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ÍNDICE

1. INTRODUÇÃO 1

1.1. Desenvolvimento da piscicultura em Moçambique 1

1.2. Algumas considerações sobre a carpa comum Cyprinus carpio carpio Linnaeus 1758 4

1.3. Parasitas de carpa que tem vindo a ser detectados em África 6

1.4. Caracterização dos locais de colheita 7

2. OBJECTIVOS DO TRABALHO 9

3. MATERIAL E MÉTODOS 11

3.1. Colheita de material 11

3.2. Processamento dos parasitas 16

3.3. Caracterização das parasitoses 17

3.4. Análise estatística 18

4. RESULTADOS E DISCUSSÃO 19

4.1. Parasitas detectados 19 4.1.1. Digenea Carus, 1863 19 4.1.1.1. Clinostomum tilapiae Ukoli, 1966 19 4.1.2. Cestoda Rudolphi, 1808 32 4.1.2.1. Parvitaenia samfyia Mettrick, 1967 34 4.1.2.2. Cyclustera sp. 38 4.1.3. Nematoda Rudolphi, 1808 44 4.1.3.1. Contracaecum sp. 44 4.1.3. 2. Procamallanus sp. 55

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4.1.4. Acanthocephala Rudolphi, 1808 63 4.1.4.1. Acanthogyrus (Acanthosentis) tilapiae (Baylis, 1948) 63 4.1.5. Crustacea Brünnich, 1772 76 4.1.5.1. Lamproglena monodi von Nordmann, 1832 78 4.1.5.2. Lernaea cyprinacea Linnaeus, 1758 87 4.1.5. 3. Dolops ranarum (Sthulmann, 1891) 95

4.2. Caracterização das populações de parasitas 106

4.3. Caracterização das comunidades de parasitas 118

5. CONCLUSÕES E CONSIDERAÇÕES FINAIS 121

6. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS 125

7. ANEXOS 147

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1. INTRODUÇÃO

1.1. Desenvolvimento da piscicultura em Moçambique

Na África Sub-Sahariana a piscicultura teve início na segunda metade do

século XIX com a introdução da truta Oncorhynchus mykiss (Walbaum) na África do Sul, para fins de pesca desportiva. Com o mesmo objectivo, a mesma espécie foi introduzida no Quénia na década de 20 e no Zimbabwé na década de 30 do século XX. O cultivo de peixes tropicais para fins alimentares iniciou-se nos finais da década de 40 do século XX no território da actual República Democrática do Congo (Machena & Moehl, 2001; Hecht, 2005). Em Moçambique, a actividade piscícola foi iniciada em 1952 tendo evoluído nos anos seguintes a ponto de em 1965 ser praticada em todo o território. A construção de represas na Zambézia, em Nampula e em Manica deu um importante impulso à actividade piscícola em especial à produção de tilápia. Na década de 60 as autoridades governamentais de Moçambique, definiram como objectivo fundamental, na área da piscicultura, o repovoamento piscícola de albufeiras, lagos e reservas naturais de água doce e construíram as estações de Umbelúzi, Sussundenga e Chókwé para apoiar as entidades envolvidas na piscicultura. O peixe produzido destinava-se à alimentação de trabalhadores de grandes empresas agrícolas e de pessoal das escolas de missões religiosas localizadas nas zonas rurais (Meschkat, 1967; ALCOM (Aquaculture for Local Community Development Programme), 1994; Ministério das Pescas, 2004; Mozpesca, 2004).

O período de 1972 a 1984 foi de estagnação para a piscicultura em Moçambique devido à falta de financiamento, à situação de guerra e à ocorrência de catástrofes naturais (seca prolongada e inundações) que assolaram o país (ALCOM, 1994). Na década de 90, com o fim do conflito armado no país, iniciou-se o processo de revitalização da actividade piscícola. O sector das pescas tem tido uma grande importância na economia de Moçambique. Actualmente são exportadas cerca de 13.920 toneladas/ano de produtos ligados a este sector constituindo cerca de 13% das exportações (FAO, 2007a).

A ALCOM (1994) e a FAO (1994) constataram que Moçambique tem um grande potencial para a prática da piscicultura e estimaram em 62.692 km² a área

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adequada a esta actividade. O governo moçambicano, no âmbito do plano de combate à pobreza absoluta, considerou a piscicultura de água doce importante e definiu as regiões prioritárias para a realização desta actividade. Em associação com outras instituições e organizações públicas e privadas o governo apoia a prática da actividade piscícola junto dos camponeses do interior com o objectivo de fornecer proteína animal fresca e de baixo custo às populações, criar emprego, aumentar o rendimento familiar, produzir excedentes de peixe para exportação e promover o desenvolvimento rural (Van der Mheen, 1999; Ministério das Pescas, 2004; Mozpesca, 2004; IMF (International Monetary Fund) 2005).

Embora actualmente a maior parte das pisciculturas existentes em Moçambique sejam extensivas (2-5 peixes por m²) e de pequena escala, começa a surgir produções semi – intensivas de tipo empresarial.

Os tanques, geralmente de terra batida, passaram de uma área média de 160 m² para 200 a 400 m² e em alguns casos 1,5 ha, e o número de tanques passou de 230 na década de 90 do séc. XX para 4500 no início do séc. XXI (Machirica, 2002; Mozpesca, 2004; FAO, 2005; Guebuza, 2005; IMF, 2005) causando um aumento considerável na produção (Fig. 1).

Fig. 1: Produção da aquacultura em Moçambique ao longo das últimas décadas (retirado de FAO, 2007a).

A aposta na piscicultura em Moçambique é de enorme importância uma

vez que cerca de 35% da sua população é sub nutrida (FAO, 2007b). O consumo médio anual de peixe per capita em Moçambique é de 7 kg, sendo mais alto (10-

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12 kg) nas comunidades costeiras. Mesmo assim estes valores ficam abaixo do mínimo recomendado que é de 14 kg/ano (The Fish Infonetwork, 2007).

Para Moçambique atingir taxas aceitáveis de consumo de proteínas de origem animal e de peixe em particular será necessário um grande investimento nas actividades piscícolas e nas infra-estruturas que asseguram a conservação e o fornecimento de peixe ao consumidor.

A prática da piscicultura permite uma elevada produção de peixe em pouco espaço e a baixo custo. Para alcançar um bom rendimento o piscicultor deve estar atento ao estado sanitário dos peixes e tomar medidas profiláticas no intuito de evitar a ocorrência de doenças. As infecções massivas por parasitas podem resultar em elevada mortalidade, redução de crescimento, infertilidade e perda de valor comercial dos peixes, acarretando desta forma prejuízos económicos elevados para o piscicultor (Eiras, 1994; Hoole & Nisan, 1994; Williams & Jones, 1994; Paperna, 1996; Piasecki et al., 2004). São bem conhecidos os impactes económicos causados por infecções por Dactylogyrus spp., Gyrodactylus spp., Bothriocephalus acheilognathi, Dyphyllobothrium spp. e Lernaea cyprinacea. Por outro lado a inclusão na dieta de pratos de peixe fresco cru, marinado, defumado ou mal cozido pode conduzir à transmissão de parasitas aos seres humanos. Algumas das parasitoses mais conhecidas são a anisaquíase, a capilaríase, a clonorquíase, a clinostomíase e a difilobotríase (Sindermann, 1990; Manson-Bahr, 1991; Williams & Jones, 1994; Ko, 1995; Blanco, 1998; De Barros & Cavalcanti, 1998; Rosales et al., 1999; McCarthy & Moore, 2000). Em Moçambique está comprovada a existência de larvas pertencentes ao género Anisakis em 49 espécies de peixes marinhos (Reimer, 1984), mas tanto quanto sabemos nenhum caso de anisaquíase foi reportado.

São escassos os estudos de parasitas de peixes de água doce que tem vindo a ser realizados em Moçambique. Os trabalhos de Dias (1952 e 1955) reportando a presença de tripanosomas no sangue da tilápia de Moçambique, Oreochromis mossambicus (Peters, 1852), e do peixe preto ou bagre, Clarias gariepinus (Burchell, 1822), capturados em algumas lagoas do sul de Moçambique, são provavelmente os primeiros e os únicos estudos de ictioparasitologia em peixes de água doce realizados até ao momento em Moçambique. No entanto vários autores reportaram a presença de parasitas em peixes de água doce em países vizinhos cujas bacias hidrográficas são

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partilhadas com Moçambique, como as bacias dos rios Limpopo, Incomáti, Elefantes, Crocodilo, Zambeze e Lago Niassa (Baylis, 1947; Fryer, 1956; Mashego, 1977, 1982, 1983, 1988, 1989; Van As & Basson, 1984; Oldewage & Van As, 1987; Mashego & Saayman, 1981, 1989; Douëllou, 1992; Van As, 1992; Oldewage & Avenant-Oldewage, 1993; Douëllou & Erlwanger, 1994; Avenant-Oldewage & Knight, 1994; Amin & Hendrix, 1999).

De tudo o que foi dito poder-se-á concluir que é urgente realizar um levantamento dos parasitas de peixes que ocorrem em Moçambique bem como caracterizar essas parasitoses em especial no que se refere aos níveis de infecção e aos efeitos patogénicos que provocam no hospedeiro.

1.2. Algumas considerações sobre a carpa comum Cyprinus carpio carpio Linnaeus 1758

A carpa comum é um ciprinídeo que possui um dorso alto e de cor verde-

oliva a castanho-dourada ou prateado e uma face ventral esbranquiçada. Tendo em consideração a cobertura do corpo, distinguem-se na região austral de África 3 variedades de carpa comum; carpa coberta de escamas, carpa espelhada e carpa couro. A carpa com escamas tem todo o corpo coberto de escamas, possuindo 35 a 39 na linha lateral; a carpa espelhada tem escamas grandes e irregularmente espalhadas pelo corpo; a carpa couro possui poucas escamas de grandes dimensões e o tegumento com a aparência de couro (Jubb, 1967). Atingem geralmente 50-60 cm de comprimento e um peso de 4 a 5 kg (Jubb, 1967; Skelton, 1993).

A carpa comum é um peixe bentónico gregário, tolerante a uma grande variedade de factores ambientais. Tem preferência por grandes massas de águas paradas ou de fraca corrente e quentes e por fundos lodosos. Nada activamente podendo suportar correntes de água fortes de inundações e transpor obstáculos de um metro de altura. A vegetação aquática marginal submersa constitui um requisito essencial para a carpa sobretudo na época da reprodução (Flajšhans & Hulata, 2006; Peteri, 2006).

A carpa comum alimenta-se de vários organismos nomeadamente de insectos e larvas de insectos aquáticos, moluscos, anelídeos, crustáceos, algas e

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componentes vegetais de plantas aquáticas e terrestres (Flajšhans & Hulata, 2006, Peteri, 2006).

A carpa comum, em condições tropicais, reproduz-se durante todo o ano. As fêmeas depõem na vegetação aquática submersa numerosos ovos adesivos e transparentes dos quais eclodem os alevins em menos de uma semana. Os locais de postura dos ovos são geralmente águas pouco profundas (até 40 cm) com fraca corrente e boa oxigenação.

A carpa comum é considerada uma das mais antigas espécies cultivadas sendo referida pela primeira vez a sua cultura há cerca de 2500 anos na China (Pillay, 1990).

A introdução de C. carpio em África ocorreu provavelmente na África do Sul em meados do séc. XIX. Esta primeira introdução foi realizada com carpas provenientes da Alemanha e mais tarde de Israel. As importações posteriores ocorreram depois de 1914 tendo como proveniência a Europa e a Ásia (Jubb, 1967; Skelton, 1993; Moreau e Costa-Pierce, 1997).

Segundo Hecht (2005) a carpa comum é cultivada em 9 de 20 países da África Sub-Sahariana que praticam a piscicultura. Na tabela 1 são apresentados os valores de produção de carpa, em 1992, nesses países. No momento em que se realizaram estes registos, Moçambique estava a sair de uma situação de guerra em que a produção piscícola era praticamente nula. Tabela 1: Produção de carpa comum no ano de 1992 na África Subsahariana (retirado de Moreau & Costa-Pierce 1997).

País Produção (toneladas)

Camarões 42

Lesoto 20-30

Madagáscar 622

Malawi 14

Nigéria 800

Quénia 283

Ruanda 6

Zâmbia 15

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1.3. Parasitas de carpa que tem vindo a ser detectados em África

São escassos os trabalhos que tem vindo a ser realizados em África sobre

os parasitas de carpa. Do que nos foi possível apurar até ao momento foram referidas apenas 4 espécies de Monogenea, 1 de Cestoda, 1 de Nematoda e 3 de Custacea a parasitar este hospedeiro no continente Africano. Na tabela 2 encontram-se referidas as espécies, os países e os autores que as detectaram. Tabela 2: Parasitas metazoários detectados na carpa comum em África.

Parasita Local de infecção País Referência

Monogenea: Dactylogyrus anchoratus Dactylogyrus extensus Dactylogyrus minutus Pseudoacolpenteron pavlovskii

Brânquias Brânquias Brânquias Brânquias

África do Sul África do Sul África do Sul África do Sul

Paperna (1996) Mashego (2002) Mashego (2002) Paperna (1996),

Cestoda: Bothriocephalus acheilognathi

-

África do Sul

Van As & Basson (1984)

Nematoda: Contracaecum sp.

-

África do Sul

Boomker (1994a)

Crustacea: Argulus japonicus Argulus pellucidus Lernaea cyprinacea

- - Brânquias/tegumento

África do Sul Egipto África do Sul

Van As & Basson (1984) El Bolock & El Sarnagawi (1976) Paperna (1996) Van As & Basson (1984)

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1.4. Caracterização dos locais de colheita

O Rio Limpopo e a Lagoa Chuáli situam-se nas províncias de Gaza e

Maputo, respectivamente, Sul de Moçambique. O clima da região é tropical húmido, com duas estações, uma quente e

chuvosa que ocorre de Outubro a Março, e outra fria e seca de Abril a Setembro. Os valores de temperatura média mensal e precipitação apresentados na tabela 3 foram determinados a partir de registos efectuados no período de 1996 a 2004 (Anexo I) pelo Instituto Nacional de Meteorologia de Moçambique, nas estações de Chókwe e Macia que se localizam próximo de Macarretane (Rio Limpopo) e da Lagoa Chuáli respectivamente.

Tabela 3: Valores médios de temperatura e precipitação dos locais de estudo no período entre 1996 e 2004. Q/C – Época quente e Chuvosa; F/S – época fria e seca.

Local

Temperatura média (ºC) ____________________ Q/C F/S

Precipitação média (mm) _____________________ Q/C F/S

Chókwe 26 21 478 135

Macia 25 21 711 273

O Rio Limpopo tem uma bacia que passa por vários países,

nomeadamente, a África do Sul, o Botswana, o Zimbabué e Moçambique. Em Moçambique o rio tem um percurso de cerca de 400 km, constituindo 19% do total da bacia (Vaz & Pereira, 1989) correndo em direcção ao Oceano Índico onde desagua próximo da cidade de Xai-Xai, a cerca de 200 km a Norte de Maputo. O caudal deste rio é regulado, em Moçambique, por duas barragens localizadas em Massingir, no rio dos Elefantes e em Macarretane no Rio Limpopo. É um dos maiores rios do País. As extensas planícies existentes nas margens do rio, são utilizadas para a pastorícia e agricultura que beneficia de alguns sistemas de regadio.

Segundo Van der Mheen (1997a) existem no Sistema do Rio Limpopo 83 espécies de peixes. As espécies de peixes mais importantes, do ponto de vista comercial são: C. gariepinus, O. mossambicus, Oreohromis niloticus (Linnaeus, 1758), T. rendalli (Boulenger, 1897), Hydrocynus vittatus Castelnau, 1861 (peixe

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tigre), C. idella (Valenciennes, 1844), C. carpio e Glossogobius giuris (Hamilton, 1822) (localmente conhecida por Pescada).

O rio possui vegetação aquática submersa e marginal e fauna ribeirinha constituída por batráquios, répteis, aves e mamíferos. Tanto quanto sabemos não há informação sobre a fauna de invertebrados que habitam a secção moçambicana do rio.

A Lagoa Chuáli localiza-se a pouco mais de 100 km a Norte da Cidade de Maputo (25° 03` S e 32° 54`E). Os Distritos da Manhiça e Magude, da Província de Maputo e Macia da Província de Gaza partilham as águas desta lagoa que tem uma área de pouco mais de 1500 hectares. A lagoa recebe água de vários rios, sendo os mais importantes, o Mazimchopes e o Incomáti. As águas da lagoa, são drenadas para o Rio Incoluane, um afluente do Rio Incomáti. A lagoa é permanente e de baixa profundidade, podendo ter flutuações no volume das suas águas conforme a estação do ano e/ou a duração dos períodos de seca. Em casos de inundações causadas pelo rio Incomáti, estabelece-se a ligação entre este rio e a lagoa. As margens da lagoa são utilizadas para a agricultura e pastorícia.

Tal como no Rio Limpopo, nesta lagoa há actividade pesqueira com o uso de armadilhas, rede de emalhar e rede de arrasto. Diversas espécies de peixe são capturadas, entre as quais as mais importantes, do ponto de vista comercial, são as tilápias O. mossambicus e T. rendalli, o peixe preto C. gariepinus, a carpa comum C. carpio e a carpa do limo C. idella designadas, no local, respectivamente de taínha e baizana.

A lagoa possui vegetação, tanto submersa como marginal, e uma fauna constituída por diversas espécies de batráquios, répteis, aves e mamíferos. Nunca foram realizados estudos sobre os invertebrados existentes na lagoa.

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2. OBJECTIVOS DO TRABALHO

A escolha da carpa comum C. carpio, para a realização deste trabalho prende-se com o elevado valor económico que esta espécie pode alcançar no nosso País uma vez que, como já foi referido, as tilápias e as carpas são actualmente as espécies mais importantes na piscicultura de água doce moçambicana (Bartley, 1993; ALCOM, 1994; Van der Mheen, 1997b, 1999). No presente trabalho pretende-se conhecer a fauna parasitária das carpas que vivem no meio natural como forma de se ter uma ideia sobre as potenciais infecções que poderão ocorrer em carpas de pisciculturas que recebem água directamente dos rios e lagoas.

