ESTRATÉGIAS ECOLÓGICAS COM BASE NO SISTEMA LHS (LEAF...
49
UNIVERSIDADE FEDERAL DE GOIÁS INSTITUTO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ECOLOGIA E EVOLUÇÃO Livia Maira Orlandi Laureto ESTRATÉGIAS ECOLÓGICAS COM BASE NO SISTEMA LHS (LEAF-HEIGHT-SEED) EM PLANTAS LENHOSAS AO LONGO DE GRADIENTES AMBIENTAIS Orientador: Marcus Vinicius Cianciaruso Coorientador: Frederico Augusto Guimarães Guilherme GOIÂNIA - GO MARÇO – 2012
Transcript of ESTRATÉGIAS ECOLÓGICAS COM BASE NO SISTEMA LHS (LEAF...
UNIVERSIDADE FEDERAL DE GOIÁS
INSTITUTO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ECOLOGIA E EVOLUÇÃO
Livia Maira Orlandi Laureto
ESTRATÉGIAS ECOLÓGICAS COM BASE NO SISTEMA LHS
(LEAF-HEIGHT-SEED) EM PLANTAS LENHOSAS AO
LONGO DE GRADIENTES AMBIENTAIS
Orientador: Marcus Vinicius Cianciaruso
Coorientador: Frederico Augusto Guimarães Guilherme
GOIÂNIA - GO
MARÇO – 2012
ii
iii
UNIVERSIDADE FEDERAL DE GOIÁS
INSTITUTO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ECOLOGIA E EVOLUÇÃO
Livia Maira Orlandi Laureto
ESTRATÉGIAS ECOLÓGICAS COM BASE NO SISTEMA LHS
(LEAF-HEIGHT-SEED) EM PLANTAS LENHOSAS AO
LONGO DE GRADIENTES AMBIENTAIS
Orientador: Marcus Vinicius Cianciaruso
Coorientador: Frederico Augusto Guimarães Guilherme
GOIÂNIA - GO
MARÇO – 2012
Dissertação apresentada à Universidade Federal
de Goiás, como parte das exigências do
Programa de Pós-graduação em Ecologia e
Evolução para obtenção do título de Magister
Scientiae.
iv
v
vi
vii
AGRADECIMENTOS
Agradeço ao Prof. Marcus Vinicius Cianciaruso cuja atenção, dedicação e paciência ao
longo destes (quase) dois anos foram essenciais para o desenvolvimento desta dissertação e
para meu crescimento profissional.
Ao meu coorientador Prof. Frederico A. G. Guilherme pela colaboração durante a
identificação taxonômica das espécies.
À Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPPES) pela
bolsa de mestrado.
Aos amigos que fiz em Goiânia: Karina, Renata, Paulinho, Carol Moreno, Poli, Edu,
Carol Nóbrega, Míriam, Daniel, Leandro, Denis, Tia Ísis, Arthur, Carol Cotó, e tantos outros:
obrigada pelos momentos de descontração e pela ajuda nos momentos de preocupação.
Agradeço aos amigos Edmar e Leandro (Laranjinha) que me ajudaram nas coletas de
campo e trabalhos de laboratório, e a todos os que foram para campo comigo (Rhayane,
Priscilla, Giovana (Bozena), Carlos, Carol, Daielle, Paulo).
Ao Prof. Paulo De Marco por me aceitar em seu laboratório no início do mestrado e
por permitir minha permanência lá, e a todos os amigos do Laboratório de Limnologia.
Aos queridos professores da época da graduação: Leandra Lofêgo Rodrigues, Pedro
Héber Estevam Ribeiro, Solange Alves Oliveira e Eduardo Ribeiro dos Santos: obrigada pelos
conselhos (profissionais e pessoais) e por me incentivarem a seguir a carreira acadêmica.
Aos meus pais, por estarem sempre ao meu lado me dando forças para seguir em
frente e sendo pacientes nos momentos difíceis. Amo vocês!
À Nalu que, em tão pouco tempo, já me ensinou tanto sobre a vida.
viii
RESUMO
A influência de processos ecológicos como filtro ambiental e diferenciação de nicho
sobre os padrões de coocorrência das espécies e a importância de diferentes estratégias
ecológicas para a estruturação de assembleias são questões ainda pouco esclarecidas dentro da
ecologia de comunidades. Para responder a estas questões escolhemos um gradiente savana-
floresta como sistema de estudo, que está associado com variações na fertilidade do solo,
luminosidade e frequência de perturbações. Utilizamos uma abordagem baseada em modelos
nulos e características do sistema LHS (leaf-height-seed), considerando a variabilidade
intraespecífica, para investigar se os processos baseados no nicho estão atuando na
estruturação de assembleias distribuídas ao longo do gradiente considerado. Investigamos,
ainda, se diferentes estratégias vegetais são favorecidas ao longo deste gradiente e quais
parâmetros edáficos afetam tais processos. Encontramos evidências da ação de filtro
ambiental tanto nas assembleias de floresta quanto nas de cerrado: fatores como solo,
luminosidade e perturbações influenciaram os valores observados de característica funcional,
que foram mais semelhantes entre si do que o esperado ao acaso. Todavia, a ação do filtro
favoreceu indivíduos com valores de características distintos ao longo do gradiente,
refletindo, desta forma, a adoção de diferentes estratégicas ecológicas dependendo das
características abióticas da assembleia em questão. Na floresta estratégias voltadas para a
competição foram mais comuns (valores médios mais altos das três características), indicando
que a luminosidade atua como um filtro mais forte do que a disponibilidade de nutrientes no
solo. No cerrado, por sua vez, a coocorrência de indivíduos mais baixos e com menor área
foliar específica refletiram estratégias voltadas para a conservação de recursos.
Adicionalmente, detectamos a ação da diferenciação de nicho (representada pela competição
entre coocorrentes) apenas no cerrado: valores de característica funcional foram menos
semelhantes do que o previsto pelo modelo nulo. Portanto, nestas assembleias, onde a
fertilidade do solo é menor e as perturbações são mais frequentes, a diferenciação de nicho
atua reduzindo a competição entre coocorrentes e facilitando a permanência dos indivíduos na
assembleia. Constatamos, ainda, que os parâmetros edáficos fertilidade, textura e alumínio-pH
são bons preditores da ação de ambos os processos baseados no nicho. Apesar de outros
trabalhos já terem detectado a ação de processos não aleatórios estruturando assembleias
naturais nosso estudo fornece uma investigação mais completa sobre montagem de
assembleias, abrangendo simultaneamente fatores relevantes para a dinâmica de comunidades
como a variabilidade intraespecífica, diferentes características funcionais e a influência de
fatores específicos como solo.
Palavras-chave: Ecologia vegetal, diversidade funcional, Cerrado, perturbações.
ix
ABSTRACT
How environmental filters and niche differentiation acts in community assembly and
the importance of ecological strategies in such process are unresolved questions in community
ecology. We choose a savanna-forest gradient to answer these questions. Such gradient is
related with variations in soil fertility, light and disturbance frequency. We used null models
and LHS (leaf-height-seed) traits, including intraspecific variability, to investigate if niche
based process are acting in assemblages along the savanna-forest gradient. We also
investigated if different ecological strategies are favored along this gradient and which
edaphic parameters affects niche based process. We found evidence for environmental
filtering in forest and savanna assemblages: factors such as soil, light and disturbance affected
observed values of functional traits, which were more similar than expected by chance.
However, environmental filters selected plants with different trait values along the gradient,
highlighting the use of different ecological strategies depending of abiotic characteristics of
each assemblage. In forest assemblages competitive strategies were the most common (higher
mean values for the three traits), suggesting that light is a stronger filter than soil nutrient
availability. In savanna assemblages smaller plants with smaller specific leaf area co-occurred
most often, suggesting strategies focused on resource conservation. Furthermore, we found
evidence for niche differentiation process (represented by competition between co-occurring
plants) only in savanna: trait values were less similar than expected by the null model.
Therefore, in such assemblages, were soil fertility is smaller and disturbances are more
frequent, niche differentiation acts reducing competition and enabling the permanence of
individuals in the assemblage. We found, also, that soil fertility, texture and aluminum-pH are
good predictors for both niche based process. Although other studies have found evidence for
niche based process structuring natural communities, our research provides a more complete
investigation about assembly rules, comprising important factors to assemblage dynamics
simultaneously such as intraspecific variability, different functional traits and the influence of
specific factors like soil.
Keywords: Vegetal ecology, functional diversity, Cerrado, disturbance.
x
SUMÁRIO
INTRODUÇÃO ............................................................................................................... 1
MÉTODOS ....................................................................................................................... 5
Área de estudo .................................................................................................................. 5
Características funcionais ................................................................................................. 6
Características do solo ...................................................................................................... 7
Análise dos dados ............................................................................................................. 8
Parâmetros edáficos .......................................................................................................... 8
Montagem de assembleias ................................................................................................ 9
Seleção de modelos .......................................................................................................... 15
RESULTADOS ................................................................................................................. 16
Parâmetros edáficos .......................................................................................................... 17
Montagem de assembleias ................................................................................................ 18
Seleção de modelos .......................................................................................................... 20
DISCUSSÃO .................................................................................................................... 23
CONCLUSÃO .................................................................................................................. 27
REFERÊNCIAS ............................................................................................................... 28
APÊNDICES .................................................................................................................... 32
Apêndice 1 ........................................................................................................................ 32
Apêndice 2 ........................................................................................................................ 33
Apêndice 3 ........................................................................................................................ 38
Apêndice 4 ........................................................................................................................ 38
Apêndice 5 ........................................................................................................................ 39
Apêndice 6 ........................................................................................................................ 39
1
INTRODUÇÃO
Como diferentes processos ecológicos influenciam os padrões de coocorrência das
espécies e qual a importância de distintas estratégias ecológicas para a montagem de
assembleias são questões ainda pouco esclarecidas (Stubbs & Wilson 2004; Kraft et al. 2008;
Kraft & Ackerly 2010). Dentro da ecologia de comunidades é possível encontrar teorias
conflitantes que buscam compreender os padrões de coexistência das espécies. Por um lado,
equivalência funcional é um dos pontos principais da teoria neutra (Hubbell 2001), e assume
que as espécies são demograficamente idênticas quanto às taxas vitais (nascimento, morte,
dispersão e especiação). Em um mundo regido pelos princípios desta teoria a estruturação de
assembleias naturais se daria ao acaso e os padrões de coocorrência observados seriam
aleatórios em termos de estratégias ecológicas. Por outro lado, processos baseados no nicho
consideram que diferenças entre as espécies são ecologicamente significativas e influenciam a
estruturação das assembleias (Silvertown 2004).
Diferentes processos baseados no nicho podem atuar na estruturação de assembleias
dependendo da escala temporal e espacial considerada. Alguns deles, denominados filtros
ambientais, atuam restringindo os valores de características dentro da assembleia, de forma
que espécies coocorrentes apresentem estratégias ecológicas mais semelhantes do que se
esperaria ao acaso (Cornwell et al. 2006). Desta forma, uma assembleia estruturada por filtro
ambiental deve conter espécies mais similares ecologicamente e, portanto, com características
que lhes confiram vantagens no estabelecimento e sobrevivência em determinado ambiente
(Grime 2006). Filtros ambientais podem estar associados a fatores como clima e solos, que
selecionam espécies do banco (pool) regional e geralmente operam em escalas espaciais
maiores que a da assembleia (Violle et al. no prelo). Outros tipos de processos não aleatórios,
por exemplo, competição, parasitismo e heterogeneidade microambiental, podem levar a um
padrão oposto, conhecido como diferenciação de nicho. Onde prevalece a ação da
diferenciação de nicho as espécies tenderão a ser mais distintas entre si, ocupando nichos
diferentes (Stubbs & Wilson 2004; Grime 2006). Desta forma, em tais assembleias a
competição entre coocorrentes é reduzida e os recursos são utilizados de forma complementar
(Stubbs & Wilson 2004). No nosso estudo utilizamos o termo “filtro ambiental” para abranger
processos (representados especificamente pelo solo) que levam à convergência nos valores de
características funcionais, e “diferenciação de nicho” para designar processos da assembleia
2
associados à competição, que acarretam a divergência nos valores de características
funcionais.
