UNIVERSIDADE DE SÃO PAULO
FFCLRP - DEPARTAMENTO DE BIOLOGIA
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ENTOMOLOGIA
Comunidade de machos de abelhas Euglossini (Hymenoptera: Apidae) em
copa e sub-bosque de uma Floresta de Várzea no Estado do Amapá, Amazônia,
Brasil
Patricia dos Santos Vilhena
Dissertação apresentada à Faculdade de
Filosofia, Ciências e Letras de Ribeirão Preto
da USP, como parte das exigências para a
obtenção do título de Mestre em Ciências.
Área: Entomologia
RIBEIRÃO PRETO - SP
2013
UNIVERSIDADE DE SÃO PAULO
FFCLRP - DEPARTAMENTO DE BIOLOGIA
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ENTOMOLOGIA
Comunidade de machos de abelhas Euglossini (Hymenoptera: Apidae) em
copa e sub-bosque de uma Floresta de Várzea no Estado do Amapá, Amazônia,
Brasil
Patricia dos Santos Vilhena
Dissertação apresentada à Faculdade de
Filosofia, Ciências e Letras de Ribeirão Preto
da USP, como parte das exigências para a
obtenção do título de Mestre em Ciências.
Área: Entomologia
RIBEIRÃO PRETO - SP
2013
ii
PATRICIA DOS SANTOS VILHENA
Comunidade de machos de abelhas Euglossini (Hymenoptera: Apidae) em
copa e sub-bosque de uma Floresta de Várzea no Estado do Amapá, Amazônia,
Brasil
Dissertação apresentada à Faculdade de
Filosofia, Ciências e Letras de Ribeirão Preto
da USP, como parte das exigências para a
obtenção do título de Mestre em Ciências.
Área: Entomologia
Orientador: Prof. Dr. Carlos Alberto Garófalo
RIBEIRÃO PRETO - SP
2013
iii
Vilhena, Patricia dos Santos
Comunidade de machos de abelhas Euglossini (Hymenoptera:
Apidae) em copa e sub-bosque de uma Floresta de Várzea no
Estado do Amapá, Amazônia, Brasil. Ribeirão Preto, 2013.
117 p. : il. ; 30 cm
Dissertação de Mestrado, apresentada à Faculdade de Filosofia,
Ciências e Letras de Ribeirão Preto/USP. Área de concentração:
Entomologia.
Orientador: Garófalo, Carlos Alberto.
1. Abelhas das orquídeas. 2. Estratificação vertical. 3.
Abundância. 4.Dossel. 5. APA da Fazendinha.
Autorizo a reprodução e divulgação total ou parcial deste trabalho, por qualquer meio
convencional ou eletrônico, para fins de estudo e pesquisa, desde que seja citada a
fonte.
FICHA CATALOGRÁFICA
iv
VILHENA, P. S. Comunidade de machos de abelhas Euglossini (Hymenoptera:
Apidae) em copa e sub-bosque de uma Floresta de Várzea no Estado do
Amapá, Amazônia, Brasil. Dissertação apresentada à Faculdade de Filosofia,
Ciências e Letras de Ribeirão Preto da USP, como parte das exigências para a
obtenção do título de Mestre em Ciências. Área: Entomologia
Aprovada em: ______/_______/_________.
Banca Examinadora
Prof. (a) Dr. (a).: ___________________________ Instituição: _________________
Julgamento: _______________ Assinatura: ________________________________
Prof. (a) Dr. (a).: ___________________________ Instituição: _________________
Julgamento: _______________ Assinatura: ________________________________
Prof. (a) Dr. (a).: ___________________________ Instituição: _________________
Julgamento: _______________ Assinatura: ________________________________
v
A toda a comunidade científica, em especial à amapaense, que esse trabalho possa
contribuir para o conhecimento, mesmo que ínfimo, da magnífica e desconhecida
biodiversidade desse Estado.
A todos que torceram e contribuíram para que esse trabalho e mais essa etapa da
minha vida profissional se concretizasse, especialmente familiares e amigos.
vi
AGRADECIMENTOS
Agradeço imensamente,
Ao meu orientador, Prof. Dr. Carlos Alberto Garófalo, por ter aceitado me orientar e
por todos os seus ensinamentos, compreensão, amizade e apoio em todos os
momentos. Além de ser um grande exemplo de profissional e de ser humano;
Á Faculdade de Filosofia, Ciências e Letras de Ribeirão Preto/USP, em especial ao
Programa de Pós-Graduação em Entomologia, pela formação e contribuição direta
para o meu crescimento profissional;
Aos meus pais, Gonçalo e Adelina, e irmãos, Priscila e Rômulo, por terem me dado
todo apoio, torcida e amor em mais essa etapa da minha vida, mesmo sofrendo com
a distância e a minha ausência durante esse período;
Ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq) por ter
me concedido a bolsa de mestrado, a qual foi muito importante para que eu pudesse
desenvolver minha pesquisa com facilidade;
À Claudinéia Pereira da Costa, Ana Cordata Torres e suas respectivas famílias e
Morgana Sazan, por terem me abrigado e ajudado imensamente no início dessa
jornada;
À queridíssima Leiliana Rocha de Jesus, que foi fundamental no desenvolvimento do
meu projeto de pesquisa, para a qual esses singelos agradecimentos não pagam
todo o trabalho que executou com muita competência, honestidade, compromisso e
responsabilidade, auxiliando nas coletas de dados e em tudo o que foi necessário
para isso. Muito obrigada mesmo!
vii
Às outras pessoas que também ajudaram nas coletas de campo, que passaram por
momentos não tão fáceis, mas que sempre foram muito prestativas e competentes:
Nerivan, Ronald, Rony, Jacó, Cléo e Dilberto;
A toda a comunidade de moradores da Área de Proteção Ambiental da Fazendinha
que sempre foi muito solitária e respeitou o meu trabalho, não mexendo nas
armadilhas e demais equipamentos que ficavam na área;
Aos membros do Conselho Gestor da Área de Proteção Ambiental da Fazendinha e
à Secretaria do Estado de Meio Ambiente (SEMA-AP) por concederem autorização
para realizar a pesquisa na área de estudo e se disponibilizarem em ajudar;
Ao Prof. Dr. Márcio Luiz de Oliveira, do Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia
(INPA), por me receber com muita gentileza em seu laboratório e por contribuir para
a confirmação e identificação das espécies de Euglossini coletadas em meu
trabalho;
Aos amigos de laboratório: Morgana Sazan, Léo Correia, Ana Luiza Nascimento,
Carolina Mayumi, Claudia Inês da Silva, Katia Aleixo, Maurício Castro, Eliza Queiroz,
Letícia Biral e Alejandro Parra, por todos os momentos de amizade, apoio, diversão
e vivência. Em especial ao Léo, pela ajuda na identificação de algumas espécies no
começo do trabalho;
Aos colegas de outros laboratórios: Danielle Caroline, Maria Juliana, Daniele Lima,
Lucas Amaral, Denise Araújo, Aline Borba, Yara Roldão, Gláucya Mecca, Ayrton
Vollet, Ivan de Castro, pelo apoio e pelos bons momentos de lazer que
compartilhamos;
Aos funcionários José Carlos Serrano, José Amilcar, Edilson Simão, Sebastião,
Suelly, Renata Cavallari, Vera Cassia e Maria Inês por me auxiliarem esclarecendo
muitas dúvidas e sempre sendo prestativos quando precisei;
viii
Às amigas Erica Cristina Pantoja e Alexandra Bächtold, que mesmo à distância
sempre torceram, apoiaram e compartilharam comigo todos os momentos vividos
durante esses anos;
Ao meu namorado, Alex da Silva, por todo o seu companheirismo, amizade,
momentos de alegrias e pelo seu apoio em tempo integral em todos os momentos
vividos juntos;
Ao Laboratório de Limnologia da Universidade Federal do Amapá (UNIFAP) e ao
Núcleo de Estudos Científico e Tecnológico sobre Abelhas Regionais
(NECTAR/UNIFAP), por me cederem espaço e equipamentos para armazenamento
de materiais, disponibilização de seu pessoal para auxílio nas coletas e aos “velhos”
amigos deste núcleo por sempre torcerem e me receberem com muito estimo;
À Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado de São Paulo (FAPESP) pelo auxílio
concedido dentro do Projeto: “Melhoria e capacitação das coleções científicas do
Departamento de Biologia da Faculdade de Filosofia, Ciências e Letras de Ribeirão
Preto, USP”, Processo no. 2009/54931-0, para a Coleção de Abelhas e Vespas
Solitárias, do Setor de Ecologia.
Enfim, a todas as pessoas que contribuíram direta ou indiretamente para a
realização deste trabalho, muito obrigada!
ix
Tenho a impressão de ter sido uma criança
brincando a beira-mar, divertindo-me em descobrir
uma pedrinha mais lisa ou uma concha mais bonita
que as outras, enquanto o imenso oceano da
verdade continua misterioso diante dos meus olhos.
Isaac Newton
x
RESUMO
VILHENA, P. S. Comunidade de machos de abelhas Euglossini (Hymenoptera:
Apidae) em copa e sub-bosque de uma Floresta de Várzea no Estado do
Amapá, Amazônia, Brasil. 2013. 117 f. Dissertação (Mestrado) - Faculdade de
Filosofia, Ciências e Letras de Ribeirão Preto, Universidade de São Paulo, Ribeirão
Preto-SP, 2013.
Machos de abelhas Euglossini apresentam uma intrínseca relação com orquídeas,
visitando-as para coleta exclusiva de compostos aromáticos utilizados na secreção
de feromônios sexuais. Como muitas dessas plantas possuem hábito epífito e por
existir diferenças microclimáticas entre copa e sub-bosque dentro de uma floresta,
supõe-se que tais condições possam influenciar a distribuição vertical de espécies
de Euglossini em diferentes estratos arbóreos. O objetivo deste trabalho foi verificar
se tal diferença ocorre dentro de uma floresta de várzea, localizada na Área de
Proteção Ambiental da Fazendinha, Macapá, Amapá, Brasil. Foram realizadas
coletas mensais no período de Jan./2011 a Mar./2012, das 08h às 18h. Treze pares
de armadilhas de garrafa Pet, contendo essência aromática em seu interior (cada
par com a mesma essência) foram dispostos, individualmente em árvores, a 25 m e
1,5 m em relação ao solo, sendo reabastecidos a cada 4h. O total de 28 espécies e
836 indivíduos foi amostrado. O sub-bosque apresentou menor diversidade (H’copa:
2,54; H’sub-bosque: 2,22), porém significativa abundância (646, 77,27% do total
amostrado) quando comparado à copa (190, 22,73%). Não houve diferença
relevante quanto à riqueza de espécies (copa: 24; sub-bosque: 23) entre os estratos
e nem entre as temperaturas de cada um deles (TMéd.copa: 28,37ºC; TMéd.sub:27,23ºC).
As espécies mais abundantes em ambos foram: Eulaema meriana, Euglossa ignita,
El. pseudocingulata, Eg. cordata, Eg. cognata e El. nigrita. Cinco espécies foram
amostradas somente na copa (Eufriesea auripes, Ef. superba, Ef. surinamensis, Eg.
augaspis e Exaerete dentata) e quatro apenas no sub-bosque (Ef. vidua, Eg. avicula,
Eg. bidentata e El. polyzona). Cineol e salicilato de metila atraíram o maior número
de espécies nos dois estratos, enquanto β-mirceno não foi atrativo para elas. Os
resultados concordam com trabalhos relacionados, onde maiores abundâncias são
encontradas no sub-bosque. Conclui-se que os euglossíneos forrageiam com
facilidade nos diferentes estratos verticais da floresta, contudo apresentam maior
frequência nos sub-bosques.
Palavras-chave: Abelhas das orquídeas. Estratificação vertical. Abundância. Dossel,
APA da Fazendinha.
xi
ABSTRACT
VILHENA, P. S. Community of males Euglossine bees (Hymenoptera: Apidae) in
canopy and understory of a Floodplain Forest in State of Amapá, Amazon,
Brazil. 2013. 117 f. Thesis (Master) – Faculty of Philosophy, Sciences and
Languages of Ribeirão Preto, University of São Paulo, Ribeirão Preto-SP, 2013.
Male Euglossine bees have an intrinsic relationship with orchids, visiting them for
exclusive collection of aromatic compounds used in the secretion of sex pheromones.
As many of these plants have epiphytic habit and microclimatic differences exist
between canopy and understory in a forest, it is assumed that such conditions may
influence the vertical distribution of species in different arboreal strata. The aim of this
study was to assess whether this difference occurs within a floodplain forest, located
in the Área de Proteção Ambiental da Fazendinha, Macapá, Amapá, Brazil. Sampling
were carried out monthly from Jan./2011 to Mar./2012, from 8am to 6pm. Thirteen
pairs of traps Pet bottle containing aromatic essence (each pair with the same
essence) were placed individually in trees, at 25 m and 1,5 m above the ground,
being replenished every 4 hours. A total of 28 species and 836 individuals were
sampled. The understory had lower diversity (H'canopy: 2.54; H'understory: 2.22), but
significant abundance (646, 77.27% of all samples) compared to the canopy (190,
22, 73%). There was no significant difference regarding species richness (canopy:
24; understory: 23) between the strata nor between temperatures each ones. The
most abundant species in both were Eulaema meriana, Euglossa ignita, El
pseudocingulata, Eg. cordata, Eg. cognata and El nigrita. Five species were sampled
only in the canopy (Eufriesea auripes, Ef. superba, Ef. surinamensis, Eg. augaspis
and Exaerete dentata) and four only in the understory (Ef. vidua, Eg. avicula, Eg.
bidentata and El polyzona). Cineole and methyl salicylate were the most attractive
baits in number of species in both strata. The results agree with related papers,
where the highest abundances are found in the understory. It is concluded that male
euglossine bees forage in different strata of the forest but occur more frequently in
the understory.
Keywords: Orchid bees. Vertical stratification. Abundance. Canopy. APA da
Fazendinha.
xii
LISTA DE FIGURAS
Figura 1 - Área de estudo sob diferentes panorâmicas. a) Mapa do Brasil
com destaque, em verde, para o Estado do Amapá. b) Mapa do
Estado do Amapá com destaque, em vermelho, para a capital
Macapá. c) Mapa com zoom na porção sudeste do Estado do
Amapá com destaque, em amarelo, para a Área de Proteção
Ambiental da Fazendinha ............................................................... 15
Figura 2 - Floresta de várzea, com registro dos picos de marés em um
mesmo ponto amostral. a) Área com maré baixa. b) Área com
maré alta. Área de Proteção Ambiental da Fazendinha, Macapá-
AP, Brasil ........................................................................................ 17
Figura 3 - Panorâmica da área total da Área de Proteção Ambiental da
Fazendinha, Macapá–AP, Brasil, com localização do sítio
amostral (ponto de coleta) em amarelo .......................................... 19
Figura 4 - Disposição das árvores, identificadas com o número da essência
recebida, separadas em dois grupos estabelecidos por dia de
coleta. Diagrama da direita apresenta as essências utilizadas no
primeiro dia e o da esquerda as utilizadas no segundo dia de
coleta. Área de Proteção Ambiental da Fazendinha, Macapá-AP,
Brasil ............................................................................................... 19
Figura 5 - Disposição vertical esquemática das armadilhas instaladas em
copa (1,5 m) e sub-bosque (25 m) das árvores da Área de
Proteção Ambiental da Fazendinha, Macapá-AP, Brasil ................ 20
Figura 6 - Aspectos gerais da confecção da armadilha utilizada para
amostragem de Euglossini. a) Tampa com perfuração central. b)
Tampas pintadas com tinta branca a base d’água. c) Haste de
plástico dobrada ao meio. d) Arame amarrado em uma
extremidade da haste. e) Arame inserido na tampa da garrafa. f)
Mangueira com corte, formando uma rampa de pouso para as
abelhas. g) Armadilha pronta ......................................................... 23
Figura 7 - Valores médios mensais de temperatura (Temp) e umidade
relativa do ar (UR) e valores absolutos de precipitação
pluviométrica (PRP) da Área de Proteção Ambiental da
Fazendinha, no período de janeiro/2011 a março/2012 ................. 25
Figura 8 - Curva de acumulação de espécies (curva do coletor) gerada para
os dados totais obtidos na Área de Proteção Ambiental da
Fazendinha, Macapá-AP, Brasil. Em vermelho a curva
considerando os valores reais e em azul os intervalos de
confiança para mais e para menos ................................................. 32
xiii
Figura 9 - Diagrama de ranking de abundância, modelo Broken-Stick,
gerado para a comunidade de machos de Euglossini na Área de
Proteção Ambiental da Fazendinha, Macapá-AP, Brasil. Em
vermelho a curva considerando os valores esperados e os pontos
são os valores reais obtidos ........................................................... 33
Figura 10 - Riqueza de espécies (colunas) e frequência de indivíduos (linha)
de machos euglossíneos amostrados na Área de Proteção
Ambiental da Fazendinha, Macapá-AP, Brasil, no período de
janeiro/2011 a março/2012 ............................................................. 34
Figura 11 - Riqueza de espécies (colunas) e frequência de indivíduos (linha)
dos euglossíneos amostrados em cada essência aromática na
Área de Proteção Ambiental da Fazendinha, Macapá-AP, Brasil,
no período de janeiro/2011 a março/2012 ...................................... 36
Figura 12 - Diagrama de ranking de abundância, modelo Broken-Stick,
gerado para a comunidade de machos de Euglossini amostrada
na copa da Área de Proteção Ambiental da Fazendinha, Macapá-
AP, Brasil. Em vermelho a curva considerando os valores
esperados e os pontos são os valores reais obtidos ...................... 44
Figura 13 - Diagrama de ranking de abundância, modelo Broken-Stick,
gerado para a comunidade de machos de Euglossini amostrada
no sub-bosque da Área de Proteção Ambiental da Fazendinha,
Macapá-AP, Brasil. Em vermelho a curva considerando os
valores esperados e os pontos são os valores reais obtidos ......... 45
Figura 14 - Curva de acumulação de espécies (curva do coletor) gerada para
a comunidade de Euglossini amostrada em copa (a) e sub-
bosque (b) da Área de Proteção Ambiental da Fazendinha,
Macapá-AP, Brasil. Em vermelho a curva considerando os
valores reais e em azul os intervalos de confiança para mais e
para menos ..................................................................................... 46
Figura 15 - Temperaturas (ºC) médias registradas em copa (25 m) e sub-
bosque (1,5 m) na Área de Proteção Ambiental da Fazendinha,
Macapá-AP, Brasil, no período de janeiro/2011 a março/2012.
