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UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE CENTRO DE BIOCIÊNCIAS

PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM SISTEMÁTICA E EVOLUÇÃO

VARIAÇÃO TEMPORAL E DESCRIÇÃO DE NOVAS ESPÉCIES DE COLLEMBOLA (ARTHROPODA, HEXAPODA) EM UMA ÁREA

DE CAATINGA DO NORDESTE DO BRASIL

________________________________________________

Dissertação de Mestrado Natal/RN, março de 2013

AILA SOARES FERREIRA


VARIAÇÃO TEMPORAL E DESCRIÇÃO DE NOVAS ESPÉCIES DE

COLLEMBOLA (ARTHROPODA, HEXAPODA) EM UMA ÁREA DE CAATINGA DO NORDESTE DO BRASIL

ALEXANDRE VASCONCELLOS ORIENTADOR

BRUNO CAVALCANTE BELLINI

COORIENTADOR

Natal – RN 2013

Dissertação apresentada ao Programa de Pós- graduação em Sistemática e Evolução da Universidade Federal do Rio Grande do Norte-UFRN, como requisito para obtenção do titulo de Mestre.

Catalogação da Publicação na Fonte. UFRN / Biblioteca Setorial do Centro de Biociências

Ferreira, Aila Soares. Variação temporal e descrição de novas espécies de Collembola (Arthropoda, Hexapoda) em uma área de caatinga do Nordeste do Brasil / Aila Soares Ferreira. – Natal, RN, 2013. 68 f.: il.

Orientador: Prof. Dr. Alexandre Vasconcellos. Coorientador: Prof. Dr. Bruno Cavalcante Bellini. Dissertação (Mestrado) – Universidade Federal do Rio Grande do Norte. Centro de Biociências. Programa de Pós-Graduação em Sistemática e Evolução.

1. Ecologia – Dissertação. 2. Colêmbolos – Dissertação 3. Fauna

de solo – Dissertação. I. Vasconcellos, Alexandre. II. Bellini, Bruno Cavalcante. III. Universidade Federal do Rio Grande do Norte. IV. Título.

RN/UF/BSE-CB CDU 574


VARIAÇÃO TEMPORAL E DESCRIÇÃO DE NOVAS ESPÉCIES DE

COLLEMBOLA (ARTHROPODA, HEXAPODA) EM UMA ÁREA DE CAATINGA

DO NORDESTE DO BRASIL

Dissertação apresentada ao Programa de Pós-

graduação em Sistemática e Evolução da

Universidade Federal do Rio Grande do Norte,

em cumprimento às exigências para obtenção do

título de Mestre em Sistemática e Evolução.

Aprovada em: 25 de março de 2013.

Comissão Examinadora:

__________________________________________________________________

Prof. Dr. Douglas Zeppelini (Membro Externo)

Universidade Estadual da Paraíba – UEPB

__________________________________________________________________

Prof. Dr. Márcio Zikán Cardoso (Membro Interno)

Universidade Federal do Rio Grande do Norte – UFRN

__________________________________________________________________

Prof. Dr. Alexandre Vasconcellos (Presidente)

Universidade Federal da Paraíba – UFPB

DEDICATÓRIA

Dedico este trabalho à minha mãe, Francisca Soares e ao

meu irmão, Wagner Soares.

AGRADECIMENTOS

Ao meu Orientador, Prof. Dr. Alexandre Vasconcellos, pela orientação, dedicação,

confiança e paciência.

Ao meu Coorientador, Prof. Dr. Bruno Bellini, por suas constantes sugestões, pela sua

agradável convivência e amizade. Agradeço à sua atenção, dedicação e confiança a mim

dispensadas.

À Capes, pela bolsa de Pós-Graduação, e à Pós-Graduação em Sistemática e Evolução

da UFRN, pela contribuição acadêmica e auxílio financeiro.

Aos Professores da Pós-Graduação em Sistemática e Evolução, pelos ensinamentos

valiosos e atenção dispensada no decorrer do Curso.

Aos meus amigos, meus companheiros de coleta, Pedro, Uirandé, Reberth, Heitor,

Thiago, Nicholas, Daniel, Madson, Marcos, Rafael e Nerivânia. Sem vocês eu não teria

chegado até aqui. Obrigada por tornar as situações “complicadas” em algo divertido. Meus

sinceros agradecimentos.

Aos moradores de Cauaçu, em especial a Van e sua família, pelos conhecimentos

valiosos, apoio logístico, receptividade, amizade e hospitalidade oferecida durante todo o

período das coletas.

Aos colegas do Laboratório de Ecologia e Conservação da Biodiversidade que

contribuíram direta ou indiretamente com esse trabalho e, claro, pelos momentos de distração

no intervalo do cafezinho.

Ao amigo e técnico do Laboratório de Ecologia e Conservação da Biodiversidade da

UFRN, Victor Hugo, por sua ajuda e organização no laboratório e sua amizade. Agradeço a

você e a Polly, pelos momentos de distração no jogo do ABC (O mais querido) e claro, no

incrível Show de Paul McCartney.

A Ruy Lima, Rhudson Cruz e Bianca, pelas conversas sobre o mundo acadêmico.

Aos amigos Wallace São-Mateus e Marcelo Sulzbacher, obrigada pela parceria e

compreensão durante os momentos de estresse. Vocês me ensinaram como enfrentar os

obstáculos nessa caminhada.

A Nerivânia e Tomaz, obrigada pelo sequestro para os lugares mais peculiares da

cidade. Vocês são os melhores guia turísticos de Natal. Nerivânia, muito obrigada por sua

amizade e companheirismo nos momentos de estresse e, claro, nas compras nos cafés, no

cinema, nos bares, etc. Essa Boysinha!

Às amigas-irmãs Nadja Rocha e Gracineide Pereira, vocês foram meu Porto Seguro

em Natal. Meninas, obrigada por suportar todos os meus estresses.

Ao Meu PG, em especial a Luanda, Pedro, July, Santo, Tabita e Nívea, vocês tornaram

essa caminhada mais leve.

À amiga Priscyla Mariz, pela amizade e palavras de incentivo.

À minha família que acompanhou todo o processo: à minha Mãe, pela paciência; à Tia

Isabel, sempre pronta a dar apoio; ao meu irmão Wagner.

Aos meus amigos da graduação Samara, Fernando, Alline, Lays Tamara, Cinthia e

Roniere.

A Fernanda Brito, pelas conversas virtuais, risadas e apoio.

Ao Dr. Douglas Zeppelini, que me introduziu ao mundo dos colêmbolos.

A todos que ficaram ausentes desta lista, que porventura tenha me esquecido de citar

seus nomes e que contribuíram direta ou indiretamente para realização deste trabalho, meus

sinceros agradecimentos.

E, por fim, Àquele sem o qual nada teria sido possível: Deus. Todah Elohim!

I get by with a little help from my friends

I get high with a little help from my friends

Gonna try with a little help from my friends

(Lennon & McCartney 1967)

RESUMO Collembola constitui um dos grupos mais abundantes e diversos de artrópodes terrestres,

estando na base da cadeia alimentar e atuando no processo de decomposição. Possuem ampla

distribuição no mundo e podem ser encontrados em praticamente todos os habitats. O

conhecimento desta distinta fauna ainda é deficiente em território brasileiro, especialmente no

semiárido. O objetivo desse estudo foi investigar quais as variáveis climáticas podem atuar

como preditoras da riqueza de espécies, abundância de indivíduos e da estrutura

composicional da taxocenose de Collembola ao longo de 12 meses em uma área semiárido

dominada por vegetação de Caatinga, Nordeste brasileiro; e descrever novas espécies

encontradas do gênero Seira, táxon mais diverso de Collembola no Brasil. As coletas foram

realizadas em João Câmara, Rio Grande do Norte. Dez parcelas de 20 x 20 metros foram

estabelecidas e os espécimes foram coletados com esforço de coleta de uma hora por pessoa

utilizando um aspirador entomológico. A identificação e descrição das espécies foram

realizadas através do estudo da morfologia e quetotaxia dos exemplares. Foi realizada uma

análise de regressão múltipla entre a riqueza de espécies e a abundância de indivíduos com as

variáveis climáticas. Foi coletado um total de 1231 indivíduos, distribuídos em 15 espécies,

12 gêneros e nove famílias. As maiores riqueza e abundância de Collembola foram

encontradas durante a estação chuvosa. O gênero Seira foi o mais abundante. A precipitação

explicou variação temporal da riqueza de espécies e abundância de Collembola no semiárido,

o que condiz com a biologia desses animais. As populações de Collembola apresentaram

distribuição agrupada. Três espécies novas de Seira foram descritas e ilustradas e todas

apresentam semelhanças com espécies já registradas em território nacional.

Palavras-chave: Colêmbolos; Ecologia; fauna de solo; Sazonalidade; Seira; Taxonomia.

ABSTRACT Collembola is one of the most abundant and diverse group of terrestrial arthropods, being at

the base of the food chain operating in the decomposition process. They have a wide

distribution in the world and can be found in practically all habitats. The knowledge of this

distinctive fauna is still deficient in brazilian territory, especially in semi-arid region. The aim

of this study was to investigate which climatic variables may act as predictors of species

richness, abundance of individuals and compositional structure of the taxocenose of

Collembola over 12 months in an area dominated by semi-arid Caatinga vegetation,

northeastern Brazil and describe new species of the genus Seira found, more diverse taxon of

Collembola in Brazil. Samples were collected in João Câmara, Rio Grande do Norte. Ten

plots of 20 x 20 meters were established and the specimens were collected with collection

effort of one hour/people using entomological aspirator. The identification and description of

the species was carried out by studying the morphology and chaetotaxy. Was performed a

multiple regression analysis between species richness and abundance of individuals with

climatic variables. A total of 1231 individuals belonging to 15 species, 12 genera and nine

families. The greatest richness and abundance of Collembola were found during the rainy

season. The genus Seira was the most abundant. Rainfall explained the temporal variation in

species richness and abundance of Collembola in the semi-arid region, which is consistent

with the biology of these animals. The populations of Collembola showed grouped

distribution. Three new species of Seira were described and illustrated and all show

similarities with species already registered in the national territory.

Keywords: Ecology; Seasonality; Seira; Soil fauna; Springtails; Taxonomy.

