Controle Genético do Sistema Radicular de Plantas · de plantas, por meio da modificação de...

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Controle Genético do Sistema Radicular de Plantas

ISSN 1518-4277Agosto, 2017

Documentos 210

Mariana Lourenço CampolinoSimara da Silva LopesBárbara França NegriSylvia Morais de Sousa

Controle Genético do Sistema Radicular de Plantas

Embrapa Milho e Sorgo Sete Lagoas, MG2017

Empresa Brasileira de Pesquisa AgropecuáriaEmbrapa Milho e Sorgo Ministério da Agricultura, Pecuária e Abastecimento

ISSN 1518-4277

Agosto, 2017

Esta publicação está disponível no endereço:https://www.embrapa.br/milho-e-sorgo/publicacoes

Embrapa Milho e SorgoRod. MG 424 Km 45Caixa Postal 151CEP 35701-970 Sete Lagoas, MGFone: (31) 3027-1100Fax: (31) 3027-1188www.embrapa.br/fale-conosco

Comitê de Publicações da UnidadePresidente: Sidney Netto ParentoniSecretário-Executivo: Elena Charlotte LandauMembros: Antonio Claudio da Silva Barros, Cynthia Maria Borges Damasceno, Maria Lúcia Ferreira Simeone, Roberto dos Santos Trindade, Paulo Eduardo de Aquino Ribeiro, Rosângela Lacerda de Castro

Revisão de texto: Antonio Claudio da Silva BarrosNormalização bibliográfica: Rosângela Lacerda de CastroTratamento de ilustrações: Tânia Mara Assunção BarbosaEditoração eletrônica: Tânia Mara Assunção BarbosaFoto(s) da capa: Simara da Silva Lopes e Sylvia Morais de Sousa 1ª ediçãoFormato digital (2017)

Todos os direitos reservadosA reprodução não-autorizada desta publicação, no todo ou em par-

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Dados Internacionais de Catalogação na Publicação (CIP)Embrapa Milho e Sorgo

© Embrapa 2017

Controle genético do sistema radicular de plantas / Mariana Lourenço Campolino ... [et al.]. -- Sete Lagoas: Embrapa Milho e Sorgo, 2017. 52 p. : il. -- (Documentos / Embrapa Milho e Sorgo, ISSN 1518-4277; 210).

1. Genética vegetal. 2. Melhoramento vegetal. 3. Raiz. I. Cam-polino, Mariana Lourenço. II. Série. CDD 576.5 (21. ed.)

Mariana Lourenço CampolinoMestranda em Biotecnologia e Gestão da Ino-vação, Centro Universitário de Sete Lagoas - UNIFEMM, Av. Marechal Castelo Branco, 2765, Santo Antonio, CEP: 35701-242, Sete Lagoas, MG, [email protected]

Simara da Silva LopesDoutoranda em Bioengenharia, Universidade Federal de São João Del Rei, UFSJ, São João Del Rei, Rodovia MG 424, Km 47. CEP: 35701-970, Sete Lagoas, MG, [email protected]

Bárbara França Negri Doutoranda em Bioengenharia, Universidade Fe-deral de São João Del Rei, Rodovia MG 424 – Km 47, CEP: 35701-970 , Sete Lagoas, MG, [email protected]

Sylvia Morais de Sousa*Bióloga, DSc., Pesquisadora em Biologia Molecu-lar da Embrapa Milho e Sorgo, Rod MG 424 Km 45, Zona Rural, Sete Lagoas, MG, CEP: 35701-970, [email protected]*Autora correspondente

Autores

Apresentação

As raízes são cruciais para a aquisição de nutrientes e água, e são potenciais alvos para aumentar a produtividade de plantas em diversas condições de crescimento. Um dos desafios do melhoramento é realizar a fenotipagem adequada, rápida e com preço acessível e selecionar a característica radicular desejável em razão da dificuldade de avaliação das raízes abaixo da terra. Conhecer o sistema radicular e sua complexa regulação é fundamental para o desenvolvimento de marcadores moleculares que permitirão um maior avanço no melhoramento de plantas, por meio da modificação de características radiculares. O trabalho “Controle genético do sistema radicular de plantas” aborda os principais mecanismos do complexo controle de formação genética do sistema radicular de plantas, descrevendo os principais genes envolvidos no desenvolvimento de cada tipo de raiz.

Antonio Alvaro Corsetti Purcino

Chefe-Geral

Embrapa Milho e Sorgo

Sumário

Introdução ......................................................................................................... 6

Raízes Embrionárias ................................................................................... 13

Raiz Primária ................................................................................................. 13

Raiz Seminal .................................................................................................. 17

Raízes Pós-Embrionárias ......................................................................... 21

Raiz Lateral ..................................................................................................... 21

Raízes Adventícias ....................................................................................... 25

Raiz da Coroa .............................................................................................. 25

Pelos Radiculares ........................................................................................ 30

Considerações Finais ................................................................................. 31

Referências ...................................................................................................... 32

Literatura Recomendada ......................................................................... 51

