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INSTITUTO NACIONAL DE PESQUISAS DA AMAZÔNIA - INPA UNIVERSIDADE FEDERAL DO AMAZONAS – UFAM Programa Integrado de Pós-Graduação INPA/UFAM ESTRUTURA DA COMUNIDADE DE MACROINVERTEBRADOS AQUÁTICOS ASSOCIADOS A Mauritia flexuosa LINNAEUS (ARECACEAE), FITOTELMATA, NA AMAZÔNIA CENTRAL, BRASIL ULISSES GASPAR NEISS Manaus, Amazonas Março, 2007
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INSTITUTO NACIONAL DE PESQUISAS DA AMAZÔNIA - INPA
UNIVERSIDADE FEDERAL DO AMAZONAS – UFAM Programa Integrado de Pós-Graduação INPA/UFAM
ESTRUTURA DA COMUNIDADE DE MACROINVERTEBRADOS AQUÁTICOS ASSOCIADOS A Mauritia flexuosa LINNAEUS (ARECACEAE), FITOTELMATA, NA AMAZÔNIA CENTRAL,
BRASIL
ULISSES GASPAR NEISS
Manaus, Amazonas Março, 2007
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ULISSES GASPAR NEISS
ESTRUTURA DA COMUNIDADE DE MACROINVERTEBRADOS AQUÁTICOS ASSOCIADOS A Mauritia flexuosa LINNAEUS
(ARECACEAE), FITOTELMATA, NA AMAZÔNIA CENTRAL, BRASIL. ORIENTADORA: Dra Ruth Leila Menezes Ferreira
CO-ORIENTADORA: Dra Neusa Hamada
Dissertação apresentada ao Programa de Pós-Graduação em Biologia Tropical e Recursos Naturais do convênio INPA/UFAM, como parte dos requisitos para a obtenção do título de Mestre em CIÊNCIAS BIOLÓGICAS, área de concentração em ENTOMOLOGIA.
Manaus - Amazonas 2007
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Ficha Catalográfica
Sinopse
N438 Neiss, Ulisses Gaspar Estrutura da comunidade de microinvertebrados
aquáticos associados a Mauritia flexuosa Linnaeus (Arecaceae), fitotelmata, na Amazônia Central, Brasil / Ulisses Gaspar Neiss. --- Manaus : [s.n.], 2007.
89 p. : il.
Dissertação (mestrado)-- INPA/UFAM, Manaus, 2007 Orientador : Ferreira, Ruth Leila Menezes Co-orientador : Hamada, Neusa Área de concentração : Entomologia
1. Insetos aquáticos. 2. Culicidae. 3. Buriti. 4. Odonata. I.
Título. CDD 595.7
Sinopse:
Estudou-se a comunidade de macroinvertebrados aquáticos associada à água retida/acumulada nas axilas foliares de Mauritia flexuosa Linnaeus (1782) (Arecaceae), fitotelmata, nos Municípios de Manaus e Presidente Figueiredo, Amazônia Central, entre os meses de Maio e Junho de 2006.
Palavras-chave:
Buriti, Culicidae, Insetos aquáticos, Odonata, Predação.
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Dedico esta dissertação aos meus pais, José Egídio Neiss e Leotânea Maria Neiss e, ao meu irmão, Enrico Arthur Neiss, por todo apoio e incentivo que sempre me deram.
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AGRADECIMENTOS
À Dra. Ruth L. M. Ferreira, pela orientação, amizade e confiança em mim depositada ao longo desses dois anos de estudos. À Dra. Neusa Hamada, pela sua dedicação e incentivo à pesquisa. Ao Msc. Gelson Luiz Fiorentin, pela amizade e todo apoio que sempre deu, direcionando-me no caminho da pesquisa e no estudo das Odonata! Aos colegas e amigos do Laboratório de Citotaxonomia e Insetos Aquáticos do INPA, Carlos, Domingos, Victor, Sheyla, Ana, Aline, Daiane, Ísis, Jéferson, Roberta, Janny, pelos bons momentos que passamos juntos. À turma de Entomologia de 2005, em especial ao Bruno, Paraíba, Léo, Renato, Patrícia, pelos momentos de descontração. À Ísis Sá Menezes e Seu Nelson Fé (Hospital Tropical), pelo auxílio na identificação dos Culicinae. À Patrícia e Bruno mais uma vez, pelo auxílio nas análises estatísticas. À Dra. Monique de Albuquerque Motta (FIOCRUZ – RJ), pela identificação dos Sabethini. Ao Dr. Freddy Bravo (UEFS - BA), pela identificação dos Psychodinae. A Frederico A. A. Lencioni, pela assistência dada no estudo dos Zygoptera. Ao Dr. Jüng DeMarmels (MIZA – Universidad Central de Venezuela), pelo esclarecimento sobre o Libellulidae encontrado. Aos amigos Claudimir M. Campos e Gilcélio J. da Silva, pela companhia e auxílio nas árduas coletas de campo. À Adriane Lopes, pelo auxílio na criação da entomofauna. Ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq), pela concessão da bolsa de Mestrado. Ao Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia (INPA), pela oportunidade concedida e apoio logístico.
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RESUMO
Palmeiras adultas de Mauritia flexuosa L. (Arecaceae), conhecidas popularmente como buriti, possuem grandes axilas individuais que podem represar um grande volume de água (fitotelmata). Objetivou-se inventariar e comparar a fauna de macroinvertebrados aquáticos associados às axilas de palmeiras agrupadas e isoladas, verificar a relação entre os fatores abióticos (volume de água, pH, condutividade elétrica, oxigênio dissolvido e altura em relação ao solo) e a comunidade encontrada, assim como inferir uma teia trófica para os organismos presentes. As 60 axilas amostradas entre maio e junho de 2006, distribuídas em 17 localidades rurais e simi-urbanas dos municípios de Manaus e Presidente Figueiredo, Amazonas, resultaram em 31.135 indivíduos, pertencentes a 19 táxons de macroinvertebrados. As famílias Chironomidae e Ceratopogonidae foram as mais abundantes com 32,2% e 29,6%, respectivamente, seguidas de Oligochaeta (17,5%), Acarina (9,6%) e Culicidae (Culex (Microculex) stonei Lane & Whitman, 1943 (3,4%), Culex (Mcx.) pleuristriatus Lutz, 1903 (2%), Culex (Mcx.) sp.1 (1,8%), Culex (Culex) mollis Dyar & Knab, 1906 (0,6%), Wyeomyia sp. (16 indivíduos) e Toxorhynchites (Lynchiella) haemorrhoidalis haemorrhoidalis (Fabricius, 1794) (1 indivíduo)). Para cada axila, as seguintes médias (±SD) foram estimadas: indivíduos por axila: 519 (±348); volume de água: 1075 mL (±972); temperatura: 27,3 ºC (±1,4); pH: 5,6 (±0,7); condutividade: 25,2 μS/cm (±18,4) e oxigênio dissolvido: 7,3 mg/L (±1,3). Os táxons mais freqüentes foram Culicoides spp. e Endotribelos sp., com 100% de ocorrência, seguidos de Oligochaeta (93,3%), Acarina (85%) e Culex (Mcx.) stonei (75%). O modelo final de regressão múltipla entre abundância de macroinvertebrados e as variáveis abióticas explicou 25,3% (F4,55=4,66; p=0,0026). A variável volume foi a única que possuiu significativa relação com a abundância (p=0,007). Regressão múltipla entre os fatores abióticos e a riqueza de táxons não foi significativa (F4,55=2,31; p=0,069). Abundância de Culicidae e Odonata foi relacionada positivamente com o aumento de volume (p=0,0009 e p=0,045, respectivamente). A distribuição dos macroinvertebrados não diferiu entre palmeiras agrupadas e isoladas (ANOSIM, R=0,037; p=0,029), sendo a abundância de Odonata influenciada pelo agrupamento de palmeiras (teste-t, p=0,048). A presença de larvas de Odonata (predadores de topo do sistema) parece não ter influência na abundância de larvas de Culicidae entre as axilas de M. flexuosa (teste-t, p=0,382). A análise do conteúdo digestivo dos representantes de Odonata que se criam no buriti (Coenagrionidae sp. e Erythrodiplax sp.) revelou Chironomidae, Ceratopogonidae e Culicidae como as presas mais freqüentes. Os representantes de Diptera foram os mais freqüentes e abundantes, confirmando a importância desse grupo nas comunidades associadas a fitotelmatas. Em comparação com estudos realizados em outros fitotelmatas, a teia trófica encontrada nas axilas de M. flexuosa é relativamente complexa envolvendo 20 espécies, sendo Coenagrionidae sp. e Erythrodiplax sp. os predadores de topo do fitotelma.
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ABSTRACT
Adult Mauritia flexuosa L. (Arecaceae) palms, known locally as buriti, have large individual axilae that can store substantial volumes of water (phytotelmata). The objectives of the present study were to compare the aquatic macroinvertebrate fauna associated with the axilae of palms occurring in groups and as isolated trees in order to verify the relationship between abiotic factors (volume of water, pH, electrical conductivity, dissolved oxygen and height above the ground) and the macroinvertebrates, in addition to inferring a trophic web for these organisms. A total of 60 axilae were sampled in May and June 2006, distributed over 17 rural and semi-urban locations in Manaus and President Figueiredo counties, Amazonas state, Brazil. A total of 31,135 individuals distributed over 19 macroinvertebrate taxa were collected. The families Chironomidae and Ceratopogonidae were the most abundant (32.2% and 29.6%, respectively), followed by Oligochaeta (17.5%), Acarina (9.6%) and Culicidae (Culex (Microculex) stonei Lane & Whitman, 1943 (3.4%), Culex (Mcx.) pleuristriatus Lutz, 1903 (2%), Culex (Mcx.) sp.1 (1.8%), Culex (Culex) mollis Dyar & Knab, 1906 (0.6%), Wyeomyia sp. (16 individuals) and Toxorhynchites (Haemorrhoidalis) haemorrhoidalis (Fabricius, 1794) (1 individual)). For each axila, the following averages (±SD) were calculated: individuals per axila: 519 (±348); volume of water: 1075 mL (±972); temperature: 27.3 ºC (±1.4); pH: 5.6 (±0.7); electrical conductivity: 25.2 µS/cm (±18.4) and dissolved oxygen: 7.3 mg/L (±1.3). The most frequent taxa were Culicoides spp. and Endotribelos sp., both with 100% occurrence, followed by Oligochaeta (93.3%), Acarina (85%) and Culex (Mcx.) stonei (75%). The final multiple regression model relating macroinvertebrate abundance to the abiotic variables explained 25.3% of the variance (F4.55=4.66; p=0.0026), volume being the only variable that was related to abundance (p=0.007). Multiple regression for species richness was not significant (F4.55=2.31; p=0.069). The numbers of Culicidae and Odonata individuals showed significant positive relationships with water volume (p=0.0009 and p=0.045, respectively). The distribution of macroinvertebrates not differed between grouped and isolated palm trees (ANOSIM, R=0.037; p=0.029), the abundance of Odonata being influenced by the grouping of the trees (t-test, p=0.048). The presence of Odonata larvae (top predators in the ecosystem) appears not to influence the abundance of Culicidae larvae in the axilae of M. flexuosa (t-test, p=0.382). Analysis of the stomach content of Odonata representatives found in the buriti (Coenagrionidae sp. and Erythrodiplax sp.) revealed Chironomidae, Ceratopogonidae and Culicidae as the most frequent prey. Diptera was the most frequent and abundant group, confirming the importance of this insect in communities associated with phytotelmatas. In comparison with other phytotelmata studies, the trophic web found in the M. flexuosa axilae is relatively complex, involving 20 taxa; the top predador of this web is represented by Coenagrionidae sp. and Erythrodiplax sp.
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SUMÁRIO 1. INTRODUÇÃO.....................................................................................................................1
1.1 ASPECTOS GERAIS ...........................................................................................................1 1.2 FAUNA DE FITOTELMATA ..................................................................................................1 1.3 FITOTELMATAS PARA O ESTUDO DE COMUNIDADES ........................................................2 1.4 FATORES QUE INFLUENCIAM A COMUNIDADE ASSOCIADA A FITOTELMATAS ...................3 1.5 TRABALHOS COM FITOTELMATAS .....................................................................................4 1.6 MAURITIA FLEXUOSA LINNAEUS (1782) ..........................................................................6
2. JUSTIFICATIVA E OBJETIVOS ......................................................................................7
2.1. COMPOSIÇÃO E RIQUEZA DE ESPÉCIES ..........................................................................8 2.2. AGRUPAMENTO DE PALMEIRAS .......................................................................................8 2.3. VARIÁVEIS AMBIENTAIS ...................................................................................................9 2.4. TEIA ALIMENTAR E PAPEL DOS PREDADORES .................................................................9
3. MATERIAIS E MÉTODOS...............................................................................................10
3.1. ÁREA DE ESTUDO..........................................................................................................10 3.2. COLETA DE DADOS ........................................................................................................11 3.3. VARIÁVEIS AMBIENTAIS AVALIADAS...............................................................................12 3.4. CRIAÇÃO EM LABORATÓRIO ..........................................................................................12 3.5. TRIAGEM E IDENTIFICAÇÃO ...........................................................................................13 3.6. DEFINIÇÃO E CONSTRUÇÃO DA TEIA TRÓFICA ..............................................................14 3.7. ANÁLISE DE DADOS .......................................................................................................16
4. RESULTADOS E DISCUSSÃO .....................................................................................19
4.1 COMPOSIÇÃO DA FAUNA AQUÁTICA ENCONTRADA NAS AXILAS DE M. FLEXUOSA.........26 4.2 INFLUÊNCIA DA LOCALIZAÇÃO DAS PALMEIRAS: ISOLADAS VS. AGRUPADAS .................39 4.3 RELAÇÃO DAS VARIÁVEIS ABIÓTICAS E A COMUNIDADE.................................................41 4.4 ABUNDÂNCIA DE ODONATA VS. CULICIDAE ...................................................................42 4.5 ESTRUTURA TRÓFICA E TEIA ALIMENTAR .......................................................................44
4.5.1. Análise do conteúdo digestivo das espécies de Odonata associadas às axilas de Mauritia flexuosa. ..........................................................................................44 4.5.2. Representação da teia trófica encontrada nas axilas de Mauritia flexuosa..........................................................................................................................................47
5. CONCLUSÕES .................................................................................................................52
6. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS .............................................................................54
GLOSSÁRIO ..........................................................................................................................68
APÊNDICES ...........................................................................................................................72
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LISTA DE TABELAS
Tabela 1. Taxa, abundância (porcentagem do total), média±desvio padrão e freqüência de ocorrência da fauna encontrada em 60 indivíduos (uma axila de cada indivíduo) de Mauritia flexuosa, nos municípios de Manaus e Presidente Figueiredo, Amazonas, entre maio e junho de 2006..........................................21
Tabela 2. Resumo dos parâmetros bióticos e abióticos da água (média±desvio padrão) observados nas axilas de M. flexuosa isoladas (n=30) e agrupadas (n=30), nos municípios de Manaus e Presidente Figueiredo, Amazonas, entre maio e junho de 2006.........................................................................................22
Tabela 3. Resultados da regressão múltipla entre a abundância de macroinvertebrados e as variáveis abióticas estimadas para as 60 axilas de M. flexuosa amostradas (R2=0,253; F4,55=4,66; p=0,0026), nos municípios de Manaus e Presidente Figueiredo, Amazonas, entre maio e junho de 2006. ......22
Tabela 4. Resultados da regressão múltipla entre a riqueza de macroinvertebrados e as variáveis abióticas estimadas para as 60 axilas de M. flexuosa amostradas (R2=14,4; F4,55=2,31; p=0,069), nos municípios de Manaus e Presidente Figueiredo, Amazonas, entre maio e junho de 2006..........................................22
Tabela 5. Ítens alimentares encontrados no intestino anterior das larvas de Erythrodiplax sp. (Libellulidae) e Coenagrionidae sp. coletadas em fitotelmata de M. flexuosa nos municípios de Manaus e Presidente Figueiredo, Amazonas, entre maio e junho de 2006................................................................................45
Tabela 6. Representação matemática das características tróficas da comunidade encontrada nas axilas de Mauritia flexuosa em Manaus e Presidente Figueiredo, Amazonas entre maio e junho de 2006. Para comparação, também estão representados quatro diferentes tipos de fitotelmatas: ocos em árvores, internós de bambu e axilas da inflorescência de Curcuma australasica em Papua New Guinea na Oceania; e bromélias na Jamaica. (Retirado de Kitching, 2000) ......50
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LISTA DE FIGURAS
Figura 1. Fluxograma resumindo as possíveis interações bióticas e abióticas que influenciam a comunidade de fitotelmatas. A comunidade é dependente da entrada de água e detrito como energia basal do sistema...................................3
Figura 2. Teias alimentares hipotéticas exemplificando diferentes valores do comprimento da teia trófica. ...............................................................................15
Figura 3. Teias alimentares hipotéticas com o mesmo número de espécies mas diferentes valores de conectividade.. .................................................................15
Figura 4. Localização da cidade de Manaus, Amazônia Central, Brasil. ...................18 Figura 5. Mapa geral da área de estudo com os pontos (em amarelo) onde foram
amostradas as palmeiras: rodovias BR 174 (estrada Manaus – Boa Vista) e AM 010 (estrada Manaus – Itacoatiara). ..................................................................18
Figura 6. Regressão linear simples entre a abundância total de indivíduos (Ln (x+1)) e o volume de água por axila (p=0,007), em 60 palmeiras amostradas em Manaus e Presidente Figueiredo, Amazonas, entre maio e junho de 2006. ......23
Figura 7. Regressão linear simples entre a abundância total dos representantes de Culicidae (Ln (x+1)) e o volume de água por axila (p=0,0009), em 60 palmeiras amostradas em Manaus e Presidente Figueiredo, Amazonas, entre maio e junho de 2006. .............................................................................................................23
Figura 8. Regressão linear simples entre a abundância total dos representantes de Odonata (Ln (x+1)) e o volume de água por axila (p=0,045), em 60 palmeiras amostradas em Manaus e Presidente Figueiredo, Amazonas, entre maio e junho de 2006. .............................................................................................................24
Figura 9. Comparação da composição de macroinvertebrados entre palmeiras isoladas (1, n=30) e agrupadas (2, n=30), amostradas em axilas de M. flexuosa em Manaus e Presidente Figueiredo, Amazonas, entre maio e junho de 2006 (R=0,037; p=0,029; 1000 permutações).............................................................24
Figura 10. Comparação da abundância total dos representantes de Odonata (transformado Ln (x+1)) entre palmeiras isoladas (I) e agrupadas (A), através de teste-t (t=-2,02; p=0,048), em 60 palmeiras amostradas nos municípios de Manaus e Presidente Figueiredo, Amazonas, entre maio e junho de 2006. ......25
Figura 11. Comparação da abundância total dos representantes de Culicidae (transformado Ln (x+1)) entre palmeiras isoladas (I) e agrupadas (A), através de teste-t (t=1,5; p=0,138), em 60 palmeiras amostradas em Manaus e Presidente Figueiredo, Amazonas, entre maio e junho de 2006..........................................25
Figura 12. A) Intestino anterior de Coenagrionidae sp.; B) Intestino anterior de Erythrodiplax sp.. ...............................................................................................46
Figura 13. A e B) Detalhe de corpos inteiros e cápsulas cefálicas (setas) no intestino anterior de Coenagrionidae sp.; C) Proventrículo dissecado de Coenagrionidae sp.; D) Proventrículo dissecado de Erythrodiplax sp.. ........................................46
Figura 14. Representação da teia trófica da comunidade encontrada em concavidades em árvores em Papua New Guinea (Oceania), estudada por Kitching, 1990. (Retirado de Kitching, 2000) ......................................................50
Figura 15. Representação da teia alimentar construída a partir das possíveis relações entre os organismos componentes da fauna aquática associada às axilas de Mauritia flexuosa (Arecaceae) em Manaus e Presidente Figueiredo, Amazonas, Brasil. ..........................................................................................................51
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1. INTRODUÇÃO 1.1 Aspectos gerais
O termo “fitotelmata” foi introduzido por Varga (1928) para descrever corpos
d’água retidos por plantas, os quais podem abrigar fauna aquática. Kitching (1971) e
Maguire (1971) utilizando esse termo propuseram classificações de acordo com a
estrutura da planta que retém a água e elaboraram estudos ecológicos sobre a
estrutura da comunidade presente. Os fitotelmatas podem ser classificados em:
folhas modificadas (exclusiva de plantas carnívoras – Serraceniaceae e
Nepenthaceae); partes de flores (e.g., flores ou inflorescências de Heliconiaceae e
Zingiberaceae); axilas de folhas (e.g., bromélias, palmeiras e aráceas); cascas de
frutas; partes caídas de plantas (e.g., brácteas de palmeiras); e buracos e
depressões em árvores ou troncos caídos (tanto em árvores vivas como mortas,
internós de bambu) (Kitching 1971, Greeney, 2001).
Fitotelmatas ocorrem em quase todas as regiões do mundo, porém, pelo
aumento da diversidade de plantas e pela grande precipitação pluviométrica, eles
são mais predominantes nas regiões tropicais (Fish, 1983). Desse modo, nos
trópicos, estes ambientes oferecem uma excelente oportunidade para investigar e
determinar processos ou interações ecológicas. Além disso, os vários padrões de
densidade e distribuição exibidos pelos fitotelmatas dentro de uma floresta podem
aumentar a heterogeneidade espacial dos habitats para insetos aquáticos em uma
determinada região (Fish, 1983; Kitching, 2000).
1.2 Fauna de fitotelmata
A maioria da fauna que habita fitotelmata é específica desse ambiente e,
pertence à classe Insecta; mais de 70 famílias distribuídas em 11 ordens já foram
registradas, sendo Diptera a mais abundante (Frank, 1983; Greeney, 2001). Outros
grupos como crustáceos (Copepoda, Ostracoda, Cladocera e Branchiura), ácaros
(Acarina), anelídeos (Annelida) e anfíbios (Amphibia) também são freqüentes e bem
representados (Fish, 1983; Kitching, 2000, 2001; Teixeira et al., 2002).
Como todos fitotelmatas são constituídos por partes de plantas vivas ou
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partes de plantas mortas e/ou caídas, eles apresentam uma alta dinâmica (habitats
freqüentemente temporários), onde novos habitas são produzidos continuamente
(axilas de folhas, por exemplo) ou em intervalos de tempo (inflorescências). Essa
característica é denominada como taxa de mudança, à qual pode determinar (de
acordo com a característica de cada fitotelma) os grupos de organismos que
utilizarão o microhábitat para o desenvolvimento (Fish, 1983). Essa taxa de mudança
pode ser rápida em plantas com rápido crescimento vegetativo, como em Araceae e
Musaceae, ou lenta a muito lenta como para algumas espécies de bromélias, axilas
de palmeira e concavidades em árvores. Desse modo, fitotelmatas com baixa taxa
de mudança suportam mais de uma geração, ao contrário de inflorescências (como
Heliconia Linnaeus) que muitas vezes são colonizadas por apenas uma geração –
porém, com alta especificidade por parte da fauna aquática (Fish, 1983).