LISTA DE FIGURAS

CAPÍTULO 1

Figura 1: Mapa de localização da Fazenda Cauaçu, no município de João Câmara, Rio Grande do Norte, Brasil.

22

Figura 2: Vista da Fazenda Cauaçu, no município de João Câmara, Rio Grande do Norte, Brasil. A- Estação seca e B- Estação chuvosa

23

Figura 3: Aspirado entomológico e bandeja usados na coleta. 24

Figura 4: Número de indivíduos de Collembola capturados entre os meses de agosto de 2011 e julho de 2012 na Fazenda Cauaçu, João Câmara, Rio Grande do Norte.

29

Figura 5: Riqueza de Collembola em função da precipitação ao longo do período de coletas João Câmara, Rio Grande do Norte.

31

Figura 6: Abundância de Collembola em função da Precipitação ao longo do período de coletas, João Câmara, Rio Grande do Norte.

32

Figura 7: Seira sp. n.1 em função da temperatura máxima (ºC) ao longo do período de coletas, João Câmara, Rio Grande do Norte.

33

Figura 8: Análise de NMDS gerada através da matriz de similaridade de Bray-Curtis da fauna de Collembola, João Câmara, Rio Grande do Norte.

34

CAPÍTULO 2

Figura 1: Diferentes padrões de coloração em espécimes fixados em álcool de Seira

sp. nov.1 53

Figura 2: Seira sp. nov.1: hábito. 54

Figura 3: Seira sp. nov.1: bulbo apical do quarto artículo antenal. 54

Figura 4: Seira sp. nov.1: macha ocular esquerda. 54

Figura 5: Seira sp. nov.1: cerdas do triângulo labial (lado esquerdo). 54

Figura 6: Seira sp. nov.1: órgão metatrocanteral. 54

Figura 7: Seira sp. nov.1: primeiro complexo empodial. 54

Figura 8: Seira sp. nov.1: segundo complexo empodial. 54

Figura 9: Seira sp. nov.1: terceiro complexo empodial. 54

Figura 10: Seira sp. nov.1: linha cerdas grossas e abauladas na fúrcula 54

Figura 11: Seira sp. nov.1: região distal do dente da fúrcula e múcron. 54

Figura 12: Seira sp. nov.1: distribuição dorsal das macroquetas corporais (lado direito).

55

Figura 13: Quetotaxia detalhada do dorso direito do segundo (A) e terceiro(B) segmentos abdominais de Seira sp. nov.1

56

Figura 14: Espécime fixada em álcool de Seira sp. nov.2. 59




Figura 18: Seira sp. nov.2: cerdas do triângulo labial. 60






Figura 24: Quetotaxia detalhada do dorso direito do segundo (A) e terceiro(B) segmentos abdominais de Seira sp. nov.2.

61


62




Figura 29: Seira sp. nov.3: cerdas do triângulo labial (lado esquerdo). 64







65

Figura 36: Quetotaxia detalhada do dorso direito do segundo (A) e terceiro(B) segmentos abdominais de Seira sp. nov.3

66

LISTA DE TABELAS

CAPÍTULO 1

Tabela I: Diversidade de colêmbolos capturados entre os meses de agosto de 2011 e

Julho de 2012 na Fazenda Cauaçu, João Câmara, Rio Grande do Norte. 28

Tabela II: Análise de regressão múltipla entre a riqueza de espécies e abundância das espécies de Collembola capturadas em João Câmara, RN, com as variáveis climáticas. As regressões em nível específico só foram realizadas para as espécies que ocorreram no mínimo em cinco meses.

30

Tabela III: Correlação de Pearson entre as variáveis ambientais e os escores do NMDS relativo à taxocenose de Collembola, João Câmara, Rio Grande do Norte.

34

Tabela IV: Teste de Rayleigh das espécies de Collembola, João Câmara, Rio Grande do Norte. O Teste só foi realizado para as espécies que ocorrem no mínimo em cinco meses.

35

Sumário 1. INTRODUÇÃO .......................................................................................................... 12

1.1 COLLEMBOLA ................................................................................................... 12

1.2 DOMÍNIO CAATINGA ...................................................................................... 13

2. OBJETIVOS ............................................................................................................... 15

2.1 OBJETIVO GERAL ............................................................................................. 15

2.2 OBJETIVOS ESPECÍFICOS ............................................................................... 15

REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ........................................................................... 16

CAPÍTULO 1 ................................................................................................................ 18

1. INTRODUÇÃO .......................................................................................................... 20

2. MATERIAIS E MÉTODOS ....................................................................................... 20

2.1 CARACTERIZAÇÃO DA ÁREA DE ESTUDO ................................................ 22

2.2 MÉTODOS DE COLETA .................................................................................... 24

2.3 IDENTIFICAÇÃO TAXONÔMICA ................................................................... 25

2.4 ANÁLISE ESTATÌSTICA DOS DADOS ........................................................... 25

3. RESULTADOS .......................................................................................................... 27

3.1 RIQUEZA E ABUNDÂNCIA ............................................................................. 27

3.2 RELAÇÃO COM AS VARIÁVEIS AMBIENTAIS ........................................... 29

3.3 DISTRIBUIÇÃO DA ABUNDÂNCIA AO LONGO DO ANO ......................... 34

4. DISCUSSÃO .............................................................................................................. 35

REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ........................................................................... 39

CAPÍTULO 2 ................................................................................................................ 43

1.INTRODUÇÃO ........................................................................................................... 46

2. ÁREA DE ESTUDO E METODOLOGIA ................................................................ 48

2.1 DESCRIÇÕES TAXONÔMICAS ....................................................................... 48

3. RESULTADOS E DISCUSSÃO ............................................................................... 49

4.CONSIDERAÇÕES FINAIS ...................................................................................... 66

Referências bibliográficas .............................................................................................. 67

12

1. INTRODUÇÃO

1.1 COLLEMBOLA

A Classe Collembola Lubbock, 1870 (Arthropoda: Hexapoda) é formada por pequenos

artrópodes com comprimento do corpo médio que pode variar de 0,2 a 3 mm, e que

apresentam padrão de tagmose tipicamente hexápode, com o corpo dividido em cabeça, tórax

e abdome. A cabeça apresenta um par de antenas com quatro artículos. Mandíbulas e maxilas

estão presentes nestes animais, mas estão completamente encerradas na cavidade bucal

(condição entognata). Ainda na cabeça são observados olhos compostos, formados por no

máximo oito lentes oculares. O tórax consiste em três segmentos, cada um com um par de

pernas e o abdome é formado por seis segmentos, exibindo em sua superfície ventral o

colóforo (tubo ventral), retináculo e fúrcula, estruturas localizadas respectivamente no

primeiro, terceiro e quarto segmentos. A abertura genital e o ânus estão no quinto e sexto

segmentos, respectivamente (ZEPPELINI & BELLINI, 2004).

Collembola constitui um dos grupos mais abundantes de artrópodes terrestres. Em

todo mundo, foram descritas mais de 8.000 espécies do grupo, incluídas em 713 gêneros de

33 famílias. A diversidade da Região Neotropical ainda é pouco conhecida, com pouco mais

de 700 espécies descritas. A baixa riqueza de espécies registrada para a Região Neotropical

está claramente relacionada a um baixo esforço de coleta. No Brasil, por exemplo, são

reconhecidas apenas aproximadamente 290 espécies, distribuídas em 19 famílias e 94 gêneros

(CULIK & ZEPPELINI, 2003; BELLINI & ZEPPELINI, 2004; ZEPPELINI & BELLINI,

2004; ABRANTES et al. 2010,2012).

A importância dos colêmbolos nos ecossistemas é alta, já que estão na base da cadeia

alimentar do tipo detrito e atuam no processo de decomposição, juntamente com os demais

invertebrados de solo, tornando a matéria orgânica disponível à ação de fungos e bactérias,

etapa fundamental na ciclagem de nutrientes (ZEPPELINI & BELLINI, 2004).

Colêmbolos possuem ampla distribuição no mundo e podem ser encontrados em

praticamente todos os habitats, como cavernas, desertos, glaciares, dossel de árvores, ninhos

de vertebrados e insetos, rochas das zonas de entremarés, (BELLINGER, 1985; JORDANA,

1997; GREENSLADE, 1991; PALACIOS-VARGAS et al. 2000; ZEPPELINI et al. 2004).

Do ponto de vista ecológico, a diversidade de Collembola é influenciada por muitos

aspectos bióticos e abióticos do solo, tais como aeração, pH, composição da matéria orgânica,

disponibilidade de nutrientes, tipo de húmus, vegetação e estrutura física e química do solo

13

inorgânico. Devido a sua sensibilidade a mudanças ambientais, algumas espécies de

colêmbolos podem ser bioindicadoras. Nesse âmbito, avaliações das taxocenoses de

colêmbolos edáficos vêm sendo utilizadas em estratégias de conservação, e monitoramento de

ecossistemas terrestres naturais e perturbados (CULIK & ZEPPELINI, 2003, ZEPPELINI et

al. 2008). Contudo, no Brasil, esse campo do conhecimento ainda é incipiente e a maioria das

pesquisas conduzidas com colêmbolos possui cunho taxonômico (ABRANTES et al. 2010 e

2012).

1.2 DOMÍNIO CAATINGA

O Domínio da Caatinga compreende uma área aproximada de 740.000 km2, cerca de

11% do território nacional, na região semiárida, incluindo parte dos Estados do Piauí, Ceará,

Rio Grande do Norte, Paraíba, Pernambuco, Alagoas, Sergipe, Bahia e Minas Gerais. Sua

distribuição é totalmente restrita ao Brasil (MMA 2005). Nessa região vivem

aproximadamente 23 milhões de pessoas, que representam 11,8% da população brasileira, de

acordo com o Instituto Brasileiro de Geografia e Estatística (IBGE, 2010), sendo o semiárido

mais populoso do planeta (MMA, 2009).

