UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE

CENTRO DE BIOCIÊNCIAS PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM CIÊNCIAS BIOLÓGICAS

DINÂMICA ESPAÇO-TEMPORAL EM UMA GUILDA DE BORBOLETAS FRUGÍVORAS NO LIMITE NORTE DA FLORESTA ATLÂNTICA

NORDESTINA.

Mestrando: José Elieudo Dias Barbosa

Natal/RN

2009

José Elieudo Dias Barbosa

DINÂMICA ESPAÇO-TEMPORAL EM UMA GUILDA DE BORBOLETAS FRUGÍVORAS NO LIMITE NORTE DA FLORESTA ATLÂNTICA

NORDESTINA.

Orientador: Profº Dr. Márcio Zikán Cardoso

DBEZ / CB / UFRN

Dissertação apresentada para

defesa pública ao Programa de Pós-

graduação em Ciências Biológicas

do Centro de Biociências da

Universidade Federal do Rio Grande

do Norte.

Natal/RN

Dezembro de 2009

 

Divisão de Serviços Técnicos

Catalogação da Publicação na Fonte. UFRN / Biblioteca Central Zila Mamede Barbosa, José Elieudo Dias.

Dinâmica espaço-temporal em uma guilda de borboletas frugívoras no limite norte da Floresta Atlântica nordestina / José Elieudo Dias Barbosa. – Natal, RN, 2009.

37 f. : il. Orientador: Márcio Zikán Cardoso. Dissertação (mestrado) – Universidade Federal do Rio Grande do Norte. Centro

de Biociências. Programa de Pós-Graduação em Ciências Biológicas. 1. Borboleta – Brasil, Nordeste – Dissertação. 2. Mata Atlântica – Brasil,

Nordeste – Dissertação. 3. Florestas – Conservação – Dissertação. I. Cardoso, Márcio Zikán. II. Universidade Federal do Rio Grande do Norte. III. Título.

RN/UF/BCZM CDU 595.78(812/813)(043.2)

AGRADECIMENTOS

Sou imensamente grato ao Márcio Zikán Cardoso pela orientação,

paciência e o apoio desmedido para realização deste trabalho.

Quero postar um agradecimento especial ao Alexandre Vasconcellos pela

ajuda e sugestões com as análises estatísticas e apoio dedicado, a Adriana

Monteiro e Gilberto Corso pelas valiosas observações e sugestões

apresentadas em todas as etapas deste trabalho e Heitor Bruno de Araujo

Souza e Rodrigo Bellezoni, estagiários do LECOB, pela valiosa ajuda com as

análises estatísticas.

Ao Diretor da Empresa de Pesquisa Agropecuária do Rio Grande do Norte

(EMPARN), Sr. Marcone César Mendonça, por nos conceder permissão e

apoio para desenvolvimento deste projeto em uma das unidades da Empresa e

aos funcionários da fazenda da EMPARN, Srs. Mario Sérgio N. Oliveira,

Antonio de Araújo Monteiro, Marcos Tomaz de Oliveira e Everaldo da Silva

Henrique, pelo apoio e recepção. Um agradecimento especial ao

meteorologista Gilmar Bristot (EMPARN) e sua equipe por nos fornecer os

dados meteorológicos empregados neste estudo.

Ao amigo Lipe Renato pela companhia e apoio durante as coletas e aos

amigos do LECOB, Daniel Oliveira, Emmanuelle Séfora, Luciana Lima, Priscila

Albuquerque, Honara Morgana, Juliana, João Paulo e a todas as pessoas, que

de forma direta e indireta estiveram conosco e acreditaram na importância

deste trabalho.

A minha esposa Elizângela Maria Freire pelo apoio e compreensão.

A CAPES pelo apoio financeiro.

i

SUMÁRIO

1. Resumo ........................................................................................................ 1

2. Abstract ........................................................................................................ 2

3. Introdução .................................................................................................... 3

4. Material e métodos ...................................................................................... 5

4.1. Área de estudo ................................................................................. 5

4.2. Unidades amostrais .......................................................................... 7

4.3. Unidade 1 – Mata Preservada 1 ....................................................... 8

4.4. Unidade 2 – Mata Preservada 2 ....................................................... 9

4.5. Unidade 3 – Área inundável ............................................................. 9

4.6. Unidade 4 – Mata ciliar ..................................................................... 9

4.7. Unidade 5 – Área antropizada .......................................................... 10

4.8. Unidade 6 – Coqueiral ...................................................................... 10

4.9. Procedimento amostral ..................................................................... 10

4.10. Análise dos dados – Descrição da comunidade ............................... 11

4.11. Rarefação ......................................................................................... 12

5. Resultados ................................................................................................... 13

5.1. Abundância ....................................................................................... 13

5.2. Rarefação ......................................................................................... 18

5.3. Sazonalidade .................................................................................... 20

5.4. Análise de agrupamento ................................................................... 23

6. Discussão .................................................................................................... 28

7. Referências bibliográficas ............................................................................ 33

ii  

1 

RESUMO Um dos hotspots da biodiversidade mundial, a Mata Atlântica encontra-se

reduzida a apenas 7% de sua área original. Ainda assim, apresenta uma das mais

ricas faunas de borboletas do mundo. Borboletas são usadas com freqüência em

avaliação ambiental, pois mostram forte associação com plantas hospedeiras,

microclima e padrões de disponibilidade de recursos, sendo bons indicadores de

diversidade e integridade ambiental. Este trabalho descreve a diversidade,

composição e riqueza de espécies de borboletas frugívoras em um fragmento de

Mata Atlântica do nordeste brasileiro, comparando a composição entre fisionomias

distintas e sua sazonalidade. A área apresenta clima tropical chuvoso com duas

estações bem definidas, seca e chuvosa. As capturas foram feitas com 60

armadilhas do tipo Van Someren-Rydon, instaladas em seis unidades amostrais

(10 armadilhas por unidade), que variaram desde uma área aberta (p. ex.

plantação de coqueiros) até ambientes de interior de mata. As coletas foram feitas

entre janeiro e dezembro de 2008 por cinco dias consecutivos de cada mês.