1.3 Fitotelmatas para o estudo de comunidades
De acordo com Kitching (2001), fitotelmatas são utilizados para o estudo de
comunidade por muitas razões. Abaixo seguem algumas delas:
a) são aquáticos, mas localizam-se dentro de ecossistemas terrestres ou
semi-terrestres como florestas, áreas de mata e áreas alagadas. Dessa forma, os
organismos aquáticos que ocorrem nesses hábitats encontram sistemas e interações
que impõem sobre a comunidade uma pressão não encontrada em outros tipos de
ecossistemas;
b) em termos energéticos, as teias alimentares são controladas por recursos
fundamentalmente alóctones, contando com a entrada de detrito vinda de fora do
habitat como energia basal;
c) as comunidades de metazoários que ocorrem em fitotelmata são
relativamente simples, permitindo que relações sobre a teia alimentar sejam
definidas mais facilmente. Isto é um contraste marcante com habitats grandes e
difusos, como lagos ou dossel de florestas, onde a riqueza de espécies é muito alta
e o número de ligações potenciais de alimentação é muito maior;
d) a maior parte dos fitotelmatas ocorre dentro de grandes ecossistemas,
como uma série de unidades espalhadas espacialmente dentro das florestas e áreas
alagadas. O que facilita a utilização de técnicas estatísticas na avaliação das suas
comunidades;
3
e) as réplicas, faunisticamente simples e geralmente acessíveis,
providenciadas por fitotelmatas, junto com sua estrutura simples, permitem que
sejam manipuladas e/ou reconstruídas artificialmente no campo para que
experimentos possam ser desenhados e conduzidos.
1.4 Fatores que influenciam a comunidade associada a fitotelmatas
Fatores bióticos como predação e competição podem afetar a presença ou
ausência, riqueza e abundância de espécies de invertebrados em fitotelmatas
(Laessle, 1961; Benzing, 1990; Fincke, 1992a; Srivastava & Lawton, 1998;
Richardson et al., 2000a, b; Yanoviak, 1999b, 2001a). Fatores abióticos como
nutrientes disponíveis (quantidade de detritos), volume, pH, temperatura da água,
tamanho e altura do ambiente fitotélmico em relação ao solo também podem
influenciar a distribuição de alguns organismos (Fincke, 1998, 1999; Yanoviak,
1999a; Paradise, 2000; Melnychuk & Srivastava, 2002) (Fig. 1). Figura 1. Fluxograma resumindo as possíveis interações bióticas e abióticas que influenciam a comunidade de fitotelmatas. Como nesses ambientes os organismos dependem principalmente de recursos alóctones, a comunidade é dependente da entrada de água e detrito como energia basal do sistema. (Fundamentado em Frank, 1983; Fincke, 1998).
Fitotelma
Fauna Aquática
Riqueza Abundância Composição
Altura Localização
Competição
Predação
Impactos antrópicos
Tamanho
Características físico-químicas da água
Tipo de fitotelmata
Recurso disponível
Volume de água
Entrada de água
Detrito Liteira
Evaporação
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A fauna que habita fitotelmatas pode ser organizada em distintas teias
alimentares, simples a complexas, de acordo com as características tróficas dos
organismos presentes. Existem duas teorias que tentam explicar a organização das
comunidades observadas nesses sistemas. Uma voltada para efeitos “bottom-up”,
que é baseada no controle através da disponibilidade de recurso e, outra, voltada
para efeitos “top-down”, que é baseada no controle exercido por predadores
(Odonata e alguns Diptera) (Kitching, 2000, 2001; Trzcinski et al., 2005).
Dentro desse contexto, podemos estudar características morfológicas do
habitat fitotélmico, quantidade de recurso disponível e relação predador-presa como
importantes fatores que alteram a estrutura trófica dos organismos envolvidos.
Comos a fauna dos fitotelmatas depende de recursos alóctones, é provável que haja
uma tendência para que o sistema seja controlado por forças “bottom-up”
(Richardson & Hull, 2000; Kneitel & Miller, 2002; Furieri, 2004).
Além desses fatores, um número muito grande de variáveis não são
determinísticas, fazendo com que manifestações estocásticas influam no padrão de
distribuição e organização dos indivíduos dentro de uma comunidade, incluindo os
fitotelmatas (Kitching, 2000). Impactos antrópicos, como o crescente desmatamento
ao longo das rodovias, ramais e cursos da água, além do uso indevido dos recursos
hídricos na Amazônia Central, também podem afetar as comunidades associadas
aos mais variados tipos de fitotelmatas, pois geram conseqüências ambientais como
a destruição de habitats e microhabitas, a perda da biodiversidade local e o aumento
de artrópodos vetores (e.g. mosquitos) de patógenos humanos (Fearnside, 1999;
Yanoviak et al., 2006a e b). Assim, características da comunidade de um
determinado fitotelmata como a presença ou ausência de uma particular espécie ou
a teia alimentar presente em um determinado momento, podem ser resultados de
fatores estocásticos, podendo variar em outra ocasião (Kitching, 2000).
1.5 Trabalhos com fitotelmatas
Trabalhos realizados com a comunidade de macroinvertebrados associados a
fitotelmatas foram feitos para vários tipos de fitotelmas. Bromélias, por exemplo,
estão entre os fitotelmatas mais bem estudados. Sua complexidade estrutural
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permite o acúmulo de liteira e água, promovendo reserva de nutrientes e refúgio
espacial para uma rica fauna de vertebrados e invertebrados, sustentando cadeias
tróficas complexas que têm sido objeto de numerosos estudos ecológicos sobre a
organização da comunidade ali presente (Laessle, 1961; Frank, 1983; Gutierrez-
Ochoa et al., 1993; Richardson et al., 2000b; Armbruster et al. 2002; Frank et al.,
2004; Ospina-Bautista et al., 2004).
Concavidades e depressões em árvores estão entre os mais abundantes
habitats capazes de reter água em florestas temperadas e tropicais. Como são
formados por diversas situações (em troncos caídos, forquilhas, na base de árvores -
raízes), apresentam formas e volumes variados, além de ocorrerem em diferentes
estratificações na floresta, o que possibilita que comparações e especulações sobre
a estrutura da comunidade sejam realizadas, pois permitem mais facilmente avaliar
mecanismos e processos geradores de padrões (Kitching, 1983; Fincke, 1998;
Copeland et al., 1996; Yanoviak, 1999a, 2001a, 2001c).
A composição e as relações tróficas da comunidade encontrada em
experimentos com recipientes artificiais são, quando bem realizados, similares a de
fitotelmatas naturais como bromélias, axilas de plantas e, principalmente, ocos de
árvores. Nesse sentido, alguns estudos ecológicos têm sido experimentalmente
executados, para tentar entender alguns fatores que influenciam a diversidade e
estrutura de comunidades em ambientes naturais (Fincke et al., 1997; Yanoviak,
1999b; 2001b; Kneitel & Chase 2004).
No Brasil, o interesse por fitotelmata como criadouro para insetos aquáticos
surgiu a partir de pesquisas sobre a biocenose de mosquitos considerados
importantes vetores de agentes etiológicos, causadores de doenças no ser humano
e outros animais, nas regiões Sul e Sudeste (Rachou & Ricciard, 1951; Veloso &
Calábria, 1953; Veloso et al., 1956; Aragão, 1968a, b). Outros estudos no Brasil,
tratando da composição e aspectos ecológicos da fauna geral de
macroinvertebrados ou grupos em fitotelmatas foram realizados sobre bromélias
(Dorvillé, 1995; Mestre et al., 2001; Juncá & Borges, 2002) e bambus (Zequi &
Lopes, 2001).
Na Amazônia Central, poucos trabalhos foram realizados com fitotelmatas.
Santos (1981) verificou a ocorrência de larvas de Microstigma sp.
(Pseudostigmatidae) em ouriços vazios de castanha-do-Brasil (Bertholletia excelsa
Humb. & Ponpl., Lecythidaceae). Mesquita (1992) registrou larvas de Odonata em
6
axilas de M. flexuosa, bromélias e capembas caídas de palmeiras da região,
encontrando as seguintes espécies: Leptagrion beebeanum (Calvert, 1948)
Leptagrion sp. (Coenagrionidae) e Microstigma maculatum Hagen in Selys, 1860
(Pseudostigmatidae). Ferreira et al. (2001), relataram a ocorrência de larvas de
várias espécies de Culicidae na água acumulada no fungo Aquascypha hydrophora
(Berk.) Reid (Stereaceae). Recentemente, Hutchings et al. (2005) citaram espécies
de Culicidae em fitotelmata, coletadas em Novo Airão, Amazonas.
Axilas de folhas são o tipo mais comum de fitotelmata, sendo a família
Bromeliaceae a mais representativa, com mais de 2000 espécies capazes de
sustentar água (Fish, 1983). Kitching (2000), com base na proposta de Fish (1983),
atualizou a lista de plantas capazes de armazenar água nas axilas e brácteas de
flores alterando para 77 o número de registros, sendo 66 representantes de
monocotiledôneas, incluídas em três superordens: Commelinidae (28), Arecidae (23,
incluindo Arecaceae) e Liliidae (15).
1.6 Mauritia flexuosa Linnaeus (1782)
As palmeiras estão incluídas em uma das maiores famílias (Arecaceae) de
plantas do mundo e, têm como centro de distribuição os trópicos, onde podem
dominar grandes áreas formando populações homogêneas (Ribeiro et al., 1999). M.
flexuosa, conhecida popularmente como buriti, buritizeiro, carandá-guassú entre
outros nomes, pertence à família Arecaceae e tem ampla distribuição, ocorrendo na
Colômbia, Venezuela, Trinidad, Guianas, Equador, Peru, Brasil e Bolívia. No Brasil,
essa espécie está registrada para os estados do Amazonas, Bahia, Ceará, Goiás,
Maranhão, Minas Gerais, Pará, Piauí, Roraima, São Paulo e Tocantins (Miranda et
al., 2001).
Essa espécie de palmeira é encontrada em várias formações vegetais, sendo
comum em solos arenosos encharcados, inundados, como em igapós, beira de rios
e de igarapés, tolerando permanecer com parte do tronco submerso na água por
longos períodos (Miranda et al., 2001; Valente & Almeida, 2001). A palmeira adulta
possui porte avantajado, geralmente ocupando o dossel, com altura variando entre
cinco e mais de 35 m. Apresenta reprodução dióica, caule único medindo de 23 a 60
cm de diâmetro, folhas do tipo palmada, bainha comprida e larga com pecíolo longo,
chegando a 4 m de comprimento e folhas com 5 m. Floresce durante o ano todo,
7
porém, com maior intensidade nos meses de junho a setembro. A inflorescência em
cacho suporta uma grande quantidade de frutos elipsóides-oblongos, cobertos por
escamas córneas de coloração marrom-avermelhada na maturidade (Ribeiro et al.,
1999; Miranda et al., 2001).
O buriti possui uma importância estratégica na preservação da fauna de
várias espécies de invertebrados e vertebrados que se alimentam ou se reproduzem
em suas folhas, estipe (caule), raízes, flores e frutos. Muitas dessas espécies não se
alimentam de outras plantas, dependendo dessa espécie para sobreviver (Valente &
Almeida, 2001). Além disso, o buriti tem grande importância econômica, sendo
utilizado na construção, artesanato e alimentação. Essa palmeira tem grande
potencial industrial para as comunidades onde ela é abundante, pois os frutos
podem ser utilizados no preparo de doces, geléias e sorvetes e na extração do óleo,
rico em vitamina A (Almeida & Silva, 1994, Miranda et al., 2001; Albuquerque et al.,
2003; Coomes, et al., 2004).
Nas palmeiras adultas, as folhas estão perpendicularmente unidas ao limbo
por uma grande bainha e imbricadas helicoidalmente na coroa da palmeira,
formando grandes axilas individuais que podem represar um grande volume de água
(Apêndice A). A água acumulada nas axilas do buriti é proveniente da chuva, sua
duração e persistência podem ser importantes fatores que limitam a comunidade que
utiliza esse microhábitat.
2. JUSTIFICATIVA E OBJETIVOS
Estudos realizados em fitotelmatas têm gerado uma série de postulados que
foram escarçamente avaliados e testados com dados de comunidades de plantas da
Amazônia.
Nesta tese, com o objetivo geral de determinar a estrutura e a composição da
comunidade de macroinvertebrados associados a axilas de M. flexuosa, focamos em
quatro aspectos desta comunidade, cada qual, com seus respectivos objetivos
específicos:
8
2.1. Composição e riqueza de espécies
O estudo se justifica pelo escasso conhecimento sobre hábitats de fitotelma
na Amazônia Central e da fauna associada (principalmente de insetos). Além disso,
como os organismos que utilizam fitotelmatas possuem uma alta especificidade
(onde poucas espécies que colonizam fitotelmata compartilham outro tipo de
ambiente), é provável que novos registros ou espécies sejam encontrados.
Mosquitos dominam a fauna de fitotelmatas tropicais (Frank, 1983; Lounibos,
1983), o conhecimento sobre esses criadouros, especialmente em áreas de floresta,
é importante para entender a distribuição dos habitats de vetores de doenças.
Muitas espécies de Culicidae são consideradas importantes vetores de agentes
etiológicos para o homem e outros animais (Consoli & Oliveira, 1994; Marcondes,
2001; Forattini, 2002). Desse modo, torna-se importante identificar as espécies de
mosquitos que se desenvolvem e utilizam como criadouros as axilas de M. flexuosa,
visto que, na região amazônica é comum a ocorrência dessas palmeiras em áreas
silvestres, semi-urbanas e urbanas.
Objetivo específico: inventariar a fauna de macroinvertebrados e identificar
as espécies de mosquitos que vivem associadas a M. flexuosa e discutir o papel
destas na possível transmissão de agentes etiológicos.
2.2. Agrupamento de palmeiras
Em fitotelmatas, alguns estudos têm mostrado que o agrupamento,
principalmente a agregação de bromélias, pode apresentar uma maior preferência
de colonização por parte da fauna associada, podendo resultar numa maior
abundância das formas imaturas nesses agrupamentos (Kitching, 2000; Furieri,
2004).
Objetivo específico: verificar se a abundância, riqueza e composição de
macroinvertebrados no hábitat fitotélmico é semelhante em palmeiras localizadas em
grupo ou isoladas.
9
2.3. Variáveis ambientais
Muitos fatores podem modificar as variáveis físico-químicas da água
acumulada em fitotelmatas, como o grau de exposição ao Sol, acelerando a
evaporação o que modifica o pH e a condutividade, a entrada e decomposição de
matéria orgânica e processos fisiológicos dos organismos associados ao fitotelma
(Laessle, 1961). Por esse motivo, normalmente, os organismos que são
especialistas ou que colonizam regularmente fitotelmatas são tolerantes a essas
variações das características físico-químicas da água. (Kitching, 2000).
Objetivo específico: verificar se fatores abióticos da água (volume de água,
pH, temperatura, condutividade elétrica e oxigênio dissolvido) e a altura da palmeira,
influenciam a riqueza e abundância de macroinvertebrados.
2.4. Teia alimentar e papel dos predadores
Fitotelmatas oferecem uma importante oportunidade para estudar as relações
tróficas dos organismos e inferir teias alimentares para o sistema, pelo fato de
apresentarem estrutura da comunidade relativamente simples. Isso permite definir as
relações entre os organismos encontrados, ao contrário de grandes sistemas, onde
as interações são complexas e exigem um maior esforço de tempo e coleta de
dados.
As teias alimentares em fitotelmatas variam de acordo com o tipo de estrutura
que está acumulando água, pois, a estrutura da comunidade assim como a presença
de grandes predadores de topo será determinada de acordo com o tipo de
fitotelmata (e.g. bromélias, ocos em árvores, bambus, inflorescências ou demais
axilas). Assim, os fitotelmatas apresentam teias alimentares com poucos níveis
tróficos (em geral, dois a três), facilitando o entendimento e a representação gráfica
das possíveis interações entre os organismos constituintes do sistema (Kitching,
2001).
Além disso, em fitotelmatas, grandes predadores (e.g. larvas de Odonata)
podem reduzir a densidade de presas (Fincke et al., 1997). Como relatado em outros
estudos (Fincke, 1998 e 1999; Yanoviak, 1999c) e demonstrado no presente
trabalho, Culicidae, geralmente, é a principal presa utilizada pelas formas imaturas
10
de Odonata. Desse modo, era de se esperar relação negativa entre abundância de
mosquitos e predadores.
Objetivos específicos: investigar se a abundância de larvas de Culicidae é
influenciada pela presença de larvas de Odonata (predadores de topo desse
sistema); definir a função trófica dos organismos coletados, inferindo uma teia trófica
para a comunidade encontrada.
3. MATERIAIS E MÉTODOS
3.1. Área de Estudo
O material para a realização do estudo foi proveniente de coletas ao acaso
realizadas em áreas rurais e semi-urbanas dos municípios de Manaus e Presidente
Figueiredo/AM (Amazônia Central), em balneários, sítios, fazendas, beira de
estradas e ramais, ao longo das rodovias AM 010 (Manaus – Itacoatiara) e BR 174
(Manaus – Boa Vista) (Fig. 4 e 5)
A Amazônia Central situa-se na região equatorial, possuindo um clima quente
e úmido, com temperatura média anual de 26,6ºC, determinado principalmente pelo
regime de precipitação, que apresenta média anual de aproximadamente 2.300 mm
e umidade relativa do ar em uma média acima de 80% (Fisch et al., 1998). O período
de maior precipitação (período de chuvas) ocorre entre os meses de novembro e
março, e o período de menor precipitação (chamado seca) entre os meses de maio e
setembro. Os meses de abril e outubro são considerados meses de transição entre
um regime e outro (Fisch et al., 1998).
A vegetação onde foram realizadas as coletas é do tipo tropical densa,
denominada “floresta de terra firme”, já que não é inundada pelas cheias dos rios
(Ribeiro et al., 1999). A topografia da região é predominantemente acidentada, com
aclives e declives pronunciados com uma variação de altitude de 140 m. O solo é
formado por sedimentos terciários, compostos por argilas e areias, predominando o
tipo latossolo amarelo. A estrutura e a flora dessas formações são definidas
principalmente pelo tipo de solo e relevo, que podem ser classificados como platô,
11
vertente, campinarana e baixio (Ribeiro et al., 1999). Os buritis, como citado
anteriormente, preferem solos encharcados, por isso, ocorrem principalmente em
áreas de baixio e vertente, junto a igarapés ou igapós.
Como a região Amazônica possui uma rede de igarapés muito densa, há
inúmeros balneários junto aos igarapés que cruzam as rodovias AM 010 e BR 174,
os quais são freqüentados principalmente pelos moradores de Manaus nos fins-de-
semana e feriados, determinando um acentuado grau de impacto antrópico nessas
áreas. Em muitos desses balneários os buritis são abundantes e, pela facilidade de
acesso com veículo pesado, alguns balneários foram escolhidas para a realização
das coletas.
3.2. Coleta de dados
As coletas foram realizadas entre 16 de maio e seis de junho de 2006, uma
época de transição entre o período de maior precipitação e o de menor precipitação
anual, de acordo com os dados climáticos fornecidos pela estação experimental da
EMPRAPA/AM, Rodovia AM-010, Km 30 (precipitação total do período de coleta:
175mm; UR (média): 91,5%; temperatura máxima: 32,8ºC; temperatura mínima:
22ºC). Os pontos de amostragem foram escolhidos por conveniência de acordo com
a acessibilidade aos locais de coleta (devido ao peso e quantidade dos
equipamentos utilizados) (Fig. 5).
Foram amostrados 60 indivíduos adultos de M. flexuosa, 30 isolados (sem
contato com vegetação ou outra palmeira, principalmente em balneários e áreas de
pastagem) e 30 agrupados (em buritizais (conjunto de muitas palmeiras),
principalmente em áreas de igapó (brejos) e ramais). Para alcançar a copa da
palmeira, onde se encontram as axilas das folhas, foram utilizados andaimes de
estrutura metálica (empregados na construção civil), com altura máxima para 15
metros. Devido ao peso e quantidade desses andaimes, os pontos de coleta foram
escolhidos de acordo com a facilidade de acesso do veículo utilizado para o
transporte desses equipamentos.
Em cada palmeira, foi coletada somente uma axila. A escolha da axila a ser
coletada se deu através de sorteio com papéis numerados de acordo com o número
total de axilas com água para a respectiva palmeira. No campo, antes de iniciar a
coleta dos macroinvertebrados, foram registradas para cada axila, as variáveis
12
físicas e físico-químicas da água (Apêndice A). A retirada da água, substrato e
macroinvertebrados vivos foi efetuada com auxílio de mangueira de sucção manual
(tubo plástico com uma pêra de borracha em uma das extremidades), rede de náilon
(malha de 0,2 mm) e pinça (Apêndice A). Para garantir um maior sucesso na retirada
de todo material biológico, esse procedimento sempre foi repetido duas a três vezes
na mesma axila, através da adicição de água especialmente carregada para esse
fim. O material coletado foi conduzido (vivo) ao laboratório em recipientes plásticos
de 1000 mL devidamente etiquetados e numerados, transportados em caixa térmica
para evitar mortalidade dos indivíduos. No laboratório, essas amostras passaram por
uma triagem preliminar, a olho nu, em bandejas plásticas para retirar a entomofauna
que foi mantida viva no laboratório de criação da Entomologia. O restante do
material foi fixado em álcool 80%.
Durante as coletas foram empregados equipamentos de segurança (cordas,
cadeirinhas e mosquetões) nos aindaimes para prevenir eventuais acidentes.
3.3. Variáveis ambientais avaliadas
Para cada reservatório de água (axila) foram estimados os seguintes variáveis
da água:
- temperatura (ºC), pH e condutividade elétrica (μS/cm), utilizando um
pHmetro, condutivímetro e medidor de temperatura portátil, da Hanna
Instruments;
- volume de água (mL), medido por meio de uma proveta milimetrada, com
capacidade para 1000 mL; - oxigênio dissolvido da água com oxímetro portátil YSI Model 85.
A distância (m) entre o solo e cada axila coletada foi medida através do número
de peças utilizadas do andaime para alcançar a coroa da palmeira (uma peça= 1m).
3.4. Criação em laboratório
As larvas de quarto estádio e pupas de Culicidae foram mantidas vivas,
individualmente, no laboratório de criação, em copos plásticos descartáveis de café,
13
com água e detrito provenientes do local da coleta, para obtenção do adulto e,
posterior identificação/confirmação da espécie. O mesmo procedimento foi utilizado
para exemplares de Ceratopogonidae, Chironomidae, Psychodidae e outros Diptera,
com exceção das larvas de Tabanidae, que foram criadas no laboratório de acordo
com a técnica de Ferreira & Rafael (2006).