Controle Genético do Sistema Radicular de PlantasMariana Lourenço Campolino1

Simara da Silva Lopes2

Bárbara França Negri3

Sylvia Morais de Sousa4

Introdução

A raiz é responsável pela ancoragem física da planta no solo, aquisição de nutrientes e água, além de ser ponto de interação com microrganismos. As raízes são estruturas modulares, o que as torna extremamente capazes de detectar alterações ambientais e responder a mudanças sazonais e climáticas, a variação nutricional e a compostos tóxicos no solo (HODGE et al., 2009). A arquitetura do sistema radicular, que pode ser definida como a configuração espacial do sistema radicular, é uma característica complexa, cujas mudanças podem ocorrer sem necessariamente alterar a biomassa da raiz (FITTER, 1991; JUNG; MCCOUGH, 2013). Quando o sistema radicular se adapta ao meio, especialmente sob estresse hídrico ou nutricional, há maior estabilidade na produção (GLOVER et al., 2007; GEWIN, 2010; JUNG; MCCOUGH, 2013).

O desenvolvimento radicular está relacionado a mecanismos genéticos e fisiológicos, porém a maioria dos estudos tem como alvo a raiz primária e lateral, que são as raízes que

7Controle Genético do Sistema Radicular de Plantas

compõem o sistema radicular da planta modelo Arabidopsis thaliana. Apesar dos avanços nos estudos genéticos e moleculares relacionados ao desenvolvimento das raízes seminais e coronais dos cereais, ainda é pequeno o número de genes isolados e associados com a formação dessas raízes. Apesar de o sistema radicular de monocotiledôneas e dicotiledôneas ser diferente, alguns aspectos da regulação hormonal e as famílias gênicas envolvidas com o desenvolvimento radicular são conservados (HOCHHOLDINGER et al., 2004a; COUDERT et al., 2010).

O sistema radicular de modo geral é dividido em raizes embrionárias e pós-embrionárias (Figura 1), que são classificadas de acordo com o tempo de emergência. As raízes primárias e seminais são originadas na fase embrionária, enquanto que as raízes laterias e adventícias são pós-embrionárias. Nos cereais, as raízes adventícias são dividadas em nodais, coronais e aéreas, sendo que estas últimas aparecem na planta adulta (HOCHHOLDINGER et al., 2004b).

Diferentes regiões e tecidos que dependem do estágio de desenvolvimento da planta podem ser identificados nas raízes. A coifa representa a região terminal que protege o meristema apical; a zona meristemática é formada por células meristemáticas em divisão; a zona de alongamento é formada pelo meristema primário e a zona pilosa ou de diferenciação é constituída por células que já se diferenciaram e se transformaram em tecidos definitivos, além de ser o local onde se diferenciam os pelos radiculares (Figura 2) (RAVEN et al., 2014).

8 Controle Genético do Sistema Radicular de Plantas

Figura 1. Sistema radicular precoce de dicotiledôneas e monocotiledôneas. (A) Tabaco e (B) Milho. Os principais tipos radiculares estão indicados por setas.


Figura 2. Regiões e principais tecidos que constituem a raiz.

A arquitetura do sistema radicular descreve a organização das raízes em determinada condição e é um fator fundamental para a eficiência na aquisição de água e nutrientes (SMITH; DE SMET, 2012). A arquitetura leva em conta dois conceitos importantes: o formato do sistema radicular e sua estrutura. A forma define a localização das raízes no espaço e o modo como o sistema radicular ocupa o solo. A sua quantificação normalmente é feita medindo-se variáveis como profundidade da raiz primária, comprimento ou área de superfície total ou volume total ou em classes e diâmetro médio. Já a estrutura de raiz descreve a variedade dos seus componentes (raízes e seus segmentos) e suas relações, como a sua topologia, conexão entre as raízes e gradientes (HODGE et al., 2009). O sistema primário radicular domina na fase inicial do desenvolvimento, principalmente nos cereais, enquanto nos estágios tardios o sistema adventício


predomina, e ambos os sistemas são modulados por condições ambientais (HOCHHOLDINGER et al., 2004b).

Considerando a complexidade do sistema radicular, essa revisão procura abordar parte da regulação gênica relacionada com cada tipo de raiz que forma o sistema radicular das plantas e que está sumarizado na Tabela 1.


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Raízes Embrionárias

Raiz Primária

A raiz primária é o primeiro tipo de raiz a emergir tanto em dicotiledôneas quanto em monocotiledôneas e é derivada do tecido meristemático formado embrionariamente. Apesar de existir uma variação organizacional entre dicotiledôneas e monocotiledôneas, em ambas a raiz primária é composta pelo xilema e floema dentro de uma coluna vascular e pelo periciclo, que constituem a estela, que é rodeada por camadas concêntricas de tecido da epiderme, do córtex e da endoderme (SMITH; DE SMET, 2012). Todas as raízes, incluindo as primárias, possuem um tecido meristemático na sua ponta onde se encontra um conjunto de células estaminais que servem como uma base para a formação de outros tipos celulares da raiz. Ainda dentro do meristema apical, existe uma área que é constituída por um grupo de células que raramente se dividem, o centro quiescente, mas que são responsáveis pela sinalização de respostas a estímulos externos e pela organização populacional das células estaminais (DOLAN et al., 1993; SMITH; DE SMET, 2012).

