UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE
CENTRO DE BIOCIÊNCIAS
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ECOLOGIA
PEDRO DE FARIAS CAPISTRANO MACÊDO
ECOLOGIA TRÓFICA DE UMA COMUNIDADE DE LAGARTOS DA CAATINGA
NATAL-RN 2013
PEDRO DE FARIAS CAPISTRANO MACÊDO
ECOLOGIA TRÓFICA DE UMA COMUNIDADE DE LAGARTOS DA CAATINGA
Dissertação de Mestrado apresentada ao
Programa de Pós-Graduação em Ecologia da
Universidade Federal do Rio Grande do
Norte, como parte dos requisitos para
obtenção do título de Mestre.
Orientador: Gabriel Corrêa Costa
Coorientador: Alexandre Vasconcellos
NATAL-RN 2013
PEDRO DE FARIAS CAPISTRANO MACÊDO ECOLOGIA TRÓFICA DE UMA COMUNIDADE DE LAGARTOS DA CAATINGA
Dissertação de Mestrado apresentada ao
Programa de Pós-Graduação em Ecologia da
Universidade Federal do Rio Grande do Norte,
como parte dos requisitos para obtenção do título
de Mestre.
Área de concentração: Ecologia terrestre
APROVADA EM___/___/2013
BANCA EXAMINADORA
Prof. Dr. Gabriel Corrêa Costa- UFRN
(Presidente)
Prof. Dr. Carlos Roberto Sorensen Dutra Da Fonseca - UFRN
(Interno)
Prof. Dr. Guarino Rinaldi Colli – UnB
(Externo)
Agradecimentos
Agradeço em primeiro lugar à toda a família Capistrano por sempre me apoiar em
toda a minha vida e nos estudos. Principalmente, ao meu Pai, José Antomildo, minha Mãe,
Rosaline de Farias e minha querida irmã, Juliana Capistrano.
À minha querida amiga Monica Lhamas e seus pais (Dolores e Alcindo) por estarem
sempre presentes, me apoiando e sendo importantíssimos durante todo o meu mestrado.
Obrigado.
Também ao CNPq e ao Programa de pós-graduação em Ecologia da UFRN (PPGE)
por me conceder a bolsa que me permitiu executar esse projeto e por todo suporte dado
durante o período do mestrado.
Ao meu orientador Gabriel Corrêa Costa por ter me recebido de braços abertos já com
o mestrado em andamento, por ser um orientador muito presente, pelas horas juntos em frente
ao computador quebrando a cabeça no r, por todas as conversas, orientações e pelos puxões
de orelha que me fizeram querer sempre prosseguir para chegar até onde estou agora.
Obrigado.
Ao professor Alexandre Vasconcellos da UFPB por ter sido quem me aceitou
primeiro no laboratório de ecologia e que foi de grande importância no início da minha
jornada como pesquisador.
Aos professores Carlos Fonseca e Márcio Zikán Cardoso que participaram da minha
banca de qualificação e deram contribuições valiosas a este trabalho.
Aos meus colegas de campo e de laboratório Aila Soares, Uirandé (Dedé), Heitor,
Thiago Felipe (Thiaguinho), Daniel Oliveira, Nicholas Sebastian, Reberth, Victor Hugo
(Vitão) e todos que sofreram juntos debaixo do sol na fazenda Cauaçu. E aos meus colegas da
turma pós da ecologia 2011.
Ao Fagner, Samuel e Felipe e todo pessoal da coleção herpetológica da UFPB que
foram de grande ajuda, além de sempre muito prestativos.
E a todos que contribuíram direta ou indiretamente para execução deste projeto.
RESUMO
A ecologia trófica estuda assuntos relacionados à dieta dos indivíduos dentro de uma
comunidade. A relação entre tamanho corporal do predador e o tamanho da presa, a
especialização individual e a largura de nicho são alguns dos assuntos que podem ser
explorados por ela. Realizei coletas de lagartos utilizando armadilha de queda, de cola e
coleta ativa em um fragmento de Caatinga. As espécies mais comuns nesta comunidade
foram Tropidurus hispidus, Tropidurus semitaeniatus e Cnemidophorus ocellifer. Incursões à
fazenda também contaram com coletas de invertebrados em cada estação para entender como
se apresentavam os recursos alimentares dos lagartos nas estações coletadas. Procurei
responder algumas perguntas: 1) Se haveria relação positiva entre a relação corporal do
predador e da presa da comunidade; 2) Se em diferentes estações a relação do tamanho
corporal do predador e o tamanho máximo e/ou mínimo da presa seria positiva; 3) Se
espécies com estratégias de forrageio distintas teriam relação positiva na relação tamanho do
predador-presa; 4) Se a sazonalidade influenciaria a especialização individual na comunidade
de lagartos e espécies mais comuns; 5) Se a largura do nicho seria influenciada pela
sazonalidade; 6) Se indivíduos com morfologia mais diferentes entre si apresentariam dieta
menos similar. Encontrei que houve realmente uma relação positiva entre tamanho da presa e
do predador, mas inexistente quanto ao tamanho mínimo das presas; Entre as estações a
relação tamanho dos predadores e presas foi diferente para o tamanho máximo e mínimo, mas
foi positivamente relacionado apenas com o tamanho do máximo das presas. E as
comparações entre estratégias de forrageio diferentes tiveram as inclinações da reta máxima e
mínima maiores que zero e diferentes uma da outra; a especialização individual não foi
influenciada pela sazonalidade e a largura de nicho apenas para T. semitaeniatus teve o nicho
mais amplo na estação seca. Por fim não encontrei relação negativa significativa entre
dissimilaridade morfológica e similaridade da dieta.
Palavras-Chave: Ecologia. Dieta. Sazonalidade. Competição.
ABSTRACT
The trophic ecology studies issues related to the diet of individuals within a community .The
relation between the body size of the predator and the prey size, individual specialization and
niche breadth are some of the issues that can be discussed by it .I collected the lizards using
pitfall trap, glue and active collecting traps in a fragment of Caatinga. The most common
species in this community were Tropidurus hispidus, T. semitaeniatus and Cnemidophorus
ocellifer. The visits to the farm also relied on collecting invertebrates at each season to
understand how the nutritional resources of lizards were presented in each one of them. I tried
to answer some questions : 1) If there was a positive relation between body size of the
predator and the size of prey of the community ; 2) If in different seasons the relation of body
size of the predator and the maximum and/or minimum size of the prey would be positive ; 3)
If species with different foraging strategies have positive relation on the size of the predator-
prey relation; 4) If the seasonality would influence on the individual expertise of lizards
community and more common species; 5) If the breadth of the niche would be influenced by
seasonality ; 6) If more individuals with different morphology between them would present
less similar diet. I found that there was indeed a positive relationship between size of prey
and predator, but nonexistent related to the minimum size of prey; Among the seasons
relative size of predators and prey was different for the maximum and minimum size, but was
positively related only to the size of the maximum prey. And comparisons between different
foraging strategies had the maximum and minimum line inclination greater than zero and
different from each other; individual specialization was not influenced by seasonality and the
niche breadth was wider in the dry season only to T. semitaeniatus. At last I didn't find a
significant negative relationship between morphological dissimilarity and similarity of diet.
Keywords: Ecology. Diet. Seasonality. Competition.
SUMÁRIO
CAPÍTULO 1: Relação do tamanho corporal do predador e da presa para uma
comunidade de lagartos da Caatinga.
1 INTRODUÇÃO .................................................................................................................9
2 MATERIAIS E MÉTODOS ............................................................................................11
2.1 Área de estudo............................................................................................................11
2.2 Coletas de invertebrados ...........................................................................................12
2.3 Coletas de lagartos ....................................................................................................13
2.4 Análises estatísticas ...................................................................................................14
3 RESULTADOS .................................................................................................................16
4 DISCUSSÃO ......................................................................................................................18
REFERÊNCIAS ...................................................................................................................22
TABELAS .............................................................................................................................26
LEGENDAS DAS FIGURAS..............................................................................................35
FIGURAS..............................................................................................................................38
CAPÍTULO 2: Influência da sazonalidade na especialização individual e largura de
nicho em uma comunidade de lagartos da Caatinga.
1 INTRODUÇÃO .................................................................................................................49
2 MATERIAIS E MÉTODOS ............................................................................................51
2.1 Área de estudo............................................................................................................51
2.2 Coletas de lagartos ....................................................................................................52
2.3 Análises estatísticas ...................................................................................................53
3 RESULTADOS .................................................................................................................55
4 DISCUSSÃO ......................................................................................................................56
REFERÊNCIAS ...................................................................................................................58
TABELAS .............................................................................................................................60
LEGENDAS DAS FIGURAS..............................................................................................62
FIGURAS..............................................................................................................................63
9
Capítulo 1: Relação do tamanho corporal do predador e da presa para uma
comunidade de lagartos da Caatinga.
Resumo: O tamanho corporal nos animais é uma característica importante que influencia
aspectos fisiológicos, morfológicos e ecológicos como, por exemplo, a área de vida e a
largura do nicho. Existe relação entre o tamanho corporal do predador com as presas
capturadas. Trabalhos recentes têm encontrado relação positiva entre o tamanho máximo e
mínimo das presas com o tamanho do predador. Esse resultado indica que os predadores
maiores comem presas grandes e evitam presas menores. Testei a relação entre o tamanho do
predador com o tamanho máximo e mínimo da presa para estação chuvosa comparada com a
seca sob a premissa que esses seriam positivos apenas na chuva e o tamanho mínimo da presa
não teria relação na seca; e entre duas estratégias de forrageio distintas para a premissa que o
tamanho mínimo seria positiva apenas para o forrageador de busca ativa. Coletei
invertebrados na estação seca e chuvosa durante as coletas de lagartos para verificar a
disponibilidade alimentar. Esta não variou entre as estações da área de estudo, porém alguns
grupos importantes na dieta dos lagartos foram mais abundantes na estação chuvosa. Fiz
também comparações entre a distribuição de frequência dos tamanhos das presas no ambiente
e na dieta entre estações. Estes mostraram que existiam mais presas grandes na estação seca e
que tanto na estação seca quanto na chuvosa os lagartos preferiam a porção de presas maiores
disponíveis no ambiente. Utilizei regressões quantílicas a fim de observar variações entre os
limites máximo e mínimo dos volumes das presas em relação ao CRC (comprimento rostro-
cloacal) e se variavam entre as estações e entre estratégias de forrageio. Encontrei que a
relação tamanho de predador com o tamanho mínimo da presa não difere entre as estações,
rejeitando que a disponibilidade de alimento influencia a seletividade do predador. Enquanto
as comparações entre as estratégias de forrageio ativo e “senta-e-espera” apresentaram
diferenças significativas, confirmando a hipótese que a estratégia de forrageio influencia os
valores máximo e mínimo para a relação tamanho corporal predador-presa.
PALAVRAS-CHAVES: Dieta, Regressão quantílica, Semiárido, Escassez, Sazonalidade.