Foram capturados 12090 indivíduos pertencentes a 32 espécies. As espécies mais

abundantes foram Taygetis laches, Opsiphanes invirae e Hamadryas februa, que

somaram 70% do total das capturas. A análise de similaridade identificou dois

grupos principais, o primeiro composto por unidades mais impactadas e/ou

abertas e o segundo, com as unidades em mata ou áreas mais fechadas. Foi

observado um forte componente sazonal, com menos espécies e menor

abundância no período seco e mais espécies e maior abundância no período

chuvoso. A análise de K-means revelou que as escolhas das unidades

superestimou a percepção da fauna, sugerindo menos unidades distintas. As

espécies Taygetis virgilia, Hamadryas chloe, Callicore pygas e Morpho achilles

sinalizam ambientes menos perturbados, enquanto que Yphthimoides sp, Historis

odius, H. acheronta, Hamadryas feronia e Siderone marthesia potencialmente

indicam ambientes abertos ou impactados. Este trabalho traz informações

importantes para a conservação das espécies de frugívoras, como também servirá

de guia para futuros projetos de monitoramento ambiental.

Palavras chave: Mata Atlântica, sazonalidade, borboletas frugívoras

2 

ABSTRACT The extent of the Brazilian Atlantic rainforest, a global biodiversity hotspot,

has been reduced to less than 7% of its original range. Yet, it contains one of the

richest butterfly fauna in the world. Butterflies are commonly used as

environmental indicators, mostly because of their strict association with host plants,

microclimate and resource availability. This research describes diversity,

composition and species richness of frugivorous butterflies in a forest fragment in

the Brazilian Northeast. It compares communities in different physiognomies and

seasons. The climate in the study area is classified as tropical rainy, with two well

defined seasons. Butterfly captures were made with 60 Van Someren-Rydon traps,

randomly located within six different habitat units (10 traps per unit) that varied

from very open (e.g. coconut plantation) to forest interior. Sampling was made

between January and December 2008, for five days each month. I captured 12090

individuals from 32 species. The most abundant species were Taygetis laches,

Opsiphanes invirae and Hamadryas februa, which accounted for 70% of all

captures. Similarity analysis identified two main groups, one of species associated

with open or disturbed areas and a second by species associated with shaded

areas. There was a strong seasonal component in species composition, with less

species and lower abundance in the dry season and more species and higher

abundance in the rainy season. K-means analysis indicates that choice of habitat

units overestimated faunal perceptions, suggesting less distinct units. The species

Taygetis virgilia, Hamadryas chloe, Callicore pygas e Morpho achilles were

associated with less disturbed habitats, while Yphthimoides sp, Historis odius, H.

acheronta, Hamadryas feronia e Siderone marthesia likey indicate open or

disturbed habitats. This research brings important information for conservation of

frugivorous butterflies, and will serve as baseline for future projects in

environmental monitoring.

Key words: Atlantic forest, seasons, frugivorous butterflies.

3 

INTRODUÇÃO

A Floresta Atlântica brasileira é um dos biomas mais ricos em biodiversidade do

planeta e um dos mais impactados pela ação antrópica (Franke et al, 2005;

Galindo-Leal & Câmara, 2005), reconhecido como um dos “hotspots” de

biodiversidade mundial (Galindo-Leal & Câmara, 2005). A área da Mata Atlântica,

que cobria cerca de 1,5 milhões de km2 no Brasil (Galindo-Leal & Câmara, 2005;

Silva & Casteleti, 2005; Tabarelli et al, 2005b), está reduzida a aproximadamente

7% do tamanho original (Morellato & Haddad, 2000; Franke et al, 2005; Galindo-

Leal & Câmara, 2005; Guedes et al, 2005; Pinto & Brito, 2005; Tabarelli et al, 2005

a, b, Ribeiro et al 2009), distribuídos em milhares de pequenos fragmentos

(Morellato & Haddad, 2000; Guedes et al, 2005; Tabarelli et al, 2005a). O

processo de fragmentação das paisagens naturais reduz a área de habitats e

aumenta a distância entre eles, levando a perda de diversidade biológica (Grillo et

al 2006). Modificação de paisagens e fragmentação de habitat são considerados

sérios riscos à biodiversidade global (Fischer & Lindenmayer, 2007) e

correspondem a uma das principais causas da atual crise de extinção (Wilcox &

Murphy, 1984). A fragmentação causa, entre outros fatores, diminuição do

tamanho das populações, interrupção de processos migratórios, redução do fluxo

gênico e cria barreiras para a dispersão, deixando populações mais susceptíveis a

perturbações (Roda, 2006). A extinção de espécies causa mudanças em

processos ecossistêmicos e, à medida que os ecossistemas empobrecem, seus

produtos e serviços diminuem (Galindo-Leal et al, 2005). Embora seja possível

restaurar elementos da biodiversidade, a extinção de espécies é definitiva

(Galindo-Leal & Câmara, 2005).

A perda e a fragmentação de habitat têm alterado severamente a

diversidade biológica da Floresta Atlântica e seus remanescentes estão hoje

representados por arquipélagos de pequenos fragmentos florestais imersos em

uma matriz agrícola e urbana (Tabarelli et al 2006). Estima-se que a Floresta

Atlântica ao norte do Rio São Francisco seja a unidade biogeográfica com maior

probabilidade de perdas de espécies em escala regional e global. Para piorar a

4 

situação as unidades de conservação nesta região são poucas, pequenas e não

estão devidamente implantadas (Tabarelli et al 2006). No Rio Grande do Norte,

em particular, a Mata Atlântica encontra-se reduzida a vestígios de mata (Franke

et al, 2005; Cestaro, 2002). De acordo com o estudo preliminar de Lima (dados

não publicados), 70% dos fragmentos de Mata Atlântica do estado apresentam

área menor ou igual a 10 hectares e somente 55 destes apresentam área igual ou

superior a 100 ha.