Na Caatinga, as temperaturas médias anuais estão entre as mais elevadas do Brasil,

variando entre 26 e 28°C, embora as médias das temperaturas máximas raramente

ultrapassem 40°C. As precipitações pluviais são baixas e irregulares, com a média anual de

750mm, e limitadas a um curto período do ano (MMA, 2005). Em quase toda a Caatinga, 50 a

70% da precipitação anual está concentrada em três meses consecutivos, caracterizando um

clima marcadamente sazonal, com estação seca longa, variando de seis a nove meses, mas

podendo chegar, em alguns núcleos mais secos, a dez ou onze meses (NIMER, 1972). Assim,

mais do que a precipitação total, é a concentração das chuvas em curtos períodos intercalados

por longos períodos secos que exerce efeito mais acentuado sobre as características

morfofuncionais das espécies (CARDOSO & QUEIROZ, 2010). O clima da Caatinga, além

de apresentar uma estação chuvosa muito curta, é marcado pela grande irregularidade das

chuvas de um ano para outro, de modo que alguns anos ficam praticamente sem chuvas,

caracterizando secas ainda mais prolongadas (NIMER 1972).

O Domínio da Caatinga apresenta vasta diversidade de ambientes, proporcionados por

um mosaico de tipos de vegetação, tais como: florestas secas e vegetação arbustiva, mata seca

e mata úmida, formações abertas com domínio de cactáceas e bromeliáceas, entre outros

(TABARELLI & SILVA, 2003). Devido a essa grande diversidade de ambientes, a Caatinga

14

foi subdividida em Ecorregiões, que são usualmente definidas como áreas relativamente

homogêneas, que possuem condições ambientais similares (BAILEY, 2005). As Ecorregiões

da Caatinga são: Complexo de Campo Maior, Complexo Ibiapaba – Araripe, Depressão

Sertaneja Setentrional, Planalto da Borborema, Depressão Sertaneja Meridional, Dunas do

São Francisco, Complexo da Chapada Diamantina e Raso da Catarina (VELLOSO et al.

2002). Essa heterogeneidade tem levado alguns autores a utilizar a expressão – as Caatingas.

A Caatinga, do ponto de vista científico e da conservação, é o mais negligenciado dos

biomas brasileiros. É desvalorizada nos estudos de biodiversidade e tem recebido poucos

esforços conservacionistas, possuindo a menor extensão protegida (2% do total de seu

território) dentre todos os biomas, e mais de 30% de sua área sofreu fortes alterações

principalmente em função da agricultura (LEAL et al. 2003; MMA, 2005). Apenas

recentemente houve um despertar de diversos setores governamentais e não governamentais

para a grave situação em que se encontra este bioma, pois além da grande necessidade de

conservação dos seus sistemas naturais, ainda existe séria insuficiência de conhecimento

científico básico. Ademais, poucos são os trabalhos envolvendo a variação sazonal das

espécies da fauna e flora da Caatinga.

15

2. OBJETIVOS

2.1 OBJETIVO GERAL

Caracterizar a diversidade temporal de Collembola em área de Caatinga no Rio

Grande do Norte, Brasil, relacionando a estrutura da taxocenose do grupo com aspectos

abióticos de seu ambiente e descrever parte das novas espécies encontradas.

2.2 OBJETIVOS ESPECÍFICOS

-Inventariar a fauna de Collembola em área de Caatinga do Rio Grande do Norte;

-Analisar as variações temporais de riqueza e abundância da fauna de Collembola;

-Relacionar a estrutura composicional da taxocenose de Collembola com variáveis

ambientais, acompanhando o gradiente sazonal ao longo do ano;

-Descrever novas espécies de Seira (Collembola, Entomobryidae).

16

REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ABRANTES, E.A.; BELLINI, B.C.; BERNARDO, A.N.; FERNANDES, L.H; MENDONÇA, M.C; OLIVEIRA, E.P.; QUEIROZ, G.C; SAUTTER, K.D.; SILVEIRA, T.C. & ZEPPELINI. D. 2010.Synthesis of Collembola: an update to the species list. Zootaxa 2388:1-22. ABRANTES, E. A.; B. C. BELLINI; A. N. BERNARDO; L. H. FERNANDES; M. C. MENDONÇA; E. P. OLIVEIRA; G. C. QUEIROZ; K. D. SAUTTER; T. C. SILVEIRA & D. ZEPPELINI. 2012. Errata Corrigenda and update for the “Synthesis of Brazilian Collembola: an update to the species list.” ABRANTES et al. (2010), Zootaxa, 2388: 1–22. Zootaxa 3168: 1-21. BAILEY, R. G. 2005.Identifying ecoregions boundaries Environmental management, v. 34, supl. 1,p. S14-S26. BELLINI, B. C.; ZEPPELINI, D. 2004. First records of Collembola (Ellipura) from the State of Paraíba, Northeastern Brazil. Revista Brasileira de Entomologia, Brazil, v. 48 n. 4 p. 433 596. BELLINGER, P.F. 1985.A new Family of Collembola (Arthropoda, Tracheata). Caribbean Journal of Science, 21: 117-123. CARDOSO D.B., QUEIROZ L.P. 2010. IN: Caatinga no contexto de uma metacomunidade: evidências da biogeografia, padrões filogenéticos e abundância das espécies em Leguminosas. de Carvalho CJB, Almeida EAB, editores. São Paulo, SP, Brazil: Roca; pp. 243–260. CULIK, M.P., Y D.F. ZEPPELINI. 2003. Diversity and distribution of Collembola (Arthropoda: Hexapoda) of Brazil. Biodiversity and Conservation. GREENSLADE, P. J. Collembola. 1991. The Insects of Australia. A Textbook for Students and Research Workers, ed. 2th. CSIRO, p. 252-264. Carlton, Australia: Melbourne University Press.

INSTITUTO BRASILEIRO DE GEOGRAFIA E ESTATÍSTICA – IBGE. Cidades: João Câmara – RN. Disponível em: <http://www.ibge.gov.br/cidadesat/painel/painel.php? codmun=240580#> (acessado em 08 de Abril de 2011).

JORDANA R. 1997. New habitat for a species of Axelsonia Börner, 1907. Pedobiologia, v.41, p.1 3. LEAL, I. R.; TABARELLI, M.; SILVA, J. M. C. 2003. Ecologia e Conservação da Caatinga. Recife: UFPE, 804p. MMA – Ministério do Meio Ambiente. 2005. Análise das variações da biodiversidade do bioma Caatinga. Suporte a estratégias regionais de conservação. Brasília, Ministério do Meio Ambiente. 466p.

http://www.ibge.gov.br/cidadesat/painel/painel.php?%20codmun=240580

http://www.ibge.gov.br/cidadesat/painel/painel.php?%20codmun=240580

17

NIMER, E. 1972. Climatologia da região Nordeste do Brasil. Introdução à climatologia dinâmica. Rev. Bras. Geogr., v. 34, p. 3-51. PALACIOS-VARGAS, J. G., CUTZ, L. Q., Y C. MALDONADO. 2000. Redescription of the male of Coenaletes caribaeus (Collembola: Coenaletidae) associated with hermit crabs (Decapoda; Coenobitidae). Annals of the Entomological Society of America, v.93, p.194-197. TABARELLI M, SILVA JMC. 2003. Áreas e ações prioritárias para a conservação da biodiversidade da Caatinga. In: LEAL IR, TABARELLI M, SILVA JMC (Eds.). Ecologia e Conservação da Caatinga. Universidade Federal de Pernambuco, Recife. VELLOSO, A.L. et al. 2002. Ecorregiões Propostas para o Bioma Caatinga. TNC Brasil, Associção Plantas do Nordeste, Recife. ZEPPELINI, D. F. & B. C. BELLINI. 2004. Introdução ao estudo dos Collembola. João Pessoa, Paraíba: Editora Universitária, Universidade Federal da Paraíba, 82 p. ZEPPELINI, D., BELLINI, B. C., CREÃO-DUARTE, A.J. & HERNÁNDEZ, M.I.M. 2008.Collembola as bioindicators of restoration in mined sand dunes of Northeastern Brazil. Biodiversity and Conservation, v. 18, p. 1161–1170.

18

CAPÍTULO 1

VARIAÇÃO TEMPORAL DA FAUNA DE COLLEMBOLA

(ARTHROPODA, HEXAPODA) EM UMA ÁREA DE

CAATINGA DO NORDESTE DO BRASIL (Artigo a ser submetido à Revista Brasileira de Zoologia)

19

Variação temporal da fauna de Collembola (Arthropoda, Hexapoda) em uma área de

Caatinga, semiárido do Nordeste do Brasil

Aila Soares Ferreira1, Bruno Cavalcante Bellini1 & Alexandre Vasconcellos2,3

1 Programa de Pós-graduação em Sistemática e Evolução, Departamento de Botânica,

Ecologia e Zoologia, Centro de Biociências, Universidade Federal do Rio Grande do Norte.

Lagoa Nova, Campus Universitário, 59072-970 Natal, RN, Brazil. 2Laboratório de Termitologia, Departamento Sistemática e Ecologia, Universidade Federal da

Paraíba, 58051–900 João Pessoa-PB, Brazil. 3Corresponding author: [email protected]

RESUMO. A riqueza de espécies e a abundância de Collembola podem ser influenciadas por múltiplos fatores bióticos e abióticos, dependendo do ecossistema e das espécies envolvidas. O semiárido brasileiro, região dominada pela vegetação de Caatinga, possui uma clara alternância de fisionomias entre as estações seca e chuvosa, ligada principalmente à dinâmica do seu regime de precipitação pluviométrica. Este estudo avaliou os fatores ambientais capazes de afetar as populações de Collembola ao longo de 12 meses em uma área de Caatinga do Nordeste brasileiro. Os espécimes foram coletados ativamente, com o auxílio de bandeja branca e aspirador entomológico em 10 parcelas de 20 X 20m. O tempo amostral foi de 1h/pessoa/parcela. Foi coletado um total de 1231 indivíduos, distribuídos em 15 espécies, 12 gêneros e nove famílias. Tanto a riqueza de espécies como a abundância de indivíduos sofreram oscilações ao longo do ano, sendo os maiores valores registrados na estação chuvosa. A precipitação foi a principal variável preditora das oscilações temporais da riqueza espécies e abundância de indivíduos. A estrutura composicional da taxocenose de Collembola foi influenciada principalmente pela temperatura mínima e precipitação. As populações de Collembola apresentaram distribuição agrupada ao longo do ano. Os efeitos diretos e indiretos da precipitação sobre a qualidade do microhábitat e disponibilidade de recursos aparentemente foram os responsáveis pelas alterações numéricas e composicionais da fauna de Collembola na Caatinga estudada. Palavras – chave: Fauna edáfica; Riqueza de espécies; Sazonalidade; Taxocenose; Variáveis climáticas

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1. INTRODUÇÃO

Collembola são representantes abundantes da pedofauna (CASSAGNE et al. 2003) e

desempenham um papel importante na formação do solo e decomposição da matéria orgânica

tornando-a disponível à ação de fungos e bactérias (HOPKINS 1997; ZEPPELINI & BELLINI

2004). A abundância e riqueza de espécies de Collembola são influenciadas por vários

aspectos bióticos e abióticos (CULIK & ZEPPELINI 2003, ZEPPELINI et al. 2009). Para várias

ordens de insetos, a abundância de indivíduos está relacionada às variações temporais das

condições climáticas, tanto em ecossistemas temperados como tropicais (WOLDA 1988).