O uso de características funcionais é uma boa ferramenta para estimar diferenças
ecológicas entre as espécies, servindo como indicadoras da relação organismo – ambiente,
além de auxiliar na detecção de processos ecológicos atuantes na montagem de assembleias.
Estes benefícios têm contribuído para que uma abordagem focada nestas características se
torne cada vez mais comum em estudos sobre a estruturação de assembleias naturais (Ackerly
& Cornwell 2007; Kraft et al. 2008; Cornwell & Ackerly 2009; Pakeman et al. 2009; Schamp
& Aarssen 2009; Jung et al. 2010; Kraft & Ackerly 2010). Características funcionais, que
podem ser morfológicas, fisiológicas, fenológicas ou comportamentais, são mensuráveis no
nível individual e afetam, direta ou indiretamente, tanto a performance do indivíduo quanto o
desempenho da espécie (McGill et al. 2006; ver referências em Violle et al. no prelo).
A variabilidade nos valores de características funcionais está presente tanto entre
espécies (variabilidade interespecífica) quanto entre indivíduos da mesma espécie
(variabilidade intraespecífica). Todavia, a utilização de uma abordagem baseada no valor
médio da característica por espécie é mais comum, inclusive em estudos de montagem de
assembleias (Kraft et al. 2008; Cornwell & Ackerly 2009; Pakeman et al. 2009; Schamp &
Aarssen 2009; Kraft & Ackerly 2010). Isto pode ser atribuído ao fato de que tal tipo de
variabilidade tende a ser maior do que a intraespecífica (Albert et al. 2010b), além da
economia de tempo e recursos para a amostragem de apenas alguns indivíduos e à praticidade
fornecida por bancos de dados globais (Kattge et al. 2011). Ao considerar apenas a
variabilidade interespecífica tais estudos assumem que esta variação é suficiente para a
detecção de processos não aleatórios que atuam nas assembleias, ignorando que a competição
e utilização de recursos ocorrem no nível do indivíduo e não da espécie.
Entretanto, a variabilidade intraespecífica, mesmo que seja menor do que a
interespecífica, tem grande importância para estudos ecológicos (Bolnick et al. 2003).
Atribuir o mesmo valor (valor médio) de uma característica funcional para todos os
indivíduos de uma mesma espécie superestima as diferenças entre as espécies, minimizando o
grau de sobreposição de nichos entre elas (ver referências em Violle et al., no prelo), além de
subestimar os efeitos de processos ecológicos na estruturação de comunidades (Paine et al.
2011; Cianciaruso et al., no prelo) e esconder grande variação funcional das espécies ao longo
de gradientes ambientais (Albert et al. 2010b). O grau de variabilidade intraespecífica, por sua
3
vez, pode variar de acordo com a espécie (Bolnick et al. 2003) ou característica funcional
considerada mas, ainda assim, tem uma contribuição não negligenciável para a variabilidade
geral de características funcionais em uma assembleia (Albert et al. 2010a). Ainda, as
interações com os meios biótico e abiótico ocorrem no nível do indivíduo (Bolnick et al.
2003), de forma que diferenças nos valores de características individuais podem representar
de forma mais segura e realista as relações entre organismos coocorrentes e a relação destes
com o ambiente. Portanto, considerar a variabilidade intraespecífica possibilita uma
compreensão mais completa de como se dá a estruturação de assembleias (Cianciaruso et al.,
no prelo).
A variabilidade intraespecífica é um indicador mais sensível a processos como
diferenciação de nicho e filtro ambiental quando comparada a variabilidade interespecífica
(Paine et al. 2011), exercendo um papel importante no processo de montagem de
assembleias(Cianciaruso et al. no prelo). Portanto, incluir a variação intraespecífica deve
permitir uma compreensão mais completa de processos que ligam indivíduos e ecossistemas
(Cianciaruso et al. 2009), facilitar a compreensão e previsão de padrões ecológicos em um
ambiente em mudanças (Albert et al. 2010b), e potencializar a detecção de mecanismos não
aleatórios na montagem de assembleias (Jung et al. 2010).
Neste estudo adotamos as características presentes no sistema LHS (leaf-height-seed;
folha-altura-semente; Westoby 1998) para capturar diferenças ecológicas entre indivíduos.
Este sistema consiste em um modelo de classificação tridimensional baseado na área foliar
específica, altura e massa da semente das plantas para compreender e prever a distribuição e
abundância das espécies vegetais em ambientes naturais (Liancourt et al. 2009), operando sob
a premissa de que diferenças nas características entre as espécies são ecologicamente
significativas (Westoby 1998). A escolha dessas características se deve ao fato de serem
mensuráveis facilmente, possibilitando que o sistema LHS seja aplicado em escala global,
bem como ao fato de que cada uma dessas características se correlaciona com outros atributos
importantes (Laughlin et al. 2010) e representam demandas conflitantes fundamentais
controlando as estratégias vegetais (Westoby 1998). A área foliar específica representa a
demanda conflitante fundamental entre aquisição e conservação de recursos, a massa da
semente influencia as habilidades de dispersão e estabelecimento, e a altura da copa na
maturidade está relacionada com a habilidade competitiva (Lavergne et al. 2003), capturando,
4
desta forma, aspectos fundamentais para qualquer classificação funcional de plantas
(Liancourt et al. 2009).
Nosso sistema de estudo localiza-se no bioma Cerrado, caracterizado por abranger
vegetações distintas que vão desde campos abertos até florestas, formando um gradiente
vegetacional frequentemente associado à variação edáfica (Goodland & Pollard 1973; Ratter
et al. 1997; Ruggiero et al. 2002). Os solos do Cerrado são caracterizados por baixo pH, baixa
disponibilidade de cálcio e magnésio e alta quantidade de alumínio (Lopes & Cox 1977;
Ruggiero et al. 2002). Entretanto, formações como as florestas estacionais semidecíduas
podem ocorrer em solos mais férteis e com níveis mais altos de cátions e argila do solo
(Ruggiero et al. 2002).
Estudos realizados ao longo de gradientes ambientais nos possibilitam capturar uma
maior variação tanto em fatores abióticos (como parâmetros edáficos) quanto em fatores
bióticos (características funcionais). Portanto, assembleias localizadas ao longo destes
gradientes provavelmente estão sob ação de pressões distintas, o que torna este tipo de
abordagem fundamental para o desenvolvimento de estudos que visam compreender a relação
organismo – ambiente e esclarecer como fatores ambientais afetam o estabelecimento e
permanência de indivíduos no ambiente natural e o processo de montagem de assembleias.
Nosso sistema de estudo, que abrange um gradiente savana-floresta, é caracterizado pela
variação na fertilidade do solo. Entretanto, os tipos fisionômicos abrangidos (cerrado e
floresta estacional) são contrastantes não somente no que se refere a parâmetros edáficos e
estrutura vegetacional, mas também a outros fatores como a disponibilidade de luz e a
frequência de perturbações. A luminosidade, por exemplo, é um recurso mais limitante em
fisionomias florestais do que na savana. Por outro lado, na savana perturbações como fogo
são mais frequentes. Desta forma, não apenas o solo, mas a luminosidade e frequência de
perturbações variam ao longo do gradiente savana-floresta, exercendo pressões distintas que
influenciarão o estabelecimento e permanência dos indivíduos nas assembleias.
Neste estudo, investigamos a existência de padrões não aleatórios estruturando
assembleias distribuídas ao longo de um gradiente savana-floresta testando as seguintes
predições: (i) as estratégias vegetais, representadas por valores das características LHS, são
distintas ao longo do gradiente ambiental, partindo de estratégias voltadas para a conservação
de recursos em ambientes mais perturbados e com solos pobres (savana), para estratégias
competitivas em ambientes mais estáveis e com solos férteis (floresta); (ii) os filtros
5
ambientais atuam ao longo de todo o gradiente savana-floresta, porém favorecendo distintas
estratégias de acordo com as características abióticas de cada assembleia (fertilidade do solo,
incidência de luz e frequência de perturbações); (iii) a diferenciação de nicho é comum em
assembleias mais perturbadas e com solos menos férteis (savana); desta forma, a limitação de
nutrientes no solo favorece a coocorrência de indivíduos cuja sobreposição de nichos seja
menor, evitando assim competição direta por um recurso limitado na assembleia.
Propomos neste estudo, portanto, um passo além da busca por evidências da ação de
processos não aleatórios sobre a estruturação de assembleias, investigando como tais
processos atuam conforme nos movemos ao longo de um gradiente ambiental representado
principalmente por características edáficas. Adicionalmente, investigamos a eficácia de
parâmetros edáficos específicos como preditores da ação de filtro ambiental e a diferenciação
de nicho. Desta forma, abrangemos neste estudo a investigação simultânea sobre a ação de
processos não aleatórios (filtro ambiental e diferenciação de nicho) considerando três
características funcionais que refletem tanto a habilidade de lidar com distúrbios (altura e
massa da semente) quanto de resposta às oportunidades através de um rápido crescimento
(área foliar específica) (Westoby 1998), e consideramos as diferenças existentes no ambiente
natural entre indivíduos da mesma espécie através da inclusão da variabilidade
intraespecífica.
MÉTODOS
Área de estudo
O Parque Nacional das Emas (PNE) está localizado no planalto central brasileiro, no
Estado de Goiás (17°49’-18°28’S e 52°39’-53°10’W), compreende uma área de
aproximadamente 133.000 ha e abriga fauna, flora e habitats-chave que caracterizam o
Cerrado. O clima regional é tropical úmido, classificado como Aw (Köppen 1931),
caracterizado por uma estação úmida (verão) que dura de setembro a maio e uma estação seca
de junho a agosto. A pluviosidade média anual fica em torno de 1745 mm e a temperatura
média em torno de 24,6º C (Batalha et al. 2011). Dentro do PNE podemos observar um
gradiente vegetacional que vai de savanas abertas (68,1% da área do parque) a savanas
6
fechadas (25,1%), abrangendo também outros tipos vegetacionais como campos úmidos
(4,9%) e florestas ripárias e semidecíduas (1,2%) (Ramos-Neto & Pivello 2000).
Características funcionais
Utilizamos as características funcionais do sistema LHS: área foliar específica (cm²g-
¹), altura da planta (cm) e massa da semente (g). Dados sobre estas características foram
obtidos por meio da amostragem de 59 parcelas de 10 m x 10 m distribuídas aleatoriamente
ao longo de um gradiente vegetacional (savana aberta – savana fechada – floresta), sendo
estabelecidas cinco parcelas em campo sujo, 34 em campo cerrado, 10 no cerrado stricto
sensu e 10 na floresta estacional. As parcelas abrangidas neste estudo são caracterizadas por
apresentarem diferentes valores dos parâmetros edáficos considerados e, portanto,
representam um gradiente de variação em fertilidade do solo.
Em cada parcela de savana nós amostramos todos os indivíduos lenhosos com
circunferência do caule igual ou maior que 10 centímetros no nível do solo; na floresta
estacional amostramos todos os indivíduos lenhosos com circunferência a altura do peito igual
ou maior que 10 cm. Todos os indivíduos foram identificados ao nível de espécie por meio de
guias de identificação (Lorenzi 1998, 2000, 2009; Durigan et al. 2004; Silva Júnior 2005;
Ramos et al. 2008) e por comparação do material coletado com exsicatas do Herbário UB, da
Universidade de Brasília (UNB). Quando não foi possível identificar os indivíduos em nível
de espécie nós as classificamos como morfoespécies. Conferimos famílias, autores e
sinonímias na nossa lista de espécies de acordo com a classificação mais atual do Angiosperm
Phylogeny Group (2009) utilizando o software Plantminer (Carvalho et al. 2010).
Obtivemos os dados de altura e área foliar específica em campo no período de
fevereiro a agosto de 2010, seguindo protocolo proposto por Cornelissen et al. (2003). A
altura foi considerada como a distância entre o nível do solo e o tecido fotossinteticamente
ativo mais alto do indivíduo. Quando possível nós coletamos 30 folhas de cada planta
amostrada, selecionando folhas completamente expandidas e relativamente jovens de
diferentes partes da copa. Em indivíduos com poucas folhas nós coletamos um menor número
de folhas, cujo número mínimo foi de uma folha coletada por indivíduo, dependendo da
quantidade de folhas vivas presentes.
