.41
16.67
33.33
5.88
16.67
0.00
0
20
40
60
80
100
Total EEP FEG
Pro
po
rçã
o d
e V
isit
an
tes
Onívoros
Frugívoros
Insetívoros
Granívoros
(A)
76.14
60.00
75.32
2.270.00
2.60
20.45
6.67
22.08
1.14
20.00
0.00
0
20
40
60
80
100
Total EEP FEG
Pro
po
rçã
o d
e V
isit
as
Onívoros
Frugívoros
Insetívoros
Granívoros
(B)
Figura 4 - Proporções de guildas alimentares observadas em Miconia albicans. Total: em relação ao total de aves
visitantes de M. albicans; EEP: em relação aos visitantes de M. albicans observados na Estação Ecológica do
Panga; FEG: em relação aos visitantes de M. albicans observados na Fazenda Experimental no Glória. (A)
Proporções em termos de número de espécie de aves em cada guilda. (B) Proporções em termos de número de
visitas por cada guilda.
64
Tabela 6 - Guildas alimentares das aves registradas consumindo frutos de Miconia, com base na literatura.
Itens alimentares: Ar=Artrópodes; Fl=Flores; Fo=Folhas; Fr=Frutos; Gr=Grãos; Iv=Invertebrados;
Nc=Néctar; Vr=Vertebrados. Guildas: FRU=Frugívoros; GRA=Granívoros; INS=Insetívoros;
ONI=Onívoros. Espécies de Miconia e locais onde as aves foram registradas: Mt=M. theaezans; Mc=M.
chamissois; Ma=M. albicans; P=Estação Ecológica do Panga; G=Fazenda Experimental do Glória.
Família/Espécie Itens alimentares Guilda Miconia/Área de estudo
Mt/P Mc/P Ma/P Mc/G Ma/G
Crotophaga ani Ar3,10,12
; Vr12
; Fr3,10,14
ONI X
Elaenia spp. Ar3,4
; Fr3,4,14
ONI X X X
Knipolegus lophotes Ar3; Fr
14 INS X
Legatus leucophaius Fr3,14
FRU X
Myiozetetes spp. Ar3,5
; Fr3,14
; Vr3 ONI X
Pitangus sulphuratus Ar3,5,6,11
; Iv5,6
; Fr5,6,11,14
; Vr3,6,11
ONI X X
Griseotyrannus
aurantioatrocristatus Ar
3; Fr
3,14 INS X
Tyrannus melancholicus Ar3,5
; Fr5,14
INS X
Tyrannus savana Ar3; Fr
3,14 INS X X
Tyrannidae sp1 Ar3; Fr
14 INS X
Antilophia galeata Fr2,3,14
; Ar2,3
FRU X X
Cyanocorax cyanopogon Ar3; Vr
3; Fr
3,14; Gr
3 ONI X X
Turdus rufiventris Ar3; Fr
3,14 ONI X
Turdus leucomelas Ar3,5,8
; Fr3,5,8,14
ONI X X X
Turdus amaurochalinus Ar3,5
; Fr3,5,14
ONI X
Mimus saturninus Ar3; Fr
3,14 ONI X
Saltator similis Ar8;Fr
3,8,10,14; Fo
3; Gr
3 ONI X X X X
Schistochlamys melanopis Fr14
FRU X X X
Tachyphonus rufus Ar8; Fr
3,8,14; Nc
3,7 ONI X X X
Ramphocelus carbo Fr3,14
; Ar3; Nc
3 ONI X X
Thraupis sayaca Fr3,5,9,14
; Ar3,9
; Nc3,7
; Fl3 ONI X
Thraupis palmarum Fr3,5,14
; Ar3,5
; Nc7 ONI X X X
Pipraeidea melanonota Ar3; Fr
3,5,14 FRU X
Tangara cayana Fr3,7,5,9,14
; Ar3,5,9
; Fl9; Nc
7 ONI X X X X
Tersina viridis Fr3,9,13,14
; Ar3,9
ONI X X
Dacnis cayana Fr3,5,9,14
; Ar5,9
; Nc5,7
ONI X X X X
Cyanerpes cyaneus Nc5; Ar
1,3,5; Fr
3,5,14 ONI X
Volatinia jacarina Gr3,5,10
; Iv5; Fr
5,14 ONI X X
Sporophila nigricollis Gr3; Fr