1 Introdução
O tamanho corporal é uma característica importante que influencia aspectos
fisiológicos, morfológicos e ecológicos nos animais (BROWN et al 2004, CALDER 1996).
Animais de tamanhos diversos apresentam diferenças, por exemplo, na área de vida
(TURNER et al 1969, DINIZ-FILHO & TÔRRES, 2002) e na largura do nicho (BRANDLE
10
et al. 2001, 2002, COHEN et al. 2003). O tamanho das presas ingeridas também aumenta
com o tamanho do predador em ambientes aquáticos (MITTELBACH 1981, MENÁRD et al.,
2006) e terrestres (COSTA et al. 2008, VÉZINA 1985). Este aumento é algo intuitivo, tendo
em vista que predadores maiores tem a capacidade de detectar, capturar e comer presas
maiores (além das menores), enquanto os predadores pequenos restringem sua dieta a presas
que conseguem capturar e ingerir, que são normalmente menores (BARCLAY & BRIGHAM
1991). Quando procuramos por estudos existentes ao qual apresentam a relação entre o
tamanho do predador e das presas dois tipos de cenários têm sido encontrados com maior
frequência. No primeiro cenário os predadores maiores adicionam presas maiores a sua dieta
enquanto continuam capturando presas menores (ex. SCHARF et al. 2000, SALES et al.
2011), o que leva a uma relação positiva entre o tamanho máximo de presa e o tamanho do
predador, bem como a uma ausência de relação (ou menor inclinação da reta) entre tamanho
mínimo de presa e o tamanho do predador (ex. Fig. 1A). No segundo cenário, predadores
maiores evitam presas de tamanho menor, o que é demonstrado em alguns trabalhos (ex.
COSTA et al. 2008, COSTA 2009 e SALES et al. 2012). Nesse caso, tanto o tamanho
máximo como mínimo das presas apresentam uma relação positiva similar. Dessa forma, na
que mesma taxa em que os predadores aumentam de tamanho, começam a capturar presas
maiores e a ignorar presas menores (ex. Fig. 1B).
A disponibilidade de presas no ambiente é um fator que pode influenciar na relação
do tamanho do predador e da presa. Porque caso a abundância de presas diminua, os
predadores precisarão investir mais energia em busca de alimentos. Isto pode tornar o
predador menos seletivo, capturando presas pequenas para suprir suas necessidades
energéticas. Em um trabalho com três espécies de ave de rapina, Steenhof & Kochert (1988)
observaram que as três expandiram a amplitude da sua dieta quando a abundância do item
alimentar principal da sua dieta declinou, ou seja, ficaram menos seletivos quando a
disponibilidade do alimento preferido diminuiu.
O tipo de estratégia de forrageio é outro fator que pode influenciar na relação tamanho
predador-presa, levando a diferenças na seletividade do predador. Duas estratégias de
forrageio com implicações ecológicas distintas (HUEY & PIANKA, 1981) foram testadas, o
forrageio ativo (FA) e o forrageio “senta-e-espera” (FSE). A estratégia “senta-e-espera” é
mais econômica para o predador, já que este não tem um gasto energético muito grande na
procura pela presa e reduz a exposição a predadores. Contudo, tem maior dependência da
densidade e mobilidade da presa e normalmente apresenta uma taxa de consumo menor. Já o
forrageador ativo compensa o custo maior na procura de presas com um maior poder de
11
escolha, podendo sempre encontrar as presas maiores ou aglomerados de presas menores, tais
como térmitas em dietas de lagartos (HUEY & PIANKA 1981, PIANKA 2008).
Ecossistemas fortemente sazonais tais como a Caatinga, de clima semiárido (PRADO,
2003), podem ser bons modelos para testar a influência de fatores como a disponibilidade
alimentar, pois na estação seca a abundância de presas potenciais de lagartos (KOLODIUK
ET AL. 2010, ROCHA & RODRIGUES 2005, SALES ET AL. 2011 E 2012), como insetos e
escorpiões, sofre diminuição significativa (VASCONCELLOS ET AL. 2010, ARAÚJO ET
AL., 2010). Os lagartos da Caatinga também apresentam as duas formas de forrageio distintas
citadas anteriormente, FA (ex. Cnemidophorus ocellifer) e FSE (ex. lagartos do gênero
Tropidurus), que os torna bons modelos para testar as predições sobre a relação tamanho do
corpo e do tamanho máximo e mínimo das presas.
O estudo atual tem como objetivo testar se a disponibilidade de alimentos no ambiente
e a estratégia de forrageio influenciam na seletividade de predadores de diferentes tamanhos.
Para testar a disponibilidade alimentar foi feita uma comparação entre a relação do
tamanho corporal predador e o tamanho máximo e mínimo da presa na estação chuvosa e
seca. Nesse caso, a predição é que os predadores serão menos seletivos e vão se alimentar de
presas menores na época mais escassa de alimentos, que corresponde no caso da Caatinga à
estação seca, isto faria com que a relação do tamanho do predador e o tamanho mínimo da
presa seja nula ou até negativa nesta estação, enquanto o tamanho máximo das presas
capturadas será o mesmo para ambas (Figura 1C). Para avaliar a influência da estratégia
alimentar, testei a premissa de que o forrageador ativo, que tem maior gasto energético, será
mais seletivo e evitará mais as presas menores que o forrageador “senta-e-espera”, que gasta
menos energia em procura de presa (Figura 1D) Logo, o tamanho mínimo das presas seria
diferente entre as estratégias, enquanto o tamanho máximo teria a mesma taxa de consumo.
2 Material e métodos
2.1 Área de estudo
A Caatinga é um bioma brasileiro caracterizado por apresentar uma vegetação de
arbustos baixos, espinhosa e decídua (OLIVEIRA, 2012). Esse bioma, que ocupa 844.453
Km² do território brasileiro (IBGE, 2004), é altamente sazonal, com a maior parcela da
precipitação anual (50%-70%) concentrada em três meses consecutivos, e imprevisível, pois
o sistema de chuvas pode mudar bastante de ano a ano (PRADO, 2003).
O trabalho foi realizado na fazenda Cauaçu, um fragmento de Caatinga com cerca de
700 ha (05o33'51''S; 35o55'57''W) localizado no município de João Câmara – RN, distante 70
12
km da capital do estado e do litoral (Figura 2). A estação seca nesse bioma é bem
característica e a duração da estação chuvosa pode variar a cada ano (SAMPAIO 1995).
Durante o período de coletas (Abril/2011 até Julho/2012) o total de chuvas no local foi de
924,3 mm (EMPARN, 2012). As estações de coleta foram estabelecidas seguindo os relatos
de época de chuva pelos habitantes locais e pela fisionomia da vegetação, sendo confirmado
posteriormente utilizando os dados pluviométricos fornecidos pela empresa de pesquisa
agropecuária do Rio Grande do Norte (EMPARN, 2012) (Figura 3).
2.2 Coletas dos invertebrados
Foram realizadas três expedições de coleta a fim de amostrar a abundância dos itens
alimentares disponíveis (invertebrados) para os lagartos da região, duas na época de seca (nos
períodos de 2 a 6 de Novembro e 1 a 11 de Dezembro de 2011) e a uma na estação das
chuvas (entre 3 e 8 de Julho de 2012).
As coletas foram feitas em 30 quadrats de 20 x 20 m sorteados em um grid de 2.000 m
x 500 m previamente estabelecido, destes 23 quadrats foram escolhidos por sorteio para cada
estação para a realização das coletas. As metodologias de amostragem consistiram em
armadilhas de queda, interceptação de voo do tipo janela estacionária (JE) e guarda-chuvas
entomológico (GCE). Baterias de cinco armadilhas de queda foram colocadas em cada
quadrante (abertura da boca de 15 cm, 10 cm de profundidade, 115 armadilhas no total)
formando um “+” distantes 1m uma da outra. Aparatos com 15 cm de altura ligavam as
armadilhas aumentando a área de amostragem em 4m² (VASCONCELLOS et al. 2010). As
armadilhas permaneceram abertas por 48 horas/estação. Foram colocadas janelas
estacionárias de 1m² que permaneceram ativas por 48h por estação em cada quadrat. A
metodologia de guarda-chuva entomológico foi aplicada em quatro árvores sorteadas por
quadrat nas quais eram realizadas 25 batidas por árvore. Os invertebrados coletados em cada
metodologia foram colocados em um mesmo recipiente por quadrat sendo considerado como
uma amostra e conservadas em álcool 70% para análise posterior.
As amostras foram levadas ao Laboratório de Ecologia e Conservação da
Biodiversidade (LECOB), na Universidade Federal do Rio Grande do Norte (UFRN), onde
foram contadas e identificadas ao nível de ordem. Mesmo não sendo Ordens, Formicidae e
larvas de qualquer ordem de insetos encontrada foram consideradas categorias de presa
distintas por serem itens alimentares importantes na dieta dos lagartos. Mensurei o
comprimento e a largura de cada invertebrado coletado com um paquímetro digital. Com
estes dados, calculei o volume elipsoide das presas:
13
= × ( ) , para determinar o volume de cada presa (DUNHAM, 1983). Por fim, os dados de
abundância e volume foram transformados utilizando log (x+1) para diminuir o efeito de
valores extremos na análise (GOTELLI, 2004).
2.3 Coletas de lagartos
A coleta dos lagartos foi feita nos períodos de 11 a 17 de maio de 2011, e de 3 a 8 e
18 a 23 de julho de 2012 (época chuvosa), e entre os dias de 1 e 11 de dezembro de 2011
(época seca). Utilizamos armadilhas de queda para captura de lagartos mais ativos, armadilha
de cola para capturar lagartos que habitam formações rochosas e busca ativa para melhorar a
amostragem das espécies que forrageiam predominantemente por emboscada. Para as
armadilhas de queda foram enterrados 108 baldes de 60 L, agrupados em 27 baterias de
quatro baldes, cada uma disposta formando um “Y” (Uma no centro e três ao redor) com 5 m
de distância entre baldes, os quais estavam conectados por uma lona com 1 m de altura. As
armadilhas eram revisadas diariamente. As armadilhas de cola foram colocadas em
formações rochosas onde algumas espécies são muito comuns (ex. Tropidurus semitaeniatus)
e verificadas várias vezes ao dia. Na coleta ativa, utilizando captura manual e estilingues, as
trilhas principais e formações rochosas eram percorridas. Todos os lagartos coletados foram
sacrificados em campo com injeção de 1 mL de Cetamina. Em cada espécime, medi o
comprimento rostro-cloacal (CRC) com um paquímetro digital, e aferi a massa utilizando
balanças do tipo Pesola. Fixados em formalina 10% e conservados em álcool 70%, os
indivíduos foram levados ao LECOB na UFRN onde tiveram seus estômagos retirados para
análise da dieta. O material das duas primeiras coletas foi depositado na coleção
herpetológica da Universidade Federal da Paraíba (CHUFPB) e o das coletas de Julho/2012
foi depositado na coleção herpetológica do Laboratório de Anfíbios e Répteis da
Universidade Federal do Rio Grande do Norte.