7
Das folhas coletadas em cada planta amostrada sorteamos cinco que foram
digitalizadas e secas em estufa por 48 horas a uma temperatura de 58° C. Para o cálculo da
área foliar específica seguimos Cornelissen et al. (2003) dividindo a área foliar da folha fresca
(cm²) pela sua massa seca (g).
Compilamos dados sobre massa da semente utilizando informações disponíveis na
literatura (Lorenzi 1998, 2000, 2009; Silva Júnior 2005; Christianini 2007; Jardim & Batalha
2008) e em bancos de dados online (Royal Botanic Gardens Kew 2008; Rede de Sementes do
Cerrado 2010; Rede de Sementes do Xingu 2010). Nesse caso, não temos informação da
possível variabilidade intraespecífica presente nessa característica (todos os indivíduos de
uma mesma espécie receberam o mesmo valor de massa da semente; média da espécie).
Embora alguns estudos tenham relatado a existência de variabilidade na massa da semente em
indivíduos da mesma espécie (Michaels et al. 1988; Obeso & Herrera 1994) esta variabilidade
geralmente é pequena (Harper et al. 1970).
Características do solo
Coletamos amostras de solo em cada parcela, sendo cada amostra composta por cinco
subamostras (uma em cada vértice e uma no centro da parcela) coletadas a uma profundidade
entre 0-20 cm. As coletas foram realizadas entre os meses de fevereiro e abril de 2011,
conforme as parcelas foram sendo amostradas. Análises químicas (exceto para nitrogênio)
seguiram os métodos propostos por Embrapa (1998), sendo secas em estufa a 40°C e
peneiradas (2 mm); a determinação do pH em água foi feita por meio de um potenciômetro
com eletrodo combinado imerso em suspensão solo:água; o cálcio trocável (cmolc/dm³) foi
extraído com solução de KCl 1mol e determinado por método complexométrico com o
emprego do EDTA e ácido calconcarbônico; o magnésio trocável (cmolc/dm³) foi extraído
com solução de KCl 1mol; alumínio trocável (cmolc/dm³) foi determinado pelo método
volumétrico por titulação com hidróxido de sódio após a extração do Al3+ do solo por KCl
1mol; o fósforo disponível (mg/dm³), potássio trocável (mg/dm³) e os micronutrientes (cobre,
ferro, manganês e zinco) (mg/dm³) foram extraídos com solução de Mehlich 1 (HCl 0.05M +
H2SO4 0.0125M) e determinados, respectivamente por espectrofotometria através da leitura
da cor do complexo fosfomolíbdico produzido pela redução do molibdato com o ácido
ascórbico, por método direto pelo fotômetro de chama, e por espectrofotometria de absorção
8
atômica; a acidez potencial (H+Al) (cmolc/dm³) foi determinada por meio de extração com
solução de acetato de cálcio e titulação alcalimétrica do extrato; a capacidade de troca
catiônica (CTC) (cmolc/dm³) foi obtida pela soma das bases trocáveis mais a acidez potencial;
e a matéria orgânica (MO) (g/kg) foi determinada por método volumétrico pelo bicromato de
potássio. Para determinação do nitrogênio total (g/kg) no solo o método utilizado foi o de
Kjeldahl (oxidação úmida) com algumas modificações conforme proposto por Tedesco et al.
(1995).
Análises granulométricas também foram realizadas para determinação da porcentagem
de areia, argila e silte em cada amostra seguindo métodos propostos em Embrapa (1997).
Todas as análises foram realizadas pelo Laboratório de Solos da Universidade Federal de
Goiás.
Análise dos dados
Parâmetros edáficos
Correlacionamos no programa Statistica versão 7.1 (StatSoft 2005) os 18 parâmetros
resultantes das análises de solo com o objetivo de eliminar possíveis covariáveis (Apêndice
1). Consideramos que parâmetros com correlação de Pearson igual ou superior a 80% foram
altamente correlacionados e, nestes casos, mantivemos apenas um deles nas demais análises.
Desta forma, selecionamos os seguintes parâmetros: pH, alumínio, cálcio, capacidade de troca
catiônica, cobre, ferro, nitrogênio, potássio, fósforo, matéria orgânica e argila/areia. Este
último parâmetro consiste em uma proporção obtida através da divisão da quantidade de
argila pela quantidade total de areia (areia fina e areia grossa) presente na amostra de cada
parcela, sendo que valores mais altos indicam solos mais argilosos.
Utilizamos uma análise de componentes principais (PCA) para reduzir a
dimensionalidade dos parâmetros edáficos e facilitar a visualização da distribuição das
parcelas ao longo do gradiente edáfico. Este tipo de análise produz um gráfico de ordenação
no qual as parcelas mais próximas são aquelas mais semelhantes entre si considerando as
variáveis sintetizadas em cada eixo. Diversos eixos podem resultar desta análise, entretanto o
ideal é considerar apenas os primeiros, pois são aqueles que explicam a maior variação nos
dados. O número de eixos a ser considerado, por sua vez, pode variar e o recomendado é que
9
seja escolhido um número suficiente para que a soma de suas variâncias seja alta (Manly
2008).
A importância de cada variável para a explicação de determinado eixo pode ser
detectada por meio dos autovetores, sendo aqueles com valores mais altos considerados mais
importantes para a explicação do eixo. Todavia, avaliamos o nível de significância de cada
autovetor calculando intervalos de confiança (IC) através de 1000 randomizações (Peres-Neto
et al. 2003). IC’s que cruzam o valor “0” indicam que a variável não é importante para a
explicação do eixo em questão. A PCA foi feita no programa Past versão 2.12 (Hammer et al.
2001).
Montagem de assembleias
A partir dos dados obtidos para as características LHS calculamos os valores para
cinco medidas que representam a estrutura da assembleia baseadas em características
funcionais (medidas de estruturação de assembleias) propostas por Kraft et al. (2008):
“amplitude”, “variância”, “média”, “curtose” e “distância do desvio-padrão do vizinho mais
próximo” – SDNN. As medidas foram calculadas para cada parcela baseada nos valores de
cada indivíduo presente na assembleia.
Com exceção de SDNN, tais medidas de estruturação de assembleias são parâmetros
descritivos da distribuição dos dados (aqui representados por cada característica do sistema
LHS). A “amplitude” representa a diferença entre o valor máximo e o valor mínimo da
característica funcional encontrado entre todos os indivíduos presentes em cada assembleia
(Figura 1). A “variância”, por sua vez, representa o quanto os valores observados na
assembleia variam em torno da média (Figura 1). Estas duas medidas são mais sensíveis ao
processo de filtro ambiental (Cornwell et al. 2006; Kraft et al. 2008; Tabela 1) e indicam o
quanto os valores da característica variam dentro da assembleia. O filtro ambiental age sobre
um banco de espécies regional selecionando indivíduos com características mais adequadas
para se estabelecer e sobreviver em determinada assembleia limitando, desta forma, a
variação nos valores de característica funcional presentes na assembleia em questão. A
“média”, por sua vez, consiste no valor médio da característica funcional obtido a partir dos
valores de característica de cada indivíduo presente na parcela (Figura 1). O filtro ambiental
pode atuar em uma assembleia sem afetar esta medida (Kraft et al. 2008), porém a “média” é
10
útil para observamos se valores maiores ou menores que o esperado ao acaso são favorecidos
nas assembleias investigadas (Schamp & Aarssen 2009). Desta forma, os valores de
característica funcional favorecidos pelo filtro ambiental (menor ou maior que o esperado ao
acaso) dependerão de cada assembleia. Por exemplo, em determinadas assembleias o filtro
pode agir favorecendo indivíduos mais altos em decorrência de características abióticas
especificas desta assembleia, enquanto que em outras apresentar menores valores médios de
altura pode ser mais vantajoso e o filtro atuará favorecendo indivíduos baixos.
Figura 1. Representação das medidas de estruturação de assembleias “amplitude”, “variância”
e “média”.
A medida SDNN consiste no desvio-padrão calculado a partir das distâncias medidas
entre cada indivíduo e seu coocorrente com valor de característica funcional mais similar ao
longo de um eixo univariado, representado por uma característica funcional contínua (Kraft &
Ackerly 2010) (Figura 2). Portanto, valores menores de SDNN indicam uma distribuição mais
uniforme entre as espécies, e pode ser uma evidência de que a diferenciação de nicho está
ocorrendo na assembleia. A “curtose”, por sua vez, é uma medida de dispersão dos valores e
indica o quão distribuídos estão os valores de característica funcional encontrados numa
assembleia (Figura 3). Portanto, valores menores de curtose indicarão que os valores de
11
característica funcional dentro da assembleia são mais variados, o que pode ser traduzido na
coocorrência mais frequente de indivíduos com diferentes alturas, por exemplo. A
coocorrência mais frequente de indivíduos baixos, médios e altos do que o esperado ao acaso
pode ser vista como uma evidencia da ação da diferenciação de nicho, onde indivíduos com
valores de características distintas competem menos entre si, aumentando suas chances de
coexistir com os demais e permanecer na assembleia. Portanto, SDNN e “curtose” são
medidas de estruturação de assembleias sensíveis à diferenciação de nicho (Kraft et al. 2008;
Cornwell & Ackerly 2009).
Figura 2. Ilustração da medida de espaçamento uniforme para indivíduos (A – E) distribuídos
ao longo de um eixo de característica funcional arbitrário. A medida baseada na distância do
vizinho mais próximo (NN) mede a distância entre cada indivíduo e seu vizinho mais
próximo. Portanto, algumas distâncias entre indivíduos (como a distância entre B e C) não são
inclusas. A medida SDNN é o desvio-padrão destas distâncias (adaptado de Kraft & Ackerly
2010).
12
Figura 3. Representação da medida de estruturação “curtose”. Uma distribuição leptocúrtica
indica a coocorrência de indivíduos com valores semelhantes de característica funcional, e
uma distribuição platicúrtica indica a coocorrência de indivíduos com valores mais variados
de característica funcional.
Tabela 1. Padrões previstos para medidas de estruturação de assembleias sob efeito de
processos baseados no nicho (filtro ambiental e diferenciação de nicho).
Processo baseado no nicho
Filtro ambiental Diferenciação de nicho
Padrão das características Mais semelhantes do que
o esperado ao acaso
Distribuição uniforme (mais
diferentes do que o esperado ao
acaso)
Medida de estruturação de
assembleias utilizada
Amplitude
Variância
Média
SDNN
Curtose
Predição Amplitude < m.n.
Variância < m.n.
Média < ou > m.n.*
SDNN < m.n.
Curtose < m.n.
m.n.= modelo nulo; *A “média” da distribuição de características pode ser aumentada ou reduzida sob ação de
filtro ambiental, dependendo do ambiente em questão.
13
Para levar em conta a variabilidade intraespecífica consideramos cada indivíduo
amostrado como único, independente de sua identidade taxonômica, e com a mesma chance
de ocorrer em qualquer outra parcela que os demais indivíduos. Adotamos a abordagem de
modelos nulos utilizada por Kraft et al. (2008) e Kraft & Ackerly (2010) e comparamos os
valores das medidas de estruturação de assembleias observados com valores esperados ao
acaso para inferir sobre os processos atuantes na montagem de assembleias. Desta forma,
criamos distribuições nulas das cinco medidas de estruturação de assembleias para cada
característica funcional dentro de cada assembleia, sendo que cada parcela amostrada foi
considerada como uma assembleia independente, sendo mantido fixo apenas o número de
indivíduos ocorrentes na parcela. A distribuição nula de cada medida para cada assembleia foi
gerada a partir de 999 randomizações com número de indivíduos igual ao da assembleia real,
sendo sorteados indivíduos ao acaso do banco de espécies regional (ou seja, a lista de
indivíduos geral considerando todas as assembleias amostradas). Apesar de diferentes
composições florísticas entre fisionomias de cerrado e floresta estacional (vide resultados),
consideramos todos os indivíduos (independente da identidade taxonômica e do tipo
fisionômico) como componentes do banco regional, pois diferenças edáficas entre floresta e
cerrado não são suficientes para impedir o estabelecimento de espécies exclusivas de um tipo
fisionômico em outro (Viani 2010).