14; Ar
1 GRA X
Sporophila spp. Gr3; Fr
14 GRA X
Coryphospingus
cucullatus Gr
3; Fr
14 GRA X
Geothlypis aequinoctialis Ar3; Fr
3,14 INS X
Icterus cayanensis Fr3,14
FRU X
Gnorimopsar chopi Ar3; Fr
3,14 ONI X
Euphonia chlorotica Fr3,5,14
; Iv5 FRU X
1Eisenmann, 1961;
2Marini, 1992;
3Sick, 1997;
4Marini e Cavalcanti, 1998;
5Argel-de-Oliveira, 1999;
6Latino e
Beltzer, 1999; 7Melo, 2001;
8Piratelli e Pereira, 2002;
9Manhães, 2003;
10Sigrist 2006;
11Vogel e Metri, 2008;
12Repenning et al., 2009;
13Rubim, 2009;
14Observação Pessoal.
65
Tabela 7 - Índice de Diversidade de Shannon-Wiener, para a distruibuição do número de visitas por espécie de
ave. H': diversidade calculada; Hmáx: diversidade esperada; J: equitabilidade.
M. theaezans M. chamissois M. albicans
EEP EEP FEG EEP FEG
H' 0.50 1.07 1.06 0.69 0.75
Hmáx 0.78 1.15 1.26 0.78 1.08
J 0.64 0.93 0.84 0.89 0.70
De modo geral, a similaridade na composição da avifauna visitante das espécies do
gênero Miconia avaliadas foi baixa (17%). Quando foram realizadas comparações entre
espécies da mesma área, a maior e a menor similaridade foram encontradas na EEP, sendo a
maior entre M. theaezans e M. chamissois (22%) e a menor entre M. theaezans e M. albicans
(7%). Nas comparações realizadas para cada espécie M. albicans apresentou a menor
similaridade entre as áreas (5%) (Tabela 8).
Tabela 8 - Resultados do Índice de Similaridade de Jaccard (Cj) calculado
para as espécies de Miconia observadas na Estação Ecológica do Panga
(EEP) e Fazenda Experimental do Glória (FEG).
Pares comparados Índice de similaridade
FEG x EEP 0,17
M. chamissois/EEP x M. theaezans/EEP 0,22
M. chamissois/FEG x M. chamissois/EEP 0,17
M. albicans/EEP x M. theaezans/EEP 0,07
M. albicans/EEP x M. chamissois/EEP 0,14
M. albicans/FEG x M. chamissois/FEG 0,17
M. albicans/FEG x M. albicans/EEP 0,05
66
DISCUSSÃO
A seleção de habitat é influenciada pelas preferências alimentares das diversas
espécies de aves (Hasui et al., 2007), deste modo, a resposta de guildas alimentares a
distúrbios no habitat está relacionada à disponibilidade dos recursos alimentares. Neste
contexto, o registro de menos frugívoros consumindo frutos na FEG, provavelmente está
relacionada à composição geral da avifauna local, que é influenciada pelo padrão de
fragmentação da área, o que pode contribuir para uma riqueza menor de frugívoros, quando
comparada à EEP. Na FEG, as fitofisionomias estão isoladas entre si por pastagens,
plantações e estradas, enquanto na EEP, as fitofisionomias formam um continuum. Esta
fragmentação mais evidente na FEG reduzir a diversidade de espécies zoocóricas na área
(Jardim e Batalha, 2009), reduzindo a capacidade suporte de frugívoros.
