UNIVERSIDADE FEDERAL DA BAHIA –UFBA

Instituto de Biologia – IBIO

Programa de Pós-Graduação em Ecologia e Biomonitoramento

José Amorim Reis-Filho

Efeito da perda de habitat natural sobre a

ictiofauna de áreas rasas em um estuário

tropical

Salvador (Ba)

2011

2

UNIVERSIDADE FEDERAL DA BAHIA –UFBA

Instituto de Biologia – IBIO

Programa de Pós-Graduação em Ecologia e Biomonitoramento

José Amorim Reis-Filho

Efeito da perda de habitat natural sobre a

ictiofauna de áreas rasas em um estuário

tropical

Dissertação apresentada ao Instituto de

Biologia da Universidade Federal da Bahia,

para a obtenção do Título de Mestre em

Ecologia e Biomonitoramento.

Orientador (a): Dr. Alexandre Clistenes de Alcântara Santos

Universidade Estadual de Feira de Santana

Salvador (Ba)

2011

3

Ficha Catalográfica

Reis-Filho, Jose Amorim

Efeito da perda de habitat natural sobre a ictiofauna de áreas rasas em um estuário

tropical 73 páginas.

Dissertação (Mestrado) - Instituto de

Biologia da Universidade Federal da Bahia.

1. Perda de habitat 2.

Ictiofauna estuarina 3. Estuário Tropical I. Universidade Federal da

Bahia. Instituto de Biologia.

Comissão Julgadora

____________________________ ____________________________

Prof. Dr. Francisco Barros Prof. Dr. João Paes Vieira

Universidade Federal da Bahia Fundação Universidade do Rio Grande

_______________________________

Prof. Dr. Alexandre Clistenes de Ancântara Santos

Universidade Estadual de Feira de Santana

4

Dedicatória

Esse trabalho é integralmente dedicado aos peixes, ao manguezal e a seus pescadores

que continuam a me surpreender,

encantar e brindar os meus dias com verdadeira essência divina.

5

Agradecimentos

Primeiro e fundamentalmente aos peixes! Pois estes cederam suas vidas sem

autorização para que esse trabalho fosse realizado. Aqui deixo os meus sinceros

agradecimentos e renovo meu compromisso com esses esplêndidos seres de Ghaia em

transformar esse trabalho numa ferramenta que servirá para a conservação do habitat

desses seres tão divinos quanto nós. Assim, firmo mais uma vez minha obrigação em

justificar a morte desses animais.

À Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES) pela

bolsa de mestrado concedida.

À ICHTUS soluções em meio ambiente Ltda., pelo custeio com as análises de

matéria orgânica e granulometria no sedimento.

À BMA (Biomonitoramento e Meio Ambiente Ltda.) pela fantástica

oportunidade em conhecer mais a fundo a ictiofauna estuarina do Rio Paraguaçu.

À Maria do Socorro Reis “Socorrinho” (Instituto Mamíferos Aquáticos) por lá

atrás e em todo o percurso, ser a pessoa que primeiro acreditou em mim e me forneceu

subsídios morais para uma vida como pesquisador sempre encantado com o que faz.

Ao meu orientador Dr. Alexandre Clistenes de Alcântara Santos pela extrema

confiança, liberdade e credulidade na realização deste trabalho. A Marconi Sena, Felipe

e Joca pelo auxílio nos primeiros campos.

À Dr. Angela Zanatta, M.Sc. Priscila Camelier e M.Sc. Rafael Burger por terem

aberto não apenas as portas do laboratório de Ictiologia da Universidade Federal da

Bahia mas também os corações.

Ao Dr. Francisco Barros “Chico” por ter aberto as portas do Laboratório de

Ecologia Bentônica – UFBA e principalmente pela confiança a mim creditada. Meus

sinceros e eternos agradecimentos por ter me auxiliado tão generosamente em

momentos confusos.

6

Aos mais que amigos e colegas de profissão, Buia (Dr. Cláudio Luis Santos

Sampaio - UFAL), Capitão Anchieta (José de Anchieta C.C. Nunes), Barrão (M.Sc.

Gabriel Barros – UFBA) pelos prazerosos momentos de muita discussão sobre métodos,

história natural e tratamento de dados.

Aos Professores Pedro Rocha (LVT – UFBA) e Blandina Vieira (UFBA) pelas

maravilhosas aulas sobre Delineamento Experimental e Ecologia de Comunidades,

respectivamente, onde fizeram mais do que apenas passar um belíssimo conteúdo.

Mudaram o meu modo de ver e pensar ciência ecológica.

Ao Professor Cássio Van den Berg (UEFS) por me mostrar com primazia o

mundo analítico multivariado das ciências ecológicas.

Aos amigos Lauro Diógenes e Heigon Henrique pelo fantástico auxílio nas

coletas em campo e tratamento do material em laboratório.

À Digo, Crispin e Carlinhos que ainda sustentam a cultura pesqueira do povo do

“Velho Águas Grandes” (Rio Paraguaçu) por terem sido tão complacentes e prestativos

nas campanhas de campo.

À todos os colegas da turma 2009.1 do Mestrado em Ecologia e

Biomonitoramento da Universidade Federal da Bahia pelos belíssimos momentos de

comunhão e alegria.

À Jussara, nossa querida secretária de curso sempre tão atenciosa, prestativa e

benevolente com seu cuidado maternal a respeito dos nossos assuntos burocráticos.

Por fim, agradeço a espiritualidade ascensionada que me permitistes reviver

nessa época tão repleta de desdém com Ghaia e onde cada vez precisamos mais de seres

realmente humanos do que humanos realmente brilhantes. Espero retornar diversas

vezes enquanto Ghaia necessitar dos meus préstimos.

Muito obrigado.

7

Índice

Introdução Geral.........................................................................................8

Definições e Estado na Arte...........................................................10

Efeito da perda de habitat natural sobre a ictiofauna

de áreas rasas em um estuário tropical....................................................13

Abstract/Resumo............................................................................13

Problema.........................................................................................14

MATERIAL E MÉTODOS......................................................................17

Área de Estudo ..............................................................................17

Delineamento experimental e tratamento das amostras............18

Categorias Tróficas........................................................................19

Análises Estatísticas.......................................................................19

RESULTADOS..........................................................................................22

Variação espacial dos parâmetros ambientais............................22

Indicativo de perda de habitat (Relação com fatores ambientais)........,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,...24

Composição da ictiofauna.............................................................24

Estrutura espacial e riqueza de espécies .....................................26

Evidências reprodutivas................................................................28

Influência do gradiente estuarino e variáveis ambientais nas assembleias.................................................................................................29

DISCUSSÃO..............................................................................................30

Gradiente estuarino e efeitos da perda de habitat......................31

Alteração nas guildas tróficas e fases ontogenéticas..................33

Variáveis ambientais e Sucessão de espécies...............................36

REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS....................................................40

8

Introdução Geral

Estuários são constituídos por uma mistura de distintos tipos de habitats que não

existem isoladamente (Pihl et al. 2002) e pode normalmente conter florestas de

mangues, salinas, banco de fanerógamas, recifes de ostras, planícies de maré planícies

de maré arenosas e lamosas. A perda desses habitats apresenta grande potencial em

afetar a biota estuarina e a dinâmica pesqueira associada, onde vivem inúmeras espécies

de peixes e invertebrados, muitas das quais são economicamente importantes (Connolly

1994; Jenkins et al. 1997). Muitos autores têm enfatizado a importância dos estuários

para os peixes por demonstrar que grande parte das espécies completa seus ciclos de

vida em águas estuarinas (Pauly & Yánez-Arancibia 1994; Barletta et al. 1998), sendo

esses ambientes reconhecidos como berçários da diversidade íctica marinha (Beck et al.

2001).

No ambiente estuarino, a seleção de um habitat específico para os peixes, pode

estar relacionada com sua disponibilidade e complexidade estrutural, abundância de

predadores e presas, processos físicos de transporte e locais com condições ambientais

particulares (Blaber & Blaber 1980). Dada a sua própria complexidade, é difícil definir

um único fator que regule a distribuição dos organismos dentro o ambiente estuarino

(Elliot & Hemingway 2002). Contudo, no caso dos ambientes tropicais, considerando a

baixa variabilidade sazonal da temperatura, as mudanças de salinidade na água parecem

ser bastante determinantes para explicar boa parte da dinâmica espaço-temporal das

comunidades bióticas (Blaber & Blaber 1980; Sheaves et al. 1999; Barletta et al. 2005).

Especialmente específicas de salinidade, constituem um dos fatores determinantes na

biomassa e densidade dos peixes nesse ambiente (Blaber et al. 1989; Barletta et al.

2005). Assim, devido a esses fatores, nos estuários existe uma alta diversidade de

processos ecológicos como, por exemplo, migrações de espécies marinhas, dulcícolas e

estuarinas, regulação de nutrientes e conectividade terra-mar (Barletta et al. 2008).

Investigações recentes encontraram diferenças nas abundâncias de peixes nos

diferentes tipos de habitat do sistema estuarino (Khalaf & Kochzius 2002; Elliot &

Hemingway 2002; Martino & Able 2003). Porém, muitos estudos têm voltado sua

atenção apenas para ecologia íctica de áreas vegetadas nos ambientes estuarinos (Sogard

9

& Abel 1991; Sheridan 1992; Paiva et al. 2008) e canais de maré (Oliveira-Neto et al.

2008; Giarrizzo & Krumme 2007; Giarrizzo et al. 2010). Análises em outros fatores que

conferem condições favoráveis a manutenção das populações dos peixes relacionado ao

habitat não foram bem elucidados (i.e. sedimento lamoso íntegro e vegetação marginal)

(Gray et al. 1996; Nagelkerken 2000), bem como a perda desses em função de

atividades humanas (Gray et al. 1996; Barletta & Costa 2009). Nesse sentido, habitats

com sedimento lamoso rico em matéria orgânica que apresentam baixa complexidade

estrutural (Gratwicke & Speight 2005; Kanouse et al. 2006) são caracteristicamente

dominantes em muitos estuários e podem constituir um elemento importante para os

peixes, principalmente como locais de refúgio e elevada fonte de oferta alimentar

(Morrison et al. 2002; Ribeiro et al. 2006).

Habitats estruturalmente ideais para a biota são cada vez mais raros em

ambientes marinhos numa escala local, regional e global (Suchanek 1994; Duarte 2002;

Thrush & Dayton 2002; Reise 2005; Lotze et al. 2006). Apesar deste reconhecimento, a

perda de habitat não tem sido grande foco das ciências marinhas como em ambientes

terrestres (Airoldi et al. 2008). A perda de habitat está em grande parte relacionada com

o limitado conhecimento e percepção da extensão – espacial e temporal – da

importância desses danos, em particular para sistemas costeiros (Arioldi & Beck 2007).

Práticas destrutivas de uso e ocupação do solo próximo aos estuários (e.g.

desmatamento e corte raso da vegetação) reduz a capacidade do solo em absorver a

precipitação e pode aumentar a quantidade de sedimento carreado aos estuários (Komar

et al. 2004; Moring 1982).

Aqui argumentamos que o foco limitado sobre a perda de habitat natural em

áreas rasas do sistema estuarino também está relacionado ao fato de que as

conseqüências dessas perdas não são totalmente exploradas. A perda de habitat tem sido

apontada como uma das principais ameaças á biodiversidade marinha (Beatley 1991;

Gray 1997). No entanto, o foco tende a ser a riqueza de espécies (Wolff 2000; Dulvy et

al. 2003), enquanto que outras propriedades relacionadas ao habitat como tipo de

sedimento, constituintes físico-químicos e demais descritores da comunidades

(densidade, biomassa e categoria trófica) parecem até agora não ter recebido tanta

atenção.

10

Definições e Estado da Arte

Perda de habitat e diversidade são termos que são cada vez mais comuns ao

descrever a crise moderna dos sistemas marinhos (Gray 1997), especialmente os

estuarinos. Ao mesmo tempo, estes termos são muitas vezes definidos de forma

inconsistente (Gray 2000; Beck et al. 2001). Uma definição aceita para “habitat” no

ambiente marinho seria: um foco sobre as características predominantes que criam

complexidade estrutural do ambiente, tais como plantas e animais (no presente estudo:

vegetação de mangue característica, fanerógamas marinhas, zoobentos associados ao

sedimento) ou substrato (no presente estudo: predomínio de sedimento lamoso de

origem biogênica), e “perda” indica um foco na redução mensurável em abundância e

distribuição dessas características (Airoldi & Beck 2007). A perda claramente ocorre

quando, por exemplo, habitats naturais, como salinas naturais são preenchidas com

sedimento e bloqueado a partir do mar para formar campos agrícolas. Freqüentemente,

porém, a perda inicia a transição de uma forma mais complexa para um habitat menos

complexo, por exemplo, os recifes de coral e algas marinhas são dragados e lama ou

areia são disponibilizados. De outro lado, áreas raramente são convertidas de modo

natural em habitat menos complexos para ambientes de maior complexidade a menos

que haja recuperação ativa (Airoldi et al., 2008).