A variação sazonal na abundância de insetos é um fenômeno comum, com a redução

acentuada da abundância durante a estação seca nas regiões tropicais e no inverno nas regiões

temperadas (WOLDA 1988; PINHEIRO et al. 2002; VASCONCELLOS et al. 2010). Em ambientes

onde ocorre clara distinção entre as estações chuvosa e seca, as variáveis climáticas como

precipitação, umidade e temperatura são conhecidas por serem boas indicadoras da atividade

e/ou reprodução das populações de insetos (JANZEN 1973; WOLDA 1978). Contudo, para

algumas espécies, outros fatores, como variações na disponibilidade de recursos alimentares,

competição intraespecífica e variações nos habitats também podem indicar atividades

sazonais de insetos em regiões tropicais (WOLDA 1988).

A Caatinga (Seasonal Dry Forest) compreende uma área aproximada de 740.000 km2,

inserida quase que exclusivamente na Região Nordeste do Brasil, o que equivale

aproximadamente 10% do território nacional (TABARELLI & SILVA 2003). Em quase toda a

Caatinga de 50 a 70% da precipitação anual estão concentradas em três meses consecutivos,

caracterizando um clima marcadamente sazonal, com estação seca longa, a qual varia de seis

a nove meses, mas podendo chegar, em alguns núcleos mais secos, a dez ou onze meses

(NIMER 1972). Desta forma, mais que a precipitação total, é a concentração das chuvas em

21

curtos períodos intercalados por longos períodos secos que exerce efeito mais acentuado sobre

os organismos da região. A Caatinga possui uma surpreendente diversidade de ambientes,

proporcionados por um mosaico de tipos de vegetação, como florestas secas e as formações

abertas, com domínio de cactáceas e bromeliáceas, que apresentam uma acentuada queda

foliar durante a estação seca (TABARELLI & SILVA 2003).

O efeito da variação temporal dos elementos climáticos sobe a fauna da caatinga

especialmente sobre os invertebrados, são escassos, tendo em vista a magnitude da

diversidade deste grupo de organismos (AGUIAR & MARTINS 1997; ZANELLA & MARTINS

2003; GUSMÃO & CREÃO-DUARTE 2004; IANNUZZI et al. 2006; HERNÁNDEZ 2007; ARAÚJO

et al. 2010; VASCONCELLOS et al., 2010; MEDEIROS et al. 2012)

Os objetivos do presente estudo foram inventariar a fauna de Collembola em uma área

semiárida com vegetação de Caatinga no Nordeste do Brasil e tentar identificar as variáveis

climáticas que influenciam a riqueza de espécies, abundância de indivíduos e estrutura

composicional da taxocenose. Sendo um dos poucos estudos realizados na Caatinga com

invertebrados que avaliou os efeitos da variação temporal dos elementos climáticos em nível

de espécie

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2. MATERIAIS E MÉTODOS

2.1 CARACTERIZAÇÃO DA ÁREA DE ESTUDO

As coletas foram realizadas em uma área conservada (cerca de 100 anos sem corte de

madeira) de Caatinga, na Fazenda Cauaçu (05o32’15”S e 35o49’11”W), situada no Município

de João Câmara, Rio Grande do Norte, Brasil (Figura 01).

Figura 1: Mapa de localização dos pontos de coletas da Fazenda Cauaçu, no município de João Câmara, Rio Grande do Norte, Brasil. Fonte: Modificado do Google Earth.

http://pt.wikipedia.org/wiki/Brasil

http://pt.wikipedia.org/wiki/Rio_Grande_do_Norte

http://pt.wikipedia.org/wiki/Rio_Grande_do_Norte

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O clima é do tipo semiárido, com precipitação anual média de 648,6 mm. O período

chuvoso vai de março a junho. A temperatura média anual é de 24,7ºC, sendo a mínima de

21°C e a máxima de 32°C. A umidade relativa varia entorno de 70% (IDEMA 201). O porte

da vegetação de caatinga varia de arbóreo a arbustiva (Figura 02).

Figura 2: Vista da Fazenda Cauaçu, no município de João Câmara, Rio Grande do Norte, Brasil. A- Estação seca e B- Estação chuvosa. Foto: Alexandre Vasconcellos.

A

B

24

2.2 MÉTODOS DE COLETA

As coletas foram realizadas mensalmente ao longo de 12 meses, de agosto de 2011 a

julho de 2012. Dez plots de 20 X 20 m foram estabelecidas aleatoriamente dentro de uma área

de 25 ha (500 X 500 m). As coletas foram realizadas nos mesmos plots todos os meses. Em

cada parcela, os Collembola foram coletados durante 1h/plots. Durante este tempo, os

indivíduos foram coletados ativamente nos mais variados microhábitats, como folhiço, solo e

sob cascas de árvores com o auxílio de bandeja branca e aspirador entomológico (Figura 03).

Após a amostragem, os indivíduos de Collembola coletados foram fixados em frascos

contendo álcool etílico a 70%, devidamente etiquetados.

Figura 3: Aspirado entomológico e bandeja usados na coleta. Fonte: Elaborado pelo autor.

25

2.3 IDENTIFICAÇÃO TAXONÔMICA

O material coletado foi triado e contado sob estereomicroscópio. Os exemplares

coletados foram diafanizados em KOH 5% e lactofenol e montados em lâminas

semipermanentes para microscopia ótica em líquido de Hoyer. Também foi utilizada a

metodologia de diafanização descrita por Arlé & Mendonça (1982), com ácido clorídrico

(HCL) e bicromato de potássio.

A identificação das espécies foi realizada através do estudo da morfologia e quetotaxia

dos exemplares, sob microscópio óptico, com o auxilio de chaves especializadas para

identificação de famílias, gêneros e espécies.

2.4 ANÁLISE ESTATÍSTICA DOS DADOS

Foi realizada uma análise de regressão múltipla entre a riqueza de espécies e a

abundância de indivíduos (variáveis dependentes) com quatro variáveis independentes,

precipitação pluviométrica, temperatura máxima e mínima e umidade relativa do ar. Estas

variáveis climáticas foram obtidas na EMPARN (Empresa de Pesquisa Agropecuário do Rio

Grande do Norte). O teste de Durbin-Watson foi utilizado para verificar a independência

temporal das amostras. Este teste verifica a existência ou não de autocorrelação para os

valores residuais (DURBIN & WATSON 1950). A análise de regressão em nível específico só foi

realizada para as espécies que ocorrem no mínimo em cinco meses.

Com base na matriz de distância, obtida a partir do coeficiente de Bray-Curtis, foi

realizado um escalonamento multidimensional não-métrico (NMDS), que calcula a distorção

ou stress, entre a matriz de similaridade e a ordenação, produzindo um gráfico com

representação dos eixos para avaliação da disposição espacial da taxocenose a cada mês em

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duas dimensões (MANLY 2008). Em seguida foi feita uma análise de correlação de Pearson,

com as variáveis ambientais e os valores dos dois primeiros eixos do NMDS para determinar

quais variáveis influenciam a estrutura da composicional da taxocenose de Collembola.

O teste de Rayleigh foi utilizado para verificar se a distribuição da abundância anual

da taxocenose de Collembola e das espécies mais frequentes difere de uma distribuição

aleatória (ZAR 1996). Todas as análises foram realizadas no programa R (R Core Team,

2012), utilizando-se os pacotes Car (FOX & WEISBERG 2011), Circular (AGOSTINELLI & LUND

2011), Vegan (OKSANEN et al. 2012) e MASS (VENABLES & RIPLEY 2002).

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3. RESULTADOS

3.1 RIQUEZA E ABUNDÂNCIA

Forom coletados um total de 1231 indivíduos de colêmbolos, distribuídos em 15

espécies, 12 gêneros e nove famílias, ao longo dos 12 meses de estudo (Tabela I). A maior

riqueza de espécies de Collembola foi encontrada nos meses de agosto de 2011 e julho de

2012, ambos com 11 espécies (73% do total). Os maiores valores de abundância foram

encontrados nos meses de julho de 2012 (315 indivíduos - 25,6% do total), abril de 2012 (260

indivíduos - 21,1% do total) e agosto de 2011 (223 indivíduos - 18,1% do total).

Dos 12 gêneros identificados, Seira foi o único representado por mais de uma espécie,

com quatro espécies, sendo também o gênero mais abundante, com 986 espécimes (80% da

abundância total). A espécie Seira sp.n. 2 (708 exemplares - 57,5% da abundância total) foi a

mais abundante, seguida por Seira sp. n.1 (259 espécimes - 21% da abundância total) e

Brachystomella aff. agrosa ( 124 espécimes - 10% da abundância total). As demais espécies

apresentaram valores de abundância inferiores a 10% do total (Tabela I).

Ao longo de um ano de coleta a espécie Seira sp .n. 2 foi a única que ocorreu em todas

as coletas, seguida por Seira sp. n.1, que ocorreu em oito meses, e Seira sp.n. 3, observada em

5 meses, enquanto as demais espécies apresentaram ocorrência inferior a cinco meses (Tabela

I e Figura 04).

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Tabela I: Diversidade de colêmbolos capturados entre os meses de agosto de 2011 e Julho de 2012 na Fazenda Cauaçu, João Câmara, Rio Grande do Norte.