Habitats degradados também desfavorecem a permanência de insetívoros,
principalmente os mais especializados (Motta-Júnior 1990). No entanto, esta guilda foi
registrada com maior freqüência na área mais degradada (FEG). Isso pode ser resultado da
diferença de complexidade estrutural nas vegetações das áreas estudadas. Os insetívoros
residentes da EEP, provavelmente, têm disponível uma maior variedade de ambientes e,
portanto, melhores condições, para encontrar seu item alimentar principal. Na FEG, devido à
fragmentação e homogeneização do habitat do entorno, a disponibilidade quantitativa e
qualitativa de itens pode ser inferior à EEP, o que levaria estes insetívoros a incluírem frutos
em suas dietas.
Por outro lado, espécies pioneiras, que possuem frutos e sementes pequenos, não
dependem de dispersores específicos, ao contrário de outras espécies com sementes grandes
(Hamann e Curio, 2001). Sendo assim, a perda de alguns agentes dispersores, devido à
67
fragmentação, deverá ser compensada pelo consumo dos frutos por espécies oportunistas,
como o observado em Miconia.
A tática de forrageamento mais utilizada, que foi coletar os frutos empoleirado, é
vantajosa para a ave por demandar um menor custo energético e permitir que a ave aumente
sua taxa de consumo de frutos por minuto (Melo et al., 2003). No entanto, quando o fruto é
coletado pela ave em vôo, as visitas são mais curtas e os frugívoros têm que se movimentar
mais, aumentando as chances de que as sementes sejam dispersas longe da planta-mãe (Melo
e Oliveira, 2009), o que é favorável ao fitness da planta, mas implica em um maior gasto
energético ao consumidor do fruto (Melo e Oliveira, 2009).
O tempo de permanência da maioria dos visitantes de Miconia observadas pode ser
considerado curto (menor que 2 min.) de acordo com Jordano e Schupp (2000). O fato do
número de frutos ser correlacionado positivamente com o tempo de permanência, indica que
as visitas duraram apenas o tempo suficiente para a ave se alimentar (Francisco e Galetti,
2002a).
De modo geral, a composição de espécies visitantes de Miconia apresentou baixa
similaridade, nas áreas estudadas e entre elas. Provavelmente, isto é um reflexo da baixa
seletividade apresentada por frutos de espécies pioneiras, que por serem pequenos podem ser
consumidos por qualquer espécie de ave (Cramer et al., 2007). Como esses frutos são
utilizados de forma oportunista por muitas espécies, não existe um padrão de consumidores,
resultando nas baixas similaridades encontradas.
Miconia theaezans
Tangara cayana foi a principal espécie consumidora e potencialmente dispersora dos
frutos de M. theaezans. Este Thraupidae apresenta o comportamento de mandibulação dos
frutos antes da ingestão, assim como outros representantes da família, podendo engoli-lo
68
inteiro (com as sementes) ou parcialmente (Argel-de-Oliveira, et al., 1996; Sick, 1997;
Marcondes-Machado, 2002; Manhães, 2003). A parte dos frutos, com as sementes,
desprezada após a mandibulação, pode ser aproveitada por outros animais, como as formigas,
que podem atuar como dispersores secundários (Francisco e Galetti, 2002a).
Além disso, a ingestão de frutos mandibulados não significa impossibilidade de
ingestão e dispersão das sementes, pois segundo Levey (1987) sementes pequenas não são
facilmente separadas da polpa e podem ser ingeridas após a mandibulação. Isto foi
comprovado por Manhães (2003) ao encontrar numerosas sementes de Leandra aurea
(Melastomataceae) nas fezes de Tangara desmaresti, ave que apresentou o comportamento de
mandibulação do fruto. Deste modo, as diferentes estratégias de consumo do fruto pelas aves
levam a um “gradiente” de possibilidades na ingestão de sementes passíveis de serem
dispersas. Nas situações em que os frutos são ingeridos inteiros, todas as sementes são
ingeridas junto com o fruto; quando há mandibulação e posterior ingestão de todo o conteúdo,
algumas sementes podem ser perdidas, mas a maioria ainda é engolida junto com o fruto; e as
menores chances, mas não nulas, de ingestão de sementes, ocorrem quando parte do fruto é
descartada após a mandibulação.