Uma revisão da literatura ISI (usando uma variedade de termos e sinônimos

relacionados com “habitat”, “habitat lost”, “estuarine diversity lost” e “estuarine

habitat”) revelou que alguns desses estudos se concentram na tentativa de documentar

diretamente como ocorrem às mudanças na diversidade biológica após a perda destes

habitats complexos, e as conseqüências funcionais dessas alterações. Na verdade, só

recentemente é que a prova dramática da perda de habitats marinhos tem sido chamada

a atenção (Short & Wyllie-Echeverria 1996; Jackson et al. 2001; Coleman & Williams

2002; Thrush & Dayton 2002; Lotze et al. 2006; Airoldi & Beck 2007) e mesmo assim

pouco destaque é dado a perda de habitat em ambiente estuarino (Shervette et al. 2007).

Apesar da crescente preocupação com a perda de habitat, esta não parece estar

muito direcionada as análises empíricas dos efeitos da perda de habitat sobre a evolução

da diversidade no reino marinho, especialmente na ambiente estuarino. Modificações

nessas paisagens podem prejudicar a integridade destas zonas úmidas e reduzir a sua

11

capacidade de funcionar como centros de diversidade biológica além de comprometer a

pesca de subsistência como método generalizado de abastecimento mangue-dependente,

onde a perda de tais zonas úmidas e dos seus habitats associados pode impactar grande

fonte de subsistência e tradição cultural para as pessoas que habitam zonas costeiras

(Shervette et al. 2007). Além disso, a falta de linhas históricas dificulta a análise destas

relações de forma conclusiva (Dayton et al. 1998; Jackson et al. 2001) bem como

análises da variabilidade espacial da ictiofauna dentro dos sistemas estuarinos deveriam

primariamente ser entendidas a fim de prover informações comparativas para outros

estuários (Giarrizzo & Krumme 2008).

Nesse sentido, alterações estruturais no ecossistema estuarino, incluindo a perda

de habitat, afetam direta e indiretamente a biodiversidade, incluindo os peixes (Twilley

et al. 1996), onde o ambiente naturalmente estuarino estressante pode também alterar

sua habilidade em prover função de berçário para juvenis e espécies marinhas (Harrison

& Whitfield 2004). Por último, a estrutura trófica das comunidades de peixes pode ser

alterada em virtude dessas mudanças ambientais (Lorenz 1999; Khalaf & Kochzius

2002; Whitfield &Elliot 2002).

Embora a ictiofauna tropical e subtropical de estuários Australianos e Sul-

Africanos sejam bem estudados (Whitfield 1999; Harrison & Whitfield 2004; Sheaves

2006) pouco é conhecido sobre comunidades de peixes estuarinos no Atlântico Sul

Ocidental (Fause & Serafy 2005). Apesar do elevado esforço em definir padrões da

organização espaço-temporal para peixes estuarinos no sudeste-sul (Araújo et al. 1997;

Chaves & Otto 1998; Garcia & Vieira 2001; Araújo et al. 2002; Godefroid et al. 2003;

Chaves & Bouchereau 2004; Godefroid et al. 2004; Loebman & Vieira 2005; Araújo et

al. 2006; Fávaro et al. 2009; Spach et al. 2010; Neves et al. 2010) na região norte do

Brasil (Barletta et al. 2000; Barletta-Bergan et al. 2002; Barletta et al. 2003; Barletta et

al. 2005; Barletta et al. 2008; Giarrizzo & Krumme 2007, 2008, 2009; Barletta et al.

2010; Viana et al. 2010) e mais recentemente na região central-nordeste da costa

brasileira (Paiva et al. 2008; Reis-Filho et al. 2010a; Reis-Filho et al. 2010b; Reis-Filho

et al. 2010c), estudos que avaliem a perda de habitat e suas implicações na estruturação

e funcionamento das comunidades de peixes ainda são escassos. Características das

comunidades de peixes dentro do ecossistema estuarino, como por exemplo áreas rasas,

incluem medidas de diversidade, riqueza, abundância relativa, biomassa e integridade

12

trófica podendo assim ser úteis na avaliação da integridade relativa de um sistema

estuarino (Whitfield & Elliott 2002; Harrison & Whitfield 2004).

Compreender as comunidades e como estas diferem entre si ou entre os habitats

é um importante modo para predizer conseqüências da perda de habitat e degradação

ambiental na biodiversidade e funcionamento dos ecossistemas (Connolly et al. 2005).

Assim, a principal questão abordada no presente estudo foi: Como à assembléia de

peixes (estrutura trófica, número de espécies, número de indivíduos e biomassa) é

influenciada pela mudança das características naturais nas áreas rasas de um estuário

tropical.

13

Efeito da perda de habitat natural sobre a ictiofauna de áreas rasas em

um estuário tropical

José Amorim Reis-Filho¹, Alexandre Clistenes de Alcântara Santos²

¹Instituto de Biologia - Programa de Pós-Graduação em Ecologia e Biomonitoramento –Universidade

Federal da Bahia. Rua Barão de Geremoabo, s/n. Ondina, CEP. 40.170-000, Salvador, BA, Brazil.

²Laboratório de Ictiologia – Universidade Estadual de Feira de Santana. Av. Transnordestina, s/n, CEP

44036-900, Feira de Santana, BA, Brazil

ABSTRATC

Public awareness regarding environmental issues has increased in recent decades. The increasing number of impact assessment studies, management and conservation plans, as well as ecological monitoring studies, demand new and more efficient techniques. We collected fishes and environmental variables in three zones (upper, middle and lower) of a tropical estuary during ebb tide. The aim was to test for differences in fish assemblages along a gradient from freshwater to marine waters and to detect effects of habitat loss in the marginal areas of the estuary. Analyses in the sediment (granulometry, organic matter, dissolved oxygen) and water (dissolved oxygen, temperature, salinity and pH) in samples with different levels of habitat loss. We identified three categories of habitats and correlated with parameters of fish assemblages (density, biomass, richness, length and trophic guilds). A total of 77 species were recorded, forming two distinct fish assemblages, with family Eleotridae dominating in the upper, Gerreidae, Gobiidae and Tetraodontidae in the middle and lower estuary. Changes in the structure of fish assemblages as a reduction in density, biomass and richness were associated with habitat loss of natural features (muddy sediment replaced by sandy sediment, organic matter reduction). Dormitatus maculatus in upper estuary and Atherinella brasiliensis in the middle and lower estuary were the species that showed preference for the impacted areas and can serve as indicators of habitat loss due to silting marginal.

Key-words: estuarine fish, habitat loss, tropical estuary.

Correspondence: José Amorim Reis-Filho, Instituto de Biologia - Programa de Pós-Graduação em

Ecologia e Biomonitoramento –Universidade Federal da Bahia. Rua Barão de Geremoabo, s/n. Ondina,

CEP. 40.170-000, Salvador, BA, Brazil. E-mail: amorim_agua@yahoo.com.br

14

Problema

Estuários são constituídos por uma mistura de distintos tipos de habitats que não

existem isoladamente (Pihl et al. 2002) e pode normalmente conter florestas de

mangues, salinas, banco de fanerógamas, recifes de ostras, planícies de maré arenosas e

lamosas. A perda desses habitats apresenta grande potencial em afetar a biota estuarina

e a dinâmica pesqueira associada, onde vivem inúmeras espécies de peixes e

invertebrados, muitas das quais são economicamente importantes (Connolly 1994;

Jenkins et al. 1997). No entanto, poucos trabalhos sobre esse assunto tem sido

conduzidos em habitats costeiros de interface, tal como os estuários e manguezais

(Kelaher et al. 1998; Walters 2005; Granek & Frasier 2007; Whitcraft & Levin 2007;

Alongi & de Carvalho 2008). Muitos autores têm enfatizado a importância dos estuários

para os peixes por demonstrar que grande parte das espécies completa seus ciclos de

vida em águas estuarinas (Pauly & Yánez-Arancibia 1994; Barletta et al. 1998; Musick

et al. 2000; Blaber 2000; Elliot et al. 2007; Giarrizzo et al. 2010), sendo esses

ambientes reconhecidos como berçários da diversidade íctica marinha (Beck et al. 2001;

Harrison & Whitfield 2004). Apesar dessa importância, os estuários continuam a ser

degradados e a maioria enfrenta ameaças à sua viabilidade a partir de ambos os

caminhos, terra e mar (Kennish 2002; Lotze et al. 2006; Worn et al, 2006).

No ambiente estuarino, a seleção de um habitat específico para os peixes, pode

estar relacionada com sua disponibilidade e complexidade estrutural, abundância de

predadores e presas, processos físicos de transporte e locais com condições ambientais

particulares (Blaber & Blaber 1980). Dada a sua própria complexidade, é difícil definir

um único fator que regule a distribuição dos organismos dentro o ambiente estuarino

(Elliot & Hemingway 2002). Contudo, no caso dos ambientes tropicais, considerando a

baixa variabilidade sazonal da temperatura, as mudanças de salinidade na água parecem

ser bastante determinantes para explicar boa parte da dinâmica espaço-temporal das

comunidades bióticas (Blaber & Blaber 1980; Sheaves et al. 1999; Barletta et al. 2005 ).

Especialmente zonas de salinidade, constituem um dos fatores determinantes na

biomassa e densidade dos peixes nesse ambiente (Blaber et al. 1989; Barletta et al.,

2005; Selleslagh & Amara 2008). Assim, devido a esses fatores, nos estuários existe

uma alta diversidade de processos ecológicos como, por exemplo, migrações de

15

espécies marinhas, dulcícolas e estuarinas, regulação de nutrientes e conectividade terra-

mar (Elliot et al. 2007; Barletta et al. 2008).

Investigações recentes encontraram diferenças nas abundâncias de peixes nos

diferentes tipos de habitat do sistema estuarino (Khalaf & Kochzius 2002; Elliot &

Hemingway 2002; Martino & Able 2003). Porém, muitos estudos têm voltado sua

atenção apenas para ecologia íctica de áreas vegetadas nos ambientes estuarinos (Sogard

& Abel 1991; Sheridan 1992), canais de maré (Oliveira-Neto et al. 2008; Giarrizzo &

Krumme 2007, 2009; Giarrizzo et al. 2010). Análises em outros fatores que conferem

condições favoráveis a manutenção das populações dos peixes relacionado ao habitat

não foram bem elucidados (i.e. sedimento lamoso íntegro e vegetação marginal) (Gray

et al. 1996; Nagelkerken 2000), bem como a perda desses em função atividades

humanas (Gray et al. 1996; Barletta & Costa, 2009). Nesse sentido, habitats com

sedimento lamoso rico em matéria orgânica que apresentam baixa complexidade

estrutural (Gratwicke & Speight 2005; Kanouse et al. 2006) são caracteristicamente

dominantes em muitos estuários e podem constituir um elemento importante para os

peixes, principalmente como locais de refúgio e elevada fonte de oferta alimentar

(Morrison et al. 2002; Ribeiro et al. 2006).

Habitats estruturalmente ideais para a biota são cada vez mais raros em

ambientes marinhos numa escala local, regional e global (Suchanek 1994; Duarte 2002;

Thrush & Dayton 2002; Reise 2005; Lotze et al. 2006). Apesar deste reconhecimento, a

perda de habitat não tem sido grande foco das ciências marinhas como em ambientes

terrestres (Airoldi et al. 2008). A perda de habitat está em grande parte relacionada com

o limitado conhecimento e percepção da extensão – espacial e temporal – da

importância desses danos, em particular para sistemas costeiros (Arioldi & Beck 2007).

Práticas destrutivas de uso e ocupação do solo próximo aos estuários (e.g.

desmatamento e corte raso da vegetação) reduz a capacidade do solo em absorver a

precipitação e pode aumentar a quantidade de sedimento carreado aos estuários (Komar

et al. 2004; Moring 1982).

Aqui argumentamos que o foco limitado sobre a perda de habitat natural em

áreas rasas do sistema estuarino também está relacionado ao fato de que as

conseqüências dessas perdas não são totalmente exploradas. A perda de habitat tem sido

16

apontada como uma das principais ameaças á biodiversidade marinha (Beatley 1991;

Gray 1997). No entanto, o foco tende a ser a riqueza de espécies (Wolff 2000; Dulvy et

al. 2003), enquanto que outras propriedades relacionadas ao habitat como tipo de

sedimento, constituintes físico-químicos e demais descritores da comunidades

(densidade, biomassa e categoria trófica) parecem até agora não ter recebido tanta

atenção. Nesse sentido, alterações estruturais no ecossistema estuarino, incluindo a

perda de habitat, afetam direta e indiretamente a biodiversidade, incluindo os peixes

(Twilley et al. 1996), assim ambiente estuarino estressante pode também alterar sua

habilidade em prover função de berçário para juvenis e espécies marinhas (Harrison &

Whitfield 2004). Por último, a estrutura trófica das comunidades de peixes pode ser

alterada em virtude de mudanças ambientais (Lorenz 1999; Khalaf & Kochzius 2002;

Whitfield & Elliot 2002).