Portanto, calculamos 15 valores de medidas de estruturação de assembleias (uma para
cada uma das três características) utilizando a função escrita por Kraft et al. (2008) e Kraft &
Ackerly (2010), disponível em http://www.zoology.ubc.ca/~nkraft/code/trait_tests.R. Os
dados utilizados foram logaritmizados e a análise foi feita no programa R (R Development
Core Team 2010). A função utilizada requer que a comunidade tenha uma composição mínima
de quatro espécies (no nosso caso indivíduos). Entretanto, das 59 parcelas amostradas duas
foram compostas por menos de quatro indivíduos e foram, portanto, excluídas das análises.
Para todas as medidas de estruturação de assembleias calculamos o tamanho do efeito
padronizado (valor de z) utilizando a equação
z = (obs – esp. nulo)
d.p. nulo
14
onde “obs” é o valor observado da medida de estruturação de assembleias, “esp.nulo” é o
valor médio da medida de estruturação de assembleias gerado a partir do modelo nulo, e “d.p.
nulo” é o desvio-padrão dos 999 valores aleatorizados da medida de estruturação de
assembleias.
O tamanho do efeito padronizado indica o quanto o valor observado desvia-se da
média esperada a partir de um modelo nulo. Portanto, um valor positivo de z indicará que o
valor observado foi maior do que o esperado ao acaso, enquanto o valor negativo de z indicará
o oposto. Todavia, para interpretar corretamente cada valor de z, no nosso caso, é necessário
considerar as predições feitas para cada medida utilizada (Tabela 1). Por exemplo, valores
negativos de z para a medida “curtose” indicam que nosso valor observado é menor que o
previsto pelo modelo nulo (ou seja, está de acordo com nossa predição), e significa que o
processo de diferenciação de nicho está atuando na assembleia analisada. Por outro lado,
valores positivos de z para “curtose” indicam que, apesar de diferentes do esperado ao acaso,
estes valores são maiores, o que significa que a distribuição dos valores da característica
funcional não é tão ampla, e os indivíduos coocorrentes são mais semelhantes entre si,
descartando, portanto, a ação da diferenciação de nicho nesta assembleia. Já para a “média”
tanto valores negativos quanto positivos de z podem ser vistos como evidência de filtro
ambiental, porém atuando de formas opostas: no primeiro caso favorecendo a coocorrência de
indivíduos com valores de característica funcional menores que o esperado ao acaso, e, no
segundo caso, favorecendo aqueles com valores médios maiores do que o previsto pelo
modelo nulo.
Para testar se os valores observados de cada uma das cinco medidas de estruturação de
assembleias foram diferentes do esperado ao acaso utilizamos um teste de Wilcoxon pareado
(Quinn & Keough 2002) no programa R usando a função “wilcox.test”. Por abrangermos
vegetações contrastantes em nossa amostragem (cerrado e floresta estacional), realizamos esta
análise separadamente para cada grupo. Seguindo a abordagem proposta por Kraft et al.
(2008) e Kraft & Ackerly (2010), fizemos predições unidirecionais (por exemplo, que o valor
de “amplitude” deve ser menor que o esperado ao acaso para que seja detectada a ação do
filtro ambiental) para todas as medidas, exceto “média” (Tabela 1). Neste caso tanto valores
acima quando abaixo do esperado ao acaso podem indicar a ação de processos baseados no
nicho sob a assembleia. Desta forma, para “amplitude”, “variância”, “curtose” e “SDNN”
realizamos testes monocaudais assumindo que apenas valores inferiores ao esperado ao acaso
15
são significativos e, desta forma, indicam a ação do processo em questão (filtro ambiental ou
diferenciação de nicho, dependendo da medida). Para “média” fizemos o teste de Wilcoxon
bicaudal.
Seleção de modelos
A seleção de modelos é uma ferramenta para inferir sobre processos não observados
baseado em padrões observados, sendo uma forma de identificar o melhor grupo de
parâmetros (melhor modelo) dentre o conjunto de modelos possíveis (Johnson & Omland
2004), e de compreender como os efeitos dessas variáveis explanatórias podem ser ligados à
teoria específica (Diniz-Filho et al. 2008). Ao contrário da tradicional abordagem do teste de
significância da hipótese nula, na seleção de modelos múltiplas hipóteses alternativas são
plausíveis e a adequabilidade dos dados pode ser avaliada sob a teoria da informação. O
objetivo, então, é identificar o modelo no qual a hipótese mais plausível é escolhida entre
múltiplas hipóteses alternativas, e não simplesmente rejeitar uma hipótese nula, e encontrar o
modelo que melhor descreva o mundo real representado pelos dados (Diniz-Filho et al. 2008).
O critério de informação de Akaike (AIC) é a medida mais utilizada para o ajuste do
modelo, permitindo avaliar a contribuição individual de cada variável para o poder de
explicação do modelo no qual está presente. Os melhores modelos são aqueles com os
menores valores de AIC. Todavia, outras estatísticas derivadas destes valores também podem
ser utilizadas (por exemplo, o peso de Akaike de cada modelo (wi) que fornece evidência de
que o modelo é realmente o melhor modelo explanatório; Diniz-Filho et al. 2008).
Entretanto a análise de seleção de modelos pode resultar em múltiplos modelos
proximamente equivalentes (ou seja, com valores de ∆AIC abaixo de 2,0), dificultando a
escolha por um único melhor modelo. Nestes casos, a melhor forma de lidar com o problema
é utilizar o modelo médio, levando em consideração a incerteza sobre o melhor modelo
(Diniz-Filho et al. 2008) e reduzindo qualquer viés da seleção de modelos que favoreceria
modelos com parâmetros superestimados (Johnson & Omland 2004).
Para avaliar se as características do solo predizem a ação de processos não aleatórios
na estruturação de assembleias fizemos uma seleção de modelos utilizando o programa SAM
(Rangel et al. 2010) e empregando o critério de informação de Akaike (AIC), que fornece um
balanço parcimonioso entre o poder preditivo e a complexidade do modelo. Este programa
16
avalia os modelos resultantes de todas as possíveis combinações entre as variáveis individuais
e os classifica de acordo com seu valor de AIC e as estatísticas derivadas (como o peso de
Akaike – wi, e o ∆AIC). Adicionalmente, o modelo médio, que consiste em um consenso
“multi-modelos”, é calculado possibilitando estimar parâmetros do modelo ou gerar um único
modelo preditivo (Rangel et al. 2010).
Desta forma, geramos todas as possíveis combinações entre três variáveis
explanatórias (representadas pelos três primeiros eixos resultantes da PCA) com o objetivo de
identificar a influência de parâmetros individuais sobre a variável resposta em questão.
Consideramos como variável resposta o tamanho do efeito padronizado (ou valor de z) de
cada medida de estruturação para cada característica funcional (ou seja, 15 valores de medidas
de estruturação de assembleias), sendo realizadas, portanto, 15 análises de seleção de
modelos. O módulo utilizado é baseado em uma regressão OLS (“ordinary least squares”)
padrão (Rangel et al. 2010) e a autocorrelação espacial nos resíduos foi investigada através do
coeficiente I de Moran (Diniz-filho et al. 2003).
RESULTADOS
Amostramos 1165 indivíduos pertencentes a 142 espécies (incluindo 44
morfoespécies) nas 59 parcelas amostradas (Apêndice 2). A riqueza de espécies por parcela
variou de duas (campo sujo) a 27 espécies (cerrado stricto sensu), e a fisionomia com o maior
número médio de espécies por parcela foi o cerrado stricto sensu (15,5 ± 6,0), seguido pela
floresta estacional (11,8 ± 2,5), campo cerrado (8,7 ± 4,2) e campo sujo (2,4 ± 0,6). O número
médio de indivíduos amostrados por parcela em cada tipo fisionômico foi de 4,0 ± 1,9 em
campo sujo, 17,7 ± 9,5 em campo cerrado, 18,0 ± 5,6 na floresta estacional, e 36,4 ± 10,8 no
cerrado stricto sensu.
A área foliar específica variou de 20,84 cm²g-¹ (Scheflera macrocarpa em parcela de
campo cerrado) a 537,57 cm²g-¹ (em uma espécie de Sloania presente em parcela de floresta
estacional). O menor valor de altura (0,13 m) foi encontrado em um indivíduo de Pouteria
ramiflora em campo sujo e o maior valor (28,90 m) em uma espécie de Burseraceae na
floresta estacional. Valores de massa da semente variaram de 0,0005 (Miconia ferruginata em
campo cerrado) a 8,685 g (Andira cuyabensis no cerrado stricto sensu).
17
Parâmetros edáficos
Os três primeiros eixos da PCA explicaram 70,96% da variação nos nossos dados,
cujas contribuições individuais foram de 41,25% para o primeiro eixo, 18,54% para o
segundo e 11,17% para o terceiro. O primeiro eixo representou um gradiente de fertilidade do
solo e possibilitou distinguir os grupos floresta estacional e cerrado (Figura 4). Nitrogênio,
matéria orgânica, capacidade de troca catiônica, cálcio e alumínio se associaram
positivamente com este eixo, e cobre se relacionou negativamente (Apêndice 3). O segundo
eixo representou o gradiente de textura do solo, estando associado positivamente com a
quantidade de argila no solo e, em menor intensidade e negativamente com a quantidade de
Ferro (Apêndice 4), separando principalmente parcelas de floresta estacional e cerrado stricto
sensu das outras duas fisionomias. O terceiro eixo (Apêndice 5), apesar de estar relacionado
com pH (negativamente) e alumínio (positivamente) (Apêndice 6) não separou bem as
parcelas de acordo com a fisionomia, indicando que em geral todas as parcelas têm solos
ácidos e com muito alumínio.
18
pH
Al
Ca
CTC
Cu
Fe
N
K
P
MO
arg/areia
-4 -3 -2 -1 1 2 3 4 5
Eixo 1
-3
-2,4
-1,8
-1,2
-0,6
0,6
1,2
1,8
2,4
Eix
o 2
Figura 1. Distribuição das parcelas amostradas ao longo dos eixos da PCA representando
parâmetros edáficos. + = campo sujo; = campo cerrado; = cerrado stricto sensu; = floresta
estacional; arg/areia = proporção de argila por quantidade de areia; Fe = ferro; MO = matéria
orgânica; Al= alumínio; N = nitrogênio; K = potássio; CTC = capacidade de troca catiônica;
Ca = cálcio; P = fósforo; Cu = cobre.
Montagem de assembleias
Encontramos evidências da ação de processos baseados no nicho ao longo do
gradiente savana-floresta (Tabela 2). Tanto nas assembleias de floresta quanto nas de cerrado
detectamos reduções na amplitude e na variância dos valores observados para as três
características funcionais consideradas (exceto para amplitude em área foliar específica na
floresta e para variância em massa da semente no cerrado). Estes padrões são condizentes com
a ação de filtro ambiental, e a adoção de diferentes estratégias pode ser observada através da
“média” de cada característica funcional. Indivíduos presentes na floresta foram
caracterizados por valores médios mais altos das três características, enquanto os ocorrentes
no cerrado foram mais baixos e com menor área foliar específica.
19
Além da menor variação nos valores de área foliar específica e altura nas assembleias
de cerrado, também detectamos uma distribuição mais uniforme do que a esperada ao acaso
para os valores destas características (Tabela 2), representada pelas medidas de diferenciação
de nicho SDNN e “curtose”. Valores baixos de SDNN sugerem que indivíduos coocorrentes
estão distribuídos mais uniformemente ao longo do eixo da característica funcional do que o
esperado ao acaso, ou seja, é mantida uma distância mínima entre eles, havendo uma redução
na sobreposição de nichos. Adicionalmente, valores baixos de curtose indicam uma
distribuição platicúrtica, sugerindo que indivíduos com valores menos semelhantes de
característica funcional coocorrem mais frequentemente do que o previsto pelo modelo nulo.