As náiades de Odonata, em estádio mais avançado foram mantidas vivas,
individualmente, em recipientes de isopor (15x15x13cm), para obtenção dos adultos.
A alimentação dessas náiades consistiu de larvas de Chironomidae e Culicidae.
Após a emergência, manteve-se o indivíduo vivo até sua morte ocorrer naturalmente;
sua respectiva exúvia foi conservada em álcool 80%, armazenada em frascos de
vidro, devidamente etiquetada e associada com o adulto.
3.5. Triagem e Identificação
A triagem do material foi feita sob microscópio estereoscópico e a
identificação foi realizada até o menor nível taxonômico viável, utilizando as chaves
de McCafferty (1981), Merritt & Cummins (1996) e auxílio de especialistas: Dr.
Freddy Bravo (UEFS - BA), Frederico A. A. Lencioni (Pesquisador autônomo), Dr.
Jüng DeMarmels (MIZA – Universidad Central de Venezuela), Dra. Monique de
Albuquerque Motta (FIOCRUZ – RJ) e Dr. Nelson Fé (Hospital Tropical - Manaus).
Pelo pouco conhecimento taxonômico das formas imaturas de insetos em
fitotelmatas, alguns exemplares foram morfotipados. Larvas jovens de Diptera não
puderam ser identificadas, permanecendo a identificação no nível de ordem.
Para identificação específica, lâminas de genitália de machos de Culicidae
obtidos no processo de criação, assim como de exúvias de larvas e de pupas de
Culicidae e Chironomidae foram montadas para a identificação até o menor nível
taxonômico possível. Desse modo, após a associação dos imaturos com os adultos,
foi possível identificar o material de imaturos fixado em álcool. A identificação de
Chironomidae foi baseada em Epler (1995) e auxílio de especialista (Dr. Fábio de
Oliveira Roque, USP). A identificação dos espécimes de Culicidae foi realizada com
base na literatura existente (e.g. Lane, 1953a,b, Forattini, 1965a,b, 2002) e também
com auxílio de especialista. A nomenclatura utilizada para Culicidae segue a
classificação de Harbach & Kitching (1998) e abreviatura conforme Reinert (1975).
14
Material testemunho será depositado na Coleção de Invertebrados do Instituto
Nacional de Pesquisas da Amazônia - INPA, Manaus, Amazonas.
3.6. Definição e construção da teia trófica
Os grupos funcionais dos organismos encontrados foram classificados de
acordo com os estudos apresentados por Kitching (2000) e Merritt & Cummins
(1996). A construção da teia trófica para a comunidade encontrada foi baseada nos
estudos de Frank (1983), Furieri (2004), Kneitel & Miller (2002), Kneitel & Chase
(2004), Sunahara et al. (2002), Trzcinski et al. (2005) e, em exemplos apresentados
em Kitching (1983, 2000).
Para inferir uma teia trófica para a comunidade estudada foi analisado o
conteúdo digestivo das larvas de Erythrodiplax sp. (Libellulidae) e Coenagrionidae
sp. para identificar suas presas. Ambas espécies são os predadores de topo desse
fitotelmata. Como material adicional, também foram analisados exemplares
coletados em 2005. Para a análise do conteúdo digestivo foram utilizadas larvas que
foram fixadas em álcool 80%, imediatamente após sua coleta no campo.
Foram dissecadas 94 larvas de diferentes tamanhos, apenas o conteúdo
alimentar presente na região anterior do intestino (esôfago, papo e proventrículo) foi
identificado (Figs. 12A e B; Figs. 13C e D). Foram observados corpos inteiros de
insetos, cápsulas cefálicas e partes do aparelho bucal (Figs. 13A e B).
Os descritores utilizados para representar matematicamente e teoricamente a
teia trófica estão fundamentados em Kitching (2000) e Pimm (1982), onde:
- Razão predador/presa: razão entre o número total de espécies de
predadores (incluindo predadores de topo) pelo número de espécies de
presas.
- Média de presa por predador: média do número de espécies de presas
que são consumidas por cada espécie de predador.
- Média do comprimento da teia trófica: proporção entre o número de
ligações (feeding links) presente em todas cadeias existentes dentro da
teia trófica (Fig. 2).
- Conectividade: medida da complexidade da teia trófica. Representa a
15
proporção entre o número real de ligações (feeding links) existentes na
teia nos diferentes níveis tróficos e o número total de ligações possíveis
entre as espécies e substrato que utilizam como alimento (Fig. 3).
Figura 2. Teias alimentares hipotéticas exemplificando diferentes valores do comprimento da teia trófica: a) (2+2+2+1)/4=1,75; b) (3+3+2+2+1)/5=2,2; c) (3+3+2+2+2+2+3+3)/8=2,5. (Retirado de Kitching, 2000, onde AFCL significa “average food-chain length”).
Figura 3. Teias alimentares hipotéticas com o mesmo número de espécies mas diferentes valores de conectividade: a) C=7/20=0,33; b) C=14/20=0,7; c) C=20/20=1 (Retirado de Kitching, 2000).
A CB
A CB
16
3.7. Análise de dados
Para avaliar se a composição de macroivertebrados diferenciou entre
palmeiras agrupadas e isoladas, foi realizada uma Análise de Similaridade
(ANOSIM), um método não paramétrico proposto por Clarke & Green (1988). Por
meio dessa análise é testada hipótese para diferenças entre grupos de amostras,
definidos a priori, usando métodos de permutação e aleatorização em matrizes de
similaridade obtidas com o índice de similaridade de Bray-Curtis (1000
permutações). O teste t foi utilizado para verificar se havia diferença na abundância
e na riqueza entre os dois tipos de localização de palmeiras.
Além disso, teste t também foi utilizado para comparar a abundância de certas
famílias consideradas mais relevantes entre os dois tipos de localização das
palmeiras.
Regressão Múltipla foi utilizada para verificar a correlação dos fatores
abióticos com a riqueza e abundância de macroinvertebrados. Para esta análise,
foram utilizados somente os fatores abióticos volume de água, pH, oxigênio
dissolvido e altura da palmeira. A variável temperatura não foi utilizada na análise
por apresentar ampla variação ao longo do dia (Fincke, 1999). A condutividade
elétrica também foi excluída da análise por ter mostrado alta correlação com o
oxigênio dissolvido (r=-0,5; p=0,0001).
Como o volume de água é uma variável importante em fitotelmata e, por
apresentar alta relação com o tipo de fitotelma, influenciando a comunidade desses
ambientes, decidiu-se utilizar o volume através de regressão linear simples para
abundância total de Culicidae e Odonata, que são representantes de destaque
nesses ambientes.
Para verificar se a abundância de larvas de Culicidae é influenciada pela
presença de larvas de Odonata, foi realizado um teste t, onde a abundância de
Culicidae foi designada como resposta e presença/ausência de Odonata (não
importando a espécie) como preditora.
Para a realização de cada teste estatístico, o conjunto de espécies seguiu a
transformação logaritímica [Ln (x+1)], para aproximar à distribuição normal e
remoção de heteroscedasticidade (Zar, 1996).
Para a estimativa da riqueza, foi utilizado o número de espécies/morfo-
espécies encontradas em cada axila. Não foi utilizado um estimador de riqueza local,
17
pois isto não é necessário no caso de fitotelmatas, quando todo material é retirado
(Kitching, 2000). Desse modo, podemos supor que não houve uma perda
significativa de espécies nas amostragens. Para os cálculos estatísticos foram
utilizados os programas Statistica 6.0 e o programa R versão 2.5.0.
18
Figura 4. Localização da cidade de Manaus, Amazônia Central, Brasil.
Figura 5. Mapa geral da área de estudo com os pontos (em amarelo) onde foram
amostradas as palmeiras: rodovias BR 174 (estrada Manaus – Boa Vista) e AM 010 (estrada
Manaus – Itacoatiara).
19
4. RESULTADOS E DISCUSSÃO
As 60 axilas com água acumulada de M. flexuosa amostradas resultaram na
coleta de 31.135 indivíduos, pertencentes a 19 táxons de macroinvertebrados
(Tabela 1, Apêndice C). Indivíduos das famílias Chironomidae e Ceratopogonidae
foram os mais abundantes, representando 32,2% e 29,6% dos macroinvertebrados,
respectivamente, seguidos de Oligochaeta (17,5%), Acarina (9,6%) e Culicidae
(7,6%).
Para cada axila, as seguintes médias (±desvio padrão) foram estimadas:
indivíduos por axila: 519 (±348); volume de água: 1075 mL (±972); temperatura: 27,3
ºC (±1,4); pH: 5,6 (±0,7); condutividade: 25,2 μS/cm (±18,4) e oxigênio dissolvido:
7,3 mg/L (±1,3). Dados abióticos e bióticos para palmeiras isoladas e agrupadas,
estão sumariados na Tabela 2. (dados completos para cada axila, Apêndices D e E).
Os táxons mais freqüentes foram Culicoides spp. e Endotribelos sp., com
100% de ocorrência, seguidos de Oligochaeta (93,3%), Acarina (85%) e Culex
(Microculex) stonei Lane & Whitman, 1943 (75%) (Tabela 1).
A regressão múltipla para o número de táxons e as variáveis (volume, pH,
altura e oxigênio dissolvido) não foi significativa (F4,55=2,31; p=0,069) (Tabela 4).
A regressão múltipla entre abundância de macroinvertebrados e as variáveis
utilizadas (volume, pH, altura e oxigênio dissolvido) explicou 25,3% da variação de
abundância (F4,55=4,66; p=0,0026). A variável volume foi a única que possuiu
significativa relação com a abundância (Tabela 3) (Fig. 6).
Os grupos Culicidae e Odonata apresentaram significativa correlação com o
aumento do volume (p=0,0009; Fig. 7) e (p=0,045; Fig. 8), respectivamente.
A análise de similaridade ANOSIM não evidenciou diferença na composição
entre palmeiras agrupadas e isoladas (R= 0,037; p = 0,029) (Fig. 9), visto que a
probabilidade R aproximou-se de zero, sugerindo que não há padrão de distribuição
dos organismos entre as palmeiras estudadas.
Ainda em relação à localização das palmeiras, não foi constatada diferença
na abundância (teste-t, t=-1,24; p=0,221) e riqueza (teste-t; t=-0,203; p=0,839) de
macroinvertebrados entre palmeiras isoladas e agrupadas. Entretanto, ao comparar
alguns grupos de organismos separadamente, nota-se que o número de indivíduos
20
de Odonata em palmeiras agrupadas foi maior em relação a palmeiras isoladas (t-
test; t=-2,02; p=0,048; Fig. 10), assim como para Endotribelos sp. (teste-t, t=-2,21;
p=0,031) e Culicoides spp. (teste-t, t=-3,02; p=0,0037) que tiveram suas
abundâncias médias aumentadas em palmeiras agrupadas.
Já Culicidae, outro grupo abundante em fitotelmatas, parece não ter sido
influenciado pelo agrupamento de palmeiras (teste-t, t=1,50; p=0,138; Fig. 11).
A presença de larvas de Odonata não afetou a abundância de Culicidae
nas axilas de M. flexuosa (teste-t, t=0,882; p=0,382).
21
Tabela 1. Táxons, abundância (porcentagem do total), média±desvio padrão e freqüência de ocorrência da fauna encontrada em 60 indivíduos (uma axila de cada indivíduo) de Mauritia flexuosa, nos municípios de Manaus e Presidente Figueiredo, Amazonas, entre maio e junho de 2006.
Taxa Abundância Média±DP FreqüênciaOligochaeta 5451 (17,5%) 90,85±117,54 93,33 Crustacea Copepoda 685 (2,2%) 11,41±40,49 21,66 Arachnida Acarina 2997 (9,6%) 49,95±73,4 85 Insecta Odonata Coenagrionidae sp. 139 (0,5%) 2,32±2,95 56,67 Libellulidae Erythrodiplax sp. 79 (0,3%) 1,32±3,19 31,67 Diptera Ceratopogonidae Culicoides spp. 9136 (29,3%) 152,27±149,36 100 Atrichopogon sp. 100 (0,32%) 1,67±3,28 38,33 Chironomidae Endotribelos sp. 10018 (32,2%) 166,97±166,54 100 Culicidae Culex. (Cx.) mollis 110 (0,6%) 1,83±6,2 16,67 Culex. (Mcx.) stonei 1059 (3,4%) 17,65±22,14 75 Culex. (Mcx.) pleuristriatus 613 (2%) 10,2±39,32 16,67 Culex. (Mcx.) sp1. 567 (1,82%) 9,45±29,96 21,67 Wyeomyia sp. 16 (0,05%) - 6,67 Toxorhynchites haemorrhoidalis 1 - 1.67 Psychodidae Alepia sp. 52 (0,16%) 0,87±1,32 45 Syrphidae sp. 41 (0,13%) - 5 Dolichopodidae sp. 4 - 1,67 Tabanidae sp. 6 - 8,33 Diptera ? 38 (0,12%) - 30
22
Tabela 2. Resumo dos parâmetros bióticos e abióticos da água (média±desvio padrão) observados nas axilas de M. flexuosa isoladas (n=30) e agrupadas (n=30), nos municípios de Manaus e Presidente Figueiredo, Amazonas, entre maio e junho de 2006. Localização das palmeiras
Isoladas Agrupadas Altura (m) 7,42±1,88 9,08±1,9 Temperatura (ºC) 27,36±1,65 27,3±1,04 pH 5,62±0,79 5,6±0,56 Condutividade elétrica (μS/cm) 27,1±22,04 23,4±14,07 Oxigênio dissolvido (mg/L) 6,82±1,2 7,7±1,2 Volume de água (mL) 1115,33±853,5 1035,3±1092,7 Número total organismos 14025 17110 Média de organismos/planta 467,5±326,65 570,3±367,9 Número total de taxa 17 19 Média de taxa/planta 7,5±1,7 7,6±2,1
Tabela 3. Resultados da regressão múltipla entre a abundância de macroinvertebrados e as variáveis abióticas estimadas para as 60 axilas de M. flexuosa amostradas (R2=0,253; F4,55=4,66; p=0,0026), nos municípios de Manaus e Presidente Figueiredo, Amazonas, entre maio e junho de 2006.
Variáveis Beta Desvio Padrão Valor de t p Intercepto 0,158 ±0,633 0,249 0,804
Altura (m) 0,003 ±0,131 0,025 0,980
Volume (mL) 0,342 ±0,124 2,763 0,0077 pH 0,201 ±0,118 1,705 0,094
Oxigênio dissolvido (mg/L) 0,209 ±0,126 1,649 0,105
Tabela 4. Resultados da regressão múltipla entre a riqueza de macroinvertebrados e as variáveis abióticas estimadas para as 60 axilas de M. flexuosa amostradas (R2=14,4; F4,55=2,31; p=0,069), nos municípios de Manaus e Presidente Figueiredo, Amazonas, entre maio e junho de 2006.
Variáveis Beta Desvio Padrão Valor de t p Intercepto -2,399 ±2,39 -0,63 0,529
Altura (m) 0,239 ±0,141 1,7 0,094
Volume (mL) 0,151 ±0,132 1,14 0,258
pH 0,125 ±0,126 0,97 0,328
Oxigênio dissolvido (mg/L) 0,052 ±0,135 0,36 0,702
23
2,0 2,2 2,4 2,6 2,8 3,0 3,2 3,4 3,6 3,8
Volume (mL)
1,6
1,8
2,0
2,2
2,4
2,6
2,8
3,0
3,2
3,4
Abu
ndân
cia
r2 = 0,1636; p = 0,0077y = 1,47380431 + 0,391790622*x
Figura 6. Regressão linear simples entre a abundância total de indivíduos (Ln (x+1)) e o volume de água por axila (p=0,007), em 60 palmeiras amostradas em Manaus e Presidente Figueiredo, Amazonas, entre maio e junho de 2006.
2,0 2,2 2,4 2,6 2,8 3,0 3,2 3,4 3,6 3,8
Volume (mL)
-0,2
0,0
0,2
0,4
0,6
0,8
1,0
1,2
1,4
1,6
1,8
2,0
2,2
2,4
2,6
Abu
ndân
cia
Cul
icid
ae
r2 = 0,1759; r = 0,4194, p = 0,0009;y = -1,31044882 + 0,862038466*x
Figura 7. Regressão linear simples entre a abundância total dos representantes de Culicidae (Ln (x+1)) e o volume de água por axila (p=0,0009), em 60 palmeiras amostradas em Manaus e Presidente Figueiredo, Amazonas, entre maio e junho de 2006.
24
2,0 2,2 2,4 2,6 2,8 3,0 3,2 3,4 3,6 3,8
Volume (mL)
-0,2
0,0
0,2
0,4
0,6
0,8
1,0
1,2
1,4
Abu
ndân
cia
Odo
nata
r2 = 0,0674; r = 0,2596, p = 0,0452y = -0,472843151 + 0,322902071*x
Figura 8. Regressão linear simples entre a abundância total dos representantes de Odonata (Ln (x+1)) e o volume de água por axila (p=0,045), em 60 palmeiras amostradas em Manaus e Presidente Figueiredo, Amazonas, entre maio e junho de 2006.
Between 1 2
050
010
0015
00
R = 0.037 , P = 0.029
Figura 9. Comparação da composição de macroinvertebrados entre palmeiras isoladas (1, n=30) e agrupadas (2, n=30), amostradas em axilas de M. flexuosa em Manaus e Presidente Figueiredo, Amazonas, entre maio e junho de 2006 (R=0,037; p=0,029; 1000 permutações).
Entre
25
Média ±DP ±1,96*DP
I A
Isolada/Agrupada
0,1
0,2
0,3
0,4
0,5
0,6
0,7
0,8
Abu
ndân
cia
Odo
nata
Figura 10. Comparação da abundância total dos representantes de Odonata (transformado Ln (x+1)) entre palmeiras isoladas (I) e agrupadas (A), através de teste-t (t=-2,02; p=0,048), em 60 palmeiras amostradas nos municípios de Manaus e Presidente Figueiredo, Amazonas, entre maio e junho de 2006.
Média ± DP ±1,96*DP
I A
Isolada/Agrupada
0,7
0,8
0,9
1,0
1,1
1,2
1,3
1,4
1,5
1,6
Abu
ndân
cia
Cul
icid
ae
Figura 11. Comparação da abundância total dos representantes de Culicidae (transformado Ln (x+1)) entre palmeiras isoladas (I) e agrupadas (A), através de teste-t (t=1,5; p=0,138), em 60 palmeiras amostradas em Manaus e Presidente Figueiredo, Amazonas, entre maio e junho de 2006.
26
4.1 Composição da fauna aquática encontrada nas axilas de M. flexuosa
4.1.1 Oligochaeta
Ocorrem em todas as classes de fitotelmata e são decompositores
generalistas. Doze espécies são conhecidas, desenvolvendo-se em ocos de árvore,
bambus, bromélias e outras axilas de plantas (Frank, 1983; Kitching, 2000). Diversos
trabalhos explicam de que forma os Oligochaeta podem se locomover de um
fitotelmata para outro e ter ampla distribuição. Frank & Lounibos (1987) sugeriram
que a dispersão desses organismos seria através de foresia em sapos. Lopez et al.
(1999, 2005), no Sudeste do Brasil, constataram que anelídeos aquáticos podem ser
encontrados aderidos ao corpo de anfíbios que utilizam e se movimentam entre
bromélias caracterizando um comportamento de foresia por parte dos anelídeos que
utilizam os anfíbios para colonizar novas plantas.
Como os reservatórios de água encontrados no buriti possuem grande
quantidade de detritos e matéria orgânica, esse grupo ocorreu em quase todas as
axilas amostradas (93,3%), com alta abundância de indivíduos por axila
(90,85±117,54 ).
4.1.2 Copepoda
Grupo de microcrustaceos mais comum encontrado em fitotelmata, sendo
registrado para buracos em árvores, bromélias, internós de bambu e axilas de
plantas (Laessle, 1961; Maguire, 1971; Kitching, 2000). Os hábitos alimentares
desse grupo ainda são bastante desconhecidos. Embora alguns sejam considerados
predadores, a grande maioria é filtradora (Dussart, 1967 apud Kitching, 2000). Do
mesmo modo que ocorre com outros microcrustáceos, colonização de novos
fitotelmatas através de foresia é uma hipótese que deve ser considerada como modo
de dispersão para esse grupo (Lopez et al., 1999 e Lopez et al., 2002).
27
4.1.3 Acarina
Muitos estudos com fitotelmatas registraram a presença desse grupo, porém
sua biologia e ecologia ainda é pouco conhecida (Fashing, 1998). Podem ser
saprófagos, vivendo de matéria orgânica vegetal e/ou animal morta ou filtradores,
apresentando um aparelho bucal modificado para essa função (Fashing, 1994;
1998).
Acarina ocupa os mais variados tipos de fitotelmatas, sendo algumas
espécies restritas a plantas carnívoras na Ásia (Nepenthes spp.) e América do Norte
(Sarracenia spp.) (Kitching, 2000). Assim como os Oligochaeta, os imaturos desses
indivíduos movem-se de um fitotelmata para outro através de foresia em adultos de
Diptera que emergem na superfície d`água (Fashing, 1975). Esse grupo ocorreu em
85% das palmeiras amostradas, demonstrando sua importância em sistemas de
fitotelmata, como relatado por Fashing (1998). Hutchings (1995) relatou a ocorrência
de Acarina em brácteas caídas de palmeira na Reserva Floresta Adolpho Ducke
(Manaus).
4.1.4 Odonata
Em todo mundo, aproximadamente 47 espécies agrupadas em 17 gêneros
estão registradas para fitotelmatas. Destas, a grande maioria pertence à subordem
Zygoptera com quatro famílias (Megapodagrionidae, Pseudostigmatidae,
Protoneuridae e Coenagrionidae) sendo os Anisoptera representados por duas
famílias (Aeshnidae e Libellulidae) (Corbet, 1983).
Essa Ordem de insetos é registrada para os principais tipos de fitotelmatas,
ocorrendo principalmente em bromélias, concavidades em árvores e internós de
bambu (Calvert, 1911; Laessle, 1961; Fincke, 1984; DeMarmels, 1985; Louton,
1996; Lencioni, 2006). Com menos freqüência, também colonizam brácteas de
palmeiras e cascas de frutas caídas, além de outras axilas de plantas (Machado,
1976; Santos, 1981; Mesquita, 1992).
Como são predadores generalistas, em fitotelmatas, são considerados
predadores de topo de cadeia, alimentando-se de larvas de dípteros, anelídeos,
pequenos girinos e outros insetos menores e, muitas vezes, também praticando
canibalismo (Corbert, 1983; Fincke, 1984 e 1992b).
28
Coenagrionidae. Família com o maior número de espécies registradas para
fitotelmata (aproximadamente 18), sendo os gêneros Leptagrion Selys, 1876 e
Bromeliagrion De Marmels, 2005 exclusivos de fitotelmata de bromélias (Santos,
1979; Corbet, 1983; De Marmels & Garrison, 2005).