Fonte: Datalogger HOBO Pro-Series ............................................. 48
Figura 16 - Riqueza de espécies (colunas) de Euglossini em copa (25 m) e
sub-bosque (1,5 m) por mês amostral, com dados de temperatura
(linhas) de cada estrato vertical, da Área de Proteção Ambiental
da Fazendinha, Macapá-AP, Brasil, no período de janeiro/2011 a
março/2012 ..................................................................................... 48
Figura 17 - Frequência de indivíduos (colunas) de Euglossini em copa (25 m)
e sub-bosque (1,5 m) por mês amostral, com dados de
temperatura (linhas) de cada estrato vertical, da Área de
Proteção Ambiental da Fazendinha, Macapá-AP, Brasil, no
período de janeiro/2011 a março/2012 ........................................... 49
xiv
Figura 18 - Riqueza de espécies de Euglossini amostrada em cada essência
aromática nos estratos de copa (25 m) e sub-bosque (1,5 m) da
Área de Proteção Ambiental da Fazendinha, Macapá-AP, Brasil,
no período de janeiro/2011 a março/2012 ...................................... 51
Figura 19 - Frequência de indivíduos de Euglossini amostrada nas essências
aromáticas utilizadas em copa (25m) e sub-bosque (1,5m) na
Área de Proteção Ambiental da Fazendinha, Macapá-AP, Brasil,
no período de janeiro/2011 a março/2012 ...................................... 51
xv
LISTA DE TABELAS
Tabela 1 - Coordenadas geográficas das árvores em que cada armadilha
com respectiva essência aromática foi instalada para a
amostragem de machos de Euglossini na Área de Proteção
Ambiental da Fazendinha, Macapá-AP, Brasil ................................. 21
Tabela 2 - Espécies de Euglossini amostradas e número de indivíduos
coletados por espécie na Área de Proteção Ambiental da
Fazendinha, Macapá-AP, Brasil, no período de janeiro/2011 a
março de 2012 .................................................................................. 31
Tabela 3 - Distribuição sazonal das espécies de Euglossini amostradas na
Área de Proteção Ambiental da Fazendinha, Macapá-AP, Brasil,
no período de janeiro/2011 a março/2012 ........................................ 35
Tabela 4 - Distribuição dos machos de Euglossini amostrados em cada
essência aromática utilizada na Área de Proteção Ambiental da
Fazendinha, Macapá-AP, Brasil, no período de janeiro/2011 a
março/2012. EU = Eugenol; BI = β-Ionona; CI = Cineol; FE =
Feniletanol; CM = Cinamato de Metila; MI = β-Mirceno; BE =
Butirato de Etila; BB = Benzoato de Benzila; VA = Vanilina; LI =
Linalol; SM = Salicilato de Metila; BM = Benzoato de Metila;
AB=Acetato de Benzila ..................................................................... 39
Tabela 5 - Riqueza de espécies de Euglossini amostradas nas essências
aromáticas em cada mês de coleta na Área de Proteção Ambiental
da Fazendinha, Macapá-AP, Brasil, no período de janeiro/2011 a
março/2012 ....................................................................................... 40
Tabela 6 - Espécies de Euglossini amostradas em copa (25 m) e sub-bosque
(1,5 m) da floresta de várzea da Área de Proteção Ambiental da
Fazendinha, Macapá, Amapá, Brasil, no período de janeiro/2011 a
março/2012 ....................................................................................... 42
Tabela 7 - Espécies de Euglossini mais abundantes em cada estrato vertical,
copa (25 m) e sub-bosque (1,5 m), na Área de Proteção Ambiental
da Fazendinha, Macapá, Amapá, Brasil, no período de
janeiro/2011 a março/2012 ............................................................... 43
Tabela 8 - Equitabilidade da comunidade de Euglossini, segundo índice de
Pielou, atraída pelas essências aromáticas utilizadas em copa (25
m) e sub-bosque (1,5 m) da Área de Proteção Ambiental da
Fazendinha, Macapá-AP, Brasil ....................................................... 52
xvi
SUMÁRIO
I INTRODUÇÃO ......................................................................................... 1
1.1 Abelhas Euglossini .............................................................................. 1
1.1.1 Coleta de substâncias aromáticas .................................................. 2
1.1.2 Relação com orquídeas e outras flores .......................................... 3
1.2 Estratificação vertical em florestas ................................................... 5
1.3 Florestas de Várzea e o Estado do Amapá ....................................... 6
1.4 Considerações iniciais ........................................................................ 9
II OBJETIVOS ............................................................................................ 12
2.1 Geral .................................................................................................... .. 12
2.2 Específicos ........................................................................................... 12
III MATERIAIS E MÉTODOS ..................................................................... 14
3.1 Área de Estudo .................................................................................... 14
3.2 Amostragem das abelhas ................................................................... 17
3.3 Confecção das armadilhas ................................................................. 22
3.4 Dados climatológicos .......................................................................... 24
3.5 Análise estatística dos dados ............................................................ 25
3.5.1 Abundância ....................................................................................... 25
3.5.2 Riqueza .............................................................................................. 26
3.5.3 Diversidade ....................................................................................... 26
3.5.4 Equitabilidade ................................................................................... 27
3.5.5 Dominância ....................................................................................... 27
3.5.6 Correlação ......................................................................................... 27
xvii
3.5.7 Preferência por fragrâncias ............................................................. 27
3.5.8 Estratificação vertical ....................................................................... 28
IV RESULTADOS ....................................................................................... 30
4.1 Estrutura da comunidade de Euglossini ........................................... 30
4.2 Flutuação Sazonal ............................................................................... 33
4.3 Essências Aromáticas ......................................................................... 36
4.4 Estratificação Vertical ......................................................................... 41
4.4.1 Comunidade de Euglossini em copa e sub-bosque ...................... 41
4.4.2 Sazonalidade nos estratos arbóreos .............................................. 47
4.4.3 Atratividade de essências aromáticas nos estratos ..................... 50
V DISCUSSÃO ........................................................................................... 54
VI CONCLUSÕES ...................................................................................... 75
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ........................................................... 78
APÊNDICES ................................................................................................ 92
INTRODUÇÃO
________________________________________________________________ INTRODUÇÃO
_______________________________________________________________________ 1
I INTRODUÇÃO
1.1 Abelhas Euglossini
Abelhas da tribo Euglossini apresentam, em geral, corpo robusto e de grande
porte, pelos e tegumento com colorações exuberantes, a maioria com cores
metálicas, além de um extraordinário prolongamento da língua, que em algumas
espécies ultrapassa o comprimento do próprio corpo incluindo a cabeça. Vivem de
forma solitária ou podem apresentar estágios intermediários entre solitário e social
(comunal, primitivamente social, etc) e dificilmente apresentam comportamento
agressivo. Constroem seus ninhos em cavidades preexistentes encontradas em
troncos, galhos de árvores, barrancos e em alguns outros locais inusitados, tais
como entre jornais amassados, folhas, dentro de blocos de tijolos, roupas dobradas
(Vilhena n.p.), em ninhos de insetos sociais, como cupins, entre outros (Garófalo,
1994; Roubik & Hanson, 2004).
Essas abelhas são exclusivas e possuem ampla diversificação em toda a
Região Neotropical, ocorrendo, especificamente, desde a porção norte do México
até o noroeste da Argentina, com espécimes vagantes coletadas no sul dos Estados
Unidos (Arizona e Texas) e uma espécie introduzida na Flórida. Contudo, é no bioma
Amazônico que apresentam maior abundância e riqueza de espécies (Minckley &
Reys, 1996; Skov & Wiley 2005; Pemberton & Wheeler 2006; Moure, 1967).
A tribo é constituída por cinco gêneros: Euglossa Latreille, 1802; Eulaema
Lepeletier, 1841; Eufriesea Cockerell, 1908; Exaerete Hoffmannsegg, 1817 e Aglae
Lepeletier & Serville, 1825; totalizando cerca de 210 espécies catalogadas
(Michener, 2007; Nemésio & Silveira, 2007; Moure et al., 2012). Em sua maioria,
________________________________________________________________ INTRODUÇÃO
_______________________________________________________________________ 2
apresentam hábito de vida livre, porém em dois gêneros, Exaerete e Aglae, as
espécies são cleptoparasitas, isto é, parasitam ninhos de outras espécies,
comumente de Eulaema e Eufriesea, usurpando alimento e células de nidificação
para o desenvolvimento da sua própria prole (Garófalo & Rozen, 2001).
1.1.1 Coleta de substâncias aromáticas
Abelhas, de um modo geral, buscam diversos recursos vegetais que são
utilizados como fontes alimentares e de nidificação. As fêmeas coletam,
predominantemente, pólen, néctar, resinas, óleos, cascas de caules, fragmentos de
folhas, entre outras coisas; enquanto que os machos buscam somente néctar, para
“beber”. Existe, porém, uma especialidade desenvolvida apenas pelos machos
euglossíneos, que é a busca por substâncias aromáticas (fragrâncias). Essas
fragrâncias são majoritariamente coletadas em fontes vegetais (flores, folhas, caules
resinosos, raízes, seivas, frutos), mas também existem coletas em fontes não
vegetais (fungos, fezes, substâncias tóxicas como aldrin e DDT e até mesmo em
cadáveres de machos de sua mesma espécie) (Zucchi et al., 1969; Williams, 1982;
Whitten et al., 1993; Roubik, 1998).
Os machos utilizam tais fragrâncias para atrair fêmeas à cópula (Eltz et al.,
2003; 2005). Acredita-se que essas substâncias funcionem como uma espécie de
medalha aos machos que as possuem, indicando que eles devem ter vivido o
suficiente para coletar várias substâncias raras no ambiente, resistindo a inimigos
naturais como parasitas e predadores, e a condições adversas climáticas e
ambientais. Portanto, seria uma sinalização verdadeira de que o macho é portador
________________________________________________________________ INTRODUÇÃO
_______________________________________________________________________ 3
de bons genes, com boas qualidades a serem transferidas à prole (Whitten et al.,
1989; Eltz et al., 1999).
Para coletar as substâncias aromáticas, os machos euglossíneos apresentam
adaptações morfológicas nos três pares de pernas, tais como escovas tarsais, áreas
aveludadas, coxins, franjas e órgão tibial, sendo as quatro primeiras utilizadas na
coleta e a última no armazenamento da substância (Cruz-Landim, 1965; Rebêlo,
2001). Eles raspam com as pernas anteriores a superfície da fonte, transferem o
aroma para as pernas médias e o armazenam nas pernas posteriores. Essas
transferências entre as pernas são feitas enquanto os machos pairam no ar por
diversas vezes (Dodson & Frymire, 1961; Vogel, 1966; Braga & Garófalo, 2003).
Além disso, aplicam à superfície do substrato uma mistura de lipídios não-polares,
secretados a partir das glândulas labiais cefálicas, que ajudam na retenção dos
compostos voláteis, aumentando, dessa forma, a eficiência da coleta (Whitten et al.,
1989).
1.1.2 Relação com orquídeas e outras flores
Considerados voadores exímios, estima-se que essas abelhas percorram
cerca de 1 km por dia e 2.000 km em toda sua vida (Janzen, 1971). Desta forma,
voam longas distancias visitando e polinizando diversas espécies de plantas que
encontram pelo caminho. Roubik & Hanson (2004) listam 173 gêneros pertencentes
a 68 famílias de Angiospermas, não incluindo Orchidaceae, que são visitadas por
euglossíneos para coleta de pólen e/ou néctar. Cinquenta e duas espécies de
orquídeas do Panamá são listadas a parte, pois merecem especial atenção, devido a
intrínseca relação que os euglossíneos possuem com essas plantas.
________________________________________________________________ INTRODUÇÃO
_______________________________________________________________________ 4
Cerca de 700 espécies de orquídeas (10%) são polinizadas por machos
euglossíneos (Ramírez et al., 2002). Essas flores são as fontes preferidas dos
machos que buscam aromas puros e diversificados. Como em muitas espécies de
orquídeas, as flores são unissexuais, a polinização é do tipo cruzada, realizada
predominantemente pelos euglossíneos, e torna-se obrigatória. Deste modo, muitas
orquídeas desenvolveram diferentes conformações anatômicas em suas flores,
como se fossem “armadilhas”, para que os euglossíneos, ao visitarem-nas, sigam
uma rota específica e assim possam retirar ou depositar o polinário da flor e realizar
a polinização (Rebêlo, 2001). Em algumas espécies de orquídeas neotropicais esses
machos são os únicos visitantes efetivos, o que faz com que sejam popularmente
conhecidos como “abelhas das orquídeas” (Williams & Whitten, 1983).
A forte relação entre euglossíneos e orquidaceas pode ser evidenciado pelo
fato de algumas espécies de orquídeas do gênero Catasetum e Cycnoches
deixarem de produzir suas fragrâncias florais depois que seus polinários são
removidos por essas abelhas. Além disso, existem espécies que produzem aromas
modificados para afugentar a visita de abelhas de comportamento ou tamanho não
adequados para a sua polinização (Gerlach & Schill, 1991; Roubik & Hanson, 2004)
Em geral, as flores visitadas pelos euglossíneos produzem monoterpenos e
ésteres voláteis em grandes quantidades, de modo que o seu aroma pode ser
sentido a longas distâncias (Gerlach & Schill, 1991). Essa característica faz com que
os machos sejam facilmente atraídos por certos terpenóides e hidrocarbonetos
aromáticos sintetizados industrialmente, que são análogos às fragrâncias naturais.
Estes sintéticos têm sido utilizados como iscas e têm contribuindo para o
conhecimento da fauna e seus aspectos bioecológicos em diferentes áreas
biogeográficas, além de revelar espécies nunca antes conhecidas.
________________________________________________________________ INTRODUÇÃO
_______________________________________________________________________ 5
1.2 Estratificação vertical em florestas
Uma floresta pode, ou não, apresentar estratos verticais, dependendo do seu
estado de conservação, estádio de sucessão e localização fitoecológica. Quando
estratificadas, as florestas podem apresentar os seguintes estratos arbóreos: sub-
bosque, estrato inferior, estrato médio e estrato superior (copa/dossel). O número de
estratos e a altura de cada um deles variam de acordo com a vegetação local,
relações competitivas entre as plantas, restrições e perturbações naturais e
humanas (Souza et al., 2003).
Diversos estudos têm sido realizados comparando a comunidade faunística
existente em diferentes estratos verticais de florestas tropicais e têm revelado
diferenças significativas na composição de espécies entre eles. Essas diferenças
são mais relevantes quando se compara extratos extremos, como sub-bosque e
copa, por exemplo, e nesses casos, há uma tendência à maior riqueza e abundância
de espécies nos estratos superiores (Erwin 1982; Campos et al., 2006; Neves et al.,
2007; Grimbacher & Stork, 2007).
Essas diferenças na composição faunística entre os estratos florestais são
esperadas se considerarmos que cada um deles apresenta características próprias
relacionadas a condições estruturais e micro-climáticas. Geralmente na copa a
densidade de área foliar, abundância de folhas jovens, flores, frutos e sementes são
maiores que no sub-bosque (Basset et al., 2003 apud Madeira et al., 2005). Por
outro lado, o sub-bosque apresenta maior umidade relativa do ar, além de menores
temperaturas, incidência de radiação solar e correntes de ar (Salmah et al., 1990
apud Martins & Souza, 2005).
________________________________________________________________ INTRODUÇÃO
_______________________________________________________________________ 6
Tais fatores, associados à fisionomia da floresta, arquitetura das plantas,
comportamento dos organismos (nichos tróficos) e disponibilidade de recursos
fazem com que as florestas estratificadas suportem maior diversidade de espécies
vegetais e animais, por apresentarem maior diferenciação de nichos ecológicos
(Hunter-JR, 1990; Basset et al., 2003 apud Madeira et al., 2005). Portanto, espécies
animais, inclusive abelhas, podem apresentar preferências por estratos que lhes
ofereçam micro-habitats propícios ao seu estabelecimento (Morato, 2001a).
Desta forma, alguns estudos relacionados à estratificação vertical da
comunidade de abelhas Euglossini foram realizados, considerando, entre outros
fatores, a preferência dessas abelhas em buscar recursos em orquídeas, as quais
possuem hábito de vida epífito e se estabelecem em diferentes gradientes verticais
(Roubik, 1993; Oliveira & Campos 1996; Martins & Souza, 2005; Ferreira et al.,
2011). Contudo os resultados são muito variados, observando-se, então, a
necessidade de realizar mais estudos relacionados, considerando alturas entre
estratos significativas e testando ambientes diferentes, para tentar observar se
existe, ou não, algum padrão de distribuição vertical em Euglossini.
1.3 Florestas de Várzea e o Estado do Amapá
O Estado do Amapá localiza-se no extremo norte do Brasil e é considerado
um dos Estados mais preservados do país por apresentar cerca de 70% da sua área
territorial (10 milhões de hectares) constituída de áreas naturais legalmente
protegidas, entre unidades de conservação e terras indígenas, pouco alteradas por
atividades humanas (Atlas, 2008).
________________________________________________________________ INTRODUÇÃO
_______________________________________________________________________ 7
Cortado ao sul pela linha do Equador, com maior parte de suas terras e águas
no hemisfério norte, situa-se à margem esquerda o Rio Amazonas, com sua capital
localizada sobre a linha do Equador. Ao norte faz fronteira com Guiana Francesa
(655 Km) e Suriname (52 Km); a oeste e sudoeste possui uma longa fronteira com o
Estado do Pará (1.093 Km); a costa sudeste é banhada pelo rio Amazonas (315 Km)
e a leste e nordeste faz limite com a costa oceânica (598 Km), correspondendo a
8,11% do litoral atlântico do Brasil (Iepa, 2002).
Apresenta clima tropical superúmido, com uma vegetação constituída por
ecossistemas que compreendem desde formações pioneiras de mangue a florestas
tropicais densas, passando por campos inundáveis e cerrados, além de apresentar
uma combinação única, na Região Amazônica, de litorais marinhos e fluviais (Atlas,
2008).