Tabela 2. Resultados do teste de Wilcoxon (o teste para “média” foi bicaudal; os demais testes
foram monocaudais).
C.F. Medida Fisionomia Média ±desvio-padrão
P Processo Observado Modelo nulo
AFE Curtose
Cerrado 0,014 ± 1,84 0,526 ± 0,18 0,005 d.n.
Floresta 1,281 ± 2,53 0,528 ± 0,09 0,688 est.
SDNN Cerrado 0,019 ± 0,02 0,037 ± 0,01 <0,0001 d.n.
Floresta 0,036 ± 0,03 0,034 ± 0,01 0,278 est.
Média Cerrado 1,792 ± 0,06 1,844 ± 0,0005 <0,0001 f.a.
Floresta 2,080 ± 0,05 1,844 ± 0,0005 0,002 f.a.
Amplitude Cerrado 0,366 ± 0,15 0,569 ± 0,12 <0,0001 f.a.
Floresta 0,490 ± 0,16 0,575 ± 0,05 0,097 est.
Variância Cerrado 0,012 ± 0,01 0,025 ± 0,00 <0,0001 f.a.
Floresta 0,016 ± 0,01 0,025 ± 0,00 0,007 f.a.
H Curtose
Cerrado -0,151 ± 1,19 0,094 ± 0,03 0,031 d.n.
Floresta 0,218 ± 2,69 0,109 ± 0,03 0,216 est.
SDNN Cerrado 0,047 ± 0,05 0,078 ± 0,04 <0,0001 d.n.
Floresta 0,058 ± 0,07 0,073 ± 0,02 0,246 est.
Média Cerrado 2,179 ± 0,13 2,312 ± 0,00 <0,0001 f.a.
Floresta 2,924 ± 0,14 2,312 ± 0,00 0,002 f.a.
Amplitude Cerrado 0,869 ± 0,27 1,365 ± 0,26 <0,0001 f.a.
Floresta 0,832 ± 0,37 1,394 ± 0,11 0,005 f.a.
20
Tabela 2 – continuação
H Variância
Cerrado 0,070 ± 0,04 0,151 ± 0,00 <0,0001 f.a.
Floresta 0,072 ± 0,07 0,152 ± 0,00 0,014 f.a.
MS Curtose
Cerrado 0,688 ± 2,52 -0,005 ± 0,10 0,873 est.
Floresta 1,468 ± 2,00 0,026 ± 0,07 0,995 est.
SDNN Cerrado 0,205 ± 0,23 0,175 ± 0,10 0,548 est.
Floresta 0,159 ± 0,09 0,161 ± 0,04 0,385 est.
Média Cerrado -0,700 ± 0,45 -0,768 ± 0,00 0,245 est.
Floresta -0,546 ± 0,14 -0,767 ± 0,00 0,008 f.a.
Amplitude Cerrado 2,561 ± 0,85 2,925 ± 0,45 0,001 f.a.
Floresta 2,228 ± 0,78 2,988 ± 0,16 0,005 f.a.
Variância Cerrado 0,776 ± 0,54 0,813 ± 0,00 0,185 est.
Floresta 0,373 ± 0,22 0,813 ± 0,00 0,002 f.a.
C.F. = característica funcional; AFE = área foliar específica (cm²g-¹); H = altura (cm); MS = massa da semente
(g); f.a. = filtro ambiental; d.n. = diferenciação de nicho; est. = estocástico.
Seleção de modelos
Não encontramos autocorrelação espacial em nossos dados. Na maioria dos casos a
seleção de modelos resultou em vários modelos suficientemente bons (com ∆AIC < 2).
Portanto, considerando a incerteza sobre o melhor modelo a ser escolhido, optamos pela
abordagem do modelo médio (Tabela 3). É importante relembrar que nessa análise utilizamos
os valores de z, que representam o tamanho do efeito, e que a interpretação dos resultados foi
feita considerando nossas predições (Tabela 1).
Tabela 3. Resultados dos modelos médios de estimativas de parâmetros para tamanho do
efeito padronizado de medidas de estruturação de assembleias como variáveis resposta.
Variável resposta
R² Variável
preditora Importância Coeficiente
Inferior
95%
Superior
95% C.F. Medida
AFE
Curtose 0,09
Al e pH 0,71 0,229 0.05 0.41
Fertilidade 0,60 0,104 0.02 0.18
Textura 0,28 -0,021 -0.08 0.04
21
Tabela 3 – continuação
AFE
SDNN 0,18
Fertilidade 0,76 0,1 0.03 0.17
Textura 0,71 -0,151 -0.26 -0.04
Al e pH 0,62 0,164 0.05 0.28
Média 0,61
Fertilidade 1,00 0,904 0.65 1.16
Textura 1,00 -1,234 -1.64 -0.83
Al e pH 0,26 -0,135 -0.26 -0.01
Amplitude 0,09
Fertilidade 0,66 0,091 0.02 0.16
Textura 0,65 -0,142 -0.25 -0.03
Al e pH 0,28 0,004 -0.06 0.06
Variância 0,04
Fertilidade 0,68 0,078 0.01 0.15
Textura 0,36 0,039 -0.02 0.10
Al e pH 0,34 -0,018 -0.09 0.05
H
Curtose 0,10
Al e pH 0,85 -0,297 -0.53 -0.06
Textura 0,39 0,115 0.03 0.21
Fertilidade 0,31 0,046 <0.001 0.09
SDNN 0,21
Al e pH 0,93 -0,258 -0.43 -0.08
Textura 0,67 0,148 0.05 0.25
Fertilidade 0,57 0,083 0.03 0.14
Média 0,65
Fertilidade 1,00 1,008 0.75 1.26
Textura 1,00 -1,282 -1.69 -0.88
Al e pH 0,23 0,051 -0.07 0.17
Amplitude 0,40
Textura 1,00 0,504 0.31 0.70
Al e pH 0,97 -0,378 -0.61 -0.15
Fertilidade 0,33 0,062 0.02 0.10
Variância 0,33
Textura 0,99 0,355 0.20 0.52
Al e pH 0,84 -0,241 -0.41 -0.07
Fertilidade 0,52 0,082 0.03 0.14
22
Tabela 3 – continuação
MS
Curtose 0,07
Textura 0,67 -0,402 -0.74 -0.06
Al e pH 0,47 0,339 0.05 0.63
Fertilidade 0,35 0,096 -0.02 0.21
SDNN 0,04
Al e pH 0,64 0,274 0.02 0.53
Textura 0,39 0,1 -0.03 0.23
Fertilidade 0,36 0,037 -0.04 0.11
Média 0,32
Textura 0,99 0,527 0.22 0.83
Fertilidade 0,97 0,307 0.12 0.50
Al e pH 0,69 -0,37 -0.63 -0.12
Amplitude 0,06
Al e pH 0,56 0,25 0.04 0.46
Textura 0,53 0,195 0.03 0.36
Fertilidade 0,39 -0,075 -0.15 0.003
Variância 0,14
Textura 0,94 0,462 0.13 0.79
Al e pH 0,39 0,24 0.08 0.41
Fertilidade 0,32 -0,092 -0.16 -0.02
C.F. = característica funcional; AFE = área foliar específica; H = altura; MS = massa da semente. Variáveis
edáficas mais importantes (Importância ≥ 0,50) em negrito.
As três variáveis edáficas (fertilidade, textura e alumínio-pH) foram boas preditoras
para a ação tanto de filtro ambiental quanto de diferenciação de nicho, entretanto, a
contribuição de cada uma delas variou de acordo com a característica funcional considerada e
o tipo de processo investigado. Para a diferenciação de nicho, por exemplo, as três se
mostraram boas preditoras, independente da característica funcional. Todavia, para as medidas
sensíveis ao filtro ambiental a influência de cada parâmetro variou dependendo da
característica funcional considerada: fertilidade e textura foram as melhores preditoras do
filtro ambiental para área foliar específica, enquanto que para altura e massa da semente as
três variáveis foram capazes de detectar a ação de tal processo. De forma geral, assembleias
com solos arenosos, de baixa fertilidade, baixo pH e concentrações mais elevadas de alumínio
apresentaram valores negativos de z para as medidas SDNN, “amplitude” e “variância”. Os
valores de z para “média” se correlacionaram positivamente com a fertilidade e
23
negativamente com a textura do solo (para área foliar específica e altura), e positivamente
com fertilidade e textura e negativamente com alumínio-pH (para massa da semente).
Os resultados obtidos para “curtose” apresentaram baixo R² (≤ 0,10), o que indica que
os parâmetros fertilidade, textura e alumínio-pH não são adequados para detectar o tamanho
do efeito nesta medida de estruturação de assembleias.
DISCUSSÃO
Assim como no nosso estudo, outros trabalhos já detectaram a ação de processos não
aleatórios na estruturação de assembleias (Stubbs & Wilson 2004; Cornwell et al. 2006; Kraft
et al. 2008; Cornwell & Ackerly 2009; Kraft & Ackerly 2010). Entretanto, não temos
conhecimento de estudos que abrangessem em uma única abordagem várias características
funcionais, a variabilidade intraespecífica e a influência de fatores edáficos sobre a
estruturação de assembleias. Desta forma, ao incluir estes três aspectos na análise dos dados
pudemos investigar de uma forma mais completa os fatores que influenciam o processo de
montagem de assembleias.
Nossos resultados evidenciam a ação tanto de filtro ambiental quanto de diferenciação
de nicho ao longo do gradiente savana-floresta. A ação do filtro ambiental é relativamente
constante ao longo de diferentes escalas espaciais (Kraft & Ackerly 2010) e foi um processo
comum a todas as assembleias, sendo predito principalmente pela fertilidade e textura do solo.
Fatores como luminosidade e frequência de perturbações, apesar de não terem sido medidos
neste estudo, são conhecidamente contrastantes ao longo do gradiente savana-floresta, e
também atuam como filtros ambientais nestas assembleias. Desta forma, as características do
solo, associadas às condições de luminosidade e frequência de distúrbios, agem em uma
escala maior (regional) filtrando quais indivíduos estão aptos a se estabelecer e permanecer
em determinadas assembleias, de acordo com suas características funcionais. O filtro,
entretanto, atuou favorecendo valores de características distintos ao longo do gradiente (por
exemplo, indivíduos baixos no cerrado e altos na floresta estacional), evidenciando a
influência destes três fatores abióticos (solo, luminosidade e perturbação) sobre a adoção de
diferentes estratégias ecológicas.
24
A tendência encontrada para diferenciação de nicho foi menos abrangente, atuando
apenas em assembleias de cerrado, onde os solos apresentam menor fertilidade – o principal
preditor para a ação deste processo. Desta forma, após passar pela ação de um processo mais
amplo (filtro ambiental), os indivíduos selecionados a partir do banco regional ficam expostos
à ação de outro processo, porém de ação local (a diferenciação de nicho). Tal processo atua
nas assembleias por meio da competição entre coocorrentes. A coexistência implica na
interação entre indivíduos de forma que, se um indivíduo é muito semelhante aos
coexistentes, aquele que apresentar características menos competitivas será excluído da
assembleia (Stubbs & Wilson 2004). Desta forma, a diferenciação de nicho atua em
assembleias onde existe a pressão da competição favorecendo a coocorrência de indivíduos
com características menos semelhantes, evitando, assim, que sejam excluídos da assembleia.
Evidências de diferenciação de nicho apenas no cerrado confirmam nossa predição de
que este processo é mais comum em assembleias com perturbações mais frequentes e solos
menos férteis: para evitar a competição com coocorrentes, indivíduos em assembleias de
cerrado apresentam valores de características funcionais mais distintos entre si. Nossos
resultados estão de acordo com Grime (2006), que prevê uma relação inversa entre
disponibilidade de recursos e competição. Ou seja, o aumento na disponibilidade de recursos
atua como um filtro convergente de forma que espécies coexistentes em habitats produtivos
terão características mais similares do que o esperado ao acaso. Portanto, sob condições de
maior disponibilidade de recursos, espécies menos competitivas serão excluídas,
permanecendo apenas aquelas com características competitivas relativamente similares.