A espécie coletada neste trabalho foi uma das estudadas por Mesquita
(1992), que amostrou bromélias, capembas (brácteas) caídas de palmeiras e axilas
de M. flexuosa, nos arredores de Manaus. Esse autor coletou as seguintes espécies
nesses fitotelmatas: Leptagrion beebeanum Calvert, 1849 Leptagrion sp.
(Coenagrionidae) e Microstigma maculatum Hagen in Selys, 1860
(Pseudostigmatidae). De acordo com Mesquita (1992) este Coenagrionidae
encontrado no buriti seria uma espécie nova do gênero Leptagrion, porém, esta
informação nunca foi formalmente publicada e, após consulta a especialista
(Frederico A.A. Lencioni), decidimos tratá-la como ‘Coenagrionidae sp.’, já que sua
posição taxonômica ainda permanece incerta.
Coenagrionidae sp. ocorreu em 34 das 60 palmeiras amostradas, com média
de 2,32±2,95 indivíduos por axila. A ocorrência de mais de uma larva por axila foi
mais comum do que o esperado, variando de dois a 12 indivíduos, em quase todas
as axilas com Coenagrionidae (30 axilas), sendo muito comum a coexistência de
larvas dos mais variados tamanhos (estádios iniciais vs. intermediários; iniciais vs.
finais; intermediários vs. finais e finais vs. finais) (Apêndice B). Através da
observação das gonapófises em larvas que já possuíam essa estrutura visível, foi
possível estimar que a razão sexual das larvas de Coenagrionidae sp. era de
aproximadamente 1:1 (29♂/28♀).
A ocorrência de várias larvas em um mesmo fitotelmata já foi mencionada em
diversos trabalhos: Laessle (1961), relatou oito larvas de Diceratobasis macrogaster
Selys in Sagra, 1857 (Coenagrionidae) em uma única axila em bromélias na
Jamaica; Santos (1966), no Brasil, observou cinco indivíduos de Leptagrion
andromache Hagen in Selys, 1876 em uma mesma bromélia; Lounibos et al. (1987),
estudando Leptagrion siquerai Santos, 1968 em bromélias na Venezuela, relataram
a ocorrência múltipla de larvas de mesmo tamanho em uma única planta. Mais
recentemente, Furieri (2004), observou sete indivíduos do gênero Leptagrion em
uma mesma planta de bromélias terrestres, no Espírito Santo.
A presença de larvas de Odonata em estádios diferentes no mesmo fitotelma,
pode aumentar a probabilidade de canibalismo (Corbert, 1983; Fincke, 1994). Em
29
bromélias, este fato seria reduzido pela existência de microcosmos formados pela
complexidade estrutural da planta, juntamente com folhas e pequenos galhos que
estariam servindo como refúgios para larvas menores (Power et al., 1992,
Richardson, 1999; Furieri, 2004). Porém, em fitotelmatas que não apresentam essa
complexidade, como concavidades em árvores, o canibalismo, na maioria das vezes,
é freqüente (Fincke, 1994).
A coexistência de larvas de estádios diferentes em uma mesma axila do buriti
poderia estar sendo garantida pela grande quantidade de sedimento e liteira
(pequenos galhos e folhas da palmeira) e pela grande quantidade de presas
disponíveis, principalmente Culicidae e Chironomidae, evitando dessa forma, que
larvas maiores predem as menores.
Outro fato interessante observado foi o comportamento das larvas de
Coenagrionidae sp. perante um distúrbio mecânico. Aos serem perturbadas, as
larvas manifestavam um padrão de fuga escondendo-se no sedimento entre a
inserção da bainha da folha e a coroa da palmeira. Somente após alguns minutos,
retornam caminhando pela parede da axila até se aproximarem da superfície da
água, onde muitas vezes, permaneciam com as brânquias na interface água-ar
(Apêndice B), comportamento semelhante relatado para representantes de
Pseudostigmatidae (De La Rosa & Ramírez, 1995; Lencioni, 2006).
Libellulidae. Todas as nove espécies registradas em fitotelmata ocorrem nas
regiões tropicais do Velho Mundo (Kitching, 2000), com exceção do gênero
Erythrodiplax Brauer, 1868 coletado em bromélias do gênero Aechmea Ruiz &
Pavon na Jamaica (Laessle, 1961) e outra Erythrodiplax se desenvolvendo em
grandes bromélias terrestres na divisa entre Venezuela e Brasil (DeMarmels, 1992).
O libelulídeo aqui encontrado, após recente consulta ao Dr. Jüng DeMarmels,
também pertence ao gênero Erythrodiplax sendo uma provável espécie nova do
grupo amazonica-castanea.
A colonização de Anisoptera em fitotelmata é menos freqüente, e
normalmente associada a concavidades em árvores com grande volume e grande
superfície de abertura (Fincke, 1992a; Copeland et al., 1996; Corbet, 1999). A
ocorrência de Erythrodiplax sp. em axilas de plantas (bromélias terrestres e axilas do
buriti) pode estar relacionada ao tamanho do fitotelmata proporcionado por essas
plantas, caracterizado por reter um grande volume de água (em média mais de um
30
litro), como relatado por Laeesle (1961) nas bromélias terrestres e pelo presente
estudo.
A coexistência de mais uma espécie de Odonata em um mesmo fitotelmata,
não é uma situação muito freqüente nesses microhábitas. Em buracos em árvores
estudados por Fincke (1994; 1998) na Ilha de Barro Colorado no Panamá, quatro
Odonatas são encontradas desenvolvendo-se nesses dendrotelmatas: Gynacantha
membranales Karsch, 1891 (Aeshnidae), Megaloprepus coerulatus (Drury, 1782),
Mecistogaster linearis (Fabricius, 1776) e Mecistogaster ornata Rambur, 1842
(Pseudostigmatidae). Entretanto, Fincke ressalta que a coexistência dessas
espécies em um mesmo buraco em árvore não é comum, já que essas espécies
utilizam e são encontradas em dendrotelmatas diferenciados pelo tamaho e forma,
ou são excluídas por competição interespecífica.
Nas axilas do buriti, Coenagrionidae sp. e Erythrodiplax sp. coexistiram 17
palmeiras amostradas (28,33%). Esse fato pode estar sendo suportado devido a
grande quantidade de presas disponíveis nas axilas da palmeira, o que ajudaria a
diminuir a eliminação de uma espécie por predação. Além disso, essas duas
Odonata apresentam um hábito de forrageamento diferenciado: os Coenagrionidae
sp., como citado anteriomente, permanecem nas margens do fitotelma próximos à
superfície, enquanto que os Erythrodiplax sp. permanecem no fundo, junto ao
sedimento.
4.1.5 Diptera
Grupo sempre muito abundante e que detem a maioria das ocorrências em
fitotelmatas. Dentre os representantes dessa ordem, espécies de muitas famílias são
inferidas como especialistas nesses ambientes (Fish, 1983; Frank, 1983). No
presente estudo, também, os representantes de Diptera foram os mais freqüentes e
abundantes, corroborando a importância desse grupo nas comunidades associadas
a fitotelmata (Frank, 1983; Lounibos, 1983).
Ceratopogonidae. Família comum e diversificada nos mais variados tipos de
fitotelmata, com freqüência maior para axilas de plantas, internós de bambus e
31
concavidades em árvores (Kitching, 2000). A maioria das espécies registradas para
fitotelmata estão compreendidas nos gêneros Dasyhelea Kieffer, 1911, Culicoides
Latreille 1809 e Forcipomyia Meigen, 1818. Culicoides é o gênero com maior número
de espécies em fitotelmata, além de possuir espécies hematófagas relacionadas
com transmissão de doenças ao homem e animais (Forattini, 1957; Wirth et al.,
1988; Greiner et al. 1990). Suas larvas são livre-natantes, capazes de se locomover
através da água por rápida ondulação do corpo. Em áreas tropicais e subtropicais,
os adultos de algumas espécies de Forcipomyia são importantes polinizadores do
cacau e de outras plantas de importância comercial (Chapman & Soria 1983).
Algumas espécies de Ceratopogonidae são carnívoras no estágio larval,
alimentando-se de ovos de outros insetos aquáticos, outras se alimentam de
fitoplâncton ou pequenos detritos e muitas são onívoras (McCafferty, 1981). Em
fitotelmata, são designadas como decompositoras, processando matéria animal
morta e matéria vegetal em decomposição associada com microorganismos
(Kitching, 1990, 2000).
No buriti, a família Ceratopogonidae foi representada por Culicoides spp. e
Atrichopogon sp.. Pelo escasso conhecimento das formas imaturas dessa família e
devido à grande maioria das larvas de Culicoides serem de estádios iniciais, não foi
possível diferenciar e/ou morfotipar as espécies. De acordo com a lista dos
representantes de Ceratopogonidae associados a fitotelmata apresentada por Fish
(1983) e atualizada por Kitching (2000), não há registro de Atrichopogon em
fitotelmata. Porém, esse gênero foi mencionado por Hutchings (1995)
desenvolvendo-se em brácteas de palmeiras caídas na Reserva Florestal Adolpho
Ducke e agora, está sendo registrado nas axilas do buriti.
Culicoides apresentou alta abundância em todas as axilas amostradas, fato
similar ao observado em buracos de árvores onde esses insetos são co-dominantes,
com mosquitos Aedes Meigen, 1818 no centro-oeste da América do Norte (Fish,
1983), na Europa e na Austrália (Kitching, 1983). Já Atrichopogon ocorreu em 38,3%
das axilas amostradas com uma média de 1,67 (±3,28) indivíduos por axila.
Na Amazônia Central, larvas de Ceratopogonidae são abundantes em
bromélias de Guzmania brasiliensis Ule, 1907, ocorrentes na Reserva Florestal
Adolpho Ducke (Torreias, 2006) e, representantes de Culicoides e Forcipomyia
também são abundantes em Phenakospermum guyanense Endl., 1833
(Strelitziaceae, bananeira-brava) (Carrasco et al., 2006).
32
Para M. flexuosa, podemos citar o trabalho de Mercer et al. (2003) que
encontrou larvas de Culicoides insinuatus Ortiz & León, 1955, se desenvolvendo na
água e detrito acumulados em axilas dessa palmeira em Iquitos no Peru.
Chironomidae. Com exceção dos Culicidae, é a segunda família mais
numerosa e freqüente nas comunidades de fitotelmata (Fish, 1983). Quatro
subfamílias possuem representantes nesses ambientes: Podonominae, com apenas
um registro na Tasmânia; Chironominae, Orthocladiinae e Tanypodinae com muitas
espécies associadas aos mais variados tipos de plantas capazes de acumular água
(Kitching, 2000).
As larvas, sempre muito abundantes nesses microhabitats, habitam partes de
folhas e outros detritos acumulados na água. Segundo Oliver (1971 apud Kitching
2000), as formas imaturas de Chironominae e Orthocladiinae alimentam-se de
matéria orgânica particulada, enquanto que as de Tanypodinae são usualmente
predadoras-onívoras, podendo também ingerir algas e detritos.
No presente estudo, todas as larvas coletadas nas axilas do buriti foram
identificadas como Endotribelos sp. (Chironominae), o que pode ser considerado o
primeiro registro desse gênero em fitotelmata (Fish, 1983; Kitching, 2000).
Endotribelos sp. ocorreu em todas as palmeiras e foi a espécie com maior
abundância de indivíduos, variando de cinco a 848 indivíduos por axila. A grande
quantidade de detrito orgânico como substrato nas axilas do buriti, pode ser o motivo
do elevado número de larvas dessa família, juntamente com os Culicoides.
No Brasil, representantes do gênero Endotribelos são comumente
encontrados minando tecidos de frutos caídos em córregos e riachos na Mata
Atlântica (Roque et al., 2005). Inclusive, já foram encontradas larvas desse gênero
dentro de frutos caídos de buriti no Acre e Amazonas (F.O. Roque, comunicação
pessoal). Outros trabalhos podem ser citados como o de Mendes et al. (2003), que
descreveram uma nova espécie (Monopelopia caraguata, Tanypodinae)
desenvolvendo-se em bromélias no litoral de Santa Catarina; Mestre et al. (2001)
que destacaram representantes de Chironomidae como sendo a família mais
freqüente em bromélias epífitas e terrestres de Vriesea inflata (Wawra, 1883), no
Paraná.
Para a Amazônia Central, podemos destacar os trabalhos de Ferreira et al.
(2001) que constataram a presença de Polypedilum amataura Bidawid-Kafka, 1996,
33
em micotelmata (água retida em fungo); Hutchings (1995), Menezes et al. (2005) e
Torreias (2006) que encontraram indivíduos de Chironomidae em brácteas de
palmeira, P. guyanense (Strelitziaceae) e G. brasiliensis (Bromeliaceae),
respectivamente.
Culicidae. Mosquitos são habitantes comuns dos mais variados tipos de
fitotelmatas, com mais de 400 espécies em 15 gêneros (Fish, 1983), sendo objeto de
numerosos estudos ecológicos e epidemiológicos (Frank, 1983; Lounibos, 1983).
Normalmente, em fitotelmatas, essa família domina em número de espécies e de
indivíduos (Frank & Lounibos, 1987).
Fitotelmatas, principalmente em regiões tropicais, são criadouros naturais
para várias espécies de mosquitos envolvidas na transmissão de doenças (Consoli &
Oliveira, 1994; Forattini, 2002; Frank, 1983; Lounibos, 1983). Podemos exemplificar
representantes de Sabethes Robineau-Desvoidy, 1827, Haemagogus Williston, 1896
e Aedes Meigen, 1818, que utilizam bambus, ocos de árvores (dendrotelmata) e
bromélias para o desenvolvimento e são importantes vetores do vírus da febre
amarela silvestre, febre amarela urbana e dengue (Lozovei, 1998; Consoli & Oliveira,
1994; Silva & Lozovei, 1999; Marcondes, 2001). Representantes de anofelinos do
subgênero Kerteszia Theobald, 1905, que têm como habitat bromélias, foram
considerados vetores primários da malária no Sul e Sudeste do Brasil em décadas
passadas (Rachou & Ricciardi, 1951; Veloso & Calábria, 1953).
Nas axilas do buriti, foi observada a ocorrência de 2.366 imaturos de
Culicidae, distribuídos em pelo menos seis espécies: Culex (Microculex) stonei Lane
& Whitman, 1943 (44,8%), Culex (Microculex) pleuristriatus Lutz, 1903 (25,9%),
Culex (Microculex) sp.1 (23,9%), Culex (Culex) mollis Dyar & Knab, 1906 (4,6%),
Wyeomyia sp. (16 indivíduos) e Toxorhynchites (Lynchiella) haemorrhoidalis
haemorrhoidalis (Fabricius, 1794) (1 indivíduo). Imaturos desses mosquitos
ocorreram em 83,3% das palmeiras amostradas, com uma média de 39,5±52
indivíduos por axila (Tabela 1).
A grande maioria das espécies de Culex Linnaeus, 1758 associadas a
fitotelmatas, pertencem ao subgênero Microculex Theobald, 1907, um dos grupos
menos conhecidos da família Culicidae. Esse subgênero é encontrado colonizando
criadouros formados por recipientes naturais, principalmente bromélias (Yanoviak et
34
al., 2006a), mas também têm sido registrado em buracos de árvores e entrenós de
bambu (Forattini, 1965b; Silva et al., 2004).
Cx. (Mcx.) stonei é uma espécie amplamente distribuída pela região
amazônica, onde já foi observada desenvolvendo-se em bromélias na Guiana
Francesa (Clastrier, 1970) e Venezuela (Machado-Allison et al., 1986; Navarro,
1998). Na Amazônia, essa espécie foi relatada utilizando bromélias em área de
floresta em Manaus (Forattini & Toda, 1966; Torreias et al., 2004).
Formas imaturas de Cx. (Mcx.) pleuristriatus têm sido amplamente registradas
na Venezuela, sendo a espécie mais comum em diversos tipos de fitotelmatas:
axilas de Alocasia (Schott) G. Don, 1839, Colocasia Schott, 1832 e Xanthosoma
Schott, 1832 (Araceae), brácteas de Heliconia caribaea L., internós de bambu e
axilas de bromélias dos gêneros Aechmea e Guzmania Ruiz & Pavon (Machado-
Allison et al., 1986; Lounibos & Machado-Allison, 1993; Navarro, 1998). No Brasil,
esta espécie já foi registrada em bromélias na Bahia (Kumm, 1933) e tem sido
registrada com bastante abundância em bromélias em áreas urbanas de São Paulo
(Marques, et al., 2001). Com mais raridade, também tem sido registrada em
recipientes artificiais (Forattini et al., 1997).
Outra espécie de Microculex que ocorreu no buriti não pode ser identificada
até espécie, sendo morfotipado como Culex (Mcx.) sp1. Esse morfótipo ocorreu em
13 axilas, sempre com baixa abundância.
Cx. (Cx.) mollis é uma espécie bastante eclética, colonizando fitotelmatas
(cavidades em árvores, bromélias, cascas de frutas, internós de bambu e outras
axilas de folhas), buracos em rochas, poças e lugares alagados e, muitas vezes,
recipientes artificiais deixados pelo homem (Forattini, 1965b). Yanoviak (2001c) e
Fincke et al. (1997) relataram essa espécie como uma das mais comuns e
abundantes entre os Culicidae em ocos em árvores naturais e artificiais (potes
plásticos pretos) em áreas de floresta no Panamá. Na Amazônia, Cx. mollis já foi
encontrada em bromélias, poças de água no solo e em igarapés (Hutchings et al.,
2002; Ferreira et al., dados não publicados). Lopes (1997) e Zequi et al. (2005),
através de trabalhos com imaturos de Culicidae no município de Londrina, norte do
Paraná, também constataram a presença de Cx. mollis utilizando recipientes
artificiais (pneus, caixa d`água) e naturais (valas).
As espécies da tribo Sabethini desenvolvem-se exclusivamente em
recipientes naturais, principalmente em áreas silvestres (Forattini, 1965a). Alguns
35
representantes dessa tribo (e.g Sabethes chloropterus Humboldt, 1819) são vetores
potenciais de arbovírus, como o da febre amarela silvestre (Marcondes, 2001). Os
representantes do gênero Wyeomyia Theobald, 1901 colonizam principalmente
axilas de plantas como as das famílias Araceae e Bromeliaceae (epífitas e
terrestres), brácteas de Heliconiaceae, internós de bambu, brácteas de palmeiras
caídas e, mais raramente, concavidades em árvores (Fish, 1983; Lounibos &
Machado-Allison, 1993; Hutchings, 1995). Algumas espécies são especializadas em
utilizar o suco digestivo de certas plantas carnívoras como criadouro - como ocorre
com Wyeomyia smithii Smith, 1902 em Sarracenia purpurea Linnaeu, 1753
(Sarracenaceae) na América do Norte (Bradshaw, 1983).
De acordo com Frank et al. (1988), as espécies de Wyeomyia predominam
em bromélias no Sul da Flórida. Machado-Allison et al. (1986) e Navarro (1998),
também relataram a dominância de Wyeomyia em Heliconia caribaea
(Heliconiaceae), Aechmea fendleri André & Mez, 1896 e Guzmania lingulata
(Linnaeu) Mez, 1896 (Bromeliaceae), axilas de aráceas e internós de bambu. Na
Amazônia, diversas espécies de Wyeomyia já foram registradas em diferentes
fitotelmatas, tais como bromélias epífitas e terrestres, brácteas de Heliconia, ocos
em árvores e em brácteas de palmeiras caídas (Hutchings, 1995; Hutchings et al.,
2002; Torreias et al., 2004; Hutchings et al., 2005). Wyeomyia negrensis Gordon &
Evans, 1922, Wyeomyia spp., Wyeomyia melanocephala Dyar & Knab, 1906 e
Wyeomyia ypsipola Dyar, 1922 foram encontradas em axilas de bananeira-brava (P.
guyannense) nos arredores de Manaus (Menezes et al., 2006).
O interesse médico por indivíduos de Wyeomyia teve início com o isolamento
de um agente viral, denominado vírus ‘Wyeomyia’, em exemplares na Colômbia
(Roca-Garcia, 1944 apud Forattini, 1965a). Posteriormente, o vírus Kairi foi obtido de
lotes de Wyeomyia sp. em Trinidad e, o agente da encefalite de São Luís foi isolado
de espécimes no Panamá (Forattini, 1965a). Porém, pelo escasso conhecimento e
por apresentarem importância epidemiológica mais restrita, as espécies desse
gênero ainda não são relacionadas como importantes vetores de agentes virais.
No buriti, Wyeomyia sp. ocorreu em apenas quatro palmeiras e, conforme
especialista consultada (Dra. Monique Motta), refere-se a uma nova espécie que
está em processo de descrição.
O gênero Toxorhynchites Theobald, 1901 é especialista de fitotelmata,
desenvolvendo-se especialmente em bromélias, concavidades em árvores, internós
36
de bambus, brácteas de palmeiras caídas, assim como vários tipos de recipientes
artificiais (Forattini, 1965a; Silva & Lozovei, 1999; Kitching, 2000). Suas formas
imaturas também já foram encontradas se desenvolvendo em micotelmata (fungo A.
hydrophora) na Reserva Adolpho Ducke, Manaus (Ferreira et al., 2001). As larvas
são predadoras vorazes de outras larvas de dípteros, principalmente mosquitos,
podendo também, praticar o canibalismo. Numerosos estudos ecológicos foram
realizados com representantes desses mosquitos. Nos diversos tipos de fitotelmatas
que colonizam, são considerados espécies chaves na comunidade, influenciando a
riqueza e abundância dos organismos, principalmente, de outros Culicidae
(Lounibos, 1983; Mogi & Yong, 1992; Fincke, 1999; Kitching, 2000). Além disso,
larvas de Toxorhynchites podem ser empregadas como agentes no controle
biológico de mosquitos vetores de doenças (Collins & Blackwell, 2000; Lounibos &
Campos, 2002).
O único exemplar de Tx. haemorrhoidalis foi coletado desenvolvendo-se em
uma axila com grande volume de água (1960 mL) a 11,5m de altura, juntamente com
larvas de Cx. stonei e Cx. pleuristriatus. Este é o primeiro registro da ocorrência de
formas imaturas de Tx. haemorrhoidalis a mais de 11 metros de altura, visto que, até
o momento, esta espécie só havia sido registrada para altura máxima de seis metros
em Manaus (Lopes et al., 1983).
A ocorrência de apenas um indivíduo de Tx. haemorrhoidalis sugere que as
axilas de M. flexuosa não estão entre os habitats preferenciais de oviposição por
parte das fêmeas, já que o desenvolvimento de suas formas imaturas é registrado
com maior freqüência em bromélias, ocos de árvores, internós de bambu e brácteas
de palmeiras caídas (Cerqueira, 1961; Forattini, 1965a; Machado-Allison et al., 1986;
Hutchings, 1995; Kitching, 2000).
As espécies de Culicidae encontradas são típicas de fitotelmata com exceção
de Cx. mollis e, mais raramente, Tx. haemorrhoidalis que, além de colonizarem
outros tipos de ambientes, podem também utilizar recipientes artificiais em áreas
urbanizadas (Forattini, 1965a, b; Lopes & Lozovei, 1996, Marcondes, 2001).