O rio Amazonas banha mais de 300 km da margem sudeste do Estado e cria
uma longa extensão de floresta de várzea estuarina que compreende 6.959,25 Km²
(4,85%) da sua cobertura vegetal, representando o segundo maior ambiente
florestado da região (Iepa, 2002; Queiroz, 2008). A foz desse rio é constituída pelas
águas que descem dos Andes, juntamente com as águas de seus inúmeros
afluentes e de chuvas, que caem na área de captação de sua bacia. A repercussão
das marés atlânticas empurra de volta as águas do Amazonas, elevando seu nível e
inundando as planícies adjacentes. Nos momentos em que as águas ficam paradas
(praia-mar/baixa-mar), os sedimentos em suspensão precipitam: os mais pesados
nas margens dos rios e os mais leves no interior da floresta, resultando em áreas
inundadas como as várzeas e igapós (Queiroz, 2004).
As várzeas são ambientes ripários, frágeis e com condições restritas,
relacionadas a salinidade, fluxo constante de marés com período e altura de
________________________________________________________________ INTRODUÇÃO
_______________________________________________________________________ 8
inundações pouco previsíveis. Sua origem e funcionamento estão ligados à
deposição de sedimentos geologicamente recentes, que são transportados pelas
marés e águas pluviais, de modo que esses sedimentos conferem ao solo desse
ambiente alto nível de saturação, bem como alta fertilidade e ciclagem de nutrientes
(Gama et al., 2005; Santos & Jardim, 2006; Queiroz, 2008).
Portanto, o regime e intensidade dos eventos de inundação, juntamente com
o teor de sedimentos carreados pelas águas são fatores chave em moldar
características significativas relacionadas ao revestimento vegetal, formação dos
solos, perfis físicos e químicos das áreas de floresta de várzea, através de efeitos,
positivos ou negativos, que levam à heterogeneidade do ambiente e de suas
comunidades ao longo do tempo e espaço (Lima & Tourinho 1994; Budke et al.,
2010).
Muitos estudos têm demonstrado que as florestas de várzea apresentam
espécies vegetais exclusivas, que são adaptadas morfofisiologicamente para
suportarem suas condições limitantes (Bentes-Gama et al., 2002; Santos et al.,
2004; Gama et al., 2005; Santos & Jardim, 2006; Queiroz et al., 2007; Carim et al.,
2008). Em geral essas espécies são de grande porte e seu estrato arbóreo cria e
mantém o microclima no interior das várzeas, abrigando uma fauna associada
composta por artrópodes, aves limnícolas, peixes e outros organismos que utilizam
esse ambiente para se abrigar e reproduzir (Almeida et al., 2004).
Esse microclima, a estruturação da floresta em si, a presença de certos
gêneros e famílias vegetais visitadas por Euglossini, segundo listagem de Roubik &
Hanson (2004), e o pouco conhecimento sobre a fauna de euglossíneos em
ambientes inundáveis (Pearson & Dressler, 1985; Melo, 2006), torna pertinente a
busca pelo conhecimento da comunidade dessas abelhas nesse tipo de
________________________________________________________________ INTRODUÇÃO
_______________________________________________________________________ 9
ecossistema, sendo interessante identificar como se distribuem, em termos de
estratificação florestal, em ambientes constantemente inundados por águas fluviais.
1.4 Considerações iniciais
Diante do exposto e considerando que as várzeas são ambientes frágeis e de
difícil recuperação uma vez alteradas pela intervenção humana (Almeida et al.,
2004), buscou-se estudar os aspectos ecológicos relacionados à comunidade de
machos euglossíneos em uma área de floresta de várzea no Estado do Amapá,
Amazônia, Brasil, onde a presença de uma rica biodiversidade é evidente, mas a
crescente colonização humana torna iminente a alteração da paisagem e perda da
diversidade existente.
Apesar de a área estudada ser uma unidade que visa conciliar as atividades
humanas com a preservação da vida silvestre e proteção dos recursos naturais
(Apafaz, 2011), a crescente demanda de atividades legalmente exploratórias não a
impede de estar vulnerável a ações ilegais, tais como derrubadas, poluição e
invasões, que podem acarretar, no decorrer dos anos, o desaparecimento de
espécies, por reduzirem a disponibilidade de fontes de recursos florais e locais para
nidificação. Isso tudo também é facilitado pela proximidade da unidade com a capital
do Estado e o fácil acesso à sua área tanto por rodovia quanto por via fluvial.
Acredito que nessa unidade a fauna de Euglossini seja bastante rica e
diversificada, pelo fato de ser constituída majoritariamente por vegetação primária,
em estádio de clímax, com presença de árvores de grande porte que abrigam
diversas epífitas, como orquídeas. Além disso, ainda é considerada, segundo Sema
(2003), uma área pouco impactada pelo homem e em bom estado de conservação.
________________________________________________________________ INTRODUÇÃO
_______________________________________________________________________ 10
Considerando as inundações diárias ocorrentes na área, acredito que elas
interfiram em aspectos bioecológicos dos euglossíneos, como disponibilidade de
recursos e locais de nidificação, pois, uma vez inundado o sub-bosque, mesmo que
temporariamente, as abelhas são forçadas a buscar tais recursos em estratos
superiores, como as copas, favorecendo diferenças em suas comunidades entre
esses estratos.
Portanto, este estudo visa verificar se essas diferenças existem e de que
forma ocorrem na área, buscando catalogar a diversidade de Euglossini local a
tempo de que seja irreversivelmente impactada e também chamar a atenção da
comunidade ali estabelecida para a grande importância do ambiente em que se
encontra, oferecendo informações que sejam consideradas relevantes para a sua
preservação e utilização de modo sustentável.
OBJETIVOS
_________________________________________________________________ OBJETIVOS
_______________________________________________________________________ 12
II OBJETIVOS
2.1 Geral
Conhecer a composição da comunidade de machos de abelhas Euglossini
(Hymenoptera: Apidae) em dois estratos verticais, copa (25 m) e sub-bosque (1,5
m), de uma floresta de várzea na Região Amazônica, a Área de Proteção Ambiental
da Fazendinha, Macapá, Amapá, Brasil.
2.2 Específicos
• Verificar como se estrutura a comunidade (riqueza, abundância,
diversidade) dos machos euglossíneos em copa e sub-bosque da área de estudo;
• Analisar os aspectos fenológicos das espécies amostradas;
• Verificar se de fato existe diferença de temperatura entre os diferentes
estratos arbóreos e correlacionar aos valores de riqueza e abundância de espécies
obtidos;
• Verificar quais fragrâncias aromáticas utilizadas são mais atrativas para
os machos e sua atratividade em cada um dos estratos estudados.
MATERIAL E MÉTODOS
_________________________________________________________ MATERIAL E MÉTODOS
_______________________________________________________________________ 14
III MATERIAL E MÉTODOS
3.1 Área de Estudo
O estudo foi realizado na Área de Proteção Ambiental da Fazendinha, que é
uma unidade de conservação estadual de uso sustentável, criada através da Lei nº.
0873, de 31 de Dezembro de 2004 (Amapá, 2004). Essa unidade está localizada na
porção sudeste do Estado do Amapá, Região Amazônica, Brasil, especificamente no
distrito de Fazendinha, entre as cidades de Macapá e Santana, a aproximadamente
15 km ao sul da capital, Macapá (Figura 1). É limitada a norte pela Rodovida
Salvador Diniz (AP-010), a sul pelo o Rio Amazônas, a leste pelo igarapé Paxicu e a
oeste pelo igarapé da Forteleza. Esses limites conferem fácil acesso à área tanto por
rodovia como por via fluvial (Apafaz, 2011).
Apresentando uma área total de 136,592 ha, com perímetro de 6.658,63 m, a
unidade, por seu caráter de unidade de conservação de uso sustentável, permite a
exploração de seus recursos naturais de forma planejada e regulamentada, visando
conciliar a permanência da população local com o desenvolvimento sustentável de
atividades econômicas e a conservação do meio ambiente. Desta forma, cerca de
300 famílias residem no entorno da unidade, sobrevivendo basicamente dos
recursos naturais explorados na área, como comercialização de produtos florestais,
atividades de pesca e ecoturismo (Atlas, 2008; Apafaz, 2011).
O clima predominante nessa região é caracterizado como tropical superúmido,
com precipitação média anual girando em torno de 2100 mm, conferindo a essa
unidade uma alta pluviosidade durante pelo menos metade do ano. O período que
compreende os meses de janeiro a julho é considerado a estação mais chuvosa,
_________________________________________________________ MATERIAL E MÉTODOS
_______________________________________________________________________ 15
enquanto que o período de agosto a dezembro é considerado a estação menos
chuvosa, na qual a precipitação pluviométrica chega a ser menor que 60 mm. A
temperatura média anual gira em torno de 27ºC e a umidade média relativa do ar
varia de 78% (mínima) a 87% (máxima) por mês (Nhmet, 2012).
Figura 1. Área de estudo sob diferentes panorâmicas. a) Mapa do Brasil com destaque, em verde, para o Estado do Amapá. b) Mapa do Estado do Amapá com destaque, em vermelho, para a capital Macapá. c) Mapa com zoom na porção sudeste do Estado do Amapá com destaque, em amarelo, para a Área de Proteção Ambiental da Fazendinha. Fonte: Google Earth, 2011; Amapá, 2012; Google Maps, 2012.
_________________________________________________________ MATERIAL E MÉTODOS
_______________________________________________________________________ 16
A vegetação predominante constitui-se de espécies do domínio Amazônico
adaptadas a ecossistema de várzeas estuarinas, que resistem à periodicidade de
inundações e influência direta do regime de marés (Figura 2) e águas pluviais
(Apafaz, 2011). Apresenta áreas de campos abertos, porém é majoritariamente
constituída de floresta densa de várzea, com presença de espécies arbóreas de
grande porte como seringueira (Hevea brasiliensis) - Euphorbiaceae, andiroba
(Carapa guianensis) - Meliaceae, virola (Virola surinamensis) - Myristicaceae,
pracuúba (Mora paraensis) – Leguminosae Caesalpinioideae e pau-mulato
(Calycophyllum spruceanum) – Rubiaceae, além de grande número de palmeiras,
como o açaí (Euterpe oleracea) - Arecaceae (Atlas, 2008; Hiura & Sarquis, 2008).
Formações geológicas pertencentes ao período Quaternário, com idade média
de 15.000 anos e máxima de 100.000 anos, são presentes em toda a paisagem
costeira do Estado, compreendendo uma faixa litorânea relativamente estreita, baixa
e plana especificamente nessa área. Os depósitos aluviais são recentes, com
sedimentos de idade terciária e quaternária intimamente relacionados com a
influência de igarapés (Paxicu, Fortaleza, Piriá, Pescada, Aturiazinho, Aturiá Grande,
furo do Aturiá, Mato Grosso, da Ponta e Jaranduba) e principalmente do Rio
Amazonas (Apafaz, 2011).
O solo é constituído de hidromórficos gleizados, configurando um ecossistema
aberto com alto teor de fertilidade e alto grau de vulnerabilidade natural, significando
que possui uma baixa resistência estrutural, o que ocorre especialmente em locais
com baixo teor de ferro (Fe). De um modo geral, apresenta lençol freático alto e
pouca drenagem de água, sendo típico de ambientes inundáveis (Campos et al.,
2003; Amaral, 2000; Atlas, 2008).
_________________________________________________________ MATERIAL E MÉTODOS
_______________________________________________________________________ 17
Figura 2. Floresta de várzea, com registro dos picos de marés em um mesmo ponto amostral. a) Área com maré baixa. b) Área com maré alta.
Área de Proteção Ambiental da Fazendinha, Macapá-AP, Brasil. Foto: Vilhena, 2008.
3.2 Amostragem das Abelhas
Para amostrar a comunidade de machos de Euglossini, foi estabelecido um
sítio amostral (S 00º02.959’ W 051º07.731’) a aproximadamente 3 km da borda da
rodovia Salvador Diniz em direção ao interior da floresta (Figura 3). Nele foram
instaladas armadilhas (detalhes no item 3.3) contendo substâncias aromáticas
_________________________________________________________ MATERIAL E MÉTODOS
_______________________________________________________________________ 18
sintéticas em seu interior que permaneciam na área das 08h00min às 18h00min,
totalizando 10 horas de amostragem por dia. O estudo ocorreu durante o de período
de janeiro de 2011 a março de 2012, totalizando 15 meses de coleta, onde as
armadilhas eram amostradas uma vez por mês. Porém, as coletas eram realizadas
em dois dias, sendo que em cada um deles era amostrado um grupo diferente de
essências.
Figura 3. Panorâmica da área total da Área de Proteção Ambiental da
Fazendinha, Macapá–AP, Brasil, com localização do sítio amostral (ponto de coleta) em amarelo. Fonte: Google Earth, 2011.
No primeiro dia de amostragem eram utilizadas as essências: Eugenol, β-
Ionona, Cineol, Feniletanol, Cinamato de Metila e β-Mirceno (numeradas de 001 a
006, respectivamente) e no segundo dia eram utilizadas as essências: Butirato de
_________________________________________________________ MATERIAL E MÉTODOS
_______________________________________________________________________ 19
Etila, Benzoato de Benzila, Vanilina, Linalol, Salicilato de Metila, Benzoato de Metila
e Acetato de Benzila (numeração de 007 a 013), totalizando 13 substâncias
aromáticas (Figura 4). Foram utilizadas soluções puras de todas elas, com exceção
de cinamato de metila e vanilina, as quais foram solubilizadas em álcool absoluto até
o ponto de saturação, em virtude de serem comercializadas sob forma de cristais.
Figura 4. Disposição das árvores, identificadas com o número da essência recebida, separadas em dois grupos estabelecidos por dia de coleta. Diagrama da direita apresenta as essências utilizadas no primeiro dia e o da esquerda as utilizadas no segundo dia de coleta. Área de Proteção Ambiental da Fazendinha, Macapá-AP, Brasil. Fonte: GPS Garmin eTrexLegend CX; Google Earth, 2011.
No fundo das armadilhas era colocada uma solução de água e detergente
neutro para diminuir as chances das abelhas escaparem. Assim que detectados
espécimes no interior das armadilhas, eles eram retirados imediatamente, para que
fossem evitados danos a coloração e/ou apodrecimento. Além disso, o excesso de
_________________________________________________________ MATERIAL E MÉTODOS
_______________________________________________________________________ 20
umidade dos indivíduos era removido com papel absorvente, os vivos eram
sacrificados sob vapor de acetato de etila ou em álcool absoluto e posteriormente
eram armazenados em sacos de papel, devidamente identificados com data, hora,
estrato arbóreo e essência aromática em que eram coletados.
Figura 5. Disposição vertical esquemática das armadilhas instaladas em copa (1,5 m) e sub-bosque (25 m) das árvores da Área de Proteção Ambiental da Fazendinha, Macapá-AP, Brasil. Foto: Vilhena, 2008
_________________________________________________________ MATERIAL E MÉTODOS
_______________________________________________________________________ 21
Latitude Longitude
1 Eugenol 0° 2'56.01"S 51° 7'42.76"O
2 β-Ionona 0° 2'56.68"S 51° 7'40.83"O
3 Cineol 0° 2'57.65"S 51° 7'41.03"O
4 Feniletanol 0° 2'57.32"S 51° 7'40.96"O
5 Cinamato de Metila 0° 2'58.77"S 51° 7'43.89"O
6 β-Mirceno 0° 2'56.35"S 51° 7'44.84"O
7 Butirato de Etila 0° 2'57.61"S 51° 7'45.45"O
8 Benzoato de Benzila 0° 2'58.15"S 51° 7'46.54"O
9 Vanilina 0° 2'57.49"S 51° 7'47.92"O
10 Linalol 0° 2'57.18"S 51° 7'46.88"O
11 Salicilato de Metila 0° 2'55.93"S 51° 7'48.39"O
12 Benzoato de Metila 0° 2'53.81"S 51° 7'46.11"O
13 Acetato de Benzila 0° 2'52.48"S 51° 7'46.38"O
Essência aromáticaNº. Essência/
árvore
Coordenadas Geográficas
Para amostrar os estratos verticais, as armadilhas eram instaladas em pares
contendo a mesma essência aromática em árvores a duas alturas fixas: uma a 25 m
e outra a 1,5 m em relação ao solo. Desta forma, copa e sub-bosque eram
amostrados simultaneamente (Figura 5).
As árvores foram escolhidas a esmo, mantendo-se a distância mínima de 10
m entre elas e receberam numeração correspondente ao par de armadilhas com
mesma numeração da essência recebida. Assim, as armadilhas correspondentes a
uma mesma essência aromática eram colocadas sempre na mesma árvore em todos
os meses de coleta. Dados referentes às coordenadas geográficas para cada uma
delas foram obtidos com auxílio de um dispositivo GPS (Tabela 1).
Tabela 1. Coordenadas geográficas das árvores em que cada armadilha com
respectiva essência aromática foi instalada para a amostragem de machos de
Euglossini na Área de Proteção Ambiental da Fazendinha, Macapá-AP, Brasil.
_________________________________________________________ MATERIAL E MÉTODOS
_______________________________________________________________________ 22
3.3 Confecção das armadilhas
As armadilhas foram confeccionadas a partir de garrafas incolores de
politereftalato de etileno (Pet) de capacidade de 2 litros, readaptadas a partir de
Campos et al. (1989).
As tampas das garrafas foram pintadas com tinta branca a base d’água, para
que o seu colorido não interferisse na atração das abelhas. Em cada uma delas foi
efetuado um orifício central (Figura 6a-b), utilizando prego comum (nº 1 ½ x 13 mm),
no qual foi inserido um arame maleável fino cuja ponta superior foi moldada em
forma de alça e a ponta inferior foi amarrada em uma haste flexível de plástico
(cotonete) dobrada ao meio, contendo algodão nas pontas (Figura 6c-e). No “corpo”
de cada garrafa foram efetuados quatro orifícios medindo 3 cm de diâmetro e
distando 6 cm entre si. Em cada um deles foi introduzida uma mangueira (Masterflex
¾” x 1,5 mm, Perfilnor) de 4 cm, cortada de modo a formar uma rampa de acesso
para as abelhas pousarem e entrarem nas armadilhas (Figura 6f-g).