O presente estudo teve como objectivos caracterizar morfologicamente e identificar os parasitas metazoários que ocorreram nas populações de carpa comum, C. carpio, do Rio Limpopo e da Lagoa Chuáli, em Moçambique, caracterizar quantitativamente as populações de parasitas detectados e a sua sazonalidade e caracterizar as comunidades de parasitas que ocorrem nas carpas dos dois locais em estudo.

Este constitui um pequeno contributo para o conhecimento da fauna parasitária da carpa em Moçambique pretendendo-se que no futuro, seja alargado a outras áreas geográficas do País bem como a outros hospedeiros.

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3. MATERIAL E MÉTODOS

3.1. Colheita de material

A colheita de peixes ocorreu no segmento do Rio Limpopo na área de

Macarretane e na Lagoa Chuáli na região do Incoluane (Fig. 2 e 3). Foram efectuadas colheitas de carpa em cada uma das áreas na estação

quente e chuvosa (Janeiro e Fevereiro) e fria e seca (Julho e Agosto) de 2004 e 2005. Os exemplares foram capturados com redes de arrasto por pescadores artesanais e transportados vivos, em recipientes com aerificação, para o laboratório. No total foram examinadas 401 carpas sendo 201 provenientes do Rio Limpopo e 200 da Lagoa Chuáli. Os peixes que chegaram ao laboratório mortos foram colocados em sacos de plástico individuais e congelados até o momento da pesquisa de parasitas. Depois de sacrificados, medidos e pesados foi realizada uma pesquisa macroscópica e microscópica do tegumento, barbatanas, fossas nasais, cavidade bucal e brânquias. Após a dissecção os órgãos internos foram colocados individualmente em placas de Petri contendo soro fisiológico e realizada a pesquisa de parasitas. Para cada exemplar examinado foi realizada uma ficha relatório (Anexo II) onde foram anotadas todas as informações obtidas.

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Fig. 2: Localização dos locais de colheita. a – Localização de Moçambique no continente africano (http://www.state.gov/cms_images/mozambique_map.jpg.) b – Localização de Macarretane e do Rio Limpopo (A) e da Lagoa Chuáli (B) no sul de Moçambique (http://worldmaps.web.infoseek.co.jp/ mozambique_guide.htm).

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Moçambique

Oceano Índico

A

B

a

b

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Fig. 3: Locais de colheita. A – Macarretane (Rio Limpopo). B – Lagoa Chuáli. (http://worldmaps.web.infoseek.co.jp/mozambique_guide.htm).

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A

B

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3.2. Processamento dos parasitas

O processamento de cada grupo de parasitas detectado foi realizado

através da metodologia utilizada no Laboratório de Patologia da FCUP (Faculdade de Ciências da Universidade do Porto) que seguidamente se descreve.

Os Trematoda e os Cestoda detectados foram fixados com líquido de Berland, preservados em álcool a 70%, pós-fixados em Bouin e corados com carmin-ferro-acético. A diferenciação foi realizada com uma solução de álcool-ácido-clorídrico e a neutralização com uma solução de carbonato de lítio. Os exemplares foram posteriormente desidratados numa série alcoólica ascendente, clareados com óleo de cravo e montados em Bálsamo de Canadá.

Os acantocéfalos foram relaxados no frigorífico, fixados em líquido de Berland e preservados em álcool a 70%. O clareamento e a montagem foram realizados em glicerina.

Os nemátodes foram fixados a quente em álcool a 70%, preservados em álcool a 70% e clareados em glicerina ou em lactofenol. A montagem foi feita com a mesma substância utilizada no clareamento.

Os Crustáceos foram fixados e preservados em álcool a 70%, clareados em glicerina ou em ácido láctico e montados na solução utilizada no clareamento.

Alguns parasitas foram observados no microscópio electrónico de varrimento (SEM) após terem sido fixados em álcool a 70%, desidratados em série ascendente de álcool, obtido o ponto crítico e cobertos com ouro.

Foram realizados cortes sequenciais de alguns parasitas e colhidas peças de intestino e fígado infectados por metacestodes. Este material foi fixado em formol tamponado e processado pela técnica histológica de rotina utilizando como meio de inclusão a parafina. Foram obtidos cortes com cerca de 5 µm que foram corados pela técnica de Mallory e ou Haematoxilina e Eosina e montados em Entellan.

A documentação fotográfica e a medição dos exemplares foram realizadas com uma câmara fotográfica digital Zeiss AxioCam ICC3 e com a utilização de um software de análise de imagem Zeiss Axiovision. Foram realizados desenhos com o auxílio de uma câmara de desenho.

As unidades de medição utilizadas ao longo deste trabalho foram, salvo sejam referidas expressamente outras unidades, o milímetro (mm) e a grama (g).

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3.3. Caracterização das parasitoses

A caracterização ecológica das parasitoses detectadas foi realizada

utilizando os parâmetros prevalência, intensidade média e abundância média segundo a metodologia proposta por Bush et al. (1997).

A comunidade de parasitas detectada foi caracterizada utilizando os parâmetros, riqueza específica, o número de espécies componentes, o número de parasitas e de espécies de parasitas observado em cada hospedeiro e através dos Índices de Shannon-Wiener (H`), de equitabilidade de Pielou (J`) e de dominância de Berger-Parker (D).

A riqueza específica expressa o número de espécies de parasitas presentes na comunidade. Designam-se de espécies componentes aquelas que apresentam valores de prevalência iguais ou superiores a 10%.

O índice de Shannon-Wiener (H`) é, segundo Krebs (1999), uma medida de diversidade utilizada para determinar a quantidade de ordem existente num sistema. De acordo com Bush et al. (1997) este índice atribui maior peso às espécies raras e é expresso pela fórmula: s H` = - ∑ (pi)(ln pi) i=1 onde pi é a proporção de indivíduos da espécie i na comunidade e S o número de espécies observadas. O índice de Shannon-Wiener (H`) varia entre 0 (quando a amostra contém apenas uma espécie) e um valor máximo correspondente a S espécies (Krebs, 1999).

O índice de equitabilidade de Pielou (J`) expressa a relação entre a diversidade real e a diversidade máxima teórica (Daget, 1976; Brunel & Cancela da Fonseca, 1979). É uma medida de uniformidade da comunidade. É expresso pela fórmula: J` = H`/H`max.

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onde H` é o valor obtido para o índice de Shannon-Wiener e H`max é o valor máximo teórico do mesmo, que é dado por ln (S). A equitabilidade varia entre 0 e 1, atingindo o máximo quando todas as espécies estão representadas pelo mesmo número de exemplares (Daget, 1976; Brunel & Cancela da Fonseca, 1979).

O índice de dominância de Berger-Parker (D) expressa a importância relativa das espécies mais abundantes (Magurran, 1989) e é expressa pela fórmula: D = N max/N onde N máx é o número de indivíduos da espécie mais abundante e N o número total de indivíduos na amostra.

3.4. Análise estatística

Devido às limitações impostas pelos testes utilizados apenas foi possível

analisar estatisticamente a variação da ocorrência e da intensidade nos dois locais estudados e ao longo do ano de algumas espécies de parasitas.

As variações de ocorrência das espécies de parasitas nos 2 locais de colheita nas diferentes épocas do ano foram analisadas pelo teste do χ² e as variações de intensidade pelo teste de medianas (Siegel & Castellan, 1989).

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4. RESULTADOS E DISCUSSÃO Durante este trabalho foram detectadas 9 espécies de parasitas

metazoários: 1 Digenea, 2 Cestoda, 1 Acanthocephala, 2 Nematoda e 3 Crustacea. Na primeira parte deste catpítulo será feita a caracterização e identificação dos parasitas detectados, bem como será referido o conhecimento actual da distribuição destas espécies no continente Africano. Posteriormente serão apresentados os resultados obtidos no que se refere à caracterização das populações de parasitas detectados. Finalmente será apresentado um estudo sumário da comunidade de parasitas presentes nos dois locais estudados, isto é, no Rio Limpopo e na Lagoa Chuáli. Dever-se-á referir que este é o primeiro trabalho realizado no continente Africano onde é feita uma abordagem à comunidade de parasitas presentes em populações de peixes.

A caracterização no que se refere ao comprimento e peso das carpas colhidas ao longo dos anos de 2004 e 2005 no Rio Limpopo e na Lagoa Chuáli encontram-se resumidos na tabela 4.

4.1. Parasitas detectados

4.1.1. Digenea Carus, 1863

Clinostomidae Lühe, 1901

4.1.1.1. Clinostomum tilapiae Ukoli, 1966

Introdução

A família Clinostomidae é constituída por parasitas da cavidade bucal, do esófago e do intestino de aves, répteis e ocasionalmente mamíferos, incluindo o homem (Kanev et al., 2002). As cercarias desenvolvem-se em moluscos dulciaquícolas e as metacercárias podem ocorrer a parasitar moluscos, peixes, anfíbios ou répteis.

As metacercárias desta família caracterizam-se por apresentarem um corpo robusto e, como as formas adultas, serem convexos dorsalmente e côncavos ventralmente. Quando se encontram retraídas, apresentam

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frequentemente uma dobra que forma como que um tipo de colar a rodear a ventosa oral. A ventosa ventral encontra-se localizada no terço anterior do corpo.

O ovário localiza-se entre os dois testículos, o útero, ainda não totalmente formado, encontra-se numa região anterior aos testículos e a vitelária ainda não é perceptível (Hoffman, 1999). Metacercárias desta família tem vindo a ser observadas enquistadas nas cavidades branquial e abdominal, na faringe, no globo ocular, no músculo e na bexiga-natatória de peixes. Normalmente esta parasitose não provoca a morte do hospedeiro embora possa retardar o seu crescimento e inviabilizar a sua comercialização (Mitchell, 1995). É de salientar que já foram detectadas infecções humanas provocadas pelo consumo de peixe cru ou mal cozinhado contaminado com estes parasitas (Chung et al., 1995; Shirai et al., 1998; Tiewchaloern et al., 1999; Kifune et al., 2000).

O género Clinostomum Leidy, 1856 é considerado o género tipo desta família. Este género tem vindo a ser observado em todo o mundo sendo Clinostomum complanatum (Rudolphi, 1819) a espécie mais comum e mais largamente distribuída.

A identificação das espécies de Clinostomum tem sido bastante controversa tendo vindo a ser feitas várias revisões das quais as mais relevantes foram as realizadas por Ukoli (1966) e Vianna et al. (2003). Na tabela 5, realizada de acordo com aqueles autores, poder-se-á verificar existirem numerosas espécies deste género das quais muitas são consideradas sinonímias de C. complanatum. Segundo Matthews & Cribb (1998) a correcta identificação destes parasitas requer estudos morfológicos e moleculares. Neste sentido é pioneiro o trabalho realizado por Dzikowiski et al. (2004) que consideraram, com o auxílio de técnicas moleculares, como espécie válida Clinostomum marginatum (Rudolphi, 1809) espécie que tinha sido considerada por Ukoli (1966) e Vianna et al. (2003) como sinonímia de C. complanatum.

Se bem que estudos destes parasitas no continente Africano sejam escassos e na sua maioria a identificação tenha sido realizada apenas até ao género, foram já detectadas quatro espécies a parasitar peixes dulciaquícolas neste Continente. Estas espécies bem como os hospedeiros e os órgãos onde foram detectadas encontram-se na Tabela 6.

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Tabela 4: Peso e comprimento à furca das carpas obtidas ao longo deste trabalho no Rio Limpopo e na Lagoa Chuáli. d.p. – desvio padrão; min. – mínimo; máx. – máximo; N – número de carpas observadas;Q/C – quente e chuvosa; F/S – fria e seca.

Local Ano Estação do ano

N Comprimento médio à furca (mm) ± d.p. (mín. - max.)

Peso médio (g) ± d.p. (mín. - max.)

Rio Limpopo

2004 2005

Q/C F/S Q/C F/S

50 35 66 50

133,3 ±25,25 (110-235) 138,4 ± 17,94 (112-210) 137,3 ± 19,06 (114-195) 315,71 ± 179,46 (120-154)

551,2 ± 201,13 (250-1200) 463,14 ± 141,14 (280-900) 530,5± 160,3 ( 321-911) 481,86 ± 93,08 (350-700)

2004/05 201 135,35 ± 18,73 (110-235) 511,85 ± 157,95 (250-1200)

Lagoa Chuáli

2004 2005

Q/C F/S Q/C F/S

32 44 74 50

170,62 ± 110,21 (113-570) 138,56 ± 13,32 (112-167) 132,72 ± 12,23 (112-179) 139,1 ± 16,14 (121-192)

927,7 ±1132,77 (300-5630) 450,04 ± 114,37 (300-700) 475,91 ± 116,9 (320-813) 521,14 ± 149,5 (315-875)

2004/05 200 141,67 ± 47,09 (112-570) 553,83 ± 490,51 (300-5630)

Rio e Lagoa 2004/05 401 138,50 ± 35,90 (110-570) 532,79 ± 364,17 (250-5630)

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Tabela 5: Espécies descritas do género Clinostomum e espécies consideradas válidas por Ukoli (1966) e por Vianna et al. (2003).

1. C. abadoni Tubangui & Garcia 1939 ▪ 2. C. africanum Stossich, 1906 ▪ 3. C. anusi Wesley, 1944*¹ 4. C. attenuatum Cort, 1913 ▪ ○ 5. C. australiense Jonhston, 1917¹ 6. C. chabaudi Vercammen Grandjean, 1960 ▪ 7. C. chrysichthys Dubois, 1930*¹ 8. C. complanatum (Rudolphi, 1814) ▪ ○ 9. C. cutaneum Yamaguti, 1971* 10. C. dalagi Tubangui, 1933*¹ 11. C. dasi Bhalerao, 1942*¹ 12. C. deccanum Jaiswal, 1957*¹ 13. C. demiegrettae Jaiswal, 1957*¹ 14. C. detruncatum Braun 1899 ▪ ○ 15. C. dictyotum Monticelli, 1893 ▪ 16. C. dimorphum (Diesing, 1850) Braun, 1899* 17. C. dubium Leidy, 1856 ▪ 18. C. falsatum Ortlepp 1963 ▪ 19. C. foliiforme Braun 1899 ▪ 20. C. gideoni Bhalerao, 1942*¹ 21. C. giganticum Agarwal, 1960*¹ 22. C. gracile Leidy, 1856* 23. C. heluans Braun 1899 ▪ ○ 24. C. heterostomum (Rudolphi, 1809)* 25. C. hornum Nicoll, 1914¹ 26. C. hyderabadensis Jaiswal, 1957*¹ 27. C. indicum Bhalerao, 1940*¹ 28. C. intermedialis Lamont 1920 ▪ ○ 29. C. kalappahi Bhalerao, 1942* 30. C. kassimori Vaidova & Feizullaev, 1958 ▪ ○ 31. C. lambitans Braun 1899 ▪ 32. C. lophophallum Baer, 1933*¹ 33. C. macrosomum Jaiswal, 1957 ▪ ○ 34. C. marginatum (Rudolphi, 1809)*¹ 35. C. microstomum Singh, 1955* 36. C. ophicephali Tubangui & Masilufigan, 1944 ▪ ○ 37. C. phalacrocoracis Dubois, 1931 ▪ ○ 38. C. philippinensis Velásquez, 1960 ▪ 39. C. piscidium Southwell & Prashad, 1918*¹ 40. C. prashadi Bhalerao, 1942*¹ 41. C. progonum Jaiswal, 1957*¹ 42. C. pseudoheterostomum Tubangui, 1933 ▪ ○ 43. C. pusilbum Lutz, 1928 ▪ 44. C. pyriforme Prudhoe, 1957 ▪ 45. C. schizothoraxi Kaw, 1950 ▪ 46. C. singhi Jaiswal, 1957¹ 47. C. sorbens Braun, 1899 ▪ 48. C. tilapiae Ukoli 1966 ▪ ○ 49. C. vanderhorsti Ortlepp, 1935*¹ 50. C. wilsoni Mathews & Crib, 1998 ▪ * = Sinonímia de C. complanatum (Rudolphi, 1819), segundo Vianna et. al. (2003). ¹ = Sinonímia de C. complanatum (Rudolphi, 1819), segundo Ukoli (1966). ▪ = Espécie considerada válida por Vianna et. al. (2003). ○= Espécie considerada válida por Ukoli (1966)

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Tabela 6: Espécies do género Clinostomum detectadas em África em peixes dulciaquícolas.

Parasita Hospedeiro Local no hospedeiro

País Referências

Clinostomum complanatum

Tilapia rendalli Marcusenius macrolepidotus

Faringe Bexiga-natatória

Zâmbia África do Sul

Batra (1984) Ortlepp (1935) in Viana et al. (2003)

Clinostomum macrosomum

Oreochromis niloticus

- Ruanda Manter & Pritchard (1969) in Mashego (1982)

Clinostomum phalacrocoracis

Oreochromis mortimeri Serranochromis condringtonii Serranochromis macrocephalus Tilapia rendalli

Cavidade do corpo, em redor do esófago Cavidade do corpo, em redor do esófago Cavidade do corpo, em redor do esófago Cavidade do corpo, em redor do esófago

Zimbabwe Zimbabwe Zimbabwe Zimbabwe

Douëllou (1992) Douëllou (1992) Douëllou (1992) Douëllou (1992)

Clinostomum tilapiae Oreochromis mossambicus Tilapia galilaea Tilapia heudeloti Tilapia zillii

Câmara branquial Músculo da faringe Câmara branquial e globo ocular Câmara branquial e globo ocular Câmara branquial e globo ocular.

África do Sul Gana Gana Gana

Britz et al (1984) Britz et al (1985) Ukoli (1966) Ukoli (1966) Ukoli (1966)

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Caracterização dos exemplares detectados Foram detectados quistos de cor amarelada e com cerca de 2 a 5 mm de

diâmetro na cavidade branquial de carpas. As características morfométricas dos exemplares detectados encontram-se na Tabela 7.