Em relação à transmissão de doenças, com exceção de Wyeomyia sp., não
há registro que as espécies encontradas nas axilas do buriti sejam potenciais
vetores de algum tipo de agente etiológico.
37
Psychodidae. Família de importância médica, pois inclui na subfamília
Phlebotominae vetores da Leishmania na América do Sul (Marcondes, 2001).
Entretanto, não há registros dessa subfamília em fitotelmatas, sendo a subfamília
Psychodinae detentora da grande maioria das ocorrências nesses habitats (Kitching,
2000).
As larvas, em geral, se alimentam de detritos e se desenvolvem em
ambientes aquáticos e semi-aquáticos. Algumas espécies são especialistas de
habitats fitotélmicos, reproduzindo-se na água acumulada em ocos de árvores,
bromélias-tanque, bambus e outras axilas de plantas (Derraik & Heath 2005). Larvas
de Psychodidae são abundantes em concavidades em árvores na Austrália
(Kitching, 1990).
Os indivíduos coletados na axila do buriti, pertencem ao gênero Alepia
Enderlein, 1937 e, conforme especialista consultado (Dr. Freddy Bravo), trata-se de
uma espécie ainda não descrita. Duckhouse (1994) mencionou que as larvas do
gênero Alepia provavelmente são específicas da água acumulada em ocos de
árvores e axilas de plantas. Este gênero também foi relatado por Louton et al. (1996)
em internós de bambu e por Frank et al. (2004) em bromélias na Flórida.
No Brasil, não há registro desse gênero para fitotelmatas, porém a família é
comumente encontrada em bromélias no Paraná (Mestre et al., 2001), bromélias no
Espírito Santo (Furieri, 2004), e bromélias e brácteas de palmeirais caídas na
Amazônia Central (Hutching, 1995; Torreias, 2006).
Syrphidae. Normalmente suas larvas estão associadas a habitats com
grande quantidade de matéria orgânica, sendo a maioria dos registros para
concavidades em árvores, porém, podem ocorrer nos mais variados tipos de
fitotelmatas (Kitching, 2000). Pelo grande tamanho das larvas (5 a 20mm), em
fitotelmata, são designados como macrossaprófagos, alimentando-se de matéria
orgânica grossa. Também podem possuir hábitos fitófagos, raspando a epiderme da
planta como ocorre nas axilas de Curcuma australasica Hook., 1867 (Kitching, 1990)
e em Heliconia bihai Linnaeu na Venezuela (Seifert & Seifert, 1979).
Os representantes dessa família ocorreram em apenas três palmeiras, das 60
amostradas, estando presentes somente em axilas que possuíam frutos em
decomposição da própria palmeira e, conseqüentemente, muita matéria orgânica.
Este fato, também foi mencionado por Fincke (1999), que associou larvas de
38
Syrphidae a buracos e concavidades de árvores na Costa Rica com abundante
matéria orgânica e, muitas vezes, com frutas caídas na água. Como possuem um
longo sifão respiratório, podem viver em águas com grande quantidade de matéria
orgânica, onde o oxigênio é mínimo. Nas axilas onde foram coletados, observou-se
que as larvas desses indivíduos permaneciam no fundo, junto ao sedimento, com o
sifão projetando-se até a superfície da água.
Dolichopodidae. Família com ocorrência muito rara para fitotelmata; Mogi &
Yong (1992) coletaram uma espécie não identificada em plantas carnívoras de
Nepenthaceae na Malásia. As larvas são geralmente predadoras (Merritt &
Cummins, 1996).
Tabanidae. Conhecidos no Brasil por mutucas, são insetos de importância
médica que, através de suas picadas, além de muito incômodas, podem transmitir
agentes causadores de doenças ao homem e outros vertebrados (Ferreira & Rafael
2004). Na região amazônica, existem muitos estudos sobre os adultos (Rafael et al.
1991, Gorayeb 1995), entretanto, a biologia dos imaturos é pouco conhecida,
principalmente nas espécies associadas a fitotelmatas.
Larvas de Tabanidae são predadoras, alimentando-se dos líquidos corpóreos
de suas presas, por isso, são encontradas em substratos/habitats que possibilitem
suporte alimentar, seja em ambiente aquático, semi-aquático ou terrestre (Ferreira &
Rafael, 2006).
As larvas de Tabanidae encontradas nas axilas do buriti são verdadeiramente
aquáticas, permanecendo no fundo, sob o substrato e a água acumulada, no espaço
entre a inserção da folha e a coroa da palmeira. Comportamento semelhante foi
relatado por Goodwin & Murdoch (1974) que estudaram larvas de mutucas em
bromélias no Paraná e, mais recentemente por Zillikens et al. (2005), que
descreveram a larva e pupa de Fidena (Laphriomyia) rufopilosa, desenvolvendo-se
em bromélias no litoral de Santa Catarina. Kitching (2000), menciona que larvas de
Tabanidae encontradas em fitotelmatas de ocos de árvores parecem ser semi-
aquáticas, preferindo os lugares úmidos aos com água retida.
Os tabanídeos associados às axilas do buriti foram elementos raros da fauna
aquática, com apenas seis indivíduos encontrados em cinco palmeiras diferentes. Do
mesmo modo, Mestre et al. (2001) e Zillikens et al. (2005) apontaram larvas de
39
Tabanidae como sendo relativamente raras em bromélias no Paraná e Santa
Catarina, respectivamente.
Nota: No presente estudo, não foram encontrados representantes de Coleoptera no
fitotelmata formado pelas axilas do buriti. Provavelmente, esses indivíduos estão
mais relacionados com outros tipos de fitotelmata, como bromélias e buracos em
árvores, onde larvas de Dytiscidae e principalmente Scirtidae são comumente
encontradas (Laessle, 1961; Kitching, 2000). Scirtidae (igual Helodidae) é a família
de Coleoptera mais freqüente e abundante, sendo facilmente encontrada em
bromélias, ocos em árvores e internós de bambu (Laessle, 1961; Fish & Soria,
1970).
4.2 Influência da localização das palmeiras: isoladas vs. agrupadas
A composição dos macroinvertebrados não diferiu entre palmeiras agrupadas
e isoladas, sugerindo que os dois grupos não possuem faunas distintas (ANOSIN,
R=0,037, p=0,029) (Fig. 9). A quantidade média de macroinvertebrados encontrados
entre palmeiras consideradas isoladas e agrupadas foi semelhante (teste-t, t=-1,24;
p=0,221), porém, a quantidade média de Odonata, Endotribelos sp. e Culicoides
spp. em palmeiras agrupadas foi significativamente maior em relação a palmeiras
isoladas (teste-t, p=0,048; Fig. 10; p=0,031; p=0,0037, respectivamente. Já
Culicidae, parece não ter sido influenciado pela localização das palmeiras,
entretanto, teve uma tendência a apresentar abundância maior em palmeiras
isoladas (Fig. 11).
Todos os táxons estiveram presentes tanto em palmeiras isoladas como
agrupadas, com exceção de Tx. haemorrhoidalis (Fabricius, 1794) e Dolichopodidae
que ocorreram somente em agrupadas, e Wyeomyia sp., somente em isoladas.
A maior abundância de Odonata em agrupamentos como buritizais é uma
característica freqüente em representantes dessa Ordem, como mostrado em
agregações de bromélias, as quais são preferencialmente selecionadas como áreas
para postura dos ovos (Lounibos et al., 1987; Furieri, 2004).
40
Em bromélias, a capacidade de deslocamento das larvas de Odonata entre as
bainhas foliares é grande, desse modo, é provável que esgotando a água ou os
recursos disponíveis na planta em que se encontram, as larvas possam locomover-
se para uma bromélia vizinha (Furieri, 2004). Copeland et al. (1996) mencionaram
que a distribuição das larvas de Hadrothemis camarensis (Kirby) (Libellulidae) foi
relacionada ao agrupamento de árvores que continham buracos com água, e que, a
ocorrência das larvas esteve positivamente correlacionada com o volume de água e
a área de abertura do buraco.
No buriti, a abundância de larvas de Odonata foi significamente maior em
palmeiras localizadas em grupo do que em isoladas. O deslocamento de larvas entre
palmeiras é pouco provável (mesmo sendo freqüente o contato físico das folhas de
diferentes palmeiras em buritizais), porém, o deslocamento entre axilas do mesmo
buriti, deve ser considerado como uma hipótese plausível no caso de esgotamento
da água na axila em que se encontra, visto que, em uma única palmeira, é comum a
presença de mais de uma axila retendo água. Outra hipótese é que os adultos de
Odonata estariam utilizando buritizais como proteção contra potenciais predadores,
já que as libélulas adultas são alvos fáceis para pássaros em áreas abertas. Desse
modo, os adultos estariam concentrados nos buritizais e as fêmeas teriam uma
maior preferência para ovipositar nesses agrupamentos de palmeiras, resultando em
um acréscimo no número de larvas.
Além disso, a maioria das espécies de Odonata de fitotelmata são
características de ambientes de mata, onde os adultos pouco ativos ficam pousados
na vegetação, próximos ao criadouro (Corbet, 1983). Os buritis classificados como
isolados se caracterizam por estarem em áreas abertas (balneários e campo de
pastagem), por atividade antropogência, podendo esse fato, ter contribuído para o
menor número de larvas em buritis isolados. De acordo com Fincke (1992a) e
Yanoviak (2006a) os adultos de Pseudostigmatidae geralmente evitam áreas
desmatadas ou de grandes clareiras.
A propensão do aumento de Culicidae em axilas de palmeiras isoladas
poderia ser explicado pelo menor número de representantes de Odonata nas
palmeiras isoladas, o que estaria resultando na redução da predação das larvas de
culicídeos (mesmo que essa predação não tenha sido significativa entre as
palmeiras com ou sem Odonata, sabe-se que ela ocorre). Por outro lado, palmeiras
isoladas apresentaram uma média de volume de água superior às agrupadas,
41
mesmo que essa diferença não tenha sido significativa (teste-t, t=0,72; p=0,47), o
aumento médio do volume de água por palmeira, poderia estar relacionado com o
aumento na abundância de Culicidae (Lounibos, 1983; Frank, 1983; Fish, 1983).
4.3 Relação das variáveis abióticas e a comunidade
No presente estudo, os fatores abióticos observados (volume de água, pH,
oxigênio dissolvido e altura da palmeira) foram relacionados de forma significativa
com a abundância de organismos, mas não com a riqueza de espécies (Tabelas 3 e
4). A abundância de macroinvertebrados foi significativemente relacionada com
volume de água (Fig. 6). Do mesmo modo, o volume influenciou positivamente o
número de indivíduos de Culicidae (p=0,0009) e de Odonata (p=0,045) entre as
axilas amostradas (Figs. 7 e 8).
Como foi observado nas axilas do buriti, muitos trabalhos têm demonstrado
uma forte correlação entre o volume de água e a comunidade associada (Frank &
Lounibos, 1987; Sota, 1996). Ospina-Bautista et al.(2004) relataram o volume de
água como sendo significativo para o aumento da abundância dos organismos
associados a Tillandsia turneri May, 1888 (Bromeliaceae) na Colômbia.
Alguns grupos de organismos são mais sensíveis ao aumento do volume do
que outros (Kitching, 2000). Culicidae, por exemplo, tende a aumentar sua
abundância com o aumento do volume de água (Lounibos, 1983; Frank, 1983; Fish,
1983; Fincke et al., 1997). Representantes de Odonata, também apresentam essa
característica, como relatado por Fincke (1999) na Costa Rica, observando que
concavidades em árvores com mais de um litro de água são mais suscetíveis de
serem encontradas com mais de um predador (Odonata) do que concavidades
menores.
O volume de água está relacionado com o tamanho do fitotelmata (Kitching,
2000), e grandes fitotelmatas tendem a receber mais nutrientes (detrito e liteira)
(Sota, 1996), resultando em um aumento na riqueza e na abundância de espécies
(Srivastava & Lawton, 1998). Para alguns colonizadores, habitats com grande
volume são menos propensos a dessecação, garantindo que os ovos ali depositados
encontrem um ambiente favorável ao desenvolvimento de suas formas imaturas.
Além disso, o aumento do volume também pode aumentar o número de
42
microhabitats disponíveis, como o que ocorre em bromélias e outras axilas de
plantas (Frank, 1983; Ospina-Bautista, 2004).
A ausência de correlação da riqueza e da abundância de macroinvertebrados
e as outras variáveis abióticas foram consistentes com os resultados de outros
estudos em fitotelmatas (Yanoviak, 1999a; Yanoviak et al., 2006b). Fincke (1999),
estudando a comunidade de concavidades em árvores em uma floresta na Costa
Rica, verificou que as variáveis abióticas não diferiram consistentemente entre
grandes (> 1L) e pequenos (< 1L) habitats e que essas variáveis da água foram
fracas preditoras da ocupação de espécies(com exceção do volume).
A não relação entre valores de pH e do oxigênio dissolvido com os descritores
de comunidade avaliados, pode ser explicada pelas características dos organismos
presentes em fitotelmatas, que são adaptados a tolerar uma ampla variação das
condições químicas da água (Laessle, 1961; Finke, 1999; Yanoviak, 1999a)
4.4 Abundância de Odonata vs. Culicidae
Ao contrário do esperado, presença de larvas de Odonata nas axilas de M.
flexuosa não influenciou significativamente a abundância de Culicidae entre as axilas
(teste-t; p=0,382).
Copeland et al. (1996) no Quênia, observou que ocos de árvores com
Odonata tendem a ter menos mosquitos do que ocos sem Odonata. Do mesmo
modo, Fincke et al. (1997) demonstrou que a predação de mosquitos por Odonata
pode diminuir a abundância de larvas desses dípteros em concavidades em árvores
em florestas tropicais, principalmente em concavidades pequenas e com baixa
disponibilidade de nutrientes. Entretanto, Louton et al. (1996), não detectaram
efeitos da predação sobre a abundância de mosquitos em internós de bambu no
Peru.
Os efeitos da predação por parte das larvas de Odonata nas axilas de M.
flexuosa, podem ter sido reduzidos devido as altas taxas de nutrientes disponíveis
nesse habitat e pela considerável dimensão do fitotelmata (volume médio=1075±972
mL). Como citado anteriormente, grandes fitotelmatas favorecem a entrada de
nutrientes e um relativo aumento de presas potenciais (Chironomidae e
Ceratopogonidae) e, principalmente Culicidae (Lounibos, 1983; Fincke, 1994; Fincke
43
et al. 1997, Richardson, 1999). Outro fato seria que a diminuição das larvas de
mosquitos estaria sendo compensada pela constante oviposição do fitotelmata por
parte das fêmeas de Culicidae (Apêndice B).
Furieri (2004), estudando os efeitos da presença de Leptagrion na população
de mosquitos em bromélias terrestres no Espírito Santo, também não encontrou
diferenças na abundância de larvas de mosquitos entre bromélias do grupo controle
e as do tratamento, sugerindo que a população de larvas de mosquitos estaria
sendo regulada principalmente pela disponibilidade de recurso e não pela presença
do predador – predomínio de forças “bottom-up”. Os resultados das axilas do buriti
sustentam essa teoria, como para a maioria dos fitotelmatas que dependem de
recursos alóctones, como demonstrado por Richardson & Hull (2000) e Kneitel &
Miller (2002).
Das dez axilas amostradas que não continham representantes de Culicidae,
seis também não continham Odonata. Esse fato pode estar refletindo a idéia de que
adultos de Odonata que colonizam fitotelmatas, podem, em determinadas
circunstâncias, selecionar hábitats ricos em presas, os quais garantiriam o
desenvolvimento das larvas e o sucesso na emergência do adulto (Corbet, 1983;
Fincke, 1992b).
Neste estudo, embora os resultados (análise do conteúdo digestivo dos
representantes de Odonata) confirmem que a predação de larvas de Culicidae
ocorre, não podemos afirmar que ela está afetando o número de larvas de mosquitos
nas axilas observadas, levando-se em conta as seguintes especulações: a análise
estatística não dá suporte para esta afirmação; há uma “pulverização” da predação
sobre o total de presas (larvas de Odonata são predadores generalistas); a coleta
(fauna amostrada) representa um instante e não a produção a longo prazo; e, como
mencionado anteriormente, há uma constante reposição de presas ao longo do
tempo (oviposição).
A dinâmica e complexidade da teia trófica, dificulta a identificação dos efeitos
dos predadores (Kitching, 2000); serão necessários estudos incluindo a utilização de
experimentos controlados, para determinar de que forma os predadores estão
influenciando a comunidade associada às axilas de M. flexuosa.
44
4.5 Estrutura trófica e teia alimentar
Fitotelmatas tropicais abrigam uma rica fauna que pode ser organizada em
teias alimentares de acordo com as características tróficas dos organismos
presentes.
De acordo com Kitching (2000), uma teia alimentar é uma forma simples de
representar diagramaticamente ou matematicamente as interações tróficas dentro de
uma comunidade.
4.5.1. Análise do conteúdo digestivo das espécies de Odonata associadas às axilas de Mauritia flexuosa.
Do total de larvas dissecadas, 35 eram Libellulidae (37,2%) e 59
Coenagrionidae (62,8%). As freqüências das presas de Erythrodiplax sp. foram:
Chironomidae (48,6%), Ceratopogonidae (22,9%), Culicidae (22,9%), Acarina
(5,7%), Libellulidae, Copepoda e Oligochaeta (2,9% cada) e outros insetos (14,3%)
(Tabela 5). E, de Coenagrionidae sp. foram: Chironomidae (55,9%), Culicidae
(25,4%), Acarina (30,5%), Ceratopogonidae (5,1%), Formicidae (1,7%) e outros
insetos (11,9%) (Tabela 5).
Chironomidae foi a presa mais freqüente para ambas espécies de Odonata,
seguida de Culicidae e Acarina para Coenagrionidae sp. e, Ceratopogonidae e
Culicidae para Erythrodiplax sp.. Larvas de Erythrodiplax sp. e Coenagrionidae sp.
apresentaram detrito vegetal no intestino, na freqüência de 97% e 47%,
respetivamente. Tanto as presas mais freqüentes como a ocorrência de detrito nas
duas espécies de Odonata podem ser explicados pelo fato delas divergirem quanto
ao hábito de forragemaneto. Foi observado que os Libellulidae permanecem no
fundo, junto e, muitas vezes, sob o sedimento enquanto que os Coenagrionidae
permanecem próximos à superfície d`água (Apêndice B).
45
Tabela 5. Ítens alimentares encontrados no intestino anterior das larvas de Erythrodiplax sp. (Libellulidae) e Coenagrionidae sp. coletadas em fitotelmata de M. flexuosa nos municípios de Manaus e Presidente Figueiredo, Amazonas, entre maio e junho de 2006.
Chironomidae Ceratopogonidae Culicidae Libellulidae Formicidae Acarina Copepoda Oligochaeta InsetosOdonata
n T M±DP n T M±DP n T M±DP n T n T n T M±DP n T n T n Detrito vegetal
17 26 0,7±1 8 14 0,4±0,8 8 10 0,3±0,6 1 1 - - 2 3 0,1±0,4 1 1 1 1 7 presente a muito Erythrodiplax sp. (N=35)
33 100 1,7±2,3 3 16 0,3±1,5 15 39 0,7±2,3 - - 1 1 18 39 0,7±1,3 - - - - 13 ausente a pouco Coenagrionidae sp. (N=59)
(N) = número de larvas examinadas para cada espécie (n) = número de larvas com determinado item alimentar (T) = total de presas encontradas para cada espécie (M±DP) = média ± desvio padrão de presas encontras para cada espécie
46
Figura 12. A) Intestino anterior de Coenagrionidae sp.; B) Intestino anterior de Erythrodiplax sp..
Figura 13. A e B) Detalhe de corpos inteiros e cápsulas cefálicas (setas) no intestino anterior de Coenagrionidae sp.; C) Proventrículo dissecado de Coenagrionidae sp.; D) Proventrículo dissecado de Erythrodiplax sp..
A B
A B
C D
47
4.5.2. Representação da teia trófica encontrada nas axilas de Mauritia flexuosa
A Figura 15 ilustra a teia trófica inferida para a comunidade aquática
encontrada nas axilas de M. flexuosa. A teia representada na figura compila dados
taxonômicos, informações tróficas dos organismos envolvidos (citado anteriormente)
e análise do conteúdo estomacal dos predadores de topo do sistema. Como
mencionado anteriormente, é provável que a predação entre representantes de
Odonata ocorra (incluindo canibalismo), porém, esta interação não foi considerada
na ilustração da teia alimentar por ter sido praticamente inexistente no resultado da
análise do conteúdo alimentar desses predadores (Tabela 5).
Outro fato importante, é que algumas ligações tróficas na trama alimentar
desenhada, representam uma especulação da realidade para um limitado número de
amostas e limitado período de tempo. Problemas espaciais, temporais, recorte de
comunidade e resolução taxonômica, além de possíveis interferências de fatores
estocásticos, podem influenciar o padrão observado. Por isso, algumas
consideraçãoes são importantes (Kitching, 2000):
- espécies assumidas para se comportarem de tal modo, podem de fato não
se comportarem como esperado;
- ligações tróficas assinaladas podem não ocorrer no ambiente natural;
- ligações tróficas assumidas podem até ocorrerem no campo, entretanto
podem ser raras ou irrelevantes em algum momento da generalização;
- determinadas ligações tróficas assinaladas poderão sofrer alterações com o
desenvolvimento das espécies participantes.
A validade de se construir uma trama alimentar geral para a comunidade, se
deve ao fato de ser possível efetuar comparações e especulações com outros
trabalhos já realizados. Desse modo, a representação matemática das interações
tróficas encontradas nas axilas de M. flexuosa, juntamente com dados de outros
fitotelmatas, podem ser visualizadas na Tabela 6.
Pode-se notar que a comunidade de M. flexuosa e a comunidade em
concavidades em árvores apresentam os maiores valores de média do comprimento
da cadeia, por serem os únicos a possuírem três níveis tróficos. M. flexuosa e os
outros fitotelmatas possuem um considerável valor de média de presas utilizadas por
48
cada predador, devido à característica generalista dos seus respectivos predadores
e predadores de topo.
O valor da conectividade reflete especialmente a complexidade da teia trófica,
o tamanho (incluindo o número de níveis tróficos) e quanto os participantes são
generalistas ou especialistas. Assim, a complexa teia da comunidade associada a
ocos de árvores em Papua New Guinea estudada por Kitching (Fig 14), contém
potencialmente muitas ligações tróficas, porém, cada um dos predadores utiliza um
pequeno número de presas potenciais, refletindo uma “falsa” complexidade. Ao
contrário, a simples comunidade associada às axilas da inflorescência de Curcuma
australasica (Tabela 6), possui apenas um predador generalista e o maior valor de
conectividade das cinco teias resumidas na tabela.