Embora a ictiofauna tropical e subtropical de estuários Australianos, Norte-

Americanos e Sul-Africanos sejam bem estudados (Robertson & Duke 1990; Blaber &

Milton 1990; Blaber et al. 1989; Whitfield 1996; Rozas & Minello 1998; Nagelkerken

et al. 2001; Serafy et al. 2003; Faunce et al. 2004; Amadi et al. 1990; Whitfield 1999;

Harrison & Whitfield 2004; Sheaves 2005; Whitfield & Cowley 2010), pouco é

conhecido sobre comunidades de peixes estuarinos no Atlântico Sul Ocidental (Faunce

& Serafy 2006), especialmente na costa central do Brasil. Apesar do elevado esforço em

definir padrões da organização espaço-temporal para peixes estuarinos no sudeste-sul

(Araújo et al. 1997; Chaves & Otto 1998; Garcia & Vieira 2001; Araújo et al. 2002;

Godefroid et al. 2003; Chaves & Bouchereau 2004; Godefroid et al. 2004; Loebman &

Vieira 2005; Araújo et al. 2006; Fávaro et al. 2009; Spach et al. 2010; Neves et al.

2010) na região norte do Brasil (Barletta et al. 2000; Barletta-Bergan et al. 2002;

Barletta et al. 2003; Barletta et al. 2005; Barletta et al. 2008; Giarrizzo & Krumme

2007, 2008, 2009; Barletta et al. 2010; Viana et al. 2010) e mais recentemente na região

central-nordeste da costa brasileira (Paiva et al. 2008; Reis-Filho et al. 2010a; Reis-

Filho et al. 2010b; Reis-Filho et al. 2010c), estudos que avaliem a perda de habitat e

suas implicações na estruturação e funcionamento das comunidades de peixes ainda são

escassos. Características das comunidades de peixes dentro do ecossistema estuarino, tal

como nas áreas rasas, incluem medidas de diversidade, riqueza, abundância relativa,

17

biomassa e integridade trófica podendo assim ser úteis na avaliação da integridade

relativa de um sistema estuarino (Whitfield & Elliott 2002; Harrison & Whitfield 2004).

Compreender as comunidades e como diferem entre si ou entre os habitats é um

importante modo para predizer conseqüências da perda de habitat e degradação

ambiental na biodiversidade e funcionamento dos ecossistemas (Connolly et al. 2005).

Assim, a principal questão abordada no presente estudo foi: Como à assembléia de

peixes (composição, estrutura trófica, número de espécies, densidade e biomassa) é

influenciada pela mudança das características naturais nas áreas rasas de um estuário

tropical. A hipótese nula a ser testada foi que a ictiofauna de áreas rasas no ambiente

estuarino pouco ou não altera a sua organização frente à perda de habitat natural.

MATERIAL E MÉTODOS

Área de estudo

A bacia do Rio Paraguaçu, com mais de 50.000 km², engloba por volta de 60

cidades, totalizando mais de 1 milhão de habitantes (IBGE 2000). Várias atividades

antrópicas potencialmente influenciam a qualidade ambiental do sistema, incluindo

efluentes domésticos, resíduos sólidos, agricultura, atividades de indústrias e mineração

(CRA 2004). O estuário do Rio Paraguaçu se localiza no extremo oeste da Baía de

Todos os Santos (BTS) – Bahia, englobando o baixo curso do rio, a Baía de Iguape e o

Canal do Paraguaçu (Fig. 1). Este rio é o principal tributário da Baía de Todos os Santos

e um dos mais importantes sistemas aquáticos do estado da Bahia. Esse sistema possui

alto valor para a conservação da vida selvagem e fornece a principal fonte de proteína e

renda (consumo e comercialização de peixes e mariscos) para comunidades locais

(Barros et al. 2008).

Fig. 1. Localização do estuário do Rio Paraguaçu com os pontos amostrais delimitados em

cada setor salino do estuário. Estrelas pretas = Pontos impactados, Estrelas brancas – Pontos

naturais (Adaptado de Cirano & Lessa 2007).

Especialmente, as atividades agro-pastoris e ocupação urbana que se desenvolvem

historicamente nas margens do estuário, retiram a cobertura vegetal natural favorecendo

processos erosivos (Fig. 2). Dessa maneira, um aporte de sedimento oriundo das

18

encostas é carreado para as margens estuarinas onde há uma substituição gradual do

sedimento lamoso pelo arenoso, bem como o soterramento de vegetação de mangue

característica.

Fig. 02. Assoreamento das margens devido ocupação urbana e erosão das encostas devido a

pastagens.

Delineamento experimental e tratamento das amostras

Inicialmente, houve uma extensa verificação das áreas rasas do estuário a fim de

determinar os locais onde existiam indícios de perda de habitat (i.e. substrato arenoso

proveniente das encostas e redução da cobertura de mangue devido a esse

assoreamento). Com intuito de conseguir o máximo de independência entre as réplicas,

o processo de aleatorização foi usado na escolha dessas (Hurlbert 1984). Assim, foram

definidas três zonas de amostragem em função das faixas de salinidade dentro do

sistema estuarino (Fig. 1), seguindo o modelo de delineamento em blocos casualizados

(Hurlbert 1984) e de acordo com estudos onde o gradiente salino foi verificado como

importante para estruturação das assembléias de peixes (Barletta et al. 2005, Barleta et

al. 2008, Barletta & Blaber 2007, Fávaro et al. 2009; Barletta & Costa 2009; Reis-Filho

et al. 2010c) as réplicas foram dispostas. As coletas de peixes dentro de cada setor

salino foram realizadas trimestralmente entre Agosto/2009 e Julho/2010 com auxílio de

uma rede de arrasto manual de 15 m de comprimento, 2.0 m de altura, 12 mm de malha

nas asas laterais e 9 mm de malha no saco coletor. Um transecto marginal de 100 m foi

percorrido, sempre em períodos de baixa-mar da lua cheia. Em cada faixa de salinidade

vinte réplicas foram realizadas em habitat natural e vinte em habitat com evidências de

assoreamento proveniente das encostas, totalizando cento e vinte amostras (Figura 01).

A abertura entre as extremidades da rede no momento de coleta foi em média 7 m,

assim, com base na distância entre os coletores e da distância percorrida, obtida usando

o registro de coordenadas do começo e do fim de cada arrasto com o sistema de

posicionamento global (GPS, Garmin III). Calculamos a área (A) amostrada onde: A =

D × h × X2, sendo “D” é o comprimento do transecto, “h” a abertura entre os coletores e

“X 2” é a fração da curvatura da rede que compreende a largura varrida pela rede (

adaptado de Sparre & Venema 1995). Nesse estudo, as amostras foram realizadas com

velocidade entre 0.5 a 1 m/s e foi assumido que X2 = 0.3, com área percorrida de

aproximadamente 210 m², totalizando 25.200 m² para todo o estuário. Depois de

19

capturados, os peixes foram imediatamente colocados em solução de formol 4% a fim

de preservar características diagnósticas. Em laboratório, os peixes foram pesados e

identificados até o máximo nível taxonômico possível. Das espécies mais abundantes e

freqüentes o estágio de maturação gonadal foi determinado de acordo com Vazzoler

(1996).

Em cada amostra, parâmetros ambientais como temperatura da água (ºC),

temperatura do sedimento (ºC) (termômetro digital), salinidade (refratômetro ótico), pH

da água (phmetro digital portátil), oxigênio dissolvido da água (mg/L) e oxigênio

dissolvido da água intertiscial no sedimento (mg/L) (oximétro digital portátil Digimed

com resolução de 0,01 mg/L) foram mensurados. Vinte amostras de sedimento (dez de

habitat natural e dez de habitat modificado) de cada setor salino, totalizando sessenta

amostras foram encaminhadas a laboratório para análise da matriz granulométrica

através do método de múltiplas peneiras e por meio de pipetagem para frações finas

(>0.0063 mm). O teor de matéria orgânica foi determinado pelo método de Walkley-

Black modificado (Jackson 1982), inserido no protocolo de análise de solo (Embrapa,

1997), que consiste na oxidação do carbono orgânico do solo pelo Cr 6+ na presença de

H2SO4 concentrado, na qual o excesso de Cr 6+ é titulado com Fe2+.

Categorias Tróficas

O hábito alimentar das espécies foi descrito através de informações obtidas na

literatura, sendo a classificação das categorias tróficas adaptada de Bouchon-Navaro et

al. (1992): Herbívoros (H), peixes que consome desde algas até fanerógamas marinhas;

planctívoros (P); onívoros (O), que ingerem invertebrados e algas; carnívoros de

segunda ordem (CII) consomem principalmente invertebrados e peixes; e carnívoros de

terceira ordem (CIII), cuja alimentação é constituída em mais de 80% por peixes e por

fim, iliófago-detritívoro (ID) creditada a Zavala-Camin (1996).

Análises Estatísticas

Padrões espaciais dos peixes foram investigados usando um plano de

amostragem aninhado com dois fatores. Análises de variância foram realizadas para

determinar se existiram diferenças entre densidade de peixes, biomassa, comprimento e

número de espécies entre as áreas avaliadas. ANOVA bifatorial foi utilizada para as

áreas naturais/impactadas (fator randômico) e fator fixo nas zonas salinas do estuário

20

(baixo, médio e alto estuário). Os dados foram transformados por log(x+1) afim de

encontrar normalidade das distribuições. O teste de Cochran foi usado para checar a

homocedasticidade das variâncias e comparações múltiplas foram feitas usando o

Student-Newman-Keuls’ (SNK) teste. O valor de alpha foi corrigido pelo método de

Bonferroni (0,012) para evitar o Erro do Tipo I (Underwood 1981). Estimativas de

variância negativas foram aproximadas para zero e todos os valores restantes foram

recalculados de acordo o procedimento descrito por Fletcher & Underwood (2002). O

programa Statistica 8.0 foi utilizado para as análises acima. PERMANOVA bifatorial

com o modelo resumido, utilizando 9999 permutações e dissimilaridade de Bray-Curtis

foi calculada com base nos resíduos sem transformação e distância Euclidiana para

dados de presença/ausência a fim de avaliar diferenças entre áreas naturais/ impactadas

e zonas estuarinas bem como suas interações, na composição de espécies de peixes,

através do programa PERMANOVA v.1.6 (Anderson 2001; Anderson 2005).

Componentes da pseudo-variância, os quais podem ser considerados análogos aos

estimadores univariados da ANOVA (Searle et al. 1992) foram calculados para cada

termo do modelo. Esses componentes foram expressos como variância atual, mas

também como porcentagens para determinar suas contribuições relativas do padrão de

distribuição observado. Para obter informações sobre como diferentes elementos das

assembleias (ou seja, espécies abundantes vs raras) poderiam influenciar os

componentes estimados da pseudo-variância, essas estimativas foram também

calculadas em dados de presença/ausência. O procedimento BIO-ENV foi usado para

estimar a influência da matéria orgânica, oxigênio dissolvido na água/sedimento e

salinidade na distribuição espacial das assembléias de peixes. Esse processo seleciona

variáveis abióticas que maximiza o rank de correlação (ρ) entre o biótico e abiótico e

matrizes de similaridade (Bray Curtis para biota, e distância Euclidiana para variáveis

ambientais). Esse rank foi comparado através do coeficiente de Spearman (ρ), o qual

está situado no intervalo (-1 a 1) com o extremo ρ = -1 a +1 correspondendo aos casos

em que dois conjuntos de ranks estão em completa oposição ou completa concordância

(Clarke 1993; Clarke & Warwick 1994). O procedimento amostral sistemático usado no

presente estudo foi apropriado para inferir potenciais interações bióticas e abióticas pelo

teste de saturação, definida quando a assembléia atinge seu limite de riqueza de espécies

independente da abundância total (Cornell 1999). A saturação de espécies em cada setor

21

foi testada plotando a densidade total contra número de espécies, usando progressão não

linear (algorítimo Newtoniano).