Família/Espécie Aug/11 Sep/11 Oct/11 Nov/11 Dec/11 Jan/12 Feb/12 Mar/12 Apr/12 May/12 June/12 July/12 Ab.sp

Neanuridae Arlesia alpibes 7 – – – – – – – – – – – 7 Brachystomellidae Brachystomella aff. agrosa 10 – – – – 3 – – – – – 111 124 Entomobryidae Seira sp. n.1 100 91 17 8 8 9 – – – – 1 25 259 Seira sp.n.2 35 15 5 17 29 6 50 54 256 48 40 153 708 Seira sp.n.3 3 – 4 – 4 3 – – 1 – – – 15 Seira sp.n.4 4 – – – – – – – – – – – 4 Pseudosinella aff. octopunctata 16 – – – – – – – – – – 2 18 Isotomidae Desoria sp. – – – – – – – 3 – – – 1 4 Paronellidae Cyphoderus cf. similis 5 – – – – – – – – – – – 5 Sminthuridae Temeritas sp. 8 – – – – – – – – – – 1 9 Sphyrotheca sp. 15 – – – – – – 7 – – – 1 23 Sminthurididae Sphaeridia sp. – – – – – – – – – – – 3 3 Bourletiellidae Bourletiellidae – – – – – – – – – – – 3 3 Stenognathriopes sp. – – – – – – – 8 3 – 1 14 26 Dicyrtomidae Dicyrtoma sp. 20 – – – – – – 2 – – – 1 23 Total de indivíduos 223 106 26 25 41 21 50 74 260 48 42 315 1231 Riqueza por Coleta 11 2 3 2 3 4 1 5 3 1 3 11 –

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3.2 RELAÇÃO COM AS VARIÁVEIS AMBIENTAIS

A precipitação explicou 59% da variação temporal da riqueza de espécies e 58% da

abundância de Collembola (Tabela II e Figuras 05 e 06). Não houve autocorrelação temporal

entre os resíduos da regressão (DWriqueza = 1,87, P = 0,22; DWabundância = 2,64, P = 0,91). A

variação temporal das espécies Seira sp. n.1 (Figura 07) e Seira sp.n. 3 foram explicadas pela

variação da temperatura. A flutuação populacional de Seira sp.n. 2 não foi explicada por

nenhuma das variáveis climáticas testadas no modelo.

Tabela II: Análise de regressão múltipla entre a riqueza de espécies e abundância das espécies de Collembola capturadas em João Câmara, RN, com as variáveis climáticas. As regressões em nível específico só foram realizadas para as espécies que ocorreram no mínimo em cinco meses.

Variáveis Climáticas Collembola R2

adj F-valor Precipitação Um. Rel. do Ar T.max T. min P- valor Riqueza 0,59 19,03 2,24 0,003 Abundância 0,58 12,62 1,52 0,009 Seira sp.n.1 0,73 12,70 -1,56 0.009 Seira sp.n. 2 0,36 5,58 0,81 0,050 Seira sp.n. 3 0,21 6,60 1,23 0,037

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Figura 4: Riqueza de Collembola em função da precipitação ao longo do período de coletas João Câmara, Rio Grande do Norte.

31

Figura 5: Abundância de Collembola em função da Precipitação ao longo do período de coletas, João Câmara, Rio Grande do Norte.

32

Figura 6: Abundância de Seira sp. n.1 em função da temperatura máxima (ºC) ao longo do período de coletas, João Câmara, Rio Grande do Norte.

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A estrutura composicional da taxocenose de Collembola também foi influenciada pela

variação temporal dos elementos climáticos (Figura 08 e Tabela III). O eixo 1 do NMDS foi

relacionado apenas à temperatura mínima, enquanto o eixo 2 foi relacionado

significativamente com precipitação, umidade relativa e temperatura máxima.

Tabela III: Correlação de Pearson entre as variáveis ambientais e os escores do NMDS relativo à taxocenose de Collembola, João Câmara, Rio Grande do Norte.

Variáveis ambientais Eixo 1 (NMDS) Eixo 2 (NMDS) Precipitação -0.22 0.85* Umidade relativa do ar -0.47 -0.82* Temperatura mínima 0.68* 0.43 Temperatura máxima -0.17 0.81* * P<0,05

Figura 7: Análise de NMDS gerada através da matriz de similaridade de Bray-Curtis da fauna de Collembola, João Câmara, Rio Grande do Norte.

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3.3 DISTRIBUIÇÃO DA ABUNDÂNCIA AO LONGO DO ANO

A distribuição da abundância de indivíduos de Collembola foi diferente de uma

distribuição aleatório, estando concentrada em determinada época do ano. O mesmo padrão

foi observado para todas as espécies isoladamente (Tabela IV).

Tabela IV: Teste de Rayleigh das espécies de Collembola, João Câmara, Rio Grande do Norte. O Teste só foi realizado para as espécies que ocorrem no mínimo em cinco meses. Táxon Teste de Rayleigh P-Valor Collembola 0.618 0.007 Seira sp.n.1 0.513 0.038 Seira sp.n.2 0.695 0.001 Seira sp.n.3 0.857 0.000

35

4. DISCUSSÃO

Incluindo o presente estudo, 29 espécies de Collembola foram registradas para

Caatinga (BELLINI & ZEPPELINI 2009, SANTOS-ROCHA et al. 2011). A riqueza de espécies de

Collembola neste Domínio certamente é bem maior, pois estes estudos pontuais foram

realizados apenas na Ecorregião da “Depressão Sertaneja Setentrional", existindo ainda outras

sete Ecorregiões com diferentes condições climáticas, geomorfológicas e vegetacionais

(VELLOSO et al. 2002). Desta forma, há expectativa que o número de espécies de Collembola

esteja bem aquém do valor real.

As espécies de Collembola apresentaram um padrão sazonal em sua abundância, com

distribuição agrupada no período da estação chuvosa. Segundo WOLDA (1978), em áreas onde

os ciclos de chuvas são bem definidos, insetos tendem a ser menos abundante na estação seca.

Esse mesmo padrão sazonal foi encontrado para vários grupos de insetos na Caatinga

(IANNUZZI et al. 2006; VASCONCELLOS et al. 2010). A estrutura composicional da taxocenose

de Collembola também foi influenciada em grande parte pela variação temporal dos

elementos climáticos, mostrando que, além das espécies e da abundância isoladamente, toda a

taxocenose é influenciada pelos efeitos diretos e indiretos das variáveis climáticas.

Em ecossistemas neotropicais, as taxocenoses de insetos são fortemente influenciadas

pela precipitação (WOLDA 1978; DEVELEY & PERES 2000; HERNÁNDEZ 2007). No presente

estudo, os padrões de abundância e riqueza de espécies de Collembola foram explicados

principalmente pela precipitação. VASCONCELLOS et al. (2010) investigaram os efeitos da

sazonalidade sobre as ordens de insetos na Caatinga, e observaram que os padrões de

abundância foram relacionados principalmente com a precipitação. Por outro lado, a

temperatura parecer ser a variável que mais afeta as taxocenoses de insetos no Cerrado (SILVA

2011).

36

A resposta da taxocenose de Collembola à precipitação na Caatinga provavelmente

está relacionada com a resposta da vegetação, que se renova rapidamente logo após as

primeiras chuvas, resultando em uma maior disponibilidade de recursos e clima mais ameno

(MACHADO et al. 1995). Segundo CASTAÑO-MENESES et al. (2004), a matéria orgânica

vegetal em decomposição é a principal fonte da dieta dos colêmbolos, seguida por fungos

(conídios e esporos) e, eventualmente, outros animais (possivelmente mortos), como ácaros e

mesmo outros colêmbolos. A disponibilidade de recursos desempenha um papel importante

nos padrões de sazonalidade da abundancia de insetos, que são modulados em parte pelos

recursos alimentares, que variam sazonalmente com o clima (WOLDA 1978, 1988).

Collembola tem uma baixa resistência natural à dessecação (BUTCHER et al. 1971),

sendo a diminuição da umidade no substrato um fator determinante na redução de sua

população na estação seca. No entanto, a atividade reduzida não deve ser ligada

necessariamente à mortalidade. Outras possibilidades para o decréscimo populacional podem

estar ligadas aos mecanismos comportamentais de sobrevivência, como a redução na taxa de

reprodução e migração dos espécimes para locais mais úmidos (BUTCHER et al. 1971). É

possível que, microhábitats atuem como refúgio para os espécimes durante a estação seca. A

serrapilheira, troncos caídos e solo sob rochas podem representar importantes microhábitats

para a fauna de solo, tendo em vista sua capacidade de manter, pelo menos em parte, a

umidade do ambiente edáfico durante a estação seca (GOLDSBROUGH et al. 2003). Por outro

lado, com o início das chuvas os indivíduos podem novamente ampliar sua distribuição

horizontal no solo e escolher vários outros microhábitats para postura de ovos, acasalamento,

refúgio contra predadores e alimentação (CORNELISSEN & BOECHAT 2001).

O gênero Seira foi mais abundante e o único representado por mais de uma espécie.

Os espécimes desse gênero são cobertos por abundantes cerdas e escamas, que retêm uma

camada de ar aprisionada sobre o corpo, diminuindo a perda de água e permitindo que esses

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animais habitem ambientes secos, sendo predominantemente tropical (CHRISTIANSEN &

BELLINGER 2000; ZEPPELINI & BELLINI 2004). BELLINI & ZEPPELINI (2009) afirmam que a

Região Nordeste do Brasil é, possivelmente, uma das áreas de maior riqueza de espécies para

o gênero no mundo. No Brasil já foram registradas 25 espécies de Seira, sendo 14 registradas

para a Caatinga (BELLINI & ZEPPELINI 2009, SANTOS-ROCHA et al., 2011). No presente

estudo, são adicionados mais quatro novas espécies para este táxon, o que reafirma a

diversidade do gênero no Domínio Caatinga.

As variações das populações de Seira sp.1, Seira sp. 2 e Seira sp. 3 foram explicada

pela variação da temperatura. Fatores ambientais, especialmente a temperatura, interferem

diretamente na velocidade do desenvolvimento dos Collembola, sendo o seu crescimento

reduzido na estação desfavorável. Há casos em que os ovos e imaturos sobrevivem a períodos

desfavoráveis através de uma forma de latência ou diapausa (CHRISTIANSEN & BELLINGER

1988; HOPKINS 1997; BELLINGER et al., 1996-2012).