As metacercárias (Fig. 4a,b e 5a,b) são robustas, têm forma de língua e são convexas dorsalmente e ligeiramente côncavas ventralmente. As duas ventosas, fortemente musculosas, localizam-se no terço anterior do corpo. À boca segue-se uma estrutura bulbosa designada, consoante os autores, de esófago bulboso, órgão faríngeo ou faringe. Desta estrutura partem directamente dois cecos intestinais, ligeiramente sinuosos, que contornam a ventosa ventral e os órgãos reprodutores, onde se tornam mais largos, e estendem-se até à parte posterior do corpo onde se tornam novamente mais estreitos. Os aparelhos reprodutores (Fig. 4a e 6), masculino e feminino, encontram-se imaturos e localizam-se no terço médio do corpo, entre os cecos intestinais. Os dois testículos, um anterior e outro posterior em forma de Y, são os órgãos sexuais mais visíveis. Entre os testículos localizam-se a bolsa do cirro oval, o ovário e o que é denominado por Ukoli (1966) e por Britz et al., (1984) por complexo do óotipo. Este complexo é, segundo estes autores, constituído por estruturas que irão originar ao longo do desenvolvimento o oótipo, o oviducto, a vitelária, o receptáculo seminal, a glândula de Mehlis e o canal de Laurer, que nesta fase de desenvolvimento não são perceptíveis. Numa região anterior ao testículo anterior é perceptível o útero que forma um saco uterino que se estende até à região posterior da ventosa ventral. O poro genital encontra-se próximo do testículo anterior.

Do sistema excretor são bem visíveis os dois vasos colectores, de grande calibre, e os capilares excretores (Fig. 7). Os vasos colectores localizam-se externamente aos cecos intestinais e ao longo de todo o corpo. Segundo Ukoli (1966) estes vasos desembocam numa vesícula excretora, que nos exemplares em estudo não foi visualizada.

As preparações histológicas realizadas num exemplar permitiram observar os espinhos que não emergem no tegumento (Fig. 8) e abaixo do tegumento os músculos circulares e longitudinais que envolvem o parênquima onde se

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encontram localizados os órgãos internos. A observação de preparações realizadas ao nível da faringe demonstrou que a parede deste órgão é revestida internamente por uma grande quantidade de vilosidades e possui uma grande quantidade de músculo circular e longitudinal.

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Tabela 7: Características morfométricas dos exemplares de Clinostomum tilapiae detectados no presente estudo e as referidas por Ukoli.

Presente estudo Ukoli (1966)

Comprimento total do corpo 9,67 ± 2,06 (6,13-15,11) 4,56 (3,6-5,39)

Largura do corpo 2,87 ± 0,65 (1,84-4,67 1,62 (1,43-1,96)

Ventosa oral: Comprimento Largura

0,54 ± 0,18 (0,24-0,85 0,65 ± 0,28 (0,41-1,59)

0,27 (0,23-0,33) 0,31 (0,27-0,40)

Ventosa ventral: Comprimento Largura

1,16 ± 0,18 (0,86-1,56) 1,20 ± 0,14 (1,01-1,62)

0,65 (0,49-0,80) 0,75 (0,61-0,81)

Relação ventosa oral/ventosa ventral Comprimento Largura

1/2,1 1/1,8

1/2,4 1/2,4

Distância ventosa oral – ventosa ventral 1,49 ± 0,30 (1,09-2,22) 0,6 (0,35-0,72

Distância extrem. anterior – ventosa ventral 1,80 ± 0,36 (1,13-2,35) 0,96 (0,61-1,06)

Distância ventosa ventral – testículo anterior 1,88 ± 0,98 (1,19-2,19) 0,76 (0,52-0,98)

Distância testículo anterior – testículo posterior 0,5 ± 0,15 (0,3-0,98) 0,18 (0,11-0,24)

Testículo anterior: Comprimento Largura

0,78 ± 0,26 (0,32-1,49) 0,52 ± 0,15 (0,33-0,95)

0,30 (0,2-0,36) 0,36 (0,3-0,5)

Testículo posterior: Comprimento Largura

0,75 ± 0,16 (0,39-1,05) 0,64 ± 0,19 (0,43-1,21)

0,28 (0,18-0,33) 0,44 (0,35-0,53)

Distância testículo posterior – extrem. posterior 3,08 ± 0,54 (1,63-3,81) 1,46 (1,03-1,82)

Bolsa do cirro: Comprimento Largura

0,66 ± 0,20 (0,35-1,08) 0,26 ± 0,13 (0,15-0,66)

0,25 (0,18-0,29) 0,14 (0,11-0,20)

Distância bolsa do cirro – margem direita do corpo

1,09 ± 0,29 (0,6-1,62) 0,53 (0,4-0,62)

Ovário: Comprimento Largura

0,27 ± 0,09 (0,1-0,43) 0,12 ± 0,05 (0,05-0,2)

0,11 (0,08-0,15) 0,06 (0,05-0,09)

Distância ovário – margem direita do corpo 1,20 ± 0,22 (0,75-1,68) 0,66 (0,55-0,84)

Saco uterino: Comprimento Largura

2,24 ± 1,33 (1,46-6,77) 0,10 ± 0,04 (0,05-0,2)

0,83 (0,64-1,14) 0,12 (0,08-0,15)

Distância saco uterino – ventosa ventral 0,29 ± 0,13 (0,1-0,63) 0,06 (0,05-0,12)

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Fig. 4: Vista ventral de uma metacercária de Clinostomum tilapiae. a – Aspecto geral; b – extremidade anterior. CL – Ceco intestinal; F – faringe; SU – saco uterino; TE – testículos; VC – vaso colector; VO – ventosa oral; VV – ventosa ventral.

VV

VO

VV

SU

F

a

b

TE VC

CL

CL

VO

CL

CL

28

Fig. 5: Metacercária de Clinostomum tilapiae observada em microscopia electrónica (SEM). a - Aspecto geral; b – extremidade anterior evidenciando a musculosa ventosa oral.

2 mm a

600 µm b

29

Fig. 6: Aparelhos reprodutores e cecos intestinais de uma metacercária de Clinostomum tilapiae vista dorsalmente. CL – Ceco intestinal; CO – complexo do oótipo; O – ovário; PG – poro genital; TA – testículo anterior; TP – testículo posterior; U - útero.

TP

O

TA

PG

CO

U

CL CL

30

Fig. 7: Sistema excretor dos exemplares em estudo. Vaso colector (seta) e capilares excretores.

Fig. 8: Tegumento de Clinostomum tilapiae onde se observa um espinho.

31

Discussão

Se bem que os exemplares observados no presente estudo apresentem dimensões consideravelmente maiores às observadas por Ukoli (1966) em exemplares de C. tilapiae, a posição do saco do cirro, do poro genital e do ovário, características consideradas importantes na identificação destes parasitas, são idênticas às referidas para esta espécie. As diferenças observadas nas dimensões destes exemplares poderão de alguma forma estar relacionadas com o hospedeiro onde foram detectadas uma vez que, tanto quanto é do nosso conhecimento, estes parasitas nunca tinham sido observados em carpa. Há também que referir que, segundo Ukoli (1966), podem existir uma série de variações nas dimensões destes parasitas induzidas por vários factores, nomeadamente, aos métodos de fixação utilizados, o estado de contracção ou relaxamento dos parasitas, e o estado de desenvolvimento das metacercárias.

Por outro lado, como se pode verificar da análise da tabela 5, parece existir uma certa especificidade para o órgão em que cada uma das espécies de Clinostomum tem vindo a ser detectada. A única espécie que tem vindo a ser observada na cavidade branquial de peixes no continente africano é C. tilapiae. No entanto, como já foi referido anteriormente, para a confirmação da identificação destes parasitas seria necessário recorrer à sua caracterização molecular.

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4.1.2. Cestoda Rudolphi, 1808

Cyclophyllidea Van Beneden in Braun, 1900 Gryporhynchidae Spassky, 1995

Introdução

Os metacestodes da família Gryporhynchidae ocorrem em peixes de água doce e salobra e atingem o estado adulto em aves piscívoras. Estas larvas foram inicialmente incluídas na família Dilepididae Railliet & Henry, 1909 sendo criada a subfamília Gryporhynchinae para as albergar, sendo esta mais tarde elevada a família (Mariaux, 1998; Hoberg et al., 1999; Scholz & Salgado-Maldonado, 2001; Scholz et al., 2004).

Os metacestodes da família Gryporhynchidae são geralmente de dimensões reduzidas, com corpo dividido numa parte anterior onde se localiza o escólex e outra posterior em forma de vesícula. O escólex possui 4 ventosas e um rostelo provido de ganchos dispostos em círculos e com diferentes formas e dimensões (Scholz, 2001; Scholz & Salgado-Maldonado, 2001; Scholz et al., 2004). A identificação dos metacestodes da família Gryporhynchidae é, de acordo com Scholz et al. (2004), feita com base no número, disposição, forma e dimensões dos ganchos do rostelo.

Estas larvas têm vindo a ser detectadas em órgãos internos de numerosas famílias de peixes, que servem como segundo hospedeiro intermediário destes parasitas. Estas larvas ocorrem com frequência enquistadas no mesentério, no fígado, na parede e no lúmen do intestino e do estômago, na cavidade abdominal e na vesícula biliar (Bray, 1974; Batra, 1984; Bona, 1994; Hoberg et al., 1999; Pietrock & Scholz, 2000; Scholz, 2001; Scholz & Salgado-Maldonado, 2001; Scholz et al., 2002, 2004).

Quando os níveis de infecção são elevados pode ocorrer perda de peso e alterações patológicas mais ou menos acentuadas que geralmente se traduzem em congestão, hemorragia e necrose focal (Sholz et al., 2004; Molnár, 2005).

Em África metacestodes de Gryporhynchidae foram já detectados em peixes de água doce, especialmente em tilápias, embora na maioria dos casos

33

não tenham sido realizadas identificações específicas destes parasitas. Tanto quanto é do nosso conhecimento no continente Africano apenas foram identificadas duas espécies de Gryporhynchidae em peixes de água doce, Amirthalingamia macracantha (Joyeux & Baer, 1935) Bray, 1974 e Cyclustera magna (Baer, 1959) Bona, 1975. Os locais e os hospedeiros em que estas espécies foram detectadas em África encontram-se na tabela 8. Tabela 8: Metacestodes detectados em peixes dulciaquícolas do Continente Africano. I.M. – Intensidade média; P. – prevalência

Parasita Hospedeiro Local no hospedeiro

País Observações Referências

Amirthalingamia macracantha

Tilapia zillii Oreochromis niloticus

Parede do intestino Fígado

Quénia Sudão

P. 10,7% - - -

Aloo (2002) Scholz et al. (2004). Bray (1974) Scholz et al. (2004).

Cyclustera magna Tilapia zillii Oreochomis leucostictus

Fígado Fígado

Quénia Quénia

P. 35,3 _ P. 20,5% I.M. 0,5 a 3,9

Aloo (2002) Scholz et al. (2004) Aloo (2002)

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4.1.2.1. Parvitaenia samfyia Mettrick, 1967

Caracterização dos exemplares detectados

Foram detectados na parede do intestino de carpas cistos de metacestodes (merocercoides, segundo Chevry, 2002) com cor esbranquiçada.

Os metacestodes apresentavam corpo alongado com 0,82 ± 0,15 (0,64 – 1,20) de comprimento e 0,20 ± 0,04 (0,15 – 0,33) de largura estando o corpo dividido numa região anterior onde se encontrava o escólex e numa região posterior alongada e oval de aspecto granular (Fig. 9a).

O escólex (Fig. 9b e 10) apresentava um rostelo invaginado em todos os exemplares observados e tinha um comprimento de 0,11 ± 0,01 (0,09 – 0,13) e uma largura de 0,12 ± 0,01 (0,10 – 0,15). O rostelo possuía 20 ganchos, 10 grandes e 10 pequenos. As 4 ventosas presentes no escólex eram pouco nítidas.

Fig. 9: Metacestode de Parvitaenia samfyia detectado no presente estudo. a - Aspecto geral; b – extremidade anterior evidenciando os ganchos.

Na figura 11 encontram-se desenhados os ganchos grandes e pequenos dos metacestodes detectados. Os ganchos são direitos e apresentam uma lâmina rectilínea, curva apenas na região distal. O punho dos ganchos é uma estrutura robusta, alongada na extremidade proximal nos ganchos grandes e arredondada nos ganchos pequenos. Como se pode observar na figura 11 existe uma grande similaridade entre os ganchos destes exemplares e os ganchos de adultos de Parvitaenia samfyia Mettrick, 1967 redescritos por Bona (1975). Os ganchos

a b

35

grandes (distais) apresentavam um comprimento total de 0,045 ± 0,001 (0,044 – 0,047), tendo a lâmina o comprimento de 0,023 ± 0,001 (0,022 – 0,027) e o punho o comprimento de 0,023 ± 0,001 (0,020 – 0,026). A guarda é ligeiramente dirigida para a parte posterior. A relação entre a lâmina e o punho é de 0,88/1,13. Os ganchos pequenos (proximais) possuem um comprimento total de 0,027 ± 0,009 (0,026 – 0,028) sendo o comprimento da lâmina de 0,014 ± 0,001 (0,013 – 0,016) e do punho de 0,015 ± 0,008 (0,014 – 0,017). A relação entre a lâmina e o punho é de 0,79 – 1,10. A guarda é perpendicular ao eixo longitudinal dos ganchos.

As preparações histológicas de intestino infectado com estes parasitas revelaram que os metacestodes ocorrem na lâmina própria provocando o aparecimento de uma ligeira necrose focal e uma resposta inflamatória granulomatosa (Fig. 12).

Fig. 10: Escólex de Parvitaenia samfyia.

36

Fig. 11: Ganchos de Parvitaenia samfyia . a,d – Ganchos de adultos (redesenhado de Bona, 1975); b,c,e,f – ganchos de metacestodes detectados no presente trabalho.

Fig. 12: Intestino da carpa infectado onde se observa um metacestode e uma resposta inflamatória granulomatosa.

37

Discussão

As características morfológicas dos ganchos dos metacestodes detectados no presente estudo são similares às indicadas por Wardle & McLeod (1952) e Bona (1994) para formas adultas do género Parvitaenia Burt, 1940.

Se bem que haja algumas diferenças entre os ganchos dos exemplares detectados no presente estudo e os do cestoda redescrito por Bona (1975), as características mofométricas indicam estar-se na presença de larvas de Parvitaenia samfyia Mettrick, 1967. Metacestodes desta espécie nunca foram observados, conhecendo-se apenas os adultos que foram detectados na garça vermelha, Ardea purpurea (Linnaeus 1766) e na garça caranguejeira, Ardeola ralloides Scopoli 1769 da Zâmbia (Bona, 1975). A presença destas aves nos locais de colheita do presente trabalho é confirmada por Parker (2000).

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4.1.2.2. Cyclustera sp.


Foram detectados, no fígado de alguns hospedeiros, cistos de metacestodes de cor branca. Os exemplares, com a região anterior invaginada (Fig. 13a) apresentavam forma oval, comprimento de 1,00 – 1,33 e a largura de 0,610 – 0,75. Um dos exemplares apresentava a região anterior desinvaginada (Fig.13b) tendo esta um comprimento de 0,833 e uma largura de 0,33. A região posterior do corpo era oval e vesicular e tinha um comprimento de 1,20 e largura de 0,67. O escólex, localizado na extremidade anterior, apresentava 4 ventosas e um rostelo bem desenvolvido e armado de 28 ganchos maciços dispostos em 2 círculos de 14 ganchos cada (Fig. 13c,d,e e 14).

Os ganchos grandes (distais), com comprimento de 0,176 ± 0,005 (0,171 – 0,187), possuem uma lâmina com o comprimento de 0,116 ± 0,005 (0,108 – 0,122) e um punho com o comprimento de 0,066 ± 0,004 (0,060 – 0,072) sendo a relação entre a lâmina e o punho de 1,59 a 2,00. Apresentam um punho ligeiramente côncavo, uma lâmina curva na parte terminal e uma guarda dirigida para a parte posterior. Os ganchos pequenos (proximais) têm um comprimento de 0,143 ± 0,002 (0,139 – 0,149), e uma lâmina com comprimento de 0,098 ± 0,003 (0,094 – 0,103) e um punho com comprimento de 0,055 ± 0,001 (0,054 – 0,057) sendo a relação entre a lâmina e o punho de 1,69 a 1,89. A guarda apresentava uma ligeira inclinação para a parte anterior.

A observação de preparações histológicas de fígado infectado com este parasita permitiu observar o aparecimento de um tecido necrótico na zona de contacto e o aparecimento de uma resposta inflamatória granulomatosa. Foi possível verificar em alguns casos o aparecimento de hiperemia e de pequenas hemorragias (Fig. 15).