Tendo em vista a crescente perda de habitats e o virtual desconhecimento

das estruturas das comunidades ecológicas ali presentes, estudos de diversidade

de espécies são de vital importância para o entendimento e conservação das

mesmas (DeVries & Walla, 2001). Estudos recentes indicam que as comunidades

de insetos podem ser vulneráveis aos efeitos da fragmentação de habitats,

sofrendo alterações na composição e diversidade de espécies (Shahabuddin &

Terborgh, 1999; Shahabuddin et al, 2000). A Mata Atlântica brasileira, apesar de

altamente fragmentada, apresenta uma das mais ricas faunas de borboletas do

mundo, representando cerca de 2/3 das espécies brasileiras, muitas das quais

raras e difíceis de encontrar, a maioria em fragmentos menores que 1000 hectares

(Brown 1992; Uehara-Prado et al, 2004).

As borboletas (Lepidoptera) têm sido usadas com freqüência para avaliação

ambiental (DeVries, 1987; DeVries et al, 1999; Brown Jr & Freitas, 2000; DeVries

& Walla, 2001; Veddeler et al, 2005; Uehara-Prado et al, 2006) pois, além de

mostrarem forte associação com a abundância de plantas hospedeiras, microclima

e padrões de disponibilidade de recursos (Brown Jr & Freitas, 2000; Barlow et al,

2007), são diversas e relativamente fáceis de serem amostradas. As borboletas

podem ser separadas em duas guildas, considerando os hábitos alimentares dos

adultos (DeVries, 1987): uma que se alimenta de néctar e outra que se alimenta

de frutas fermentadas, excrementos, exsudatos de plantas e animais em

decomposição, comumente chamadas de frugívoras (DeVries, 1987; DeVries et al,

1999; Uehara-Prado et al, 2004, 2006). Borboletas frugívoras são facilmente

capturadas em armadilhas contendo iscas de frutas fermentadas e tem sido

frequentemente usadas como indicadores de diversidade e integridade ambiental

5 

(DeVries, 1987; DeVries et al, 1999; DeVries & Walla, 2001; Brown Jr & Freitas,

2002; Uehara-Prado, 2004; Barlow et al, 2007).

O turismo e a expansão do setor imobiliário no Rio Grande do Norte,

especialmente na região metropolitana de Natal, têm sido fortes indicadores de

crescimento humano e modificador das paisagens naturais locais, caracterizando

a perda dos pequenos remanescentes ainda existentes e conseqüente perda da

biodiversidade. O órgão ambiental do estado tem proposto a criação de novas

unidades de conservação no estado, uma iniciativa louvável, mas que esbarra na

falta de informações básicas sobre composição de espécies e informações gerais

sobre as comunidades biológicas em geral. Em particular, a falta de

conhecimentos sobre composição de espécies e descritores ecológicos básicos de

borboletas na região nordeste representa uma importante lacuna. Nossos estudos

têm sido feitos há alguns anos em uma área recentemente designada para a

criação de um parque estadual, o Parque Estadual do Jiqui. Neste sentido,

escolhemos desenvolver um estudo sobre a dinâmica e estrutura da comunidade

de borboletas locais, comparando áreas de floresta com áreas adjacentes. Além

de fornecer dados básicos sobre a diversidade local, nosso estudo poderá ser útil

em programas futuros de monitoramento e manejo da fauna no parque. O objetivo

principal deste trabalho foi caracterizar a diversidade, composição e riqueza das

espécies de borboletas frugívoras em um fragmento de Mata Atlântica,

comparando a composição da assembléia com fisionomias distintas e

correlacionando a sazonalidade com parâmetros físicos ambientais, temperatura e

precipitação.

MATERIAL E MÉTODOS

Área de estudo

A área estudada é um fragmento de Mata Atlântica conhecido como Mata

do Jiqui, localizada no município de Parnamirim (5°56’46” S, 35°11’20” W). A área

pertence à Empresa de Pesquisa Agropecuária do Rio Grande do Norte

6 

(EMPARN), que possui extensas plantações experimentais próximas à mata

(Figura 1). As áreas circunvizinhas à propriedade da EMPARN correspondem ao

Centro de Lançamento da Barreira do Inferno, sítios e loteamentos recentes. A

altitude média local é de 40 m acima do nível do mar e situa-se a 3 km da orla

marítima. O clima local é do tipo As’, segundo a classificação de Köppen, do tipo

tropical chuvoso e apresenta duas estações bem definidas, a chuvosa, de abril a

setembro, e a seca, de outubro a março (Cestaro, 2002).

Figura 1 – Vista aérea do fragmento estudado (Mata do Jiqui). Ao norte além do limite do

fragmento visualizam-se algumas granjas e chácaras, ao sul parte da mata ciliar do rio

Pitimbu, a oeste área de várzea do Rio Pitimbu e a leste as plantações de coqueiros.

7 

A região de Natal apresenta duas estações bem definidas, a estação seca

(de outubro a março) e a estação chuvosa (de abril a setembro). Em 2008, o inicio

das chuvas no local ocorreu em março, apresentando pluviosidade intensa até

agosto. Nesse intervalo a temperatura caiu cerca de 2 graus e a umidade teve um

aumento médio de 5% em relação ao período seco. Com a redução das chuvas a

partir de setembro, a temperatura voltou a subir e a umidade diminuiu, retornando

aos índices verificados em janeiro e fevereiro.

Unidades amostrais

A vegetação da Mata do Jiqui é caracterizada como floresta estacional semi-

decídua (Cestaro 2002), com aproximadamente 150 ha (Administrador do Jiqui

Mário Sérgio Oliveira, comunicação pessoal). O estudo foi realizado em uma área

de cerca de 120 ha, dos quais 80 ha correspondem à mata preservada, e o

restante, a áreas adjacentes à mata nativa. As unidades correspondem a uma

região de várzea do Rio Pitimbu, uma área de mata ciliar, área de plantio de

coqueiros e uma área impactada por desmatamento. Estes locais são separados

da área preservada por uma estrada velha que circunda o fragmento, exceto a

área desmatada, que é uma parcela da mata original. A distância média entre tais

unidades amostrais e a borda da mata nativa é aproximadamente 50 m. Seguindo

esta identificação inicial das principais fisionomias vegetacionais do local, a área

de estudo foi dividida em seis unidades amostrais, cujas descrições seguem

abaixo (Figura 2). Em cada área foram colocadas, aleatoriamente, dez armadilhas.