Em laboratório, os estômagos retirados foram abertos e colocados sobre uma placa de
Petri para visualização em um estereomicroscópio. Os itens alimentares foram classificados
da mesma maneira como feito na coleta dos invertebrados, ou seja, por ordem, sendo que
Formicidae e larvas foram considerados itens alimentares distintos. Mensurei o comprimento
e a largura de cada item com um paquímetro digital. Com estes dados, calculei o volume
elipsoide das presas, utilizando a fórmula mostrada anteriormente, para determinar o volume
14
de cada presa em um dado estômago (DUNHAM, 1983). Presas excessivamente
fragmentadas para identificação foram excluídas da análise.
2.4 Análises estatísticas
Fiz uma análise quantitativa comparando a abundância dos grupos de invertebrados
que, presumivelmente são consumidos por lagartos na Caatinga (ROCHA & RODRIGUES
2005, KOLODIUK et al 2010), sendo testados os grupos mais comuns capturados entre as
estações para testar se a disponibilidade alimentar realmente variou entre as estações.
Estipulando que os grupos mais comuns são aqueles que somados representam pelo menos
90% do número de invertebrados coletados em todas as estações. Foi também realizada uma
análise quantitativa dos volumes dos mesmos grupos a fim de testar se o tamanho dos
indivíduos destes grupos de presas também variou entre estações. Para testar os valores de
abundância e volume dos itens alimentares mais comuns fiz um teste de Wilcoxon (BAUER,
1972) que é equivalente ao teste Mann-whitney (U), para a hipótese que existem diferenças
entre as estações para esses grupos de invertebrados. A expectativa é que haja diferenças de
disponibilidade alimentar e no volume das presas entre as estações sendo que a estação seca
apresentaria menor disponibilidade alimentar em todas as categorias testadas e o volume das
presas seria menor nesta estação também.
Testei estatisticamente a distribuição de frequência das classes de tamanhos para itens
alimentares nos seguintes casos: 1) dentro dos estômagos (Dieta) comparando entre as
estações para ver se o tamanho das presas consumidas mudava entre elas; 2) invertebrados
coletados pelas armadilhas (Ambiente) comparando entre as estações a fim de testar se o
tamanho das presas disponíveis no ambiente variou entre as estações; 3) e comparando os
invertebrados dos estômagos (Dieta) com os das armadilhas (Ambiente) por estação para
verificar se na estação testada os predadores alimentaram-se do mesmo tamanho de presa que
havia no ambiente. Para testar essa distribuição de frequência das classes de tamanho dos
itens alimentares utilizei dois testes estatísticos, o primeiro é o Kolmogorov-smirnov
(CONOVER, 1971) e o segundo é um teste de permutação (BOWMAN & AZZALINI, 1997)
teste no qual os valores de tamanho das presas são permutados diversas vezes para formar
uma distribuição da hipótese nula, na qual se as distribuições estiverem dentro significa que
não são significativamente diferentes (MOORE & MCCABE, 2006).
Correlacionei o tamanho dos lagartos (CRC mm) pelo volume das presas (mm³) na
mesma estação e entre as estações para verificar se a diferença da disponibilidade das presas
influencia na relação de escolha de presas. Por fim, testamos se a estratégia de forrageio
15
influencia seletividade do predador para isso foi testada a diferença entre as inclinações das
retas de regressão entre o Tropidurus hispidus (SPIX, 1825) e Tropidurus semiteniatus
(SPIX, 1825) que são forrageadores predominantemente “senta-e-espera” com o
Cnemidophorus ocellifer (SPIX, 1825) que é tipicamente um forrageador ativo. Os valores de
volume da presa e CRC dos lagartos analisados foram transformados (transformação
logística) para diminuir o efeito de valores extremos na análise. E para diminuir o efeito de
itens alimentares pequenos de mesmo tamanho e que apareceram muitas vezes nos estômagos
testados nesta análise, Formicidae e Isoptera contavam apenas como um indivíduo para cada
classe de tamanho dentro do mesmo estômago.
Para as análises da dieta dos lagartos utilizei a regressão quantílica (SCHARF 1998,
COSTA 2009). Esta análise é um método útil, pois pode estimar relações funcionais em todas
as porções de uma distribuição de probabilidade (CADE & NOON, 2003). Desta maneira
pude observar o limite inferior e superior que os dados de volume da presa (Variável X) em
função do tamanho dos lagartos (Variável Y). Esses limites mostraram quais foram os
tamanhos máximos e mínimos das presas capturadas. Os quantis (τ) analisados dos dados
foram 1%, 5%, 50%, 95%, e 99%.
A regressão quantílica foi feita em seis conjuntos de dados: 1) a comunidade geral de
lagartos, para confirmar se ela apresentaria algo parecido com o primeiro cenário (fig. 1A) ou
o segundo cenário (Fig 1B), pois o esperado é que os predadores no geral descartem as presas
menores da sua dieta como no segundo cenário; 2) comunidade da estação chuvosa, onde por
causa da abundância de alimentos os predadores maiores evitariam ingerir presas menores e o
gráfico da regressão quantílica seria semelhante ao apresentado na fig. 1C; 3) comunidade da
estação seca, onde os lagartos maiores seriam menos seletivos e capturariam presas menores,
o que diminuiria o tamanho mínimo das presas capturadas (Fig 1C); 4) forrageador ativo
(Cnemidophorus ocellifer), por conta do custo da busca, a expectativa é que ele seja mais
seletivo quanto ao tamanho de presa e apresente um gráfico de regressão como visto na Fig.
1D; 5) forrageadores “senta-e-espera” (Tropidurus hispidus e Tropidurus semitaeniatus)
estratégia com menor custo energético, onde se espera pouca seletividade nas escolhas de
presas, com o limite mínimo de tamanho de presa apresentaria uma curva menos íngreme
algo semelhante ao que é mostrado na Fig. 1D. Para verificar se houve diferença significativa
entre as inclinações das linhas de regressão entre os tratamentos, foi utilizado um teste
ANCOVA. O teste foi realizado para os quantis (τ) da dieta geral e comparando as seguintes
duplas dos conjuntos de dados: 1) Comunidade da estação chuvosa x Comunidade da estação
seca - a expectativa é que o limite inferior dos dados (τ = 5%) seja significantemente
16
diferente enquanto o máximo não seja; 2) Forrageador ativo (Cnemidophorus ocellifer) x
forrageador senta-e-espera (Tropidurus hispidus) - espera-se aqui que o tamanho mínimo das
presas seja positivamente relacionado com o tamanho corporal do C. ocellifer e indiferente
(ou com inclinação significativamente menor) para o T. hispidus, enquanto o tamanho
máximo seria relacionado positivamente com ambos; 3) Forrageador ativo (Cnemidophorus
ocellifer) x forrageador senta-e-espera (Tropidurus semitaeniatus) – mesmo que o número
anterior, tamanho mínimo das presas seria positivamente relacionado com o tamanho
corporal do C. ocellifer e indiferente (ou com inclinação significativamente menor) para o T.
semitaeniatus, enquanto o tamanho máximo seria relacionado positivamente para ambos.
Todas as análises deste trabalho foram feitas utilizando o programa R (R
DEVELOPMENT CORE TEAM, 2012). Os gráficos de densidade de Kernel foram feitos
com o pacote sm. Todos os testes da regressão quantílica foram realizados no pacote quantreg
(KOENKER, 2012).
3 Resultados
Foram coletados 22.778 invertebrados dos quais os grupos mais abundantes foram
Formicidae (57,20%), Collembola (17,63%), Diptera (8,00%), Araneae (3,53%), Coleoptera
(3,17%), Orthoptera (2,82%), Hymenoptera (2,7%) e Hemiptera (1,08%). As demais ordens
somadas foram responsáveis por menos que 5% da comunidade amostrada (Tabela 1). Os
grupos de invertebrados coletados que foram mais representativos quanto ao volume foram,
respectivamente, Coleoptera (22,83%), Scorpiones (21,06%), Formicidae (14,45%),
Orthoptera (6,38%), Scutigeromorpha (5,19%), Hymenoptera (4,96%), Scolopendra (3,84%)
e Lepidoptera (3,82%). Os demais invertebrados somados representaram menos de 17% do
volume coletado (Tabela 1).
O teste de wilcoxon (W) não foi significativo para comparação entre a quantidade
total de invertebrados na estação seca em relação à chuvosa (W = 252; p = 0,79) como pode
ser observado na figura 4. Entre o volume de invertebrados entre as estações também não
houve diferença significativa (W = 208, p=0,22). Nas comparações dentro dos grupos mais
comuns, dos 6 grupos testados (Tabela 2), todos mostraram diferenças significativas entre as
estações dos quais 5 apresentaram maior abundância durante o período de chuvas e apenas
Formicidae apresentou abundância maior na estação seca (Figura 5). O resultado do teste
entre os volumes dos grupos mais comuns na comunidade foram significantes apenas para
três dos seis grupos testados: Formicidae, que apresentou maior volume na estação seca
enquanto Collembola e Coleoptera na estação da chuva (Figura 6).
17
Foram capturados 225 espécimes de lagartos (116 na estação chuvosa e 109 na seca)
que apresentaram pelo menos uma presa não digerida em seus estômagos. As espécies
utilizadas no trabalho foram Tropidurus hispidus (total de indivíduos = 73, chuva = 40 e seca
= 33), Tropidurus semitaeniatus (71; 31; 40), Cnemidophorus ocellifer (59; 40; 19),
Gymnodactylus geckoides (8; 1; 7), Hemidactylus agrius (7; 1; 6), Phyllopezus pollicaris (6;
1; 5) ,Phyllopezus periosus (4; 0; 4) Ameiva ameiva (3; 1; 2) e Hemidactylus agrius (1; 0; 1).
A dieta da comunidade de lagartos da estação chuvosa (Tabela 5) foi composta
principalmente por Formicidae (ips = 24,93), Isoptera (ips = 15,14), Coleoptera (ips = 13,66),
Larva (ips = 12,85) e Orthoptera (ips = 9,81). E na estação seca, Formicidae (ips = 43,29),
Orthoptera (ips = 19,14), Coleoptera (ips = 9,28), Isoptera (ips = 8,09) e Hymenoptera (ips =
5,33) apresentaram maior índice de importância entre as categorias (Tabela 6).
O resultado do teste Kolmogorov-smirnov (Tabela 7) mostrou que a distribuição dos
volumes foi significativamente diferente para a dieta entre as estações (D = 0,33; p
18
presas consumidas por lagartos na época chuvosa variam mais com o tamanho corporal do
predador que os dos lagartos da época seca.
A comparação entre estratégias de forrageamento (ativo ou senta-e-espera) mostrou
que houve diferença significativa tanto para o quantil superior do volume de presa (τ = 95%; t
= 0,40; p < 0,01), quanto para o quantil inferior (τ = 5%; t = -4,32; p < 0,01). O limite
superior e inferior dos tamanhos das presas para T. hispidus foram pouco íngremes mostrando
que a dieta dessa espécie não se altera muito com o tamanho corporal e que é também menos
seletivo na sua escolha de dieta. O C. ocellifer, entretanto, apresenta relação positiva
significante entre o tamanho corporal e o tamanho da presa máximo e mínimo. Indicando que
esta espécie é mais seletiva em sua dieta que o T. hispidus e que consome presas maiores e
evita mais as menores com o aumento do tamanho corporal (Fig. 10).