39

Fig. 13: Metacestode de Cyclustera sp. observado no fígado da carpa comum. a – Exemplar com escólex invaginado; b – exemplar com aregião anterior desinvaginada; c – rostelo com ganchos; d – gancho grande (seta); e – gancho pequeno (seta).

a b c

d e

40

Fig.14: Ganchos de Cyclustera sp. a, b, c – Ganchos distais dos exemplares do presente estudo; d - gancho distal de adultos da espécie Cyclustera magna (redesenhado de Bona, 1975); e – gancho distal do metacestode de Cyclustera magna (redesenhado de Scholz et al., 2004); f, g, h – ganchos proximais dos exemplares do presente estudo; i, j – ganchos proximais de adultos de Cyclustera magna (redesenhado de Bona, 1975); l – gancho proximal de metacestode Cyclustera magna (redesenhado de Scholz et al., 2004); m, n, o, p – escleritos detectados nos exemplares em estudo vistos em exemplares comprimidos (m, n) ou relaxados (o, p); p – base do esclerito

42

Fig. 15: Preparação de fígado da carpa infectado por Cyclustera sp. onde se pode observar a resposta inflamatória induzida por estes parasitas. a – Granuloma no tecido hepático dentro do qual se pode observar o parasita e tecido necrótico. B – pormenor do local onde se observa o tecido necrótico que envolve o parasita.

a

500 µm

b 200 µm

43

Discussão

As características dos ganchos dos metacestodes detectados são típicas do género Cyclustera Fuhrmann, 1901 (Bona, 1994; Scholz, et al., 2004), não possuindo no entanto semelhanças com os adultos das espécies descritas por Bona (1975, 1994). Segundo Sholz et al. (2004) existem duas espécies de Cyclustera detectadas em peixes que possuem rostelo com 28 ganchos: Cyclustera capito (Rudolphi, 1819) Fuhrmann, 1901 e Cyclustera magna (Baer, 1959) Bona, 1975. Comparando as características morfométricas dos exemplares detectados com as de C. capito apresentadas por Scholz et al. (2004) conclui-se que não existem similaridades. C. magna possui no círculo distal, ganchos de diferentes tamanhos, isto é, 4 ganchos maiores que os restantes 10 enquanto nos exemplares do presente estudo os 14 ganchos tem dimensões similares. Por outro lado a extremidade dos ganchos distais tem uma curvatura mais acentuada em C. magna que nos exemplares em estudo. Ao contrário do que acontece em C. magna os exemplares do presente estudo possuem o rostelo armado de dois escleritos semi-lunares com a aparência de ganchos. A relação entre a lâmina e o punho dos ganchos proximais dos exemplares em estudo é ligeiramente superior à que foi constatada em C. magna.

Pelos motivos referidos anteriormente o metacestode detectado deverá ser designado provisoriamente Cyclustera sp.

Até ao momento os metacestodes de Gryporhynchidae detectados em C.

carpio foram Neogriporhynchus cheilancristrota, no lúmen do intestino, Valipora campylancristrota, na vesícula biliar, e Cyclustera cf ralli, no mesentério (Chubb, 1980, 1982; Scholtz, 1989; Scholz & Salgado-Maldonado, 2001;Scholz et al., 2004). Esta é a primeira referência à ocorrência de metacestode de P. samfyia e de uma espécie não identificada de Cyclustera em peixes.

44

4.1.3. Nematoda Rudolphi, 1808

Anisakidae Railliet e Henry, 1912

4.1.3.1. Contracaecum sp. Introdução

Os nemátodes Anisakidae caracterizam-se por possuírem três lábios a rodear a boca, um dorsal e dois subventrais, e o esófago possuir um ventrículo cilíndrico ou globular. Consoante o género podem possuir ou não um apêndice ventricular e/ou um ceco intestinal. O poro excretor situa-se na base dos lábios subventrais ou próximo do anel nervoso (Grabda, 1991; Moravec, 1994 e 2004; Hoffman, 1999).

Os anisaquídeos são nemátodes que se encontram associados a organismos aquáticos (peixes e mamíferos marinhos) e aves piscívoras e que possuem geralmente como hospedeiros intermediários ou paraténicos, invertebrados aquáticos e peixes (Anderson, 2000).

Alguns géneros de anisaquídeos são predominantemente marinhos, como é o caso de Anisakis Dujardin, 1845 e Pseudoterranova Mozgovoy, 1950. Outros ocorrem quer em meio marinho quer em meio dulciaquícola, como é o caso de Contracaecum Railliet e Henry, 1915, Hysterothylacium Ward e Magath, 1917 e Raphidascaris Railliet e Henry, 1915 e outros têm vindo a ser detectados predominantemente em meio dulciaquícola, como por exemplo Goezia Zeder, 1800, Terranova Leiper e Atkinson, 1914 e Raphidascaroides Yamaguti, 1941 (Moravec, 1994, 1998; Anderson, 2000).

Nesta família existem parasitas de grande importância económica e médica. A nível de saúde pública as larvas de anisaquídeos comprovadamente transmissíveis ao Homem são Anisakis spp., provavelmente Anisakis simplex (Rudolphi, 1809) causando a doença denominada de Anisaquiose e Pseudoterranova decipiens (Krabe, 1878) que causa a doença denominada de Pseudoterranovose (Blanco, 1998). Segundo alguns autores larvas do género Contracaecum podem também acidentalmente infectar o Homem (Chai et al.,

45

1986; Fagerholm, 1989; Blanco, 1998; Takahashi, et al., 1998; Rosales et al., 1999; McCarthy & Moore, 2000; Lymbery, et al., 2002; Martins et al., 2005).

A identificação de larvas de anisaquídeos baseia-se sobretudo na localização do poro excretor e na presença ou ausência de ceco intestinal e/ou apêndice ventricular (Moravec 1994, 1998; Hoffman, 1999; Anderson, 2000). Segundo os mesmos autores as larvas do género Contracaecum caracterizam-se por possuírem um poro excretor situado na base dos lábios subventrais que se encontram ainda pouco desenvolvidos e possuírem um ceco intestinal e um apêndice ventricular.

Os hospedeiros definitivos do género Contracaecum são aves piscívoras ou mamíferos marinhos.

Larvas do género Contracaecum têm vindo a ser observadas numa grande variedade de invertebrados nomeadamente em cnidários, ctenóforos, gastrópodes, eufausídeos, decápodes, equinodermes, quetognatos e larvas de insectos, parecendo no entanto ser os copépodes os hospedeiros invertebrados preferenciais (Anderson, 2000).

A muda do estado larvar L2 para L3 parece poder ocorrer quer em invertebrados, quer em peixes podendo então estes dois hospedeiros ser considerados, consoante os casos, hospedeiros intermediários ou paraténicos.

Segundo Yanong (2002), esta parasitose quando presente em intensidades elevadas pode interferir na produtividade e no crescimento dos peixes em regime de aquacultura.

Larvas do género Contracaecum foram observadas em peixes de todos os continentes (Chai et al., 1986; Torres et al., 1991; Moravec, 1994; Lymbery, 2002; Guidelli et al., 2003; Khan et al., 2003; Guillen-Hernandez, 2004) sendo várias as referências à sua ocorrência em peixes dulciaquícolas do continente africano (tabela 9). A infecção de C. carpio por larvas do género Contracaecum na África Austral é apenas referida por Boomker (1994a). Tanto quanto sabemos não existe nenhuma referência ao aparecimento de larvas de Contracaecum em Moçambique.

Na África Austral, até ao momento foram identificadas 5 espécies pertencentes ao género Contracaecum em aves piscívoras, Contracaecum

46

carlislei Ortlep (1938), C. microcephalum (Rudolphi, 1809) C. rudolphii Hartwich, 1964, C. spiculigerum (Rudolphi, 1809) e C. tricuspis Gedoelst, 1916 (tabela 10). Tabela nº 9: Espécies de peixes de água doce, onde foram detectadas larvas de Contracaecum em África. I.M. – Intensidade Média; P. – prevalência.

Hospedeiros País Observações Referências

Aletes macrolepidotus Congo - Khalil (1971)

Anguilla mossambica África do Sul P. 57,1 - 92% I.M. 8 - 41

Taraschewski et al (2005)

Argyrosomus hololepidotus África do Sul P. 18% Whitfield & Heeg (1977)

- Van As & Basson (1984)

Bagrus bayad Congo - Khalil (1971)

Bagrus docmac Congo - Khalil (1971)

Barbus altianalis Congo - Khalil (1971)

Barbus marequensis África do Sul P. 9,1% I.M. 7

Boomker (1994a)

P. 6% I.M. 1

Boomker (1994b)

P. 13% Mashego (1982)


Barbus mattozi África do Sul P. 83,3% I.M. 14

Boomker (1994a)

P. 50% Mashego (1982)


Barbus paludinosus África do Sul P. 3% Mashego (1982)


Barbus trimaculatus África do Sul P. 3% Mashego (1982)


Barbus unitaeniatus África do Sul P. 3% Mashego (1982)


Barbus sp. Etiópia P. 8,33 Yimer (2000)

Brycinus imberi África do Sul P. 91% I.M. 11

Boomker (1994b)

P. 71% I.M. 1

Boomker (1994b)

47

Clarias gariepinus África do Sul

P. 85,7 I.M. 16,3 P. 43 - 100% I.M. 2 - 32 P. 57% I.M. 206 P. 46% - -

Barson (2004a) Boomker (1994a,b) Mashego (1977) Mashego & Saayman (1981) Whitfield & Heeg (1977) Van As & Basson (1984)

Congo Khalil (1971)

Etiópia P. 5,33% Yimer (2000)

Swazilândia - Prudhoe & Hussey (1977) in Boomker (1994b)

Zimbabwé I.M. 2,2 Barson (2004b) - Douëllou (1992)

Clarias lazera Mali e Congo - Khalil (1971)

Clarias liocephalus Congo - Khalil (1971)

Clarias platicephalus Congo - Khalil (1971)

Clarias theodorae Congo - Khalil (1971)

Chetia flaviventris África do Sul P. 76,9% I.M. 6

Boomker (1994a)

Cyprinus carpio África do Sul P. 27,3% I.M. 5

Boomker (1994a)

Elops machnata África do Sul P. 3% Whitfield &Heeg (1977) - Van As & Basson (1984)

Eutropius niloticus Congo - Khalil (1971)

Gnathonemus stanleyanus Congo - Khalil (1971)

Haplochromis astatodon Congo - Khalil (1971)

Haplocromis eduardi Congo - Khalil (1971)

Haplochromis guiarti Congo - Khalil (1971)

Haplochromis ishmaeli Congo - Khalil (1971)

Haplochromis mahagiensis Congo - Khalil (1971)

Haplochromis nubilus Congo - Khalil (1971)

Haplochromis pappenheimi Congo - Khalil (1971)

Haplochromis paucidens Congo - Khalil (1971)

Haplochromis placodus Congo - Khalil (1971)

Haplochromis serridens Congo - Khalil (1971)

48

Haplochromis wingatii Congo - Khalil (1971)

Haplochromis wittei Congo - Khalil (1971)

Hydrocynus brevis Mali - Khalil (1971)

Hydrocynus forskahlii Congo - Khalil (1971)

Hydrocynus sp. Mali - Khalil (1971)

Hydrocynus vittatus África do Sul P. 100% I. 160

Boomker (1994b)

P. 100% I.M. 37

Boomker (1994b)

Hypacanthus amia África do Sul - Van As & Basson (1984)

Lamprologus cunningtoni Congo - Khalil (1971)

Lates niloticus Sudão - Khalil (1971)

Lichia amia África do Sul P. 5% Whitfield & Heeg (1977)

Melapterurus electricus Congo - Khalil (1971)

Micropterus salmoides Quénia - Aloo (1999)

Muraenesox bagio África do Sul P. 8% Whitfield & Heeg (1977)


Oreochromis leucostictus (= Tilapia leucosticta)

Congo - Khalil (1971)

Quénia P. 49% I.Máx. 78/35

Aloo (2002)

P. 85% I.M. 9

Paperna (1980)

Oreochromis mossambicus África do Sul P. 2,2 I.M. 1 P. 15% -

Boomker (1994a) Whitfield & Heeg (1977) Van As & Basson (1984)

Oreochromis niloticus Etiópia P.M. 15,56% Yimer (2000) Quénia P.M. 70%

I.M. 5 Paperna (1996)

Uganda P. 30% I.M. 1

Paperna (1996)

Platycephalus indicus África do Sul P. 19% Whitfield & Heeg (1977) - Van As & Basson (1984)

Schilbe intermedius África do Sul P. 17% I.M. 2

Boomker (1994b)

P. 67% I.M. 1

Boomker (1994b)

49

P. 50% I.M. 1

Boomker (1994b)

Schilbe mystus Congo Egipto

- -

Khalil (1971) Khalil (1971)

Serranochromis codringtonii Zimbabwe - Douëllou (1992)

Serranochromis macrocephalus

Zimbabwe

- Douëllou (1992)

Tilapia grahami Quénia P. 30% I.M. 2

Paperna (1996)

Tilapia nilotica Congo - Khalil (1971)

Tilapia rendalli Zimbabwe - Douëllou (1992)

Tilapia zillii Etiópia P. 27,27% Yimer (2000) Quénia P. 2% Aloo (2002)

50

Tabela nº 10: Espécies do género Contracaecum identificadas em aves da Região Austral de África.

Parasita Hospedeiro País Referências

Contracaecum carlislei Phalacrocorax africanus Phalacrocorax carbo

África do Sul Zimbabwé

Ortlepp (1938) in Barson & Marshall (2004)

Contracaecum microcephalum Anhinga melanogaster Pelecanus onocrotalis

Zimbabwé África do Sul

Barson & Marshall (2004) Whitfield & Heeg (1977)

Contracaecum rudolphii Phalacrocorax africanus Phalacrocorax carbo Anhinga melanogaster

Zimbabwé

Barson & Marshall (2004) Barson & Marshall (2004) Barson & Marshall (2004)

Contracaecum spiculigerum Phalacrocorax carbo África do Sul Whitfield & Heeg (1977)

Contracaecum tricuspis Anhinga melanogaster Zimbabwé

Barson & Marshall (2004)

51


Foram observadas na cavidade abdominal de carpa, larvas de nemátodes esbranquiçadas (Fig. 16) com o comprimento total de 33,89 ± 12,91 (11,22 – 58) e largura de 1,10 ± 0,36 (0,35 – 1,59). Estas larvas possuíam uma extremidade cefálica arredondada, provida de um dente cuticular ventral com comprimento de 0,03 à 0,06, próximo do qual se abre o poro excretor (Fig. 17). Os lábios encontravam-se pouco desenvolvidos. Anel nervoso localizado a uma distância de 0,65 ± 7,17 (0,603 – 0,736) da extremidade anterior do corpo. Esófago com comprimento de 3,05 ± 1,61 (2,6 – 5,52) estreito e com ventrículo de 0,45 ± 0,73 (0,08 – 0,29) de comprimento e 0,26 ± 0,19 (0,08 – 0,92) de largura. Apêndice ventricular ventral orientado para a parte posterior com comprimento de 0,95 ± 0,24 (0,43 – 1,33) e ceco intestinal com comprimento de 2,60 ± 0,99 (2,6 – 4,25) dorsal e dirigido para a parte anterior até próximo do anel nervoso (Fig. 17). Ceco intestinal cerca de três vezes mais comprido que o apêndice ventricular. Foi possível observar 3 glândulas rectais unicelulares na região anal. Cauda curta cónica e com comprimento de 0,43 ± 0,10 (0,24 – 0,66).

52

Fig. 16: Larvas de Contracecum sp. detectadas. a – Extremidade cefálica; b –região anterior onde se pode observar o ventrículo (VE), o apêndice ventricular (AV) e o ceco intestinal (CI); c – extremidade posterior com mucron.

a

b

c

ES

CI

VE

AV

53

Figura 17: Região anterior de uma larva de Contracaecum sp.. AN – anel nervoso; AV – apêndice ventricular; CI – ceco intestinal; ES – esófago; PE – Poro excretor; VE – ventrículo.

PE

AN

ES

CI

VE

AV

54

Discussão As características morfológicas observadas indicam que se está em presença de exemplares pertencentes ao género Contracaecum. Tomando em consideração a relação entre o ceco intestinal e o apêndice ventricular podemos considerar estas larvas semelhantes às larvas referidas por Moravec, Kohn e Fernandes (1993) como do tipo 2 observadas encapsuladas ou livres na cavidade abdominal, mesentério, fígado, e parede do estômago de diversas espécies de peixes da Região Neotropical (Moravec, 1998; Moravec et al., 1993, 1995, 1997). As dimensões das larvas detectadas são similares às das larvas observadas por Yimer (2000) em Oreochromis niloticus, Tilapia zillii, Clarias gariepinus e Barbus spp. provenientes do Lago Ziway na Etiópia e por Paperna (1996) em tilápias do Quénia e Israel.

Segundo Moravec (1998, 2001) as larvas do Tipo 2 provavelmente originam adultos das espécies C. microcephalum (Drasche, 1882), C. multipapillatum (Drasche, 1882) C. micropapillatum (Stossich, 1890), C. caballeroi Bravo Hollis, 1939, C. plagiaticum Lent e Freitas 1948, entre outras. A única espécie deste grupo de nemátodes, cuja existência é confirmada por Whitfield & Heeg (1977) e Barson & Marshall (2004) em aves piscívoras na região da África Austral (tabela 10), é C. microcephalum.

55

Camallanidae Railliet e Henry, 1915

4.1.3. 2. Procamallanus sp. Introdução

Actualmente são conhecidas cerca de 150 espécies de nemátodes pertencentes à família Camallanidae Railliet e Henry, 1915 das quais cerca de 100 são parasitas de peixes marinhos, estuarinos ou dulciaquícolas (Anderson, 2000).

Os nematodes desta família caracterizam-se por possuirem uma boca alongada dorso-ventralmente, sem lábios, ou com lábios rudimentares e uma cápsula bucal bem desenvolvida, fortemente quitinosa, lateralmente achatada de modo a formar duas valvas quitinosas laterais ou arredondada. O esófago está dividido numa porção anterior, muscular e numa posterior, glândular. Os machos possuem na região caudal papilas pedunculadas e espículas de tamanho desigual. O gubernáculo pode estar presente ou não (Moravec, 1998; Hoffman, 1999; Caspeta-Mandjuano, 2005).

A família Camallanidae é constituída pelas sub famílias Camallaninae Railliet e Henry, 1915 e Procamallaninae Yeh, 1960. A sub família Camallaninae é caracterizada por possuir uma cápsula bucal com duas valvas laterais enquanto a sub família Procamallaninae possui uma cápsula bucal arredondada. Nesta última sub família são conhecidos 5 subgéneros do género Procamallanus Baylis, 1923 (Procamallanus Baylis 1923, Denticamallanus Moravec e Thatcher, 1997, Punctocamallanus Moravec e Scholz, 1991, Spirocamallanoides Moravec e Sey, 1988 e Spirocamallanus Olsen, 1952) que se distinguem pela presença ou ausência de espessamentos espiralados ou pontuações na região interna da cápsula bucal das fêmeas e/ou machos (Moravec & Thatcher, 1997).