Os tecidos da raiz primária de cereais, como o milho e o arroz, tendem a ser maiores e mais complexos, podendo ter de 10 a 15 camadas de células corticais quando comparados com o de Arabidopsis, que possui apenas uma única camada. Além disso, a quantidade de células no centro quiescente também é variável entre monocotiledôneas e dicotiledôneas. Enquanto o milho possui de 800 a 1.500 células no centro quiescente, Arabidopsis possui apenas quatro (DEN HERDER et al., 2010; HOCHHOLDINGER et al., 2008).


A iniciação da raiz primária ocorre durante a embriogênese através da especificação de uma única célula superior do suspensor, denominada hipófise. Essa célula gera o centro quiescente, através de divisão celular assimétrica, formando o meristema da raiz primária (DE SMET et al., 2010b). Esse meristema primário, composto por células quiescentes e estaminais, dá origem a todas as células e tecidos que compõem a raiz. A divisão celular, combinada com alongamento e diferenciação, é responsável pelo crescimento contínuo e desenvolvimento da raiz (JIANG; FELDMAN, 2005).

O processo de formação e desenvolvimento das raízes envolve vários fitormônios, tais como as auxinas, citocininas e ácido abscísico. A auxina é necessária tanto para a iniciação da raiz primária quanto da lateral (PERET et al., 2009; DE SMET et al., 2010a; LAU et al., 2009; LAVENUS et al., 2013). Ela regula a iniciação embrionária da raiz primária através da ação PIN-FORMED (PIN7) e do fator de resposta à auxina AUXIN RESPONSE FACTOR5 (ARF5), do fator de transcrição MONOPTEROS (MP) e dos inibidores de auxina, IAA12 e BODENLOS (BDL) (HAMANN et al., 2002; RADEMACHER et al., 2012). A sinalização da auxina depende da ação coordenada de sua biossíntese, transporte e conjugação. A auxina pode ser sintetizada nas folhas jovens e cotilédones (JUNG et al., 2001) e ser transportada pela mesma via de longa distância que transporta os carboidratos. Apesar disso, o entendimento do seu papel no desenvolvimento foi através de estudos em órgãos dreno, e mais especificamente em regiões como o ápice radicular, onde as células são indiferenciadas e o movimento da auxina através do apoplasto não é impedido pela parede celular secundária. O transporte polar de auxina é resultado da ação coordenada de várias proteínas de membrana que


facilitam seu influxo, como a AUXIN RESISTANT1 (AUX1) e LIKE-AUX1 (LAX1) (BENNETT et al., 1996; SWARUP et al., 2001) e efluxo, como os membros da família P_GLYCOPROTEIN ABC transporter (GEISLER; MURPHY, 2006) e PIN-FORMED (PIN) (PETRÁŠEK et al., 2006). O gradiente de auxina gerado é fundamental para estabelecer e manter os primórdios radiculares (BENJAMINS; SCHERES, 2008). Os genes PLETHORA (PLT1-4) representam um subclado dos fatores de transcrição AP2, que são necessários para a definição do nicho de células estaminais da raiz (AIDA et al., 2004), cuja atividade é altamente correlacionada com os níveis de auxina. O seu padrão de expressão coincide com os genes SCARECROW (SCR) e SHORTROOT (SHR), responsáveis pela formação do padrão radial das raízes (BENFEY et al., 1993; DI LAURENZIO et al., 1996).

O fator de transcrição MONOPTEROS, através da regulação positiva da expressão de PIN-FORMED 1 (PIN1), um transportador de efluxo da auxina, promove o transporte da auxina do embrião para o precursor da hipófise, proporcionando, sinais para a diferenciação da raiz (BENKOVÁ et al., 2003; WEIJERS et al., 2006). Na ponta da raiz primária madura, MONOPTEROS e PIN3 possuem um papel fundamental na regulação da diferenciação das células estaminais (DING; FRIML, 2010; ZHANG et al., 2010).

As citocininas estão envolvidas no processo de divisão celular e também possuem participação fundamental na iniciação da raiz primária, controlando a especificação das células estaminais da raiz de forma antagônica à auxina. A perda da função de ARABIDOPSIS RESPONSE REGULATOR (ARR), ARR7 e ARR5, ou a sinalização ectópica de citocinina nas células basais durante


a embriogênese, resulta em um sistema de células estaminais defeituosas (MÜLLER; SHEEN, 2008). No meristema da raiz primária, a citocinina promove a diferenciação das células por repressão da auxina e do seu transporte, controlando assim o tamanho do meristema da raiz primária (DELLO IOIO et al., 2007). Outro fitormônio, o ácido abscísico, promove a ativação do centro quiescente e inibe a diferenciação das células estaminais (ZHANG et al., 2010).

Além dos hormônios, alguns fatores de transcrição e proteínas quinases participam do processo de formação e desenvolvimento da raiz primária, pois são capazes de estimular e/ou controlar uma sucessão de cascatas sinalizadoras, influenciando os destinos celulares nos meristemas e nas regiões vizinhas a eles (SCOFIELD; MURRAY, 2006; DAVID-SCHWARTZ; SINHA, 2007). Os fatores de transcrição PLETHORA 1 (PLT1), PLT2, PLT3, BABYBOOM (BBM), WUSCHEL-RELATED HOMEOBOX 5 (WOX5) são essenciais para a manutenção do meristema apical e desenvolvimento da raiz primária (HELARIUTTA et al., 2000; SABATINI et al., 2003; AIDA et al., 2004; GALINHA et al., 2007; SARKAR et al., 2007). Em Medicago truncatula, os fatores de transcrição homeodomínio WOX5 e o domínio AP2 contendo PLETHORA1 e 2, BABY BOOM1 foram fortemente induzidos pela adição de auxina, enquanto a adição de citoquinina reduziu dramaticamente sua expressão, indicando um papel para esses genes na formação de nichos de células-tronco radiculares (SCOFIELD; MURRAY, 2006; IMIN et al., 2007).