O resultado não foi drasticamente modificado quando se substituiu o T. hispidus pelo
T. semitaeniatus como o forrageador “senta-e-espera” (Fig. 11). Nesta regressão as diferenças
entre o limite superior (τ = 95%; t = -3,09; p < 0,01) e inferior do volume das presas (τ = 5%;
t = -5,56; p < 0,01) também foram significativas entre as duas estratégias de forrageamento.
Entretanto neste caso o T. semitaeniatus apresenta uma inclinação maior no tamanho mínimo
da presa que o T. hispidus indicando que a espécie é um pouco mais seletiva quanto a presas
menores.
4 Discussão
Os resultados dos testes de wilcoxon (W) dos invertebrados mostraram que a
disponibilidade alimentar (abundância) e volume no geral não foram diferentes durante as
estações seca e chuvosa (fig.4). Entretanto ao observarmos o resultado do mesmo teste para
os grupos mais comuns de invertebrados (Fig. 5) pode-se dizer que pelo menos dois grupos
importantes na dieta dos lagartos tanto na estação seca quanto na estação chuvosa foram mais
abundantes na estação chuvosa (Coleoptera e Orthoptera), enquanto apenas Formicidae foi
mais abundante na estação seca. Então mesmo no geral não sendo possível afirmar que a
estação chuvosa teve maior disponibilidade alimentar assim como volume de presas, posso
afirmar que alguns grupos importantes da dieta estavam mais disponíveis na estação chuvosa
que na estação seca. Observando também outros trabalhos é possível encontrar exemplos nos
quais a abundância de vários grupos de invertebrados da Caatinga foi maior na época de
chuva, em escorpiões (ARAÚJO et al. 2010) e em várias ordens de insetos
(VASCONCELLOS et al. 2010). Além disso, o ano de 2011 foi bastante chuvoso na região,
por causa do fenômeno conhecido como La Niña, e mesmo no período de coletas de seca a
19
quantidade de chuvas foi maior que o normal (RODRIGUES et al. 2011). Enquanto durante
as coletas de invertebrados (e de parte dos lagartos) na estação chuvosa que ocorreram em
julho de 2012 a região estava com baixa pluviosidade causada por outro evento climático, o
El Niño que causa seca na região nordeste do Brasil (RODRIGUES et al. 2011). Esses
eventos devem ser levados em conta para analisarmos os resultados das comparações entre
estações que podem ter sido atenuados por esse efeito.
As tabelas gerais das dietas para a chuva e seca também mostram como as escolhas de
presas mudaram entre as estações. Mesmo que Formicidae apareça como o item mais
importante da dieta nas duas épocas, pode-se observar que durante o período da chuva
quando outros itens alimentares estão mais abundantes a importância de Formicidae na dieta
diminui muito em relação a da estação seca.
Os gráficos de densidade de Kernel comparando o volume das presas da comunidade
amostrada com os itens alimentares encontrados na dieta na estação chuvosa (Fig. 7A)
sugerem que os lagartos estão selecionando para consumo apenas a porção das presas de
maior volume disponível no ambiente. Na estação seca a mesma comparação (Fig. 7B)
apresenta também diferença entre os tamanhos de presa amostrados no ambiente e os
consumidos, apesar de graficamente não ser tão facilmente visualizado quanto a comparação
da chuva na estação seca os lagartos não estão alimentando-se do tamanho de presa mais
comum no ambiente o que pode indicar que houve algum nível de seletividade na escolha das
presas. Neste gráfico observamos que os lagartos da estação seca alimentam-se de todos os
tamanhos de presa disponíveis no ambiente, apresentando apenas o consumo um pouco maior
dos tamanhos das presas maiores disponíveis no ambiente. O resultado mostrado para esses
dois casos pode ser explicado pela teoria do forrageio ótimo (MACARTHUR & PIANKA
1966; PYKE 1984), pois os predadores estão em geral selecionando os itens de maior volume
que podem encontrar, ou seja, eles estão optando por presas com maior rentabilidade
energética e que compensam mais a energia gasta na busca, captura e consumo.
Quando foi comparado o volume das presas da dieta entre as estações (Fig 7D) os
lagartos durante a chuva consumiram presas menores que os da seca e isso possivelmente
ocorre por causa da disponibilidade das presas grandes no ambiente que foi maior na seca
(Fig. 7C). Por tanto mesmo havendo seletividade na escolha de presas em ambos os casos,
podemos supor que ela ainda sofre influência da disponibilidade do alimento.
A regressão quantílica para a dieta total da comunidade apresentou resultado
contrário à predição do estudo para os dados gerais, porém condizente com o resultado
encontrado por outros trabalhos (SCHARF et al. 2000 E SALES et al. 2011). O resultado
20
indica que quanto maiores os predadores na área estudada mais eles adicionam itens grandes
à sua dieta e continuam a capturar as presas menores (Fig. 8). O que sugere que no geral o
tamanho dos lagartos da comunidade influencia pouco na seletividade em relação à dieta.
Na regressão quantílica entre estações (Fig. 9) os resultados da ANCOVA mostram
que existe diferença significativa entre as inclinações dos limites inferiores (τ = 5%) das
estações chuvosa e seca. Como o limite inferior na seca apresentou uma inclinação negativa
em relação ao tamanho do predador, isso sugere menor seletividade dos predadores os quais
se alimentaram de presas menores se comparados aos da chuva. Entretanto o tamanho
mínimo das presas consumidas na estação chuvosa apresenta apenas uma leve inclinação
positiva a qual não mostra que os predadores maiores estejam evitando consumir presas
menores. Enquanto isso as inclinações do tamanho máximo das presas (τ = 95%) que também
foram significativamente diferentes entre estações, sendo bem mais inclinado na estação
chuvosa que na seca indicando que na chuva os lagartos maiores e menores alimentam-se de
tamanhos bem diferentes de presas enquanto na estação seca os lagartos de todos os tamanhos
não mudam sua dieta expressivamente. Este resultado rejeita a hipótese de trabalho para a
diferença entre as estações (Fig. 1C), pois o tamanho mínimo variou pouco entre as estações
enquanto o tamanho máximo das presas apresentou uma diferença expressiva, quando o
esperado era o contrário.
Por outro lado, as regressões comparando predadores das duas espécies do gênero
Tropidurus, tipicamente forrageadores “senta-e-espera” (FSE), com o Cnemidophorus
ocellifer um forrageador ativo (FA) mostraram diferença significativa entre as inclinações
dos quantis inferiores (τ = 5%) para as duas comparações (Fig. 10 e Fig. 11). Os resultados
desse teste confirmam a hipótese de que existiria diferença entre relação tamanho de
predador-presa baseado em estratégias de forrageio para o tamanho mínimo das presas. O
tamanho máximo das presas também variou significativamente entre as estratégias
contrariando minha hipótese.
As espécies que forrageiam utilizando a estratégia “senta-e-espera” podem tornar-se
mais ativas durante épocas de escassez (HUEY & PIANKA 1981) e aumentar a distância que
perseguem as presas (SHAFIR & ROUGHGARDEN 1998). Essa mudança na atuação dos
FSE poderia alterar a sua decisão ótima do tamanho mínimo de presas, pois na época de
baixa disponibilidade alimentar eles aumentam o gasto energético da procura e perseguição
das presas o que tornaria os itens alimentares menores pouco interessantes. Em um estudo na
Caatinga, Kolodiuk et al. (2010) observou que os Tropidurus semitaeniatus são mais ativos e
apresentam maior intensidade de forrageio que o Tropidurus hispidus. Isto se reflete nos
21
nossos dados através das inclinações dos quantis inferiores (τ = 5%) entre os dois FSE em
que vemos que a inclinação do T. semitaeniatus é mais íngreme que a do T. hispidus
significando que a primeira apresentou a taxa de descarte de presas pequenas mais rápida que
a segunda.
Este trabalho conseguiu mostrar que a relação entre tamanho corporal entre predador-
presa sofre influência da estratégia de forrageio para o tamanho máximo e mínimo das presas.
Enquanto que a disponibilidade alimentar aparentemente não influencia no tamanho mínimo
da presa apesar de influenciar no máximo.
22
REFERÊNCIAS
ARAÚJO, C. S. et al. Seasonal variations in scorpion activities (Arachnida: Scorpiones) in an area of Caatinga vegetation in northeastern Brazil. Zoologia, [S.l.], v. 27, p. 372-376, 2010. BARCLAY, R. M. R.; BRIGHAM, R. M. Prey detection, dietary niche breadth, and body size in bats: Why are aerial insectivorous bats so small? American Naturalist, [S.l.], v. 137, p. 693-703, 1991. BAUER, D. F. Constructing confidence sets using rank statistics. Journal of the American Statistical Association, [S.l.], v. 67, p. 687-690, 1972. BOWMAN, A. W.; AZZALINI, A. Applied Smoothing Techniques for Data Analysis: the Kernel Approach with S-Plus Illustrations. Oxford: Oxford University Press, 1997. BRÄNDLE, M.; BRANDL, R. Distribution, abundance and niche breadth of birds: scale matters. Global Ecology and Biogeography, [S.l.], v. 10, p. 173-177, 2001. BRÄNDLE, M. et al. Dietary niche breadth for Central European birds: correlations with species-specific traits. Evolutionary Ecology Research, [S.l.], v. 4, p. 643-657, 2002. BROWN, J. H. et al. Toward a metabolic theory of ecology. Ecology, [S.l.], v. 85, p. 1771-1789, 2004. CALDER, W. A. Size, function, and life history. New York, USA: Dover Publications, 1996. CHARNOV, E. L. Optimal foraging, marginal value theorem. Theoretical Population Biology, [S.l], v. 9, p. 129-136, 1976. COHEN, J. E. et al. Body sizes of animal predators and animal prey in food webs. Journal of Animal Ecology, [S.l.], v. 62, p. 67-78,1993. CONOVER, W. J. Practical Nonparametric Statistics. New York: John Wiley & Sons, 1971.