Segundo Moravec (1998), o género Procamallanus caracteriza-se, por possuir boca arredondada, cápsula bucal com superfície interna lisa ou com espessamentos espiralados, apresentar geralmente seis elevações rudimentares distribuídas ao longo da margem anterior da cápsula, oito papilas cefálicas dispostas em 2 círculos, um par de órgãos sensoriais laterais denominados

56

anfídeos e esófago glandular geralmente mais comprido que o muscular. Os machos podem possuir ou não asas caudais e gubernáculo e possuem espículas geralmente desiguais e numerosas papilas pré e pós-anais. As fêmeas têm o ovário posterior não desenvolvido. Estes nemátodes são ovovivíparos.

A classificação sistemática destes nemátodes baseia-se nas características morfométricas da cápsula bucal, da cauda, das espículas e no número de papilas pré- e pós-anais (Moravec, 1998).

Os nemátodes da Família Camallanidae parasitam, no estado adulto, o estômago ou o intestino de vertebrados poiquilotérmicos, particularmente, peixes marinhos, estuarinos e dulciaquícolas tendo como hospedeiro intermediário obrigatório copépodes e provavelmente outros crustáceos e por vezes como hospedeiros paraténicos, peixes. Estes nemátodes parecem não causar efeitos patogénicos significativos no hospedeiro definitivo (Boomker, 1994b; Paperna, 1996; Moravec, 1998 e 2000; Santos et al., 1999; Anderson, 2000).

Em África apenas 4 espécies pertencentes ao género Procamallanus foram identificadas em peixes dulciaquícolas (tabela 11) verificando-se não existir qualquer referência a ocorrência destes nemátodes em Moçambique.

57

Tabela 11: Parasitas do género Procamallanus observados em peixes de água doce em África.

Espécie Hospedeiro País Referências

Procamallanus laeviconchus

Auchenoglanis occidentalis Bagrus bayad Bagrus domac Citharinus citharus Citharinus gibbopsus Clarias anguillaris Clarias gariepinus Clarias lazera Distichodus niloticus Distichodus rostratus Gnathonemus cyprinoides Malapterurus electricus Mormyrops anguilloides Mormyrops deliciosus Mormyrus caschive Schilbe mystus Synodontis bantensoda Synodontis clarias Synodontis gambiensis Synodontis membranaceus Synodontis nigrita Synodontis schall Synodontis sohal Synodontis zambezensis

Sudão Egipto Congo Sudão Congo Sudão Sudão Congo Sudão África do Sul Zimbabwe Congo Sudão Congo Gana Sudão Sudão Sudão Gana Congo Congo Sudão Sudão Gana Sudão Sudão Gana Egipto Congo Sudão Gana Norte de África Zimbabwé

Khalil (1971) Khalil (1971) Khalil (1971) Khalil (1971) Khalil (1971) Khalil (1971) Khalil (1971) Khalil (1971) Khalil (1971) Mashego (1977) Barson (2004a) Boomker (1994b) Douëllou (1992) Khalil (1971) Khalil (1971) Khalil (1971) Khalil (1971) Khalil (1971) Khalil (1971) Khalil (1971) Khalil (1971) Khalil (1971) Khalil (1971) Khalil (1971) Khalil (1971) Khalil (1971) Khalil (1971) Khalil (1971) Khalil (1971) Khalil (1971) Khalil (1971) Khalil (1971) Khalil (1971) Canaris & Gardner (1967) Douëllou (1992)

58

Procamallnus sp.

Clarias sp. Mormyrus sp. Synodontis schall

Egipto Egipto Egipto

Khalil (1971) Khalil (1971) Khalil (1971)

Spirocamallanus daleneae

Synodontis zambezensis

África do Sul

Boomker (1993, 1994b)

Spirocamallanus mazabukae

(Clarias sp) “Homa fish” Zâmbia

Khalil (1971)

Spirocamallanus spiralis

Auchenoglanis occidentalis Clarias anguillaris Clarias lazera Heterobranchus anguilaris (Clarias gariepinus) Synodontis batensoda Synodontis eupterus Synodontis schall Synodontis spp.

Sudão Sudão Egipto Norte de África Egipto Sudão Sudão Sudão Gabão

Khalil (1971) Khalil (1971) Khalil (1971) Canaris & Gardner (1967) Baylis (1923) in Boomker (1993) Khalil (1971) Khalil (1971) Khalil (1971) Boomker (1993)

Spirocamallanus sp.

Synodontis schall “Homa fish”

Congo Zâmbia

Khalil (1971) Khalil (1971)

59


Foram detectadas apenas quatro fêmeas de nemátodes do género Procamallanus (Fig. 18, 19 e 20) com corpo castanho claro e cápsula bucal laranja acastanhada, no lúmen do intestino médio de uma carpa.

Os nemátodes apresentavam um comprimento de 15,97 ± 2,91 (11,65 – 19,17) e uma largura de 0,53 ± 0,05 (0,44 – 0,60). A cápsula bucal (Fig. 18b e 19) mais ou menos circular possuía 13 a 14 espessamentos espiralados que ocupam a totalidade da cápsula. O comprimento da cápsula bucal, incluindo o anel basal, era de 0,11 ± 0,01 (0,07 – 0,12) e a largura de 0,90 ± 0,02 (0,65 – 0,93). O anel basal possuía um comprimento de 0,01 ± 0,005 (0,01 – 0,02) e uma largura de 0,06 ± 0,02 (0,04 – 0,08). O comprimento do esófago muscular era de 0,50 ± 0,13 (0,34 – 0,67) e a largura de 0,10 ± 0,02 (0,06 – 0,15) enquanto o comprimento do esófago glandular era de 0,92 ± 0,13 (0,61 – 1,10) e largura de 0,12 ± 0,01 (0,10 – 0,13). A relação esófago muscular e esófago glandular era de 1 : 1,6 a 1 : 1,7. O anel nervoso está localizado a 0,24 ± 0,05 (0,19 – 0,31) da extremidade anterior. A vulva localizava-se numa posição posterior a 5,50 da extremidade posterior. O útero possuía ovos com comprimento de 0,03 ± 0,004 (0,02 – 0,03) e largura de 0,024 ± 0,002 (0,02 – 0,03). A cauda (Fig. 18c,d e 20b) era arredondada e possuía um apêndice digitiforme com 2 espinhos na sua extremidade e tinha um comprimento total de 0,22 ± 0,05 (0,16 – 0,30). Apêndice digitiforme com comprimento de 0,04 ± 0,006 (0,043 – 0,05) e uma largura de 0,02 ± 0,005 (0,02 – 0,03).

60

Fig. 18: Fêmea do género Procamallanus detectada na carpa comum. a - Região anterior do corpo; b - extremidade anterior ampliada evidenciando a cápsula bucal e o anel basal; c, d – extremidade posterior, onde se pode observar os dois espinhos terminais na extremidade de uma estrutura digitiforme.

a b

c d

61

Fig. 19: Espessamentos da cápsula bucal observados no exemplar de Procamallanus sp. detectado.

Fig. 20: Fêmea do género Procamallanus detectada no presente estudo. a – Região anterior. b – Região caudal. AN – anel nervoso; CB – Cápsula bucal; EG – esófago glandular. EM – esófago muscular.

62

Discussão

As características dos exemplares do presente estudo indicam que se está na presença de espécimes do género Procamallanus, não sendo contudo possível identificar o subgénero a que pertencem, uma vez que não foram detectados machos e as fêmeas têm características idênticas nos subgéneros Spirocamallanus, Denticamallanus e Spirocamallanoides (Moravec & Thatcher, 1997; Moravec, 1998).

De acordo com a tabela 11 a espécie do género Procamallanus que tem vindo a ser detectada mais frequentemente em peixes de água doce em África é P.(Procamallanus) leviconchus. Próximo da área do presente estudo foram detectados exemplares de P. (Procamallanus) leviconchus, na África do Sul e no Zimbabwé, P. (Spirocamallanus) mazabukae Yeh, 1957 na Zâmbia e P. (Spirocamallanus) daleneae, na África do Sul (Khalil, 1971; Douëllou, 1992; Boomker, 1993 e 1994b; Paperna, 1996). Tanto quanto sabemos, não há referência à ocorrência de espécies do género Procamallanus na carpa C. carpio.

A forma arredondada da extremidade caudal e a presença de um apêndice digitiforme provido de dois espinhos permitem suspeitar tratar-se de uma espécie nova.

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4.1.4. Acanthocephala Rudolphi, 1808

Quadrigiridae Van Cleave, 1920

4.1.4.1. Acanthogyrus (Acanthosentis) tilapiae (Baylis, 1948)

Introdução

Os Acanthocephala são parasitas obrigatórios do intestino de vertebrados que ocorrem com frequência em peixes dulciaquícolas e marinhos. Têm uma distribuição mundial sendo actualmente conhecidas mais de um milhar de espécies (Ruppert & Barnes, 1994).

Estes parasitas possuem o corpo constituído por um probóscide retráctil e armado de ganchos, um pescoço e um tronco cilíndrico ou achatado frequentemente provido de anéis de pequenos espinhos. Podem medir poucos milímetros a vários centímetros sendo geralmente os machos menores que as fêmeas. Internamente os acantocéfalos possuem o receptáculo do probóscide, dois lemniscos, o sistema reprodutor, os ligamentos e o sistema lacunar. Não possuem tracto digestivo e todos os outros sistemas estão estrutural e funcionalmente reduzidos. O número, a forma e a disposição dos ganchos presentes no probóscide são características importantes na identificação deste grupo de parasitas (Brown et al., 1986; Eiras, 1994).

Geralmente os acantocéfalos têm uma grande especificidade parasitária para o hospedeiro intermediário. Por outro lado podem parasitar muitas espécies de hospedeiros vertebrados embora atinjam a maturidade sexual apenas em alguns (Brown et al., 1986; Eiras, 1994; Saraiva, 1994).

Os acantocéfalos podem causar efeitos patogénicos no tracto digestivo mais ou menos graves como obstrução, lesões do epitélio, destruição das vilosidades, reacções granulomatosas e, em casos graves, peritonite (Douëllou, 1992; Paperna, 1996; Pavanelli, et al., 1999; Bayoumy et al., 2006).

Em África foram detectadas 12 espécies de acantocéfalos a parasitar peixes de água doce, dos quais seis pertencem à família Quadrigiridae Van

64

Cleave, 1920 (Baylis, 1947; Khalil, 1971; Amin, 1978; Mashego, 1982, 1988; Van As & Basson, 1984; Hyslop, 1988; Douëllou, 1992; Amin & Hendrix, 1999).

A família Quadrigyridae caracteriza-se por ser constituída por parasitas de peixes dulciaquícolas ou marinhos, pequenos e com um tronco total ou anteriormente coberto por espinhos (Amin, 1987; Thatcher, 2006).

O género Acanthogyrus Thapar, 1927 é constituído por dois subgéneros, A. Acanthogyrus e A. Acanthosentis caracterizando-se o primeiro por possuir um probóscide armado com 3 anéis de 8 ganchos cada e o segundo um probóscide armado com 3 anéis de 6 ganchos cada (Amin & Hendrix, 1999; Amin, 2005)

Actualmente são conhecidas 44 espécies do sub-género Acanthosentis, 36 na Ásia, 6 em África, 1 na América Central e 1 na Europa (Amin, 2005). Estes parasitas ocorrem sobretudo em peixes de água doce, especialmente em ciprinídeos (Amin, 2005).

A tabela 12 permite caracterizar, atendendo ao tamanho dos ganchos presentes no probóscide e à distribuição de espinhos no corpo, as diferentes espécies de sub género Acanthosentis que ocorrem em África.

Segundo Mashego (1988) e Amin & Hendrix (1999) os acantocéfalos A. (A.) malawiensis, A. (A.) maroccanus, A.(A.) nigeriensis, A. (A.) papilo e A. (A.) phillipi foram detectados nos peixes Labeo cylindricus, Barbus setivimensis, Labeo coubie, Periophthalmus papilo e Barbus neefi respectivamente.

A. (A.) tilapiae (tabela 13) foi detectada em 37 espécies de peixes das quais 34 são peixes ciclídeos sendo as outras 3 Bagrus meridionalis, Potamogale velox e Tetraodon fohaka. É interessante salientar o facto de esta espécie não ter sido, até ao momento referida em nenhum trabalho realizado na África do Sul.

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Tabela 12: Características diferenciais das espécies do subgénero Acanthosentis detectadas em África, de acordo com Mashego (1988), Amin & Hendrix (1999) e Amin (2005).

Espécies Ganchos do Probóscide Tronco

A. (A.) malawiensis

Do anel médio maiores (0,042-0,045) que os dos anéis anterior (0,031-0,036) e posterior (0,028-0,036).

Todo coberto com espinhos.

A. (A.) maroccanus

Dos anéis anterior e médio iguais e maiores (0,062) que os do anel posterior (0,048).

Região anterior coberta com espinhos.

A.(A.) nigeriensis

Todos iguais e maiores que os das outras espécies africanas (0,070).


A. (A.) papilo Do anel médio e posterior muito pequenos (0,008-0,011) e separados dos ganchos do anel anterior por uma constrição proeminente do probóscide.*


A. (A.) phillipi Do anel anterior e médio iguais e maiores (0,038) que os do anel posterior (0,025).

Região anterior coberta com espinhos.

A. (A.) tilapiae Do anel anterior (0,045-0,058) e do anel médio (0,016-0,022) maiores que os do anel posterior (0,010-0,016).


* Dimensões dos ganchos do anel anterior não referidas na bibliografia consultada.

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Tab. 13: Hospedeiros e distribuição geográfica de A. (Acanthosentis) tilapiae em África. I.M. - Intensidade média; I.Máx – intensidade máxima; P. – prevalência.

Hospedeiro País Observações Referência

Aristochromis christyi Malawi P. 50% Amin & Hendrix (1999)

Bagrus meridionalis Malawi P. 100% Amin & Hendrix (1999)

Copidochromis cf. thinos Malawi P. 100% Amin & Hendrix (1999)

Ctenopharynx (Otopharhynx) pictus

Malawi P. 100% Amin & Hendrix (1999)

Genychromis mento Malawi P. 50% Amin & Hendrix (1999)

Haplochromis squamipinus Uganda - Khalil &Thurston(1973) in Amin & Hendrix (1999)

Haplochromis sp. Uganda - Khalil &Thurston(1973) in Amin & Hendrix (1999)

Hemichromis bimaculatus Nigéria P. 82,7% I.M. 1-9

Hyslop (1988)

Labeotropheus fullerborni Malawi P. 100% Amin & Hendrix (1999)

Lichnochromis acuticeps Malawi P. 100% Amin & Hendrix (1999)

Melanochromis auratus Malawi P. 33% Amin & Hendrix (1999)

Melanochromis heterochromis


Metriaclima zebra Malawi P. 40% Amin & Hendrix (1999)

Oreochromis mortimeri Zimbabwé - Douëllou 1992

Oreochromis niloticus Zimbabwé Egipto Congo

- I.Máx. 16 -

Douëllou 1992 Amin (1978) Golvan (1957) in Khalil (1971)

Oreochromis sp. Malawi P. 100% Amin & Hendrix (1999)

Petrotilapia genalutea Malawi P. 100% Amin & Hendrix (1999)

Pharingochromis darlingi Zimbabwé - Douëllou 1992

Placidochromis johnstoni “gold”


Potamogale velox Chade - Troncy (1970, 1974) in Amin & Hendrix (1999)

Protomelas annectens Malawi P.: 33% Amin & Hendrix (1999)

Pseudotropheus elongatus Malawi P. 100% Amin & Hendrix (1999)

Psedotropheus tropheops “orange chest”


Saratherodon galilaeus Tanzânia Congo

- Khalil (1971) Khalil (1971)

Serranochromis Zimbabwé - Douëllou 1992

67

* = Não indicado.

macrocephalus

Stigmatochromis woodi Malawi P. 100% Amin & Hendrix (1999)

Tetraodon fohaka Chade - Troncy (1970, 1974) in Amin & Hendrix (1999)

Trematocranus placodon Malawi P. 50% Amin & Hendrix (1999)

Tyrannochromis macrostoma Malawi P. 50% Amin & Hendrix (1999)

Tilapia aurea * - Amin & Hendrix (1999)

Tilapia galilaea Tanzania Congo

- Baylis (1948) in Khalil (1971) Golvan (1957) in Khalil (1971)

Tilapia heudelotti * - Amin & Hendrix (1999)

Tilapia leucosticta Congo - Khalil (1971)

Tilapia lidole Tanzânia I.M. 65 Baylis (1947):

Tilapia melanopleura Madagáscar - Golvan (1957) in Khalil (1971)

Tilapia multiradiata * - Amin & Hendrix (1999)

Tilapia rendalli Madagáscar Zimbabwé

- Khalil (1971) Douëllou 1992

Tilapia tanganicae Congo - Prudhoe (1951) in Khalil (1971)

Tilapia zillii Egipto - Amin (1978)

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Foram detectados no intestino das carpas, acantocéfalos pequenos e esbranquiçados de corpo mais ou menos cilíndrico (Fig. 21a,b, 25 e 26a) sendo os machos geralmente de menores dimensões do que as fêmeas. O probóscide possui 18 ganchos dispostos em 3 anéis de 6 ganchos cada (Fig. 22a e 26b) sendo os ganchos dos anéis médio e posterior consideravelmente menores que os do anel anterior. O tronco, cilíndrico, possui cerca de 50 anéis de espinhos que o recobrem totalmente (Fig. 21 e 27a,b).

Nos machos o testículo anterior é ligeiramente maior que o posterior. De cada testículo parte um vaso eferente que apresenta uma vesícula seminal. A glândula de cimento (Fig. 25) localiza-se junto ao testículo posterior e liga-se ao reservatório de cimento que apresentava uma forma oval. Na extremidade posterior localiza-se o aparelho copulador (Fig. 23b e 25).

Apenas em duas fêmeas foi possível observar o sino uterino, o útero e a vagina uma vez que a maioria se encontrava preenchida com bolas ováricas e ovos ainda sem larvas (Fig. 24a,b).