Adicionalmente, a ação simultânea de filtro ambiental e diferenciação de nicho que
detectamos sobre as mesmas assembleias pode estar associada ao fato de que estratégias com
base no sistema LHS tendem a ser mais variáveis em ambientes que sofrem distúrbios (como
queimadas) mais frequentemente (Moog et al. 2005). No PNE as fisionomias de cerrado,
quando comparadas à floresta, apresentam um histórico de perturbações mais frequentes
principalmente relacionadas ao fogo. Desta forma, a maior frequência de queimadas em
assembleias de cerrado pode explicar a ação simultânea de diferenciação de nicho e filtro
ambiental sobre as características funcionais consideradas.
Mesmo em uma escala local conseguimos detectar distintas estratégias ecológicas ao
longo do gradiente savana-floresta. A ocorrência de estratégias voltadas para a conservação de
recursos foi representada pela menor área foliar específica e altura nas assembleias de
25
cerrado, onde os solos são menos férteis. Do lado oposto, estratégias voltadas para a
competição, refletidas através de indivíduos mais altos, sementes mais pesadas e maior área
foliar específica se mostraram mais comuns em áreas como a floresta estacional, onde a
fertilidade do solo é maior. As características LHS representam demandas conflitantes entre a
conservação de recursos e a habilidade competitiva (Westoby 1998), e o tipo de estratégia
adotada dependerá do ambiente habitado por cada indivíduo. Por exemplo, uma planta é
incapaz de investir em lâminas foliares maiores que potencializam a captura de luz e, ao
mesmo tempo, em folhas duradouras; não pode suportar suas folhas a grandes alturas do solo
sem arcar com os custos de um caule longo; não pode produzir sementes grandes e resistentes
sem a desvantagem de produzir poucas sementes por esforço reprodutivo (Westoby 1998).
Desta forma, a adoção de estratégias opostas ao longo do gradiente edáfico revela uma
tendência de estratégias voltadas para a competição se tornarem mais comuns conforme a
fertilidade do solo aumenta.
Investir em maior área foliar específica significa investir tecidos vegetais de menor
longevidade associados a altas taxas fotossintéticas e de crescimento e a um rápido retorno de
investimento em termos energéticos (Reich et al. 1992, 1999; Westoby 1998). A captura de luz
é potencializada por valores mais altos de área foliar específica (Wilson et al. 1999), e este
recurso pode ser mais limitante do que a disponibilidade de nutrientes no solo, tornando a
relação entre área foliar específica e fertilidade menos importante (Moog et al. 2005). Desta
forma, valores mais altos de área foliar específica estão associados à habilidade competitiva,
permitindo que indivíduos com essa característica cresçam mais rápido e se tornem
competitivamente superiores na busca por luminosidade. Por outro lado, valores baixos de
área foliar específica correspondem a folhas de vida longa, mais investimentos em defesas
foliares (particularmente estruturais), maior tolerância ao estresse e redução na
vulnerabilidade à herbivoria (Reich et al. 1999; Cornelissen et al. 2003; Moog et al. 2005;
Silva & Batalha 2011). Indivíduos com menor área foliar específica tendem a ser favorecidos
em ambientes cujos solos são menos férteis, onde estratégias que reduzam as chances de
serem afetados pela herbivoria e que estão associadas a um crescimento mais lento parecem
ser mais vantajosas (Cornelissen et al. 2003; Lehsten & Kleyer 2007; Ordoñez et al. 2009),
facilitando a persistência destes indivíduos na assembleia.
A altura está associada com o vigor competitivo, fecundidade e com o intervalo de
tempo que a planta tem para crescer entre distúrbios (Cornelissen et al. 2003; Moog et al.
26
2005). O crescimento em altura é favorecido em áreas cuja frequência de distúrbios é reduzida
e os solos são mais férteis (Moog et al. 2005; Lehsten & Kleyer 2007), além de estar
associado com a disponibilidade de luz (Crawley 1997). Em determinados momentos ao
longo do processo sucessional ser mais alto que os vizinhos confere vantagem competitiva
através do acesso à luz primeiro. Porém, o crescimento em altura incorre em custos (Westoby
et al. 2002) que podem ser refletidos, por exemplo, pela redução no valor desta característica
com o aumento da longevidade foliar (que está negativamente correlacionada com a área
foliar específica; Reich et al. 1992). Portanto, indivíduos com menor área foliar específica são
mais baixos quando comparados àqueles com alta área foliar específica. Nossos resultados
comprovam esta relação: na floresta, cujos solos são mais férteis, a luminosidade é um
recurso limitante e a frequência de distúrbios é menor, a adoção de estratégias que aumentem
as chances de sucesso competitivo (como maior altura e maior área foliar específica) se
mostrou mais comum do que no cerrado, onde a conservação de recursos é mais importante.
Desta forma, na floresta a competição por luz pode ser um filtro mais forte do que a
fertilidade do solo na estruturação das assembleias, indicando que a disponibilidade de
nutrientes talvez não seja um fator limitante neste caso.
O estabelecimento e sobrevivência em condições menos favoráveis como sombra são
facilitados por meio de recursos armazenados em sementes grandes (Westoby 1998; Paz &
Martínez-Ramos 2003; ver referências em Moog et al. 2005), sendo as espécies com essa
característica consideradas boas competidoras (Liancourt et al. 2009). Apenas na floresta
houve uma tendência clara relativa aos valores médios de massa da semente: indivíduos
coocorrentes apresentaram maior valor médio desta característica do que o esperado ao acaso.
Nestas assembleias, apesar dos solos mais férteis, a densidade de indivíduos por parcela não
foi a maior observada, sendo, inclusive, semelhante à densidade média por parcela no cerrado.
Entretanto, árvores da floresta foram mais altas, o que pode resultar em um maior
sombreamento do solo. A relação positiva direta entre cobertura vegetal e peso da semente
indica que plantas com sementes mais pesadas devem ser mais vantajosas em ambientes
sombreados (ver referências em Moog et al. 2005). Desta forma, a correlação positiva entre
massa da semente, tolerância ao sombreamento e rápido desenvolvimento da plântula (Paz &
Martínez-Ramos 2003) pode estar associada à tendência que observamos nas assembleias de
floresta, onde são favorecidos indivíduos com sementes mais pesadas, garantindo a
27
sobrevivência da plântula após a germinação e um crescimento acelerado que culminará em
vantagem competitiva.
Devido a limitações de amostragem não pudemos considerar a variabilidade
intraespecífica para a massa da semente. Desta forma, a utilização do valor médio da
característica por espécie resultou em muitos valores iguais para indivíduos distintos
(coespecíficos) em nosso banco de dados. Portanto, em uma assembleia onde determinada
espécie foi muito abundante o valor de massa da semente desta espécie se repetiu várias
vezes, e isto pode ter gerado os padrões de convergência observados nos valores desta
característica (“variância” e “amplitude” menores e “média” maior que o acaso) que
evidenciaram a ação de filtro ambiental sobre esta característica. Desta forma, análises
considerando a variabilidade intraespecífica ou ponderando pela abundância das espécies em
cada assembleia poderão investigar de forma mais eficaz os processos que estão estruturando
tais assembleias baseados na massa da semente.
CONCLUSÃO
Estratégias ecológicas distintas são favorecidas ao longo de gradientes ambientais.
Fatores como fertilidade do solo, frequência de perturbações, luminosidade e competição
influenciam os valores de características funcionais presentes em assembleias naturais. Neste
estudo encontramos uma tendência de estratégias voltadas para a conservação de recursos
serem mais comuns em ambientes como a savana, onde a disponibilidade de nutrientes no
solo é menor e os distúrbios são mais frequentes, enquanto na floresta, localizada no outro
extremo do gradiente ambiental, estratégias focadas na competição são mais comuns.
Diferentes processos baseados no nicho podem atuar simultaneamente na mesma
assembleia. Entretanto, considerando a ação destes processos ao longo de um gradiente
ambiental, o filtro ambiental atua de forma mais ampla do que a da diferenciação de nicho. A
ação de filtros ambientais está associada a fatores como solo, luminosidade e frequência de
perturbações, entretanto os valores de características funcionais favorecidas pelo filtro são
influenciados pelas características abióticas de cada assembleia. A diferenciação de nicho, por
sua vez, se dá através da competição entre coocorrentes, e atua em partes específicas do
gradiente ambiental, onde a fertilidade do solo é menor e os distúrbios são mais frequentes.
28
Desta forma, em ambientes menos estáveis e com menor disponibilidade de recursos a
divergência nos valores de características funcionais facilita a coexistência.
Fatores edáficos (principalmente fertilidade e textura do solo) são capazes de detectar
a ação de processos baseados no nicho. Adicionalmente, a utilização de características
funcionais do sistema LHS, associada à inclusão da variabilidade intraespecífica
potencializam a efetividade de estudos sobre montagem de assembleias. Portanto, abordagens
unindo estes três fatores são adequadas para detectar a ação tanto de filtro ambiental quanto
da diferenciação de nicho, fornecendo uma investigação mais completa sobre a estruturação
de assembleias naturais.
REFERÊNCIAS
Ackerly, D.D. & Cornwell, W.K. (2007). A trait-based approach to community assembly:
partitioning of species trait values into within- and among-community components. Ecol.
Lett., 10, 135-145.
Albert, C.H., Thuiller, W., Yoccoz, N.G., Douzet, R., Aubert, S. & Lavorel, S. (2010a). A
multi-trait approach reveals the structure and the relative importance of intra- vs.
interspecific variability in plant traits. Funct. Ecol., 24, 1192-1201.
Albert, C.H., Thuiller, W., Yoccoz, N.G., Soudant, A., Boucher, F., Saccone, P., et al. (2010b).
Intraspecific functional variability: extent, structure and sources of variation. J. Ecology,
98, 604-613.
Angiosperm Phylogeny Group. (2009). An update of the Angiosperm Phylogeny Group
classification for the orders and families of flowering plants:APG III. Bot. J. Linn. Soc.,
161, 105-121.
Batalha, M.A., Silva, I.A., Cianciaruso, M.V. & Carvalho, G.H. (2011). Trait diversity on the
phylogeny of cerrado woody species. Oikos, 120, 1741-1751.
Bolnick, D.I., Svanbäck, R., Fordyce, J.A., Yang, L.H., Davis, J.M., Hulsey, C.D., et al.
(2003). The ecology of individuals: incidence and implications of individual specialization.
Am. Nat., 161, 1-28.
Carvalho, G.H., Cianciaruso, M.V. & Batalha, M.A. (2010). Plantminer: a web tool for
checking and gathering plant species taxonomic information. Envir. Model. Softw., 25, 815-
816.
Christianini, A.V. (2007). Interações entre formigas, frutos e sementes em solo de cerrado: o
papel de formigas na biologia de sementes e plântulas. Tese. Instituto de Biologia,
Universidade Estadual de Campinas, Campinas. 187 p.
Cianciaruso, M.V., Batalha, M.A., Gaston, K.J. & Petchey, O.L. (2009). Including
intraspecific variability in functional diversity. Ecology, 90, 81-89.
Cianciaruso, M.V., Silva, I.A., Batalha, M.A., Gaston, K.J. & Petchey, O.L. (2012). The
influence of fire on phylogenetic and functional structure of woody savannas: moving from
species to individuals. Perspect. Plant Ecol. Evol. Syst., no prelo (aceito).
29
Cornelissen, J.H.C., Lavorel, S., Garnier, E., Díaz, S., Buchmann, N., Gurvich, D.E., et al.
(2003). A handbook of protocols for standardised and easy measurement of plant
functional traits worldwide. Aust. J. Bot., 51, 335-380.
Cornwell, W.K. & Ackerly, D.D. (2009). Community assembly and shifts in plant trait
distributions across an environmental gradient in coastal California. Ecol. Monogr., 79,
109-126.
Cornwell, W.K., Schwilk, L.D.W. & Ackerly, D.D. (2006). A trait-based test for habitat
filtering: convex hull volume. Ecology, 87, 1465-1471.