Com exceção de Saltator similis, para o qual o não foi identificada a estratégia de
consumo dos frutos, todas as espécies apresentaram taxas de consumo de frutos inteiros
bastante semelhantes, apesar do baixo número de visitas quando comparadas a Tangara
cayana. Porém, Antilophia galeata, espécie que consumiu frutos inteiros sem mandibulação e
mencionada por Marini (1992) como “altamente frugívora”, não deve ser considerada uma
boa dispersora desta Miconia. Godoi e Takaki (2007) encontraram forte dependência de luz
na germinação de M. theaezans e como A. galeata é totalmente dependente de ambientes
florestais (Bagno e Marinho-Filho, 2001), a maioria das sementes ingeridas é defecada dentro
69
da Mata de Galeria, desfavorecendo a germinação desta espécie de Miconia, pela baixa
luminosidade do ambiente.
Miconia chamissois
Na EEP, todas as espécies se comportaram como potenciais dispersores de Miconia
chamissois, por consumirem os frutos inteiros (Francisco e Galetti, 2001) e apresentarem
baixos tempos de permanência na planta (Jordano e Schupp, 2000). Pitangus sulphuratus
atuou como principal consumidor desta espécie na FEG. Análises estomacais indicaram que
depois de insetos, frutos e grãos são os itens mais consumidos por essa ave (Latino e Beltzer,
1999). Além de P. sulphuratus, Turdus amaurochalinus e T. leucomelas consumiram
elevadas quantidade de frutos, todos engolidos inteiros, podendo atuar como dispersores de
M. chamissois.
Para garantir a dispersão efetiva de sementes, não deve ser levado em conta apenas o
número de visitas e de frutos consumidos pelo frugívoros; mas também componentes
qualitativos, como locais de deposição e qualidade do tratamento dado às sementes durante a
passagem pelo sistema digestório da ave (Schupp, 1993). Alves et al. (2008) observaram que
a passagem de sementes de Miconia prasina pelo sistema disgestório de T. amaurochalinus
não levou a nenhuma alteração na taxa e no tempo de germinação.
Miconia albicans
As menores quantidades de frutos consumidos foram de M. albicans. Das espécies
observadas, esta foi a única a ofertar frutos na estação chuvosa. Como no Cerrado, a estação
chuvosa é o período que concentra a maior oferta de frutos zoocóricos, talvez os frugívoros
tenham no mesmo período, a oferta de frutos nutricionalmente mais interessantes. Assim, a
maioria das visitas observadas nesta espécie, seriam ocasionais e oportunistas.
70
Em ambas as áreas, Emberizidae foi a principal família visitante de M. albicans. É
provável que no período de oferta de frutos desta M. albicans, seja um período de baixa oferta
de recursos para esta família, que se alimenta predominantemente de sementes de gramíneas.
As espécies desta família apresentam o comportamento de mandibular o fruto, mas ao
contrário do observado para Thraupidae, esta característica faz com que as espécies de
Emberizidae atuem mais como predadoras de sementes do que dipersoras. Isso ocorre, porque
seus bicos são adaptados para esmagar pequenas sementes, como as das gramíneas (Sick,
1997).
Miconia albicans e M. chamissois foram menos consumidas na EEP, apesar desta ser a
área mais preservada. A EEP é formada por um mosaico de fitofisionomias todas
interligadas, oferecendo um ambiente mais heterogêneo para a avifauna residente desta área.
Este complexo vegetacional permite que os diversos recursos estejam distribuídos por toda
área, o que permite que as aves estejam mais dispersas pela área. Ao contrário, a FEG
apresenta oferta de recurso mais concentrada nas manchas formadas pelos pequenos
fragmentos. Isso pode fazer com que as aves permaneçam restritas aos poucos locais de oferta
de recurso, aumentando as chances de que espécies zoocóricas, como as Miconia, que estejam
frutificando, sejam mais consumidas.