As características morfométricas dos exemplares observados bem como a dos acantocéfalos do subgénero A. (Acanthosentis) que tem vido a ser observados na África Austral encontram-se na tabela 14.

69

Fig. 21: Exemplares de Acanthogyrus (Acanthosentis) tilapiae detectados na carpa comum. a – Macho; b – fêmea.

Fig. 22: Extremidade anterior de Acanthogyrus (Acanthosentis) tilapiae. a – Probóscide; b – receptáculo do probóscide (seta).

a b

a b

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Fig. 23: Extremidades anterior e posterior de Acanthogyrus (Acanthosentis) tilapiae. a – Leminiscos (setas); b – órgão copulador (seta)

Fig. 24: Fêmeas de Acanthogyrus (Acanthosentis) tilapiae. a – Extremidade posterior onde se podem observar numerosas bolas ováricas; b – ovos.

a b

ba

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Fig. 25: Macho de Acanthogyrus (Acanthosentis) tilapiae. GC – glândula de cimento; OC – órgão copulador; RC – reservatório de cimento; TA – Testículo anterior; TP – testículo posterior.

72

Fig. 26: Exemplar de Acanthogyrus (Acanthosentis) tilapiae observado em microscopia electrónica de varrimento (SEM). a – Exemplar inteiro; b – proboscide;

900 µm

a

40 µm b

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Fig. 27: Exemplar de Acanthogyrus (Acanthosentis) tilapiae observado em microscopia electrónica de varrimento (SEM). a – Anéis de espinhos localizados na proximidade do poro genital; b – espinhos;

100 µm a

10 µm b

74

Tabela 14: Características morfométricas dos exemplares detectados no presente trabalho e das espécies de Acanthogyrus (Acanthosentis ) detectadas na África Austral de acordo com vários autores. Res. - Reservatório.

Presente estudo ______________________________ ♂ ♀ (N = 15) (N = 10)

A. (A.) malawiensis _________________ ♂ ♀

A. (A.) phillipi ____________ ♂ ♀

A. (A.) tilapiae _____________ ♂ ♀

Comprimento total 1,82 ± 0,26 (1,46-2,36) 2,52 ± 0,77 (1,73-4,15) 4,545-6,363 - 2,44 -3,66 2,92-5,43 1,20-3,50 1,20-8,00 Largura 0,33 ± 0,09 (0,21-0,46) 0,60 ± 0,12 (0,35-1,35) 1,273-1,333 - 0,50-0,63 0,71-0,87 0,40-1,88 0,32-1,88 Probóscide Comprimento Largura

0,071 ± 0,016 (0,055-0,103) 0,069 ± 0,010 (0,051-0,085) 0,051 ± 0,014 (0,038-0,080) 0,062± 0,006 (0,054-0,065)

0,098-0,112 - 0,098-0,112 -

- 0,30-0,38 - 0,09-0,10

0,09 0,093-0,110 0,64 0,086-0,100

Ganchos Anteriores Médios Posteriores

0,044 ± 0,005 (0,044-0,047) 0,048 ± 0,002 (0,043-0,052) 0,014 ± 0,001 (0,011-0,017) 0,016 ± 0,002 (0,014-0,022) 0,012 ± 0,007 (0,011-0,014) 0,013 ± 0,001 (0,012-0,017)

0,031-0,036 - 0,042-0,045 - 0,028-0,036 -

0,022-0,029 0,022-0,029 0,022-0,029 0,022-0,029 0,014-0,019 0,014-0,029

0,045 0,046-0,058 0,016 0,012-0,022 0,013 0,010-0,016

Receptáculo Comprimento Largura

0,337 ± 0,060 (0,234-0,431) 0,342 ± 0,282 (0,151-0,838) 0,066 ± 0,010 (0,050-0,082) 0,167 ± 0,160 (0,052-0,450)

0,381-0,419 - 0,114-0,140 -

- - - -

- - - -

Lemniscos Comprimento Largura

0,559 ± 0,04 8 (0,472-0,603) 0,606 ± 0,100 (0,435-0,760) 0,025 ± 0,002 (0,021-0,030) -

0,546-0,775 - 0,102-0,140 -

0,26-0,36 0,40-0,58 0,08-0,17 0,08-0,16

- - - -

Testículo anterior Comprimento Largura

0,319 ± 0,078 (0,200-0,496) - 0,183 ± 0,043 (0,140-0,253) -

0,533-0,762 - 0,571-0,787 -

0,27-0,48 - 0,18-0,46 -

0,41 (0,22-0,77) 0,35 (0,11-0,61)

Testículo posterior Comprimento Largura

0,261 ± 0,035 (0,203-0,310) - 0,160 ± 0,051 (0,106-0,263) -

0,406-0,889 - 0,470-0,737 -

0,39-0,50 - 0,26-0,49 -

0,37 (0,22-0,70) 0,31 (0,07-0,61)

Glândula de cimento Comprimento Largura

0,172 ± 0,089 (0,070-0,328) - 0,277 ± 0,309 (0,049-0,820) -

0,444-0,999 - 0,343-0,533 -

- - - -

- - - -

Res. de cimento Comprimento Largura

0,076 ± 0,017 (0,050-0,100) - 0,064 ± 0,014 (0,040-0,086) -

- - - -

- - - -

- - - -

Ovos Comprimento Largura

- 0,034 ± 0,005 (0,020-0,039) - 0,015 ± 0,002 (0,007-0,019)

- - - -

- 0,02-0,04

- 0,020 (0,016-0,022) - 0,008 (0,006-0,010)

75

Discussão

Se bem que algumas características como o número de espinhos do primeiro anel da extremidade anterior do tronco e papilas sensoriais na superfície do tegumento, mencionadas por Amin (1978), Amin & Hendrix (1999) e Bayoumy et al. (2006) não tenham sido observados nos exemplares do presente estudo, a cobertura de todo o corpo por espinhos e o número, a disposição e as dimensões dos ganchos do probóscide indicam estarmos na presença de exemplares de A. (A.) tilapiae.

Verificou-se no entanto uma grande dificuldade na identificação destes exemplares utilizando a tabela proposta por Amin (2005) uma vez que nesta, contrariamente a todas as descrições realizadas sobre esta espécie, é referida a ocorrência de espinhos apenas na região anterior do tronco.

Segundo Amin (2005) A. (A.) tilapiae ocorre em todo o continente africano enquanto as outras espécies observadas em África apresentam uma distribuição geográfica muito restrita; A. (A.) malawiensis ocorre no Malawi, A.(A.) marocanus em Marrocos, A.(A.) nigeriensis no Níger, A.(A.) papilo no Senegal e A.(A.) phillipi na África do Sul. Tanto quanto é do nosso conhecimento A. (A.) tilapiae nunca foi detectada em carpa nem em hopedeiros ciprinídeos. A ocorrência destes parasitas na carpa indica, mais uma vez, a ocorrência de um fenómeno de transfaunação em que os parasitas de espécies autóctones colonizaram uma nova espécie de hospedeiro.

76

4.1.5. Crustacea Brünnich, 1772

Os Crustacea constituem um importante grupo de animais aquáticos com

mais de 2000 espécies de parasitas de peixes dulciaquícolas, marinhos e de águas salobras descritas (Eiras, 1994). Geralmente são ectoparasitas ou mesoparasitas, isto é, vivem mais ou menos enterrados nos tecidos do hospedeiro (Boxshall & Halsey, 2004).

Os crustáceos parasitas podem ter dimensões muito variáveis e apresentar uma morfologia similar aos crustáceos de vida livre, ou sofrerem degradação parasitária de tal modo que a sua integração no grupo dos crustáceos é feita com base no estudo de formas larvares.

Geralmente estes parasitas não provocam, em meio natural, efeitos patogénicos graves no hospedeiro. Em peixes em cativeiro, onde as intensidades de infecção são frequentemente elevadas, podem causar danos consideráveis que por vezes conduzem a elevada mortalidade ou impedem a sua comercialização.

Os crustáceos que ocorrem mais comummente a parasitar peixes são os Copepoda Milne-Edwards, 1840, os Branchiura Thorell, 1864 e os Isopoda Latreille, 1817.

No presente estudo foram detectadas duas espécies de Copepoda Milne-Edwards, 1840 e uma de Branchiura a parasitar as carpas. Copepoda Milne-Edwards, 1840

Actualmente são conhecidas cerca de 11500 espécies de Copepoda, das

quais mais de 1900 ocorrem a parasitar peixes marinhos e dulciaquícolas em diversas partes do mundo (Eiras, 1994; Ruppert & Barnes, 1994; Boxshall, 2005). Os copépodes têm um desenvolvimento que passa geralmente por dois estados larvares, o náuplio e o copepodito, e a grande maioria das espécies parasitas tem um ciclo de vida monoxeno, havendo no entanto alguns com um ciclo heteroxeno (Eiras, 1994).

77

Nos Copepoda parasitas ocorrem modificações do corpo que podem ser mais ou menos acentuadas. Assim alguns copépodes parasitas de peixes são muito semelhantes aos de vida livre sendo bem visíveis o cefalotórax, o tórax, o abdómen e os respectivos apêndices enquanto outros, mais adaptados à vida parasitária, são frequentemente imóveis e como tal não necessitam de um corpo articulado nem de apêndices locomotores, que vão perdendo gradualmente, à medida que desenvolvem estruturas de fixação cada vez mais eficazes que lhes garantem uma forte ligação ao seu hospedeiro (Kabata, 1970; Eiras, 1994).

Os copépodes que mais frequentemente ocorrem a parasitar peixes são os Siphonostomatoida (75%) seguindo-se os Poecilostomatoida (20%) e por último os Cyclopoida (5%) (Kabata 1992; Eiras 1994). Laernaeidae Cobbold, 1879

A descrição de Lernaea cyprinacea Linnaeus, 1758 conduziu à criação da Família Lernaeidae que passou a agrupar um elevado número de espécies muitas das quais foram posteriormente integradas em outras famílias. Presentemente são conhecidas cerca de 110 espécies de Lernaeidae distribuídas por 14 géneros que parasitam peixes dulciaquícolas de vários continentes (Kabata, 1992; Ho, 1998; Piasecki et al., 2004). É nesta Família que ocorre maior grau de adaptação ao parasitismo verificando-se que, com excepção do género Lamproglena Von Nordman 1832 e Lamproglenoides Fryer 1964, as modificações morfológicas são muito acentuadas (Kabata, 1979).

A maior parte das espécies de Lernaeidae descritas foram detectadas na Ásia e em África. Segundo Paperna (1996), em África existem 5 géneros pertencentes a sub-família Lernaeinae (Lernaea, Lernaeagiraffa, Opistholernaea, Afrolernaea e Dysphorus) e 2 géneros pertencentes a sub-família Lamprogleninae (Lamproglenoides e Lamproglena). Segundo o mesmo autor a diferenciação entre estes géneros baseia-se essencialmente na morfologia do órgão de ancoragem e do que este autor designa por “pescoço”.

Das espécies de Lernaeidae conhecidas, cerca de 72% pertencem aos géneros Lernaea Linnaeus, 1758 e Lamproglena. O género Lernaea é

78

cosmopolita e o género Lamproglena ainda não foi detectado na América, Austrália e Nova Zelândia (Ho, 1998).

4.1.5.1. Lamproglena monodi von Nordmann, 1832

Introdução

O Género Lamproglena é considerado o mais primitivo dos Lernaeidae, verificando-se que as fêmeas adultas sofrem poucas transformações morfológicas e que os segmentos presentes, depois da muda do último estádio de copepodito, são mais ou menos reconhecíveis e as suas proporções mantidas (Kabata, 1979; Boxshall & Halsey, 2004).

As fêmeas adultas do género Lamproglena caracterizam-se por terem o corpo distintamente dividido em cefalotórax, tórax e abdómen. Os apêndices natatórios torácicos podem ser distinta ou indistintamente segmentados (Dippenaar et al., 2001). A diferenciação das espécies é, segundo Fryer (1964) feita com base no número de ganchos terminais que ocorrem nos maxilípedes, na morfologia dos ramos furcais e no comprimento do cefalotórax, do tórax e do conjunto constituído pelo segmento genital, abdómen e ramos furcais que Piasecki (1993) refere como cabeça, tronco e abdómen. Outras características morfométricas taxonomicamente importantes são a forma geral do corpo do copépode e a presença ou ausência de sedas nas antenas.

As fêmeas de Lamproglena desenvolvem-se e atingem a maturação num mesmo hospedeiro enquanto os machos são livres ao longo de toda a vida (Paperna, 1996; Ibraheem & Izawa 2000).

O género Lamproglena tem vindo a ser detectado nas regiões Africana, Paleartica e Oriental sendo conhecidas até ao momento cerca de quatro dezenas de espécies parasitas de brânquias de peixes dulciaquícolas e uma espécie L. lichiae, que parece ter ocorrido num peixe marinho do Mar Vermelho (Dippenaar et al., 2001; Van As & Van As, 2007).

Em África foram detectadas 15 espécies, das quais 7 foram observadas na África Austral. As características morfométricas e a distribuição geográfica destas

79

espécies, de acordo com a bibliografia consultada (Fryer, 1964; Piasecki, 1993; Ibraheem & Izawa, 2000; Dippenaar et al., 2001; Van As & Van As, 2007) encontram-se na tabela 15.

Estas espécies são mais ou menos patogénicas sabendo-se que L. monodi e L. clariae causam hiperplasia e necrose do tecido no local de fixação e podem provocar a morte do hospedeiro (Fryer, 1956; Paperna, 1996; Tsotetsi, 2005; Tsotetsi et al., 2005).

Na tabela 16 encontra-se referida a distribuição geográfica e os hospedeiros em que L. monodi tem vindo a ser detectada sendo de salientar o facto de esta espécie não ter sido detectada até ao momento na África do Sul.

80

Tabela 15: Características morfométricas das espécies de Lamproglena detectadas na África Austral. RA = cefalotórax; RM = tórax; RP = segmento genital + abdómen + ramos furcais.

Parasita Comprimento total (mm)

Relação RA/RM/RP (%)

Ramos furcais N° de ganchos terminais no maxilípede

L. barbicola 4,7 – 5,3 - Simples. 3 de comprimento aproximadamente igual tendo um deles uma espécie de espinho na base.

L. clariae 4,6 – 7,35 11/54/35 Simples, curtos e não pontiagudos; 2 sedas laterais e 4 a 5 terminais.

3, sendo 2 de comprimento igual e 1 ligeiramente maior.

L. cornuta - - - -

L. hemprichii 4,8 09/30/60 Bífidos, ramos principais curtos e digitiformes com extremidade arredondada e com denticulo cónico; processo lateral forte, comprido e mais longo que o ramo principal.

3 de comprimento desigual.

L. hepseti 3,9 (3,0 – 4,6) 15/37/48 Simples, cónicos, podendo ser pontiagudos, ligeiramente voltados para dentro, lateralmente adornados com 2 a 4 sedas.

4, sendo 2 grandes e 2 pequenos.

L. hoi 2,7 – 3,3 11/33/56 Simples, cada ramo com 3 sedas, sendo a terminal proeminente.

3 de comprimento aproximadamente igual tendo um deles um espinho na base.

L. monodi 2,9 – 3,6 19-20/31-45 /36– 40

Bífidos, ramos principais curtos, subcónicos e com 3 a 4 sedas terminais; processo lateral ligeiramente mais longo.

3 de comprimento igual.

81

Tabela 16: Hospedeiros e distribuição geográfica de L. monodi em África. I.M. – intensidade média; I.Máx. – intensidade máxima; P. – prevalência.


Docimodus sp. Malawi - Fryer (1956)

Haplochromis eduardii Congo - Capart (1914) in Ibraheem & Izawa (2000)

Haplochromis macrops Congo - Capart (1914) in Ibraheem & Izawa (2000)

Haplochromis moffati Congo - Capart (1914) in Ibraheem & Izawa (2000)

Haplochromis nobilis Congo - Capart (1914) in Ibraheem & Izawa (2000)

Haplochromis serridens Congo - Capart (1914) in Ibraheem & Izawa (2000)

Hemichromis fasciatus Congo - Capart (1914) in Ibraheem & Izawa (2000)

Lethrinops sp. Malawi - Fryer (1956)

Oreochromis mortimeri Zimbabwé P. 3,7 I.Máx. 6

Douëllou & Erlwanger (1994)

Oreochromis niloticus Egipto P. 20% Ibraheem & Izawa (2000)

Petrotilapia sp. Malawi - Fryer (1956)

Pharyngochromis darlingi Zimbabwé P. 8,7% I.M. 2,5


Pseudocrenilabrus philander Zimbabwé P. 4% I.Máx. 2


Pseudotropheus sp. Malawi - Fryer (1956)

Sarotherodon galilleus Egipto P. 16% Ibraheem & Izawa (2000)

Serranochromis codringtonii Zimbabwé P. 72,7% I.M. 4,3


Serranochromis macrocephalus

Zimbabwé P. 50% I.M. 5,4


Tilapia melanopleura Senegal - Fryer (1964)

Tilapia rendalli Zimbabwé P. 40% I.M. 1,8


Tilapia zilli Egipto P. 20% Ibraheem & Izawa (2000)

Tilapia sp. Malawi - Fryer (1956)

Tilochromis bangwelensis Zâmbia - Fryer (1959)

82


Foram detectadas nas brânquias de carpa, fêmeas adultas (Fig. 28a) de Lamproglena. Os copépodes apresentavam cor castanha clara e um corpo com o comprimento de 3,25 ± 0,32 (2,65 – 3,63) e possuiam sacos ovígeros uni-seriados com um comprimento de 1,53 ± 0,10 (1,41 – 1,70).

O cefalotórax (Fig. 28b e 29a), com comprimento de 0,62 ± 0,05 (0,54 – 0,70), estava fundido com o primeiro segmento torácico e constituía 19% (17% – 21%) do comprimento total do corpo. As anténulas (Fig. 29b), com dois artículos, estavam localizadas lateralmente na parte anterior da face ventral do cefalotórax. O artículo basal era achatado, muito mais largo que o distal e possuía sedas dispostas lateralmente. O artículo distal era provido de 1 seda lateral e um tufo de sedas terminais. Não foi possível contar com exactidão o número de sedas da anténula, sendo no entanto superior a 20.