A quinase do tipo receptora ARABIDOPSIS CRINKLY 4 (ACR4) promove a divisão celular no periciclo e atua na limitação do número dessas divisões quando os primórdios das raízes


laterais são formados a partir da raiz primária (DE SMET et al., 2008). Na ponta da raiz primária, ACR4 juntamente com CLAVATA1 (CLV1) e seu ligante putativo CLE40 controlam o número de divisões celulares na columela (DE SMET et al., 2008; STAHL et al., 2013).

Raiz Seminal

As raízes seminais surgem da coleorriza e são visíveis apenas por um curto período de tempo após a germinação, sendo logo substituídas pelas raízes adventícias, que têm origem nos nós inferiores dos caules jovens (IMIN et al., 2007). As raízes seminais de monocotiledôneas, como o milho e o arroz, são formadas embrionariamente e os primórdios emergem do nó escutelar em estágios tardios da embriogênese (SASS, 1977; ERDELSKA; VIDOVENCOVA, 1993; FELDMAN, 1994; HOCHHOLDINGER et al., 2004a).

O gene ROOTLESS CONCERNING CROWN AND SEMINAL ROOTS (RTCS) codifica um fator de transcrição da família de proteínas LDB (LATERAL DOMAINS BOUNDERIES) com domínio LOB (LATERAL ORGANS BOUNDERIES) responsável pela iniciação de raízes seminais embriônicas e pós-embriônicas em milho. Os mutantes desse gene têm a iniciação da raiz seminal interrompida e não restabelecida por auxina exógena (HETZ et al., 1996; TARAMINO et al., 2007; XU et al., 2015). O RTCS se liga a região promotora do fator responsivo a auxina ARF34, que por sua vez se liga a elementos responsivos a auxina (AuxREs) no promotor do gene RTCS (MAJER et al., 2012) (Figura 3).


Os parálogos RTCS e RTCL (RTCS-LIKE) emergiram de uma antiga duplicação de todo o genoma do milho. A diversidade de expressão, interação molecular e fenótipo de RTCS e RTCL foi investigada apresentando padrões de expressão espaço-temporal altamente correlacionados em raízes, apesar da expressão significativamente maior de RTCS (TARAMINO et al., 2007; XU et al., 2015). As proteínas RTCS e RTCL codificam membros da família dos fatores de transcrição LATERAL ORGAN BOUNDARIES DOMAIN (LBD), que são específicos de plantas (TARAMINO et al., 2007; MAJER et al., 2012). O ARF34 (AUXIN RESPONSE FACTOR 34) atua como ativador da transcrição tanto do RTCS quanto do RTCL. A mutação RTCL conduz a um alongamento defeituoso das raízes durante o desenvolvimento. A ação cooperativa de RTCS e RTCL durante a formação de raízes foi demonstrada pela repressão RTCS-dependente da transcrição de RTCL em nós coleoptilares. Embora o RTCS auxilie na iniciação da raiz, o RTCL controla o alongamento da raiz no início do desenvolvimento (XU et al., 2015).

Semelhante ao RTCS, o gene ROOTLESS WITH UNDETECTABLE MERISTEM1 (RUM1) é responsável pela iniciação de raízes seminais embriônicas e os mutantes desse gene não possuem os primórdios das raízes seminais embriônicas (HOCHHOLDINGER et al., 2004b). O gene RUM1 codifica uma proteína da família AUX/IAA que participa das vias de sinalização de auxina (Figura 4). Em concentrações intracelulares baixas de auxina, a proteína AUX/IAA funciona como repressor transcricional se ligando aos fatores responsivos a auxina ARF25 e ARF34, impedindo a interação desses com elementos responsivos a auxina (AuxREs) em promotores de genes regulados negativamente e sua posterior


transcrição. O contrário acontece quando existem altos níveis de auxina que estabiliza a interação de proteínas AUX/IAA e o complexo de degradação SCFTIR1 E3 ubiquitin–ligase ocorrendo a degradação da proteína AUX/IAA pelo proteossomo 26S. A degradação dessa proteína possibilita a interação de ARFs com AuxREs em promotores de genes responsivos a auxinas e sua transcrição. Na proteína mutante rum1 26 aminoácidos do domínio II estão ausentes e dessa forma esta proteína não consegue interagir com o complexo de degradação SCFTIR1 E3 ubiquitin–ligase (MOCKAITIS; ESTELLE, 2008; VON BEHRENS et al., 2011; ZHANG et al., 2014).

Figura 3. Regulação da transcrição dos genes RTCS (ROOTLESS CONCERNING CROWN AND SEMINAL ROOTS) e ZmARF34 (AUXIN REPONSIVE FACTOR) durante o desenvolvimento do nó coleoptilar e formação das raízes. Adaptado de Majer et al. (2012).