As espécies pioneiras são por definição as primeiras espécies a colonizar áreas
degradadas e para isso seu maior investimento reprodutivo é na oferta de um elevado número
de sementes, procurando aumentar as chances de que tais áreas sejam alcançadas (Swaine e
Whitmore, 1988). Diante disso, talvez a quantidade de visitas realizadas por uma determinada
espécie, não seja o fator mais importante na dispersão de Miconia, mas sim a quantidade de
frutos consumidos. Com a exceção de algumas aves que realizaram muitas visitas, como
Pitangus sulphuratus em Miconia chamissois e Tangara cayana em M. theaezans, as visitas
foram bem distribuídas entre as espécies visitantes, o que favorecendo o consumo de frutos de
71
uma maior variedade de espécies e aumentando as chances de dispersão dessas espécies de
Miconia para locais favoráveis.
CONCLUSÃO
A maior parte das visitas realizadas às espécies de Miconia estudadas foi por espécies
onívoras, que em conjunto com outras guildas alimentares (insetívoros e granívoros) podem
agir de forma oportunista no consumo dos frutos de Miconia. Para estas plantas, receber
visitas de muitas espécies oportunistas parece ser mais interessante do que manter poucos
frugívoros especializados no consumo de seus frutos. Isso ocorre, pois, no caso de espécies
pioneiras, como as do gênero Miconia, é necessário que planta seja dispersa por diversos
ambientes e as chances de que isso ocorra aumentam com um maior número de visitantes
consumindo seus frutos.
Além disso, o fato destas espécies apresentarem frutos pequenos permitiu que, na
maioria das vezes, os frutos fossem ingeridos inteiros, o que é importante no potencial de
dispersão da planta. A tática de forrageamento mais utilizada pelos visitantes (empoleirado)
também é um importante fator de influência na dispersão das sementes, pois esta tática
permite que as aves consumam mais frutos durante o período que estão na planta, do que
quando os frutos são coletados em vôo.
72
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS
Alves, M. A. S.; Ritter, P. D.; Antonini, R. D. e Almeida, E. M. 2008. Two thrush species as
dispersers of Miconia prasina (Sw.) DC. (Melastomataceae): an experimental approach.
Brazilian Journal of Biology 68:631-637.
Araújo, G. M.; Barbosa, A. A. A.; Arantes, A. A. e Amaral, A. F. 2002. Composição florística
de veredas no Município de Uberlândia, MG. Revista Brasileira de Botânica 25(4):475-493.
Araújo, G. M.; Nunes, J. J.; Rosa, A. G. e Resende, E. J. 1997. Estrutura comunitária de vinte
áreas de cerrados residuais no município de Uberlândia, MG. Daphne 7:7-14.
Argel-de-Oliveira, M. M. 1999. Frugivoria por aves em um fragmento de floresta de
restinga no estado do Espírito Santo, Brasil. Tese de Doutorado. Universidade Estadual de
Campinas, Campinas, SP.
Argel-de-Oliveira, M. M.; Castiglioni, G. D. A. e Souza, S. B. 1996. Comportamento
alimentar de aves frugívoras em Trema micrantha (Ulmaceae) em duas áreas alteradas do
sudeste brasileiro. Ararajuba 4(1):51-55.
Assunção, S. L. e Felfili, J. M. 2004. Fitossociologia de um fragmento de cerrado sensu
stricto na APA do Paranoá, DF, Brasil. Acta Botanica Brasilica 18(4):903-909.
Ayres, M.; Ayres-Junior, M.; Ayres, D. L. e Santos, A. A. S. 2007. BioEstat. Version 5.0.
Bagno, M. A e Marinho-Filho, J. 2001. A avifauna do Distrito Federal: uso de ambientes
abertos e florestais e ameaças. Em: Ribeiro, J. F.; Fonseca, C. E. L. e Souza-Silva, J. C.
(Eds.). Cerrado: caracterização e recuperação de Matas de Galeria. Brasília: EMBRAPA. p.