O arame foi utilizado para que o cotonete não tocasse a parede interna da
garrafa, permanecendo no centro e exalando igualmente a essência pelas quatro
entradas da armadilha. A alça era utilizada para amarrar fios destinados à
manipulação das garrafas. O algodão inserido na ponta da haste era embebido em
essência aromática para atrair os machos euglossíneos ao interior das armadilhas,
sendo que a haste foi reforçada com uma quantidade maior de algodão, formando
um chumaço de aproximadamente 2 cm de diâmetro. E nas rampas de acesso foram
efetuadas pequenas ranhuras, para aumentar o atrito de pouso, pois em geral as
mangueiras são escorregadias e muitas abelhas têm dificuldade de pousar nelas.
_________________________________________________________ MATERIAL E MÉTODOS
_______________________________________________________________________ 23
Figura 6. Aspectos gerais da confecção da armadilha utilizada para amostragem de Euglossini. a) Tampa com perfuração central. b) Tampas pintadas com tinta branca a base d’água. c) Haste de plástico dobrada ao meio. d) Arame amarrado em uma extremidade da haste. e) Arame inserido na tampa da garrafa. f) Mangueira com corte, formando uma rampa de pouso para as abelhas. g)
Armadilha pronta. Foto: Vilhena, 2008.
_________________________________________________________ MATERIAL E MÉTODOS
_______________________________________________________________________ 24
Para a manipulação das armadilhas instaladas na copa foram amarrados 50
m de fio de nylon (nº. 0,90) e nas pertencentes ao sub-bosque 1 m de fio barbante.
Optou-se por colocar o fio de nylon nas armadilhas da copa por ele ser mais
resistente e deslizar com facilidade, o que é importante por facilitar a descida das
armadilhas e diminuir a possibilidade delas ficarem presas nos galhos. Por outro
lado, o fio de barbante foi colocado nas armadilhas do sub-bosque por ter maior
aderência, logo não escorrega com facilidade ao ser amarrado ao tronco da árvore,
sendo esse aspecto importante principalmente em períodos chuvosos.
3.4 Dados climatológicos
Dois aparelhos Dataloggers HOBO Pro-Series eram utilizados nos dias de
amostragem para a marcação de dados referentes à temperatura em cada estrato
arbóreo. Esses dispositivos permaneciam instalados à mesma altura das armadilhas,
um a 25 m e outro a 1,5 m do em relação ao solo, e eram programados para obter
os dados em intervalos de uma hora. A utilização desses dispositivos só pode ser
realizada alguns meses depois de iniciadas as amostragens, desta forma os dados
ambientais foram obtidos apenas para o período de abril de 2011 a março de 2012,
o qual compreende 12 meses de amostragem.
Além disso, dados gerais mensais referentes à temperatura, umidade relativa
do ar e pluviosidade da área (Figura 7), foram obtidos para todo o período amostral
através do Núcleo de Hidrometeorologia e Energias Renováveis (Nhmet), vinculado
ao Instituto de Pesquisas Científicas e Tecnológicas do Estado do Amapá (Iepa).
_________________________________________________________ MATERIAL E MÉTODOS
_______________________________________________________________________ 25
24,5
25
25,5
26
26,5
27
27,5
28
28,5
29
29,5
30
0
50
100
150
200
250
300
350
400
450
500
Jan
Fev
Mar
Ab
r
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Ago
Set
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No
v
Dez
Jan
Fev
Mar
Tem
p (º
C)
UR
(%)
e P
RP
(m
m)
Mês amostral
PRP (mm) UR (%) Temp (°C)
Figura 7. Valores médios mensais de temperatura (Temp) e umidade relativa
do ar (UR) e valores absolutos de precipitação pluviométrica (PRP) da Área de Proteção Ambiental da Fazendinha, no período de janeiro/2011 a março/2012. Fonte: Nhmet/Iepa, 2012.
3.5 Análise estatística dos dados
3.5.1 Abundância
O conjunto total dos valores de importância de cada espécie foi plotado contra
um ranking de abundância de espécies, gerando um diagrama de ranking de
abundância, onde as espécies são plotadas das mais comuns para as mais raras.
Escolheu-se analisar segundo o modelo Broken-Stick, pois nele admite-se que as
distribuições de abundância são mais uniformes, sendo o modelo que apresenta
melhor ajuste para essas análises, segundo Barros (2007). Para isso, foi utilizado o
_________________________________________________________ MATERIAL E MÉTODOS
_______________________________________________________________________ 26
Programa Past, versão 1.82b, 2001. Para as demais análises, a abundância foi
considerada conforme valores absolutos de indivíduos por espécie.
3.5.2 Riqueza
Para estimar a riqueza de espécie esperada para a área, foi calculado o
índice de Chao (Sc) tanto para os dados gerais, quanto para cada estrato arbóreo.
Roubik & Hanson (2004) aconselham utilizar esse índice para estimar a riqueza de
espécies em inventários sobre Euglossini. Esse índice estima a riqueza total
analisando o número de espécies representadas por apenas 1 (singletons) e 2
(doubletons) indivíduos nas amostras, sendo calculado pela seguinte fórmula:
Sest = Sobs + (a²/2b)
Onde, S representa o total de espécies estimadas e observadas, a representa
o número de espécies observadas apenas uma vez e b as espécies observadas
duas vezes.
Além do Chao, foram calculados os índices de riqueza de Margalef (DMg) e de
Menhinick (DMn) que analisam o número de espécies registrado com o número total
de indivíduos. Também foi calculada a curva de acumulação de espécies (curva do
coletor), que permite avaliar quanto o estudo se aproximou de amostrar a riqueza de
espécies estimadas para a área. Todas essas análises foram obtidas através do
Programa Past.
3.5.3 Diversidade
Para análise da diversidade foi calculado o índice de Shannon-Wiener (H’),
que considera a proporção dos indivíduos em relação ao total da amostra e à
riqueza de espécies, além de dar mais peso às espécies raras. Para verificar se as
_________________________________________________________ MATERIAL E MÉTODOS
_______________________________________________________________________ 27
diferenças entre os índices de Shannon-Wiener para cada amostra foram
significativas, foi utilizado o teste-t de Hutcheson (Hutcheson, 1970). Ambos foram
obtidos através do programa Past.
3.5.4 Equitabilidade
A uniformidade da distribuição das abundâncias na comunidade foi calculada
através do índice de equitabilidade de Pielou (J’), junto ao programa Past (Pielou,
1966).
3.5.5 Dominância
O grau de dominância das espécies amostradas na área e em cada estrato foi
estimado pelos índices de Simpson (D) e Berger-Parker (d). Esses índices dão mais
peso às espécies comuns e foram calculados pelo programa Past.
3.5.6 Correlação
O coeficiente de correlação de Pearson (r) foi utilizado para verificar a
existência de associação entre abundância, riqueza de espécies e temperatura,
umidade relativa do ar e precipitação pluviométrica para os dados gerais. Do mesmo
modo, foi estimada a correlação entre abundância, riqueza e temperatura com os
dados de cada estrato arbóreo. Para isso foi utilizado o programa Sigma Stat, versão
3.5, 2007.
3.5.7 Preferência por fragrâncias
A preferência das espécies de Euglossini pelas essências aromáticas foi
considerada a partir da frequência absoluta de indivíduos de cada espécie atraídos
_________________________________________________________ MATERIAL E MÉTODOS
_______________________________________________________________________ 28
por cada essência utilizada. E para comparar as essências entre os estratos foi
calculado o índice de equitabilidade de Pielou (J’).
3.5.8 Estratificação vertical
Foram calculadas curvas de acumulação de espécies (rarefação) e de ranking
de abundância para os dois estratos verticais através do Programa Past. Os dados
referentes aos índices de abundância, riqueza, diversidade, equitabilidade e
dominância de espécies também foram calculados, conforme descrito acima.
Para comparar a similaridade da comunidade de euglossini entre copa e sub-
bosque foi calculado o coeficiente de similaridade quantitativo de Morisita-Horn (Cλ),
calculado através do Programa Lizaro Morisita Calc, versão 1.00.0037, 2007.
Também foram calculados os índices qualitativos de Sørensen (Ss) e Jaccard (Sj)
(Sorensen, 1948; Morisita, 1959), através das seguintes fórmulas:
Ss = 2a/(2a + b + c)
Sj = a/(a + b + c)
Onde, a é número de espécies encontradas em ambos os estratos, b é
número de espécies encontradas em apenas um estrato (copa, por exemplo), e c é
número de espécies encontradas apenas no outro estrato.
Para verificar o quanto a composição de espécies muda ao longo dos estratos
arbóreos, foi calculado o índice de Whittaker (βw). E para comparar o número de
indivíduos e espécies entre os estratos foi calculado o teste U de Mann-Whittney.
Ambos índices foram obtidos através do programa Past
RESULTADOS
________________________________________________________________ RESULTADOS
_______________________________________________________________________ 30
IV RESULTADOS
4.1 Estrutura da comunidade de Euglossini
Foi coletado o total de 836 indivíduos pertencentes a 28 espécies e 4
gêneros, estando esses dados distribuídos da seguinte forma: 14 espécies e 441
indivíduos registrados para o gênero Euglossa (=Eg.); 5 espécies e 336 indivíduos
para o gênero Eulaema (=El.); 6 espécies e 16 indivíduos para Eufriesea (=Ef.) e 3
espécies e 43 indivíduos para Exaerete (=Ex.) (Tabela 2).
As espécies mais abundantes na área foram sequencialmente: Eulaema
meriana, Euglossa ignita, Eulaema pseudocingulata, Euglossa cordata, Euglossa
cognata, Eulaema nigrita, Euglossa intersecta, Exaerete lepeletieri e Euglossa
modestior. Essas nove espécies representam 87,79% da frequência de todos os
indivíduos coletados na área, o que corresponde a 734 indivíduos no total.
As espécies menos abundantes, amostradas somente uma vez, foram:
Eufriesea superba, Eufriesea vidua, Eufriesea surinamensis, Exaerete dentata e
Euglossa bidentata. Elas representam 0,59% das espécies amostradas, totalizando
5 indivíduos juntas.
Com relação ao gênero Eufriesea, apesar de não apresentar abundância
significativa nas amostragens, duas espécies foram mais abundantes: Eufriesea
concava e Eufriesea auripes. As demais espécies estão entre as menos abundantes
da área (Tabela 2).
A análise estatística dos dados gerais obtidos para a área mostra que a
unidade apresenta uma considerável diversidade de espécies (H’=2,42) e uma
riqueza maior do que a amostrada no presente trabalho. Esse fato é claramente
________________________________________________________________ RESULTADOS
_______________________________________________________________________ 31
Nº. Espécie de Euglossini Nº. Indivíduos
1 Eufriesea auripes (Gribodo, 1882) 5
2 Eufriesea concava (Friese, 1899) 6
3 Eufriesea flaviventris (Friese, 1899) 2
4 Eufriesea superba (Hoffmannsegg, 1817) 1
5 Eufriesea surinamensis (Linnaeus, 1758) 1
6 Eufriesea vidua (Moure, 1976) 1
7 Euglossa (Euglossa) amazonica Dressler, 1982 10
8 Euglossa (Euglossa) avicula Dressler, 1982 5
9 Euglossa (Euglossa) b identata Dressler, 1982 1
10 Euglossa (Euglossa) cordata (Linnaeus, 1758) 87
11 Euglossa (Euglossa) cognata Moure, 1970 71
12 Euglossa (Euglossa) gaianii Dressler, 1982 5
13 Euglossa (Euglossa) irisa sp. m. Oliveira, m.s. 11
14 Euglossa (Euglossa) modestior Dressler, 1982 26
15 Euglossa (Euglossa) mourei Dressler, 1982 2
16 Euglossa (Glossura) allosticta Moure, 1969 8
17 Euglossa (Glossura) ignita Smith, 1874 167
18 Euglossa (Glossura) viridifrons Dressler, 1982 13
19 Euglossa (Glossurella) augaspis Dressler, 1982 5
20 Euglossa (Glossuropoda) intersecta Latreille, 1817 30
21 Eulaema (Apeulaema) nigrita Lepeletier, 1841 36
22 Eulaema (Apeulaema) pseudocingulata Oliveira, 2006 113
23 Eulaema (Eulaema) bombiformis (Packard, 1869) 6
24 Eulaema (Eulaema) meriana (Olivier, 1789) 176
25 Eulaema (Eulaema) polyzona (Mocsáry, 1897) 5
26 Exaerete dentata (Linnaeus, 1758) 1
27 Exaerete lepeletieri Oliveira & Nemésio, 2003 28
28 Exaerete smaragdina (Guérin, 1844) 14
836Total
observado através da curva de acumulação de espécies (curva do coletor), a qual
não atingiu a assíntota (Figura 8) e pelos valores obtidos através dos índices de
riqueza de Margalef (DMg=4,01) e Menhinick (DMn=0,96). Contudo, 28 espécies
correspondem a 48,07% de espécies amostradas, quando considerado o estimado
pelo índice de riqueza de Chao (Sc=58,52).
Tabela 2. Espécies de Euglossini amostradas e número de indivíduos
coletados por espécie na Área de Proteção Ambiental da Fazendinha, Macapá-AP, Brasil, no período de janeiro/2011 a março de 2012.
________________________________________________________________ RESULTADOS
_______________________________________________________________________ 32
Figura 8. Curva de acumulação de espécies (curva do coletor) gerada para
os dados totais obtidos na Área de Proteção Ambiental da Fazendinha, Macapá-AP, Brasil. Em vermelho a curva considerando os valores reais e em azul os intervalos de confiança para mais e para menos.
O índice de dominância de espécies de Simpson (D) mostra que a área
apresenta uma comunidade de euglossíneos com um grau elevado de espécies
dominantes (D=0,87), o que pode ser relacionado ao fato de considerar espécies
mais comuns, como seria o caso de El. meriana, Eg. ignita e El. pseudocingulata. No
entanto o índice de Berger-Parker não demonstrou valor tão elevado (d=0,21), o que
se relaciona mais ao que foi obtido pelo o índice de equitabilidade de Pielou, o qual
apresentou valor elevado (J’=0,72), demonstrando que a comunidade tende a
uniformidade, com as espécies sendo similarmente abundantes.
Segundo o diagrama de ranking de abundância de Broken-Stick, a
comunidade se distribui de acordo com o esperado, onde existem mais espécies
com baixa abundância e poucas com alta (Figura 9). Considerando os valores
________________________________________________________________ RESULTADOS
_______________________________________________________________________ 33
absolutos, apenas nove espécies apresentaram mais de vinte indivíduos, enquanto
que as demais (a maioria) apresentaram menos que esse valor.
Figura 9. Diagrama de ranking de abundância, modelo Broken-Stick, gerado
para a comunidade de machos de Euglossini na Área de Proteção Ambiental da Fazendinha, Macapá-AP, Brasil. Em vermelho a curva considerando os valores esperados e os pontos são os valores reais obtidos.
4.2 Flutuação Sazonal
A flutuação da frequência de indivíduos e riqueza de espécies de Euglossini
variou bastante ao longo dos meses amostrados. Contudo, pode-se observar
maiores riquezas no final da estação chuvosa, compreendendo os meses de abril a
junho e picos de maior riqueza nos meses de janeiro/2012 e maio, respectivamente,
enquanto que menores riquezas foram observadas nos meses de fevereiro e
março/2011 e fevereiro/2012, que correspondem ao período de alta pluviosidade.
Quanto à frequência de indivíduos, maiores valores foram observados nos meses de
________________________________________________________________ RESULTADOS
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50
100
150
200
250
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Mês amostral
setembro e julho, que correspondem ao final da estação chuvosa e inicio da estação
menos chuvosa. As menores frequências ocorreram nos meses de janeiro/2011,
fevereiro/2011, março/2011 e dezembro, os quais também são meses da estação
chuvosa (Figura 10).
Figura 10. Riqueza de espécies (colunas) e frequência de indivíduos (linha) de machos euglossíneos amostrados na Área de Proteção Ambiental da Fazendinha, Macapá-AP, Brasil, no período de janeiro/2011 a março/2012.
O coeficiente de correlação linear de Pearson (r) mostrou que a riqueza de
espécies não apresentou correlação significativa com a precipitação pluviométrica
(r=-0,14; p>0,05), nem com a temperatura (ºC) (r=0,09; p>0,05) e nem com a
umidade relativa do ar (r=0,13; p>0,05). Do mesmo modo, a abundância também
não apresentou correlação significativa com a precipitação (r=-0,14; p>0,05), nem
com a temperatura (r=0,28; p>0,05) e nem com a umidade (r=-0,25; p>0,05).
Dentre as espécies mais abundantes, El. pseudocingulata e El. meriana foram
as únicas amostradas em todos os meses do período de estudo, com a primeira
________________________________________________________________ RESULTADOS
_______________________________________________________________________ 35
apresentando maior frequência em fevereiro/2012 e a segunda, em julho. Euglossa
ignita, não amostrada apenas em fevereiro/2011, teve picos nos meses de setembro
e agosto, respectivamente. As demais espécies (Eg. cordata, Eg. cognata El. nigrita,
Eg. intersecta, Ex.lepeletieri e Eg. modestior) não foram registradas em alguns
meses e apresentaram picos de frequência em diferentes períodos. Das cinco
espécies registradas apenas uma vez, duas (Eg. bidentata e Ex. dentata) foram
amostradas no mês de maio e as demais (Ef. surinamensis, Ef. superba e Ef. vidua)
nos meses de fevereiro/2011, junho e julho, respectivamente, meses pertencentes à
estação chuvosa (Tabela 3).
Espécies de Eufriesea, que apresentam forte restrição sazonal, foram
registradas apenas no período de fevereiro a agosto/2011 e março/2012, meses
chuvosos, sendo a maioria dos espécimes amostrados no mês de junho. A mesma
tendência foi observada para a espécie Eg. cognata, a qual não foi amostrada em
meses mais quentes, sendo coletada somente no meses de janeiro e fevereiro de
2011 e de janeiro a março de 2012, meses altamente chuvosos (Tabela 3).
O índice de Simpson (D) revelou maior dominância de espécies no mês de
fevereiro/2012 (D=0,72), no qual a espécie mais abundante foi Eg. cognata,
enquanto que Berger-Parker (d=0,43) revelou maior dominância em agosto e
setembro, meses esses em que Eg. ignita predominou nas amostras. A maior
equitabilidade foi vista em dezembro (J’=0,94) e a menor em setembro, em que
houve predominância das espécies Eg. ignita e Eg. cordata.