23
COSTA, G. C. et al. Optimal foraging constrains macroecological patterns: body size and dietary niche breadth in lizards. Global Ecology and Biogeography, [S.l.], v. 17, p. 670-677, 2008. COSTA, G. C. Predator size, prey size, and dietary niche breadth relationships in marine predators. Ecology, [S.l.], v. 90, p. 2014-2019, 2009. DINIZ-FILHO, J. A. F.; TÔRRES, N. M. Phylogenetic comparative methods and the geographic range size – body size relationship in New World terrestrial carnivora. Evolutionary Ecology, [S.l.], v. 16, p. 351-367, 2002. DUNHAM, A. E. Realized niche overlap, resource abundance, and intensity of interspecific competition. In: PIANKA, R. B.; SCHOENER, T. (Ed.). Lizard Ecology: Studies of a Model Organism. Cambridge: Harvard University Press. 1983. p. 261-280. GOTELLI, N. J.; ELLISON, A. M. A primer of ecological statistics. Massachusetts, USA: Sinauer Associates, Sunderland, 2004. HUEY, R. B.; PIANKA, E. R. Ecological consequences of foraging mode. Ecology, [S.l.], v. 62, p. 991-999, 1981. INSTITUTO BRASILEIRO DE GEOGRAFIA E ESTATÍSTICA. Mapa de biomas do Brasil. Rio de Janeiro: Fundação Instituto Brasileiro de Geografia e Estatística, 2004. KOENKER, R. Quantreg: quantile Regression. R package version 4.91. Disponível: . KOLODIUK, M. F.; RIBEIRO, L. B.; FREIRE, E. M. X. Diet and foraging behavior of two species of Tropidurus (Squamata, Tropiduridae) in the Caatinga of northeastern Brazil. South American Journal of Herpetology, [S.l.], v. 5, p. 35-44, 2010. MACARTHUR, R. H.; PIANKA, E.R. On optimal use of a patchy environment. The American Naturalist, [S.l.], v. 100, p. 603-609, 1996. MOORE, D. F.; McCABE, G. Introduction to the Practice of Statistics. 5. ed. New York USA: W. H. Freeman and Company, 2006. 259 p. NOGUCHI, K. et al. Lawstat: an R package for biostatistics, public policy, and law. R package version 2.3 http://CRAN.R-project.org/package=lawstat 2009.
24
OLIVEIRA, G. et al. Conserving the Brazilian semiarid (Caatinga) biome under climate change. Biodiversity Conservation, [S.l.], v. 21, p. 2913-2926, 2012. PETERS, R. H. The ecological implications of body size. New York, USA: Cambridge University Press, 1983. PIANKA, E. R. Optimal foraging, p. 2559- 2561. In: JØRGENSEN, S. E.; FATH, B. D. (Ed.). Encyclopedia of Ecology. Amsterdam: Elsevier, 2008. p. 4122. PRADO, D. As caatingas da América do Sul, p. 3−73. In: LEAL, I. R.; TABARELLI, M.; SILVA, J. M. C. (Ed.). Ecologia e conservação da Caatinga. Recife: Universidade Federal de Pernambuco, 2003. 804 p. PYKE, G. H. Optimal foraging theory: a critical review. Annual Review of Ecology and Systematics, [S.l.], v. 15, p. 523-575, 1984. ROCHA, P. L. B.; RODRIGUES, M. T. Electivities and resource use by an assemblage of lizards endemic to the dunes of the São Francisco River, Northeastern Brazil. Papéis Avulsos de Zoologia, [S.l.], v. 45, n. 22, p. 261-284, 2005. RODRIGUES, R. R. et al. The Impacts of Inter–El Niño Variability on the Tropical Atlantic and Northeast Brazil Climate. Journal of Climate, [S.l.], v. 24, p. 3402-3422, 2011. ROYSTON, P. Remark AS R94: A remark on Algorithm AS 181: The W test for normality. Applied Statistics, [S.l.], v. 44, p. 547-551, 1995. R DEVELOPMENT CORE TEAM. R. A language and environment for statistical computing. R Foundation for Statistical Computing, Vienna, Austria, 2012. SALES, R. F. D.; RIBEIRO, L. B.; FREIRE, E. M. X. Feeding ecology of Ameiva ameiva (Squamata: Teiidae) in a caatinga area of northeastern Brazil. Herpetological Journal, [S.l.], v. 21, p. 199-207, 2011. SALES, R. F. D. et al. Feeding habits and predator-prey size relationships in the whiptail lizard Cnemidophorus ocellifer (teiidae) in the semiarid region of Brazil. South American Journal of Herpetology, [S.l.], v. 7, n. 2, p. 149-156, 2012.
25
SAMPAIO, E. V. S. B. Overview of the Brazilian Caatinga. In: BULLOCK, S. H.; MOONEY, H. A.; MEDINA, E. (Ed.). Seasonally dry forests. Cambridge: Cambridge University Press, 1995. p. 875. SECOR, S. M.; NAGY, K. A. Bioenergetic Correlates of Foraging Mode for the Snakes Crotalus Cerastes and Masticophis Flagellum. Ecology, [S.l.], v. 75, p. 1600-1614, 1994. SIH, A.; CHRISTENSEN, B. Optimal diet theory: when does it work, and when and why does it fail? Animal Behaviour, [S.l.], v. 61, p. 379-390, 2001. SHAFIR, S.; ROUGHGARDEN, J. Testing predictions of foraging theory for a sit-and-wait forager, Anolis gingivinus. Behavioural Ecology, [S.l.], v. 9, p. 74- 84, 1998. STEENHOF, K.; KOCHERT, M. N. Dietary responses of three raptor species to changing prey densities in a natural environment. Journal of Animal Ecology, [S.l.], v. 57, p. 37-48, 1988. TURNER, F. B.; JENNRICH, R. I.; WEINTRAUB, J. D. Home ranges and body sizes of lizards. Ecology, [S.l.], v. 50, p. 1076-1081, 1969. VASCONCELLOS, A. et al. Seasonality of insects in the semi-arid Caatinga of northeastern Brazil. Revista Brasileira de Entomologia, [S.l.], v. 54, n.3, p. 471-476, 2010. VÉZINA, A. F. Empirical relationships between predator and prey size among terrestrial vertebrate predators. Oecologia, [S.l.], v. 67, p. 555-565, 1985.
26
Tabela 1 - Dados dos invertebrados coletados em Novembro e Dezembro de 2011 e Julho de 2012, na fazenda Cauaçu, João Câmara - RN. f = frequência das categorias de presas nos quadrats; fp = frequência das categorias de presas nos quadrats em porcentagem; n = número total de presas em cada categoria; np = número total de presas em cada categoria em porcentagem; v = volume total de presas em cada categoria em mm³; vp = volume total de presas em cada categoria em porcentagem.
Invertebrado f fp(%) n np(%) v(mm³) vp(%) Acari 20 3,09 206 0,90 28,61 0,03 Araneae 44 6,80 803 3,53 2266,69 2,66 Archeognata 8 1,24 16 0,07 104,02 0,12 Blattodea 34 5,26 143 0,63 1623,06 1,91 Coleoptera 46 7,11 722 3,17 19451,28 22,83 Collembola 43 6,65 4016 17,63 13,14 0,02 Dermaptera 1 0,15 1 0,00 3,68 0,00 Diplopoda 2 0,31 3 0,01 2366,87 2,78 Diptera 45 6,96 1823 8,00 1246,06 1,46 Embioptera 24 3,71 64 0,28 86,56 0,10 Formicidae 46 7,11 13029 57,20 12311,90 14,45 Gastropode 3 0,46 4 0,02 74,73 0,09 Hemiptera 41 6,34 245 1,08 2952,47 3,47 Hymenoptera 46 7,11 472 2,07 4228,09 4,96 Isopoda 8 1,24 10 0,04 134,38 0,16 Isoptera 19 2,94 115 0,50 99,12 0,12 Larva 30 4,64 137 0,60 783,10 0,92 Lepidoptera 31 4,79 108 0,47 3250,47 3,82 Mantodea 17 2,63 22 0,10 1257,82 1,48 Neuroptera 4 0,62 5 0,02 440,11 0,52 Orthoptera 44 6,80 642 2,82 5439,22 6,38 Pseudoscorpiones 17 2,63 28 0,12 18,58 0,02 Psocoptera 2 0,31 5 0,02 2,23 0,00 Scolopendra 7 1,08 9 0,04 3271,17 3,84 Scorpiones 17 2,63 28 0,12 18793,26 22,06 Scutigeromorpha 6 0,93 8 0,04 4420,88 5,19 Solifuga 6 0,93 9 0,04 14,68 0,02 Thysanoptera 4 0,62 4 0,02 18,19 0,02 Thysanura 8 1,24 11 0,05 72,89 0,09 Trichoptera 24 3,71 90 0,40 417,08 0,49
27
Tabela 2 – Resultado do teste Wilcoxon (W) comparando a abundância e o volume da comunidade de invertebrados entre estações e entre os itens alimentares mais numerosos coletados, em novembro e dezembro de 2011 (estação seca) e julho de 2012 (estação chuvosa), na fazenda Cauaçu, município de João Câmara-RN.
Grupo testado W Valor de p Comunidade Abundância 252 0,79
Volume 208 0,22 Formicidae Abundância 71,5 p
28
Tabela 3 – Dados dos invertebrados coletados em Julho de 2012 (Período chuvoso) na fazenda Cauaçu da João Câmara - RN. f = frequência das categorias de presas nos quadrats; fp = frequência das categorias de presas nos quadrats em porcentagem; n = número total de presas em cada categoria; np = número total de presas em cada categoria em porcentagem; v = volume total de presas em cada categoria em mm³; vp = volume total de presas em cada categoria em porcentagem.
Invertebrado f fp(%) n np(%) v(mm³) vp(%) Acari 18 5,45 204 1,99 27,24 0,08 Araneae 23 6,97 565 5,51 989,75 2,73 Archeognata 6 1,82 14 0,14 84,37 0,23 Blattodea 13 3,94 43 0,42 724,70 2,00 Coleoptera 23 6,97 404 3,94 14487,60 39,89 Collembola 23 6,97 3616 35,29 8,51 0,02 Diplopoda 2 0,61 3 0,03 2366,87 6,52 Diptera 23 6,97 1668 16,28 658,04 1,81 Embioptera 9 2,73 31 0,30 33,32 0,09 Formicidae 23 6,97 2394 23,36 3631,19 10,00 Gastropode 3 0,91 4 0,04 74,73 0,21 Hemiptera 22 6,67 198 1,93 886,71 2,44 Hymenoptera 23 6,97 249 2,43 2253,66 6,21 Isopoda 2 0,61 3 0,03 34,66 0,10 Isoptera 9 2,73 31 0,30 54,80 0,15 Larva 19 5,76 116 1,13 534,40 1,47 Lepidoptera 18 5,45 68 0,66 1322,56 3,64 Mantodea 10 3,03 14 0,14 758,97 2,09 Neuroptera 4 1,21 5 0,05 440,11 1,21 Orthoptera 23 6,97 545 5,32 3981,76 10,96 Pseudoscorpiones 10 3,03 17 0,17 10,24 0,03 Psocoptera 2 0,61 5 0,05 2,23 0,01 Scolopendra 1 0,30 1 0,01 424,95 1,17 Scorpiones 6 1,82 10 0,10 2358,30 6,49 Thysanoptera 3 0,91 3 0,03 14,50 0,04 Thysanura 5 1,52 8 0,08 63,23 0,17 Trichoptera 7 2,12 28 0,27 88,32 0,24
29
Tabela 4 – Dados dos invertebrados coletados durante Novembro e Dezembro de 2011 (Período seco) na fazenda Cauaçu da João Câmara - RN. f = frequência das categorias de presas nos quadrats; fp = frequência das categorias de presas nos quadrats em porcentagem; n = número total de presas em cada categoria; np = número total de presas em cada categoria em porcentagem; v = volume total de presas em cada categoria em mm³; vp = volume total de presas em cada categoria em porcentagem.