A análise de componentes principais (PCA) usando as variáveis ambientais

(temperatura da água/sedimento, oxigênio dissolvido da água/sedimento, pH, salinidade

e matéria orgânica) foi realizada através da matriz de correlação (desvios

estandardizados) para equilibrar as contribuições relativas de todas as variáveis na

mesma escala e preservar a distância euclidiana (Legendre & Legendre 2003). O

método de estandardização seguiu o proposto por Gotelli & Ellison (2011); Ƶ=(i- ȳ)/s,

onde i representa cada observação, ȳ é a média amostral da variável e s corresponde ao

desvio padrão. A distribuição aleatória broken-stick foi utilizada para extrair os eixos

que mais contribuíram na ordenação. O pressuposto de normalidade das variáveis foi

avaliado pelo teste de Shapiro-Wilk (Legendre & Legendre 2003). Apenas a variável

temperatura da água necessitou sofrer transformação de log (x+1) para assumir

distribuição normal. Adicionalmente, uma ANOVA bifatorial foi realizada para

encontrar diferenças entre as áreas naturais/impactadas e setores do estuário, usando os

três primeiros eixos extraídos da PCA em cada zona salina (alto, médio e baixo

estuário), já que as novas variáveis geradas são ortogonais e assumem independência

(Gotelli & Ellison, 2011). Por fim, a independência linear dos descritores matéria

orgânica e oxigênio dissolvido no sedimento foi testada através da correlação de

Pearson a fim de atestar ausência de covariância (Legendre & Legendre 2003).

Finalmente, aplicamos uma análise de correspondência (CCA) na matriz de

densidade dos peixes (dados dependentes) e na matriz de dados ambientais (dados

independentes) a fim de investigar relações entre assembléia das espécies e variáveis

ambientais. As ordenações foram realizadas separadamente em cada setor (alto, médio e

baixo estuário) para diminuir a influência da salinidade nas associações das assembleias

com as outras variáveis preditoras. Por fim, foi realizada uma ordenação com todas as

amostras no gradiente estuarino a fim de observar a influência da salinidade no modelo

explicado pelas demais variáveis. Esse método avalia diferentes preferências de habitat

(nichos) no diagrama de ordenação (ter Braak & Verdonschot 1995). Devido a CCA ser

sensível a espécies raras (ter Braak 1987), espécies que ocorreram em <20% das

amostras foram redimensionadas, multiplicando sua freqüência relativa pela freqüência

22

de ocorrência (Orlóci 1978; Orlóci & Kendel 1985). Correlações intra-conjuntos foram

utilizadas para avaliar importância relativa das variáveis ambientais na determinação da

ordenação das abundâncias das espécies (McCarrigal et al. 2000; Kovach 2005). A

simulação de permutação de Monte Carlo foi utilizada para testar a significância (p >

0,05) de cada variável na contribuição de cada eixo da CCA. Todas as análises

multivariadas de ordenação foram realizadas no R Project 2.12.0 free.

RESULTADOS

Variação espacial dos parâmetros ambientais

O estuário apresentou três seções salinas distintas com maiores valores

registrados no baixo estuário (canal do Paraguaçu) entre 29 e 34. No médio estuário

(baía de Iguape) a salinidade variou de 6 a 27 e no alto estuário oscilou entre 0 e 4.

Observando as áreas marginais naturais e impactadas dentro de cada setor quanto à

salinidade, não houve distinção entre elas. A temperatura da água foi ligeiramente

maior que a temperatura do sedimento e não diferiu entre os setores do estuário, bem

como o pH que mostrou pequena aumento do alto estuário para o baixo estuário (Fig.

3). Já o oxigênio dissolvido e a matéria orgânica apresentaram valores distintos em

relação às áreas naturais e impactadas. O oxigênio dissolvido da água intertiscial no

sedimento foi expressivamente menor que os valores encontrados na água, próximo a

zero e nas áreas impactadas os valores foram ligeiramente maiores que nas áreas

naturais. Os valores de matéria orgânica foram bem maiores nas margens naturais

lamosas do que nas margens com processo de assoreamento acentuado (Fig. 3). Como

matéria orgânica e oxigênio dissolvido no sedimento mostraram diferenças acentuadas

entre áreas naturais e impactadas, a análise de correlação de Pearson mostrou que esses

descritores não co-variam, atestando assim independência linear de ambos (Tabela 1).

Essa análise foi conduzida no sentido de mostrar que os descritores são bons preditores

da distribuição dos peixes nas áreas marginais analisadas.

A ANOVA bifatorial dos PC’s gerados pela ordenação mostram diferenças entre

as áreas naturais e áreas impactadas (Tabela 1). A diferença encontrada deve-se aos

valores elevados de matéria orgânica nas áreas marginais lamosas e ao oxigênio

dissolvido (água e sedimento), onde os valores foram maiores nas áreas impactadas

(Fig. 3). Essa análise foi conduzida usando os escores gerados pelos componentes

23

principais a fim de maximizar as diferenças entre as variáveis originais, já que a

distância euclidiana é preservada no procedimento de rotação (Legendre & Legendre

2003). Na análise de componentes principais (PCA), os três primeiros eixos explicam

61,97% da variação (Tabela 1) e no eixo I mostra que a variável matéria orgânica esteve

correlacionada positivamente com grande maioria das áreas marginais lamosas nos três

setores do estuário (Fig. 4b). Para as demais variáveis, observa-se ainda para o eixo I,

que oxigênio dissolvido (água/sedimento) esteve mais associado às zonas impactadas

dos setores, alto e médio estuário devido aos maiores valores encontrado nessa zona

(Fig. 4c). As áreas impactadas do alto estuário parecem não responder ao ordenamento

das variáveis analisadas (Fig. 4a). O eixo II mostra que a variável salinidade esteve

positivamente correlacionada com as amostras realizadas no médio e baixo estuário

devido a maior variabilidade salina nesses dois setores.

Fig. 3. Variáveis ambientais mensuradas nas áreas naturais/impactadas e setores do estuário

(alto, médio e baixo). Os valores de quartis de 25 a 75% e mínimo e máximo são mostrados.

Fig. 4. Análise de Componentes Principais (PCA) mostrando as variáveis ambientais

ordenadas em função dos pontos amostrais. Up = alto estuário; Mi = médio estuário e Lo =

baixo estuário.

Tabela 1: Eigenvalues dos dois eixos principais da Análise de Componentes Principais para

variáveis ambientais. Resultado da ANOVA bifatorial dos escores dos três PC´s para as

variáveis ambientais nos setores e tipos de habitat e Correlação de Pearson entre os Oxigênio

dissolvido no sedimento e Matéria orgânica a fim de testar co-variância entre elas.

24

Indicativo de perda de habitat (Relação com fatores ambientais)

Pode-se distinguir em relação ao tipo de sedimento, matéria orgânica e oxigênio

dissolvido água/sedimento, três categorias de habitat marginal, aqui chamados de: (I) –

habitat natural com elevado teor de matéria orgânica (2 a 6%), sedimento

majoritariamente lamoso (silte e argila) e oxigênio dissolvido no sedimento próximo a

0; (II) – habitat moderadamente impactado com teores de matéria orgânica entre 1% e

1.9%, sedimento heterogêneo com predominância de areia fina, média e grossa, e

oxigênio no sedimento entre 0.5 e 1.5 mg/L e por fim (III) – habitat altamente

impactado com teores de matéria orgânica abaixo de 1%, sedimento quase que

homogêneo composto em sua maioria por areia muito grossa e cascalho e oxigênio

dissolvido no sedimento > 1.5 mg/L (Fig. 5). O procedimento BIO-ENV identificou a

matéria orgânica, oxigênio dissolvido no sedimento e na água como fatores de maior

influência na distribuição das assembléias de peixes baseado na densidade, riqueza e

biomassa (Tabela 2). Obtendo uma média dos três setores, matéria orgânica apresentou

maior influência para densidade de peixes (ρ = 0.802) e salinidade para riqueza de

espécies e biomassa (ρ = 0.785 e ρ = 0.812, respectivamente). De um modo geral,

elevados teores de matéria orgânica e baixos de oxigênio na água e sedimento estiveram

associados às regiões marginais com predominância de sedimento lamoso (Figs. 5

a,b,c).

Tabela 2. Combinação das variáveis ambientais que produzem a melhor consistência entre as

matrizes de similaridade biótica (densidade, biomassa e riqueza) e abiótica medida pela

correlação de Spearman mediada pelo procedimento BIO-ENV. Valores em destaque mostram

as maiores correlações entre variáveis bióticas e abióticas.

Fig. 5. Setores estuarinos mostrando as variáveis abióticas utilizadas para classificação das

áreas em função do grau de degradação.

Composição da ictiofauna

Foi coletado um total de 7897 peixes, pesando 33,782 g correspondendo a 77

espécies (45 famílias) (Tabela 3). A família Gobiidae teve o maior número de espécies

(n = 7), seguido de Gerreidae (6), Carangidae (6) e Engraulidae (5). As famílias com

25

maior densidade no alto estuário foram Eleotridae (43,7% do número total de

indivíduos), Gerreidae (19,1%) e Tetraodontidae (15,2%). No médio estuário, Gerreidae

(45,4% do número total), Gobiidae (23,8%), Tetraodontidae (16,7%), e Parachthidae

(11,5%) foram as famílias mais abundantes. Gerreidae (41,6%), Gobiidae (22,9%),

Paralichthidae (12,5%) e Atherinopsidae (11,3%) foram as famílias mais abundantes no

baixo estuário.

No geral, as espécies que representaram a maioria (>70%) do número total de

indivíduos em cada zona estuarina foram: Eleotris pisonis, Microphis brachyurus,

Sphoeroides testudineus, Dormitatus maculatus e Euncinostomus argenteus,

correspondendo a 87,6% do número total de indivíduos; Diapterus rhombeus,

Sphoeroides tetsudineus, Eucinostomus argenteus, Citharichthys spilopterus e

Ctenogobius stomatus no médio estuário (83,2%); e Diapterus rhombeus, Ctenogobius

stigmaticus, Sphoeroides greeleyi, C.spilopterus e Ctenogobius stomatus no baixo

estuário (78,8%) (Fig. 6a, b e c). As espécies com maior densidade comum às três zonas

foram Diapterus rhombeus [alto (1,3%), médio estuário (15,9%) e baixo (12,5%)] e

Eucinostomus argenteus [alto (6,7%), médio (8,1%) e baixo estuário (6,2%)].

A Fig. 7 mostra a distribuição do número de espécies e biomassa das guildas

tróficas nos setores estuarinos e nos habitats avaliados. No geral, os onívoros (36

espécies) seguidos dos carnívoros (28) dominaram em número de espécies e biomassa.

As mudanças na estrutura trófica são mais evidentes quando observamos a biomassa das

guildas tróficas (Fig. 07). Em geral, observa-se redução dos carnívoros das áreas

naturais para impactadas. Para o médio estuário, a equivalência entre onívoros e

carnívoros nas áreas naturais foi substituída pelo predomínio dos carnívoros nas áreas

moderadamente impactadas e dos onívoros nas áreas altamente impactadas. Ainda no

médio, e agora no baixo estuário, é clara a diminuição dos detritívoros das áreas naturais

em direção às áreas altamente impactadas, onde não houve ocorrência dessa guilda

trófica. Os onívoros dominaram em número de espécies e biomassa no baixo estuário e

apesar dos carnívoros serem mais diversos nas áreas naturais, os detritívoros tiveram

maior biomassa. Valores elevados de biomassa dos onívoros nas áreas altamente

impactadas devem-se grande parte as capturas de Atherinella brasiliensis.

26

Estrutura espacial e riqueza de espécies

Densidade total de peixes, biomassa, comprimento e riqueza foram

significativamente afetados pelo habitat (Tabela 4), embora o padrão de diferenças

variasse de local para local observando as espécies mais abundantes (Fig. 6 a,b,c). A

densidade de peixes foi geralmente maior nas áreas com características naturais do que

nas regiões em processo de assoreamento. No alto estuário teve a menor densidade

média e biomassa (30,9 ind·m-2×14,52 e 1966,6 g·m-2×14,52), o médio estuário

apresentou os maiores valores (65,1 ind·m-2×14,52 e 4276,2 g·m-2×14,52), os valores

intermediários foram encontrados no baixo estuário (45,3 ind·m-2×14,52 e 2435,2 g·m-

2×14,52) (Fig.6 d,e,f). Riqueza de espécies foi maior no baixo estuário (65 espécies),

decrescendo em direção ao médio (49 espécies) e com valores menores no alto estuário

(23 espécies). Houve interação significativa entre habitat vs setores (p = 0,02 e p =

0,001 respectivamente) onde maiores densidades de peixes e riqueza foram encontrados

nos habitats naturais do médio e baixo estuário. Não houve diferença significativa no

comprimento médio das espécies observando os setores do estuário, no entanto os

peixes com maior valor de comprimento foram atribuídos às áreas com características

naturais (Tabela 4). O maior componente de variação foi entre as réplicas amostrais (i.e.

variabilidade residual) seguida pela contribuição da interação habitat vs setor para

riqueza (Tabela 4)

Tabela 4. Resultados das ANOVAs para densidade de peixes, biomassa, comprimento e

riqueza. Ev: Componentes da estimativa de variância (contribuições percentuais); ns: não

significante; aValores negativos foram ajustados para zero de acordo com Fletcher &

Underwood (2002); bSem necessidade de transformação para variâncias honogêneas; *p <

0,05; **p < 0,01; ***p < 0,001.