_______________________________________________________________________________________________________________________________________ RESULTADOS
Jan Fev Mar Abr Mai Jun Jul Ago Set Out Nov Dez Jan Fev Mar
1 Eufriesea auripes - - - - - 1 3 1 - - - - - - - 5
2 Eufriesea concava - - - 1 1 4 - - - - - - - - - 6
3 Eufriesea flaviventris - - - 1 - - - - - - - - - - 1 2
4 Eufriesea superba - - - - - 1 - - - - - - - - - 1
5 Eufriesea surinamensis - 1 - - - - - - - - - - - - - 1
6 Eufriesea vidua - - - - - - 1 - - - - - - - - 1
7 Euglossa allosticta 1 - - - - 1 - - - - 2 2 1 - 1 8
8 Euglossa amazonica 4 - - - 2 - - - 1 - - 1 2 - - 10
9 Euglossa augaspis - - - - 3 - - - - - - - - 1 1 5
10 Euglossa avicula - - - 2 - - - - - 1 - - 2 - - 5
11 Euglossa b identata - - - - 1 - - - - - - - - - - 1
12 Euglossa cordata 1 - 1 2 14 5 17 9 27 2 - 4 1 1 3 87
13 Euglossa cognata 1 3 - - - - - - - - - - 15 32 20 71
14 Euglossa gaianii 1 - - - - - - - - 2 - - - 1 1 5
15 Euglossa ignita 1 - 3 5 11 6 15 31 39 12 16 5 5 8 10 167
16 Euglossa intersecta 3 5 - 8 2 5 - 1 4 - 1 - 1 - - 30
17 Euglossa irisa sp. m. Oliveira, m.s. - - - 1 - 3 1 - - 3 - - 3 - - 11
18 Euglossa modestior - - - - 4 - 8 3 3 3 1 3 1 - - 26
19 Euglossa mourei - - - 1 - - - - - - - - 1 - - 2
20 Euglossa viridifrons - - 2 1 2 2 1 2 - - 1 - 1 - 1 13
21 Eulaema bombiformis - 1 1 - 1 - - - 2 - - - 1 - - 6
22 Eulaema meriana 5 7 6 10 12 9 25 16 12 13 16 5 15 16 9 176
23 Eulaema nigrita - - 2 5 4 - 4 2 2 6 4 1 4 1 1 36
24 Eulaema polyzona 1 - - - - - - 1 - - 1 - 1 - 1 5
25 Eulaema pseudocingulata 6 9 9 14 3 10 11 3 2 1 11 2 5 17 10 113
26 Exaerete dentata - - - - 1 - - - - - - - - - - 1
27 Exaerete lepeletieri 6 3 - 2 2 1 - 3 3 1 4 3 - - - 28
28 Exaerete smaragdina 1 1 - - 1 1 5 - - - 1 2 2 - - 14
31 30 24 53 64 49 91 72 95 44 58 28 61 77 59 836Total
Nº. Espécie de EuglossiniMês amostral
Total
Tabela 3. Distribuição sazonal das espécies de Euglossini amostradas na Área de Proteção Ambiental da Fazendinha, Macapá-AP, Brasil, no período de
janeiro/2011 a março/2012.
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Essência aromática
4.3 Essências Aromáticas
As essências aromáticas que atraíram maior riqueza de espécies foram,
respectivamente, cineol, salicilato de metila e eugenol, enquanto que linalol e
benzoato de metila apresentaram menor riqueza. Quanto à frequência de indivíduos,
os maiores valores foram obtidos em cineol, salicilato de metila e acetato de benzila,
enquanto que os menores valores ocorreram em linalol, benzoato de metila e
feniletanol. β-mirceno não atraiu machos. (Figura 11).
Figura 11. Riqueza de espécies (colunas) e frequência de indivíduos (linha) dos
euglossíneos amostrados em cada essência aromática na Área de Proteção Ambiental da Fazendinha, Macapá-AP, Brasil, no período de janeiro/2011 a março/2012.
Dentre as espécies mais abundantes, El. meriana, Eg. cordata, El. nigrita e
Eg. modestior apresentaram maior frequência no cineol; Eg. ignita teve maior
frequência no acetato de benzila; El. pseudocingulata na vanilina e no eugenol; Eg.
________________________________________________________________ RESULTADOS
_______________________________________________________________________ 38
cognata e Ex. lepeletieri no salicilato de metila; e Eg. intersecta na β-ionona. Dentre
espécies amostradas apenas uma vez, machos de Ef. superba e Ef. vidua foram
atraídos pelo cineol, o de Eg. bidentata pelo eugenol, o de Ex. dentata pelo
feniletanol; e aquele de Ef. surinamensis pelo cinamato de metila (Tabela 4).
De abril//2011 a janeiro/2012, exceto agosto/2011, e março/2012 o cineol foi a
essência que atraiu maior riqueza de espécies, sendo a mais eficiente em onze dos
quinze meses de amostragem. De janeiro a março/2011 as mais atrativas foram
eugenol, salicilato de metila e butirato de etila, respectivamente. Em fevereiro/2012
cineol e vanilina atraíram igual número de espécies (Tabela 5). Observa-se que o
padrão encontrado no período de janeiro a março/2011 não se repetiu no ano
seguinte.
Cineol e salicilato de benzila amostraram espécimes em todos os meses de
coleta, o que não foi observado nas demais, uma vez que em determinados meses
não houve indivíduos amostrados. β-ionona, acetato de benzila, eugenol, vanilina e
cinamato de metila atraíram espécimes em mais de dez meses de amostragem.
Linalol atraiu apenas um macho de El. meriana, no mês de março/2012. Feniletanol,
butirato de etila e bezoato de metila apresentaram dados em apenas quatro meses,
com poucas espécies atraídas. β-mirceno não atraiu indivíduos (Tabela 5).
Analisando a atratividade das essências por estação, na estação chuvosa
(janeiro a junho) eugenol, β-ionona, feniletanol, butirato de etila, benzoato de
benzila, vanilina e linalol foram mais atrativas, enquanto que na estação menos
chuvosa (julho a dezembro) cinamato de metila e acetato de benzila foram mais
atrativas. Cineol e salicilato de metila foram atrativas nas duas estações. β-mirceno
não amostrou indivíduos e benzoato de metila não apresentou valores significativos
que pudessem ser comparados entre as estações (Tabela 5).
________________________________________________________________________________________________________ RESULTADOS
EU BI CI FE CM MI BE BB VA LI SM BM AB
1 Eufriesea auripes - - - - - - - - - - 5 - - 5
2 Eufriesea concava - - - - - - - 6 - - - - - 6
3 Eufriesea flaviventris - - - - - - - - - - 2 - - 2
4 Eufriesea superba - - 1 - - - - - - - - - - 1
5 Eufriesea surinamensis - - - - 1 - - - - - - - - 1
6 Eufriesea vidua - - 1 - - - - - - - - - - 1
7 Euglossa allosticta 3 - 5 - - - - - - - - - - 8
8 Euglossa amazonica 2 1 6 1 - - - - - - - - - 10
9 Euglossa augaspis - 3 - - - - - - 1 - 1 - - 5
10 Euglossa avicula - - - - - - 1 - 4 - - - - 5
11 Euglossa b identata 1 - - - - - - - - - - - - 1
12 Euglossa cordata 1 11 67 1 1 - - 6 - - - - - 87
13 Euglossa cognata 1 1 - - - - - - 1 - 68 - - 71
14 Euglossa gaianii - - - - - - - - - - 5 - - 5
15 Euglossa ignita 3 2 24 - 6 - 3 1 - - 7 - 121 167
16 Euglossa intersecta - 21 9 - - - - - - - - - - 30
17 Euglossa irisa sp. m. Oliveira, m.s. - - - - - - - - - - 11 - - 11
18 Euglossa modestior - 1 23 - - - - 2 - - - - - 26
19 Euglossa mourei - - - - - - - - 2 - - - - 2
20 Euglossa viridifrons - - 10 1 - - 1 - - - - - 1 13
21 Eulaema bombiformis 1 - - - - - - - - - 4 1 - 6
22 Eulaema meriana 3 - 55 - 21 - 3 - 4 1 37 3 49 176
23 Eulaema nigrita - - 25 5 - - - - 6 - - - - 36
24 Eulaema polyzona - - - - - - 1 1 - - 1 - 2 5
25 Eulaema pseudocingulata 39 19 2 - - - 1 - 41 - 2 - 9 113
26 Exaerete dentata - - - 1 - - - - - - - - - 1
27 Exaerete lepeletieri 7 - 5 - - - - - - - 16 - - 28
28 Exaerete smaragdina 3 - 8 - - - - - 2 - 1 - - 14
64 59 241 9 29 0 10 16 61 1 160 4 182 836
Nº. Espécie de EuglossiniEssência Aromática
Total
Total
Tabela 4. Distribuição dos machos de Euglossini amostrados em cada essência aromática utilizada na Área de Proteção Ambiental da
Fazendinha, Macapá-AP, Brasil, no período de janeiro/2011 a março/2012. EU = Eugenol; BI = β-Ionona; CI = Cineol; FE = Feniletanol; CM = Cinamato de Metila; MI = β-Mirceno; BE = Butirato de Etila; BB = Benzoato de Benzila; VA = Vanilina; LI = Linalol; SM = Salicilato de Metila; BM = Benzoato de Metila; AB=Acetato de Benzila.
________________________________________________________________________________________________________ RESULTADOS
Jan Fev Mar Abr Mai Jun Jul Ago Set Out Nov Dez Jan Fev Mar
1 Eugenol 7 - 2 2 1 3 2 1 - - 2 2 3 2 2
2 β-Ionona 2 2 1 1 5 3 2 - 1 - 1 3 2 1 2
3 Cineol 3 1 1 8 9 5 8 2 6 6 8 5 8 4 6
4 Feniletanol 1 - 3 1 2 - - - - - - - - - -
5 Cinamato de Metila - 1 - 1 2 1 3 1 1 1 1 1 1 - -
6 β-Mirceno - - - - - - - - - - - - - - -
7 Butirato de Etila - - 4 - 1 - - - - 1 - - 1 - -
8 Benzoato de Benzila - - - 3 3 1 - 1 1 - - - - - -
9 Vanilina 1 1 1 5 2 1 - - 1 1 - 1 3 4 1
10 Linalol - - - - - - - - - - - - - - 1
11 Salicilato de Metila 4 4 3 3 1 4 4 1 3 4 3 2 3 3 4
12 Benzoato de Metila - 1 - 1 - - - 1 - 1 - - - - -
13 Acetato de Benzila 2 1 - - 2 4 3 9 2 3 3 3 2 2 3
Mês amostralEssência aromáticaNº.
Tabela 5. Riqueza de espécies de Euglossini amostradas nas essências aromáticas em cada mês de coleta na Área de Proteção Ambiental da
Fazendinha, Macapá-AP, Brasil, no período de janeiro/2011 a março/2012.
________________________________________________________________ RESULTADOS
_______________________________________________________________________ 41
4.4 Estratificação Vertical
4.4.1 Comunidade de Euglossini em copa e sub-bosque
Das 28 espécies de Euglossini amostradas nesse estudo, 24 foram
registradas na copa e 23 no sub-bosque. Com relação à frequência de indivíduos,
646 espécimes (77,27% do total de indivíduos coletados) foram amostrados no sub-
bosque e 190 (22,73%) na copa (Tabela 6).
Maior riqueza de espécies e frequência de indivíduos pertencentes ao gênero
Eufriesea foi amostrada na copa, havendo apenas machos de três espécies
coletados no sub-bosque. Euglossa e Eulaema apresentaram maior abundância e
riqueza de espécies no sub-bosque. Exaerete apresentou maior riqueza na copa,
porém maior abundância no sub-bosque.
Cinco espécies foram amostradas somente na copa: Ef. auripes, Ef. superba,
Ef. surinamensis, Eg. augaspis e Ex. dentata. Quatro espécies ocorreram
exclusivamente no sub-bosque: Ef. vidua, Eg. avicula, Eg. bidentata e El. polyzona,
e dezenove espécies foram comuns aos dois estratos. (Tabela 6).
Com relação à abundância, na copa as espécies mais frequentes foram
respectivamente: Eg. cognata, El. pseudocingulata, Eg. cordata, El. meriana, El.
nigrita e Eg. ignita. Enquanto que, no sub-bosque essas espécies também foram as
mais abundantes, porém em uma ordem diferente (Tabela 7), e além delas mais três
espécies foram muito frequentes: Eg. intersecta, Ex. lepeletieri e Eg. modestior.
Estas espécies também ocorreram na copa, mas não estavam dentre as mais
abundantes para esse estrato.
________________________________________________________________ RESULTADOS
_______________________________________________________________________ 42
Nº. Espécie de Euglossini Copa Sub-Bosque Total
1 Eufriesea auripes¹ 5 0 5
2 Eufriesea concava 5 1 6
3 Eufriesea flaviventris 1 1 2
4 Eufriesea superba¹ 1 0 1
5 Eufriesea surinamensis¹ 1 0 1
6 Eufriesea vidua² 0 1 1
7 Euglossa allosticta 2 6 8
8 Euglossa amazonica 5 5 10
9 Euglossa augaspis¹ 5 0 5
10 Euglossa avicula² 0 5 5
11 Euglossa b identata² 0 1 1
12 Euglossa cognata³ 47 24 71
13 Euglossa cordata³ 23 64 87
14 Euglossa gaianii 4 1 5
15 Euglossa ignita³ 10 157 167
16 Euglossa intersecta³ 1 29 30
17 Euglossa irisa sp. m. Oliveira, m.s. 6 5 11
18 Euglossa modestior³ 4 22 26
19 Euglossa mourei 1 1 2
20 Euglossa viridifrons 5 8 13
21 Eulaema bombiformis 1 5 6
22 Eulaema meriana³ 16 160 176
23 Eulaema nigrita³ 11 25 36
24 Eulaema polyzona² 0 5 5
25 Eulaema pseudocingulata³ 28 85 113
26 Exaerete dentata¹ 1 0 1
27 Exaerete lepeletieri³ 5 23 28
28 Exaerete smaragdina 2 12 14
190 646 836Total
1- Espécies exclusivas da copa; 2- Espécies exclusivas do sub-bosque;
3- Espécies mais abundantes
Quando observadas individualmente, as espécies mais abundantes comuns
aos dois estratos (El. meriana, Eg. ignita, El. pseudocingulata, Eg. cordata e El.
nigrita), apresentaram maior frequência de indivíduos no sub-bosque, com exceção
da espécie Eg. cognata, que ocorreu mais na copa (Apêndice A).
Tabela 6. Espécies de Euglossini amostradas em copa (25 m) e sub-
bosque (1,5 m) da floresta de várzea da Área de Proteção Ambiental da Fazendinha, Macapá, Amapá, Brasil, no período de janeiro/2011 a março/2012.
________________________________________________________________ RESULTADOS
_______________________________________________________________________ 43
Nº. Espécie de Euglossini Ind.
1 Euglossa cognata 47
2 Eulaema pseudocingulata 28
3 Euglossa cordata 23
4 Eulaema meriana 16
5 Eulaema nigrita 11
6 Euglossa ignita 10
135
Nº. Espécie de Euglossini Ind.
1 Eulaema meriana 160
2 Euglossa ignita 157
3 Eulaema pseudocingulata 85
4 Euglossa cordata 64
5 Euglossa intersecta 29
6 Eulaema nigrita 25
7 Euglossa cognata 24
8 Exaerete lepeletieri 23
9 Euglossa modestior 22
589
COPA
SUB-BOSQUE
Total indivíduos
Total indivíduos
Tabela 7. Espécies de Euglossini mais abundantes
em cada estrato vertical, copa (25 m) e sub-bosque (1,5 m), na Área de Proteção Ambiental da Fazendinha, Macapá, Amapá, Brasil, no período de janeiro/2011 a março/2012.
A análise estatística mostra uma maior diversidade na copa (H’=2,54) quando
comparada ao sub-bosque (H’=2,22), porém a diferença entre esses estratos não foi
significativa, uma vez que os testes t de Hutcheson (t=3,14; p>0,001) e U de Mann-
Whittney (Z=-1,02; p=0,30) apresentaram valores mais elevados que os seus índices
de referência.
O índice de equitabilidade de Pielou apresentou valores altos, indicando que
copa (J’=0,80) e sub-bosque (J’=0,71) apresentam comunidades que tendem a
uniformidade, distribuindo-se de maneira similar quanto à abundância de seus
indivíduos. Esses resultados se relacionam com o observado nos diagramas de
________________________________________________________________ RESULTADOS
_______________________________________________________________________ 44
ranking de abundância de Broken-Stick, plotados para copa e sub-bosque
individualmente, cujos dados mostram padrões de distribuição semelhantes. Na
copa seis espécies apresentaram mais de dez indivíduos, nove apresentaram entre
três e cinco e as demais espécies (nove) apresentaram menos que três indivíduos,
observando-se que de um modo geral as espécies se distribuem de forma equitativa
(Figura 12).
Figura 12. Diagrama de ranking de abundância, modelo Broken-Stick,
gerado para a comunidade de machos de Euglossini amostrada na copa da Área de Proteção Ambiental da Fazendinha, Macapá-AP, Brasil. Em vermelho a curva considerando os valores esperados e os pontos são os valores reais obtidos.
No sub-bosque o padrão de distribuição se aproxima mais do esperado pelo
modelo, com nove espécies apresentando mais de vinte indivíduos e a maioria com
menos que isso (Figura 13).
________________________________________________________________ RESULTADOS
_______________________________________________________________________ 45
Figura 13. Diagrama de ranking de abundância, modelo Broken-Stick,
gerado para a comunidade de machos de Euglossini amostrada no sub-bosque da Área de Proteção Ambiental da Fazendinha, Macapá-AP, Brasil. Em vermelho a curva considerando os valores esperados e os pontos são os valores reais obtidos.
Os índices de similaridade também apresentaram valores elevados,
sobretudo o índice de Sorensen (Ss=0,81) comparado ao de Jaccard (Sj=0,68),
indicando que a comunidade de euglossíneos é similar nos dois estratos. Porém,
segundo o índice de Morisita-Horn (Cλ=0,31) a similaridade não é tão elevada, uma
vez consideradas as abundâncias das espécies. Os primeiros resultados melhor
condizem com o obtido pelo índice de Whittaker (βw =0,19), o qual foi baixo,
indicando que a composição de espécies muda pouco entre copa e sub-bosque.