O alto valor de conectividade calculado para a comunidade de M. flexuosa,
semelhante aos encontrados em bromélias na Jamaica (Tabela 6), se deve ao
grande número de presas utilizadas pelos predadores de topo (Odonata), que foi
constatado através da análise do conteúdo digestivo (Tabela 5).
Embora Osteocephalus oophagus Jungfer & Schiesari, 1995 (Anura: Hylidae)
não ser objeto do presente estudo, essa espécie foi coletada em apenas duas
ocasiões, em palmeiras de nove e 11m, desenvolvendo-se concomitantemente com
representantes de Libellulidae e Coenagrionidae em axilas com grande volume de
água (1310 mL e 4200 mL). Apesar de utilizar as axilas de M. flexuosa para o
desenvolvimento, essa espécie não participa ativamente das ligações tróficas, pois
suas formas imaturas alimentam-se exclusivamente de ovos deixados pela mãe em
visitas periódicas ao sítio de desova (Jungfer & Weygoldt 1999; Lima et al. 2006).
Embora, eventualmente, algum girino possa ser predado por alguma Odonata, por
falta de observações, esta interação não foi considerada na construção e nos
cálculos da teia alimentar.
Como a maioria dos fitotelmatas de axilas de folhas retém pouca água,
abrigando uma fauna relativamente simples (com exceção de bromélias) (Fish, 1983;
Kitching, 2000), o buriti se destaca por apresentar uma comunidade semelhante à
encontrada em ocos em árvores em New Guinea, principalmente pela presença de
predadores de topo e, em bromélias na Jamaica, pelo número de espécies
participantes e o alto valor de conectividade (Tabela 6, Fig. 15). Isso se deve ao
porte avantajado da palmeira, que possui grandes axilas foliares, com largura da
bainha na base da coroa medindo, em média, mais que 45 cm, o que proporciona
49
um grande acúmulo de água (média = 1075 mL, min=140mL, máx=4750mL), além
de considerável quantidade de detrito/liteira (Apêndices A e B).
Em relação às presas utilizadas pelas larvas de Odonata que se criam no
buriti, as três famílias mais freqüentes de presas (Chironomidae, Ceratopogonidae e
Culicidae) estão entre as mais abundantes no fitotelmata em estudo. Laessle (1961),
Copeland et al. (1996) e Fincke (1999), também reportaram larvas de Chironomidae
e Culicidae como as principais presas de Odonata em bromélias na Jamaica,
buracos em árvores no Kênia e buracos em árvores no Panamá, respectivamente.
Calvert (1911), ao analisar o intestino anterior do Pseudostigmatidae bromelícola
Mecistogaster modestus Selys, 1860 na Costa Rica, constatou o canibalismo
encontrando fragmentos de larvas menores da mesma espécie, além de Culicidae e
Copepoda. A partir da análise do conteúdo digestivo de larvas de Odonata em
bromélias no Hawaii, Williams (1936) comprovou a generalização destacada por
Corbet (1980) a qual Odonata, em fitotelmatas, se alimenta de qualquer presa que
estiver disponível, incluindo artrópodos terrestres que eventualmente caem e ficam
presos na superfície da água. Esse fato foi corroborado neste estudo, onde
representantes das duas famílias de Odonata estudadas continham partes de
insetos terrestres (Formicidae) no conteúdo digestivo analisado e, em cápsulas
fecais encontradas no sedimento.
50
Tabela 6. Representação matemática das características tróficas da comunidade encontrada nas axilas de Mauritia flexuosa em Manaus e Presidente Figueiredo, Amazonas, entre maio e junho de 2006. Para comparação, também estão representados quatro diferentes tipos de fitotelmatas: ocos em árvores, internós de bambu e axilas da inflorescência de Curcuma australasica em Papua New Guinea na Oceania; e bromélias na Jamaica. (Retirado de Kitching, 2000).
Estatística Axilas M. flexuosa
“Tree hole” New Guinea
Bromélias Jamaica
Internós de bambu
New Guinea
Axilas Curcuma australasica
New Guinea Número de espécies 20 17 23 13 8 Número de predadores 5 6 5(6) 1 1 Número de predadores de topo 2 2 0 0 0 Número de macrossaprofagos 2 3 5 5 2 Número de ligações alimentares 43 43 42 17 13 Número de níveis tróficos 3 3 2 2 2 Predador/presa 0,33 0,55 0,35 0,08 0,14 Média de presas por predador 4,7 4,8 4 5 5 Média do comprimento da cadeia 2,1 2,44 1,72 1,42 1,86 Conectividade 0,39 0,27 0,41 0,35 0,5
Figura 14. Representação da teia trófica da comunidade encontrada em concavidades em árvores em Papua New Guinea (Oceania), estudada por Kitching, 1990. (Retirado de Kitching, 2000)
51
Figura 15. Representação da teia alimentar construída a partir das possíveis relações entre os organismos componentes da fauna aquática associada às axilas de Mauritia flexuosa (Arecaceae) em Manaus e Presidente Figueiredo, Amazonas, Brasil (fundamentado nos estudos e exemplos apresentados em Frank, 1983; Kitching, 1983 e 2000).
Partículas grossas de
detrito
Matéria orgânica suspensa
Partículas finas de detrito e
microorganismos
1 5
20
15
2 4
1. Syrphidae 2. Oligochaeta 3. Endotribelos sp. 4. Culicoides spp 5. Diptera? 6. Psychodidae 7. Atrichopogon sp. 8. Acarina 9. Wyeomyia sp. 10. Copepoda
19 18
7 8 6 9 10 11 13
17
12 3 14
11. Cx. (Mcx.) stonei 12. Cx. (Mcx.) pleuristriatus 13. Cx. (Cx.) mollis 14. Cx. (Mcx.) sp1. 15. Tabanidae 16. Dolichopodidae 17. Toxorhynchites haemorrhoidalis 18. Erythrodiplax sp. 19. Coenagrionidae sp. 20. Osteocephalus oophagus
16
52
5. CONCLUSÕES
As axilas de M. flexuosa podem armazenar um grande volume de água (140 a
4750mL), suportando uma abundante e relativamente rica fauna de
macroinvertebrados aquáticos, em comparação com outros fitotelmatas.
Os representantes de Diptera foram os mais freqüentes e abundantes,
confirmando a importância desse grupo nas comunidades associadas a fitotelmata.
Endotribelos sp. (Chironomidae) e Culicoides spp. (Ceratopogonidae) ocorreram em
todas palmeiras amostradas com alta abundância de indivíduos por axila,
provavelmente devido à grande quantidade de sedimento presente nas axilas. Como
os representantes de Culicoides não foram identificados até o nível específico, é
importante ressaltar que algumas espécies de importância médica podem estar
utilizando o buriti como criadouro.
Pela primeira vez no Brasil é registrada a ocorrência de Endotribelos sp. e
Alepia (Psychodidae) utilizando fitotelmata para o desenvolvimento.
Culicidae foi a família mais diversa, representada por pelo menos seis
espécies: Culex (Mcx.) stonei, Culex (Mcx.) pleuristriatus, Culex (Mcx.) sp., Culex
(Cx.) mollis, Wyeomyia sp. e Toxorhynchites (Lynchiella) haemorrhoidalis. No
entanto, nenhuma delas está envolvida na transmissão de doenças.
A localização da palmeira, em grupo ou isolada, não influenciou a composição
da fauna de macroinvertebrados observada durante o período da coleta e também
não interferiu na abundância e na riqueza. Larvas de Coenagrionidae sp., espécie
provavelmente específica do fitotelmata formado pelas axilas de M. flexuosa, foram
mais abundantes em palmeiras localizadas em grupo (buritizais), comportamento
similar observado em outros estudos para espécies de Coenagrionidae associadas a
bromélias.
O volume foi altamente relacionado com a abundância de
macroinvertebrados, mas não influenciou a riqueza. Os demais fatores abióticos (pH,
oxigênio dissolvido e altura da axila em relação ao solo) não apresentaram relação
com abundância e riqueza dos organismos. A grande influência do volume indica
como as comunidades associadas a fitotelmatas são dependentes da entrada e da
quantidade de água para a manutenção do sistema.
53
Em comparação com estudos realizados em outros fitotelmatas, a teia trófica
encontrada nas axilas de M. flexuosa é relativamente complexa envolvendo 20
espécies, sendo Coenagrionidae sp. e Erythrodiplax sp. os predadores de topo. A
análise do conteúdo digestivo dos representantes de Odonata revelou que as presas
mais freqüentes (Chironomidae, Ceratopogonidae e Culicidae), são também as mais
abundantes no fitotelmata em estudo.
Como a presença de grandes predadores em fitotelmatas pode,
eventualmente, diminuir a abundância de presas, era de se esperar que a
abundância de larvas de Culicidae fosse afetada pelas larvas de Odonata.
Entretanto, não foi observada relação significativa entre a presença de larvas de
Odonata nas axilas de M. flexuosa e a abundância de Culicidae.
Muitas espécies de macroinvertebrados são específicas de fitotelmatas,
dessa forma, a água acumulada nas axilas do buriti é de importância fundamental na
manutenção dessa fauna, já que M. flexuosa é uma palmeira muito abundante e
com ampla distribuição na Amazônia Central. Pesquisas adicionais, incluindo
estudos experimentais, serão necessárias para determinar o papel dos predadores
de topo na comunidade encontrada nas axilas de M. flexuosa.
Este trabalho contribuiu para ampliar o conhecimento sobre fitotelmatas na
Amazônia Brasileira, apresentando informações ecológicas e taxonômicas sobre a
comunidade de macroinvertebrados associada ao habitat formado pelas axilas de M.
flexuosa. A continuidade desse estudo, incluindo outros fitotelmatas da região (e.g.
ocos de árvores e bromélias) é de grande relevância para entender os padrões de
densidade e distribuição exibidos pela biota que ocupa esses microcosmos e os
mecanismos e processos que o geram. Além disso, estudos adicionais sobre esse
habitat tão peculiar e pouco estudado na Amazônia, certamente irão contribuir com o
incremento do conhecimento sobre a biodiversidade de nossa região.
54
6. Referências Bibliográficas
Albuquerque, M.L.S.; Guedes, I.; Alcântara, Jr.P.; Moreira, S.G.C. 2003. Infrared
absortion spectra of Buriti (Mauritia flexuosa L.) oil. Vibrational Spectroscopy,
33: 127-131.
Almeida, S.P. de; Silva, J.A.da. 1994. Piqui e buriti: importância alimentar para a
população dos cerrados. Planaltina: Embrapa-CPAC, 38pp.
Aragão, M.B. 1968a. O ciclo anual dos Anopheles do subgênero Kerteszia no
Brasil. Memórias do Instituto Oswaldo Cruz, 66(1): 85-106.
Aragão, M.B. 1968b. Sobre a distribuição vertical dos criadouros de Anopheles
do subgênero Kerteszia no sul do Brasil. Memórias do Instituto Oswaldo Cruz,
66(2): 132-144.
Armbruster, P.; Hutchinson, R.A.; Cotgreave, P. 2002. Factores influencing
community structure in a South American tank bromeliad fauna. Oikos, 96:
225-234.
Benzing, D.H. 1990. Vascular epiphytes. General biology and related biota.
Cambridge University Press, Cambridge. 354pp.
Bradshaw, W.E. 1983. Interaction between the mosquito, Wyeomyia smithii, the
midge, Metriocnemus knabi, and their carnivorous host, Sarracenia purpurea.
In: Frank, J.H.; Lounibos, L.P. (Eds). Phytotelmata: Terrestrial Plants as Host
for Aquatic Insect Communities. Plexus, Medford, New Jersey. p.161-189.
Calvert, P.P. 1911. Studies on Costa Rican Odonata. II. The habits of the plant-
dwelling larva of Mecistogaster modestus. Entomological News, 22: 402-411.
Carrasco, D.S.; Ronderos, M.M.; Ferreira, R.L.M.; Hamada, N. 2006. Registro de
Culicoides Latreille, 1809 e Forcipomyia Meigen, 1818 (Diptera:
Ceratopogonidae) em Phenakospermum guyanense Endl. 1833 na Amazônia
Central. In: XXI Congresso Brasileiro de Entomologia, Recife (PE).
Chapman, R.K.; Soria, S.J. 1983. Comparative Forcipomyia pollination cacao of
Central America and southern Mexico. Revista Theobroma, 13 (2): 129-139.
Cerqueira, N.L. 1961. Distribuição geográfica dos mosquitos na Amazônia.
Revista Brasileira de Entomologia, 25: 501-519.
55
Clarke, K.R.; Green, R.H. 1988. Statistical design and analysis for a 'biological
effects' study. Marine Ecology Progress Series, 46: 213-226.
Clastrier, J. 1970. Culex (Melanoconion) dolicbopbyllus n. sp. et Culex
(Microculex) stonei Lane et Whitman, 1943 (Diptera, Culicidae) A. Guyane
Frangaise. Annales de Parasitologie, 45(6): 857-861.
Collins, L.E.; Blackwell, A. 2000. The biology of Toxorhynchites mosquitoes and
their potencial as biocontrol agents. Biocontrol, 21(4): 105-116.
Consoli, R.A.G.B.; Oliveira, R.L. 1994. Principais mosquitos de importância
sanitária no Brasil. Ed. Fiocruz, Rio de Janeiro. 228pp.
Coomes, A.T.; Barham, B.L.; Takasaki, Y. 2004. Targeting conservation–
development initiatives in tropical forests: insights from analyses of rain
Panamá use and economic reliance among Amazonian peasants. Ecological
Economics, 51: 47-64.
Copeland, R.S.; Okeka, W.; Corbet, P.S. 1996. Treeholes as larval habitat of the
dragonfly Hadrothemis camarensis (Odonata: Libellulidae) in Kakamega
Panamá, Kenya. Aquatic Insects, 18(3): 129-147.
Corbet, P.S. 1980. Biology of Odonata. Annual Review of Entomology, 25: 189-
217.
Corbet, P.S. 1983. Odonata in Phytotelmata. In: Frank, J.H.; Lounibos, L.P. (Eds).
Phytotelmata: Terrestrial Plants as Host for Aquatic Insect Communities.
Plexus, Medford, New Jersey. p. 29-54.
Corbet, P.S. 1999. Dragonflies. Behavior and Ecology of Odonata. Cornell
University Press, University of Edinburgh, Scotland, U.K. 829pp.
De La Rosa, C.; Ramírez, A. 1995. A note on phoretic behaviour and on phoretic
associations in larvae of Mecistogaster ornate Rambur from northern Costa
Rica (Zygoptera: Pseudostigmatidae). Odonatologica, 24(2): 219-224.
DeMarmels, J. 1985. La náyade de Leptagrion fernandezianum Rácenis, espécie
bromelícola (Odonata: Coenagrionidae), y consideraciones sobre la possible
relación filogenética del género Leptagiron Selys. Boletín de Entomología
Venezolana, 4(1): 1-8.
DeMarmels, J. 1992. Caballitos del Diablo (Odonata) de las Sierras de
Tapirapeco y Unturan, en el extremo sur de Venezuela. Acta Biologica
Venezuelana, 14(1): 57-78.
56
DeMarmels, J. & Garrison, R. W. 2005. Review of the genus Leptagrion in
Venezuela with new synonymies and descriptions of a new genus,
Bromeliagrion, and a new species, B. rehni (Zygoptera: Coenagrionidae). Can.
Entomol. 137: 257-273.
Derraik, J.G.B.; Heath, A.C.G. 2005. Immature Diptera (excluding Culicidae)
inhabiting phytotelmata in the Auckland and Wellington regions. New Zealand
Journal of Marine and Freshwater Research, 39: 981–987.
Dorvillé, L.F.M. 1995. Composição e aspectos da biologia da fauna de mosquitos
(Diptera, Culicidae) da restinga de Barra de Maricá, (RJ). Revista Brasileira de
Entomologia, 39(1): 203-219.
Duckhouse, D.A. 1994. The Final-stage Larvae of Brunettia (Diptera:
Psychodidae: Psychodinae) and their Evolutionary Significance. Invertebr.
anam., 9: 83-105.
Dussart, B. 1967. Lés Copépodes des Eaux continentals d’Europe occidentale.I
Calanoïdes et Harpacticoïdes. Editions N. Boubée, Paris.
Epler, J.H. 1995. Identification manual of the larval Chironomidae (Diptera) of
Florida. Department Environmental Regulation, State of Florida. 427pp.
Fashing, N.J. 1975. Life history and general biology of Naiadacarus arboricola
Fashing, a mite inhabiting water-filled treeholes (Acarina: Acaridae). Journal of
Natural History, 9: 413-424.
Fashing, N.J. 1994. Life-history patterns of stigmatid inhabitants of water-filled
treeholes. In: M. A. Houck (ed). Mites: Ecological and Evolutionary Analyses of
life-History Patters. Chapman and Hall, New York. p. 160-185.
Fashing, N.J. 1998. Functional morphology as a aid in determining trophic
behaviour: the placement of astigmatic mites in food webs of water-filled tree-
hole communities. Experimental & Applied Acarology, 22: 435-453.
Ferreira, R.L.M.; Oliveira, A.F.; Pereira, E.S.; Hamada, N. 2001. Occurence of
larval Culicidae (Diptera) in water retained in Aquascypha hydrophora
(Fungos: Stereaceae) in Central Amazônia, Brasil. Memórias do Instituto
Oswaldo Cruz, 96(8): 1165-1167.
Ferreira, R.L.M.; Rafael, J.A. 2004. Activity of tabanids (Diptera, Tabanidae)
attacking a domestic duck - Cairina moschata Linnaeus (Aves, Anatidae),
introduced in a forest area in the Central Amazon, Manaus, Brazil. Revista
Brasileira de Entomologia, 48: 283-286.
57
Ferreira, R.L.M.; Rafael, J.A. 2006. Criação de imaturos de mutuca (Tabanidae:
Diptera) utilizando briófitas e areia como substrato. Neotropical Entomology,
35(1): 141-144.
Fincke, O.M. 1984. Giant damselflies in a tropical forest: reproductive biology of
Megaloprepus coerulatus with notes on Mecistogaster (Zygoptera:
Pseudostigmatidae). Advances in Odonatology, 2: 13-27.
Fincke, A.M. 1992a. Interspecific competition for tree holes: consequences for
mating systems and coexistence in neotropical damselflies. American
Naturalist, 139: 80-101.
Fincke, A.M. 1992b. Consequences of larval ecology for territoriality and
reproductive success of a neotropical damselfly. Ecology, 73: 449-462.
Fincke, A.M. 1994. Population regulation of a tropical damselfly in the larval stage
by food limitation, cannibalism, intraguild predation and habitat drying.
Oecologia, 100: 118-127.
Fincke, A.M. 1998. The population ecology of Megaloprepus coerulatus and its
effect on species assemblages in water-filled tree holes. In: Dempster, J.P.;
McLean, I.F.G. (Eds). Insect populations in theory and in practice. Kluwer
Academic, Dordrecht. p. 391-416.
Fincke, O.M.; Yanoviak, S.P.; Hanshu, R.D. 1997. Predation by odonates
depresses mosquito abundance in water-filled tree holes in Panama.
Oecologia, 112(2): 244-253.
Fincke, A.M. 1999. Organization of predator assemblages in Neotropical tree
holes: effects of abiotic factors and priority. Ecological Entomology, 24: 13-23.
Fisch, G.; Marengo, J.A.; Nobre, C.A. 1998. Uma revisão geral sobre o clima da
Amazônia. Acta Amazônica, 28(2): 101-126.
Fish, D. 1983. Phytotelmata: Flora e Fauna. In: Frank, J.H.; Lounibos, L.P. (Eds).
Phytotelmata: Terrestrial Plants as Host for Aquatic Insect Communities.
Plexus, Medford, New Jersey. p.1-28.
Forattini, A.P. 1957. Culicoides da Região Neotropical (Diptera:
Ceratopogonidae). Arquivos da Faculdade de Higiene e Saúde Pública da
Universidade de Sao Paulo, 11: 161-526.
Forattini, A.P. 1965a. Entomologia Médica. Vol. 1. Culicini: Haemagogus,
Mansonia, Culiseta. Sabethini. Toxorhynchitini. Arboviroses. Filariose
58
bancroftiana. Genética. Editora Universidade de São Paulo, São Paulo,
416pp.
Forattini, A.P. 1965b. Entomologia Médica. Vol. 2. Culicini: Culex, Aedes, e
Psorophora. Editora Universidade de São Paulo, São Paulo, 506pp.
Forattini, A.P.; Toda, A. 1966. Notas sobre Culicidae (Diptera).11. Algumas
espécies amazônicas de Microculex. Studia Ent. 9(1-4): 501-514.
Forattini, O.P.; Kakitani, I.; Sallum, M.A.M. 1997. Breeding places of Aedes
scapularis (Diptera: Culicidae) in artificial containers. Revista de Saúde
Pública, 31(5): 519-522.
Forattini, A.P. 2002. Culicidologia Médica. Vol. 2: Identificação, Biologia,
Epidemiologia. São Paulo, editora Universidade de São Paulo. 860pp.
Frank, J.H. 1983. Bromeliad phytotelmata and their biota, especially mosquitoes.
In: Frank , J.H.; Lounibos, L.P. (Eds). Phytotelmata: Terrestrial Plants as Host
for Aquatic Insect Communities. Plexus, Medford, New Jersey. p.101-128.
Frank, J.H.; Lounibos, L.P. 1987. Phytotelmata: swamps or islands? Florida
Entomologist, 70(1): 14-20.
Frank, J.H.; Stewart, J.P.; Watson, D.A. 1988. Mosquito larvae in axils of the
imported bromeliad Billbergia pyramidalis in Southern Florida. Florida
Entomologist, 71(1): 33-43.
Frank, J.H.; Sreenivasan, S.; Benshoff, P.J.; Deyrup, M.A.; Edwards, G.B.;
Halbert, S.E.; Hamon, A.B.; Lowman, E.L.; Mockford, E.L.: Scheffrahn, R.H.;
Steck, G.J.; Thomas, M.C.; Walker, T.J.; Welbourn, W.C. 2004. Invertebrate
animals extracted from native Tillandsia (Bromeliales: Bromeliaceae) in
Sarasota County, Florida. Florida Entomologist, 87(2): 176-185.
Furieri, K.S. 2004. Fauna de libélulas bromelícolas: influência da agregação de
bromélias no sucesso reprodutivo e aspectos do controle populacional de
mosquitos. Dissertação de Mestrado, Universidade Federal de Viçosa. Viçosa,
Minas Gerais. 47p.
Goodwin, J.T.; Murdoch, W.P. 1974. A study of some immature Neotropical
Tabanidae (Diptera). Annals of the Entomological Society of Panamá, 67: 85-
133.
Gorayeb. I.S. 1995. Tabanidae (Diptera) da Amazônia. XI. Sazonalidade das
espécies da Amazônia oriental e correlação com fatores climáticos. Boletim
do Museu Paraense Emílio Goeldi, Série Zoológica, 9: 241-281.
59
Greeney, H.F. 2001. The insects of plant-held waters: a review and bibliography.