A espécie Seira sp. 2 foi a espécie mais abundante e frequente na estação seca,

seguindo um padrão sazonal similar ao encontrado para a espécie Seira purpurea Schött, 1891

no México (PALACIOS-VARGAS et al. 2003). Em S. purpurea foi observado variação nos

componentes da dieta entre as estações seca e chuvosa. Na estação seca foram encontrados em

seu conteúdo intestinal fragmentos de colêmbolos e também alguns nematódeos parasitas

(CASTAÑO-MENESES et al. 2004). Collembola são considerados consumidores generalistas,

dependendo do seu habitat, podem usar um ou muitos recursos. A maior abundância e

frequência de Seira sp. 2 nesse período também pode ser relacionada com a redução de alguns

grupos de insetos que são predadores de Collembola. Collembola são fontes de alimentos para

muitos predadores, incluindo Coleoptera, como os carabideos e suas larvas, Diptera e

Hymenoptera (RUSEK 1988). VASCONCELLOS et al. (2010) observaram que na estação seca as

abundâncias de Coleoptera, Diptera e Hymenoptera foram bastante reduzidas.

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No presente estudo foi observado que na Caatinga a precipitação foi diretamente

relacionada com o aumento da riqueza e abundância de Collembola como um todo. Porém,

outros fatores, como a competição interespecifica, predação e distribuição dos recursos

alimentares ao longo do ano, podem atuar em conjunto com os fatores climáticos moldando a

distribuição dos Collembola.

Os efeitos das variáveis climáticas sobre os Collembola sugerem que as mudanças

climáticas da Caatinga, principalmente nos padrões de chuva e temperatura podem afetar os

serviços do ecossistema que estão direta ou indiretamente associados a esses organismos.

Dentre os hexápodes que compõem a fauna da Caatinga, Collembola é um dos grupos menos

conhecidos, principalmente no que se refere a sua distribuição espaço-temporal e diversidade.

Para WOLDA (1988), não é possível entender completamente os padrões de sazonalidade

observados em regiões tropicais até que estudos detalhados sobre a biologia de diferentes

táxons de insetos sejam realizados.

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40

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43

CAPÍTULO 2

NOVAS ESPÉCIES DE SEIRA LUBBOCK, 1869 (COLLEMBOLA, ENTOMOBRYIDAE), RIO GRANDE DO

NORTE, BRASIL

44

RESUMO Seira é um gênero predominantemente tropical, com cerca de 200 espécies descritas em todo

mundo. No Brasil foram registradas até o momento 23 espécies. A maior parte do território

brasileiro não foi adequadamente amostrado e biomas como o Pantanal, Cerrado, Pampa e

Caatinga foram negligenciados em relação ao levantamento da fauna de Collembola. Para a

Caatinga, há o registro de apenas 14 espécies de colêmbolos, um número baixo relacionado

claramente a subamostragem do grupo. O presente estudo teve como objetivo contribuir para

o conhecimento da diversidade da fauna de Seira, com a descrição de três espécies em região

de Caatinga. As coletas foram realizadas em uma área preservada de Caatinga, João Câmara,

RN. Os espécimes foram coletados com o auxílio de bandeja branca e aspirador

entomológico, identificados em laboratório e desenhados com o auxílio de microscópio óptico

comum com câmara clara. Foram desenhados aspectos de morfologia geral e, especialmente,

da quetotaxia dorsal, elemento importante para a comparação de espécies de Collembola..

Seira sp. nov. 1 apresenta ampla semelhança com S. prodiga, S. xinguensis e S. nigrans,

devido a presença de cerdas modificadas no dente da fúrcula, entretanto tem como

característica diagnóstica uma peculiar e complexa quetotaxia no mesotórax. Seira sp. nov. 2

apresenta semelhanças com S. ritae, descrita para o litoral da Paraíba, mas se destaca da

mesma e das demais espécies do gênero por uma complexa quetotaxia cefálica, especialmente

nas regiões 1 e 5. Seira sp. nov. 3 possui semelhanças com outras espécies do gênero descritas

no Brasil, em particular com S. praiana, mas se difere de todas as espécies do gênero por

complexidade da quetotaxia geral do mesotórax e região C do metatórax. O registro de novas

espécies de Seira na Caatinga, em região tão próxima a de onde foram descritas outras

espécies do gênero, demonstra um possível isolamento desses táxons devido a condições de

microhabitat, além de uma potencial elevada diversidade ainda a ser revelada para o grupo no

Nordeste do Brasil.

Palavras–chave: Arthropleona; distribuição de espécies; Entomobryomorpha; novos registros; quetotaxia.

45

ABSTRACT Seira is a predominantly tropical genus with about 200 species described worldwide. In Brazil

have been registered so far 23 species. Most of Brazilian territory has not been adequately

sampled and biomes such as the Pantanal, Cerrado, Caatinga and Pampa were neglected in

relation to fauna of Collembola. In the Caatinga, there is record of only 14 species of

springtails, a low number clearly related to subsampling of the group. The present study

aimed to contribute to the knowledge of the diversity of Seira’s fauna, with description of

three species from Caatinga region. Samples were collected in a preserved area of Caatinga,

João Câmara, Rio Grande do Norte. The specimens were collected using entomological

aspirators, identified in the laboratory and drawn with the aid of optical microscope with

camera lucida. Were drawn aspects of morphology and especially the chaetotaxy dorsal

important element for comparing species of Collembola. Seira sp. nov. 1 shows extensive

similarity with S. lavishes, S. xinguensis and S. nigrans, due to the presence of macrochaetas

modified in tooth furca, however is characterized by a peculiar and complex diagnostic

chaetotaxy in the mesothorax. Seira sp. nov. 2 shows similarities with S. ritae described from

the coast of Paraiba, but stands in the same and other species of the genus by a complex

cephalic chaetotaxy, especially in regions 1 and 5. Seira sp. nov. 3 has similarities with other

species of the genus described in Brazil, in particular with S. seashore, but differs from all

species of the genus by the general complexity of chaetotaxy mesothorax and the region

metathorax C. The registration of new species of Seira Caatinga, in a region so close to where

they were described species of the genus, shows a possible isolation of these taxa due to

microhabitat conditions, plus a potential high diversity yet to be revealed to the group

Northeast of Brazil.

Keywords: Arthropleona; Chaetotaxy; Entomobryomorpha; New records; Species distribution;

46

1. INTRODUÇÃO

Collembola é formado por quatro grupos distintos que podem ser classificados como

ordens. Os dois grupos mais basais, Poduromorpha e Entomobryomorpha, apresentam corpo

alongado e claramente segmentado, enquanto e os dois grupos mais derivados, Neelipleona e

Sympypleona, apresentam corpo globoso com fusão de segmentos (ZEPPELINI & BELLINI,

2004). Entomobryomorpha é caracterizado por apresentar corpo alongado, pró-tórax reduzido,

desprovido de protergito, com corpo e apêndices revestidos por cerdas ou escamas. Essa

ordem possui atualmente nove famílias: Isotomidae, Actaletidae, Coenaletidae, Tomoceridae,

Oncopoduridae, Praentomobryidae, Microfalculidae, Paronellidae, Entomobryidae (SOTO-

ADAMES, 2008).

Entomobryidae Schött, 1891 é a família mais diversa de Collembola, com

aproximadamente 1730 espécies descritas, distribuídas em 74 gêneros, sendo dividida em seis

subfamílias: Capbryinae Soto, 2008; Orchesellinae Borner, 1906; Entomobryinae Schaffer,

1896; Lepidocyrtinae, Wahlgren 1906; Seirinae Yosii, 1979 e Willowsiinae Yosii, 1989. No

Brasil, a família Entomobryidae é representada pelos gêneros Dicranocentrus Schött 1893;

Entomobrya Rondanii, 1861; Lepidosira Schött, 1925; Lepidocyrtus Bourlet, 1839;

Nothobrya Arlé, 1961; Pseudosinella Schaffer, 1897; Rhynchocyrtus Mendonça, 2007; Seira

Lubbock, 1870; e Tyrannoseira Bellini & Zeppelini, 2011; (ABRANTES et al. 2010, 2012;

BELLINI & ZEPPELINI, 2004, 2011; MENDONÇA & FERNANDES, 2007).

A família Entomobryidae é caracterizada por possuir hábito alongado, corpo revestido

por escamas ou pequenas cerdas multiciladas, presença de macroquetas, dente longo e

crenulado e mucro com um ou dois dentes (CHRISTIANSEN & BELLINGER 1980, 1998;

SOTO-ADAMES et al. 2008).

A subfamilia Seirinae possui aproximadamente 270 espécies distribuídas em seis

gêneros: Acanthocyrtus Handschin, 1925; Epimetrura Schött, 1925; Lepidocyrtoides Schött,

1917; Lepidosira; Seira e Tyrannoseira (SOTO-ADAMES et al. 2008). A principal

característica morfológica que agrupa os Seirinae é a presença de escamas recobertas por

nervuras ásperas ou dentículos. Estas escamas são, em algumas partes do corpo, afiladas em

sua região apical (SOTO-ADAMES et al. 2008).

Os espécimes de Seira são epiedáficos e muito ativos durante o dia e algumas espécies

são encontradas em áreas de alta temperatura, o que indica resistência natural do grupo ao

calor e à dessecação (CHRISTIANSEN & BELLINGER, 2000). Do ponto de vista

morfológico, o gênero pode ser identificado pela de presença de oito olhos, escamas

http://46.18.32.69/%7Edoehetzelf/taxa/capbinae.htm

http://46.18.32.69/%7Edoehetzelf/taxa/orchinae.htm

http://46.18.32.69/%7Edoehetzelf/taxa/entoinae.htm

http://46.18.32.69/%7Edoehetzelf/taxa/lepiinae.htm

http://46.18.32.69/%7Edoehetzelf/taxa/lepiinae.htm

http://46.18.32.69/%7Edoehetzelf/taxa/willinae.htm

47

acastanhadas ou amareladas, com ápice arredondado, e principalmente de um mucro falcado,

com apenas um espinho curvo distal (CHRISTIANSEN & BELLINGER, 1980, 1998).