Os pontos de instalação de cada armadilha foram definidos através do processo

de aleatorização do Excel, onde os pontos foram sorteados a intervalos irregulares

para cada uma das unidades amostrais. A distância média entre as armadilhas de

uma mesma unidade variaram de 20 m a 100 m aproximadamente.

8 

Unidade 1 – Mata Preservada 1 (MP 1)

Parcela de floresta bem preservada do fragmento, caracterizada por

árvores antigas e de grande porte, densidade arbórea relativamente alta,

serapilheira espessa e pouca entrada de luz. O solo é arenoso e aparenta ter

baixa capacidade de retenção de água. Neste ambiente há pouca evidência de

ação antrópica recente.

Figura 2 – Localização dos pontos de coleta, separados por unidades ambientais. Os

limites marcados no mapa correspondem a trilhas e seus pontos de marcação. Os pontos

com números ao lado correspondem aos locais aproximados de colocação das

armadilhas (10 por unidade amostral). Escala: 1:10000

9 

Unidade 2 – Mata Preservada 2 (MP 2)

Corresponde a uma porção do fragmento semelhante à unidade 1, porém

com árvores de menor porte e menos adensadas, com maior entrada de luz, às

vezes ocorrendo clareiras. O solo também é arenoso, porém raso e pedregoso em

algumas partes e com serapilheira menos espessa que na unidade 1. Nesta

unidade a mata também é bem preservada. A região próxima à borda, no entanto,

sofre maiores pressões antrópicas, sendo frequentemente visitada por pessoas

em busca de frutos, com intenção de caçar, coletar lenha, entre outros. Ao final de

2007, um incêndio deixou uma porção de cerca de 2 hectares desta área

completamente danificada, com muitas árvores queimadas.

Unidade 3 – Área inundável (AI)

O local corresponde a uma área da vazante do rio Pitimbu que é inundada

durante o período chuvoso. Esta área é dominada por Heliconia (Heliconiaceae),

tem algumas árvores esparsas, mas bem sombreada. Na estação seca a área fica

bastante aberta e o solo, preto, rico em matéria orgânica, fica endurecido em

alguns pontos. Por apresentar várias árvores frutíferas (mangueira, jaqueira,

cajueiro, jambeiro), o local parece ter sido um grande pomar no passado, hoje

abandonado. Ao longo do tempo, parte do curso do rio parece ter se desviado,

com a consequente inundação na estação chuvosa. A área inundada une-se à

mata preservada, através da copa das grandes árvores, criando um microclima

diferenciado do resto da mata. Aqui foram instaladas 5 armadilhas no lado

inundável e 5 no lado da floresta (Figura 2).

Unidade 4 – Mata ciliar (MC)

Esta área é uma continuidade da unidade 3, porém não é planície

inundável. O aspecto geral é distinto da área inundável, pois apresenta muitas

10 

árvores de grande porte, no entanto espaçadas, bem iluminada e mais seca. A

área apresenta-se bem conservada, sem sinais de perturbação recente.

Unidade 5 – Área Antropizada (AA)

Esta unidade compreende a uma porção impactada, bem aberta, onde

houve corte da mata no passado. A área encontra-se em regeneração, porém

ainda é bastante aberta, com predominância de herbáceas e com poucas árvores.

Unidade 6 – Coqueiral (CQ)

Esta área corresponde a uma extensa plantação de coqueiro, com solo

arenoso coberto por herbáceas. É uma área bastante aberta, com alta incidência

solar e ventos fortes o ano todo. Esse plantio é separado da mata pela estrada

velha da borda e tem aproximadamente 10 ha.

Procedimento amostral

As borboletas foram capturadas utilizando armadilhas do tipo Van Someren-

Rydon (Daily & Ehrlich, 1995), que consistem em uma base de madeira

compensada presa a uma tampa, também de madeira compensada, através de

fios de nylon encerado. Um tecido de filó envolve a estrutura, formando um volume

retangular com cerca de 1 m de altura (Figura 3). Na base deste há uma abertura,

com um espaço de 5 cm entre o tecido e a plataforma, para permitir a entrada dos

insetos. Um pedaço de velcro de 20 cm foi costurado ao tecido da armadilha (a

altura de 50 cm) para facilitar a retirada das borboletas capturadas. No centro da

placa inferior um prato plástico foi posicionado para colocação das iscas de

atração, que consistem em uma mistura de banana com caldo de cana-de-açúcar,

fermentados por dois dias. As armadilhas foram penduradas em galhos ou troncos

das árvores a uma altura aproximada de 1 m do solo.

11 

Entre janeiro e dezembro de 2008 as armadilhas foram iscadas por cinco

dias consecutivos em cada mês. As iscas foram colocadas no primeiro dia,

seguido de coletas nos dias subseqüentes, com iscas renovadas diariamente. As

borboletas capturadas foram identificadas, contadas e marcadas com um código

de captura nas asas e, em seguida, soltas. As borboletas não identificadas em

campo foram levadas ao Laboratório de Ecologia e Conservação da

Biodiversidade da UFRN para posterior identificação. As identificações das

espécies foram feitas usando DeVries (1987) e Uehara-Prado et al (2004).

Análise dos dados – Descrição da comunidade

Os dados de abundância total das espécies e abundância por unidade de

estudo foram plotados em gráficos de dominância (Whitakker plot). A análise de

agrupamento foi realizada para avaliar a similaridade entre unidades amostrais e

entre períodos de coleta, usando a distância de Bray-Curtis, por meio de

agrupamentos simples. Para esta análise foi usado o software Primer v 6 (Clarke

& Gorley, 2004).

Para testar se a definição das unidades ambientais refletia a forma como os

organismos percebiam seus habitats, os dados quantitativos obtidos em cada

armadilha, independentes do habitat previamente determinado foram submetidos

a análise de agrupamento, usando a técnica não-hierárquica de “K-means”. As

variáveis foram testadas com 4, 5 e 6 aglomerados, usando 99 repetições no

processo iterativo de busca do centróide que define os aglomerados. A distância

utilizada nesta análise foi a padrão, isto é, euclidiana. As análises foram feitas no

software Statistica (Statsoft 2005).