495-528.
Batalha, M. A. e Mantovani, W. 2000. Reproductive phenological patterns of cerrado plant
species at the Pé-de-gigante Reserve (Santa Rita do Passa Quatro, SP, Brazil): a comparison
between the herbaceous and woody floras. Revista Brasileira de Biologia 60(1):129-145.
Campos, E. P.; Duarte, T. G.; Neri, A. V.; Silva, A. F.; Meira-Neto, J. A. A. e Valente, G. E.
2006. Composição florística de um trecho de cerradão e cerrado sensu stricto e sua relação
com o solo na Floresta Nacional (FLONA) de Paraopeba, MG, Brasil. Revista Árvore
30(3):471-479.
Cardoso, E.; Moreno, M. I. C. e Guimarães, A. J. M. 2002. Estudo fitossociológico em área
de cerrado senso stricto na Estação de Pesquisa e Desenvolvimento Ambiental Galheiro –
Perdizes, MG. Caminhos da Geografia 3(5):30-43.
Cazetta, E.; Rubim, P.; Lunardi, V. O.; Francisco, M. R. e Galetti, M. 2002. Frugivoria e
dispersão de sementes de Talauma ovata (Magnoliaceae) no sudeste brasileiro. Ararajuba
10(2):199-206.
73
CBRO – Comitê Brasileiro de Registros Ornitológicos. 2009. Lista de aves do Brasil. 8ª ed.
Disponível em www.cbro.org.br.
Clausing, G. e Renner, S. S. 2001. Molecular phylogenetics of Melastomataceae and
Memecylaceae: implications for character evolution. American Journal of Botany
88(3):486-498.
Cramer, J. M.; Mesquita, R. C. G. e Williamson, G. B. 2007. Forest fragmentation
differentially affects seed dispersal of large and small-seeded tropical trees. Biological
Conservation 37:415-423.
Eisenmann, E. 1961. Favorite foods of Neotropical birds: flying termites and Cecropia
catkins. Auk 78:636-638.
Ellison, A. M.; Denslow, J. S. e Loiselle, B. A. 1993. Seed and seedling ecology of
Neotropical Melastomataceae. Ecology 74(6):1733-1749.
Francisco, M. R. e Galetti, M. 2001. Frugivoria e dispersão de sementes de Rapanea
lancifolia (Myrsinaceae) por aves numa área de cerrado do estado de São Paulo, sudeste do
Brasil. Ararajuba 9(1):13-19.
Francisco, M. R. e Galetti, M. 2002a. Aves como potenciais dispersoras de sementes de
Ocotea pulchella Mart. (Lauraceae) numa área de vegetação de cerrado do sudeste brasileiro.
Revista Brasileira de Botânica 25(1):11-17.
Francisco, M. R. e Galetti, M. 2002b. Consumo dos frutos de Davilla rugosa (Dilleniaceae)
por aves numa área de cerrado em São Carlos, Estado de São Paulo. Ararajuba 10(2):193-
198.
Francisco, M. R.; Lunardi, V. O. e Galetti, M. 2007. Bird attributes, plant characteristics, and
seed dispersal of Pera glabrata (Schott, 1858), (Euphorbiaceae) in a disturbed cerrado area.
Brazilian Journal of Biology 67(4):627-634.
Godoi, S. e Takaki, M. 2007. Seed germination in Miconia theaezans (Bonpl.) Cogniaux
(Melastomataceae). Brazilian Archives of Biology and Technology 50(4):571-578.
Goldenberg, R. 2004. O gênero Miconia (Melastomataceae) no Estado do Paraná, Brasil.
Acta Botanica Brasilica 18(4):927-947.
Gomes, B. Z.; Martins, F. R. e Tamashiro, J. Y. 2004. Estrutura do cerradão e da transição
entre cerradão e floresta paludícola num fragmento da International Paper do Brasil Ltda., em
Brotas, SP. Revista Brasileira de Botânica 27(2):249-262.