Estudos taxonômicos e descrições de Seira anteriores à década de 50 foram baseados em

caracteres variáveis e de pouco informação taxonômica, tais como padrão de coloração e

estrutura do mucro e complexos empodiais. A revisão do gênero por Yosii (1959) começou a

incorporar informações de quetotaxia, número e distribuição de cerdas dorsais, e isso tornou a

comparação e descrição das espécies do gênero mais detalhada. A quetotaxia dorsal de Seira

é, atualmente, representada por esquemas pontilhados, onde cada ponto representa uma

macroqueta dorsal, presente na cabeça, no meso e metatórax e nos quatro primeiros

segmentos abdominais. Este sistema, criado por Jacquemart (1974), e modificado por

Christiansen & Bellinger (2000), é amplamente utilizado hoje em dia para a descrição e

comparação das espécies (BARRA, 2004; NEGRI et al. 2005; ZEPPELINI & BELLINI,

2006). O sistema é baseado em agrupamentos de macroquetas no corpo da cabeça, meso e

metatórax, e segmentos abdominais I, II, III, e IV. Outros caracteres morfológicos úteis na

sistemática são a forma da vesícula apical do quarto artículo antenal, papilas e cerdas labrais é

pré–labrais, morfologia geral dos complexos empodiais, número de cerdas subapicais do

ventre do manúbrio, entre outros (CHRISTIANSEN & BELLINGER, 2000; SOTO-

ADAMES, 2008).

Seira é um gênero predominantemente tropical, com cerca de 200 espécies descritas

em todo mundo (SOTO-ADAMES et al. 2008, BELLINI & ZEPPELINI, 2011A,

BELLINGER et al. 1996-2012). No Brasil são registradas 23 espécies (ABRANTES et al.

2010, 2012; BELLINI et al. 2010; BELLINI & ZEPPELINI, 2011B). No país, Seira é o maior

gênero conhecido de Collembola. Mesmo assim, essa informação pode ser inconsistente

frente à ampla diversidade de Collembola ainda desconhecida no Brasil. A maior parte do

território brasileiro não foi adequadamente amostrado e biomas como o Pantanal, Cerrado,

Pampa e Caatinga foram negligenciados em relação ao levantamento da fauna de Collembola

por anos (BELLINI & ZEPPELINI, 2009b; ABRANTES et al. 2010, 2012). Como um

exemplo, em termos de dados publicados, até o momento há o registro de apenas 14 espécies

de colêmbolos para a Caatinga, um número baixo relacionado claramente a subamostragem

do grupo (BELLINI & ZEPPELINI 2009b; SANTOS-ROCHA et al. 2011). Tendo em vista

essa carência, o presente estudo teve como objetivo contribuir para o conhecimento da

diversidade da fauna de Seira na Caatinga, com a descrição de três espécies de Seira

provenientes do município de João Câmara, Rio Grande do Norte.

48

2. ÁREA DE ESTUDO E METODOLOGIA

As coletas foram realizadas em uma área preservada de Caatinga, na Fazenda Cauaçu,

situada no Município de João Câmara, Estado do Rio Grande do Norte, Brasil. A descrição da

área da coleta, dos métodos de coleta e da identificação taxonômica empregadas estão

descritas nos tópicos 2.1, 2.2 e 2.3 (pp.22-25) respectivamente, no capítulo I.

2.1 DESCRIÇÕES TAXONÔMICAS

Os espécimes de Seira, após montados e identificados como novas espécies, foram

desenhados com o auxílio de microscópio óptico comum com câmara clara. Os desenhos

foram feitos primeiramente em grafite, em papel ofício, e posteriormente foram cobertos com

canetas de nanquim, em papel vegetal e em seguida foram escaneados e vetorizados com

auxílio de softwares específicos. Foram desenhadas e descritas a quetotaxia dorsal da cabeça,

do meso e metatórax e dos quatro primeiros segmentos abdominais. A quetotaxia do II e III

segmentos abdominais foi detalhada com a inclusão de microcerdas, tricobótrias e escamas

associados aos complexos tricobotriais seguindo Soto-Adames (2008). Foram também

desenhadas a quetotaxia do triângulo labial, número de espinhos do órgão meta-trocanteral,

forma dos complexos empodiais, padrão ocular e cerdas interoculares, forma do mucro e

região distal da fúrcula. Os espécimes foram fotografados em microscópio estereoscópico

para ilustração da coloração original.

O material tipo das novas espécies descritas foi enviado à Coleção de Collembola do

Museu Nacional da Universidade Federal do Rio de Janeiro (MN/UFRJ). O restante dos

espécimes, montados ou mantidos em álcool, foi depositado junto a Coleção Entomológica

Adalberto Antonio Varella-Freire, do Centro de Biociências da Universidade Federal do Rio

Grande do Norte (UFRN).

49

3. RESULTADOS E DISCUSSÃO

A seguir são apresentadas as descrições das novas espécies de Seira, coletadas em

João Câmara, Rio Grande do Norte.

Sumário Taxonômico:

Família Entomobryidae Schött, 1891

Subfamília Entomobryinae Schött, 1891

Tribo Seirini Yoshi & Yayuk, 1989

Gênero Seira Lubbock, 1869

Seira sp. nov.1

(Figuras 1- 13)

Material tipo: Holótipo macho, Brasil, Rio Grande do Norte, João Câmara, Fazenda Cauaçu,

01-03-viii-2011. Ferreira, A. S. col. Parátipos 6 machos e 5 fêmeas, mesmos dados do

holótipo.

Descrição: Comprimento total do corpo do holótipo 2,44 mm. Hábito tipicamente

entomobriídeo (figuras 01,02). Dois padrões de coloração observados em espécimes mantidos

em álcool: no primeiro padrão de coloração, cor amarelo pálido, com pigmento azul claro

cobrindo a cabeça, mesotórax, bordas laterais do metatórax e três primeiros segmentos

abdominais, bordas distais do quarto segmento abdominal e região distal do sexto segmento

abdominal; fêmures, tibiotarsos e antenômeros listrados com pigmento azul escuro, também

presente nas manchas oculares (figura 01A); no segundo padrão de coloração, cor amarelo

pálido, com fêmures, tibiotarsos e antenômeros listrados com pigmento azul escuro; pigmento

azul escuro presente nas manchas oculares e bordas distais laterais do quarto segmento

abdominal (figura 01B); Cor dos espécimes montados amarelo pálido, com pigmento azul

claro cobrindo o terço superior do quarto artículo antenal, porção cefálica entre os olhos e

região distal dos fêmures do 3° par de pernas; e pigmento azul escuro cobrindo as manchas

oculares. Escamas arredondadas castanhas ou amareladas cobrindo os segmentos antenais I e

II, metades basais do terceiro e quarto segmentos antenais, cabeça, tórax, abdome, pernas e

fúrcula. Colóforo com escamas. Quarto artículo antenal não anulado, com um bulbo apical

50

simples, sem portar cerdas em forma de pinos e com cerdas lisas e multiciliadas alternadas

entre si (figura 03). Manchas oculares ovais, 8+8 lentes oculares, sendo a maior a lente A e a

menor, H (figura 04). Duas mesocerdas multiciliadas interoculares e uma macroqueta

interocular. Cerdas pré-labrais e labrais multiciliadas. Triângulo labial com cerda r reduzida e

M1, M2 e E normais em tamanho, multiciliadas (figura 05). Mesonoto alongado, projetando

por vezes a cabeça para a região ventral do corpo (figura 02). Órgão metatrocanteral com

aproximadamente 24 espinhos curtos (figura 06). Todos os úngues com três dentes na

margem externa e um dente na margem interna, sendo os dentes basais mais largos e

pareados, enquanto os dois dentes apicais são menores e não-pareados (figuras. 07-09). Todos

os unguículus acuminados, com bordas fracamente serrilhadas (figuras 07-09). Tenent hair

capitado, com bordas levemente serrilhadas. Ventre do manúbrio com 5+5 cerdas subapicais,

em uma linha transversa. Cerdas em forma de espinhos ausentes no manúbrio. Múcron

tipicamente falcado (figura 11). Quetotaxia dorsal detalhada do segundo e terceiro segmentos

abdominais mostrada na figura 13. Distribuição das macroquetas dorsais em todo corpo

mostrada na figura 12.

51

Figura 1: Diferentes padrões de coloração em espécimes fixados em álcool de Seira sp. nov.1.

A

B

52

Figuras 2-11: 1 Seira sp. nov. 1: (02) hábito; (03) bulbo apical do quarto artículo antenal; (04) macha ocular esquerda; (05) cerdas do triângulo labial (lado esquerdo); (06) órgão metatrocanteral; (07) primeiro complexo empodial; (08) segundo complexo empodial; (09) t terceiro complexo empodial; (10) cerdas abauladas na região dorsal da fúrcula, entre o manúbrio e o dente (que aparece crenulado); (11) região distal do dente da fúrcula e múcron;

53

Figura 12: Seira sp. nov. 1: distribuição dorsal das macroquetas corporais (lado direito).

54

Figura 13: Quetotaxia detalhada do dorso direito do segundo (A) e terceiro (B) segmentos abdominais de Seira sp. nov. 1.

A

B

55

Comentários: Segundo a classificação proposta por Yosii (1959), Seira sp. nov. 1 pertence

ao subgênero Lepidocyrtinus Börner, 1903. Neste táxon foram agrupadas, originalmente,

todas as espécies de Seira que possuem cerdas grossas e abauladas na fúrcula. Entretanto, o

subgênero não é apresentado no sumário taxonômico de Seira sp. nov. 1 pois a divisão de

Seira em subgêneros se mostrou pouco útil para separar (e agrupar) adequadamente espécies

do gênero, e foi abandonada em descrições taxonômicas e revisões mais recentes

(CHRISITANSEN & BELLINGER, 2000, SOTO-ADAMES et al. 2008, BELLINI &

ZEPPELINI, 2011A). No Brasil, todas as espécies de Lepidocyrtinus foram descritas

originalmente sob o gênero Ctenocyrtinus Arlé, 1959, mas este gênero foi posteriormente

sinonimizado com Seira (ARLÉ, 1959;CHRISTIANSEN & BELLINGER, 2000).