As antenas, curtas e com dois artículos (Fig. 29c), situavam-se posteriormente em relação às anténulas. O artículo basal tinha aproximadamente o dobro do comprimento do distal.

As maxilas (Fig. 29d) eram robustas e alongadas e possuíam um gancho terminal forte e quitinoso.

Os maxilípedes (Fig. 29e) eram robustos e possuíam dois artículos ocorrendo na extremidade do artículo distal três ganchos terminais, recurvados e quitinosos. Entre o maxilípede e o primeiro apêndice natatório torácico observou-se uma dilatação.

A região bucal (Fig. 29a) possuía uma armação quitinosa e o aparelho bucal era formado por uma estrutura bífida.

O tórax com 1,34 ± 0,15 (1,19 – 1,63) de comprimento, constituíu 41% (38% – 43%) do comprimento total e possuía três segmentos onde se localizavam o 2°, 3° e 4° pares de apêndices locomotores. O 3º e 4º segmentos torácicos eram maiores que o 2º.

A região posterior do corpo, constituída pelo segmento genital, abdómen e ramos furcais, tinha um comprimento de 1,31 ± 0,23 (1,08 – 1,50), constituindo 40% (38% – 41%) do comprimento total do corpo e era mais estreito que a parte

83

anterior. O segmento genital com 0,36 ± 0,04 (0,26 – 0,39) de comprimento era menor que os segmentos torácicos, maior que os abdominais, mais largo posteriormente e possuía espermatóforos na face ventral e duas aberturas nas quais se inseriam os sacos ovígeros.

Os quatro pares de apêndices locomotores (Fig. 29f-i) eram birramados e não distintamente segmentados.

Os ramos furcais (Fig. 28c e 29j) eram bífidos, subcónicos com 3 sedas curtas e terminais e possuíam um processo lateral. Na base dos ramos furcais, dorsalmente, localizava-se o opérculo anal pequeno e triangular.

Cada saco ovígero possuía 14 a 15 ovos. Os ovos tinham 0,17 ± 0,01 (0,15 – 0,19) de comprimento e 0,39 ± 0,02 (0,36 – 0,46) de largura.

84

Fig. 28: Fêmea adulta de Lamproglena monodi detectada na carpa. a – Vista de perfil; b – vista ventral do cefalotórax e da parte inicial do tórax; c – ramos furcais.

b

a c

85

Fig. 29: Fêmea adulta de Lamproglena monodi. a – Vista frontal do Cefalotórax; a seta indica a estrutura bucal bífida; b – anténula; c – antena; d – maxila; e – maxilípede; f-i – 1º ao 4º par de apêndices locomotores; j – ramos furcais.

86

Discussão

Das sete espécies que têm vindo a ser detectadas na África Austral apenas duas, L. hemprichii e L. monodi, apresentam ramos furcais bífidos. Estas espécies podem distinguir-se facilmente atendendo às proporções entre o cefalotórax, o tórax e a região posterior do corpo constituída pelo segmento genital, abdómen e ramos furcais.

Atendendo às características referidas anteriormente os exemplares de Lamproglena detectados no presente trabalho pertencem a L. monodi. Esta espécie parece poder apresentar, de acordo com as observações realizadas por Fryer (1956) e Ibraheem & Izawa (2000), maxilas com um ou 2 ganchos e ramos furcais com 3 ou 4 sedas.

Esta espécie frequentemente encontrada em ciclídeos é provavelmente observada, pela primeira vez, na carpa comum.

Na África Austral esta espécie foi detectada por alguns autores em peixes endémicos de água doce de países que fazem fronteira com Moçambique, nomeadamente, Malawi e Zimbabwe (Tabela 16), não havendo nenhuma referência à ocorrência desta espécie em Moçambique.

87

4.1.5.2. Lernaea cyprinacea Linnaeus, 1758

Introdução

As fêmeas de Lernaea, Linnaeus, 1758 após a metamorfose, caracterizam-se por possuírem um órgão de fixação constituído por dois processos, geralmente um ramificado e outro simples, e um corpo subcilindrico que se vai alargando posteriormente e onde ocorrem quatro pares de apêndices bem separados (Kabata, 1979).

A morfologia do órgão de ancoragem e dos apêndices constituem os elementos mais importantes na identificação das espécies pertencentes ao género Lernaea (Harding, 1950; Kabata 1979; Robinson & Avenant-Oldewage 1996; Boxshall et al., 1997).

As fêmeas adultas do Género Lernaea fixam-se através do órgão de ancoragem no tegumento, na boca e nos olhos podendo invadir tecidos profundos do hospedeiro causando efeitos patogénicos mais ou menos graves. No local de fixação do parasita formam-se lesões hemorrágicas que favorecem as infecções secundárias por bactérias e fungos (Goodwin, 1999).

Kabata (1979) refere 37 espécies de Lernaea parasitas de peixes de água doce das quais 16 são endémicas do continente africano.

Na tabela 17 poder-se-á verificar que a primeira referência à ocorrência de L. cyprinacea em África ocorreu nos anos sessenta do século vinte e que este parasita se adaptou rapidamente a numerosas espécies de peixes endémicas do continente Africano.

88

Tabela 17: Hospedeiros e países africanos onde exemplares de L. cyprinacea tem vindo a ser detectados. I.M. – Intensidade média, I.Máx. – intensidade máxima. P – prevalência.

Hospedeiro País Observações Referências

Bagrus domac Uganda - Paperna (1996) Fryer (1961) in Thurston (1970)

Barbus kimberlyensis África do Sul

- Robinson & Avenant-Oldewage (1996)

Barbus marrequensis África do Sul

- Van As & Basson (1984) Robinson & Avenant-Oldewage (1996)

Chichlidae Lago Victória

- Paperna (1996)

Cyprinus carpio África do Sul

- Van As & Basson (1984) in Paperna 1996

Labeo capensins África do Sul


Labeo congora África do Sul


Labeo cylindricus África do Sul

- Viljoen (1982) in Van As & Basson(1984)

Labeo rosae África do Sul


Labeo ruddi África do Sul


Labeo umbratus África do Sul


Oreochromis aureus Quénia - Robinson & Avenant-Oldewage (1996)

Oreochromis mossambicus

África do Sul Quénia

- Van As & Basson (1984) Robinson & Avenant-Oldewage (1996) Robinson & Avenant-Oldewage (1996)

Tilapia esculenta Uganda P. 4,6% I.Máx. 18

Fryer (1966) in Thurston (1969)

Tilapia variabilis Uganda Lago Victória

P. 12,2 I.Máx. 15 I.Máx. 66

Fryer (1966) in Thurston (1969) Paperna (1996)

Tilapia spp. Quénia Uganda

- -

Robinson & Avenant-Oldewage (1996)

89

Caracterização dos exemplares detectados Foram detectadas no tegumento da metade posterior do corpo de carpas,

fêmeas de copépodes do género Lernaea (Fig. 30a). Estes exemplares tinham um comprimento total, excluindo os sacos

ovígeros, de 9,8 ± 1,50 (7,9 – 11,5). Foi possível diferenciar o cefalotórax com comprimento de 1,07 ± 0,35

(0,68 – 1,46), o tórax com 7,02 ± 0,80 (5,44 – 7,61), o abdómen com 1,96 ± 0,29 (1,73 – 2,42) e 2 sacos ovígeros com um comprimento de 1,53 ± 0,17 (1,40 – 1,89).

No cefalotórax observou-se um órgão de ancoragem constituído por dois pares de processos, um dorsal e outro ventral. Os processos dorsais eram grandes, ramificados em Y medindo a ramificação dorsal posterior 0,76 ± 0,16 (0,65 – 0,95) e a dorsal anterior 0,63 ± 0,05 (0,55 – 0,69). Os processos ventrais eram mais pequenos, não ramificados e com um comprimento de 0,38 ± 0,06 (0,32 – 0,49). A região cefálica (Fig. 30b), localizada entre os processos não ramificados, era pequena e arredondada e possuía vários apêndices.

As anténulas (Fig. 31a) eram constituídas por quatro artículos. O artículo proximal possuía quatro sedas laterais; o segundo oito, sete laterais e uma dorsal, o terceiro quatro sedas laterais, sendo a mais distal muito alongada e o quarto artículo oito sedas, três das quais apicais.

A antena (Fig. 31b) era constituída por três artículos. Os dois primeiros artículos não possuíam sedas e o terceiro possuía seis sedas (três distais e três laterais) e uma garra robusta terminal.

Não foi possível observar o primeiro par de maxilas nem as mandíbulas. A segunda maxila (Fig. 30c e 31c) possuía dois artículos, tendo o proximal uma base larga e o distal uma protuberância terminal, robusta e quitinosa.

O maxilípede (Fig. 30b e 31d) era grande e possuía dois artículos. O primeiro artículo era portador de uma seda, enquanto o segundo possuía cinco ganchos terminais um dos quais era curto e falciforme.

Na região ventral do cefalotórax localizava-se o primeiro par de apêndices natatórios. Os três pares de apêndices natatórios seguintes localizavam-se no tórax, enquanto os restantes dois, i. é, o quinto e o sexto estavam, segundo

90

Robinson e Avenant-Oldewage (1996), localizados no abdómen. Os primeiros quatro pares de apêndices natatórios (Fig. 32) eram birramados sendo, quer o endopodito quer o exopodito, constituídos por três artículos. As fórmulas das armaduras, constituídas por sedas e espinhos, dos artículos destes apêndices encontram-se na tabela 18. Tabela 18: Fórmula da armadura dos artículos dos apêndices natatórios dos exemplares detectados. A numeração romana refere – se ao número de espinhos e a árabe ao número de sedas.

Artículos

Exopodito 1 2 3

Endopodito 1 2 3

Apêndice nataório 1 I- 1 I- 1 II- 5 0- 1 0- 1 II- 4 Apêndice natatórios 2-4 I- 1 I- 1 III- 5 0- 1 0- 2 II- 4

O quinto e sexto pares de apêndices natatórios eram rudimentares. Na extremidade posterior do parasita estavam inseridos os ramos furcais, cada um constituído por dois segmentos possuindo o basal sedas.

91

Fig. 30: Exemplar de Lernaea cyprinacea detectado na carpa comum. a – Aspecto geral; b, c – Vista frontal da cabeça, evidenciando maxilípede (A) e segunda maxila (B).

c

B

a

b

A

B

92

Fig. 31: Apêndices observados nos exemplares de Lernaea cyprinacea detectados. a – Anténula; b – antena; seta indica a garra; c – segunda maxila; d – maxilípede.

93

Fig. 32: Apêndices locomotores dos exemplares de Lernaea cyprinacea em estudo. a – d = 1º ao 4º apêndice locomotor.

94

Discussão

Se bem que Harding (1950) tenha definido a morfologia do órgão de fixação da fêmea adulta como uma importante característica na identificação das espécies do género Lernaea, Fryer (1961) (in Thurston, 1970) observou variações deste órgão consoante o local e consistência do tecido onde se encontrava fixado. Neste contexto, no presente estudo procedeu-se à identificação dos exemplares detectados atendendo não só às características do órgão de fixação mas também as características dos apêndices que ocorrem nas diferentes regiões do corpo destes parasitas como foi proposto por Robinson & Avenant-Oldewage (1996) e Boxshall et al. (1997). Uma vez que não são claramente definidos os limites do abdómen, para efeitos de medição considerou-se o comprimento do abdómen a parte compreendida entre o 4º par de apêndices locomotores e a extremidade posterior do copépode (excluindo-se os apêndices furcais) conforme proposto por Robinson & Avenant-Oldewage (1996).

Os exemplares detectados apresentam características muito semelhantes aos descritos por Robinson e Avenant-Oldewage (1996) provenientes de duas espécies de peixes capturados no Rio dos Elefantes, na África do Sul e identificados como Lernaea cyprinacea.

Exemplares de Lernaea sp. foram obesrvados em C. carpio na África do Sul (Van As & Basson, 1984) e em carpa prateada, Hypophthalmichthys molotrix (Valenciennes, 1844), em pisciculturas moçambicanas de Mapapa localizadas na margem do rio Limpopo (Bartley, 1993). Segundo Paperna (1996) alguns dos exemplares referidos por Van As & Basson (1984) como Lernaea sp. pertencem à espécie L. cyprinacea.

A espécie L. cyprinacea é originária da região Euro-asiática tendo sido introduzida na África do Norte e Central, provavelmente através do Rio Nilo, e na Africa Austral por importação de peixes da Europa e da Ásia (Robinson & Avenant-Oldewage, 1996).

A primeira referência à ocorrência deste parasita em África, parece ter sido a de Fryer em 1961 (in Thurston, 1970) sendo este trabalho a primeira referência à ocorrência deste parasita em Moçambique.

95

Branchiura Thorell, 1864

4.1.5. 3. Dolops ranarum (Sthulmann, 1891) Introdução

Os Branchiura, com cerca de 130 espécies conhecidas, parasitam o tegumento, as barbatanas, a câmara branquial e a boca de peixes marinhos e dulciaquícolas e o tegumento de anfíbios. Os Branchiura são constituídos apenas pela Família, Argulidae Leach, 1819 (Kabata, 1970; Thatcher, 1991; Ruppert & Barnes, 1994; Hoffman, 1999).

Os pescadores e piscicultores designam estes parasitas de piolho do peixe. Em África os representantes da família Argulidae, parasitas de peixes,

pertencem aos géneros Chonopeltis Thiele, 1900, endémico, Argulus Müller, 1785 e Dolops Audouin, 1837 (Barnard, 1955; Avenant & Van As, 1985).

Os Branchiura caracterizam-se por possuir uma carapaça em forma de escudo que cobre a cabeça, o tórax e com a excepção do Género Chonopeltis, a base do abdómen. O corpo é achatado dorso-ventralmente. Possuem 4 segmentos torácicos, estando o 1° fundido com a cabeça, e um abdómen não segmentado e bilobado. Na cabeça localizam-se os olhos compostos e sésseis, um par de anténulas, cada uma provida de uma garra robusta, um par de antenas, um par de maxílulas em forma de garra ou ventosa e um par de maxílas. As mandíbulas estão adaptadas ao tipo de alimentação à base de sangue do hospedeiro. Estes parasitas possuem quatro pares de apêndices torácicos. Os machos assemelham-se às fêmeas. As fêmeas apresentam um gonóporo na base de cada 4° apêndice torácico, enquanto o macho possui um único gonóporo localizado na superfície médio-ventral do último segmento ventral (Grobben, 1908; Maidl, 1912; Barnard, 1955; Fryer, 1964; Avenant et al., 1989; Thatcher, 1991; Ruppert & Barnes, 1994).

Segundo Avenant-Oldewage & Knight (1994) Chonopeltis difere de Argulus por não possuir um espinho pré-oral em frente da abertura bucal e uma anténula e pela posse de uma antena simples de 4 segmentos. Estes autores também consideram como elementos taxonómicos a ausência de escamas na face ventral

96

do corpo de Chonopeltis bem como a presença de dois pares de estruturas arredondadas quitinosas em cada lado da antena.

O género Dolops caracteriza-se por possuir um cefalotórax ovóide, maxílulas em forma de garras robustas, artículo apical das maxilas com espinhos, placa basal da maxila armada de 2 ou 3 dentes, 4 pares de apêndices torácicos cobertos pela carapaça e com flagelos nos primeiros 2 ou 3 pares e o 4° par de patas com lobos basais largos e por não possuirem estilete pré-oral (Barnard, 1955; Avenant et al., 1989; Thatcher, 1991; Avenant-Oldewage, 1994).

Avenant et al. (1989) consideram importantes para a identificação da espécie africana Dolops ranarum (Sthulmann, 1891), única espécie que ocorre em África, a combinação das seguintes características: Dois espinhos triangulares na base da antena, a posição dos ramos furcais na margem interior dos lobos abdominais, a ausência de espinhos na face ventral da carapaça e a forma dos dentes da placa basal da maxila.

Segundo vários autores (Kabata, 1970; Thatcher, 1991; Avenant-Oldewage, 1994) estes parasitas provocam o aparecimento de anemia, hipersecreção mucosa e lesões no tegumento que normalmente são infectadas secundariamente por bactérias e fungos.

Exemplares desta espécie foram observados no Nilo Branco e nos grandes lagos africanos Vitória, Tanganica, Niassa, Mwero e Alberto em várias espécies de peixes pertencentes aos géneros Eutropius, Lates e Protopterus (Barnard, 1955). O género Dolops também ocorre na América do Sul e na Tasmânia (Carvalho, 1939; Barnard, 1955; Thatcher, 1991; Paperna, 1996). Na África Austral até ao momento, apenas existem referências à ocorrência de D. ranarum na África do Sul e no Zimbabwé (tabela 19).

97

Tabela 19: Hospedeiros de Dolops ranarum detectados na África Austral. I. - Intensidade; I.M. - Intensidade média; I.Máx. - Intensidade máxima; P. - Prevalência.