Resultados da PERMANOVA indicaram que houve diferenças significativas na

densidade e biomassa dos peixes dominantes entre os habitats investigados e as zonas

estuarinas (Tabela 5). As maiores diferenças foram atribuídas às áreas naturais e

impactadas do alto estuário para densidade e setores médio e baixo estuário para

biomassa. A maior variabilidade multivariada para densidade ocorreu na menor escala

investigada (i.e. ao nível das réplicas ou resíduos). A próxima maior contribuição foi

atribuído a interação setores e habitats, devido ao fator habitat. Para biomassa, a maior

27

variabilidade foi devido ao fator habitat. Resultados da PERMANOVA nos dados de

presença/ausência foram substancialmente semelhantes aos obtidos através da análise

dos dados de resíduos. Observando as espécies mais abundantes em cada setor, é

possível perceber mudanças na dominância em relação às áreas naturais e impactadas.

No alto estuário, Dormitatus maculatus e Eucinostomus argenteus apresentaram

maiores densidades (Fig 6a) e D. maculatus, Sphoeroides testudineus e E. argenteus as

maiores biomassas nas áreas impactadas (Fig 8) enquanto Eleotris pisonis, S.

testudineus e Mucrophis brachiurus tiveram maior valores de densidade nas áreas

naturais (Fig 6a). S. testudineus parace não responder à mudança de características de

habitat neste setor. No médio estuário, Diapterus rhombeus e Sphoeroides testudineus

foram mais abundantes nas áreas naturais (Fig. 6b) e maiores biomassa atribuídas a D.

rhombeus, S. testudineus e Citharichthys spilopterus (Fig 8). Atherinella brasiliensis

apresentou maior densidade e biomassa nas áreas impactadas do médio estuário e

Eucinostomus argenteus não variou significativamente (densidade e biomassa) entre os

dois tipos de habitat desse setor (Figs 6b e 8). Diapterus rhombeus e Ctenogobius

stigmaticus foram dominantes nas áreas naturais e Atherinella brasiliensis em áreas

impactadas, no baixo estuário (Fig 6c). Aqui, Sphoeroides greeleyi não mostrou

preferência exclusiva por um dos tipos de habitat (Fig. 8).

Tabela 5. Resultados da Análise de Variância Multivariada com Permutação (PERMANOVA)

na base de dissimilaridade Bray-Curtis com modelo reduzido (a) e dados de presença/ausência

(b) das espécies mais abundantes

Fig. 6. Espécies mais abundantes nas áreas naturais e impactadas de cada setor estuarino (a,

b e c). Valores de densidade e biomassa em cada setor e nas áreas com diferentes graus de

impacto (d, e e f). Epsi: Eleotris pisonis; Mbra: Microphys brachiurus; Stes: Sphoeroides

testudineus; Earg: Eucinostomus argenteus; Tpau: Trinectes paulistanus; Drom: Diapterus

rhombeus; Cspi: Citharichthys spilopterus; Csto: Ctenogobius stomatus; Csti: Ctenogobius

stigmaticus; Abra: Atherinella brasiliensis.

28

Evidências reprodutivas

Atividade reprodutiva foi observada para algumas famílias onde houve

associação específica com o tipo de habitat (Fig. 7). Para o alto estuário, Eleotridae

(especificamente Eleotris pisonis) e Tetraodontidae apresentaram maior parte dos

indivíduos maduros nas áreas naturais. Dormitatus maculatus mostrou intensa atividade

reprodutiva nas áreas moderadamente impactadas. No médio e baixo estuário, Gerreidae

e Gobiidae mostraram intensa atividade reprodutiva em áreas naturais e Atherinopsidae

em áreas impactadas. Para esses dois setores, Tetraodontidae mostrou atividade

reprodutiva associada tanto à áreas naturais como moderadamente impactadas.

Fig. 7. Número de espécies ponderado pela biomassa por guildas tróficas em cada setor e nos

habitats avaliados. Estádios de maturação gonadal nos setores e habitats para as famílias de

peixes mais abundantes que apresentaram evidências reprodutivas segundo Vazzoler (1996).

Estádio A: Imaturo, Estádio B: Em maturação e C: Maduro. 1: Eleotridae, 2: Tetraodontidae, 3:

Gerreidae, 4: Achiridae, 5: Gobiidae e 6: Atherinopsidae.

Fig. 8. Distribuição dos valores de biomassa das espécies dominantes (analisadas na

PERMANOVA) no presente estudo. Barra horizontal representa desvio padrão. Epsi: Eleotris

pisonis; Mbra: Microphys brachiurus; Stes: Sphoeroides testudineus; Earg: Eucinostomus

argenteus; Tpau: Trinectes paulistanus; Drom: Diapterus rhombeus; Cspi: Citharichthys

spilopterus; Csto: Ctenogobius stomatus; Csti: Ctenogobius stigmaticus; Abra: Atherinella

brasiliensis.

Foi encontrada forte evidência de saturação de espécies para áreas impactadas e

naturais em todos os setores do estuário (Fig. 9). A relação entre densidade total de

peixes e número de espécies foi melhor explicada (0.45<r2<0.59) pelo modelo de

saturação S = Smax (1-exp-aD), onde S é a riqueza de a espécies, D é a densidade de

peixes e Smax (teoricamente o número máximo de espécies) e a como constante de

significância (p<0.001, em todos os casos). Smax variou de 4,56 a 6,07, e foi atingido

29

para densidades de peixes próximas a 45 ind./210m2 (alto estuário), 100 ind./210m2

(médio estuário) e 110 ind./210m2 (baixo estuário) (Fig. 9).

Fig. 9. Saturação de espécies nas três zonas estuarinas em função das áreas impactadas e

naturais. Cada ponto representa densidade de peixes e número de espécies por estação. O

modelo de linha assintótica é mostrado. As zonas demarcadas nos gráficos são os níveis de

qualidade de habitat expostos na figura 05.

Influência do gradiente estuarino e variáveis ambientais nas assembleias

As simultâneas ordenações entre as matrizes de espécies e variáveis ambientais

na CCA ordenaram 10 espécies no alto estuário, 12 para o médio e 14 para o baixo, com

base nos valores de densidade. No alto estuário, os dois primeiros eixos da ordenação

explicaram juntos 79,7% das associações (Fig. 10a). Correlações intra-conjuntos

mostraram que um gradiente entre oxigênio dissolvido do sedimento e matéria orgânica

(este associado positivamente com o eixo 1, p < 0,01) foram responsáveis por estruturar

as espécies Eleotris pisonis, Diapterus rhombeus, Trinectes paulistanus, Sphoeroides

testudineus e Achirus declives nas áreas com características naturais e para áreas

impactadas, Dormitatus maculatus e Microphys brachiurus. Para o médio e baixo

estuário, os dois primeiros eixos explicaram 88,6% e 91,2% das associações,

respectivamente (Figs. 10b e 10c). Correlações intra-conjuntos também mostraram a

matéria orgânica e oxigênio dissolvido no sedimento responsáveis por estruturar as

espécies Diapterus rhombeus, Sphoeroides testudineus, Citharichthys spilopterus,

Ctenogobius stomatus e C. stigmaticus para áreas naturais e em áreas impactadas,

Atherinella brasiliensis. Para a ordenação em todo estuário, o teste de Monte Carlo

revelou que matéria orgânica e salinidade contribuíram majoritariamente para a

distribuição das espécies (p > 0,02 e p > 0,03, respectivamente). O eixo 1 foi

positivamente correlacionado com a matéria orgânica nas áreas naturais e salinidade nas

áreas naturais e impactadas, principalmente para as amostras do médio e baixo estuário

(Fig. 10d).

30

Fig. 10. Análise de Correspondência Canônica para os setores do estuário e para todo o

gradiente estuarino com base nos valores de densidade. Epsi: Eleotris pisonis; Mbra:

Microphys brachiurus; Stes: Sphoeroides testudineus; Earg: Eucinostomus argenteus; Tpau:

Trinectes paulistanus; Drom: Diapterus rhombeus; Cspi: Citharichthys spilopterus; Csto:

Ctenogobius stomatus; Csti: Ctenogobius stigmaticus; Abra: Atherinella brasiliensis; Ecro:

Etropus crossotus; Clat: Caranx latus; Sgre: Sphoeroides greeleyi; Adec: Achirus declives;

Egul: Eucinostomus gula; Emel: Eucinostomus melanopterus.

DISCUSSÃO

Ecossistemas estuarinos suportam funções ecológicas essenciais atuando como

filtros de materiais derivados do solo, estabilizando encostas e fornecendo nutrientes

para teias tróficas costeiras (Sasekumar et al. 1992; Twilley et al. 1996; Twilley 1998).

Avaliar quantitativamente a relativa saúde ecológica de um sistema estuarino pode ser

um processo difícil, especialmente quando não existem dados de referência (Harrison &

Whitfield 2004; Ellitot & Quintino 2007). Harrison & Whitfield (2004) reconhecem

atributos da comunidade de peixes como chave para avaliar a integridade do ambiente

estuarino. Esses incluem a composição, abundância relativa por estar relacionada à

dominância de poucas espécies, função de criadouro (habitat nursery) como indicado

pela ocorrência de juvenis de espécies marinhas estuarino-dependentes e integridade

trófica da comunidade de peixes. Adicionalmente no presente trabalho propomos a

inclusão dos atributos biomassa e atividade reprodutiva dos peixes para compor o

cenário avaliativo quanto a situações estressantes no ambiente estuarino. Grande parte

das informações sobre perda de habitat natural no ambiente estuarino foi avaliada em

função da remoção do manguezal (Valiela et al. 2001; Whitfield & Elliot 2002) e outros

fatores como sedimentação das margens devido a desmatamento e utilização antrópica

do solo ainda não foram esclarecidos quanto aos seus efeitos nas comunidades de

peixes. Em virtude da pequena quantidade de planos para conservação dos ambientes

estuarinos e principalmente em escalas regionais (Merrifield et al. 2011), aqui

defendemos que uma significativa perda de habitat marginal no ambiente estuarino, em

função da sedimentação, pode potencialmente ter importantes conseqüências ecológicas

refletidas na comunidade de peixes e a fim de abordar esses aspectos discutiremos cada

uma dessas questões.

31

Gradiente estuarino e efeitos da perda de habitat

É evidente a partição espacial das assembléias de peixes em função dos três

setores para o estuário do Paraguaçu (alto, médio e baixo). Essa distinção em zonas,

recentemente vem sendo comprovada para os peixes (Barletta et al. 2005; Green et al.

2006; Barletta & Blaber 2007; Paiva et al. 2008; Neves et al. 2010; Reis-Filho et al.

2010c). No entanto, as comparações entre as assembleias de peixes estuarinos devem

levar em conta a utilização dos diversos métodos de coleta empregados. No presente

estudo, a região do alto estuário mostrou o menor número de espécies em relação às

demais zonas, como mostrado por Neves et al. (2010) e diferindo de Paiva et al. (2008),

usando rede de arrasto manual, onde o médio estuário apresentou maior riqueza. Apesar

de em Neves et al. (2010), distintas técnicas terem sido utilizadas, no alto estuário os

peixes foram coletados com rede de arrasto manual similar ao método do presente

estudo. Em estudos na America do Sul avaliando o gradiente ambiental em estuários,

para o Norte da Brasil – estuário do Rio Caeté (Barletta et al. 2005) foi encontrado

maior abundância e biomassa para o alto estuário, bem como para o sul do Brasil – Baía

de Paranaguá (Barletta et al. 2008) e Rio de la Plata – Uruguai (García et al. 2010).

Mesmo maiores valores de densidade e biomassa estarem atribuídos à zona superior, as

espécies dominantes em número de indivíduos e biomassa são espécies estuarinas

(exceto para o Rio de la Plata) que possivelmente suportam condições mixohalinas.

No presente estudo, houve um incremento na redução de espécies, densidade e

biomassa de peixes para o alto estuário, provavelmente devido reduzida área geográfica,

escassez de vegetação de mangue desta zona e processo de assoreamento marginal

acelerado, o que significa menos habitat para a ictiofauna, já que zonas estuarinas de

maior contato com a descarga do rio podem abrigar maiores riquezas e densidades de

peixes se estas possuírem abrigos como vegetação de manguezal (Green et al. 2006).

Além da predominância de áreas impactadas (Fig. 5a) neste setor, o que pode

representar um entrave ao estabelecimento das comunidades de peixes, a proximidade

com uma barragem a montante (± 20 km) pode ter influenciado negativamente na

manutenção de um habitat favorável para peixes devido ao controle de vazão, como

observado para outros estuários (Whitfield & Bruton 1989; Baird & Heymans 1996;

Rowell et al. 2008).