Journal of Tropical Ecology, 17: 241-260.
Greiner, E.C.; Garris, G.I.; Rollo, G.T.; Knausenberguer, W.I.; Jones, J.E.; Gibbs,
E.P.J. 1990. Culicoides spp. (Diptera: Ceratopogonidae) associated with cattle
in St. Croix, Virgin Islands, and their relevance to bluetongue viruses. J. Med.
Ent., 27: 1071-1073.
Gutierrez-Ochoa, M.; Lavin, M.C.; Ayala, F.C.; Perez, A.J. 1993. Arthropods
associated with Bromelia hemisphaerica (Bromeliales: Bromeliaceae) in
Morelos, Mexico. Florida Entomologist, 76(4): 616-621.
Harbach, R.E.; Hitching, I.J. 1998. Phylogeny and classification of the Culicidae
(Diptera). Systematic Entomology, 23: 327-370.
Hutchings, R.S.G. 1995. Conteúdo dos criadouros larvais e comportamento de
adultos de Toxorhynchites (Lynchiella) haemorrhoidalis (Fabricius) (Diptera,
Culicidae) numa floresta de terra-firme da Amazônia Central. Revista
Brasileira de Biologia, 12(2): 313-319.
Hutchings, R.S.G., Sallum, M.A.M.; Ferreira, R.L.M. 2002. Culicidae (Diptera:
Culicomorpha) da Amazônia ocidental Brasileira: Querari. [Culicidae (Diptera:
Culicomorpha) from the Western Brazilian Amazon: Querari. Acta Amazonica,
32: 109–122.
Hutchings, R.S.G.; Sallum, M.A.M.; Ferreira, R.L.M.; Hutchings, R.W. 2005.
Mosquitos of the Jaú National Park and their potential importance in brazilian
Amazonia. Medical and Veterinary Entomology, 19: 428-441.
Juncá, F.A.; Borges, C.L.S. 2002. Fauna associada a bromélias terrícolas da
Serra da Jibóia, Bahia. Sitientibus Série Ciências Biológicas, 2(1/2): 73-81.
Jungfer, K.H.; Weygoldt, P. 1999. Biparental care in the tadpole-feeding
Amazonian treefrog Osteocephalus oophagus. Amphibia-Reptilia, 20: 235-
249.
Kitching, R.L. 1971. A ecological study of water filled tree-holes and their position
in the woodland ecosystem. Journal of Animal Ecology, 40: 281-302.
Kitching, R.L. 1983. Community structure in water-filled treeholes in Europe and
Australia – Comparisons and especulations. In: Frank, J.H.; Lounibos, L.P.
(Eds). Phytotelmata: Terrestrial Plants as Host for Aquatic Insect
Communities. Plexus, Medford, New Jersey. p. 205-222.
60
Kitching, R.L. 1990. Foodwebs from phytotelmata in Madang, Papua New
Guinea. Entomologist, 109: 153-164.
Kitching, R.L. 2000. Food webs and container habitats: the natural history and
ecology of phytotelmata. Cambridge University Press, Cambridge. 431pp.
Kitching, R.L. 2001. Food webs in phytotelmata: “bottom-up” and “top-down”
explanations for community structure. Annual Review of Entomology, 46: 729-
760.
Kneitel, J.M.; Chase, J.M. 2004. Disturbance, predator, and resource interactions
alter container community composition. Ecology, 85(8): 2088-2093.
Kneitel, J.M. & Miller, T.E. 2002. Resource and top-predator regulation in the
pitcher plant (Serracenia purpurea) inquiline community. Ecology, 83(3): 680-
688.
Kumm, H.W. 1933. Mosquitos breeding in bromeliads, at Bahia, Brazil. Bulletin of
Entomological Research, 24(1): 561-575.
Laessle, A.M. 1961. A micro-limnological study of Jamaican bromeliads. Ecology,
42: 499-517.
Lane, J. 1953a. Neotropical Culicidae, Vol. 2. Tribe Culicini, Deinicerites,
Uranotaenia, Mansonia, Orthopodomyia, Aedeomyia, Aedes, Psorophora,
Haemagogus, tribe Sabethini, Trichoprosopon, Wyeomyia, Phoniomyia,
Limatus and Sabethes. Press in University of São Paulo, São Paulo, Brazil,
1112pp.
Lane, J. 1953b. Neotropical Culicidae. Vol. 1. Dixinae, Chaoborinae and
Culicinae, tribes Anophelini, Toxorhynchitini and Culicini (Genus Culex only).
Press in University of São Paulo, São Paulo, Brazil, 548pp.
Lencioni, F.A.A. 2006. Damselflies of Brazil – An Illustrated identification guide - 2
- Coenagrionidae. All Print Editora, São Paulo, Brasil. 419pp.
Lima, A.P.; Magnusson, W.E.; Menin, M.; Erdtmann, L.K.; Rodrigues, D.J.; Keller,
C.; Hödl, W. 2006. Guia de sapos da Reserva Adolpho Ducke, Amazônia
Central. Ed. Attama, Manaus, Amazonas. 168pp.
Lopes, J. 1997. Ecologia de mosquitos (Diptera: Culicidae) em criadouros
naturais e artificiais de área rural do norte do Estado do Paraná, Brasil. VI.
Coletas de larvas no peridomicílio. Revista Brasileira de Zoologia, 14(3): 571-
578.
61
Lopes, J.; Arias, J.R.; Yood, J.D.C. 1983. Evidências preliminares de
estratificação vertical de postura de ovos por alguns Culicidae (Diptera), em
floresta no município de Manaus – Amazonas. Acta Amazônica, 13(2): 431-
439.
Lopes, J.; Lozovei, A.L. 1996. Ecologia de mosquitos (Diptera, Culicidae) em
criadouros naturais e artificiais de área rural do Norte do Paraná, Brasil. II.
Coletas com isca humana. Revista Brasileira de Zoologia, 13(3): 585-596.
Lopez, L.C.S.; Rodrigues, P.P.; Rios, R.I. 1999. Frogs and snakes as phoretic
dispersal agents of bromeliad ostracods (Elpidium) and Annelids (Dero).
Biotropica, 31 (4): 705–708.
Lopez, L.C.S.; Gonçalves, D.A.; Mantovani, A.; Rios, R.I. 2002. Bromeliad
ostracods pass through amphibian (Scinaxax perpusillus) and mammalian
guts alive. Hydrobiologia, 485: 209–211.
Lopez, L.C.S.; Filizola, B.; Deiss, I.; Rios, R.I. 2005. Phoretic behaviour of
bromeliad annelids (Dero) and ostracods (Elpidium) using frogs and lizards as
dispersal vectors. Hydrobiologia, 549: 15–22.
Lounibos, L.P. 1983. The mosquito community of treeholes in subtropical florida.
In: Frank, J.H. & Lounibos, L.P. (Eds). Phytotelmata: Terrestrial Plants as Host
for Aquatic Insect Communities. Plexus, Medford, New Jersey. p.223-246.
Lounibos, L.P.; Frank, J.H.; Machado-Allinson, C.E.; Navarro, J.C.; Ocanto, P.
1987. Seasonality, abundance and invertebrate associates of Leptagrion
siqueirai Santos in Aechmea bromeliads in venezuelan rain forest (Zygoptera:
Coenagrionidae). Odonatologica, 16(2): 193-199.
Lounibos, L.P.; Machado-Allison, C.E. 1993. Field test of mosquito ovipositional
cues from Venezuelan phytotelmata. Florida Entomologist, 76(4): 593-599.
Lounibos, P.; Campos, R.E. 2002. Investigaciones recientes sobre
Toxorhynchites rutilus (Diptera: Culicidae) a referencial al control biológico de
mosquitos habitantes a recipientes. Entomotropica, 17(2): 145-156.
Louton, J.; Gelhaus, J.; Bouchard, R. 1996. The aquatic macrofauna of water
filled bamboo (Poaceae: Bambusoideae: Guadua) internodes in a Peruvian
lowland tropical forest. Biotropica, 28(2): 228-242.
Lozovei, A.L. 1998. Mosquitos dendrícolas (Diptera, Culicidae) em internódios de
taquara da Mata Atlântica, Serra do Mar e do Primeiro Planalto, Paraná,
Brasil. Brazilian Archives of Biology and Technology, 41(4): 501-508.
62
Machado, A.B.M. 1976. Fauna associada a água das folhas de umbelíferas com
observações sobre a ninfa de Roppaneura beckeri Santos (Odonata:
Protoneuridae). Ciência e Cultura, 28: 895-896.
Machado-Allison, C.E.; Barrera, R.R.; Delgado, L.; Gómez-Cova, C.; Navarro,
J.C. 1986. Mosquitos (Diptera: Culicidae) e los Fitotelmata de Panaquire,
Venezuela. Acta Biologica Venezuelana, 12(2): 1-12.
Maguire, B.Jr. 1971. Phytotelmata: biota and community structure determination
in plant-held water. Annual Review of Ecology Systematic, 2: 439-464.
Marcondes, C.B. 2001. Entomologia médica e veterinária. Ed. Atheneu, São
Paulo. 432pp.
Marques, G.R.A.; Santos, R.L.C.; Forattini, O.P. 2001. Aedes albopictus em
bromélias de ambiente antrópico no Estado de São Paulo. Brasil. Revista de
Saúde Pública, 35(3): 243-251.
McCafferty, W.P. 1981. Aquatic Entomology. The fishermen’s and Ecologists’ –
Illustrated Guide to Insects and Their Relatives. Jones and Bartlett Publishers,
London. 448pp.
Mendes, H.F.; Marcondes, C.B.; Pinho, L.C. 2003. A new phytotelmatic species of
Monopelopia Fittkau, 1962 (Insecta: Diptera: Chironomidae: Tanypodinae)
from South Brazil. Zootaxa, 262: 1-10.
Menezes, Í.S.; Ferreira, R.L.M.; Hamada, N. 2005. Composição da entomofauna
associada a Phenakospermum guyanense (L.C. Rich.) Endl. (Strelitziaceae)
ao longo da BR 174 na Amazônia Central.. In: Jornada de Iniciação Científica-
PIBIC, 2005, Manaus. XIV Jornada de Iniciação Científica / INPA. Manaus/AM
: Divulgação em Formato Digital (CD).
Menezes, I.S.; Ferreira, R.L.M.; Hamada, N.; Fé, N.F. 2006. Imaturos de
Culicidae (Diptera) associados à bananeira-brava (Strelitziaceae) na
Amazônia Central. In: XXVI Congresso Brasileiro de Zoologia, Londrina –
Paraná.
Melnychuk, M.C.; Srivastava, D.S. 2002. Abundance and vertical distribution of a
bromeliad-dwelling zygopteran larva, Mecistogaster modesta, in a Costa Rican
rainforest (Odonata: Pseudostigmatidae). International Journal of
Odonatology, 5(1): 81-97.
63
Mercer, D.R.; Spinelli, G.R.; Watts, D.M.; Tesh, R.B. 2003. Biting rates and
developmental substrates for biting midges (Diptera: Ceratopogonidae) in
Iquitos, Peru. Journal of Medical Entomology, 40(6): 807-812.
Merritt, R.W.; Cummins, K.W. 1996. A introduction to the Aquatic Insects of North
America. (3 ed.). Kendall/Hunt Publishing, falta cidade. 862pp.
Mesquita, H.M. 1992. Zigópteros de phytotelmata nas imediações de Manaus,
com ênfase na biologia ninfal e descrição de uma espécie nova (Odonata:
Coenagrionidae; Pseudostigmatiae). Dissertação de Mestrado, Instituto
Nacional de Pesquisas da Amazônia/Fundação Universidade do Amazonas,
Manaus, Amazonas. 111pp.
Mestre, L.A.M.; Aranha, J.M.R.; Esper, M.L.P. 2001. Macroinvertebrate fauna
associated to the bromeliad Vriesea inflata of the Atlantic Forest (Paraná
State, Soulther, Brazil). Brasilian Archives of Biology and Technology, 44(1):
89-94.
Miranda, I.P.A; Rabelo, A. Bueno, C.R.; Barbosa, E.M.; Ribeiro, M.N.S. 2001.
Frutos de Palmeiras da Amazônia. Ministério da Ciência e Tecnologia,
Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia – INPA, Manaus, Amazonas.
120 pp.
Mogi, M.; Yong, H.S. 1992. Aquatic arthropod communities in Nepenthes pitchers:
the role of niche differentiation, aggregation, predation, and competition in
community organization. Oecologia, 90: 172-184.
Navarro, C.J. 1998. Fauna de mosquitos (Diptera: Culicidae) del Parque Nacional
Cerro el Copey y nuevos registros para La Isla de Margarita, Venezuela.
Boletín de Entomología Venezolana, 13(2): 187-194.
Oliver, D.R. 1971. Life history of the Chironomidae. Annual Review of
Entomology, 16: 211-230.
Ospina-Bautista, F.; Estévez-Varón, J.V.; Betancur, J.; Realpe-Rebolledo, E.
2004. Estructura y composición de la comunidad de macroinvertebrados
acuáticos asociados a Tillandsia turneri Baker (Bromeliaceae) em um bosque
alto andino colombiano. Acta Zoológica Mexicana, 20(1): 153-166.
Paradise, C.J. 2000. Effects of pH and resourses on a processing chain
interaction in simulated treeholes. Journal of Animal Ecology, 69: 651-658.
Pimm, S.L. 1982. Food Webs. Chapman and Hall, London.
64
Rachou, R.G.; Ricciardi, I. 1951. Contribuição ao conhecimento da distribuição
Geográfica dos Anofelinos no Brasil: Estado do Paraná (Distribuição por
Municípios e Localidades). Revista Brasileira Malaria e Doenças Tropicais, 3:
423-447.
Rafael, J.A.; Gorayeb, I.S.; Rosa, M.S.S.; Henriques, A.L. 1991. Tabanidae
(Diptera) da Ilha de Maracá e Serra Pacaraima, Roraima, Brasil, com
descrição de duas espécies novas. Acta Amazônica, 21: 351-367.
Reinert, J.F. 1975. Mosquito generic and subgeneric abbreviations (Diptera:
Culicidae). Mosquito Systematic, 7: 105-110.
Ribeiro, J.E.L. da S.; Hopkins, M.J.G.; Vicentini, A. Sothers, C.A. Costa,
M.A.daS.; Brito, J.M. de.; Sousa, M.A. de.; Martins, L.H.P.; Lohmann, L.G.;
Assunção, P.A.C.L.; Pereira, E. da C.; Silva. C.F. da.; Mesquita, M.R.;
Procópio, L.C. 1999. Flora da Reserva Ducke: Guia de identificação das
plantas vasculares de uma floresta de terra-firme na Amazônia Central.
Intituto Nacional de Pesquisas da Amazônia, Amazonas, Manaus, 799pp.
Richardson, B.A. 1999. The bromeliad microcosm and the assessment of faunal
diversity in a Neotropical forest. Biotropica, 31(2): 321-336.
Richardson B.A. Hull, G.A 2000. Insect colonisation sequences in bracts of
Helionia aribaea in Puerto Rico. Ecologial Entomology, 25: 460-466.
Richardson, B.A.; Rogers, C.; Richardson, M.J. 2000a. Nutrients, diversity, and
community structure of two phytotelm sustems in a lower montane forest,
Puerto Rico. Ecological Entomology, 25: 348-356.
Richardson, B.A.; Richardson, M.J.; Scatena, F.N.; McDowell, W.H. 2000b.
Effects of nutrient availability and other elevational changs on bromeliad
populations and their invertebrate communities in a humid tropical forest in
Puerto Rico. Journal of Tropical Ecology, 16: 167-188.
Roca-Garcia, M. 1944. Isolation of three neurotropic viruses from Forest
mosquitoes in eastern Colombia. Journal of Infectious Diseases, 75: 160-169.
Roque, F.O.; Siqueira, T.; Trivinho-Strixino, S. 2005. Occurrence of chironomid
larvae living inside fallen-fruits in Atlantic Forest streams, Brazil. Entomologia
y Vectores, 12(2): 275-282.
Santos, N.D. 1966. Contribuição ao conhecimento da fauna do Estado da
Guanabara. 56. Notas sobre coenagriídeos (Odonata) que se criam em
bromélias. Atas da Sociedade de Biologia do Rio de Janeiro, 10(3): 83-85.
65
Santos, N.D. 1979. Descrição de Leptagrion bocainense Santos, 1979
cenagrionídeo bromelícola (Odonata: Coenagrionidae). Anais da Sociedade
Entomológica do Brasil, 8: 167-173.
Santos, N.D. 1981. Odonata. In: Hurlbert, S. H.; Rodríguez, G. & Santos, N. D.
(Eds.). Aquatic Biota of tropical South America, Part 1: Arthropoda. San Diego
State University, San Diego, California. p.64-85.
Seifert, R.P.; Seifert, F.H. 1979. Utilization of Heliconia (Musaceae) by the beetle
Xenarescus monocerus (Oliver) (Chrysomelidae: Hispinae) in a Venezuelan
forest. Biotropica, 11:51-59.
Silva, M.A.N.; Lozovei, A.L. 1999. Ocorrência de Haemagogus (Conopostegus)
leucocelaenus (Dyar & Shannon) e Toxorhynchites (Lynchiella) theobaldi
(Dyar & Knab) em ocos de árvores em capão de mata, Curitiba, Paraná,
Brasil. Revista Brasileira de Biologia, 16(1): 257-267.
Silva, A.M.; Nunes, V.; Lopes, J. 2004. Culicídeos associados a entrenós de
bambu e bromélias, com ênfase em Aedes (Stegomyia) albopictus (Diptera,
Culicidae) na Mata Atlântica, Paraná, Brasil. Iheringia, Série Zoologica, 94(1):
63-66.
Sota, T. 1996. Effects of capacity on resource input and the aquatic metazoan
community struture in phytotelmata. Researches on Population Ecology,
38(1): 65-73.
Srivastava, D.S.; Lawton, J.H. 1998. Why more productive sites have more
species: a experimental test of theory using tree-hole communities. American
Naturalist, 116: 770-787.
Sunahara, T.; Ishizaka, K.; Mogi, M. 2002. Habitat size: a factor determining the
opportunity for enonters between mosquito larvae and aquatic predators.
Journal of Vector Ecology, 27(1): 8-20.
Teixeira, R.L.; Schineider, J.A.; Almeida, G.I. 2002. The ocurrence of amphibians
in bromeliads from a Southeastern brazilian restinga habitat, with special
reference to Aparasphenon brunoi (ANURA, HYLIDAE). Brazilian Journal Of
Biology, 62(2): 263-268.
Torreias, S.R.S.; Ferreira, R.L.M.; Hamada, N.; Fé, N.F. 2004. Ocorrência de
Culicidae (Diptera) em Guzmania brasiliensis, Ule (Bromeliaceae) de uma
área da Reserva Adolpho Ducke, Manaus, Amazonas, Brasil. In: XX
Congresso Brasileiro de Entomologia, 2004, Gramado-RS. p. 638.
66
Torreias, S.R.S. 2006. Imaturos de Diptera (Nematocera e Brachycera)
associados a Guzmania brasiliensis Ule fitotelmata da Reserva Florestal
Adolpho Ducke, Manaus, Amazonas. Monografia, Escola Superios Batista do
Amazonas/ESBAM, Manaus, Amazonas. 52pp
Trzcinski, M.K.; Walde, S.J.; Taylor, P.D. 2005. Stability of pitcher-plant
microfaunal populations depends of food web structure. Oikos, 110: 146-154.
Valente, R.M.; Almeida, S.S. 2001. As palmeiras de Caxiuanã: informações
botânicas e utilização por comunidades ribeirinhas. Belém: Museu Paraense
Emílio Goeldi, Universidade Federal do Pará, Pará. 54pp.
Varga, L. 1928. Ein interessanter biotop ther biocönose von wasserorganismen.
Biologisches Zentralblatt, 48: 143-162.
Veloso, H.P.; Calábria, P.V. 1953. O problema ecológico vegetação bromeliáceas
e anofelinos. II. Avaliação quantitativa dos criadouros e das formas aquáticas
dos anofelinos do subgênero Kerteszia nos principais tipos de vegetação do
município de Brusque, Estado de Santa Catarina. Soll. Na. Bot. Herb. Barbosa
Rodrigues, 5: 7-36.
Veloso, H.P.; Fontana, P. Jr.; Klein, R.M.; Siqueira-Jacoud, R. 1956. Os
anofelinos do sub-gênero Kerteszia em relação à distribuição das
bromeliáceas em comunidades florestais do município de Brusque, Estado de
Santa Catarina. Memórias do Instituto Oswaldo Cruz, 54(1): 1-86.
Williams, F.X. 1936. Biological studies in Hawaiian water-loving insects. II.
Odonata or dragonflies. Proceedings of the Hawaiian Entomological Society,
9: 273-349.
Wirth, W.W.; Dyce, A.L.; Spinelli, G.R. 1988. An atlas of wing photographs, with a
summary of the numerical characters of the neotropical species of Culicoides
(Diptera: Ceratopogonidae). Contrib. Amer. Entomol. Inst., 25: 1-72.
Yanoviak, S.P. 1999a. Community structure in water-filled tree holes of Panama:
efects of hole height and size. Selbyana, 20: 106-115. Yanoviak, S.P. 1999b. Effects of leaf litter species on macroinvertebrate
community properties and mosquito yield in Neotropical tree hole microcosms.
Oecologia, 120: 147-155.
Yanoviak, S.P. 1999c. Effects of Mecistogaster spp. (Odonata:
Peseudostigmatidae) and Culex mollis (Diptera: Culicidae) on litter
67
decomposition in Neotropical treehole microcosms. Florida Entomologist,
82(3): 462-468.
Yanoviak, S.P. 2001a. Predation, resource availability, and community structure
in Neotropical water-filled tree holes. Oecologia, 126: 125-133.
Yanoviak, S.P. 2001b. Container color and location affect macroinvertebrate
community structure in artificial treeholes in Panamá. Florida Entomologist,
84(2): 265-271.
Yanoviak, S.P. 2001c. The macrofauna of water-filled tree holes on Barro
Colorado island, Panamá. Biotropica, 33(1): 110-120.
Yanoviak, S.P.; Paredes, P.J.E.; Lounibos, L.P.; Weaver, S.C. 2006a.
Deforestation alters phytotelm habitat availability and mosquito production in
the peruvian amazon. Ecological Applications, 16(5): 1854-1864.
Yanoviak, S.P.; Lounibos, L.P.; Weaver, S.C. 2006b. Land use affects
macroinvertebrate community composition in phytotelmata in the Peruvian
amazon. Annals of Entomological Society of America, 99(6): 1172-1181.
Zar, J.H. 1996. Bioestatistical Analysis. Third Edition. Prentice Hall, Upper Saddle
River, New Jersey. 662 pp.
Zequi, J.A.C.; Lopes, J. 2001. Culicideofauna (Diptera) encontrada em entrenós
de taquara de uma mata residual na área urbana de Londrina, Paraná, Brasil.