Guimarães, A. J. M.; Araújo, G. M. e Corrêa, G. F. 2002. Estrutura fitossociológica em área
natural e antropizada de uma vereda em Uberlândia, MG. Acta Botanica Brasilica
16(3):317-329.
Hamann, A. e Curio, E. 1999. Interactions among frugivores and fleshy fruit trees in a
Phillipine submontane rainforest. Conservation Biology 13:766-773.
Hasui, E.; Gomes, V. S. M. e Silva, W. R. 2007. Effects of vegetation traits on habitat
preferences of frugivorous birds in Atlantic Rain Forest. Biotropica 39(4):502-509.
74
Herrera, C. M.; Jordano, P.; Lopez-Soria, L. e Amat, J. A. 1994. Recruitment of a mast-
fruiting, bird-dispersed tree: bridging frugivore activity and seedling establishment.
Ecological Monographs 64(3):315-344.
Howe, H. F. e Smallwood, J. 1982. Ecology of seed dispersal. Annual Review of Ecology,
Evolution and Systematics 13:201-228.
Janzen, D. H. 1971. Seed predation by animals. Annual Review of Ecology, Evolution and
Systematics 2:465-492.
Jardim, A. V. F. e Batalha, M. A. 2009. Dispersal syndromes related to edge distance in
cerrado sensu stricto fragments of central-western Brazil. Brazilian Archives of Biology and
Technology 52:1167-1177.
Jordano, P. e Schupp, E. W. 2000. Seed disperser effectiveness: the quantity component and
patterns of seed rain for Prunus mahaleb. Ecological Monographs 70(4):591-615.
Latino, S. e Beltzer, A. 1999. Ecología trófica del benteveo Pitangus sulphuratus (Aves:
Tyrannidae) em el valle de inundación del rio Paraná, Argentina. Orsis 14:69-78.
Leiner, N. O.; Nascimento, A. R. T. e Melo, C. no prelo. Plant strategies for seed dispersal in
tropical habitats: patterns and implications. Em: UNESCO, Eolss Publishers (Org.).
Encyclopedia of Life Support Systems (EOLSS). UNESCO: Oxford, UK.
Levey, D. J. 1987. Seed size and fruiting handling techniques of avian frugivores. American
Naturalist 129(4):471-485.
Manhães, M. A. 2003. Dieta de traupíneos (Passeriformes, Emberizidae) no Parque Estadual
do Ibitipoca, Minas Gerais, Brasil. Iheringia, Série Zoológica 93(1):59-73.
Marcondes-Machado, L. O. 2002. Comportamento alimentar de aves em Miconia rubiginosa
(Melastomataceae) em fragmento de cerrado, São Paulo. Iheringia, Série Zoológica
92(3):97-100.
Marini, M. A. 1992. Foraging behavior and diet of the Helmeted Manakin. The Condor
94:151-158.
Marini, M. A. e Cavalcanti, R. B. 1998. Frugivory by Elaenia flycatchers. Hornero 15:47-50.
Melo, C. 2001. Diurnal bird visiting of Caryocar brasiliense Camb. in Central Brazil. Revista
Brasileira de Biologia 61(2):311-316.
Melo, C. e Oliveira, P. E. 2009. Frugivory in Lacistema hasslerianum Chodat
(Lacistemaceae), a gallery Forest understory treelet in Central Brazil. Brazilian Journal of
Biology 69(1):201-207.
Melo, C.; Bento, E. C. e Oliveira, P. E. 2003. Frugivory and dispersal of Faramea cyanea
(Rubiaceae) in cerrado woody plant formations. Brazilian Journal of Biology 63(1):75-82.
75
Moermond, T. C. e Denslow, J. S. 1985. Neotropical avian frugivores: patterns of behavior,
morphology, and nutrition, with consequences for fruit selection. Ornithological
Monographs 36:865-897.
Motta-Júnior, J. C. 1990. Estrutura trófica e composição das avifaunas de três hábitats
terrestres na região central do estados de São Paulo. Ararajuba 1:65-71.