12 

Figura 3 – Armadilha do tipo Van Someren-Rydon em campo, com várias borboletas

capturadas (Hamadryas). A distância entre a base e o topo da armadilha é de cerca de

1m.

Rarefação

Dados qualitativos (presença e ausência) de riqueza de espécies, obtidos

de cada unidade amostral nos doze meses de coleta, bem como os dados de

riqueza da área total, foram examinados usando o software EstimateS (Colwell,

2005) e submetidos a 500 aleatorizações para construção das curvas de

rarefação. A riqueza de espécies estimada foi obtida a partir da amostra de cada

unidade e da amostra global, levando-se em consideração todos os estimadores,

porém somente a curva de espécies observadas (Sobs) e seus respectivos

desvios padrão foram considerados.

13 

RESULTADOS

Entre janeiro e dezembro de 2008 foram feitas 12 amostragens de cinco dias

consecutivos, contabilizando 60 dias e 1152 horas de coletas. Foram capturados

12090 indivíduos, todos pertencentes à família Nymphalidae, e registradas 26

espécies e 6 morfoespécies (Tabela 1), distribuídas em 20 gêneros e 6

subfamílias (Satyrinae, Charaxinae, Biblidinae, Nymphalinae, Brassolinae e

Morphinae). A riqueza média foi de 23 espécies, variando entre 17 e 28 espécies

para os meses de menor e maior riqueza, respectivamente. As unidades amostrais

com maior número de espécies foram a “mata preservada 2 (MP 2)” e “vazante

inundável (AI)”, com 29 e 28 espécies, respectivamente. As demais unidades

“coqueiral (CQ)”, “mata preservada 1 (MP 1)”, “mata ciliar (MC)”, “mata

antropizada (AA)”, todas apresentaram 25 espécies. Foram 3452 recapturas,

novamente as três espécies mais abundantes (Taygetis laches - Satyrinae;

Opsiphanes invirae – Brassolinae, Hamadryas februa – Biblidinae, foram também

as mais recapturadas.

Abundância

A subfamília mais comum nas coletas foi Satyrinae, com 5813 capturas

(48% da amostra total), seguida de Brassolinae (2882 indivíduos; 24%), Biblidinae

(1853; 15%), Nymphalinae (834; 7%), Charaxinae, (644; 5%) e Morphinae (64;

0,5%) (Tabela 2). Várias espécies foram registradas em todos os ambientes de

estudo, sendo que Taygetis laches (Satyrinae) foi a mais abundante,

representando mais de 66% das capturas em uma única unidade amostral (MP 1)

e 39% da abundância total, com 4670 indivíduos. Opsiphanes invirae

(Brassolinae) foi a segunda espécie mais comum, com 2498 capturas (21%),

seguida por Hamadryas februa (Biblidinae), com 1348 (11%), Cissia sp2

(Satyrinae) com 387 (3%), Colobura dirce, com 348 indivíduos (3%) e Historis

odius (Nymphalinae), com 314 (3%). As três espécies mais abundantes (Taygetis

laches, Opsiphanes invirae, Hamadryas februa), somadas, constituíram 8516

14 

indivíduos capturados, ou 70% da amostra total de borboletas. As espécies Biblis

hyperia, Dynamine mylitta e Eunica sp (Biblidinae) tiveram menos de 10

organismos capturados e, juntamente com as espécies “singletons” Smyrna Tabela 1: Espécies de borboletas frugívoras (Lepidoptera: Nymphalidae) capturadas em

seis unidades amostrais da mata do Jiqui. A tabela lista o número de indivíduos coletados

em cada unidade, a soma total por unidade e a soma total de espécies capturadas. Os

códigos referem-se às unidades amostrais e podem ser conferidos na figura 2.

Unidades Amostrais

MP1 MP2 AI MC AA CQ Total

Subfamília / espécies

SATYRINAE

Taygetis laches 1025 630 1424 533 719 339 4670

Taygetis virgilia 14 10 1 0 0 0 25

Cissia sp1 9 55 146 56 28 16 310

Cissia sp2 11 28 308 38 1 1 387

Cissia sp3 2 12 82 66 56 2 220

Cissia sp5 0 0 1 0 0 0 1

Yphthimoides sp 4 12 38 13 16 117 200

CHARAXINAE

Archaeoprepona demophon 19 19 23 11 19 2 93

Prepona omphale 9 15 16 43 57 5 145

Prepona pylene 12 8 6 29 37 3 95

Siderone marthesia 3 6 8 14 27 32 90

Memphis sp1 12 22 21 36 44 24 159

Memphis sp2 1 4 4 8 6 3 26

Zaretis itys 2 8 8 4 4 9 35

Hipna sp 0 0 1 0 0 0 1

BIBLIDINAE

Hamadryas chloe 35 11 5 0 4 0 55

15 

Hamadryas feronia 14 30 38 51 66 58 257

Hamadryas februa 19 202 108 110 197 712 1348

Hamadryas amphinome 19 16 23 23 30 23 134

Callicore pygas 11 12 13 2 4 1 43

Biblis hiperia 0 1 3 1 1 3 9

Eunica sp 0 0 0 2 0 1 3

Dynamine mylitta 0 2 0 0 0 2 4

NYMPHALINAE

Historis odius 6 40 39 75 96 58 314

Historis acheronta 2 16 16 31 73 33 171

Colobura dirce 65 71 106 72 29 5 348

Smyrna blomfildia 0 1 0 0 0 0 1

BRASSOLINAE

Opsiphanes invirae 194 95 380 236 952 641 2498

Opsiphanes cassiae 18 19 30 26 35 26 154

Caligo illioneus 11 61 98 31 18 10 229

Caligo brasiliensis 0 1 0 0 0 0 1

MORPHINAE

Morpho achilles 32 18 10 1 3 0 64

Total de capturas 1549 1425 2957 1512 2522 2126 12090

Riqueza total 25 29 28 25 25 25

16 

blomfildia (Nymphalinae), Hypna sp (Charaxinae), Cissia sp5 (Satyrinae) e Caligo

brasiliensis (Brassolinae) foram as espécies de menor abundância na amostra. A

distribuição de abundâncias por unidade de coleta não evidenciou nenhuma

diferença marcante entre elas (Figura 4). Apesar de nenhum ajuste ter sido feito

às curvas, a inspeção visual sugere uma lognormal.