Por outro lado, os índices de dominância mostram que existe elevada
dominância de espécies nos dois estratos, o índice de Berger-Parker (d) foi o
mesmo para ambos os estratos (d=0,24), enquanto que o de Simpson (D) variou
________________________________________________________________ RESULTADOS
_______________________________________________________________________ 46
pouco, mas demonstrou maior dominância de espécies na copa (D=0,88) em relação
ao sub-bosque (D=0,84), porém a diferença entre eles não é significativa. As
espécies dominantes nesses estratos foram Eg. cognata e El. pseudocingulata na
copa e El. meriana e Eg. ignita no sub-bosque.
Analisando as curvas de acumulação de espécies (curva do coletor) tanto da
copa (Figura 14a) como do sub-bosque (Figura 14b), pode-se notar que a riqueza de
espécies estimada para cada estrato é maior do que a amostrada nesse estudo,
uma vez que ambas as curvas não alcançaram a assíntota.
Figura 14. Curva de acumulação de espécies (curva do coletor) gerada para a comunidade de Euglossini amostrada em copa (a) e sub-bosque (b) da Área de
Proteção Ambiental da Fazendinha, Macapá-AP, Brasil. Em vermelho a curva considerando os valores reais e em azul os intervalos de confiança para mais e para menos.
________________________________________________________________ RESULTADOS
_______________________________________________________________________ 47
Contudo, 24 espécies coletadas na copa correspondem a 66,21% de
espécies amostradas de acordo com a riqueza estimada pelo índice de Chao para
esse estrato (Sc=36,25). Do mesmo modo, 23 espécies correspondem a 56,10% da
riqueza estimada para o sub-bosque, segundo Chao (Sc=41). Os índices de Margalef
(DMg) e Menhinick (DMn) apontaram maior riqueza de espécies para a copa
(DMg=4,38; DMn=1,74) quando comparada ao sub-bosque (DMg=3,4; DMn=0,90), o que
corresponde ao obtido no trabalho, onde mais da metade da riqueza estimada para
cada estrato foi amostrada.
4.4.2 Sazonalidade nos estratos arbóreos
Dados referentes à temperatura local dos estratos arbóreos demonstram que
em todos os meses amostrados, com exceção apenas de agosto, a temperatura foi
maior na copa, com média de 28,37ºC, em relação ao sub-bosque, cuja média foi de
27,23ºC. A diferença média entre a temperatura desses estratos foi de 1,14ºC, não
representando uma diferença significativa entre eles (t=1,71; p>0,001) (Figura 15).
Na copa, a maior riqueza de espécies foi observada nos meses de maio,
junho e julho, que representam o final da estação mais chuvosa, enquanto que nos
meses de março/2011, novembro e dezembro foram observadas as menores
riquezas, sendo esses meses chuvosos, com exceção de novembro. No sub-
bosque, os meses que apresentaram maior riqueza de espécies foram,
respectivamente, janeiro/2012 e maio, enquanto que em fevereiro/2012, fevereiro e
março/2011 foram registradas as menores riquezas, sendo esses meses altamente
chuvosos (Figura 16).
________________________________________________________________ RESULTADOS
_______________________________________________________________________ 48
20
22
24
26
28
30
32
34 Ja
n
Fev
Mar
Ab
r
Mai
Jun
Jul
Ago
Set
Ou
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v
Dez
Jan
Fev
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Mês amostral
Copa Sub-Bosque
20
22
24
26
28
30
32
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12
14
16
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Jan
Fev
Mar
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Jul
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Dez
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Riq
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Mês amostral
Copa Sub-Bosque Copa Sub-Bosque
Figura 15. Temperaturas (ºC) médias registradas em copa (25 m) e sub-bosque
(1,5 m) na Área de Proteção Ambiental da Fazendinha, Macapá-AP, Brasil, no período de janeiro/2011 a março/2012.
Figura 16. Riqueza de espécies (colunas) de Euglossini em copa (25 m) e sub-bosque
(1,5 m) por mês amostral, com dados de temperatura (linhas) de cada estrato vertical, da Área de Proteção Ambiental da Fazendinha, Macapá-AP, Brasil, no período de janeiro/2011 a março/2012.
________________________________________________________________ RESULTADOS
_______________________________________________________________________ 49
20
22
24
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Jan
Fev
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Ab
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Freq
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Mês amostral
Copa Sub-Bosque Copa Sub-Bosque
Quanto à frequência de indivíduos, na copa os meses de fevereiro/2012 e
março/2012 (chuvosos) apresentaram maiores abundâncias, influenciados pela alta
frequência da Eg. cognata nesses meses, enquanto que em fevereiro/2011 e
dezembro (chuvosos) foram observadas as menores frequências. No sub-bosque,
maiores abundâncias ocorreram nos meses de setembro e julho (pouco chuvosos),
com predominância das espécies Eg. ignita e El. meriana, respectivamente,
enquanto que nos meses de janeiro/2011 e março/2011 (chuvosos) foram
encontradas as menores abundâncias (Figura 17).
Figura 17. Frequência de indivíduos (colunas) de Euglossini em copa (25 m) e sub-
bosque (1,5 m) por mês amostral, com dados de temperatura (linhas) de cada estrato vertical, da Área de Proteção Ambiental da Fazendinha, Macapá-AP, Brasil, no período de janeiro/2011 a março/2012.
O coeficiente de Pearson (r) mostrou que a riqueza de espécies encontrada
na copa não apresentou correlação significativa com a temperatura deste estrato (r=-
0,42; p>0,05), porém a abundância apresentou correlação negativa significativa com
________________________________________________________________ RESULTADOS
_______________________________________________________________________ 50
tal temperatura (r=-0,76; p<0,05). Quanto ao sub-bosque, nem a riqueza (r=0,09;
p>0,05) e nem a abundância (r= 0,44; p>0,05) encontradas neste estrato
apresentaram correlação significativa com a temperatura encontrada nele.
4.4.3 Atratividade de essências aromáticas nos estratos
Salicilato de metila, cineol e eugenol atraíram as maiores riquezas de
espécies tanto na copa como no sub-bosque. Linalol e benzoato de metila só
atraíram machos no sub-bosque. Feniletanol, salicilato de metila e acetato de
benzila atraíram machos de igual número de espécies nos dois estratos. Eugenol, β-
ionona, cineol, cinamato de metila, butirato de etila, benzoato de benzila e vanilina
atraíram machos de um maior número de espécies no sub-bosque e β-mirceno não
foi atrativo para os machos (Figura 18).
Com relação à abundância, na copa as essências que atraíram maior número
de indivíduos foram salicilato de metila e cineol, respectivamente. Essas essências
também foram as mais atrativas no sub-bosque juntamente com acetato de benzila.
Linalol e benzoato de metila foram as essências menos atrativas nos dois estratos,
atraindo indivíduos apenas no sub-bosque. Feniletanol e benzoato de benzila foram
a únicas essências em que as frequências de indivíduos foram maiores na copa,
sendo que nas demais essências (eugenol, β-ionona, cineol, cinamato de metila,
butirato de etila, vanilina e acetato de benzila) as abundâncias foram
significantemente maiores no sub-bosque, com exceção de salicilato de metila em
que não houve diferença significativa entre os estratos (Figura 19).
________________________________________________________________ RESULTADOS
_______________________________________________________________________ 51
0
2
4
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Essência aromática
Copa Sub-Bosque
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Freq
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Essência aromática
Copa Sub-Bosque
Figura 18. Riqueza de espécies de Euglossini amostrada em cada essência
aromática nos estratos de copa (25 m) e sub-bosque (1,5 m) da Área de Proteção Ambiental da Fazendinha, Macapá-AP, Brasil, no período de janeiro/2011 a março/2012.
Figura 19. Frequência de indivíduos de Euglossini amostrada nas essências aromáticas utilizadas em copa (25m) e sub-bosque (1,5m) na Área de Proteção Ambiental da Fazendinha, Macapá-AP, Brasil, no período de janeiro/2011 a março/2012. Valores cortados: 1 = 200 indivíduos; 2 = 176.
________________________________________________________________ RESULTADOS
_______________________________________________________________________ 52
Copa Sub-Bosque
1 Eugenol 0,837 0,574
2 β-Ionona 0,827 0,731
3 Cineol 0,802 0,808
4 Feniletanol 0,865 0,946
5 Cinamato de metila 1 0,573
6 Butirato de Etila 1 0,928
7 Benzoato de Benzila 0,906 0,832
8 Vanilina 0,59 0,650
9 Salicilato de Metila 0,66 0,702
10 Acetato de Benzila 0,896 0,579
Essência aromáticaNº.Equitabilidade (J)
β-Mirceno, linalol e benzoato de metila não foram listados por não
apresentarem valores de uniformidade.
Tabela 8. Equitabilidade da comunidade de Euglossini, segundo
índice de Pielou, atraída pelas essências aromáticas utilizadas em copa (25 m) e sub-bosque (1,5 m) da Área de Proteção Ambiental da Fazendinha, Macapá-AP, Brasil.
DISCUSSÃO
_________________________________________________________________ DISCUSSÃO
_______________________________________________________________________ 54
V DISCUSSÃO
Certos autores questionam a eficiência de armadilhas como método de
amostragem em levantamentos de comunidades de Euglossini (Becker et al., 1991;
Oliveira & Campos, 1995; Nemésio & Morato, 2004; 2006; Justino & Augusto, 2012).
No entanto, estudos comparando as duas principais metodologias utilizadas para
amostrar essas abelhas, rede entomológica e armadilha (Nemésio & Morato, 2004;
2006; Storck-Tonon et al., 2009), mesmo relatando maior eficiência de amostragem
nas coletas realizadas com rede, indicam utilizar as armadilhas como metodologia
complementar. Isso se deve ao fato de que em armadilhas já foram capturadas
muitas espécies não catalogadas anteriormente para determinadas regiões, onde
apenas estudos utilizando redes entomológicas haviam sido realizados (Campos et
al., 1989; Justino & Augusto, 2012). Da mesma forma, espécies consideradas raras,
como a Aglae caerulea, puderam ser amostradas por essa metodologia, como obtido
por Morato (2001b) no Parque Nacional da Serra do Divisor, no Estado do Acre.
Além disso, Storck-Tonon et al. (2009) mostraram que a diferença entre a riqueza e
abundância de euglossíneos coletados em rede e armadilha não foi estatisticamente
significante. Desta forma, acredita-se que no presente estudo os resultados obtidos
não tenham sido significativamente afetados pela “eficiência” da metodologia
utilizada, uma vez que cada armadilha era vistoriada em intervalos de 30 a 60
minutos, geralmente num tempo menor que 60. Isso contribuía para que os
espécimes presentes no interior delas fossem removidos com frequência, diminuindo
a chance de outros indivíduos deixarem de entrar nas armadilhas, “intimidados” pela
presença de outros machos em seu interior.
_________________________________________________________________ DISCUSSÃO
_______________________________________________________________________ 55
Por outro lado, sempre haverá a possibilidade de algum macho não ter
entrado nas armadilhas e isso pode ter contribuído para que não fosse alcançada a
riqueza estimada para a área, conforme revelado pela curva do coletor. Segundo
Barros (2007), a estabilização das curvas de rarefação é muito difícil, principalmente
em regiões tropicais, onde muitas espécies “raras” são adicionadas após muitas
amostragens. Storck-Tonon et al. (2009) e Knoll & Penatti (2012) estabilizaram suas
curvas de acumulação de espécies somente a partir da 48ª e 43ª coleta,
respectivamente, demonstrando, portanto, que seria necessário um maior esforço
amostral para poder estabilizar a curva obtida no presente estudo. Contudo, outros
fatores podem ter influência sobre esse resultado, Gama et al. (2005), por exemplo,
em uma análise florística florestal no Estado do Pará, comparando ambientes de
várzea e de terra firme verificaram que a riqueza e diversidade vegetal no primeiro
ambiente é consideravelmente menor que no segundo. Isso acontece porque
poucas espécies vegetais possuem mecanismos morfofisiológicos que toleram o
ritmo diário de inundações. Logo, a baixa diversidade de Angiospermas implica em
poucos recursos florais disponíveis para as abelhas e, desta forma, a riqueza de
euglossíneos nesse ambiente pode ser comprometida.
Esses fatos explicariam porque no presente trabalho a riqueza de espécies
[n=28] foi menor quando comparada à encontrada em outros realizados em
ambientes amazônicos (Oliveira & Campos, 1995 [38 spp.]; Rebêlo & Silva, 1999
[33]; Nemésio & Morato, 2005 [30]; 2006; Dias, 2007 [32]; Storck-Tonon et al., 2009
[36]; Abrahamczyk et al., 2011 [59]; 2012 [43]). Do mesmo modo, poderiam estar
relacionados ao fato de algumas espécies comuns em inventários na região não
terem sido amostradas na área, tais como: Eg. chalybeata, Eg. deceptrix, Eg.
imperialis, Eg. stilbonota, Eg. securigera, El. mocsary, Ex. frontalis, Ef. ornata
_________________________________________________________________ DISCUSSÃO
_______________________________________________________________________ 56
(Oliveira & Campos, 1995; Nemésio, 2005; Dias, 2007; Abrahamczyk et al., 2011;
2012). Além dessas espécies, Melo (2006) listou treze coletadas em um ambiente de
várzea no Estado do Amapá, dentre as quais, seis não foram registradas aqui: Aglae
caerulea, Eg. laevicincta, Eg. liopoda, Eg. securigera, El. mocsary e Ef. ornata.
Por outro lado, a riqueza encontrada nesse trabalho foi maior que a relatada
nos trabalhos, também realizados na Amazônia, de Powell & Powell (1987) [15 spp.];
Braga (1976) [10]; Becker et al. (1991) [16]; Morato et al. (1992) [27]; Morato (1994)
[25]; Nemésio & Morato (2004) [22]; Nemésio (2005) [12]; Melo (2006) [13]; Maia &
Silva (2008) [21].
Em trabalhos realizados em outras regiões do Brasil (Wittmann et al., 1988 [5
spp.]; Rebêlo & Garófalo, 1991 [8], 1997 [14]; Neves & Viana, 1997 [12]; 1999;
Rebêlo & Cabral, 1997 [9]; Souza et al., 2005 [11]; Nemésio & Silveira, 2006 [18];
Silveira et al., 2011 [13]; Andrade-Silva, 2012 [14]; Knoll & Penatti, 2012 [11]) a
riqueza de espécies é inferior à obtida tanto no presente trabalho como nos demais
efetuados na Região Amazônica, mesmo aqueles onde o esforço amostral e
emprego de iscas foi consideravelmente maior, como o de Rocha-Filho (2011) [24
spp.], ratificando que nesse bioma se encontra a maior biodiversidade dessas
abelhas.
Certamente essas diferenças relacionadas à riqueza, encontradas entre os
trabalhos mencionados, seja para mais ou para menos, são oriundas de diversos
outros fatores, como tempo de amostragem, metodologia utilizada, tipo de ambiente,
emprego de fragrâncias, entre outros. Contudo, de um modo geral, considera-se que
a comunidade amostrada na área do presente estudo está de acordo com o
observado na Região Amazônica, sendo constituída por espécies típicas (El.
pseudocingulata, Eg. cognata, Eg. amazonica, Ef. vidua), comuns (El. meriana, El.
_________________________________________________________________ DISCUSSÃO
_______________________________________________________________________ 57
nigrita, Eg. cordata, Ex. smaragdina) e algumas raras (Eg. bidentata, El. polyzona,
Ex. dentata).
Os índices de dominância indicaram um alto grau de espécies dominantes na
área de estudo. Porém, segundo Nemésio (2007), na Região Amazônica, Panamá e
Costa Rica a presença de espécies dominantes na comunidade de Euglossini é
comum, as quais representam mais de 10% da abundância da comunidade local,
mas juntas representam menos de 70% da riqueza de espécies amostradas, o que
não acontece em biomas Atlânticos, onde geralmente as espécies dominantes
representam mais de 70% da riqueza, fazendo com que haja uma correlação
negativa significante entre riqueza e dominância de espécies. No caso da área da
Fazendinha, a presença de nove espécies com alta abundância não compromete
significativamente a estrutura da comunidade local o que condiz com o obtido pelo
índice de Pielou (J’) que mostrou considerável equitabilidade na estrutura de sua
comunidade.
A presença de espécies tais como Eg. cordata e El. nigrita dentre as mais
abundantes no presente estudo, pode ser um indicativo de que a Área de Proteção
Ambiental da Fazendinha já apresenta características de áreas impactadas pelo
homem. Isso é inferido em virtude dessas espécies serem apontadas como
bioindicadoras de áreas perturbadas em diversos estudos (Morato, 1994; Tonhasca
et al., 2002; Carvalho et al., 2006; Storck-Tonon et al., 2009; Nemésio & Silveira,
2010), o que pode ser facilmente aceito devido a quantidade de construções
residenciais e comerciais estabelecidas no entorno da área. Ainda que esses
estabelecimentos sejam legalmente permitidos, muitas famílias se instalam de modo
informal e da mesma forma exploram os recursos naturais da unidade, aumentando,
desta forma, a probabilidade da área ser impactada negativamente.
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_______________________________________________________________________ 58
Por outro lado, Nemésio (2009) relata que Eg. cognata ocorre em ambientes
bem preservados, sendo que aqui ela foi a quinta espécie mais abundante. Isso
permite inferir, que apesar da presença de espécies bioindicadoras de impacto
ambiental, a unidade ainda encontra-se conservada, considerando também a
amostragem de espécies que ocorrem em ambientes mais preservados e que são
de difícil amostragem como El. polyzona e Ex. dentata. A primeira espécie (El.
polyzona) só tem sido amostrada e ainda assim de forma rara, na Amazônia Central
(Oliveira, 2006), enquanto que a segunda espécie, apesar de não ser tão restrita é
considerada de difícil amostragem em fragrâncias artificiais usadas comumente para
atrair euglossíneos, sendo coletadas manualmente ou apenas avistadas nas áreas
(Rebêlo & Silva, 1999; Storck-Tonon et al., 2009; Rocha-Filho, 2011).
Espécies como El. pseudocingulata, El. meriana, Eg. ignita, El. nigrita são
comumente encontradas com abundância em muitos trabalhos da região (Mendonça
et al., 2007; Maia & Silva, 2008; Storck-Tonon et al., 2009), sendo consideradas
espécies de ampla distribuição geográfica e comuns em diversos ambientes.