Figura 4. Modelo da ação da auxina na promoção da degradação da AUX/IAA através do SCFTIR1. Auxina regula a transcrição promovendo a degradação Aux/IAA mediada pela ubiquitina. A Auxina (A) liga-se a F-box da proteína TIR1 em SCFTIR1 (complexo formado por ASK1 ou ASK2, CUL1 e RBX1) e estabiliza a interação entre TIR 1 e um substrato AUX/IAA. A enzima RUB modifica CUL1 para a funcionalidade de SCF. O repressor é poliubiquitinado e degradado pelo proteossomo 26S. A perda de AUX/IAA permite a transcrição de genes regulados dependente do fator de resposta de auxina (ARF). E2: enzima de conjugação de ubiquitina (Ub). Adaptado de Mockaitis e Estelle (2008).

O mutante short-root mutant (srt5) apresenta inibição total do crescimento das raízes seminais, coronais e elongação das raízes laterais em plântulas de arroz, mas o fenótipo é recuperado quando a planta fica adulta. A aplicação exógena de ácido abscísico (ABA) recupera parcialmente o crescimento radicular no mutante e é capaz de inibir a resistência a 2,4-D (ácido 2,4 diclorofenoxiacético), giberelina e cinetina, sugerindo


que o papel do gene SRT5 no crescimento radicular precoce é através da homeostase dos fitormônios, no qual ABA tem um papel crítico (YAO et al., 2002).

O gene DEEPER ROOTING 1 (DRO1) é regulado negativamente por auxina e está envolvido no alongamento celular na ponta da raiz que causa crescimento radicular assimétrico e alteração na curvatura da raiz em resposta a gravidade. Quando o DRO1 foi introduzido em uma cultivar de arroz com raízes superficiais ele foi capaz de alterar o ângulo das raízes seminais, tornando a planta mais tolerante à seca (UGA et al., 2013).

Raízes Pós-Embrionárias

Raiz Lateral

O desenvolvimento de raízes laterais em cereais é controlado por sinais ambientais e intrínsecos sendo que os hormônios vegetais são elementos-chave na sua regulação (DEPUYDT; HARDTKE, 2011; GARAY-ARROYO et al., 2012; VANSTRAELEN; BENKOVÁ, 2012), incluindo sua iniciação e padronização (PERET et al., 2009). Além dos fitormônios clássicos, os hormônios peptídicos, tais como membros da família CLV3/ESR, como o CLE-Like, moléculas pequenas de óxido nitríco e compostos reativos de oxigênio, também têm efeito regulador sobre diferentes aspectos do desenvolvimento radicular e no processo de ramificação. No entanto, a maior parte do conhecimento sobre controle hormonal para ramificação de raiz foi adquirida a partir de estudos com Arabidopsis e outras dicotiledôneas, sendo recentes os estudos em monocotiledôneas (GHANEM et al., 2011; CAUSIN et al., 2012; CHEN et al., 2012; WANG et al., 2012), que revelaram que a maioria dos mutantes de genes


envolvidos do desenvolvimento radicular em cereais possui o desenvolvimento das raízes laterais comprometidos (SMITH; DE SMET, 2012).

Os primórdios das raizes laterais são originários de um subconjunto de células (células quiescentes) na periferia da parte vascular interna da raiz. Em milho, arroz, cevada e trigo, as células quiescentes originam-se do periciclo e células da endoderme opostas ao floema. Isso contrasta com as dicotiledôneas, tais como Arabidopsis, em que as raízes laterais são exclusivamente provenientes do periciclo e de células opostas ao protoxilema (CASERO et al., 1995; DEMCHENKO; DEMCHENKO, 2001).

No milho, mutações nas proteínas LATERAL ORGAN BOUNDARIES DOMAIN (LBD), como a expressa pelo mutante rtcs e seu ortólogo em arroz CRL1/ADVENTITIOUS ROOTLESS1 (ARL1), interferem na iniciação das raízes da coroa e das raízes seminais, mas não nas raízes laterais (TARAMINO et al., 2007). Porém o gene RTCS e seu gene homólogo RTCL podem estar relacionados funcionalmente com a iniciação corregulada das raízes laterais (HETZ et al., 1996; TARAMINO et al., 2007; HOCHHOLDINGER et al., 2004b).

Vários genes relacionados ao ciclo celular foram atribuídos com um papel durante a iniciação das raízes laterais, como D-TYPE CYCLIN (CYCDs), que são reguladores de transição da fase G1 para a fase de síntese (SANZ et al., 2011). Os mutantes cycd4 (NIEUWLAND et al., 2009) e cycd2 (SANZ et al., 2011) apresentam defeitos na densidade das raízes laterais. Os mutantes cycd4;1 têm uma alteração na fronteira no meristema apical/basal do periciclo e células do meristema basal do


periciclo mais longas, enquanto outras camadas de células não são alteradas. Em segundo lugar, CYCD2 está relacionado na iniciação de raízes laterais induzida por auxina (SANZ et al., 2011).