Crawley, M.J. (1997). Life history and environment. In: Plant Ecology. Blackwell Science,
Oxford, pp. 73-132.
Diniz-Filho, J.A.F., Rangel, T.F.L.V.B. & Bini, L.M. (2008). Model selection and information
theory in geographical ecology. Global Ecol. Biogeogr., 17, 479-488.
Diniz-filho, J.A.F., Bini, L.M. & Hawkins, B.A. (2003). Spatial autocorrelation and red
herrings in geographical ecology. Global Ecol. Biogeogr., 12, 53-64.
Durigan, G., Baitello, J.B., Franco, G.A.D.C. & Siqueira, M.F. (2004). Plantas do Cerrado
paulista: imagens de uma paisagem ameaçada. Páginas e Letras, São Paulo.
Embrapa (1997). Manual de métodos de análise de solo. Embrapa, Rio de Janeiro.
Embrapa (1998). Análises químicas para avaliação da fertilidade do solo: métodos usados na
Embrapa Solos. Embrapa, Rio de Janeiro.
Goodland, R. & Pollard, R. (1973). The brazilian cerrado vegetation: a fertility gradient. The
J. Ecology, 61, 219-224.
Grime, J.P. (2006). Trait convergence and trait divergence in herbaceous plant communities:
mechanisms and consequences. J. Veg. Sci., 17, 255-260.
Hammer, O., Harper, D.A.T. & Ryan, P.D. (2001). Past: paleontological statistics software
package for education and data analysis. Palaeontol. Electron., 4 (1), 1-9.
Harper, J.L., Lovell, P.H. & Moore, K.G. (1970). The shapes and sizes of seeds. Annu. Rev.
Ecol. Syst., 1, 327-356.
Hubbell, S.P. (2001). A Unified Neutral Theory of Biodiversity and Biogeography. Princeton
University Press, Princeton, NJ.
Jardim, A.V.F. & Batalha, M.A. (2008). Can we predict dispersal guilds based on the leaf-
height-seed scheme in a disjunct cerrado woodland? Brazilian J. Biol., 68, 553-559.
Johnson, J.B. & Omland, K.S. (2004). Model selection in ecology and evolution. Trends Ecol.
Evolut., 19, 101-108.
Jung, V., Violle, C., Mondy, C., Hoffmann, L. & Muller, S. (2010). Intraspecific variability
and trait-based community assembly. J. Ecology, 98, 1134-1140.
Kattge, J., Díaz, S., Lavorel, S., Prentice, I.C., Leadley, P., Bönisch, G., et al. (2011). TRY - a
global database of plant traits. Global Change Biol., 17, 2905-2935.
Kraft, N.J.. B. & Ackerly, D.D. (2010). Functional trait and phylogenetic tests of community
assembly across spatial scales in an Amazonian forest. Ecol. Monogr., 80, 401-422.
Kraft, N.J.B., Valencia, R. & Ackerly, D.D. (2008). Functional traits and niche-based tree
community assembly in an amazonian forest. Science, 322, 580-582.
Köppen, W. (1931). Grundriss der Klimakunde. Gruyter, Berlin.
Laughlin, D.C., Leppert, J.J., Moore, M.M. & Sieg, C.H. (2010). A multi-trait test of the leaf-
height-seed plant strategy scheme with 133 species from a pine forest flora. Funct. Ecol.,
24, 493-501.
Lavergne, S., Garnier, E. & Debussche, M. (2003). Do rock endemic and widespread plant
species differ under the Leaf-Height-Seed plant ecology strategy scheme? Ecol. Lett., 6,
398-404.
30
Lehsten, V. & Kleyer, M. (2007). Turnover of plant trait hierarchies in simulated community
assembly in response to fertility and disturbance. Ecol. Model., 203, 270-278.
Liancourt, P., Tielbörger, K., Bangerter, S. & Prasse, R. (2009). Components of “competitive
ability” in the LHS model: implication on coexistence for twelve co-occurring
Mediterranean grasses. Basic Appl. Ecol., 10, 707-714.
Lopes, A.S. & Cox, F.R. (1977). A survey of the fertility status of surface soils under cerrado
vegetation in Brazil. Soil Sci. Soc. Am. J., 41, 742-747.
Lorenzi, H. (1998). Árvores brasileiras: manual de identificação e cultivo de plantas
arbóreas nativas do Brasil, Vol. 2. 2ª ed. Plantarum, Nova Odessa.
Lorenzi, H. (2000). Árvores brasileiras: manual de identificação e cultivo de plantas
arbóreas nativas do Brasil, Vol. 1. 3ª ed. Plantarum, Nova Odessa.
Lorenzi, H. (2009). Árvores brasileiras: manual de identificação e cultivo de plantas
arbóreas nativas do Brasil, Vol. 3. Plantarum, Nova Odessa.
Manly, B.J.F. (2008). Métodos estatísticos multivariados: uma introdução. 3ª ed. Bookman,
Porto Alegre.
McGill, B.J., Enquist, B.J., Weiher, E. & Westoby, M. (2006). Rebuilding community ecology
from functional traits. Trends Ecol. Evolut., 21, 178-185.
Michaels, H.J., Benner, B., Hartgerink, A.P., Lee, T.D. & Rice, S. (1988). Seed size variation :
magnitude, distribution and ecological correlates. Evol. Ecol., 2, 157-166.
Moog, D., Kahmen, S. & Poschlod, P. (2005). Application of CSR- and LHS-strategies for the
distinction of differently managed grasslands. Basic Appl. Ecol., 6, 133-143.
Obeso, J.R. & Herrera, C.M. (1994). Inter- and intraspecific variation in fruit traits in co-
occuring vertebrate-dispersed plants. Int. J. Plant Sci., 155, 382-387.
Ordoñez, J.C., van Bodegom, P.M., Witte, J.-P.M., Wright, I.J., Reich, P.B. & Aerts, R.
(2009). A global study of relationships between leaf traits, climate and soil measures of
nutrient fertility. Global Ecol. Biogeogr., 18, 137-149.
Paine, C.E.T., Baraloto, C., Chave, J. & Hérault, B. (2011). Functional traits of individual
trees reveal ecological constraints on community assembly in tropical rain forests. Oikos,
120, 720-727.
Pakeman, R.J., Lepš, J., Kleyer, M., Lavorel, S. & Garnier, E. (2009). Relative climatic,
edaphic and management controls of plant functional trait signatures. J. Veg. Sci., 20, 148-
159.
Paz, H. & Martínez-Ramos, M. (2003). Seed mass and seedling performance within eight
species of Psychotria (Rubiaceae). Ecology, 84, 439-450.
Peres-Neto, P.R., Jackson, D.A. & Somers, K.M. (2003). Giving meaningful interpretation to
ordination axes: assessing loading significance in principal component analysis. Ecology,
84, 2347-2363.
Quinn, G.P. & Keough, M.J. (2002). Experimental design and data analysis for biologists.
Cambridge University Press, New York.
R Development Core Team (2010). Versão 2.12.0. The R Foundation for Statistical
Computing. Vienna, Austria. Disponível em: http://www.R-project.org.
Ramos, V.S., Durigan, G., Franco, G.A.D.C. & Siqueira, M.F. (2008). Árvores da floresta
estacional semidecidual: guia de identificação de espécies. Universidade de São Paulo,
São Paulo.
Ramos-Neto, M.B. & Pivello, V.R. (2000). Lightning fires in a Brazilian savanna National
Park: rethinking management strategies. Environ. Manag., 26, 675-684.
Rangel, T.F., Diniz-Filho, J.A.F. & Bini, L.M. (2010). SAM: a comprehensive application for
Spatial Analysis in Macroecology. Ecography, 33, 46-50.
31
Ratter, J.A., Ribeiro, J.F. & Bridgewater, S. (1997). The Brazilian Cerrado vegetation and
threats to its biodiversity. Ann. Bot., 80, 223-230.
Rede de Sementes do Cerrado. (2010). Rede de Sementes do Cerrado. Disponível em:
http://www.sementesdocerrado.bio.br. Último acesso em: setembro de 2011.
Rede de Sementes do Xingu. (2010). Rede de Sementes do Xingu. Disponível em:
http://www.sementesdoxingu.org.br/web/index.php. Último acesso em: setembro de 2011.
Reich, P.B., Ellsworth, D.S., Walters, M.B., Vose, J.M., Gresham, C., Volin, J.C., et al. (1999).
Generality of leaf trait relationships: a test across six biomes. Ecology, 80, 1955-1969.
Reich, P.B., Walters, M.B. & Ellsworth, D.S. (1992). Leaf life-span in relation to leaf, plant
and stand characteristics among diverse ecosystems. Ecol. Monogr., 62, 365-392.
Royal Botanic Gardens Kew. (2008). Seed Information Database (SID). Disponível em:
http://data.kew.org/sid/. Último acesso em: setembro de 2011.
Ruggiero, P.G.C., Batalha, M.A., Pivello, V.R. & Meirelles, S.T. (2002). Soil-vegetation
relationships in cerrado (Brazilian savanna) and semideciduous forest, Southeastern Brazil.
Plant Ecol., 160, 1-16.
Schamp, B.S. & Aarssen, L.W. (2009). The assembly of forest communities according to
maximum species height along resource and disturbance gradients. Oikos, 118, 564-572.
Silva Júnior, M.C. (2005). 100 árvores do Cerrado: guia de campo. Rede de Sementes do
Cerrado, Brasília.
Silva, D.M. & Batalha, M.A. (2011). Defense syndromes against herbivory in a cerrado plant
community. Plant Ecol., 212, 181-193.
Silvertown, J. (2004). Plant coexistence and the niche. Trends Ecol. Evolut., 19, 605-611.
StatSoft, Inc. (2005). Statistica (data analysis software system). Versão 7.1. Disponível em:
http://www.statsoft.com
Stubbs, W.J. & Wilson, J.B. (2004). Evidence for limiting similarity in a sand dune
community. J. Ecology, 92, 557-567.
Tedesco, M.J., Gianello, C., Bissani, C.A., Bohnen, H. & Volkweiss, S.J. (1995). Análises de
solo, plantas e outros materiais. 2ª ed. Editora, Porto Alegre.
Viani, R.A.G. (2010). Atributos funcionais e a distribuição de espécies do cerradão e da
floresta estacional semidecidual. Tese. Instituto de Biologia, Universidade Estadual de
Campinas, Campinas. 135 p.
Violle, C., Enquist, B.J., McGill, B.J., Jiang, L., Albert, C.H., Hulshof, C., et al. (2012). The
return of the variance: intraspecific variability in community ecology. Trends Ecol. Evolut.,
no prelo (aceito).
Westoby, M. (1998). A leaf-height-seed (LHS) plant ecology strategy scheme. Plant Soil, 199,
213-227.
Westoby, M., Falster, D.S., Moles, A.T., Vesk, P. a. & Wright, I.J. (2002). Plant ecological
strategies: some leading dimensions of variation between species. Annu. Rev. Ecol. Syst.,
33, 125-159.
Wilson, P.J., Thompson, K. & Hodgson, J.G. (1999). Specific leaf area and leaf dry matter
content as alternative predictors of plant strategies. New Phytol., 143, 155-162.