Invertebrado f fp(%) n np(%) v(mm³) vp(%) Acari 2 0,63 2 0,02 1,37 0,00 Araneae 21 6,62 238 1,90 1276,94 2,61 Archeognata 2 0,63 2 0,02 19,64 0,04 Blattodea 21 6,62 100 0,80 898,36 1,84 Coleoptera 23 7,26 318 2,54 4963,69 10,16 Collembola 20 6,31 400 3,19 4,63 0,01 Dermaptera 1 0,32 1 0,01 3,68 0,01 Diptera 22 6,94 155 1,24 588,02 1,20 Embioptera 15 4,73 33 0,26 53,24 0,11 Formicidae 23 7,26 10635 84,87 8680,71 17,76 Hemiptera 19 5,99 47 0,38 2065,76 4,23 Hymenoptera 23 7,26 223 1,78 1974,43 4,04 Isopoda 6 1,89 7 0,06 99,72 0,20 Isoptera 10 3,15 84 0,67 44,32 0,09 Larva 11 3,47 21 0,17 248,70 0,51 Lepidoptera 13 4,10 40 0,32 1927,91 3,94 Mantodea 7 2,21 8 0,06 498,85 1,02 Orthoptera 21 6,62 97 0,77 1457,47 2,98 Pseudoscorpiones 7 2,21 11 0,09 8,35 0,02 Scolopendra 6 1,89 8 0,06 2846,22 5,82 Scorpiones 11 3,47 18 0,14 16434,95 33,63 Scutigeromorpha 6 1,89 8 0,06 4420,88 9,05 Solifuga 6 1,89 9 0,07 14,68 0,03 Thysanoptera 1 0,32 1 0,01 3,68 0,01 Thysanura 3 0,95 3 0,02 9,66 0,02 Trichoptera 17 5,36 62 0,49 328,77 0,67
30
Tabela 5 - Tabela geral da importância das categorias alimentares na dieta da comunidade de lagartos durante a época das chuvas na fazenda Cauaçu, João Câmara-RN. f = frequência das categorias de presas nos estômagos; fp = frequência das categorias de presas nos estômagos em porcentagem; n = número total de presas em cada categoria; np = número total de presas em cada categoria em porcentagem; v = volume total de presas em cada categoria em mm³; vp = volume total de presas em cada categoria em porcentagem; n.x = média por estômago do número de presas em cada categoria; n.sd = desvio-padrão por estomago do número de presas em cada categoria; v.x = média por estomago do volume de presas em cada categoria; v.sd = desvio-padrão por estomago do volume de presas em cada categoria; np.x= média por estomago do número de presas em cada categoria em porcentagem; np.sd = desvio-padrão por estomago do número de presas em cada categoria em porcentagem ; vp.x = média por estomago do volume de presas em cada categoria em porcentagem; vp.sd = desvio-padrão por estomago do volume de presas em cada categoria em porcentagem; iis = índice de importância das categorias de presas baseado nas médias por estomago (np.x + vp.x) / 2 ; ips = índice de importância das categorias de presas baseado nos estômagos agrupados (fp + np + vp) / 3.
Presa f fp n np v vp n.x n.sd v.x v.sd np.x np.sd vp.x vp.sd iis ips
Acari 2 0,65 2,00 0,14 4,62 0,02 0,02 0,13 0,04 0,32 0,08 0,63 0,04 0,38 0,06 0,27
Araneae 27 8,74 32,00 2,29 2190,63 9,33 0,27 0,55 18,72 117,29 4,88 13,20 4,89 15,35 4,89 6,78
Blattodea 3 0,97 4,00 0,29 119,29 0,51 0,03 0,22 1,02 6,98 0,37 3,15 0,85 6,23 0,61 0,59
Coleoptera 52 16,83 83,00 5,93 4275,35 18,21 0,71 1,07 36,54 108,23 12,60 21,02 18,77 30,86 15,69 13,66
Collembola 1 0,32 1,00 0,07 0,09 0,00 0,01 0,09 0,00 0,01 0,11 1,16 0,00 0,00 0,05 0,13
Diplopoda 1 0,32 1,00 0,07 6,19 0,03 0,01 0,09 0,05 0,57 0,14 1,54 0,02 0,18 0,08 0,14
Diptera 9 2,91 13,00 0,93 413,47 1,76 0,11 0,41 3,53 26,62 1,10 4,96 1,95 10,73 1,52 1,87
Formicidae 65 21,04 678,00 48,43 1251,63 5,33 5,79 10,51 10,70 25,70 36,60 38,17 18,69 32,07 27,65 24,93
Gastropode 3 0,97 3,00 0,21 55,58 0,24 0,03 0,16 0,48 3,32 0,36 3,15 0,23 1,82 0,29 0,47
Geophilomorpha 1 0,32 1,00 0,07 10,86 0,05 0,01 0,09 0,09 1,00 0,04 0,39 0,24 2,62 0,14 0,15
Hemiptera 16 5,18 18,00 1,29 1100,64 4,69 0,15 0,41 9,41 41,18 3,94 13,49 5,12 16,60 4,53 3,72
Hymenoptera 22 7,12 31,00 2,21 1476,67 6,29 0,26 0,65 12,62 47,34 5,51 16,32 5,30 16,68 5,41 5,21
Isoptera 31 10,03 405,00 28,93 1517,10 6,46 3,46 11,88 12,97 46,18 13,05 27,20 8,48 20,75 10,77 15,14
Larva 52 16,83 100,00 7,14 3425,83 14,59 0,85 1,22 29,28 59,39 14,02 23,83 23,35 34,55 18,69 12,85
Mantodea 1 0,32 1,00 0,07 15,44 0,07 0,01 0,09 0,13 1,43 0,02 0,18 0,04 0,41 0,03 0,15
Odonata 1 0,32 1,00 0,07 274,89 1,17 0,01 0,09 2,35 25,41 0,43 4,62 0,58 6,26 0,50 0,52
31
Orthoptera 19 6,15 23,00 1,64 5077,30 21,62 0,20 0,48 43,40 161,61 5,18 15,54 9,90 25,86 7,54 9,81
Scorpiones 2 0,65 2,00 0,14 779,11 3,32 0,02 0,13 6,66 51,83 0,71 5,53 0,69 5,91 0,70 1,37
Squamata 1 0,32 1,00 0,07 1484,40 6,32 0,01 0,09 12,69 137,23 0,85 9,25 0,85 9,25 0,85 2,24
32
Tabela 6 - Tabela geral da importância das categorias alimentares na dieta da comunidade de lagartos durante a época de seca na fazenda Cauaçu, João Câmara - RN. f= frequência das categorias de presas nos estômagos; fp= frequência das categorias de presas nos estômagos em porcentagem; n= número total de presas em cada categoria; np= número total de presas em cada categoria em porcentagem; v= volume total de presas em cada categoria em mm³; vp= volume total de presas em cada categoria em porcentagem; n.x= média por estomago do número de presas em cada categoria; n.sd= desvio-padrão por estomago do número de presas em cada categoria; v.x= média por estomago do volume de presas em cada categoria; v.sd= desvio-padrão por estomago do volume de presas em cada categoria; np.x= média por estomago do número de presas em cada categoria em porcentagem; np.sd= desvio-padrão por estomago do número de presas em cada categoria em porcentagem ; vp.x= média por estomago do volume de presas em cada categoria em porcentagem; vp.sd= desvio-padrão por estomago do volume de presas em cada categoria em porcentagem; iis= índice de importância das categorias de presas baseado nas médias por estomago (np.x + vp.x) / 2 ; ips= índice de importância das categorias de presas baseado nos estômagos agrupados (fp + np + vp) / 3. Presa f fp n np v vp n.x n.sd v.x v.sd np.x np.sd vp.x vp.sd iis ips
Araneae 9 5,14 11,00 1,28 280,31 1,12 0,10 0,38 2,55 14,21 3,98 15,82 3,48 15,85 3,73 2,52
Coleoptera 21 12,00 28,00 3,27 3144,71 12,56 0,25 0,63 28,59 183,22 7,24 21,72 10,62 26,98 8,93 9,28
Diptera 1 0,57 1,00 0,12 62,75 0,25 0,01 0,10 0,57 5,98 0,08 0,87 0,82 8,61 0,45 0,31
Embioptera 2 1,14 7,00 0,82 14,10 0,06 0,06 0,58 0,13 1,16 1,04 9,62 0,95 9,54 0,99 0,67
Formicidae 69 39,43 637,00 74,33 4031,35 16,11 5,79 9,00 36,65 72,65 53,56 44,61 42,84 45,40 48,20 43,29
Gastropode 3 1,71 5,00 0,58 67,94 0,27 0,05 0,28 0,62 4,15 1,62 10,93 1,23 9,93 1,43 0,86
Hemiptera 6 3,43 6,00 0,70 841,47 3,36 0,05 0,23 7,65 50,17 2,07 11,20 2,97 13,55 2,52 2,50
Hymenoptera 10 5,71 19,00 2,22 2016,11 8,05 0,17 0,63 18,33 74,35 4,91 18,53 5,61 20,40 5,26 5,33
Isopoda 2 1,14 4,00 0,47 47,12 0,19 0,04 0,30 0,43 3,41 1,07 9,67 1,16 9,86 1,11 0,60
Isoptera 15 8,57 80,00 9,33 1591,97 6,36 0,73 3,50 14,47 120,10 8,00 23,65 6,90 22,12 7,45 8,09
Larva 9 5,14 14,00 1,63 449,96 1,80 0,13 0,53 4,09 20,27 3,45 15,27 4,09 17,51 3,77 2,86
Orthoptera 22 12,57 39,00 4,55 10086,35 40,30 0,35 0,98 91,69 362,18 10,77 25,77 15,33 33,47 13,05 19,14
Scorpiones 4 2,29 4,00 0,47 1819,51 7,27 0,04 0,19 16,54 130,73 1,43 8,20 2,23 12,10 1,83 3,34
Squamata 2 1,14 2,00 0,23 577,27 2,31 0,02 0,13 5,25 43,59 0,76 5,71 1,77 13,06 1,26 1,23
33
Tabela 7 - Resultados dos testes Kolmogorov-smirnov (D) para o volume das categorias alimentares coletadas pelas armadilhas (Ambiente) e dentro dos estômagos (Dieta) em Novembro e Dezembro de 2011 (Seca) e Julho de 2012 (Chuva) na fazenda Cauaçu, João Câmara-RN.
Grupos testados D Valor de p Dieta Chuva x Dieta Seca 0,33 p
34
Tabela 8 - Tabela dos testes de ANCOVA (T) das inclinações para todos os τ (Tau). Foi realizado para todo o conjunto de dados, para comparação entre as estações seca e chuvosa, para as estratégias 1 (entre Cnemidophorus ocellifer x Tropidurus hispidus) e 2 (comparando C. ocellifer x Tropidurus semitaeniatus).