O sistema de sinalização mais proeminente para formação das raízes laterais é através de quinases receptoras (RLKs). Um destes é o RLK ARABIDOPSIS CRINKLY 4 (ACR4), um receptor de sinal peptídico. Após a primeira divisão celular assimétrica do periciclo para a formação de raízes laterais, as células filhas formadas expressam ACR4. A expressão de ACR4 continua nas células filhas após a segunda divisão, com um padrão de expressão núcleo-específico. Portanto, o ACR4 desempenha um papel na promoção das primeiras divisões celulares necessárias para iniciar as raízes laterais. Inversamente, de uma forma não autônoma, o ACR4 restringe as divisões supranumerárias em células do periciclo e da columela, uma vez que a organogênese tenha começado. Essa função dupla constitui a base de um mecanismo homeostático para impedir a divisão não regulada de células pluripotentes. O papel na inibição do ACR4 na formação de raízes laterais durante a fase inicial do processo pode ser confirmado pelos fenótipos mutantes receptor-like kinase (acr4) (DE SMET et al., 2008). A inibição lateral ocorre ao longo do eixo longitudinal ao eixo do periciclo, onde ACR4 controla a divisão de células vizinhas, delimitando o sítio de iniciação de raízes laterais, o que é um pré-requisito para a geração do primórdio da raiz lateral. Simultaneamente, há inibição da raiz lateral ao longo de um eixo radial, onde ACR4 é envolvido de forma mais ampla na prevenção da iniciação raiz lateral no polo oposto ao xilema (DE SMET et al., 2008).


Os mutantes dos genes SHORT LATERAL ROOTS1 (SLR1 e SLR2) tem completa deficiência na formação de raízes laterais, das raízes primárias, seminais e coronais que são formadas no nó coleoptilar, enquanto que a formação de raízes laterais a partir das raízes coronais a partir do segundo nó não é afetada, indicando que há pelo menos dois tipos de via que controlam a iniciação de raízes laterais em milho (HOCHHOLDINGER et al., 2001). O mutante lateral rootless1 (lrt1) é deficiente na formação de raízes laterais apenas durante um curto período de tempo, logo após a germinação. Além disso, o mutante lrt1 também não forma raízes coronais apenas no nó coleoptilar, possivelmente controlando o desenvolvimento da formação de raízes pós-embriônicas (HOCHHOLDINGER; FEIX, 1998). O LATERAL ROOT PRIMORDIA 1 (LRP1) codifica um ativador transcricional que regula diretamente a proteína AUX1/IAA, RUM1. A expressão do LRP1 é restrita ao primórdio da raiz e meristema e é induzida por auxina. A repressão constitutiva do LRP1 nos mutantes rum1 é consequência da estabilidade das proteínas mutadas RUM1 que não podem ser degradadas pelo proteossomo e se ligam constitutivamente no promotor LRP1 e reprimem a transcrição (ZHANG et al., 2015).

Os genes AUXIN-RESISTANT LINES (ARM1 e ARM2) foram isolados a partir de um screening de plantas de arroz resistentes a 2,4-dichlorophenoxyacetic acid (2,4-D), sendo que o mutante arm1 apresenta redução na formação de raízes laterais, aumento na elongação de raízes seminais, diâmetro radicular e desenvolvimento do xilema reduzidos, ao passo que o mutante arm2 tem apenas redução no número de raízes laterais e desenvolvimento do xilema comprometido. ARM1 e ARM2 estão envolvidos em diferentes processos de resposta nas vias


de auxina, que levam à formação de raízes laterais (CHHUN et al., 2003).

Raízes Adventícias

Raiz da Coroa

As raízes coronais, também chamadas de raízes nodais, da coroa e seminais pós-embrionárias surgem durante toda a vida da planta nos nós coleoptilares, podendo ser consideradas raízes de primeira ordem pelo fato de não emergirem de outra raiz (HOCHHOLDINGER; TUBEROSA, 2009). Essas raízes, juntamente com as raízes laterais, são de grande importância para o fornecimento de água e nutrientes, além da sustentação das plantas compondo a maior parte do sistema radicular fibroso dos cereais nas plantas adultas (HOCHHOLDINGER et al., 2004a).

Para que se inicie uma raiz coronal no nó coleoptilar, primeiramente é necessário que haja a formação do primórdio radicular da raiz. Os primórdios das raízes coronais são formados a partir de divisões celulares periclinais de células do tecido parenquimático. Essas divisões dão origem às células e aos tecidos que compõem a raiz coronal (epiderme/endoderme, células do cilindro central e células da coifa) (ITOH et al., 2005). Para que essa divisão celular ocorra é necessário que haja a formação de um gradiente de concentração do hormônio auxina, sinalizando um novo começo de um primórdio radicular (REBOUILLAT et al., 2009). O GTP:GDP ANTIPORTER/PROTEIN HOMODIMERIZATION (GNOM) é o fator de troca do nucleotídeo guanina (Guanine nucleotide-Exchange Factor - GEF) para o fator de ribosilação ADP (ARF), que é uma pequena GTPase que afeta o transporte polar de auxina e o desenvolvimento