Devido a presença de cerdas modificadas no dente da fúrcula, e ao hábito geral dos

animais, com mesonoto alongado, as espécies mais semelhantes a Seira sp. nov. 1 são S.

prodiga Arlé, 1959, S. xinguensi, e S. nigrans Arlé, 1959. O padrão de coloração de Seira sp

nov. 1 é bastante similar ao de S. prodiga, e as duas espécies também compartilham

semelhanças na quetotaxia cefálica, especialmente nas regiões 1,2,4 e 6, na quetotaxia das

áreas 2 e 3 do mesotórax e dos três primeiros segmentos abdominais como um todo. Por outro

lado, Seira sp. nov. 1 se distingue de S. prodiga e das demais espécies do gênero por uma

complexa quetotaxia na região 1 do mesotórax, onde ocorre um número muito elevado de

macroquetas, inclusive com a formação de três linhas organizadas de cerdas. Seira sp. nov. 1

também se distingue de S. prodiga, S. xinguensis e S. nigrans por uma maior complexidade

(maior número de cerdas e disposição diferenciada) na quetotaxia das regiões cefálicas 3 e 5,

no metatórax e no quarto segmento abdominal.

56

Seira sp. nov. 2

(Figuras 14-25)

Material tipo: Holótipo macho, Brasil, Rio Grande do Norte, João Câmara, Fazenda Cauaçu

02-vii-2012. Ferreira, A. S. col. Parátipos 3 machos e 5 fêmeas, mesmos dados do holótipo.


entomobriídeo (figuras 14 e 15). Cor dos espécimes em álcool com coloração azul escuro

cobrindo as antenas, bordas laterais do mesotórax e metatórax e região distal do terceiro e

sexto segmento abdominal. Cor dos espécimes montados amarelo claro, com pigmento azul

escuro nas manchas oculares. Escamas arredondadas castanhas ou amareladas cobrindo os

segmentos antenais I e II, metades basais do terceiro e quarto segmentos antenais, cabeça,

tórax, abdome, pernas e fúrcula. Colóforo sem escamas. Quarto artículo antenal não anulado,

com um bulbo apical simples, sem portar cerdas em forma de pinos (figura 16). Manchas

oculares ovais, 8+8 lentes oculares, sendo a maior lente A e a menor, H (figura 17). Cinco

mesocerdas multiciliadas interoculares. Cerdas pré-labrais e labrais multiciliadas. Triângulo

labial com cerda r reduzida e M1, M2 e E normais em tamanho, multiciliadas (figura 18).

Órgão metatrocanteral com aproximadamente 23 espinhos curtos (figura 19). Todos os

úngues com três dentes na margem interna e um dente na margem externa (figuras 20-22).

Todos os unguículus acuminados, com bordas fracamente serrilhadas (figuras 21-23). Tenent

hair capitado, com bordas levemente serrilhadas. Ventre do manúbrio com 5+5 cerdas

subapicais, em uma linha transversa. Cerdas em forma de espinhos ausentes no manúbrio.

Múcron tipicamente falcado (figura 23). Quetotaxia dorsal detalhada do segundo e terceiro

segmentos abdominais mostrada na figura 24. Distribuição das macroquetas dorsais em todo

corpo mostrada na figura 25.

57

Figura 14: Espécime fixada em álcool de Seira sp. nov.2.

58

Figuras 15-23 – Seira sp. nov. 2: (15) hábito; (16) bulbo apical do quarto artículo antenal;

(17) macha ocular esquerda; (18) cerdas do triângulo labial; (19) órgão metatrocanteral; (20)

primeiro complexo empodial; (21) segundo complexo empodial; (22) terceiro complexo

empodial; (23) região distal do dente da fúrcula e múcron.

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Comentários: A espécie que possui morfologia mais semelhante a de Seira sp. nov. 2 é S.

ritae Bellini & Zeppelini, 2011. As duas espécies são similares na distribuição e número de

macroquetas das regiões cefálicas 2, 3, 4; quetotaxia geral do metatórax e dos três primeiros

segmentos abdominais como um todo. Por outro lado, Seira sp. nov. 2 se distingue de S. ritae

e das demais espécies do gênero por uma complexa quetotaxia cefálica, especialmente nas

regiões 1 e 5, associada a um destoante número de macroquetas nas regiões 1 e 2 do

mesotórax. Seira sp. nov. 2 ainda apresenta cinco mesocerdas multiciliadas interoculares e

5+5 cerdas subapicais no ventre do manúbrio enquanto a S. ritae possui quatro mesocerdas

multiciliadas interoculares e 4+4 cerdas subapicais no ventre do manúbrio. Quanto ao habitat,

Seira sp. nov. 2 foi coletada em área de Caatinga ao contrário de S. ritae, descrita para dunas

litorâneas da Paraíba.

Seira sp. nov. 3

(Figuras 26-36)

Material tipo: Holótipo fêmea, Brasil, Rio Grande do Norte, João Câmara, Fazenda Cauassú,

28-xii-2012. Ferreira, A. S. col. Parátipos 2 machos e 1 fêmeas, mesmos dados do holótipo.


entomobriídeo (figura 26). Cor dos espécimes montados amarelo pálido, com pigmento azul

escuro apenas nas manchas oculares. Escamas arredondadas castanhas cobrindo os segmentos

antenais I e II, metades basais dos segmentos antenais III e IV, cabeça, tórax, abdome, pernas

e fúrcula. Colóforo com escamas. Quarto artículo antenal não anulado, apresentando bulbo

apical simples (figura 27). Manchas oculares ovais, 8+8 lentes oculares, sendo a maior lente B

e a menor E (figura 28). Cinco mesocerdas interoculares (figura 28). Cerdas pré-labrais e

labrais multiciliadas. Triângulo labial M1, M2 e E multiciliadas com tamanho normal, cerda r

reduzida (figura 29). Órgão metatrocanteral com aproximadamente 27 espinhos curtos (figura

30). Todos os úngues com três dentes na margem interna e um dente na margem externa,

sendo dois na base pareados e dois apicais não pareados (figuras 31, 32 e 33). Todos os

unguículus acuminados, com bordas levemente serrilhadas (figuras 31, 32 e 33). Tenent hair

capitado. Mucro tipicamente falcado (figura 34). Ventre do manúbrio com 6+6 cerdas

subapicais, em uma linha transversa e espinhos ausentes. Quetotaxia dorsal detalhada do

segundo e terceiro segmentos abdominais mostrada na figura 35. Distribuição das

macroquetas dorsais em todo corpo mostrada na figura 36.

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Figuras 26-34 – Seira sp. nov. 3: (26) hábito; (27) bulbo apical do quarto artículo antenal;

(28) macha ocular esquerda; (29) cerdas do triângulo labial; (30) órgão metatrocanteral; (31)

primeiro complexo empodial; (32) segundo complexo empodial; (33) terceiro complexo

empodial; (34) região distal do dente da fúrcula e múcron.

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Comentários: Seira sp. nov. 3 possui semelhanças com outras espécies do gênero descritas

no Brasil, em particular com Seira praiana Bellini et al. 2010. As duas espécies são similares

na distribuição e número de macroquetas das regiões cefálicas 1, 2 e 3; na ausência de

macroquetas no abdome I e quetotaxia dos abdomes III e IV. Por outro lado, Seira sp.nov. 3

pode ser claramente distinguida de S. praiana pelas seguintes características morfológicas:

quetotaxia nas região cefálicas 4, 5 e 6 com número destoante de cerdas em relação a S.

praiana, complexidade da quetotaxia geral do mesotórax e região C do metatórax. De fato, a

associação entre a quetotaxia destes dois segmentos é diagnóstica para Seira sp. nov. 3 e não

ocorre em nenhuma outra espécie neotropical do gênero. Seira sp. nov. 3 ainda possui cinco

mesocerdas interoculares e 6+6 cerdas subapicais no ventre do manúbrio, em contraste com S.

praiana, que possui quatro mesocerdas interoculares e 4+4 cerdas subapicais no ventre do

manúbrio. Quanto ao habitat, Seira sp. nov. 3 foi coletada em área de Caatinga ao contrário de

S. praiana, espécie registrada apenas em áreas de Restinga do Sudeste do Brasil.

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4.CONSIDERAÇÕES FINAIS

O registro de quatro novas espécies de Seira em uma única Ecorregião do Domínio

Caatinga demonstra um possível isolamento desses táxons devido a condições de

microhabitat, além de uma potencial elevada diversidade ainda a ser revelada para o grupo na

Caatinga. Esse estudo revela que só com conhecimento sistemático mais refinado

descobriremos novas áreas cuja conservação se faz necessária. Assegurando a preservação

destas áreas, estaremos conservando a diversidade da fauna edáfica, mas também paisagens

heterogêneas que abrigam comunidades, padrões e processos evolutivos.

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REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ABRANTES, E.A.; BELLINI, B.C.; BERNARDO, A.N.; FERNANDES, L.H; MENDONÇA, M.C; OLIVEIRA, E.P.; QUEIROZ, G.C; SAUTTER, K.D.; SILVEIRA, T.C. & ZEPPELINI. D. 2010.Synthesis of Collembola: an update to the species list. Zootaxa 2388:1-22. ABRANTES, E. A.; B. C. BELLINI; A. N. BERNARDO; L. H. FERNANDES; M. C. MENDONÇA; E. P. OLIVEIRA; G. C. QUEIROZ; K. D. SAUTTER; T. C. SILVEIRA & D. ZEPPELINI. 2012. Errata Corrigenda and update for the “Synthesis of Brazilian Collembola: an update to the species list.” ABRANTES et al. (2010), Zootaxa, 2388: 1–22. Zootaxa 3168: 1-21. ARLÉ, R. 1959. Collembola Arthropleona do Brasil oriental e central. Separata dos arquivos do Museu Nacional 49:155-211. BARRA, J. A. 2004. Le genre Seira (Collembola, Entomobryidae) du Yémen continental. Zoosystema 26(2): 291-306. BELLINI, B. C.; ZEPPELINI, D. 2004. First records of Collembola (Ellipura) from the State of Paraíba, Northeastern Brazil. Revista Brasileira de Entomologia 48(4)433 596.

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