τ dos dados totais Inclinação(b) Erro padrão t p 1% 1,73 1,63 1,06 0,28 5% 0,00 0,09 0,00 1
50% 2,18 0,27 8,02 p < 0,01 95% 2,56 0,76 3,35 p < 0,01 99% 1,70 0,66 2,56 p < 0,01
τ entre estações 1% 1,13 0,10 11,72 p < 0,01 5% 0,06 0,01 5,64 p < 0,01
50% 0,42 0,20 2,06 p < 0,05 95% 0,83 0,08 10 p < 0,01 99% 0,01 0,38 0,03 0,97
τ entre estratégias 1 1% 0,12 0,07 1,56 0,12 5% -0,55 0,13 -4,32 p < 0,01
50% -0,43 0,25 -1,71 0,09 95% 0,21 0,05 0,40 p < 0,01 99% -0,78 0,00 -Inf p < 0,01
τ entre estratégias 2 1% -1,48 0,11 -12,92 p < 0,01 5% -0,92 0,16 -5,56 p < 0,01
50% -0,81 0,17 -4,69 p < 0,01 95% -0,74 0,24 -3,09 p < 0,01 99% -0,37 1,19 -0,31 0,75
35
Legendas das Figuras
Figura 1 – Cenários encontrados na literatura para a relação entre tamanho corporal do predador e o volume da presa. A) O volume máximo das presas é relacionado positivamente com o tamanho corporal do predador enquanto o volume mínimo não se relaciona, porque lagartos maiores adicionariam presas cada vez maiores à sua dieta e continuariam a consumir presas menores. B) Volume máximo e mínimo da presa estão relacionados positivamente com o tamanho corporal do predador, pois predadores maiores tenderiam a desprezar itens alimentares menores que supostamente não compensariam a energia gasta na procura, captura e manuseio. C) Minha hipótese de trabalho para as diferentes estações da Caatinga. A disponibilidade de alimento para os lagartos é mais escassa na estação seca (linha pontilhada) que na estação chuvosa (linha tracejada). Caso a teoria do forrageio ótimo seja a responsavel pela seletividade dos lagartos maiores na estação onde o alimento é escasso, eles devem tornar-se menos seletivos e começar capturar presas de volume menor . D) Hipótese de trabalho para a influência da estratégia de forrageio. Forrageadores ativos (FA) evitariam capturar presas menores, por não compensar energeticamente os altos custos da busca. Enquanto os forrageadores “senta-e-espera” (FSE) capturariam qualquer presa que aparecesse por não ter um gasto tão grande na busca acarretando que o volume mínimo destas nos grandes predadores seria menor .
Figura 2 - Mapa mostrando a localização da fazenda Cauaçu dentro do estado do município de João Câmara-RN no qual o trabalho foi realizado. O fragmento fica localizado em um fragmento de Caatinga, bioma brasileiro com clima semiárido que apresenta duas estações distintas. A área marcada no mapa é onde ocorreu o trabalho.
Figura 3 - Pluviosidade (mm) por quinzena para o município de João Câmara - RN entre 1º de Abril de 2011 e 15 de Julho de 2012, período em que coletas para o estudo foram realizadas. As coletas da estação chuvosa foram realizadas em maio/2011 e na primeira semana de julho/2012 e as da seca na primeira quinzena de novembro e de dezembro de 2011.
Figura 4 - Boxplots comparando o log da abundância e do log do volume de toda a comunidade de invertebrados amostrada entre as estações seca e chuvosa da fazenda Cauaçu, em João Câmara – RN. Segundo o teste de Wilcoxon (W) não houve diferença significativa em nenhum dos dois casos.
36
Figura 5 - Boxplots comparando as estações do log da abundância por categorias de presas com maior disponibilidade amostradas na fazenda Cauaçu, João Câmara – RN. Os grupos que tiveram abundância significantemente diferente de acordo com o teste de Wilcoxon (W) foram marcados com (*) para p < 0,05 e (**) p < 0,01.
Figura 6 – Boxplots comparando as estações do log do volume por categorias de presas com maior disponibilidade amostradas na fazenda Cauaçu, João Câmara – RN, que foram significativamente mais abundantes na estação chuvosa. Os grupos que tiveram volumes significantemente diferentes entre as estações de acordo com o teste de Wilcoxon (W) foram marcados com (*) para p < 0,05 e (**) p < 0,01.
Figura 7 – Gráficos de densidade de Kernel entre a densidade e o tamanho da presa (mm³) fazendo comparações entre os volumes dos grupos de invertebrados. As faixas cinzas representam as distribuições aleatorizadas criadas pelo teste de permutação para verificar se as distribuições dos dados são iguais; A) invertebrados coletados nas armadilhas (Ambiente) x invertebrados dos estômagos dos lagartos coletados (Dieta) durante em Julho de 2012 (Período da Chuva); B) invertebrados coletados nas armadilhas (Ambiente) x invertebrados dos estômagos (Dieta) durante em Novembro e Dezembro de 2011 (Período de Seca); C) Comparação entre os invertebrados coletados pelas armadilhas (Ambiente) na estação chuvosa e na estação seca; D) Comparação entre os invertebrados encontrados nos estômagos dos lagartos coletados (Dieta) na estação chuvosa e na estação seca.
Figura 8 - Regressão quantílica entre o volume da presa (mm³) em relação ao tamanho do predador para o conjunto total da comunidade de lagartos da fazenda Cauaçu, João Câmara - RN. As linhas tracejadas representam os quantis superiores dos dados (99% e 95%), as linhas pontilhadas são os quantis inferiores (1% e 5%) e a linha sólida central (OLS) é o resultado de uma regressão comum.
Figura 9 - Regressão quantílica entre o log do volume da presa (mm³) em função do log tamanho do predador (CRC mm) comparando o quantil superior (95%) e inferior (5%) da comunidade de lagartos entra as estações chuvosa (linhas tracejadas) e seca (linhas pontilhadas) na fazenda Cauaçu, João Câmara - RN. Os pontos fechados representam os itens alimentares consumidos pelos lagartos da estação chuvosa e os pontos abertos os da estação seca.
Figura 10 - Regressão quantílica entre o log do volume da presa (mm³) em função do log tamanho do predador (CRC mm) comparando o quantil superior (95%) e inferior (5%) da dieta entre duas estratégias de forrageio. As linhas tracejadas são os quantis do forrageador ativo (Cnemidophorus ocellifer), enquanto as linhas pontilhadas são os
37
quantis do forrageador “senta-e-espera” (Tropidurus hispidus). Neste gráfico os pontos fechados estão representando os itens alimentares capturados pelo forrageador ativo (FA) enquanto os itens alimentares capturados pelo forrageador “senta-e-espera” (FSE) estão representados com os pontos abertos.
Figura 11 - Regressão quantílica entre o log do volume da presa (mm³) em função do log do volume do predador (CRC mm) comparando o quantil superior (95%) e inferior (5%) da dieta entre as estratégias de forrageio com outra espécie de forrageador “senta-e-espera”. Neste gráfico a linha pontilhada representa uma espécie diferente de lagarto do gênero Tropidurus, o Tropidurus semitaeniatus que também utiliza a estratégia de forrageio predominantemente “senta-e-espera”. A linha tracejada representa o forrageador ativo (Cnemidophorus ocellifer). Os pontos abertos e fechados representam o forrageador “senta-e-espera” (FSE) e o forrageador ativo (FA), respectivamente.
38
Figuras
Figura 1
39
Figura 2
40
Figura 3
41
Figura 4
42
Figura 5
43
Figura 6
44
Figura 7
45
Figura 8
46
Figura 9
47
Figura 10
48
Figura 11
49
Capítulo 2: Influência da sazonalidade na especialização individual e largura de
nicho em uma comunidade de lagartos da Caatinga.
Resumo: O uso de recursos pelas espécies numa comunidade é muito moldado pela
competição. Existe uma diferenciação do uso de recursos interespecífica e
intraespecífica, fazendo que dentro de cada espécie existam grupos de indivíduos que
consomem um conjunto menor do que é o nicho total daquela espécie, é o que
conhecemos como especialização individual. Um assunto que tem sido muito discutido
na última década. Neste estudo utilizei alguns índices de especialização individual para
descobrir se aparece em alto grau numa comunidade de lagartos da caatinga e também
se a disponibilidade alimentar que varia entre a estação seca e chuvosa da mesma
influencia nisto. Testei se os indivíduos com maior diferença morfológica apresentariam
dieta menos similar. As coletas dos lagartos foram feitas na estação seca e chuvosa,
utilizando armadilhas de queda, armadilha de cola e coleta ativa. Estes eram
mensurados seu comprimento rostro-cloacal, largura da cabeça, altura da cabeça,
comprimento da comissura da boca e fixados com formalina 10%. Em laboratório os
indivíduos tinham seus estômagos retirados e o conteúdo analisado e identificado ao
menor nível filogenético possível. Foram calculados os valores de PSi, WIC/TNW e Wi,
todos com simulações de montecarlo para gerar p-valor, e testes de Mantel entre as
matrizes de dissimilaridade para as medidas morfológicas e a matriz de similaridade da
dieta pareada (PSij), tudo utilizando o programa R. Os resultados mostram que as
espécies mais comuns na comunidade foram Tropidurus hispidus, Tropidurus
semitaeniatus e Cnemidophorus ocellifer. Além de não apontarem para ocorrência de
especialização individual em alto grau na comunidade tal como nas espécies mais
comuns. Ela e a largura do nicho não foram relacionadas à sazonalidade, apenas T.
semitaeniatus apresentou largura de nicho variando. E os testes da morfologia com a
dieta não apresentou relação significativa o que contrasta com outro estudo feito
anteriormente.
Palavras-chave: Morfologia. Ecologia trófica. Competição. Modelo linear
generalizado. Montecarlo.
1 Introdução
A largura de nicho trófico de uma população de predadores pode variar por uma
série de fatores, como por exemplo, a idade (POLIS, 1984; BOLNICK et al., 2003), a
mobilidade da presa (POLIDORI, 2013), a heterogeneidade da paisagem (DARIMOND
50
et al.; 2009) e pela competição (MACARTHUR & LEVINS, 1967; TILMAN, 1987;
SVANBÄCK & BOLNICK, 2007). Entretanto uma espécie com grande largura de
nicho (espécie generalista) não necessariamente vai apresentar indivíduos que
consumam exatamente o mesmo conjunto de presas que a espécie como um todo
consome.