32

A deposição de sedimento é amplamente reconhecida como um dos principais

problemas para o funcionamento dos ecossistemas costeiros (Atalah & Crowe 2010). A

perda de habitat natural nas áreas avaliadas, observando as variáveis ambientais, como

por exemplo, matéria orgânica no sedimento, já foi demonstrada para outras regiões

tropicais (Granek & Ruttenberg 2008) onde a redução desta foi atribuída principalmente

a processos de sedimentação (Cunha-Lignon et al. 2009). Segundo estes autores, em

áreas não afetadas pela ação antrópica (i.e. atividades agro-pastoris e urbanização) o

teor de matéria orgânica foi maior do que em áreas impactadas como também observado

no presente estudo. Aqui, atribuímos como perda de habitat uma substituição gradual do

sedimento lamoso rico em matéria orgânica, majoritariamente composto por silte/argila

e com reduzida oxigenação, por sedimento arenoso e areno-lodoso apresentando

redução acentuada no teor de matéria orgânica, maior oxigenação em relação ao

sedimento lamoso e predominando frações de areia média, grossa e muito grossa.

Definimos em função destas categorias níveis de qualidade do habitat onde houve

correspondência com os atributos de comunidade utilizados para avaliar o efeito na

ictiofauna. Os resultados mostram um padrão de preferência dos peixes (densidade,

riqueza e biomassa) na utilização das margens estuarinas. Estes foram mais

freqüentemente associados às fácies lamosas ao invés das fácies arenosas, aqui

atribuídas como áreas de sedimentação. Esse padrão de preferência dos peixes por áreas

lamosas também é citado por Paiva et al. 2008 onde elevadas cargas de partículas em

suspensão, como geralmente ocorre na região interna dos estuários, registraram

comunidades predominantemente demersais, que têm como principal fonte de alimento

os organismos bentônicos (Camargo & Isaac 2003).

Outra explicação reside na complexa e dinâmica função de seleção de habitat

pelos peixes, sintetizando requerimentos dos organismos por alimentos, área de

reprodução, distanciamento de predadores/competidores, percepção de disponibilidade

do habitat e habilidade em mover-se entre os diferentes habitats (habitat patches).

Competição interespecífica tem sido mostrada por afetar diretamente a seleção do

habitat em peixes (Hixon 1980; Larson 1980; Munday et al. 2001). Adicionalmente,

peixes realizam decisões de seleção do habitat baseados em suas percepções de risco

para predação (e.g., Sogard & Olla 1993; Utne et al. 1993; Jordan et al. 1996). No

entanto, a preferência dos peixes pelas áreas com sedimento lamoso e provavelmente

33

com alimento em abundância parece diminuir os efeitos dessas decisões baseadas nas

avaliações de risco e talvez nas áreas impactadas essas decisões influenciem na escolha

do habitat.

Nós demonstramos saturação de espécies para cada setor do estuário só depois

que amostras das áreas naturais foram incorporadas ao modelo assintótico. Esse

mecanismo de espécie-densidade dependente é similar àquele utilizado em processos de

variação populacional e de comunidade, tal como mortalidade e fecundidade e escolha

do habitat em função de condições ideais (i.e. alimento e refúgio), respectivamente,

descrevendo interações intraespecíficas (Begon et al. 1990). Geralmente, comunidades

saturadas são reguladas por interações abióticas e controladas localmente (Cornell

1999). Nesse sentido, as assembleias de peixes do presente estudo poderiam ser

potencialmente direcionada por interações intraespecíficas em áreas com características

naturais, pois espécies de peixes com diferentes níveis tróficos ocorrem

simultaneamente em menor escala espacial, como os setores do estuário (Rueda &

Defeo 2003) e nas áreas com prejuízo de suas características naturais, as regras de

montagem com base em similaridade limitante poderiam ser afetadas.

Alteração nas guildas tróficas e fases ontogenéticas

Nos estuários, o hábito alimentar dos peixes é bastante diversificado,

encontrando representantes de todas as categorias tróficas (Caberty et al. 2004). No

presente estudo, os herbívoros foram representados por poucas espécies o que já era

esperado para um estuário tropical (Blaber 2000) e esse grupo foi completamente

ausente nas áreas altamente impactadas. As mudanças na estrutura trófica da ictiofauna

estuarina tropical variam de acordo com o tipo de estuário (Blaber 2000), com

diferenças no padrão espacial e temporal da comunidade (e.g. Spach et al. 2004;

Loebman & Vieira 2005) e nos setores estuarinos (Paiva et al. 2008). No presente

estudo, foi possível observar alterações na estrutura trófica para os setores do estuário e

mais notadamente em relação às áreas naturais e impactadas, onde poucos grupos,

principalmente poucas espécies de onívoros foram associados fortemente às áreas

afetadas pela sedimentação bem como redução de espécies carnívoras bentofágicas.

Segundo Hajisamae et al. (2002) quando áreas estuarinas tropicais são impactadas, na

assembleia de peixes há uma diminuição das guildas tróficas em relação à áreas

34

preservadas. A dominância de espécies com dieta generalizada e forte tendência à

carnivoria (especialmente invertebrados) para as áreas lamosas naturais encontra

suporte em diversos sistemas estuarinos tropicais pelo mundo, em Borneo, Indonésia,

69% das espécies foram classificadas como carnívoras (Blaber 2000), na Baía de

Guaratuba – Sul do Brasil, 64,9% das espécies (Chavez & Bouchereau 2004) e no

estuário do Rio Formoso – Nordeste brasileiro, 37,5% foram consumidores de

invertebrados bentônicos e pequenos peixes (Paiva et al. 2008). Apesar de Shervett et

al (2007) não observar alterações na estrutura trófica em função de perda de habitat

associada à fazendas de camarão em estuário tropical no Equador – América do Sul, sob

a justificativa da amostragem ser limitada a indivíduos juvenis e sujeitos a modificação

alimentar ao longo da vida (Twilley et al. 1996), nosso estudo mesmo tendo os juvenis

como grande maioria dos peixes coletados, pôde observar que em áreas impactadas,

houve ausência de detritívoros e baixa biomassa bem como riqueza de carnívoros.

Corroborando com estudos que mostraram alterações negativas (redução de espécies e

biomassa) nas categorias tróficas para estuários tropicais devido a impactos antrópicos

(Sheaves & Molony 2000; Wilson & Sheaves 2001).

Uma possível explicação para a não preferência dos peixes por áreas em

processo de assoreamento no ambiente estuarino reside nas propriedades físicas desses

sedimentos carreados das encostas. Gray & Elliot (2009) mostram que sedimentos

intertidais grosseiros retêm pouca água ou matéria orgânica tornando o habitat inóspito

para a maioria dos organismos bentônicos, ou pelo menos habitado apenas por aquelas

espécies capazes de tolerar sedimentos móveis, tais como poliquetas magelonidae e

bivalves veneridae de escavação rápida. Assim, os demais grupos animais associados ao

sedimento lamoso que são frequentemente fonte alimentar para os peixes não

conseguem persistir com a mudança da matriz sedimentar. Os teores de silte e argila no

substrato são diretamente proporcionais à matéria orgânica (Paiva et al. 2005) como

encontrado no presente estudo, principalmente para as áreas naturais. Diversos peixes

demersais estão associados a um tipo particular de sedimento (Gibson & Robb 1992),

onde obtêm o alimento constituído principalmente pelos invertebrados bentônicos

(Almeida et al. 1997; Labropoulou & Papadopoulou 1999). Em ambientes lamosos e

com vegetação de mangue, a ictiofauna de áreas rasas se alimenta de plâncton (i.e.

copépodos calanóides), polichetas, camarões e outros crustáceos apresentando um

35

estreito espectro em radiação adaptativa do hábito alimentar com poucas guildas tróficas

(Hajisamae et al. 2002). Nesse sentido, diante da alteração no habitat devido ao

processo de assoreamento, as mudanças na estrutura trófica da ictiofauna podem ser

mais severas, onde provavelmente a disponibilidade de alimento atua como forte

direcionador na preferência dos peixes pelo habitat com características naturais,

corroborando com estudos em estuários tropicais realizados por Khalaf & Kochzius

(2002) e Whitfield & Elliot (2002) onde algum agente impactante foi responsável pela

mudança da estrutura trófica.

Grande maioria dos indivíduos coletados nas áreas rasas com características

naturais foram juvenis, especialmente das famílias Gerreidae, Mugilidae, Carangidae e

Tetraodontidae, algumas das quais são economicamente valorizadas e conhecidas por

usar os estuários em fases iniciais (Robertson & Blaber 1992; Blaber et al. 1989;

Ikejima et al. 2003) e estão entre as famílias com maior riqueza específica para

estuários brasileiros, especialmente do Norte-Nordeste, Rio Caeté (Barletta et al. 2003),

Rio Paciência (Castro 2001), Rio Jaguaribe (Alves & Soares-Filho 1996) e Rio Formoso

(Paiva et al. 2008). No estuário do Rio Palmar – Equador onde a perda de habitat para

ictiofauna foi avaliada, as famílias dominantes foram correspondentes às do presente

estudo, bem como grande quantidade de larvas leptocephalus, pertencentes às famílias

Albulidae e Elopidae (Shervett et al. 2007). Esse grupo de famílias pode ser enquadrado

como dominantes em ambientes estuarinos preservados, principalmente associados à

margem continental, ambiente ideal para o seu desenvolvimento nos primeiros estágios

de vida (Araújo et al. 1997; Reis-Filho et al. 2010a). Houve também uma

predominância de indivíduos adultos e em estado reprodutivo avançado, especialmente

para peixes da família Gobiidae onde foi possível observar preferência pelo habitat

lamoso íntegro por parte dessas espécies. Esse padrão de dominância dos gobiídeos já

foi relatado para o estuário do Rio Paraguaçu como característica peculiar deste sistema

(Reis-Filho et al. 2010c) e no presente estudo pode-se observar claramente a preferência

desse grupo pelas áreas preservadas em relação às regiões onde o processo de

assoreamento foi evidente.

Em relação ao sedimento, os três setores do estuário do Paraguaçu já apresentam

deposição avançada em forma de bancos. Barletta-Bergan et al. (2002) relatam que

bancos de areia naturais formados no ambiente estuarino, especialmente na

36

desembocadura, os quais são usados também por pescadores para captura oportuna de

peixes podem impedir a produção de ovos e recrutamento larvar, o que pode estar

associado no presente estudo com a reduzida densidade de juvenis nas áreas em

processo de assoreamento. No pequeno estuário do Rio Mambucaba (Atlântico sul),

bancos de areia possivelmente restringiram a distribuição de juvenis, especialmente

Mugilidae e Scianidae (Neves et al. 2010).

Variáveis ambientais e Sucessão de espécies

A relação entre variáveis ambientais e a distribuição de organismos dentro dos

estuários tem sido estudada em detalhes para grandes estuários expostos à pressão

humana (Marshall & Elliot 1998; Whitfield 1999; Akin et al. 2005). No entanto,

associar tais variáveis ambientais às causas dos diversos impactos tem sido uma difícil

tarefa. Um possível incremento à situação estressante nas áreas rasas impactadas,

principalmente no baixo estuário, é a alta salinidade constante (>30) contribuindo para

redução nos valores de densidade, biomassa e riqueza de espécies nesse setor em

comparação ao outros setores. Para o estuário do Rio Palmar, Equador (Shervett et al.

2007), valores elevados e constante de salinidade aliada a retenção de água a montante

por carciniculturas foram responsáveis pela diminuição da riqueza. É sabido que a

descarga de água doce, principalmente associada à sazonalidade (período chuvoso)

contribui para condições mixohalinas no estuário, favorecendo o incremento em número

de espécies (Flores-Verdugo et al. 1990; Laroche et al. 1997; Barleta et al. 2003; Reis-

Filho et al. 2010c), o que pouco acontece no estuário do Rio Paraguaçu devido ao

controle de vazão imposto pela UHE Pedra do Cavalo a montante do alto estuário, o que

pode ter contribuído para menores densidades e riqueza de peixes no alto estuário. Já

para as áreas naturais do baixo estuário, a riqueza de espécies foi maior do que nos

outros setores (médio e alto) onde se sabe que nesse setor, devido à proximidade com

águas mais salgadas, há uma contribuição das espécies marinhas para a diversidade

local (Whitfield 1999; Akin et al. 2003; Martino & Able 2003; Neves et al. 2010).