em Arabidopsis (SHEVELL et al., 1994; BUSCH et al., 1996; STEINMANN et al., 1999; GELDNER et al., 2003). Em arroz, o gene OsGNOM1, ortólogo do gene GNOM1 de Arabidopsis, codifica uma proteína associada à membrana que promove a troca de GDP/GTP e que está relacionada ao transporte da proteína transportadora de efluxo de auxina PIN1, controlando assim o transporte polar de auxina necessário para a formação do gradiente de concentração para a sinalização da divisão assimétrica apropriada de células do parênquima para o desenvolvimento de um primórdio radicular (GELDNER et al., 2003; LIU et al., 2009; PÉRET et al., 2009; RICHTER et al., 2010; LIU et al., 2009). O acúmulo de auxina nas células centrais e posteriormente nas pontas das raízes laterais sinaliza a degradação das proteínas AUX/IAA e reprime a transcrição dos genes de auxina. O gradiente de auxina permite ARF7/NPH4 e ARF19 modularem positivamente a transcrição de genes-alvo de identidade celular e formação de padrão, incluindo fatores de transcrição abaixo, como LATERAL ORGAN BOUNDARIES DOMAIN 16/ASYMMETRIC LEAVES2-LIKE 18 (LBD16/ASL18) e LBD29/ASL16 (OKUSHIMA et al., 2005; LEE et al., 2009; GOH et al., 2012). Mais de vinte mutantes alélicos do GNOM foram identificados (KOIZUMI et al., 2000; GELDNER et al., 2004; ANDERS; JÜRGENS, 2008) e a maior parte deles mostrou defeitos severos na formação das estruturas embriônica e pós-embriônica responsáveis pela formação das raízes laterais e gravitropismo, resultando em letalidade (MAYER et al., 1991; SHEVELL et al., 2000; GELDNER et al., 2004). O GNOM é encontrado no endossomo e catalisa a troca com nucleotídeo guanidina através do domínio SEC7, que é altamente conservado entre plantas, animas e fungos (ANDERS; JÜRGENS, 2008; GREBE et al., 2000; MOURATOU et al., 2005).


Apesar do começo da formação de primórdios ser bastante semelhante entre raízes laterais e raízes coronais, existem evidências que sugerem que o controle genético da formação de raízes laterais e coronais possuem mecanismos regulatórios diferentes. Isso é evidenciado no mutante de milho rtcs que não possui nenhum tipo de raiz seminal e nem coronal, mas mantém o desenvolvimento normal das raízes laterais que emergem da raiz primária (HETZ et al., 1996). O mutante lrt1 (lateral rootless 1) não desenvolve raízes coronais no nó coleoptilar e nem raízes laterais na raiz primária e nas raízes seminais embrionárias (HOCHHOLDINGER; FEIX, 1998) e o mutante rum1 não possui raiz seminal embrionária e um desenvolvimento tardio de raízes laterais nas raízes da coroa (WOLL et al., 2005). Em arroz, os mutantes crl1 (crownrootless 1) e arl1 (adventitiousrootless 1) não possuem raízes coronais e nem seus primórdios desenvolvidos, exibindo um fenótipo com um menor número de raízes laterais emergindo da raiz primária e uma resposta gravitacional anormal (INUKAI et al., 2001). Tanto ARL1/CRL1 quanto RTCS de arroz codificam uma proteína LATERAL ORGAN BOUNDARIES DOMAIN (LBD) semelhante a codificada pelos genes LBD16 e LBD29 de Arabidopsis (INUKAI et al., 2005; LIU et al., 2005; TARAMINO et al., 2007), todos eles responsivos ao hormônio auxina e pertencentes à mesma família, porém com funções diferentes. LBD16 e LBD29 estão envolvidos na formação raiz lateral em Arabidopsis, o gene RTCS de milho está envolvido apenas em desenvolvimento da raiz seminal e da coroa, e o gene de arroz ARL1/CRL1, com a formação de raízes laterais e com o desenvolvimento de raízes seminais embrionárias e da coroa (INUKAI et al., 2005; LIU et al., 2005; TARAMINO et al., 2007).


Apesar da auxina ter um papel fundamental no processo de formação das raízes seminais, as citocininas desempenham um papel importante na mediação do desenvolvimento das raízes da coroa, atuando como um regulador negativo das vias de sinalização relacionadas com auxinas (Figura 5). Em arroz, o gene WOX11 (WUSCHEL-Related Homeobox) está relacionado com a iniciação e o desenvolvimento de raízes coronais e com elementos de sinalização de citocininas (ZHAO et al., 2009). Alguns fatores de transcrição WOX estão envolvidos na manutenção do meristema da parte aérea e do sistema radicular em Arabidopsis e arroz (KAMIYA et al., 2003; MIWA et al., 2009). O mutante wox11 possui um número reduzido de raízes da coroa e um desenvolvimento da raiz primária reduzido, porém, as plantas que superexpressam WOX11 mostram um excesso de produção de raízes seminais. Esse gene é expresso no início dos primórdios e sua expressão é mantida na zona de divisão celular do meristema radicular, sugerindo que WOX11 está envolvido na iniciação de raízes seminais e na manutenção do meristema radicular. WOX11 se liga a região promotora de RR2A (RESPONSE REGULATOR2A) dos genes induzidos por citocinina e que agem como supressores de sinalização de citocinina, inibindo a sua expressão. Esses RRs do tipo A (ARR), por sua vez, são induzidos por citocinina e agem como supressores de sinalização de citocinina (TO et al., 2004). No meristema apical da parte aérea de Arabidopsis, a expressão de WUSCHEL (WUS) inibe ARR5, ARR6, ARR7 e ARR15 enquanto a superexpressão de ARR7 promove o fenótipo do meristema semelhante ao mutante wus (LEIBFRIED et al., 2005). Em milho, uma mutação em abph1 (aberrant phyllotaxy1), uma ARR, aumenta o tamanho do meristema (GIULINI et al., 2004), enquanto em arroz, a superexpressão de OsRR6 induz a redução de crescimento radicular e desenvolvimento vegetativo (HIROSE et