Euglossa cognata, Eg. intersecta, Eg. modestior e Ex. lepeletieri, apresentam
registros variados, contudo também são frequentemente amostradas nos trabalhos
feitos em ambientes amazônicos (Dias, 2007; Nemésio & Morato, 2006). Euglossa
cordata parece de fato ocorrer em áreas impactadas, pois em muitos estudos na
região não houve registro dessa espécie (Powell & Powell, 1987; Becker at al., 1991;
Oliveira & Campos, 1995; Nemésio, 2005; Dias, 2007; Maia & Silva, 2008; Storck-
Tonon et al., 2011).
Outras espécies como Eg. augaspis, Eg. avicula, Ef. surinamensis, Ef. vidua
que nesse estudo não foram muito abundantes, em geral são coletadas com
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frequência em muitos estudos da região, como observado em Ackerman (1983),
Powell & Powell (1987), Oliveira (1999) e Storck-Tonon et al. (2009).
Em relação à sazonalidade, Oliveira (1999) trabalhando em duas áreas de
terra firme na região de Manaus-AM reportou que a maior abundância e riqueza de
espécies foi registrada no período de agosto a dezembro, que compreende fim da
estação seca e início da chuvosa naquela região. Obteve maior riqueza em
novembro e picos de abundância nos meses de dezembro em uma área e em
novembro, fevereiro e abril na outra. Todos esses meses, com exceção de abril,
compreendem a estação chuvosa, a qual ocorre de outubro a março segundo o
autor. Ackerman (1983) obteve maior abundância e riqueza de espécies também na
estação chuvosa, especificamente no inicio dela, enquanto os menores valores
foram no meio (riqueza) e fim da mesma estação (abundância). Apesar dos dados
obtidos no presente estudo se mostrarem bastante variados, observa-se que as
maiores riquezas de espécies foram obtidas em meses chuvosos, no entanto
quando a pluviosidade aumentou significativamente, o que acontece nos meses de
fevereiro e março, a abundância e riqueza dos euglossíneos também diminuiu
consideravelmente. Essa relação não foi observada em Oliveira (1999), pois nos
meses em que ocorreram as menores abundâncias e riquezas de espécies não
foram acompanhados pelos maiores registros de pluviosidade. Enquanto na estação
seca esse autor obteve os menores valores de abundância (junho) e riqueza (maio),
o contrário foi obtido aqui, onde nessa estação houve maior abundância.
Martins & Souza (2005) não encontraram correlação significativa entre
abundância, riqueza, diversidade e precipitação pluviométrica sobre a comunidade
de Euglossini, assim como o obtido no presente estudo e do mesmo modo não
houve correlação com demais parâmetros, como umidade relativa do ar e
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temperatura. No entanto, considerando que os dados analisados em ambos estudos
foram obtidos em institutos meteorológicos e que eles são dados gerais,
considerando ainda que obtivemos correlação significativa quando analisamos os
dados locais, obtidos pelos dataloggers na copa, estima-se que essas análises
podem ser subestimadas pelos dados gerais e nesse caso seria mais apropriado
sempre obter os dados locais no momento da coleta e também considerar períodos
mais longos que apenas um ano.
Quanto à flutuação sazonal das espécies, El. meriana e El. pseudocingulata
são comumente amostradas em todos ou na maioria dos meses do ano em que são
estudadas (Nemésio & Morato, 2004), como observado no presente estudo.
Entretanto comparar a segunda espécie dentre os trabalhos realizados antes do ano
de 2006 não é possível, pois ela só foi descrita naquele ano (Oliveira, 2006) e antes
disso certamente ela era identificada como El. cingulata (Fabricius, 1804). O mesmo
pode ser inferido para Ex. lepeletieri, que foi descrita apenas em 2003 (Oliveira &
Nemésio, 2003) e antes disso era considerada como Ex. smaragdina (Guérin, 1844).
Outra espécie que no momento ocasiona dificuldades para análises
comparativas é Euglossa irisa m. Oliveira m.s.. Esta espécie que está sendo descrita
por Márcio Luiz de Oliveira, do Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia (INPA),
apresenta grande semelhança com Eg. mixta Friese, 1899 (informação pessoal).
Portanto, em trabalhos anteriores, os machos de Eg. irisa devem ter sido
computados como representantes de Eg. mixta.
Espécies como Eg. augaspis e Eg. avicula que aqui foram registradas
somente em três meses do ano, ocorreram em todos os meses de amostragens no
trabalho de Oliveira (1999) e Eg. augaspis foi registrada em seis dos oito meses de
coletas realizados por Nemésio & Morato (2004).
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Euglossa bidentata também é considerada uma espécie de difícil
amostragem, sendo coletado apenas um indivíduo no presente estudo e três por
Oliveira (1999). Em ambos os estudos, a espécie foi registrada em meses da
estação chuvosa. Por outro lado, um número considerável de indivíduos dessa
espécie foi coletado por Storck-Tonon et al. (2009), porém não se tem informações
sobre em qual estação foram amostrados.
Espécies que ocorreram na maioria dos meses de amostragem, mas que não
tiveram registros em alguns meses (Eg. ignita, Ex. lepeletieri, Eg. cordata, Eg.
intersecta, El. nigrita e Eg. modestior), podem ser consideradas como ocorrentes o
ano todo uma vez que foram coletadas nos meses faltantes em outros trabalhos na
região (Melo, 2006; Storck-Tonon et al., 2009). O mesmo não pode ser inferido para
Eg. cognata, pois no presente estudo ela foi amostrada apenas no período chuvoso,
sendo muito clara a sua restrição sazonal. Oliveira (1999) e Rebêlo & Silva (1999),
também amostraram essa espécie apenas na estação chuvosa. Todavia, Anjos-Silva
(2008), amostrou tal espécie apenas na estação seca, em Mata de Galeria no
Parque Nacional Chapada dos Guimarães, Estado de Mato Grosso. Considerando a
ausência de registro da espécie em determinados meses do ano, pode-se inferir que
ela também apresenta restrição sazonal, como observado em espécies de
Eufriesea.
A alta sazonalidade encontrada em Eufriesea, devido a sua diapausa
prepupal (Garófalo et al., 2003), também foi observada no presente estudo, sendo
amostrados espécimes apenas em meses da estação chuvosa. O mesmo foi obtido
por Oliveira (1999), mas nesse trabalho ele coletou espécies também em meses em
que a pluviosidade diminuiu bastante, como no período de agosto a novembro, o
que não ocorreu aqui. Comparando os dois trabalhos, o único mês em que não
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foram amostradas Eufriesea em ambos foi no mês de dezembro. Nemésio & Morato
(2004) amostraram espécies apenas em meses não chuvosos, setembro e
novembro, indicando que a ocorrência nas estações sazonais pode variar de acordo
com cada espécie de Eufriesea dentro de um mesmo bioma.
Com relação à atratividade das substâncias aromáticas, cineol e salicilato de
metila são essências que sempre se destacam na atração de machos de Euglossini,
pois em muitos trabalhos elas atraem a maior riqueza e abundância de espécies ou,
no mínimo, estão dentre as mais atrativas (Becker et al., 1991; Oliveira & Campos,
1996; Brosi, 2009; Guimarães, 2011; Silveira et al., 2011; Singer & Sazima, 2004;
Storck-Tonon et al., 2009; Rocha-Filho, 2011). Essas essências amostraram valores
bem distribuídos de espécies e frequência de indivíduos, aumentando sua
confiabilidade para uso na amostragem de Euglossini.
O mesmo não pode ser inferido para acetato de benzila, que apesar de ser a
segunda essência com maior abundância no presente estudo, apresentou este
resultado devido a alta frequência de Eg. ignita, a qual teve 72,45% dos seus
indivíduos amostrados nela, sendo que além dessa espécie apenas quatro outras
(Eg. viridifrons, El. meriana, El. polyzona, El. pseudocingulata) foram amostradas e
ainda assim não apresentaram valores relevantes de frequência. Esse padrão de
alta abundância e baixa riqueza encontrado no acetato de benzila também foi
observado por Storck-Tonon et al. (2009), onde uma discrepante abundância de El.
cingulata e El. meriana, comparadas às demais espécies, fez com que essa
essência fosse a segunda mais abundante, porém apresentando a menor riqueza de
espécies. Por outro lado, Nemésio & Morato (2004) além de obterem a maior
abundância com essa essência, também obtiveram nela a segunda maior riqueza.
Em biomas não amazônicos, Farias et al. (2007) atraíram maior riqueza com ela, no
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entanto outros autores obtiveram, por outro lado, a menor eficiência de coleta
utilizando acetato de benzila (Janzen et al., 1982; Peruquetti et al., 1999; Nemésio &
Silveira, 2007; Rocha-Filho, 2011), sendo que no segundo e no último destes
trabalhos também observou-se o padrão supracitado de alta abundância e baixa
riqueza, com amostragem predominante de El. cingulata.
Butirato de etila foi utilizado pela primeira vez por Rocha-Filho (2011), o qual
amostrou somente dois indivíduos de El. cingulata e três de Ef. surinamensis nesta
essência em um ano de amostragem em Ubatuba-SP, Mata Atlântica, sendo
considerada pouco eficiente em seu estudo. No presente trabalho, essa essência
também foi pouco eficiente, mas amostrou maior número de espécies (6) que o
obtido por esse autor, sendo que foi uma das quatro essências em que foram
atraídos machos de El. polyzona.
β-mirceno, linalol e feniletanol foram utilizadas poucas vezes em estudos para
a atração de machos de Euglossini (Ackerman, 1983; Peruquetti et al., 1999; Rocha-
Filho, 2011), sendo consideradas poucos eficientes nesses trabalhos, como aqui
observado. Rocha-Filho (2011) amostrou somente um indivíduo em β-mirceno e
linalol, pertencentes às espécies Eg. seabrai e Eg. sapphirina, respectivamente.
Contudo, no presente estudo a primeira essência não atraiu machos, enquanto que
a segunda atraiu somente um indivíduo de El. meriana. Para o feniletanol já houve
mais indivíduos amostrados, contudo ainda é considerada pouco atrativa. Rocha-
Filho (2011) amostrou três indivíduos de Ef. surinamensis e dois de El. cingulata,
enquanto aqui foram amostrados cinco espécies, com predominância de El. nigrita, e
o registro do único exemplar de Ex. dentata coletado no estudo. Essa espécie
também foi coletada por Silveira et al. (2011) em vanilina e por Ferreira et al. (2011)
em salicilato de metila.
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Rocha-Filho (2011) obteve grande eficiência utilizando cinamato de metila,
amostrando principalmente espécimes de Eg. cordata e Eg. securigera. O mesmo
não foi encontrado no presente estudo onde essa essência está dentre as com
menores valores de riqueza e abundância, além de que somente um indivíduo de
Eg. cordata foi amostrado nela, sendo predominante indivíduos de El. meriana. Essa
essência passou a ser mais conhecida e utilizada a partir de estudos em que foram
amostrados espécimes de Aglae caerulea (Williams & Dodson, 1972; Morato, 2001b;
Anjos-Silva et al., 2006), espécie rara e endêmica do bioma Amazônico, mas
ausente nas amostragens do presente trabalho. Janzen et al. (1982) também
amostrou menor riqueza e abundância de espécies com essa essência, enquanto
Freitas (2009) não amostrou nenhuma espécie utilizando-a.
Eugenol e vanilina são essências muito atrativas para espécies do gênero
Eulaema, sobretudo para El. pseudocingulata, assim como aqui e também obtido por
Storck-Tonon et al. (2009). Essas essências também são frequentemente utilizadas
em inventários de Euglossini (Rebêlo & Garófalo, 1997; Silva & Rebêlo, 2002;
Nemésio, 2005; Dias, 2007; Rocha-Filho, 2011) sendo eficientes na amostragem de
muitas espécies, mas não tanto como cineol e salicilato de metila.
Benzoato de benzila e benzoato de metila em geral são essências pouco
atrativas (Nemésio & Morato, 2004; Brito & Rêgo, 2001), como o obtido aqui.
Contudo, Carvalho et al. (2006) e Rocha-Filho (2011) amostraram um número
considerável de espécies para suas áreas de estudo com a primeira essência, sendo
que no primeiro trabalho houve forte atratividade de Eg. modestior, enquanto que
aqui apenas dois indivíduos dessa espécie foram amostrados nessa essência.
β-ionona, considerada pouco atrativa em alguns estudos (Peruquetti et al.,
1999; Nemésio & Faria-Jr, 2004, Nemésio e Silveira, 2007; Freitas, 2009),
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apresentou uma eficiência considerável no presente trabalho e da mesma forma se
mostrou eficiente nos trabalhos de Farias et al. (2007) e Rocha-filho (2011). Nos
estudos destes autores, β-ionona foi muito atrativa principalmente para machos de
Eg. cordata, o que também ocorreu nesse trabalho, pois apesar da espécie mais
abundante nessa essência ter sido Eg. intersecta, nela foi amostrada a segunda
maior abundância de Eg. cordata depois de cineol.
Segundo Silva & Rebêlo (2002), parâmetros climáticos podem interferir na
volatilização dos compostos aromáticos e desta forma essências com diferentes
composições, mais ou menos voláteis, podem ter eficiências de atratividade e
alcance diferentes. Cineol, por exemplo, é muito mais volátil que eugenol e por isso
tem uma melhor dispersão podendo atrair indivíduos a longas distâncias. No
entanto, talvez as mais voláteis possam evaporar mais rapidamente e, assim, as
mais lipídicas, menos voláteis, possam perdurar por mais tempo atraindo maior
abundância de indivíduos. Isso pode fazer com que determinadas essências, como
por exemplo, acetato de benzila, no presente estudo, atraia grande abundância de
indivíduos, mas pequena riqueza de espécies. Isso também explicaria porque
essências como butirato de etila, feniletanol, eugenol e β-ionona atraíram maior
riqueza de espécies na estação chuvosa, enquanto que cinamato de metila e
acetato de benzila foram mais atrativas na estação menos chuvosa. Como as
primeiras são mais lipídicas, a precipitação pluviométrica pode não afetar
consideravelmente a atratividade delas, uma vez que lipídeos e água “não se
misturam” e, portanto, as essências menos ou não lipídicas podem ser mais
afetadas nesse sentido.
Alguns estudos supõem que determinadas espécies mudam
significativamente suas preferências por fragrâncias de acordo com as estações e
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ambientes aos quais estão sujeitas, sendo a temperatura uma variável muito
influente nessa preferência (Ackerman, 1989; Abrahamczyk et al., 2012). Portanto, a
variação encontrada entre a preferência pelas espécies ao longo dos diversos
trabalhos e ambientes citados pode ser considerada, tendo em vista que cada
espécie deve ajustar-se aos recursos disponíveis em sua área, coletando aquelas
fragrâncias que mais se assemelham às das flores naturais encontradas em seu
habitat.
A respeito da estratificação vertical, poucos estudos foram realizados
avaliando a composição faunística de Euglossini em diferentes estratos arbóreos
(Roubik, 1993; Oliveira & Campos, 1996; Otero & Sallenave, 2003; Martins & Souza,
2005; Ferreira et al., 2011). Dentre esses estudos, os resultados são bastante
variados, não sendo encontrado um padrão geral da distribuição dos euglossíneos
ao longo dos estratos.
Roubik (1993) e Martins & Souza (2005) encontraram maior riqueza e
abundância de espécies no sub-bosque; Otero & Sallenave (2003) obtiveram esses
índices maiores na copa; Oliveira & Campos (1996) não obtiveram diferença
significativa entre os dois estratos, porém uma pequena diferença favoreceu a copa;
e Ferreira et al. (2011) amostraram a mesma riqueza nos dois estratos, porém maior
abundância na copa. De todos esses trabalhos, o presente estudo se assemelha
mais aos resultados obtidos pelos dois últimos, haja vista que a riqueza de espécies
não diferiu significativamente entre os estratos, porém a abundância foi maior em um
deles, que neste caso difere dos referidos trabalhos, pois aqui foi maior no sub-
bosque.
Muitos fatores colaboram para que a riqueza de euglossíneos não difira
significativamente entre os estratos arbóreos, mas a abundância sim, sendo que a
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maioria deles está relacionada à própria biologia desses insetos. Segundo Roubik
(1993), os polinizadores frequentes nas copas devem ter uma fisiologia adaptada
para suportar condições adversas como maiores temperaturas, correntes de ar,
entre outros. Essas adaptações correspondem a sua fisiologia de voo, anatomia
interna e termorregulação, sendo que, de um modo geral, todas elas são
relacionadas ao melhoramento da capacidade de resfriamento da abelha durante os
voos de forrageamento, evitando com que elas tenham um superaquecimento
corporal, pois além das altas temperaturas ambientais, elas também sofrem com
uma grande quantidade de calor corporal gerado pelos músculos de voo (Inouye,
1975).
Além disso, como essas abelhas são em sua maioria brilhantes, com
colorações atrativas e de grande porte, na copa elas estão mais expostas a
predadores, como pássaros e outros animais insetívoros. Outro aspecto importante
refere-se ao fato desses machos executarem o seu cortejo em áreas claras e a
poucos metros do solo, onde há incidência de luz (Stern, 1991). Portanto, todos
esses fatores contribuem para que esses machos ocorram com abundância no sub-
bosque, haja a vista que se estabelecer nesse estrato, significa gastar menos
energia durante o forrageamento, obter proteção e maior sucesso reprodutivo.
Outro fator, não biológico, relaciona-se à altura entre os estratos estudados.
Oliveira & Campos (1996), Martins & Souza (2005) e Ferreira et al. (2011),
realizaram seus estudos considerando diferenças médias de 10 m entre o estrato
inferior e o superior. Apesar de Roubik (1993) e o presente estudo apresentarem
diferença média entre eles de mais de 20 m, todos os trabalhos não obtiveram
resultados estatisticamente significativos. Desta forma, considerando que essas
abelhas são exímios voadores, as quais, segundo Janzen (1971), voam cerca de 1
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km por dia, acredita-se que essa diferença entre copa e sub-bosque não representa
uma barreira relevante para Euglossíni, mesmo considerando diferenças
microclimáticas.