Outra possível leitura para o acentuado efeito da perda de habitat, especialmente

na área altamente impactada do médio estuário (Zona 3, Figura 05c) é a variação regular

na salinidade devido aos pulsos de maré onde tais mudanças acentuadas nesse

parâmetro podem limitar a distribuição de espécies, resultando em diferentes

37

assembléias (Neves et al. 2010). Nossos resultados são similares para áreas impactadas,

porém apresentaram altas densidades de peixes e elevada riqueza no médio estuário

observando as áreas naturais. E mesmo para famílias como Gerreidae e Achiridae,

grupos estes associados à relativa dura (harsh) condição ambiental do estuário devido as

variações de salinidade (Neves et al. 2010), houve um redução acentuada desses grupos

nas áreas impactadas. Os resultados do presente estudo parecem indicar que as espécies

mais abundantes ao longo do gradiente longitudinal (alto, médio e baixo estuário) foram

determinadas pelas respostas individuais das espécies ao gradiente ambiental da

salinidade (i.e. Neves et al. 2010) e da preferência por habitats com elevado teor de

matéria orgânica, isso principalmente para as espécies associadas às áreas naturais.

Segundo Martino & Able (2003), em grande escala, padrões na estrutura da assembleia

de peixes estuarinos são resultados principalmente de respostas aos gradientes

ambientais, enquanto que em menores escalas, como nos setores estuarinos, as

preferências do habitat que são mais prováveis de serem impulsionadas pela seleção

natural, competição e/ou estratégias de evitar predadores, podem melhor explicar a

distribuição das espécies como mostrado no presente estudo, onde a matéria orgânica

foi a variável que mais explicou as associações das espécies na análise de

correspondência canônica para as áreas com características naturais. Já a salinidade

quando analisada especificamente nos setores não se mostrou como maior direcionador

das assembleias das áreas impactadas. Assim, padrões esperados de distribuição da

ictiofauna nos setores estuarinos que estão intimamente relacionados à variação da

salinidade (Thiel et al. 1995; Maes et al. 1998; Marshall & Elliot 1998; Barletta et al.

2005; Salleslagh & Amara 2008; Reis-Filho et al. 2010c), podem ser confundidos

devido à perda de habitat marginal pelo assoreamento.

Há um indicativo que na transição de habitats complexos para menos

complexos, muitas vezes existe um conjunto de espécies colonizadoras que o fazem

particularmente com eficiência (Airoldi et al. 2008). Nas áreas rasas do ambiente

estuarino estudado, principalmente no médio e baixo estuário, a perda de habitat natural

lamoso e da ictiofauna residente podem de fato ser evidenciada na substituição em

grande parte ou na totalidade por novos habitats (i.e. sedimento arenoso e sem

vegetação) e pela dominância de espécies pioneiras como Atherinella brasiliensis e

Eucinostomus argenteus. Em um cenário de estresse ambiental, como avaliado no

38

presente estudo, principalmente a diversidade de espécies tende a diminuir (Odum

1983). Adicionalmente, a situação estressante pode causar mudança na abundância

relativa de algumas espécies (Fausch et al. 1990), a exemplo dos Gerreídeos que mesmo

apresentando resistência a variação de salinidade (Barletta et al. 2008; Castillo-Rivera

2005) reduziram em 80% o uso do habitat quando as condições ambientais foram

desfavoráveis (i.e. baixo teor de matéria orgânica e maior granulometria no sedimento).

A espécie A. brasiliensis já apresenta histórico de resistência a diversas alterações no

habitat (Falcão 2005) e recentemente figurou entre as espécies resilientes ao evento da

maré vermelha ocorrido da Baía de Todos os Santos - Brasil, mas especificamente na

desembocadura do estuário abordado no presente trabalho (Reis-Filho et al. in press).

Assim, poucas espécies tendem a prosperar nesses ambientes perturbados por impactos

antrópicos (Airoldi 1998; Thrush et al. 2006) e mesmo esta espécie apresentando

elevada abundância em águas rasas de estuários do nordeste brasileiro (Freitas et al.

2006; Paiva et al. 2008) e região sul (Monteiro-Neto et al. 1990; Spach et al. 2003;

Falcão et al. 2006), no presente estudo, altas densidades dessa espécie foram associadas

á áreas arenosas provenientes de assoreamento marginal. Além disso, esta espécie

mostrou comportamento relacionado ao uso de habitat, similar à espécie do mesmo

gênero Atherinella serrivomer, descrita em estudo avaliando a perda de habitat estuarino

em estuário tropical no Equador – América do Sul (Shervette et al. 2007).

No alto estuário, pode-se observar a mudança na comunidade de peixes nas áreas

marginais, associadas principalmente às regiões moderadamente e altamente impactadas

(Fig 05a), quando Dormitator maculatus apresentou altas densidades em oposição as

espécies Eleotris pisonis, Microphis brachyurus lineatus, Sphoeroides testudineus e

Trinectes paulistanus dominantes na área com características naturais. D. maculatus é

comum aos ambientes de transição e com salinidade >1.5 (Teixeira 1994; Miranda-

Marure et al. 2004), além disso cobertura vegetal ciliar marginal não necessariamente

de mangue no alto estuário pode sustentar altas densidades dessas espécies (Neves et al.

2010) e com incremento de atividades antrópicas (i.e. desmatamento e poluição) essa

espécie pode alcançar altas densidades em relação à fauna de peixes local (Abilhoa &

Duboc 2004).

Recentemente um trabalho sobre conservação do habitat para peixes, citou como

causas para perda de habitat na América do Sul eventos associado a barramento de rios,

39

desmatamento, poluição, sobre-pesca, introdução de espécies exóticas e manejo

ineficiente das pescarias (Barletta et al. 2010). Com os nossos resultados incorporamos

mais um aspecto a perda de habitat em áreas estuarinas tratando do assoreamento das

margens com vegetação característica e sobreposição do sedimento lamoso rico em

matéria orgânica por sedimento arenoso. Mesmo assim, a questão perda de habitat

devido ao assoreamento marginal para peixes estuarinos não fica totalmente elucidada

com o presente artigo. Sugerimos que estudos focando essa questão sejam realizados em

estuários de diversas dimensões geográficas, considerando uma maior série temporal e

comparações em outros sistemas, além da contribuição da pesca na diminuição dos

estoques para que possam ser desenvolvidas maiores inferências sobre a perda de

habitat. O estuário do Rio Paraguaçu por ser um sistema de grande porte naturalmente

apresenta um número de espécies maior do que é esperado para estuários de menor

porte (Alongi 2002; Blaber 2000; Guzman & Raz-Huidobro 2002; Reis-Filho et al.

2010c). Além disso, perda de habitat tende a resultar na redução da densidade de

populações e redução na diversidade da maioria de organismos associados (Alongi

2002). Assim, populações de peixes em estuários de pequeno porte podem sofrer efeitos

mais intensos (Shervett et al. 2007) que os de grandes dimensões, já que os padrões de

organização da comunidade de peixes mudam em função da extensão do ambiente

estuarino (Martino & Able 2003). A dificuldade de mensuração desses efeitos,

especialmente para o estuário Rio Paraguaçu, relaciona-se entre outras coisas a ausência

de uma série de dados históricos que permita confrontar a situação atual com a existente

antes da construção da barragem Pedra do Cavalo, a montante do estuário, a qual pode

contribuir para a deposição de sedimento. Apesar disso, o presente estudo contribui no

sentido de discutir a idéia de habitat heterogêneo no ambiente estuarino como elemento

fundamental no aumento da riqueza de espécies (Whitfield 1983). É sabido que habitats

marginais ocupados por macrófitas e restos de madeira levam a uma complexidade

estrutural e consequentemente heterogeneidade espacial que podem favorecer ao

aumento na diversidade de peixes (Keefer et al. 2008). Nossos resultados revelaram que

um habitat estruturalmente homogêneo (i.e. majoritariamente matriz sedimentar lamosa)

por fornecer abundância em alimento promove elevada riqueza e densidade de peixes.

Por fim, ampliamos o entendimento sobre a partição espacial da ictiofauna nos setores

de um grande estuário, onde o efeito de assoreamento nas áreas marginais causando

40

perda de habitat pode alterar a estrutura das assembleias e confundir padrões de

distribuição espacial esperados.

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60

Fig. 1. Localização do estuário do Rio Paraguaçu com os pontos amostrais delimitados em

cada setor salino do estuário. Estrelas pretas = Pontos impactados, Estrelas brancas – Pontos

naturais (Adaptado de Cirano & Lessa 2007).

61

Fig. 02. Assoreamento das margens devido ocupação urbana e erosão das encostas devido a

pastagens.

62

Fig. 3. Variáveis ambientais mensuradas nas áreas naturais/impactadas e setores do estuário

(alto, médio e baixo). Os valores de quartis de 25 a 75% e mínimo e máximo são mostrados.

63

Fig. 4. Análise de Componentes Principais (PCA) mostrando as variáveis ambientais

ordenadas em função dos pontos amostrais. Up = alto estuário; Mi = médio estuário e Lo =

baixo estuário.

64

Fig. 5. Setores estuarinos mostrando as variáveis abióticas utilizadas para classificação das

áreas em função do grau de degradação.

65

Fig. 6. Espécies mais abundantes nas áreas naturais e impactadas de cada setor estuarino (a,

b e c). Valores de densidade e biomassa em cada setor e nas áreas com diferentes graus de

impacto (d, e e f). Epsi: Eleotris pisonis; Mbra: Microphys brachiurus; Stes: Sphoeroides

testudineus; Earg: Eucinostomus argenteus; Tpau: Trinectes paulistanus; Drom: Diapterus

rhombeus; Cspi: Citharichthys spilopterus; Csto: Ctenogobius stomatus; Csti: Ctenogobius

stigmaticus; Abra: Atherinella brasiliensis.

66

Fig. 7. Número de espécies ponderado pela biomassa por guildas tróficas em cada setor e nos

habitats avaliados. Estádios de maturação gonadal nos setores e habitats para as famílias de

peixes mais abundantes que apresentaram evidências reprodutivas segundo Vazzoler (1996).

Estádio A: Imaturo, Estádio B: Em maturação e C: Maduro. 1: Eleotridae, 2: Tetraodontidae, 3:

Gerreidae, 4: Achiridae, 5: Gobiidae e 6: Atherinopsidae

67

Fig. 8. Distribuição dos valores de biomassa das espécies dominantes (analisadas na

PERMANOVA) no presente estudo. Barra horizontal representa desvio padrão. Epsi: Eleotris

pisonis; Mbra: Microphys brachiurus; Stes: Sphoeroides testudineus; Earg: Eucinostomus

argenteus; Tpau: Trinectes paulistanus; Drom: Diapterus rhombeus; Cspi: Citharichthys

spilopterus; Csto: Ctenogobius stomatus; Csti: Ctenogobius stigmaticus; Abra: Atherinella

brasiliensis.

68

Fig. 9. Saturação de espécies nas três zonas estuarinas em função das áreas impactadas e

naturais. Cada ponto representa densidade de peixes e número de espécies por estação. O

modelo de linha assintótica é mostrado. As zonas demarcadas nos gráficos são os níveis de

qualidade de habitat expostos na figura 05.

69

Fig. 10. Análise de Correspondência Canônica para os setores do estuário e para todo o

gradiente estuarino com base nos valores de densidade. Epsi: Eleotris pisonis; Mbra:

Microphys brachiurus; Stes: Sphoeroides testudineus; Earg: Eucinostomus argenteus; Tpau:

Trinectes paulistanus; Drom: Diapterus rhombeus; Cspi: Citharichthys spilopterus; Csto:

Ctenogobius stomatus; Csti: Ctenogobius stigmaticus; Abra: Atherinella brasiliensis; Ecro:

Etropus crossotus; Clat: Caranx latus; Sgre: Sphoeroides greeleyi; Adec: Achirus declives;

Egul: Eucinostomus gula; Emel: Eucinostomus melanopterus.

70

Tabela 1. Eigenvalues dos dois eixos principais da Análise de Componentes Principais para

variáveis ambientais. Resultado da ANOVA bifatorial dos escores dos três PC´s para as

variáveis ambientais nos setores e tipos de habitat e Correlação de Pearson entre os Oxigênio

dissolvido no sedimento e Matéria orgânica a fim de testar co-variância entre elas.

Ff

Tabela 2. Combinação das variáveis ambientais que produzem a melhor consistência entre as

matrizes de similaridade biótica (densidade, biomassa e riqueza) e abiótica medida pela

correlação de Spearman mediada pelo procedimento BIO-ENV. Valores em destaque mostram

as maiores correlações entre variáveis bióticas e abióticas.