Revista Brasileira de Zoologia, 18(2): 429-438.
Zequi, J.A.C.; Lopes, J.; Medri, I.M. 2005. Imaturos de Culicidae (Diptera)
encontrados em recipientes instalados em mata residual no município de
Londrina, Paraná, Brasil. Revista Brasileira de Zoologia, 22(3): 656-661.
Zillikens, A.; Gorayeb, I.S.; Steiner, J.; Marcondes, C.B. 2005. Aquatic larvae and
pupae of Fidena (Laphriomyia) rufopilosa (Ricardo) (Diptera: Tabanidae)
developing in bromeliad phytotelmata in the Atlantic Forest of Southern Brazil.
Journal of the Kansas Entomological Society, 78(4): 381-386.
68
GLOSSÁRIO Abiótico (fator abiótico): não-biótico. Elemento ou substância constituinte do substrato ou meio físico, formado por compostos inorgânicos. Aquele que caracteriza as propriedades físicas e químicas da biosfera. Abundância: qualquer medida da densidade ou número de indivíduos de um táxon (espécie) ou outra categoria classificatória. Pode ser representada pela densidade, que pode ser expressa em números de indivíduos por área ou por volume de substrato. Agregado: anexado, associado, reunido. Reunião de partes que aderem entre si e formam um todo. Agrupado: dispor em grupos. Ajuntamento, não necessariamente com contato físico. Alóctone: quem ou o que veio de fora, o que não e originário daquela região ou local. Arbovírus: vírus transmitido por artrópodos. Biocenose: conjunto inter-relacionado da fauna e flora, vivendo num determinado biótopo, num determinado tempo. Biodiversidade: abrangência de todas espécies de plantas, animais e microorganismos, e dos ecossistemas e processos ecológicos dos quais são parte. Biótico (fator biótico): referente a seres vivos. Aquele produzido direta ou indiretamente por um ser vivo ou interação de ambos. Cadeia alimentar (cadeia trófica): relação trófica que ocorre entre os seres vivos que compõem um ecossistema, mediante ao qual a energia de um organismos se transfere ao outro. Canibalismo: ato de um animal devorar outro da mesma espécie. Capemba: designação regional para bráctea de palmeira. Composição da comunidade: espécies constituintes da comunidade. Comunidade: termo geral aplicado a quaisquer conjuntos de organismos de qualquer tamaho e longevidade. Conjunto de espécies vivendo numa mesma área, diferindo por critérios funcionais, taxonômicos ou estruturais, delimitado com finalidade de investigação. Dendrotelmata: tipo de fitotelmata formado por água acumulada em ocos e depressões em árvores.
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Dossel: denominação dada a camada que abrange a copa das árvores em uma floresta. Ecologia: ciência que estuda as relações dos seres vivos entre si e com o ambiente. Ecossistema: sistemas naturais ou artificiais, limitados por um espaço físico, onde interagem fatores bióticos e abióticos, caracterizando determinadas estruturas e funções. O ecossistema forma uma unidade fundamental do do meio físico e biótico, em que coexistem e interagem uma base inorgânica e uma base orgânica constituída pelos organismos vivos. Espécie: categoria taxonômica conveniente que define uma unidade de diversidade organismal num dado tempo. Compõe-se de indivíduos semelhantes em todos ou na maioria de seus caracteres estruturais e funcionais, que se reproduzem sexuada ou assexuadamente e constituem um linhagem filogenética única. Espécime: designa um exemplar ou amostra de qualquer material biológico. Igual indivíduo. Estádio: a fase de um inseto entre mudas sucessivas. Estágio: cada fase diferente de um inseto dentro do ciclo de vida (ovo, larva, pupa e adulto). Estocasticidade (fator estocástico): que varia de uma forma não sistemática, ao acaso em relação ao tempo. Estrutura da comunidade: organização da comunidade que inclui: modos como os componentes relacionam-se entre si (padrões de alocação de recursos e abundância, temporal e espacial, das espécies); propriedades da comunidade que surgem dessas relações (níveis tróficos, sucessão, taxa e eficiência de fixação de energia, fluxo de energia, ciclagem de nutrientes). Estrutura trófica: organização alimentar dos organismos constituintes em uma comunidade ou ecossistema. Etiológico: relativo à etiologia. A parte da medicina que trata da causa de cada doença. Agente etiológico, agente causador de alguma doença. Filtrador: método empregado por alguns grupos de animais (incluindo larvas aquáticas) para obtenção de alimento. Grupo funcional filtrador – possuem peças bucais adaptadas para essa função. Fitoplâncton: comunidade de pequenos vegetais que vivem em suspensão nas águas doces, salobras e marinhas. Fitotelmata: “phytotelmata”: phyton = planta, telm = água parada. Estrutura de origem vegetal (viva ou morta) capaz de acumular água e sustentar uma comunidade de organismos. Exemplos: folhas modificadas (exclusiva de plantas carnívoras – Serraceniaceae e Nepenthaceae); partes de flores (flores ou
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inflorescências de Heliconiaceae e Zingiberaceae), axilas de folhas (bromélias, palmeiras e aráceas), cascas de frutas, partes caídas de plantas (brácteas de palmeiras) e buracos e depressões em árvores ou troncos caídos (tanto em árvores vivas como mortas) e internós de bambu perfurados ou quebrados. Foresia: relação comensal envolvendo larvas de algumas espécies menores (geralmente larvas de Diptera) que vivem no exoesqueleto de hospedeiros maiores como Ephemeroptera, Megaloptera, Plecoptera, Odonata e Trichoptera e por eles são transportados. Aparentemente, o hospedeiro não tem benefício ou prejuízo nesta relação, mas há várias possibilidades de benefícios para as larvas que se utilizam desses hospedeiros. Igapó: mata cheia de água. Trecho de floresta onde a água fica estagnada. Brejo, banhado.
Igarapé: nome dado genérico para pequeno curso d'água na região Amazônica. O igarapé (igara, que significa embarcação escavada no tronco de uma só árvore e pé, que significa caminho), em termos científicos significa cursos de água amazônicos de primeira ou segunda ordem, braços estreitos de rios ou canais existentes em grande número na bacia amazônica, caracterizados por pouca profundidade, e por correrem quase que no interior da mata.
Hematófago: diz-se de animal que se alimenta de sangue. Exemplo: fêmeas de mosquitos. Inseto aquático: diz-se de todo inseto que passa pelo menos um ciclo de vida no meio aquático. Interações Ecológicas (Processos): relação entre espécies que vivem numa comunidade, especificamente é o efeito que um indivíduo de uma espécie pode exercer sobre um indivíduo de outra espécie. Internó (bambu): parte do colmo entre um nó e outro. Leishmânia: doença causado por protozoários, com ciclo de vida em dois hospedeiros, um deles vertebrado e outro o inseto vetor, e que reúne parasitos do homem e dos animais domésticos. Leishmaniose: doença causada por protozoários do gênero Leishmania. Ligações tróficas/alimentares: interações alimentares dos organismos constituintes em uma comunidade. São as relações de quem se alimenta do que ou de quem, formando as cadeias alimentares. Macroinvertebrados: o conceito ‘macroinvertebrados’ depende da definição de dois componentes: “macro” e “invertebrados”. Invertebrados compreendem todos os Metazoa não-vertebrados e o sufixo macro desempenha o papel de delimitar o universo do pesquisador aos invertebrados de determinado tamanho, geralmente os observáveis a olho nu, retidos em malhas de rede entre 0,2-0,5 mm . Macrosaprófago: animal que se nutre de partículas grossas de restos orgânicos.
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Metazoário: divisão que abrange os animais pluricelulares, que se incluem no Reino Metazoa ou Animália. São todos os animais, com exceção dos protozoários. Micotelmata: tipo de fitotelmata formado por água acumulada em fungo. Microcosmo: pequeno mundo, ver microhabitat. Microhabitat: pequeno habitat especializado. Náiade: denominação específica para larvas de Odonata (libélulas). Nível trófico: posição de um organismo em uma cadeia alimentar ou teia alimentar. Onivoria: processo de alimentação envolvendo mais de um nível trófico. Oviposição: ovipor, depositar ovos em algum substrato. Patógenos: relativo a patogenia ou patogênese. Capaz de produzir doenças. Riqueza: indicador da abundância relativa de espécies numa comunidade. Saprófago: animal que se nutre de restos orgânicos.
Táxon: (plural taxa, em latim, ou táxons, aportuguesado) é uma unidade taxonômica, essencialmente associada a um sistema de classificação. Táxons (ou taxa) podem estar em qualquer nível de um sistema de classificação: um reino é um táxon, assim como um gênero é um táxon, assim como uma espécie também é um táxon ou qualquer outra unidade de um sistema de classificação dos seres vivos. O táxon é o objeto de estudo da Taxonomia, que visa individualizar e descrever cada táxon (espécie), seja de que nível taxonômico for, e da Sistemática, que visa organizá-los nos diferentes sistemas de classificação.
Taxonomia: ciência da descoberta, descrição e classificação das espécies e grupo de espécies, com suas normas e princípios. Teia alimentar (teia trófica): conjunto de cadeias alimentares interconectadas de uma comunidade ou ecossistema.
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APÊNDICES
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APÊNDICE A
Apêndice A – 1) Vista geral de palmeiras adultas de M. flexuosa. 2) Montagem dos andaimes para alcançar as axilas da palmeira.
Apêndice A – 3 e 4) Detalhe da inserção das axilas que proporciona o acúmulo de água.
Apêndice A – 5) Mensuração das variáveis abióticas da água; 6) Método de coleta nas axilas do buriti.
1 2
3 4
5 6
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APÊNDICE B
Apêndice B – 1) Detalhe da ocorrência múltipla de larvas de Coenagrionidae sp. (setas) na mesma axila. 2) Detalhe do comportamento exibido pelas larvas de Coenagrionidae sp., permanecendo com as brânquias próximo à superfície da água. .
Apêndice B – 3) Postura de ovos (seta) de Culicidae na água aculumada em axila de M. flexuosa. 4) Detalhe de larvas de Culicidae na coluna d’água (setas).
1
43
2
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APÊNDICE C – Abundância da fauna coletada nas 60 axilas amostradas de M. flexuosa, em Manaus e Presidente Figueiredo, entre maio e junho de 2006.
Táxons axila1 axila2 axila3 axila4 axila5 axila6 axila7 axila8 axila9 axila10Endotribelos sp. 447 170 63 388 16 40 235 119 9 51 Culicoides spp. 303 91 116 210 29 9 108 203 46 8 Atrichopogon sp. 16 8 4 0 0 0 0 3 0 0 Cx. (Mcx.) stonei 25 42 50 1 0 0 24 7 0 14 Cx. (Mcx.) pleuristriatus 0 0 0 0 145 247 1 0 0 0 Cx. (Mcx.) sp.1 0 0 0 0 0 0 0 79 0 0 Cx. (Cx.) mollis 0 0 0 0 1 0 0 0 0 3 Wyeomyia sp. 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Tx. haemorrhoidalis 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 Tabanidae sp. 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Syrphidae 0 0 0 0 36 0 0 0 0 0 Alepia sp. 0 1 0 2 2 1 1 0 2 0 Dolichopodidae 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Diptera? 1 1 2 0 0 0 3 0 0 0 Coenagrionidae sp. 9 2 7 6 0 0 2 2 4 0 Erythrodiplax sp. 1 5 0 0 0 0 2 13 5 0 Oligochaeta 592 127 405 159 0 21 23 81 23 36 Acarina 25 21 47 12 0 11 4 21 67 55 Copepoda 0 25 0 0 0 0 0 0 0 3 O. oophagus 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Total 1419 493 694 778 229 329 404 528 156 170
APÊNDICE C – (Continuação).
Táxons axila11 axila12 axila13 axila14 axila15 axila16 axila17 axila18 axila19 axila20Endotribelos sp. 17 5 239 67 222 192 162 32 33 33 Culicoides spp. 28 1 72 4 119 146 89 53 98 315 Atrichopogon sp. 0 0 3 4 0 0 0 1 0 14 Cx. (Mcx.) stonei 3 10 0 0 20 16 5 1 27 13 Cx. (Mcx.) pleuristriatus 36 0 0 68 0 0 0 0 0 0 Cx. (Mcx.) sp.1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Cx. (Cx.) mollis 0 0 0 0 0 0 0 36 4 0 Wyeomyia sp. 2 6 0 6 0 0 0 0 0 0 Tx. haemorrhoidalis 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Tabanidae sp. 0 0 0 0 0 1 0 2 0 1 Syrphidae 0 0 0 3 0 0 0 0 0 0 Alepia sp. 2 0 0 0 0 1 0 1 0 6 Dolichopodidae 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Diptera? 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Coenagrionidae sp. 0 0 0 0 0 0 3 3 0 5 Erythrodiplax sp. 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 Oligochaeta 44 0 48 0 11 10 187 119 117 62 Acarina 130 22 167 3 325 220 238 2 242 76 Copepoda 107 6 4 0 86 0 0 0 259 127 O. oophagus 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Total 369 50 533 155 783 586 684 251 780 652
76
APÊNDICE C – (Continuação). Abundância da fauna coletada nas 60 axilas de M. flexuosa, em Manaus e Presidente Figueiredo, entre maio e junho de 2006.
Táxons axila21 axila22 axila23 axila24 axila25 axila26 axila27 axila28 axila29 axila30Endotribelos sp. 48 182 281 143 112 23 305 120 47 42 Culicoides spp. 46 32 808 281 73 8 495 172 300 159 Atrichopogon sp. 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Cx. (Mcx.) stonei 7 0 0 1 0 53 19 11 0 5 Cx. (Mcx.) pleuristriatus 5 0 0 0 0 10 0 0 0 0 Cx. (Mcx.) sp.1 0 0 0 0 0 0 94 104 0 2 Cx. (Cx.) mollis 0 0 0 0 6 22 0 0 0 0 Wyeomyia sp. 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Tx. haemorrhoidalis 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Tabanidae sp. 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 Syrphidae 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Alepia sp. 4 0 1 0 0 0 0 0 0 0 Dolichopodidae 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Diptera? 0 0 2 1 2 0 0 0 0 0 Coenagrionidae sp. 2 0 1 12 0 0 6 2 0 0 Erythrodiplax sp. 0 0 0 0 0 0 1 1 0 0 Oligochaeta 47 28 18 34 22 55 17 28 39 13 Acarina 0 0 24 28 17 0 48 44 2 14 Copepoda 0 0 0 0 0 0 21 2 0 0 O. oophagus 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Total 159 242 1135 500 232 172 1006 484 388 235 APÊNDICE C – (Continuação)
Táxons axila31 axila32 axila33 axila34 axila35 axila36 axila37 axila38 axila39 axila40
Endotribelos sp. 203 304 51 282 358 335 52 245 69 635 Culicoides spp. 211 237 73 351 205 92 49 103 117 425 Atrichopogon sp. 0 0 0 4 7 0 2 4 0 2 Cx. (Mcx.) stonei 12 3 4 0 16 10 0 72 26 58 Cx. (Mcx.) pleuristriatus 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Cx. (Mcx.) sp.1 1 0 0 0 0 0 0 21 64 0 Cx. (Cx.) mollis 0 0 0 0 0 0 0 0 0 2 Wyeomyia sp. 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Tx. haemorrhoidalis 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Tabanidae sp. 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 Syrphidae 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Alepia sp. 0 0 0 2 2 0 0 0 0 0 Dolichopodidae 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Diptera? 0 0 0 1 0 0 0 1 2 2 Coenagrionidae sp. 7 2 4 0 1 0 0 7 6 11 Erythrodiplax sp. 0 0 0 0 0 0 0 3 1 3 Oligochaeta 24 93 88 348 97 54 283 74 42 213 Acarina 39 205 0 127 155 62 161 0 66 6 Copepoda 0 7 0 0 0 36 0 0 0 0 O. oophagus 0 0 0 0 0 0 0 7 0 16 Total 497 851 220 1115 842 589 547 537 393 1373
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APÊNDICE C – (Continuação)Abundância da fauna coletada nas 60 axilas de M. flexuosa, em Manaus e Presidente Figueiredo, entre maio e junho de 2006.
Táxons axila41 axila42 axila43 axila44 axila45 axila46 axila47 axila48 axila49 axila50Endotribelos sp. 31 245 848 59 27 71 57 73 111 121 Culicoides spp. 119 290 502 122 36 123 185 87 65 15 Atrichopogon sp. 0 2 3 1 0 0 0 0 0 6 Cx. (Mcx.) stonei 4 6 46 5 33 8 5 15 50 56 Cx. (Mcx.) pleuristriatus 0 2 0 0 0 97 2 0 0 0 Cx. (Mcx.) sp.1 0 0 0 0 0 0 3 0 0 165 Cx. (Cx.) mollis 0 0 0 9 0 23 0 0 0 0 Wyeomyia sp. 0 0 0 2 0 0 0 0 0 0 Tx. haemorrhoidalis 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Tabanidae sp. 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Syrphidae 0 2 0 0 0 0 0 0 0 0 Alepia sp. 1 2 1 5 1 1 3 2 0 1 Dolichopodidae 0 4 0 0 0 0 0 0 0 0 Diptera? 0 0 0 1 0 0 0 1 0 3 Coenagrionidae sp. 0 6 3 0 0 0 0 2 1 3 Erythrodiplax sp. 0 1 0 0 0 0 0 0 0 16 Oligochaeta 152 62 91 127 0 8 99 16 34 34 Acarina 57 2 1 7 1 28 3 6 25 23 Copepoda 0 0 2 0 0 0 0 0 0 0 O. oophagus 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Total 364 624 1497 338 98 359 357 202 286 443 APÊNDICE C – (Continuação)
Táxons axila51 axila52 axila53 axila54 axila55 axila56 axila57 axila58 axila59 axila60Endotribelos sp. 16 173 103 332 442 306 460 25 95 46 Culicoides spp. 25 32 314 290 206 154 150 2 120 14 Atrichopogon sp. 1 1 0 1 3 0 9 0 0 1 Cx. (Mcx.) stonei 3 97 24 43 0 61 48 0 0 0 Cx. (Mcx.) pleuristriatus 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Cx. (Mcx.) sp.1 0 4 25 0 0 1 4 0 0 0 Cx. (Cx.) mollis 0 0 0 0 0 0 0 0 4 0 Wyeomyia sp. 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Tx. haemorrhoidalis 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Tabanidae sp. 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Syrphidae 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Alepia sp. 1 0 0 0 1 1 0 4 0 0 Dolichopodidae 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Diptera? 0 0 0 0 0 4 3 6 0 2 Coenagrionidae sp. 1 4 2 6 0 3 2 0 2 0 Erythrodiplax sp. 1 1 0 4 0 1 0 9 0 10 Oligochaeta 9 152 31 210 475 61 108 9 83 8 Acarina 8 14 18 0 69 0 0 23 25 1 Copepoda 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 O. oophagus 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Total 65 478 517 886 1196 592 784 78 329 82
78
APÊNDICE D – Relação das variáveis abióticas estimadas para 30 axilas amostradas em palmeiras isoladas (I), em Manaus e Presidente Figueiredo, entre maio e junho de 2006.
Palmeira Isolada ou Agrupada Altura (m) Volume
(mL) Temperatura
(°C) pH Condutividade
elétrica (μS/cm)
Oxigenio dissolvido
(mg/L) 1 I 9 1200 26,5 5,8 14 9,6 2 I 9,5 720 31,5 6,5 17 8,8 3 I 6 1400 29 6,8 10 4,1 4 I 8 1320 25,5 7,5 10 7,3 5 I 9 3200 25 6,5 2 6,05 6 I 11 1750 25,5 6,7 3 7,5 7 I 6 350 26 4,8 32 7,7 8 I 5,5 1330 29 5,6 17 8,1 9 I 6 440 25,3 5,8 14 6,7 10 I 5,5 260 25,5 4,5 45 7,1 11 I 8,5 360 27,5 5,1 22 7,2 12 I 7 1770 26,1 4,2 122 5,5 13 I 6 730 27,5 4,3 23 6,2 14 I 5 340 26,3 4,7 38 7,0 15 I 11 1890 27,2 4,9 36 7,2 16 I 8,5 720 26,2 5,7 35 5,1 17 I 5 740 27,5 5,8 14 7,2 18 I 5 620 27,8 6,0 51 4,8 19 I 6 630 25,5 5,7 18 6,8 20 I 7,5 2630 25,9 5,5 14 7,4 21 I 9 790 28,6 6,05 28 5,7 22 I 9,5 730 26,6 6,6 35 6,8 23 I 6 370 28,8 5,7 26 7,2 24 I 8 800 27,4 5,8 18 7,4 25 I 7,5 880 27,6 6,0 6 8,2 26 I 5 240 29,4 5,1 36 5,6 27 I 9 2370 28,2 5,6 28 7,1 28 I 9,5 140 30,8 4,8 45 5,6 29 I 5 1520 28,9 5,8 20 5,7 30 I 9 3220 28,1 4,8 34 7,9
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APÊNDICE E – Relação das variáveis abióticas estimadas para 30 axilas amostradas em palmeiras agrupadas (A), em Manaus e Presidente Figueiredo, entre maio e junho de 2006.
Palmeira Isolada ou Agrupada Altura (m) Volume
(mL) Temperatura
(°C) pH Condutividade
elétrica (μS/cm)
Oxigenio dissolvido
(mg/L) 31 A 11,5 1960 26,5 5,8 33 8,9 32 A 10,5 2540 26,2 5,6 15 9,2 33 A 11 710 26 6,0 12 9,0 34 A 7,5 780 27,8 5,4 10 8,1 35 A 8 330 27,2 5,4 26 4,8 36 A 8,5 210 28,3 5,6 22 8,1 37 A 5,5 460 26,8 5,7 53 4,3 38 A 10 220 26,7 5,4 26 6,8 39 A 6,5 400 24,3 7,6 12 9,0 40 A 7,5 500 26 6,0 10 8,2 41 A 7 440 27 5,9 15 8,4 42 A 9,5 480 27,5 5,8 18 7,9 43 A 7 640 26,2 6,4 12 8,6 44 A 6 420 27,7 5,3 10 8,2 45 A 9 680 27,5 5,3 13 7,9 46 A 9 1680 28,2 5,8 8 8,1 47 A 11 1310 28,4 5,05 43 7,1 48 A 10,5 680 27,5 4,7 53 7,7 49 A 9 4200 26.2 5,1 36 7,3 50 A 7 470 26.7 5,5 54 6,5 51 A 12,5 630 26 6,2 8 8,5 52 A 10,5 4750 28,5 5,8 28 7,4 53 A 11 380 27,8 5,4 30 6,4 54 A 11 980 28,5 5,2 11 8,8 55 A 10 1380 27,5 5,9 18 7,6 56 A 9,5 1360 29 5,4 19 9,6 57 A 12 1420 28,6 5,4 22 7,4 58 A 8 390 27,6 5,5 38 6,8 59 A 9 240 27,8 5,7 34 6,8 60 A 7,5 420 28 5,2 12 6,9