As espécies pertencentes ao gênero Eufriesea foram amostradas com maior
riqueza e abundância nas copas, sendo o único gênero que apresentou esse padrão
em todos os trabalhos em que foi amostrado (Oliveira & Campos, 1996; Ferreira et
al., 2011; este). Nesse caso, acredita-se que a hipótese de que abelhas de grande
porte estão mais condicionadas a forragear nas copas por sua melhor capacidade
de resfriamento corporal (May & Casey, 1983) é válida estritamente para Eufriesea.
No entanto pode variar nos demais gêneros, dependendo do ambiente em que se
encontram. Isso pode ser inferido em virtude de que as outras abelhas de grande
porte como Eulaema e Exaerete, que seriam as mais condicionadas a predominar
nas copas (Wille, 1958; Roubik, 1993), foram amostradas principalmente nos sub-
bosques, sendo mais aplicado ao segundo gênero, pois o primeiro variou entre os
estudos. E, além disso, em Ferreira et al. (2011) Euglossa foi consideravelmente
mais abundante na copa, demonstrando que mesmo sendo abelhas de pequeno
porte e com aquecimento corporal alcançando aproximadamente 40ºC durante o voo
(Inouye, 1975), podem forragear em ambientes mais extremos, como as copas.
Porém, há de se considerar que a altura dos estratos no referido trabalho, não foi
muito expressiva, portanto pode haver um caso atípico nesse resultado.
Das espécies que ocorreram exclusivamente em cada estrato, Eg. augaspis e
Ex. dentata que foram amostradas no presente estudo somente na copa, foram
amostradas em sub-bosque por Oliveira & Campos (1996) e Ferreira et al. (2011).
Enquanto que Ef. vidua, Eg. avicula e Eg. bidentata que foram amostradas somente
no sub-boque aqui, também foram amostradas em copa pelo primeiro autor. Isso
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indica que as espécies podem ocorrer preferencialmente em um determinado
estrato, dependendo do ambiente em que se encontram ou simplesmente podem
não apresentar diferenças entre eles, sendo restringidas a um determinado estrato
nos diferentes trabalhos pela pouca abundância de suas populações em cada área
ou por questões metodológicas, como esforço amostral, por exemplo.
Em se tratando das espécies mais abundantes nos dois estratos, com
exceção para Ferreira et al. (2011), em todos os trabalhos essas espécies ocorreram
com maior frequência no sub-bosque, com exceções isoladas para algumas que
ocorreram mais na copa, como por exemplo aqui com Eg. cognata, Martins & Souza
(2005) com Eg. cordata e Oliveira & Campos (2005) com Eg. augaspis e Eg. avicula.
Eulaema nigrita, apesar de ter ocorrido mais no sub-bosque no presente estudo, nos
demais foi amostrada predominantemente na copa (Roubik, 1993; Martins & Souza,
2005; Ferreira et al., 2011).
Outras espécies como Eg. avicula, Eg. gaianii e Eg. mourei, que foram pouco
abundantes no presente estudo, foram amostradas com abundância por Oliveira &
Campos (1996), principalmente na copa. Isso indica que elas ocorrerem nos dois
estratos, porém Eg. avicula tende a ocorrer preferencialmente na copa. Da mesma
forma, El. bombiformis e Ex. smaragdina foram amostradas por este e também por
Martins & Souza (2005) e Ferreira et al. (2011), sendo que todos esses trabalhos,
juntamente com o presente, demonstram a ocorrência dessas espécies, sobretudo
da última, predominantemente no sub-bosque.
Enquanto todas as espécies coletadas exclusivamente na copa por Oliveira &
Campos (1996) pertencem ao gênero Euglossa, no presente estudo predominou
espécies do gênero Eufriesea entre as exclusivas neste estrato. Já para o sub-
bosque, observa-se que as espécies exclusivas pertencem aos quatro principais
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gêneros (Euglossa, Eulaema, Eufriesea e Exaerete), não havendo uma
predominância de algum deles. As riquezas foram similares em ambos os estudos,
sendo, em geral, poucas espécies (quatro) exclusivas em cada estrato.
Considerando os dados estatísticos, apesar da não significância, em todos os
trabalhos os índices de diversidade (H’) e equitabilidade foram maiores nas copas,
indicando que no sub-bosque há dominância de espécies e a abundância dos
indivíduos é distribuída de modo menos uniforme.
Em se tratando de aspectos climáticos e sazonais nos estratos, pela primeira
vez dados referentes a temperatura local em cada estrato foram obtidos
simultaneamente às amostragens, pois nos demais trabalhos relacionados, eram
obtidos os dados gerais para as áreas através de institutos de meteorologia. Isso
permitiu fornecer uma visão mais concreta de como e quanto de fato varia a
temperatura em copa e sub-bosque, permitindo avaliar se elas diferem
significativamente ao ponto de limitar o estabelecimento de espécies em
determinado estrato.
Segundo Gama et al. (2005), as florestas de várzea apresentam menor altura
de dossel comparadas a florestas de terra firme. Em comunidades vegetais em
estádio de clímax sucessional, muitas espécies de plantas estão sujeitas a pouca
variação de fatores abióticos, como disponibilidade de luz e umidade (Madeira et al.,
2005), além de que plantas arquitetonicamente simples, isto é, com mesmo padrão
de ramificação nas copas, apresentam disponibilidade de recursos (flores e frutos)
de forma mais equitativa. Essas características são observadas na área de estudo e
podem ter contribuído para que os dados de abundância e riqueza não
apresentassem correlação com os dados de temperatura nos estratos, bem como se
aplica ao fato da temperatura média em cada um deles diferir pouco. Pois a medida
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que a altura do dossel é “pequena”, em relação ao sub-bosque, e a disponibilidade
de recursos no habitat é equitativa, a diferença de temperatura entre os estratos não
representa uma barreira intransponível aos euglossíneos, que apresentam
considerável capacidade de termorregulação e ainda que a temperatura aumente
bastante em cada estrato, a alta umidade relativa do ar existente na região permite
que essas abelhas capturem mais oxigênio (May & Casey, 1983), aumentando sua
capacidade metabólica de forma a suportar tais diferenças.
Oliveira (1999) mostrou que os euglossíneos executam suas atividades
predominantemente quando a temperatura está entre 24,5ºC e 27ºC, verificando que
quando elas estão acima ou abaixo desses valores a atividade é mínima ou
inexistente. Na copa, apenas três meses (abril/2011, fevereiro e março/2012)
apresentaram valores de temperatura entre 24,5 a 27ºC, enquanto que no sub-
bosque sete meses apresentaram temperaturas entre esses valores (abril, maio,
junho e outubro/2011 e janeiro, fevereiro e março/2012). Desta forma, é possível
inferir que a maior abundância encontrada no sub-bosque é ocasionada por essas
melhores condições de temperatura, pois apesar de conseguirem suportar
temperaturas mais elevadas, como encontrado na copa, é biologicamente menos
custoso forragear no sub-bosque. Isso pode ser evidenciado pela correlação
negativa significativa obtida entre abundância e temperatura na copa, significando
que os machos voam com facilidade no estrato superior, mas à medida que a
temperatura aumenta nele, a abundância diminui consideravelmente. A não
correlação da abundância no sub-bosque com a temperatura deste estrato pode ser
justificada porque ele sempre apresenta condições mais amenas, portanto ainda que
aumente a temperatura, esse aumento pode ser suportado com mais facilidade, em
termos fisiológicos, quando comparado à copa.
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De um modo geral, o sub-bosque apresenta maior abundância em relação à
copa, tanto na estação chuvosa como na menos chuvosa. Contudo, analisando cada
estrato separadamente, observa-se que na copa a frequência de indivíduos é maior
no período chuvoso, enquanto que no sub-bosque é maior no período seco. Esse
padrão também foi encontrado por Roubik (1993), não sendo possível comparar com
os demais trabalhos. Isso reflete o obtido pela correlação, onde a abundância
aumenta no sub-bosque a medida que a temperatura aumenta. Porém é curioso o
fato da abundância ser maior na copa em períodos chuvosos, onde teoricamente os
machos podem sofrer mais impactos da precipitação pluviometria. Contudo,
acredita-se que talvez seja mais fácil para os machos se abrigarem embaixo de
folhas, como fazem ao dormirem, que encontrar cavidades nos troncos das árvores
para se esconder durante as chuvas.
Apesar de utilizarem essências como eucaliptol (similar ao cineol), eugenol e
vanilina, as quais foram muito atrativas no presente estudo, Martins & Souza (2005)
obtiveram maior eficiência de amostragem tanto na copa quanto no sub-bosque com
β-ionona, a qual atraiu principalmente Eg. cordata e El. nigrita. Esta essência,
também utilizada no presente estudo, foi a quarta mais eficiente com relação a
riqueza de espécies em ambos os estratos (depois de cineol, salicilato de metila e
eugenol), atraindo principalmente Eg. intersecta, Eg. cordata e El. pseudocingulata,
no entanto quando comparada isoladamente em cada estrato, foi mais atrativa no
sub-bosque.
A razão do acetato de benzila ter apresentado uma alta abundância no sub-
bosque se deve, principalmente, ao elevado número de indivíduos da espécie Eg.
ignita amostrados nessa essência e nesse respectivo estrato. Também as outras
espécies amostradas nela apresentaram sua maior abundância no sub-bosque,
_________________________________________________________________ DISCUSSÃO
_______________________________________________________________________ 73
porém não tão acentuadas como em Eg. ignita. Além disso, destaca-se o papel
importante do acetato de benzila na atração da espécie El. polyzona, espécie
amostrada principalmente nessa essência e somente no sub-bosque.
Roubik (1993) infere sobre a eficiência do cineol na copa, relatando que ela é
favorecida pelas correntes de ar, aumentando sua evaporação nesse estrato.
Contudo, no presente estudo ela foi igualmente eficiente e atrativa nos dois estratos,
inclusive com maior eficiência no sub-bosque. De treze essências utilizadas a
maioria delas (nove) foi mais atrativa no sub-bosque, tanto com relação a riqueza
quanto a abundância de espécies. Desta forma, a premissa de que no sub-bosque a
menor velocidade e incidência de correntes de ar influenciariam negativamente a
dispersão/evaporação das essências no ambiente e consequentemente sua
detecção pelas abelhas (Otero & Sallenave, 2003), não é corroborada com os dados
obtidos no presente estudo.
É visto que a maior equitabilidade do eugenol se deu na copa porque no sub-
bosque essa essência apresentou dominância pela espécie El. pseudocingulata,
sendo que o mesmo é inferido para cinamato de metila, cuja espécie dominante no
sub-bosque foi El. meriana e para acetato de benzila, cuja dominância foi de Eg.
ignita. Eulaema nigrita foi dominante no feniletanol na copa e por isso ele foi mais
equitativo no sub-bosque. Linalol e benzoato de metila não apresentaram valores de
equitabilidade porque amostraram apenas um e dois indivíduos, respectivamente,
em um único estrato (Apêndice B).
CONCLUSÕES
_______________________________________________________________ CONCLUSÕES
_______________________________________________________________________ 75
VI CONCLUSÕES
A comunidade de machos de Euglossini da floresta de várzea da Área de
Proteção Ambiental da Fazendinha, Macapá-AP, apresenta considerável riqueza e
diversidade de espécies que se distribuem de forma bastante equitativa tanto na
copa como no sub-bosque. Contudo, é no estrato inferior que esses machos
ocorrem com maior frequência, demonstrando que nele encontram melhores
condições para se estabelecer, como temperaturas amenas, proteção contra
radiação solar e precipitação pluviométrica.
A comunidade é composta por espécies consideradas desde comuns a raras,
apresentando algumas indicadoras tanto de ambientes bem preservados (Eg.
polyzona, Eg. bidentata, Eg. cognata) como de ambientes impactados (Eg. cordata,
El. nigrita). A maioria delas ocorre comumente nos dois estratos, porém também
existem algumas exclusivas em cada um deles.
A obtenção dos dados climáticos in situ, em cada estrato arbóreo,
simultaneamente às amostragens foi importante por revelar seus valores reais e por
demonstrar quanto de fato varia a temperatura entre copa e sub-bosque. O que
permitiu revelar que elas não apresentam diferença significativa, mas que na copa a
temperatura é uma variável muito importante na abundância das espécies nesse
estrato.
Da mesma forma, a utilização de essências tradicionais (cineol, eugenol,
vanilina, salicilato de metila) juntamente com outras pouco comuns em inventários
sobre euglossíneos (butirato de etila, fenietanol, linalol), foram muito eficientes na
atração dos machos na área nos dois estratos arbóreos, contribuindo para revelar
espécies não registradas anteriormente para o Estado do Amapá (Eg. bidentata),
_______________________________________________________________ CONCLUSÕES
_______________________________________________________________________ 76
além de auxiliar no registro daquelas consideradas de difícil amostragem (El.
polyzona, Eg. bidentata, Ex. dentata).
Porém, considerando a alta capacidade de voo e adaptação fisiológica desses
machos e analisando a ausência de diferenças significativas na composição
faunística, variação de temperaturas, preferências por fragrâncias e flutuação
sazonal entre os estratos no presente estudo e em todos os trabalhos relacionados,
acredito que não haja estratificação vertical para essas abelhas. Esse tipo de
limitação ecológica é aplicada a outros insetos e animais, de um modo geral, que
apresentam maiores restrições locomotivas ou hábitos de vida mais especialistas.
No caso de Euglossini, acredito que exista uma faixa vertical preferencial ao
voo, que pode compreender entre 1,5 m a 20 m em relação ao solo, pela qual esses
machos voam com facilidade, independente do ambiente em que se encontram.
Desta forma, qualquer altura compreendida entre esses valores é facilmente
povoada por eles, independente, por exemplo, se 15 m é dossel no Cerrado ou sub-
bosque na Amazônia.
Isso justificaria porque em todos os trabalhos realizados sobre estratificação
vertical não foram encontradas diferenças significativas entre os estratos. Desta
forma, as pequenas diferenças encontradas entre eles, na verdade nada mais
seriam que adaptações da comunidade euglossínea às variações ambientais
(climáticas e estruturais) presentes dentro dessa faixa de voo, de acordo com seus
aspectos comportamentais e fisiológicos.
É claro, que as espécies podem ocorrer e se estabelecer além dos limites
dessa faixa, mas a essas alturas suas atividades se tornam menos fáceis, bem como
a disponibilidade de recursos se torna mais escassa, portanto ocorreriam
abundantemente dentro dela.
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APÊNDICES
_________________________________________________________________ APÊNDICES
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APÊNDICE A - Flutuação sazonal das espécies de Euglossini mais abundantes em copa (25 m) e sub-bosque (1,5 m) da Área de Proteção Ambiental da Fazendinha, Macapá-AP, Brasil, amostradas no período de janeiro a dezembro de 2011.
Continua...
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Euglossa modestior
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Sub-bosque
Continuação Apêndice A.
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Copa Sub-Bosque
Euglossa allosticta 1 2
Euglossa amazonica 2 0
Euglossa b identata 0 1
Euglossa cognata 0 1
Euglossa cordata 1 0
Euglossa ignita 0 3
Eulaema meriana 2 1
Eulaema pseudocingulata 8 31
Eulaema bombiformis 0 1
Exaerete lepeletieri 3 4
Exaerete smaragdina 1 2
Eulaema pseudocingulata 7 19
Euglossa modestior 1 1
Euglossa intersecta 1 21
Euglossa ignita 0 2
Euglossa cordata 2 11
Euglossa cognata 0 1
Euglossa augaspis 3 3
Euglossa amazonica 0 1
Eufriesea superba 1 0
Eufriesea vidua 0 1
Euglossa allosticta 1 4
Euglossa amazonica 2 4
Euglossa cordata 18 49
Euglossa ignita 3 21
Euglossa intersecta 0 9
Euglossa modestior 1 22
Euglossa viridifrons 3 7
Eulaema meriana 3 52
Eulaema nigrita 7 18
Eulaema pseudocingulata 0 2
Exaerete lepeletieri 1 4
Exaerete smaragdina 8 7
Eulaema nigrita 3 2
Exaerete dentata 1 0
Euglossa amazonica 1 0
Euglossa viridifrons 0 1
Euglossa cordata 0 1
Feniletanol
Cineol
Estrato árboreo verticalEspécie
Essência
aromática
Eugenol
β-Ionona
APÊNDICE B - Espécies de Euglossini amostradas em cada essência aromática em copa (25 m) e sub-bosque (1,5 m) da Área de Proteção Ambiental da Fazendinha, Macapá-AP, Brasil, no período de janeiro/2011 a março/2012.
Continua...
_________________________________________________________________ APÊNDICES
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Copa Sub-Bosque
Eulaema meriana 0 21
Eufriesea surinamensis 1 0
Euglossa ignita 1 5
Euglossa cordata 0 1
Eulaema polyzona 0 1
Eulaema meriana 1 2
Eulaema pseudocingulata 0 1
Euglossa avicula 0 1
Euglossa viridifrons 1 0
Euglossa ignita 0 3
Eulaema polyzona 0 1
Eufriesea concava 5 1
Euglossa modestior 2 0
Euglossa ignita 0 1
Euglossa cordata 2 4
Eulaema nigrita 1 5
Eulaema meriana 0 4
Eulaema pseudocingulata 11 30
Exaerete smaragdina 0 2
Euglossa cognata 1 0
Euglossa avicula 0 4
Euglossa augaspis 1 0
Euglossa mourei 1 1
Linalol Eulaema meriana 0 1
Eulaema bombiformis 1 3
Eulaema polyzona 0 1
Eulaema meriana 7 30
Eulaema pseudocingulata 1 1
Eufriesea flaviventris 1 1
Eufriesea auripes 5 0
Exaerete smaragdina 0 1
Exaerete lepeletieri 1 15
Euglossa irisa sp. m. Oliveira, m.s. 22 5
Euglossa cognata 47 22
Euglossa gaianii 4 1
Euglossa ignita 5 2
Essência
aromáticaEspécie
Estrato árboreo vertical
Cinamato de
Metila
Salicilato de
Metila
Vanilina
Benzoato de
Benzila
Butirato de Etila
Continuação Apêndice B.
Continua...
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Copa Sub-Bosque
Eulaema bombiformis 0 1
Eulaema meriana 0 3
Eulaema polyzona 0 2
Eulaema meriana 3 46
Eulaema pseudocingulata 1 8
Euglossa viridifrons 1 0
Euglossa ignita 1 120
Acetato de
Benzila
Benzoato de
Metila
Essência
aromáticaEspécie
Estrato árboreo vertical
Continuação Apêndice B.
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