Eigenvalue

Variáveis Axis 1 Axis 2 Origem da s variâncias (ANOVA)

Salinidade 0.4494 -0.6739

Componentes Principais

Setores do

estuário

Áreas avaliadas (natural/impactada)

Temp.água 0.3078 -0.3884 PC1 ns F = 14.45 p = 0.001

N > I

Temp. sedimt 0.348 -0.5412 PC2 ns F = 5.23 p = 0.03

N > I

pH 0.4685 -0.5868 PC3 ns ns

OD água -0.6878 -0.4108 Correlação de Pearson

OD sedimt -0.8403 -0.3172

OD sed. MO

MO 0.744 0.4524 OD sed. 0 3.34E-19

PC's Eigenvalue %

variância MO -

0,70334 0 1 2.36995 33.856 Coeficiente de correlação: -0.7033

2 1.71627 24.518 Intervalo de confiança 95%: -0.7838 a -0.5997

3 0.97 13.96 R2: 0.4947

BIO-ENV Variáveis Abióticas

Variáveis Bióticas Setores MO OD água

OD sedimento Salinidade

Densidade Alto 0.748 0.556 0.589 0.791

Médio 0.897 0.571 0.771 0.612 Baixo 0.811 0.599 0.671 0.777

Média *0.802 0.575 0.677 0.693

Riqueza Alto 0.625 0.552 0.611 0.772

Médio 0.798 0.511 0.591 0.783 Baixo 0.886 0.811 0.712 0.802

Média 0.769 0.624 0.638 *0.785

Biomassa Alto 0.818 0.761 0.542 0.853

Médio 0.819 0.799 0.569 0.896 Baixo 0.832 0.872 0.654 0.852

Média 0.823 0.81 0.588 *0.867

71

Tabela 3. Densidade, biomassa, média do comprimento (± desvio padrão) e categoria trófica

das espécies capturadas no estuário do Rio Paraguaçu.

Densidade (%) Biomassa média (%) Média do comprimento total ± Desv. pad (mm) Categoria Trófica

Espécies Alto Médio Baixo Alto Médio Baixo Alto Médio Baixo

Eleotris pisonis 27,93 20,15 59,7 ± 12,3 Carnívoro-II

Dormitator maculatus 21,77 21,29 78,4 ± 8,7 Onívoro

Microphis brachyurus 13,42 8,56 98,2 ± 13,4 Onívoro

Astyanax sp. 1,92 2,98 55,9 ± 9,1 Onívoro

Geophagus brasiliensis 1,11 5,89 59,3 ± 10,3 Onívoro

Sphoeroides testudineus 8,91 11,91 1,23 12,07 14,53 9,87 76,7 ± 15,3 89,3 ± 11,9 69,7 ± 7,2 Onívoro

Eucinostomus argenteus 6,71 9,49 5,94 9,61 10,82 7,11 69,3 ± 12,1 70,8 ± 6,5 66,1 ± 3,4 Onívoro

Trinectes paulistanus 6,43 2,29 0,87 5,11 0,97 1,29 70,9 ± 8,9 66,7 ± 5,5 73,2 ± 3,08 Carnívoro-II

Diapterus rhombeus 3,29 25,2 23,9 7,45 31,4 25,6 65,6 ± 12,9 69,9 ± 15,8 68,6 ± 23,1 Onívoro

Mugil sp. 3,72 2,98 2,91 1,98 2,39 1,87 56,1 ± 6,5 49,3 ± 18,6 59,9 ± 8,3 Iliófago-detritívoro

Citharichthys spilopterus 1,19 8,62 8,61 1,43 3,41 2,78 61,3 ± 10,9 66,9 ± 8,1 54,3 ± 7,3 Carnívoro-II

Centropomus parallelus 1,02 2,51 1,98 3,98 6,34 3,71 90,6 ± 16,7 129,3 ± 15,9 92,9 ± 11,3 Carnívoro-II

Ctenogbius smaragdus 0,74 1,23 0,91 0,08 0,23 0,31 38,2 ± 8,6 40,9 ± 11,1 39,8 ± 7,2 Iliófago-detritívoro

Ctenogobius stomatus 0,71 6,01 3,07 0,06 2,49 1,98 49,9 ± 10,1 55,9 ± 13,2 53,2 ± 11,6 Iliófago-detritívoro

Achirus declives 0,54 1,98 0,27 0,08 1,82 1,21 61,2 ± 7,7 60,3 ± 2,9 66,2 ± 2,8 Onívoro

Ctenogobius boleossoma 0,08 0,39 0,41 0,03 0,11 0,15 28,1 ± 8,2 30,1 ± 5,4 29,4 ± 7,8 Iliófago-detritívoro

Mugil curema 0,08 1,07 0,08 0,03 0,03 0,03 100,4 ±

10,9 99,3 ± 12,2 97,8 ± 14,1 Iliófago-detritívoro

Sphoeroides spengleri 0,02 0,06 0,05 0,02 0,03 0,03 62,3 61,7 ± 1,8 59,8 ± 2,4 Onívoro

Ctenogobius stigmaticus 4,32 14,2 1,23 2,01 33,2 ± 5,5 30,1 ± 5,9 Onívoro

Atherinella brasiliensis 9,97 9,65 5,69 6,61 78,9 ± 10,9 88,1 ± 13,2 Onívoro

Sphoeroides greeleyi 0,97 6,08 1,27 4,98 69,8 ± 6,6 79,2 ± 9,7 Onívoro

Gobionellus oceanicus 0,98 1,17 2,11 3,21 100,9 ± 11,8 108,5 ± 5,7 Iliófago-detritívoro

Symphurus plagusia 0,15 0,09 0,23 0,18 78,6 ± 5,9 81,8 ± 2,9 Onívoro

Centropomus undecimalis 0,05 0,09 0,1 0,11 78,4 ± 16,7 87,9 ± 19,8 Carnívoro-II

Eucinostomus melanopterus 0,12 0,09 0,09 0,05 55,6 ± 8,7 59,2 ± 5,2 Onívoro

Eucinostomus gula 0,05 0,25 0,04 0,18 60,7 ± 4,5 61,8 ± 5,4 Onívoro

Chaetodipterus faber 0,17 0,8 0,05 0,09 55,5 ± 1,8 62,5 ± 2,3 Onívoro

Caranx latus 0,23 0,39 0,9 1,9 69,7 ± 5,8 68,9 ± 10,9 Carnívoro-II

Ogcocephalus vespertilio 0,31 0,22 1,8 2,2 122,1 ± 18,7 108,1 ±

12,5 Onívoro

Achirus lineatus 1,1 0,8 1,8 2,3 60,2 ± 4,5 70,9 ± 8,1 Onívoro

Diplectrum radialle 0,9 1,2 1,19 1,8 67,9 ± 2,7 78,6 ± 3,9 Onívoro

Bathygobius soporator 0,12 0,21 0,19 0,32 56,7 ± 4,8 69,2 ± 7,9 Onívoro

Lutjanus synagris 0,87 1,17 0,67 0,87 78,9 ± 2,9 81,8 ± 4,5 Carnívoro-II

Prionotus punctatus 0,18 0,98 0,87 1,08 77,9 ± 8,1 89,3 ± 9,8 Carnívoro-II

Anchoa marini 0,02 0,08 0,7 0,9 89,8 ± 4,7 91,2 ±7,3 Planctívoro

Polydactylus virginicus 1,19 0,76 1,02 0,98 98,7 ± 2,3 76,3 ± 8,1 Onívoro

Dactylopterus volitans 0,7 0,9 0,34 0,78 78,3 ± 3,2 87,2 ± 4,5 Onívoro

Paralichthys brasiliensis 0,32 0,87 0,7 0,91 100,3 ± 4,3 111,8 ± 9,2 Carnívoro-II

Etropus crossotus 0,56 0,69 0,12 0,35 69,3 ± 3,9 70,8 ± 9,2 Carnívoro-II

72

Lutjanus jocu 0,43 0,23 0,87 0,45 89,3 ± 3,9 7,9 ± 8,7 Carnívoro-II

Oligoplites saliens 0,19 0,89 0,24 0,76 77,6 ± 8,9 100,3 ± 2,1 Carnívoro-II

Anchoa spinifera 0,3 0,5 67,2 ± 5,6 Planctívoro

Stelifer rastrifer 0,9 1,75 78,6 ± 2,9 Carnívoro-II

Cynoscion microlepidotus 0,2 0,9 100,9 ± 3,7 Carnívoro-II

Cynoscion leiarchus 0,05 0,05 78,9 Carnívoro-II

Strongylura marina 0,05 0,76 178,9 Carnívoro-III

Hyporhamphus unifasciatus 0,09 0,05 99,8 ± 12,3 Herbívoro

Fistularia tabacaria 0,12 0,08 137,3 ±

11,8 Carnívoro-III

Scorpaena plumieri 0,05 0,05 89,3 Carnívoro-II

Serranus flaviventris 0,09 0,67 67,3 ± 1,9 Carnívoro-II

Opistognathus cuvieri 0,05 0,05 97,4 Planctívoro

Oligoplites palometa 0,05 0,05 87,3 Carnívoro-II

Carangoides bartholomaei 0,87 0,66 78,1 ± 1,8 Carnívoro-III

Chloroscombrus chrysurus 0,09 0,08 65,3 ± 7,3 Onívoro

Lobotes surinamensis 0,05 0,05 65,4 Carnívoro-II

Eugerres brasilianus 0,05 0,1 187,4 Onívoro

Gerres cinereus 0,05 0,7 100,9 Onívoro

Haemulon steindachneri 0,9 0,8 82,9 ± 3,8 Onívoro

Archosargus rhomboidalis 0,1 0,9 93,4 ± 8,6 Onívoro

Trinectes microphthalmus 0,05 0,05 54,9 Onívoro

Achantostracium quadricornis 0,05 0,05 53,2 Onívoro

Symphurus diomedianus 0,05 0,05 113,4 Onívoro

Syacium micrurum 0,05 0,05 178,4 Carnívoro-II

Scomberomorus brasiliensis 0,09 0,1 132,4 ± 3,9 Carnívoro-III

Sphyraena guachancho 0,07 0,08 98,7 ± 5,3 Carnívoro-III

Sphyraena barracuda 0,07 0,09 109,4 ± 5 Carnívoro-III

Lile piquitinga 0,2 0,06 79,3 ± 3,1 Planctívoro

Selene sp. 0,05 0,05 77,3 Carnívoro-II

Rypyicus randalli 0,9 0,29 71,2 ± 2,9 Onívoro

Gymnotorax ocelatus 0,05 0,05 298,9 Onívoro

Pomadasys corvaeniformes 0,5 0,1 61,2 ± 2,1 Onívoro

Chilomycterus spinosus 0,9 2,3 68,5 ± 22,9 Onívoro

Anchoa sp. 0,9 0,05 55,4 ± 2,7 Planctívoro

Albula vulpes 0,09 0,1 56,9 ± 4,5 Onívoro

Oligoplites saurus 0,65 0,87 76,3 ± 2,9 Carnívoro-II

Anchoa elongata 0,09 0,86 69,5 ± 1,9 Planctívoro

Microgobius meeki 0,3 0,02 35,7 ± 5,7 Onívoro

73

Variância

habitat (H)

setores (S)

H × L

residual df

1 2 2 114

F F Ev F Ev Ev

Transformação

Densidade de peixes 55,13*** 19,39** 2,9 10,56* 1,8 12,53 Log(x+1) Riqueza 49,79*** 15,14** 3,2 13,24** 5,4 17,66 -b

Biomassa 32,65** 11,84* 2,1 2,37ns 0,0a 10,91 Log(x+1)

Comprimento 20,98** 3,17ns 0,0a 1,29ns 0,0a 8,25 -b

Variância df MS F ES Variância df MS F ES

(a) densidade (a) biomassa

setores = S 2 4385.88 12.27** 225.2 (10.1) setores = S 2 5443.43 17.19*** 335.1 (15.5)

habitats = H 1 917.9 21.81*** 398.3 (17.9) habitats = H 1 908.3 19.19** 996.3 (46.7)

S × H 2 903.2 6.23** 498.7 (22.4) S × H 2 803.2 0.98ns 60.7 (2.7)

Resíduos 110 761.9 1097.5 (49.4) Resíduos 110 709.2 408.8 (35.1)

Total 115 Total 115

(b)

setores = S 2 4911.09 14.09** 219.4 (9.7)

habitats = H 1 939.1 27.71*** 451.3 (18.9)

S × H 2 917.3 7.05** 518.9(23.1)

Resíduos 110 777.4 1119.5 (49.9)

Total 115

Tabela 4. Resultados das ANOVAs para densidade de peixes, biomassa, comprimento e

riqueza. Ev: Componentes da estimativa de variância (contribuições percentuais); ns: não

significante; aValores negativos foram ajustados para zero de acordo com Fletcher &

Underwood (2002); bSem necessidade de transformação para variâncias honogêneas; *p <

0,05; **p < 0,01; ***p < 0,001.

Tabela 5. Resultados da Análise de Variância Multivariada com Permutação (PERMANOVA)

na base de dissimilaridade Bray-Curtis com modelo reduzido (a) e dados de presença/ausência

(b) das espécies mais abundantes.

Valores de P foram obtidos com randomizações de 9999 permutações. **P <0.01; ***P<0.001.

ns = não significativo.