A largura de nicho total de uma população em apenas uma dimensão pode ser
decomposta em dois componentes, o componente entre indivíduos (BIC) e o
componente intraindividual (WIC) (ROUGHGARDEN, 1972; 1979). Então, quando
ocorre a expansão da largura total do nicho de uma população, esta pode acontecer de
duas formas: a primeira seria quando indivíduos especializam-se em um ou poucos
recursos que não estavam sendo explorados anteriormente (aumento da parcela
explicada pelo componente entre indivíduos); E a segunda quando cada um de seus
indivíduos adiciona novos itens a sua dieta que a população não estava explorando
aumentando a largura de seu nicho individual (componente intraindividual). Quando
este componente individual é menor que a largura de nicho total da população
(WIC/TNW < 1) podemos dizer que existe certo grau de especialização individual, ou
seja, que dentro da mesma espécie existe um ou mais grupos de indivíduos que se
especializaram em um conjunto menor do nicho dessa espécie. Desde que Bolnick e
colaboradores (2002) propuseram índices quantitativos para mensurar a especialização
individual este assunto tem sido o tema de várias publicações (ex. ARAÚJO &
GONZAGA, 2007; QUEVEDO et al., 2009; BOLNICK & PAULL, 2009; DA ROSA et
al., 2011; POLIDORI et al., 2013).
A variação na disponibilidade de alimentos influenciaria a especialização
individual, pois, de acordo com a teoria do forrageio ótimo (MCARTHUR & PIANKA,
1966), a baixa disponibilidade alimentar para os predadores durante uma época escassa
faria que eles tornem-se menos seletivos, necessitando alimentar-se de itens que não são
o seu ótimo e expandindo o seu nicho individual. Como consequência desta premissa a
especialização individual durante uma estação de escassez diminuiria e sua ocorrência
aumentaria em uma estação de abundância de recursos.
A competição intraespecífica seria um importante fator que aumenta a variação
da dieta entre os indivíduos, como foi demonstrado experimentalmente no trabalho de
Svanbäck & Bolnick (2007) com peixes da espécie Gasterosteus aculeatus. Tendo em
vista que a disponibilidade alimentar tende a variar entre as estações. Em ambientes
semi-áridos, como a caatinga no Brasil, a estação seca apresenta menor disponibilidade
51
várias ordens de invertebrados (CAPISTRANO, P.F., dados não publicados;
VASCONCELLOS et al., 2010) que são componente importante na dieta de várias
espécies. Podemos supor que nestes ambientes durante a estação seca a competição
intraespecífica seja maior que durante a época chuvosa em que a disponibilidade é
maior. Sendo assim, estas espécies apresentariam estariam sujeitas a mudanças na
composição da sua dieta, largura do nicho (SVANBÄCK & BOLNICK, 2007) e na
especialização individual entre uma estação e outra (DA ROSA et al., 2011). Vários
estudos pressupõem que indivíduos com diferença maior dos seus caracteres
morfológicos, tendem a apresentar menor similaridade na dieta e que consequentemente
competem menos que os de morfologia semelhante (ex. ROUGHGARDEN, 1972;
ACKERMANN & DOEBELI, 2004). Bolnick e Paull (2009) confirmaram
quantitativamente esta predição, mesmo que os caracteres morfológicos fossem
fracamente relacionados à similaridade de nicho.
Neste estudo investiguei se houve um alto grau de especialização individual na
comunidade e nas espécies de lagartos mais comuns, pois suponho que a especialização
ocorre em um alto grau em todos esses casos. Busquei também neste trabalho testar se a
disponibilidade alimentar sazonal influenciou de alguma maneira a largura do nicho e a
especialização individual. Pressuponho neste estudo que a variação sazonal faz que a
especialização individual seja mais intensa durante o período seco quando existe menor
quantidade de recursos, aumentando a competição e fazendo diminuir a seletividade por
parte dos predadores que teriam que adicionar novos itens subótimos à dieta, o que faria
a largura do nicho ser maior na época seca também. Por fim, testei se indivíduos
morfologicamente mais diferentes apresentam dietas diferenciadas entre si, minha
predição é que, tal como ocorreu para peixes em Bolnick & Paull (2009), os lagartos
apresentariam uma correlação negativa entre a similaridade da dieta e a dissimilaridade
morfológica, ou seja, que aqueles indivíduos com maior diferença na morfologia teriam
dieta menos similar.
2 Materiais e Métodos
2.1 Área de estudo
O trabalho foi executado no município de João Câmara – RN, distante cerca de
70 km da capital do estado e do litoral na fazenda Cauaçu (Figura 1), um fragmento de
Caatinga com cerca de 700 ha (05o33'51''S; 35o55'57''W). Durante o período de coletas
52
(Abril/2011 até Julho/2012) o total de chuvas no local foi de 924,3 mm (EMPARN,
2012).
A Caatinga é um bioma brasileiro caracterizado por apresentar uma vegetação de
arbustos baixos, espinhosa e decídua (OLIVEIRA, 2012). Esse bioma, que ocupa
844.453 Km² do território brasileiro (IBGE, 2004), é altamente sazonal, com a maior
parcela da precipitação anual (50%-70%) concentrada em três meses consecutivos, e
imprevisível, pois o sistema de chuvas pode mudar bastante de ano a ano (PRADO,
2003). Estipulei os períodos de coleta seguindo os relatos de época de chuva pelos
habitantes locais e pela fisionomia da vegetação, sendo confirmado posteriormente
utilizando os dados pluviométricos fornecidos pela empresa de pesquisa agropecuária
do Rio Grande do Norte (EMPARN) (Figura 2).
2.2 Coletas de lagartos
Realizei as coletas de lagartos nos períodos de 11 a 17 de maio de 2011, e de 3 a
8 e 18 a 23 de julho de 2012 que foram consideradas as coletas da estação chuvosa, e
entre os dias de 1 e 11 de dezembro de 2011 que foram as da estação seca. Utilizei
armadilhas de queda com objetivo de capturar lagartos mais ativos, armadilha de cola
para os que habitam formações rochosas e busca ativa para melhorar a amostragem das
espécies que são forrageadores “senta e espera”. Para as armadilhas de queda armei108
baldes de 60 L, agrupados em 27 baterias de quatro baldes, cada uma disposta formando
um “Y” (Uma no centro e três ao redor) com 5 m de distância entre baldes, os quais
estavam conectados por uma lona com 1 m de altura. As armadilhas eram revisadas
diariamente. As armadilhas de cola foram deixadas nas formações rochosas onde
algumas espécies são muito comuns, estas foram verificadas várias vezes ao dia. Utilizei
na coleta ativa captura manual e estilingues e percorri as trilhas principais e formações
rochosas procurando atentamente por lagartos. Todos os lagartos coletados foram
sacrificados em campo com injeção de 1 mL de Cetamina. Em cada espécime fiz a
seguinte sequência de medições: comprimento rostro-cloacal (CRC), largura do corpo
(LCO), altura do corpo (ACO), largura da cabeça (LCA), altura da cabeça (ACA),
comprimento da comissura da boca (CCAB), comprimento do membro anterior (CMA)
e comprimento do membro posterior (CMP) com um paquímetro digital, então aferi a
massa utilizando balanças do tipo Pesola. Fixados em formalina 10% e mantidos
conservados em álcool 70%, os indivíduos foram levados ao Laboratório de Ecologia e
53
Conservação da Biodiversidade (LECOB) na UFRN onde tiveram seus estômagos
retirados para análise da dieta. Os indivíduos das duas primeiras coletas foram
depositados na coleção herpetológica da Universidade Federal da Paraíba (CHUFPB) e
os das coletas de Julho/2012 foram depositados na coleção herpetológica do Laboratório
de Anfíbios e Répteis da Universidade Federal do Rio Grande do Norte.
Em laboratório, os estômagos retirados foram abertos e colocados sobre uma
placa de Petri para visualização em um estereomicroscópio. Os itens alimentares foram
contados e classificados ao menor nível filogenético possível, normalmente até ordem,
sendo que Formicidae e larvas foram considerados itens alimentares distintos. Presas
excessivamente fragmentadas para identificação foram excluídas das análises.
2.3 Análises estatísticas
Utilizando as análises dos conteúdos estomacais calculei a largura de nicho total
(TNW) da comunidade, dividindo por estação, utilizei a equação de Roughgarden
(1979) adaptada a partir do índice de diversidade de Shannon-Weaver. Então, testei qual
era o grau de especialização individual na comunidade utilizando o índice WIC/TNW
(ROUGHGARDEN 1979; BOLNICK et al. 2002) e comparei com uma reamostragem
de montecarlo com 10.000 repetições para fornecer um valor de p. Este índice
(WIC/TNW) é feito baseado na proporção da largura do nicho que é explicada pelo
componente indivídual (WIC).
Para analisar a especialização individual utilizei também o índice de similaridade
proporcional (PSi) da dieta de cada indivíduo amostrado a partir do índice adaptado por
Bolnick et al (2003),
= 1 − 0,5 − = min ( , )
Neste índice a expressão pij refere-se à proporção da categoria de recurso j
consumido pelo indivíduo i e qj é a proporção da categoria de recurso j no nicho da
população. Em seguida utilizei os valores de PSi de todos para calcular o grau de
especialização individual médio (IS) da amostra analisada e dessa maneira verifiquei
qual era o grau especialização de nicho na população. O valor de IS podia variar de
próximo a 0 (Grau de especialização de nicho máximo) até 1 (Total falta de
especialização individual). Testei se o valor de IS era diferente do acaso fazendo uma
54
distribuição nula dos valores de PSi através da reamostragem de Montecarlo com 10.000
repetições para gerar um valor de p.
Também calculei o índice adaptado de Petraitis (Wi) para a estação de seca e de
chuva, este índice serve para medir a largura de nicho da espécie (PETRAITIS, 1979;
BOLNICK et al, 2002):
= ( ) / Para testar se a sazonalidade influenciou de alguma maneira a especialização
individual utilizei o modelo linear generalizado colocando o valor de PSi em função da
estação de coleta do indivíduo e outro com o valor de Wi em função também das
estações de coleta. Todos os testes citados anteriormente foram feitos para toda a
comunidade e também, em separado, para as três espécies mais comuns na amostra:
Tropidurus hispidus (SPIX, 1825), Tropidurus semitaeniatus (SPIX, 1825) e
Cnemidophorus ocellifer (Spix, 1825).
Analisei a premissa de que indivíduos morfologicamente mais distintos teriam
menor similaridade da dieta. Para isto utilizei de algumas medidas o log do
comprimento rostro-cloacal (CRC), da largura da cabeça (LCA), da altura da cabeça
(ACA) e do comprimento da comissura da boca (CCAB). E para cada uma delas criei
uma matriz de dissimilaridade utilizando a medida de distância euclidiana, como feito
no trabalho de Bolnick & Paul (2009). Calculei também a similaridade da dieta pareada
(PSij),
= ( , )
, onde pik e pjk são as proporções do tipo de presa k na dieta dos indivíduos i e j,
respectivamente (SCHOENER, 1968; BOLNICK et al, 2002). Então, utilizei PSij para
formar uma matriz de similaridade da dieta. Por fim para testar a se existe relação entre
as matrizes de dissimilaridade morfológica para cada uma das medidas morfológicas
utilizadas com a matriz de similaridade da dieta baseada no índice PSij utilizei o teste de
mantel (MANTEL, 1967) com 1000 permutações para testar a significância estatística
desta relação.
Todos os testes estatísticos realizados neste trabalho utilizaram o p
Top Related