Motta-Junior, J. C. e Lombardi, J. A. 2002. Ocorrência de zoocoria em florestas-de-galeria no
Complexo do Cerrado, Brasil. Biotemas 15(1):59-81.
Piratelli, A. e Pereira, M. R. 2002. Dieta de aves na região leste de Mato Grosso do Sul,
Brasil. Ararajuba 10(2):131-139.
Renner, S. S. 1993. Phylogeny and classification of the Melastomataceae and Memecylaceae.
Nordic Journal of Botany 13:519-540.
Repenning, M.; Passo, H. C. P.; Rossoni, J. R.; Krügel, M. M. e Fontana, C. S. 2009. Análise
comparativa da dieta de quatro espécies de cucos (Aves: Cuculidae), no sul do Brasil.
Zoologia 26(3):443-453.
Rubim, P. 2009. Sazonalidade e dieta frugívora do saí-andorinha Tersina viridis (Illiger,
1911) em reflorestamento da mata ciliar do rio Mogi Guaçu, São Paulo, Brasil. Biota
Neotropica 9(3):111-115.
Schupp, E. W. 1993. Quantity, quality and effectiveness of seed dispersal by animals.
Vegetatio 107/108:15-29.
Sick, H. 1997. Ornitologia Brasileira. Editora Nova Fronteira: Rio de Janeiro.
Sigrist, T. 2006. Aves do Brasil: uma visão artística. Editora Avis Brasilis: São Paulo.
Silva, I. A.; Cianciaruso, M. V. e Batalha, M. A. 2009. Dispersal modes and fruiting periods
in hyperseasonal and seasonal savannas, central Brazil. Revista Brasileira de Botânica
32(1):155-163.
Silva-Júnior, M. C. e Sarmento, T. R. 2009. Comunidades lenhosas no cerrado sentido restrito
em duas posições topográficas na Estação Ecológica do Jardim Botânico de Brasília, DF,
Brasil. Rodriguésia 60(20):277-294.
Snow, D. W. 1965. A possible selective factor in the evolution of fruiting seasons in tropical
forest. Oikos 15(2):274-281.
Snow, D. W. 1981. Tropical frugivorous birds and their food plants: a world survey.
Biotropica 13(1):1-14.
Stiles, F. G. e Rosselli, L. 1993. Consumption of fruits of the Melastomataceae by birds: how
diffuse is coevolution?. Vegetatio 107/108(1):57-73.
Swaine, M. D. e Whitmore, T. C. 1988. On the definition of ecological species groups in
tropical rain forests. Vegetatio 75:81-86.
76
Trakhtenbrot, A.; Nathan, R.; Perry, G. e Richardson, D. M. 2005. The importance of long-
distance dispersal in biodiversity conservation. Diversity and Distribuitions 11:173-181.
Vieira, D. L. M.; Aquino, F. G.; Brito, M. A.; Fernandes-Bulhão, C. e Henriques, R. P. B.
2002. Síndromes de dispersão de espécies arbustivo-arbóreas em cerrado sensu stricto do
Brasil Central e savanas amazônicas. Revista Brasileira de Botânica 25(2):215-220.
Vogel, H. F. e Metri, R. 2008. Estratégias alimentares do bem-te-vi (Pitangus sulphuratus
Linnaeus, 1766) em diversos ambientes. Luminaria 1(9):117-123.
Weiser, V. L. e Godoy, S. A. P. 2001. Florística em um hectare de cerrado stricto sensu na
ARIE – Cerrado Pé-de-gigante, Santa Rita do Passa Quatro, SP. Acta Botanica Brasilica
15(2):201-212.
Wheelwright, N. T. 1985. Fruit size, gape width, and the diets of fruit-eating birds. Ecology
66:808-818.
Wunderle-Junior, J. M. 1997. The role of animal seed dispersal in accelerating native forest
regeneration on degraded tropical lands. Forest Ecology and Management 99:223-235.