al., 2007), sugerindo que WOX interagem com ARRs no intuito de manter taxas adequadas de divisão celular nos meristemas e que provavelmente essa regulação da formação de raízes seminais seja conservada entre espécies.

Figura 5. Controle genético e hormonal da formação das raízes

coronais de arroz. A iniciação das raízes coronais é promovida pela auxina e regulada pela influência inibitória da citocinina. As setas representam a regulação positiva de um elemento no outro em rede. A linha com a barra na ponta representa a regulação negativa de um elemento no outro em rede. Adaptado de Jung e McCouch (2013).


Pelos Radiculares

Os pelos radiculares são extensões unicelulares tubulares de células da epiderme, formados na zona de maturação da raiz que desempenham um papel importante na absorção de água e de nutrientes (GILROY; JONES, 2000). Os pelos radiculares, assim como as raízes laterais, são classificados como raízes de segunda ordem por se originarem a partir de outros tipos radiculares.

Durante o desenvolvimento radicular, dois tipos de células são formadas na epiderme podendo formar pelos radiculares (tricoblastos) ou não (atricoblastos). Em Arabidopsis, as células imaturas da epiderme que estão localizadas no espaço intercelular, próximas a células corticais, formam pelos radiculares (SCHIEFELBEIN, 2013).

O alongamento das células ciliadas da raiz é mediada pela exocitose de vesículas secretoras, resultando em crescimento localizado. Quando três mutantes recessivos de milho, rth1, rth2 e rth3, foram comparados com as plantas de tipo selvagem, rth1 e rth2 mostraram raiz normal para formação das primeiras raízes em cabeleira, mas um alongamento reduzido de raiz. O mutante rth3 apresentou pelos radiculares muito curtos, comparável ao do mutante rth1 (SIEBERER et al., 2005).

O atraso no desenvolvimento radicular de rth1 pode ser em parte explicado pelo acúmulo de uma proibitina (regulador negativo do ciclo celular) na raiz primária do mutante, como demonstrado por análise do proteoma (WEN; SCHNABLE, 1994). O mutante rth1 tem baixo crescimento, ausência de espigas e pouca produção de pendão, provavelmente causado


pela deficiência de nutrientes (WEN; SCHNABLE, 1994). O RTH1 codifica uma proteína de 100 kDa homóloga a proteína SEC3 (subunidade do complexo de exocitose) (HETZ et al., 1996) que está envolvida na exocitose polar da ponta do pelo radicular. Os complexos de exocitose parecem desempenhar um papel importante na expansão das células das plantas de Arabidopsis e tabaco (HALA et al., 2008). Em comparação com rth1, os mutantes rth2 e rth3 mostram maior crescimento dos pelos radiculares.

O RTH3 em monocotiledôneas codifica uma proteína específica COBRA-like, relacionada a expansão celular e biossíntese de celulose na parede celular primária e secundária cuja função ainda não é totalmente compreendida (BRADY et al., 2007; LIU et al., 2013). Esse gene é expresso em células epidérmicas formadoras de pelos radiculares da raiz primária e no primórdio das raízes laterais (HOCHHOLDINGER et al., 2008), e quando cultivado em campo, o mutante rth3 mostrou uma redução na produção de grãos (HOCHHOLDINGER et al., 2008).

Considerações Finais

Com as alterações climáticas globais, os estresses abióticos como aumento de temperaturas e de estresse hídrico, deverão ficar mais severos nas próximas décadas. Atualmente, alguns produtores utilizam grande quantidade de fertilizantes, causando um impacto ambiental significativo, enquanto a baixa fertilidade é um dos principais gargalos para o aumento da produção em alguns lugares. Portanto, uma das características mais importantes para as novas cultivares é a capacidade de converter os recursos do solo em maior produtividade de forma eficiente. Neste cenário, informações detalhadas sobre


os genótipos e em especial sobre o sistema radicular são indispensáveis para o planejamento de sistemas de manejo que visem a otimização da produtividade agrícola. Modificações na morfologia do sistema radicular são particularmente importantes para aumentar a eficiência na aquisição de água e nutrientes no solo. A variação genotípica para aquisição de nutrientes do solo tem sido de modo geral ignorada pelos programas de melhoramento, que têm historicamente focado na adaptação a sistemas de alta produtividade, raramente utilizando raízes como critério de seleção. O entendimento sobre o controle genético do sistema radicular deve ser, portanto, motivo de esforços para que seja possível o desenvolvimento de genótipos que utilizem os recursos do solo de forma mais eficiente.

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Controle Genético do Sistema Radicular de Plantas · de plantas, por meio da modificação de...

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