Figura 4 – Gráfico de dominância de espécies de borboletas frugívoras coletadas na Mata

do Jiqui. As curvas referem-se às diferentes unidades de coleta. Os códigos referentes às

áreas de coleta podem ser vistos na figura 2.

17 

Tabela 2: Distribuição do número de espécies capturadas, abundância e abundância

relativa em cada subfamília de borboletas frugívoras na Mata do Jiqui e arredores.

Subfamília Número de espécies Abundância Abundância relativa (%)

Satyrinae 7 5813 48

Brassolinae 4 2882 24

Biblidinae 8 1853 15

Nymphalinae 4 834 7

Charaxinae 8 644 5

Morphinae 1 64 0.5

Total 32 12090 100

O número total de capturas variou entre as unidades ambientais. O menor

número de coletas foi observado na “mata preservada 2 (MP 2)”, com 1425

indivíduos, seguido pela “mata ciliar (MC)”, com 1512 borboletas e “mata

preservada 1 (MP 1)” (1549). Um número maior foi encontrado no “coqueiral (CQ)“

(2126) e “área antropizada (AA)” (2522). O setor com maior número de capturas

foi a “vazante inundável (AI)”, com 2957 capturas. A curva de acúmulo de

espécies mostrou crescimento contínuo ao longo do período de estudo. Em todos

os períodos de coleta novos organismos foram adicionados à lista, o que sugere

que ainda há espécies novas por descobrir na área (Figura 5).

18 

Figura 5 – Curva de acúmulo de espécies de borboletas frugívoras coletadas na Mata do

Jiqui e arredores ao longo de 2008.

Rarefação

As curvas de rarefação obtidas a partir dos dados anuais da amostra total

(Figura 6) apontam insuficiência do esforço de coleta para inventariar todas as

espécies da área, visto que o Sobs (espécies observadas) não parece tender a

uma assíntota. O Sobs sugere um valor de aproximadamente 36 espécies, que

coincide com a estimativa obtida em Jacknife1. As curvas de cada unidade de

coleta seguem o mesmo padrão dos dados da curva global (Figura 7).

19 

1 4 7 10 13 16 19 22 25 28 31 34 37 40 43 46 49 52 55 58 61

Número de amostras

10

12

14

16

18

20

22

24

26

28

30

32

34

36

38N

úmer

o de

esp

écie

s

Figura 6 – Curva de rarefação referente ao Sobs (curva central) e ± desvio padrão da

amostra total de borboletas frugívoras coletadas na Mata do Jiqui.

20 

MP 1

1 22 43 64 85 106

Número de amostras

0

5

10

15

20

25

30

35N

úmer

o de

esp

écie

sMP 2

1 22 43 64 85 106

Número de amostras

05

10152025303540

Núm

ero

de e

spéc

ies

AI

1 22 43 64 85 106

Nùmero de amostras

0

5

10

15

20

25

30

35

Núm

ero

de e

spéc

ies

MC

1 22 43 64 85 106

Número de amostras

0

5

10

15

20

25

30

35

Núm

ero

de e

spéc

ies

AA

1 22 43 64 85 106

Número de amostras

0

5

10

15

20

25

30

35

Núm

ero

de e

spéc

ies

CQ

1 22 43 64 85 106

Número de amostras

0

5

10

15

20

25

30

35

Núm

ero

de e

spéc

ies

Figura 7 – Curvas de rarefação referente ao Sobs (± desvio padrão) das espécies de

borboletas frugívoras para as seis unidades amostrais da Mata do Jiqui.

Sazonalidade

As espécies capturadas na mata do Jiqui seguem o ciclo de distribuição das

chuvas, ocorrendo aumento da riqueza e da abundância com o aumento dos

índices pluviométricos, conforme observado por Brown Jr & Freitas, 2000. A

abundância média das espécies aumentou nos meses mais úmidos do ano,

apresentando redução acentuada na composição durante a estação seca (Figura

21 

8). Similarmente, o número de espécies aumenta ao longo do ano, com um pico

atrasado em relação ao período de chuvas.

Figura 8 – Distribuição da abundância média mensal e do número de espécies de

borboletas frugívoras capturadas por mês na mata do Jiqui durante o ano de 2008. A barra

em destaque acima das linhas corresponde ao intervalo do período chuvoso.

22 

Dentre os períodos com o maior número de espécies de máxima

abundância, outubro se destaca com 10 espécies, sendo janeiro o período com o

maior número de espécie em abundância mínima (Figura 9). Nestas análises foram

consideradas espécies com abundância maior que 25 indivíduos.

Figura 9 – Número de espécies que apresentam valores extremos (máximo ou mínimo)

de abundância em função do mês de coleta. Por exemplo, nenhuma espécie apresentou

valor máximo em janeiro e 13 apresentaram valores mínimos nesta época. Por outro lado,

em outubro, dez espécies apresentaram valores máximos de abundância neste mês.

Entre julho e outubro nenhuma espécie apresentou valor mínimo de abundância.

Observa-se que a fauna de borboletas frugívoras na mata do Jiqui é

fortemente influenciada pelas variações sazonais. As espécies Hamadryas februa,

Taygetis laches, Opsiphanes invirae e Cissia sp2, são os melhores representantes

destas observações. Por exemplo, Hamadryas februa, em apenas dois meses

(fevereiro a abril) apresenta um aumento de quase 1000 vezes na abundância,

23 

verificando brusca redução nos meses seguintes. T. laches mostra abundância

máxima em maio, porém suas capturas permanecem relativamente altas durante

quase todo o ano, mas também mostra significativa redução na estação seca.

Análise de agrupamento

A análise de similaridade das unidades amostrais identificou dois blocos

principais (Figura 10), que correspondem às áreas abertas e impactadas (CQ e

AA) e às áreas de mata (MP1, MP2, MC e AI). Neste segundo grupo as áreas

MP2 e AI são mais parecidas e apresentam cerca de 80% de similaridade,

enquanto que as unidades MP1 e MC mostram-se moderadamente distintas. Uma

análise baseada em meses de coleta claramente identifica os meses secos,

chuvoso e de transição (abril), conforme indicado nos agrupamentos mostrados na

figura 11.