32
APÊNDICES
Apêndice 1. Correlação entre parâmetros edáficos.
pH H+Al Al Ca Mg K P MO CTC Cu Fe Mn Zn AG AF Sil Arg N
pH 1,00 -0,21 -0,59 -0,09 -0,06 -0,10 -0,13 -0,08 -0,20 0,31 -0,06 -0,02 -0,10 -0,25 -0,07 0,11 0,15 -0,11
H+Al 1,00 0,56 0,59 0,56 0,37 0,40 0,56 0,99 -0,48 -0,18 0,54 0,54 0,13 0,08 0,03 -0,13 0,69
Al 1,00 0,18 0,17 0,44 0,34 0,53 0,53 -0,28 -0,18 0,16 0,32 -0,03 -0,24 0,19 0,14 0,44
Ca 1,00 0,96 0,42 0,43 0,58 0,70 -0,57 -0,16 0,94 0,86 0,29 0,32 -0,18 -0,34 0,82
Mg 1,00 0,42 0,46 0,57 0,68 -0,57 -0,17 0,89 0,83 0,27 0,32 -0,17 -0,33 0,80
K 1,00 0,33 0,52 0,41 -0,05 -0,02 0,38 0,60 0,01 -0,03 0,10 -0,01 0,59
P 1,00 0,28 0,43 -0,33 -0,20 0,31 0,55 0,30 0,28 -0,33 -0,28 0,47
MO 1,00 0,60 -0,26 -0,53 0,57 0,61 -0,46 -0,48 0,52 0,45 0,81
CTC 1,00 -0,52 -0,19 0,65 0,63 0,16 0,13 -0,00 -0,18 0,76
Cu 1,00 0,06 -0,52 -0,45 -0,30 -0,27 0,25 0,29 -0,46
Fe 1,00 -0,18 -0,19 0,58 0,45 -0,53 -0,50 -0,38
Mn 1,00 0,74 0,26 0,29 -0,16 -0,30 0,78
Zn 1,00 0,18 0,20 -0,07 -0,22 0,79
AG 1,00 0,91 -0,87 -0,96 -0,05
AF 1,00 -0,87 -0,98 -0,05
Sil 1,00 0,83 0,18
Arg 1,00 0,02
N 1,00
H + Al = acidez potencial; Al = alumínio; Ca = cálcio; Mg = magnésio; K = potássio; P = fósforo; MO = matéria orgânica; CTC = capacidade de troca catiônica; Cu = cobre;
Fe = ferro; Mn = manganês; Zn = zinco; AG = areia grossa; AF = areia fina; Sil = silte; Arg = argila; N = nitrogênio. Números em negrito representam valores de correlação
igual ou superior a 0,8.
33
Apêndice 2. Espécies amostradas no PNE e respectivas abundâncias por fisionomia.
Família Espécie Cs Cc Css Fe
Anacardiaceae Astronium fraxinifolium Schott 1
Tapirira obtusa (Benth.) J.D.Mitch. 2
Tapirira sp. 2
Annonaceae Annona coriacea Mart. 1
Annona crassiflora Mart. 3 1
Bocageopsis mattogrossensis (R.E.Fr.) R.E.Fr. 2
Duguetia cf. lanceolata A.St.-Hil. 2
Duguetia marcgraviana Mart. 4
Duguetia sp. 4
Xylopia aromatica (Lam.) Mart. 1
Xylopia sp. 2
Apocynaceae Aspidosperma macrocarpon Mart. 1
Aspidosperma nobile Müll.Arg. 1
Aspidosperma tomentosum Mart. 3
Hancornia speciosa Gomes 1
Araliaceae Schefflera macrocarpa (Cham. & Schltdl.) Frodin 9 2
Schefflera sp. 1
Schefflera vinosa (Cham. & Schltdl.) Frodin & Fiaschi 3 10
Bignoniaceae Tabebuia aurea (Silva Manso) Benth. & Hook.f. ex
S.Moore 2
Tabebuia ochracea A.H. Gentry 3 10 3
Boraginaceae Cordia cf. sellowiana 1
Cordia sellowiana Cham. 1
Cordia sp. 1
Burseraceae Burseraceae sp. 2
Calophyllaceae Kielmeyera cf. coriacea Mart. & Zucc. 2
Kielmeyera coriacea Mart. & Zucc. 9 2
Kielmeyera rubriflora Cambess. 3
Caryocaraceae Caryocar brasiliense A. St.-Hil. 13 1
Celastraceae Cheiloclinium cognatum (Miers) A.C.Sm. 10
34
Apêndice 2 – continuação
Plenckia populnea Reissek 1
Chrysobalanaceae Licania kunthiana Hook.f. 6
Licania humilis Cham. & Schltdl. 3 1
Combretaceae Buchenavia tomentosa Eichler 1
Compositae Eremanthus erythropappus (DC.) MacLeish 23 1
Piptocarpha rotundifolia (Less.) Baker 1 18 6
Connaraceae Rourea induta Planch. 2 2
Connarus cf. suberosus 1
Connarus suberosus Planch. 19 3
Cunoniaceae Lamanonia cf. ternata Vell. 1
Dilleniaceae Davilla elliptica A.St.-Hil. 7 6
Ebenaceae Diospyros hispida A.DC. 24 11
Elaeocarpaceae Sloanea pubescens Benth. 4
Sloanea sp. 2
Erythroxylaceae Erythroxylum sp. 1
Erythroxylum deciduum A.St.-Hil. 2
Erythroxylum engleri O.E.Schulz 5 14
Erythroxylum suberosum A.St.-Hil. 23 4
Erythroxylum campestre A.St.-Hil. 1
Erythroxylum daphnites Mart. 2
Euphorbiaceae Mabea fistulifera Mart. 3
Maprounea guianensis Aubl. 1
Fabaceae Acosmium dasycarpum (Vogel) Yakovlev 8 3
Anadenanthera peregrina var. falcata (Benth.) Altschul 10
Andira cujabensis Benth. 6
Apuleia leiocarpa (Vogel) J.F.Macbr. 2
Bowdichia virgilioides Kunth 2 5
Copaifera langsdorffii Desf. 2
Dimorphandra mollis Benth. 4 6
Fabaceae sp. 1
35
Apêndice 2 – continuação
Hymenaea stigonocarpa Hayne 6 3
Inga cf. edulis 2
Inga heterophylla Willd. 4
Inga sessilis (Vell.) Mart. 1
Inga sp. 1
Inga thibaudiana DC. 4
Ormosia fastigiata Tul. 1
Sclerolobium aureum (Tul.) Baill. 2
Sclerolobium paniculatum Vogel 2
Stryphnodendron adstringens (Mart.) Coville 2 17 3
Stryphnodendron obovatum Benth. 3
Lauraceae Nectandra cuspidata Nees & Mart. 1
Nectandra sp. 1 3
Nectandra sp. 2 1
Ocotea pomaderroides (Meisn.) Mez 4
Ocotea spixiana (Nees) Mez 2
Malpighiaceae Byrsonima basiloba A.Juss. 3
Byrsonima coccolobifolia Kunth 8 18
Byrsonima pachyphylla A.Juss. 4
Byrsonima verbascifolia (L.) Rich. Ex Juss. 1 3
Malvaceae Eriotheca gracilipes (K.Schum.) A.Robyns 1 2 3
Eriotheca pubescens (Mart. & Zucc.) Schott & Endl. 7 6
Melastomataceae Miconia albicans (Sw.) Steud. 39 52
Miconia ferruginata DC. 1
Miconia sp. 1 3
Miconia sp. 2 1
Miconia sp. 3 2
Mouriri elliptica Mart. 1
Mimosaceae Mimosa amnis-atri Barneby 1
Moraceae Sorocea guilleminiana Gaudich. 1
36
Apêndice 2 – continuação
Myrtaceae Calypthranthes sp. 3
Campomanesia adamantium (Cambess.) O.Berg 2
Eugenia aurata O.Berg 1 1
Eugenia punicifolia (Kunth) DC. 3 1
Eugenia sp. 3
Eugenia ternatifolia Cambess. 1
Myrcia bella Cambess. 8 59
Myrcia camapuanensis N.Silveira 4
Myrcia cf. multiflora (Lam.) DC. 1
Myrcia lanuginosa O. Berg. 3
Myrcia sp. 1 5 3
Myrcia sp. 2 1 2
Myrcia sp. 3 2
Myrcia sp. 4 1
Myrcia sp. 5 1
Myrcia sp. 6 3
Myrcia sp. 7 9 1
Myrcia sp. 8 1
Myrcia variabilis Mart. ex DC. 1
Myrceugenia glaucescens (Cambess.) D. Legrand &
Kausel 1 1
Myrtaceae sp. 1 1
Myrtaceae sp. 2 3
Myrtaceae sp. 3 1
Myrtaceae sp. 4 2 7
Psidium canum Mattos 1
Psidium laruotteanum Cambess. 5 46 2
Psidium sp. 1
Nyctaginaceae Guapira noxia (Netto) Lundell 5 1
Ochnaceae Ouratea hexasperma (A. St.-Hil.) Baill. 41 24
Ouratea sp. 11
37
Apêndice 2 – continuação
Ouratea spectabilis (Mart. ex Engl.) Engl. 17 4
Quiina sp. 2
Peraceae Chaetocarpus echinocarpus (Baill.) Ducke 12
Pera glabrata (Schott) Poepp. ex Baill. 1
Primulaceae Cybianthus sp. 1
Myrsine guianensis (Aubl.) Kuntze 2
Proteaceae Roupala montana Aubl. 6 18
Rubiaceae Amaioua guianensis Aubl. 3
Coussarea hydrangeifolia (Benth.) Benth. & Hook.f. ex
Müll.Arg. 1
Palicourea rigida Kunth 1 6
Rutaceae Zanthoxylum rhoifolium Lam. 1
Salicaceae Casearia sylvestris Sw. 7 2
Sapindaceae Matayba guianensis Aubl. 4
Matayba sp. 18
Sapotaceae Pouteria ramiflora (Mart.) Radlk. 6 74 10 3
Pouteria sp. 1 5
Pouteria sp. 2 1
Pouteria torta (Mart.) Radlk. 46 5
Simaroubaceae Picramnia cf. gardneri Planch. 1
Styracaceae Styrax ferrugineus Nees & Mart. 4
Vochysiaceae Qualea grandiflora Mart. 4 8
Qualea multiflora Mart. 1
Qualea parviflora Mart. 4 7 1
Vochysia cinnamomea Pohl 2 2
Vochysiaceae sp. 1
Não identificadas 5 10
N° Indivíduos 20 601 364 180
N° espécies 8 64 65 60
Cs = n° de indivíduos da espécie amostrada em campo sujo; Cc = n° de indivíduos da espécie amostrada em
campo cerrado; Css = n° de indivíduos da espécie amostrada no cerrado stricto sensu; Fe = n° de indivíduos da
espécie amostrada na floresta estacional; N° Indivíduos = número total de indivíduos amostrados por fisionomia;
N° espécies = número total de espécies amostradas por fisionomia.
38
Apêndice 3. Contribuição de cada parâmetro edáfico para o eixo 1 da análise de PCA.
-1
-0,8
-0,6
-0,4
-0,2
0
0,2
0,4
0,6
0,8
-0,1639
0,3321 0,3569 0,3705
-0,3117-0,1819
0,4082
0,2917 0,26370,3829
-0,01524
pH Al Ca CTC Cu
Lo
adin
gE
ixo
1
Fe N K P MO arg / areia
Apêndice 4. Contribuição de cada parâmetro edáfico para o eixo 2 da análise de PCA.
0,1880,142
-0.299
-0.112
0,263
-0.429
0,156 0,025
-0.193
0,327
0,648
-1
-0,8
-0,6
-0,4
-0,2
0
0,2
0,4
0,6
0,8
pH Al Ca CTC Cu Fe N K P MO arg / areia
Lo
an
din
gE
ixo
2
39
Apêndice 5. Distribuição das parcelas amostradas ao longo dos eixos da PCA representando
parâmetros edáficos.
pH
Al
Ca
CTC
Cu
Fe
N
K
P
MO
arg/areia
-4 -3 -2 -1 1 2 3 4 5
Eixo 1
-3
-2,4
-1,8
-1,2
-0,6
0,6
1,2
1,8
2,4
Eix
o 3
Legenda: + = campo sujo; = campo cerrado; = cerrado stricto sensu; = floresta estacional; arg/areia =
proporção de argila por quantidade de areia; Fe = ferro; MO = matéria orgânica; Al= alumínio; N = nitrogênio; K
= potássio; CTC = capacidade de troca catiônica; Ca = cálcio; P = fósforo; Cu = cobre.
Apêndice 6. Contribuição de cada parâmetro edáfico para o eixo 3 da análise de PCA.
-0,671
0,509
-0,126 -0,070
0,2830,342
-0,050
0,140
-0,174
-0,079
0,120
-1
-0,8
-0,6
-0,4
-0,2
0
0,2
0,4
0,6
0,8
pH Al Ca CTC Cu Fe N K P MO arg / areia
Lo
ad
ing
Eix
o 3