Figura 10 – Análise de agrupamento das seis unidades amostrais da Mata do Jiqui em

função das espécies de borboletas frugívoras coletadas, baseado na distância de Bray-

Curtis. As legendas dos códigos referem-se às unidades amostrais e podem ser vistas na

figura 2.

24 

Figura 11 – Análise de agrupamento das amostras de borboletas frugívoras coletadas em

seis unidades amostrais na Mata do Jiqui baseado na similaridade de Bray-Curtis entre as

coletas mensais.

A análise de agrupamento das armadilhas individuais usando K-means

revelou que algumas das unidades pré-definidas foram consistentes, ao passo que

outras não os foram. Por exemplo, a unidade coqueiral foi consistentemente

identificada como única em todos os três conjuntos de agrupamentos testados (4,

5 ou 6 agrupamentos) (Figuras 12 a 14). Do mesmo modo, as áreas antropizadas

(AA) e inundada (AI) também foram reconhecidas em todos os níveis. Porém, nem

todas as armadilhas destas unidades mantiveram-se como pertencendo ao setor,

agrupando-se, algumas delas, com as armadilhas de interior de mata. Outra

unidade bastante consistente foi a mata ciliar (MC). Porém esta assemelha-se

muito a unidade MP2 e, juntas, formam um único grupo nos três agrupamentos

testados. Por último, dois grupos se formaram, ligando principalmente as coletas

25 

das regiões de mata. Embora a consistência interna deste grupo ainda não tenha

sido identificada, claramente refletem as coletas de interior e borda de mata.

  Figura 12 – Mapa da área de estudo da Mata do Jiqui, com a localização das armadilhas,

agrupadas de acordo com a análise de agrupamento para quatro grupos.

26 

Figura 13 – Mapa da área de estudo da Mata do Jiqui, com a localização das armadilhas,

agrupadas de acordo com a análise de agrupamento para cinco grupos.

27 

Figura 14 – Mapa da área de estudo da Mata do Jiqui, com a localização das armadilhas,

agrupadas de acordo com a análise de agrupamento para seis grupos.

28 

DISCUSSÃO

A mata do Jiqui apresentou uma riqueza de espécies considerável,

similares a outros ambientes de Mata Atlântica próximos. Assim, em estudo

realizado em Pipa (100 km ao sul da nossa área), usando metodologia similar a

deste estudo, França (2006) registrou 26 espécies de frugívoras. No entanto, a

menor diversidade deste setor da Mata Atlântica evidencia-se quando

comparamos com áreas de floresta mais “centrais”, como no registro de 70

espécies de frugívoras na Reserva de Morro Grande, em São Paulo (Uehara-

Prado et al 2006) ou entre 67 e 85 espécies em mosaicos floresta-agrofloresta no

sul da Bahia (Cambuí et al MS, Vasconcelos et al MS). As curvas de rarefação

indicam que a riqueza de espécies de borboletas frugívoras encontradas na mata

do Jiqui não foi completamente estudada e que não há mudanças significativas

entre as unidades amostrais. Da mesma forma, Uehara-Prado, et al (2006)

observaram que não houve diferença significativa entre a riqueza da Reserva

Morro Grande e os fragmentos analisados. A análise faunística mostra claras

diferenças de composição entre áreas de floresta e áreas mais abertas e/ou

impactadas. A fauna de borboletas no coqueiral e na área de mata impactada é

diferente das outras áreas de mata, embora a quantidade de espécies capturadas

tenha sido semelhante. As áreas de mata, a despeito de diferenças em sua

fisionomia, mostram grau razoavelmente alto de similaridade faunística. É possível

que proximidade por si só explique a similaridade entre as áreas. No entanto, tanto

o coqueiral quanto a área impactada são contíguas às áreas de mata, o que

enfraquece a hipótese da similaridade por proximidade. De fato, as diferenças de

habitat parecem explicar as diferenças entre os resultados das unidades

ambientais. Embora não tenha sido quantificada, a diferença visual entre as áreas

abertas e de mata apóia esta separação. Estas observações mostram claramente

a diferença entre habitats favoráveis e desfavoráveis e escolha de habitat das

espécies.

A análise de agrupamento usando K-means revelou que algumas

armadilhas da unidade AI apresentam forte semelhança com as unidades de mata

29 

preservada de modo que essas armadilhas e as da unidade MP2 formam um

único cluster. Somente metade das armadilhas em cada uma dessas unidades é

realmente diferente do que havíamos previsto. A unidade fisionômica definida

inicialmente como mata ciliar (MC) formou um agrupamento com a unidade MP2,

mesmo ocorrendo uma separação entre a unidade (MC) e o fragmento

preservado. Conclui-se que algumas unidades amostrais, definidas inicialmente

com base na fisionomia vegetacional das áreas, não são de fato diferentes entre

si. Deste modo, seria conveniente considerar que a área de estudo é um complexo

formado por quatro ou cinco agrupamentos e não seis como foram pré-

estabelecidos.

As populações das borboletas variaram sensivelmente ao longo do ano,

com redução significativa no número de capturas na estação seca e incremento na

estação chuvosa, corroborando a hipótese que correlação sazonal com chuvas é

típica das comunidades de insetos tropicais (DeVries & Walla, 2001). Neste

trabalho foi registrada uma abundância grande entre os meses de abril e outubro

(período chuvoso), sendo a máxima ocorrendo no mês de julho e a mínima em

fevereiro. Essa mesma condição foi observada em Pipa (França 2006). Na

estação seca todas as unidades recebem mais luz em seu interior, devido à queda

de folhas das árvores. Concomitante, há um aumento na temperatura local e

redução da umidade, o que leva a reduções na abundância. Rodrigues et al

(1993), verificaram que a intensidade luminosa e habitats urbano secos atuam

como forte barreira às borboletas de floresta, especialmente as frugívoras. Nossas

observações mostram que devido a essas condições (o surgimento de “janelas de

luz”), espécies consideradas de áreas abertas, como Historis odius, Opsiphanes

invirae são encontradas com mais freqüência em áreas de floresta.

Assim como outros estudos em ambientes tropicais, algumas poucas

espécies foram comuns em todas as áreas e com altas abundâncias. Apesar de

variar de estudo para estudo, o gênero Hamadryas parece ser dominante em

comunidades de frugívoros, pois foi comum também em ambientes de floresta

Amazônica (Barlow et al 2008). Membros da subfamília Satyrinae, por sua

associação com gramíneas, parecem ser bem sucedidos também. No nosso

30 

estudo, Taygetis laches (Satyrinae) foi a espécie mais abundante. Em estudo

realizado no Parque Nacional de Lore Lindu (Indonésia), em uma área rica em

espécies endêmicas, Veddeler et al (2005) observaram que uma espécie de

Satyrinae, Melanitis leda foi encontrada em todos os ambientes e teve abundância

acima de 80% dos indivíduos totais.

O padrão de abundância encontrado no Jiqui é semelhante ao observado

em Pipa, onde as três espécies mais abundantes do nosso estudo, T. laches, O.

invirae e H. februa, com 70% da amostra total, foram também ali dominantes, com

72% dos indivíduos capturados (França 2006). Daily & Ehrlich (1995) observaram

que aproximadamente 70% das espécies de Satyrinae foram capturadas em áreas

abertas ou em bordas de florestas. Neste trabalho observa-se que as espécies de

Satyrinae estão distribuídas de forma relativamente homogênea entre as unidades

estudadas, com 22% dos Satyrinae ocorrendo apenas em áreas abertas

(desconsiderando bordas), cerca de 30% em ambiente de mata preservada e 47%

ocorrem em todos os ambientes.

Estudos com comunidades de borboletas têm revelado com freqüência sua

importância como indicadores ambientais, neste estudo verifica-se a espécie

Cissia sp2 ocorrendo preferencialmente na unidade AI (cerca de 80%), tal

observação corrobora com Brown Jr & Freitas (2000) de que algumas espécies

variam em presença e abundância entre diferentes ambientes mostrando

preferências por certos habitats e recursos. Nossos resultados sugerem algumas

espécies indicadoras para áreas de Mata Atlântica nordestina. Assim, por

exemplo, as espécies Taygetis virgilia, Hamadryas chloe, Callicore pygas e

Morpho achilles apresentaram uma relação bem estreita com as unidades de mata

preservada (área MP1, MP2, parte da unidade AI), sugerindo-as como indicadoras

de ambientes fechados ou bem preservados (Tabela 3). O mesmo foi observado

em Pipa (França 2006), onde as espécies H. chloe e M. achilles foram associadas

a ambientes de mata fechada ou mais preservados. No outro extremo, Hamadryas

februa e Yphthimoides sp apresentaram maior freqüência na área do coqueiral

(CQ). Assim como observado por Shahabuddin et al (2000), H. februa ocorre

preferencialmente em áreas abertas. Em nosso estudo H. februa foi capturada em

31 

todas as unidades, de modo que sua mera presença não significa indicação de

perturbação, mas sim pela elevada abundância relativa nas áreas abertas. Já a

presença de Yphthimoides sp denota áreas abertas e potencialmente mais

perturbadas. Espécies potencialmente indicadoras de ambientes abertos, ou de

proximidade a eles, são Historis odius, H. acheronta, Hamadryas feronia e

Siderone marthesia (Tabela 3).

Tabela 3: Distribuição de capturas de espécies por unidade ambiental e sua indicação

como potenciais espécies indicadores de tipo de habitat. Grupo 1: espécies indicadores

de ambientes de floresta preservada. Grupo 2: espécies indicadoras de áreas abertas ou

impactadas.

Unidades amostrais Espécie MP1 MP2 AI MC AA CQ Grupo 1 Taygetis virgilia 14 10 1 0 0 0 Hamadryas chloe 35 11 5 0 4 0 Callicore pygas 11 12 13 2 4 1 Morpho achilles 32 18 10 1 3 0 Grupo 2 Hamadryas februa 19 202 108 110 197 712 Yphthimoides sp 4 12 38 13 16 117 Historis odius 6 40 39 75 96 58 Hamadryas feronia 14 30 38 51 66 58 Historis acheronta 2 16 16 31 73 33 Siderone marthesia 3 6 8 14 27 32  

A exploração imobiliária nas áreas circunvizinhas, a invasão por populares,

o assoreamento do rio Pitimbu e a manutenção de uma linha de transmissão

energética que atravessa o fragmento, bem como incêndios, caça e a exploração

de lenha e de frutos são os principais riscos enfrentados pela mata do Jiqui.

Diante do desenvolvimento da zona metropolitana e da exacerbada exploração do

32 

turismo na região, a área vem enfrentando fortes e constantes pressões

antrópicas. Esse pequeno fragmento é um dos poucos remanescentes de Mata

Atlântica que se mantém conservado nos arredores da cidade do Natal

apresentando uma riqueza considerável de espécies da fauna e flora regional.

Felizmente, está prevista a implantação de uma unidade de conservação

englobando a mata do Jiqui, um estímulo à sua preservação. No entanto, o

elevado isolamento deste fragmento, em função da ocupação imobiliária na

vizinhança da fazenda nos leva a crer que a área ficará progressivamente imersa

numa matriz urbana e potencialmente isolada de outros ambientes de mata. Além

disso, a possível redução dos ambientes úmidos em função da redução da vazão

do Pitimbu pode colocar em risco espécies restritas a ambientes preservados ou

típicas de uma determinada unidade amostral. Já o coqueiral (CQ), uma forma de

plantação comum nas paisagens do Rio Grande do Norte, mostrou-se inadequado

para a sustentação da maioria das espécies de borboletas, embora não saibamos

ainda o potencial desta área como facilitador de movimento.

Desta forma, vê-se que a mata do Jiqui é um fragmento valioso e de

importância fundamental para a conservação de uma parcela da fauna Atlântica

no nordeste brasileiro. Este trabalho fornece informações científicas importantes

para a implantação e manejo para a unidade de conservação que será criada na

área e para a elaboração de futuros programas de monitoramento e conservação

ambiental na área.

33 

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