Barbus gunningi África do Sul Barnard (1955) Barbus marrequensis África do Sul -

- P. 10,2% I. 1-6

Barnard (1955) Van As & Basson (1984) Avenant & Van As (1985)

Barbus mattozi África do Sul - P. 4% I. 1

Van As & Basson (1984) Avenant & Van As (1985)

Barbus swierstrae África do Sul - Barnard (1955) Chetia flaviventris África do Sul -

P. 33% I. 1


Clarias gariepinus África do Sul Zimbabwé

- - P. 24,4% I. 1 – 35 P. 33% P. 35% I.Máx. 6 P. 34,62% I.M. 2,22

Barnard (1955) Van As & Basson (1984) Avenant & Van As (1985) Bruton (1974) in Avenant & Van As (1985) Douëllou (1992) Douëllou & Erlwanger (1994)

Eutropius depressirostris África do Sul - P. 6,4% I. 1-3

Van As & Basson (1984) Avenant & Van as (1985)

Huro salmoides África do Sul - Barnard (1955) Labeo rubropuntactus África do Sul -

P. 4% I. 1


Micropterus dolomieu África do Sul P. 50% I. 1-9

Avenant & Van As (1985)

Micropterus salmoides África do Sul - Van As & Basson (1984) Mormyrops deliciosus Zimbabwé I. 1 Douëllou (1992) Mormyrus longirostris Zimbabwé -

P. 6,67 I. 1

Douëllou (1992) Douëllou & Erlwanger (1994)

Oreochromis mortimeri Zimbabwé P. 17,39% Douëllou & Erlwanger (1994)

98

I.M. 1,71 Oreochromis mossambicus

África do Sul - - - P. 26,4% I. 1-18

Barnard (1955) Van As & Basson (1984) Avenant-Oldewage (1994) Avenant & Van As (1985)

Pseudocrenilabrus philander

Zimbabwé P. 1.02 I. 1


Serranochromis codringtonii

Zimbabwé P. 16,88 I.M. 1,69


Serranochromis machrocephalus

Zimbabwé P. 38,09 I.M. 2,88


Sinodontys zambezensis Zimbabwé I.Máx. 3 P. 8,51 I.M. 1,50

Douëllou (1992) Douëllou & Erlwanger (1994)

Tilapia rendalli Zimbabwé P. 1,74 I.M. 1


99


Apenas foram detectados 4 exemplares, 3 machos e 1 fêmea, de parasitas Branchiura, três dos quais apresentavam coloração verde escura e um, castanho claro.

Os machos apresentavam um comprimento total de 3,94 ± 1,69 (1,99 – 4,99), um comprimento da carapaça de 3,15 ± 1,44 (1,49 – 4,01) e uma largura da carapaça de 2,82 ± 1,20 (1,43 – 3,56), enquanto a fêmea tinha um comprimento total de 4,90, um comprimento da carapaça de 3,85 e largura da carapaça de 3,77. O corpo destes parasitas (Fig. 33) era constituído por cefalotórax ovóide e um abdómen bilobado. A carapaça cobria dorsalmente o cefalotórax e a base do abdómen e possuía uma fenda na parte posterior com um comprimento de 0,80 ± 0,45 (0,42 – 1,30) nos machos. Na fêmea este valor não foi obtido devido ao facto de o exemplar não estar em boas condições. A carapaça tinha na periferia dois tipos de sedas, um dos quais tem o dobro do comprimento e largura do outro. Na parte dorsal, junto a extremidade anterior estavam localizados os olhos (Fig. 34a) que distavam um do outro (distância inter-ocular) 0,71 ± 0,25 (0,42 – 0,82), nos machos e 0,89 na fêmea.

As anténulas (Fig. 34a,b) eram constituídas por dois segmentos, um basal largo e um distal em forma de garra.

As antenas, com posição postero-lateral em relação as anténulas, tinham 5 segmentos. Os dois primeiros segmentos eram curtos e achatados, os terceiros e quartos eram mais longos e o quinto era menor. O quarto segmento era provido de sedas mais compridas que as do quinto. As antenas tinham dois espinhos triangulares, basais, robustos e idênticos (Fig. 34b).

As 2 maxílulas situavam-se uma em cada lado da boca (Fig. 34c) e eram formadas por 4 segmentos e terminavam com uma garra robusta. Na base da garra estava situada uma pequena protuberância.

As maxilas (Fig. 35a) localizadas numa posição posterior às maxílulas eram constituídas por 6 segmentos. O segmento basal possuía 3 espinhos ventralmente sendo os 2 proximais mais aguçados e menos espessos que o terceiro. O quinto segmento tinha sedas compridas que ultrapassavam o sexto

100

(Fig. 35b). Não foi possível contar o número de sedas, sendo que era superior a 9. O sexto segmento possuía 4 garras.

Fig. 33: Exemplar de Dolops ranarum detectado na carpa comum. A boca era uma probóscide constituída por um par de mandíbulas em

forma de foice e com um lado serrado, e pelos lábios superior e inferior. No segmento pré torácico situava-se, ventralmente, um par de espinhos

pequenos e finos. Cada segmento torácico possuia um par de apêndices torácicos constituídos por um coxopodito, um basopodito, um endopodito e um exopodito. Os basopoditos dos dois primeiros pares de apêndices tinham um flagelo desenvolvido, cuja extremidade distal estava voltada para o tórax e tinha os lados cobertos de sedas serradas. Os flagelos do primeiro par de apêndices eram mais curtos que os do segundo. Os coxopoditos do quarto par de apêndices tinham lobos natatórios ventrais providos de sedas na margem livre.

101

O abdómen com um comprimento de 1,05 ± 0,36 (0,64 – 1,27) nos machos e de 1,45 na fêmea e largura de 0,82 ± 0,2 (0,55 – 0,96) nos machos e 1,0 na fêmea era constituído por dois lobos unidos na base. O comprimento da fenda abdominal era de 0,63 ± 0,28 (0,31 – 0,81) nos machos e 0,8 na fêmea. Os lobos tinham forma de rim, periferia transparente e face dorsal com manchas pigmentadas. Os ramos furcais localizavam-se na margem interior dos lobos abdominais a uma distância da base do abdómen de 0,64 ± 0,23 (0,37 – 0,78) nos machos e 0,87 nas fêmeas.

Os machos possuíam testículos trilobados com comprimento de 0,5 ± 0,18 (0,29 - 0,62) que se estendiam da base do abdómen aos ramos furcais. A fêmea tinha duas espermatecas esféricas de 0,21 a 0,24 localizadas uma ao lado da outra, na base do abdómen.

102

Fig. 34: Exemplar de Dolops ranarum detectado. a,c – Região cefálica; b – espinhos (setas) localizados na base da antena e anténula; AL – anténula com gancho robusto; AN – antena; ML – maxílula com garra robusta; O – olho;

103

AL

O

a

AN

ML

c

AL

b

104

Fig. 35: Dolops ranarum. a – Maxila provida de uma placa basal com três espinhos; b – extremidade distal da maxila com sedas.

a

b

105

Discussão

Se bem que os exemplares observados no presente trabalho apresentem dimensões pequenas relativamente às referidas por vários autores (Barnard, 1955; Fryer, 1959; Avenant et al., 1989) que referem dimensões compreendidas entre 2,07 e 12,5 e 1,93 a 6,79 para as fêmeas e os machos respectivamente a ausência de espinhos na face ventral da carapaça, a presença de 2 espinhos triangulares na base da antena e 3 na base da maxílula e a posição dos ramos furcais permitem identificar estes exemplares como sendo D. ranarum.

Se bem que haja um grande número de referências à ocorrência de D. ranarum em numerosas espécies de peixes, nomeadamente, em países vizinhos de Moçambique, verifica-se não haver qualquer referência a ocorrência deste parasita na carpa C. carpio.

Estas observações associadas ao facto de terem sido observados apenas 4 exemplares desta espécie nas carpas examinadas permitem concluir que a presença deste parasita neste hospedeiro foi acidental.

106

4.2. Caracterização das populações de parasitas

Como foi referido anteriormente, neste capítulo pretende-se analisar os níveis de infecção e o comportamento sazonal das infecções nos dois locais de colheita.

Os dados referentes á prevalência, intensidade e abundância das espécies detectadas nas colheitas realizadas no Rio Limpopo e na Lagoa Chuáli encontram-se nas tabelas 20 e 21. Não foi possível realizar a análise estatística das variações da ocorrência e da intensidade das parasitoses nas diferentes estações de cada um dos anos estudados devido ao pequeno número de hospedeiros parasitados. Das 9 espécies de parasitas detectadas apenas 4, C. tilapiae, P. samfyia, A. tilapiae e Contracaecum sp., ocorreram em todas as colheitas realizadas quer no rio quer na lagoa.

C. tilapiae ocorreu com prevalências que variaram entre 4,5% e 17,1% no rio e entre 4% e 9,1% na lagoa. A intensidade da infecção por C. tilapiae foi baixa em todas as colheitas e nos dois locais de estudo.

P. samfyia apresentou valores de prevalência que variaram entre 4% e 19,7% no rio e entre 2,3% e 25% na lagoa. Os valores mais elevados ocorreram sempre na época quente e chuvosa. A intensidade da infecção foi mais elevada nas colheitas realizadas nas estações quentes e chuvosas. De facto nestas estações foram observadas intensidades de parasitose muito elevadas, especialmente em carpas colhidas no rio onde foi observada uma carpa infectada com 600 larvas.

Se bem que exemplares de A. tilapiae tenham sido observados em todas as colheitas realizadas verificaram-se prevalências mais elevadas, quer no rio quer na lagoa, nas colheitas realizadas em 2004. No ano de 2005 a prevalência mais elevada foi de apenas 6%. A máxima intensidade média foi observada também no ano de 2004 no Rio Limpopo na estação quente e chuvosa.

Contracaecum sp. ocorreu nas colheitas dos dois locais em estudo com regularidade e com valores de prevalência relativamente elevados. A prevalência oscilou entre 13,6% e 22% no rio e entre 15,6% e 25,7% na lagoa. A intensidade média foi baixa em todas as colheitas.

107

Cyclustera sp. ocorreu apenas na estação quente e chuvosa de 2005 em 2 carpas colhidas no Rio Limpopo.

Apenas foram observados 4 exemplares de Procamallanus sp. numa carpa colhida no Rio Limpopo.

Como já foi referido anteriormente foram detectadas 3 espécies de Crustacea parasitas. Exemplares de L. monodi e L. cyprinacea foram detectados em todas as colheitas realizadas na lagoa e apenas nas estações quentes e chuvosas no rio. Em qualquer dos casos os valores de prevalência e de intensidade foram muito baixos.

Apenas foram detectados alguns exemplares de D. ranarum na estação quente e chuvosa de 2004 em ambos os locais de colheita.

Como se pode ver nas tabelas 20 e 21 a abundância média dos parasitas observados em todas as colheitas e para todas as espécies de parasitas, com a excepção de P. samfyia, foram inferiores a 1.

Na tentativa de realizar a análise estatística da ocorrência e da intensidade das parasitoses nas diferentes estações do ano associaram-se os resultados obtidos na estação quente e chuvosa de 2004 e 2005 e da estação fria e seca de 2004 e 2005. Os valores de prevalência, intensidade e abundância obtidos para o Rio Limpopo encontram-se na tabela 22 e na figura 35a e para a Lagoa Chuáli na tabela 23 e na figura 35b. Os resultados obtidos pelo teste de χ² que comparam a ocorrência das parasitoses nas diferentes estações do ano no Rio Limpopo e na Lagoa Chuáli encontram-se nas tabelas 24 e 25, respectivamente. Mesmo nesta situação não foi possível realizar a análise estatística das variações de intensidade das diferentes parasitoses nas diferentes estações do ano nem no rio nem na lagoa.

Quer no Rio Limpopo quer na Lagoa Chuáli apenas nas espécies C. tilapiae, P. samfyia, A. tilapiae e Contracaecum sp. foi possível analisar estatisticamente a ocorrência da parasitose nas diferentes estações do ano. Destas verificou-se que apenas P. samfyia apresentou uma ocorrência significativamente diferente tendo esta sido mais elevada na estação quente e chuvosa quer no rio quer na lagoa. Se bem que não tenha sido possível analisar estatisticamente a intensidade das parasitoses, verificou-se que a intensidade da

108

infecção por P. samfyia foi também mais elevada na estação quente e chuvosa em ambos os locais de colheita.

Finalmente pretendeu-se comparar os níveis de infecção das diferentes parasitoses obtidos no Rio Limpopo com os obtidos na Lagoa Chuáli. Os valores de prevalência, intensidade e abundância detectados nos dois locais estudados, que são a média das prevalências, intensidades e abundâncias das 4 colheitas efectuadas em cada um dos locais encontram-se na tabela 26 e figura 36. Os resultados obtidos pelo teste de χ² que comparam as ocorrências das parasitoses nos dois locais encontram-se na tabela 27 e os resultados obtidos pelo teste de medianas que compara as intensidades das parasitoses na tabela 28. Apenas foi possível analisar estatisticamente a ocorrência no Rio Limpopo e na Lagoa chuáli de C. tilapiae, P. samfyia, A. tilapiae, Contracaecum sp., L. monodi e L. cyprinacea e a intensidade das 4 primeiras espécies, isto é, C. tilapiae, P. samfyia, A. tilapiae e Contracaecum sp. verificando-se não haver diferenças significativas nem na ocorrência nem na intensidade de infecções destas espécies nos dois locais de colheita.

109

Tabela 20: Parasitas detectados em cada uma das colheitas realizadas no Rio Limpopo. Q/C – Época quente e chuvosa; F/S – Época fria e seca; N – Número de carpas observadas; P – Prevalência (em %); I.M. – Intensidade média ± desvio padrão (intensidade mínima – intensidade máxima); A.M. – Abundância média ± desvio padrão (abundância mínima – abundância máxima).

Colheitas N Parasitas

Q/C 2004 50 _____________________________ P I.M. A.M.

F/S 2004 35 _____________________________ P I.M. A.M.

Q/C 2005 66

__________________________ P I.M. A.M.

F/S 2005 50

___________________________ P I.M. A.M.

C. tilapiae 8 3,25 ± 1,70 0,26 ± 0,98 (1-5) (0-5)

17,1 2,33 ± 1,21 0,4 ± 1 (1-4) (0-4)

4,5 1 ± 0 0,04 ± 0,20 (1-1) (0-1)

10 1,4 ± 0,54 0,14 ± 0,45 (1-2) (0-2)

P. samfyia 10 88,8 ± 124,26 8,88 ± 44,54 (2-302) (0-302)

5,7 5 ± 0 0,28 ± 1,17 (5-5) (0-5)

19,6 137,8 ± 218,9 27,15 ± 109 (1-600) (0-600)

4 15 ±7,07 0,6 ± 3,13 (10-20) (0-20)

Cyclustera sp. 0 0 0 0 0 0 3 2,5 ± 0,70 0,05 ± 0,44 (2-3) (0-3)

0 0 0

A. tilapiae 12 7,16 ± 3,06 0,86 ± 2,54 (4-12) (0-12)

22,8 4,25 ± 2,31 0,97 ± 2,09 (1-8) (0-8)

6 4 ± 2,58 0,24 ± 1,11 (1-7) (0-7)

2 5 ± 0 0,1 ± 0,70 (5-5) (0-7)

Contracaecum. sp.

22 2,63 ± 1,43 0,58 ± 1,27 (1-5) (0-5)

14,2 1,6 ± 0,54 0,22 ± 0,59 (1-2) (0-2)

13,6 2,22 ± 1,71 0,30 ± 0,97 (1-5) (0-5)

20 1,2 ± 0,42 0,24 ± 0,51 (1-2) (0-2)

Procamallanus 0 0 0 0 0 0 0 0 0 2 4 ± 0 0,08 ± 0 (4-4) (0-4)

L. monodi 2 1,0 ± 0 0,02 ± 0,14 (1-1) (0-1)

0 0 0 7,5 1 ± 0 0,07 ± 0,26 (1-1) (0-1)

0 0 0

L. cyprinacea 6 2,33 ± 0,57 0,14 ± 0,57 0 0 0 4,5 1 ± 0 0,04 ± 0,20 (1-1) (0-1)

0 0 0

D. ranarum 4 1,0 ± 0 0,04 ± 0,19 (1-1) (0-1)

0 0 0 0 0 0 0 0 0

110

Tabela 21: Parasitas detectados em cada uma das colheitas realizadas na Lagoa Chuáli. Q/C – Estação quente e chuvosa; F/S – Estação fria e seca; N – Número de carpas observadas; P – Prevalência (em %); I.M. – Intensidade média ± desvio padrão (intensidade mínima – intensidade máxima); A.M. – Abundância média ± desvio padrão (abundância mínima – abundância máxima).

Colheitas N Parasitas

Q/C 2004 32 _____________________________ P I.M. A.M.

F/S 2004 44 _____________________________ P I.M. A.M.

Q/C 2005 74

____________________________ P I.M. A.M.

F/S 2005 50

___________________________ P I.M. A.M.

C. tilapiae 6,2 4,5 ± 4,94 0,28 ± 1,41 (1-8) (0-8)

9,1 1,75 ± 0,5 0,15 ± 0,52 (1-2) (0-2)

8,1 1,83 ± 1,16 1,14 ± 0,58 (1-4) (0-4)

4 1 ± 0 0,04 ± 0,19 (1-1) (0-1)

P. samfyia 25 42,12 ± 31,19 10,53 ± 23,96 (3-102) (0-102)

2,2 10 ± 0 0,22 ± 1,50 (10-10) (0-10)

9,4 29 ± 32,11 2,36 ± 11,58 (8-90) (0-90)

4 7 ± 2,82 0,28 ± 1,44 (5-9) (0-9)

Cyclustera sp. 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 A. tilapiae 9,3 6,66 ± 2,88 0,62 ± 2,10

(5-10) (0-10) 13,6 4,5 ± 3,01 0,61 ± 1,87 (1-8) (0-8)

2,7 2 ± 1,41 0,05 ± 0,36 (1-3) (0-3)

4 7 ± 4,24 0,28 ± 1,51 (4-10) (0-10)

Contracaecum. sp.

15,6 3 ± 0,70 0,46 ± 1,13 (2-4) (0-4)

18,1 1,75 ± 0,88 0,31 ± 0,77 (1-3) (0-3)

25,6 1,42 ±0,60 0,36 ± 0,69 (1-3) (0-3)

24 1,5 ± 0,67 0,36 ± 0,72 (1-3) (0-3)

Procamallanus sp.

0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0

L. monodi 3,1 3 ± 0 0,09 ± 0,53 (3-3) (0-3)

4 1 ± 0 0,045 ± 0,21 (1-1) (0-1)

5,4 1 ± 0,44 0,05 ± 0,22 (1-1) (0-1)

2 1 ± 0 0,02 ± 0,14 (1-1) (0-1)

L. cyprinacea 3,1 1 ± 0 0,03 ± 0,17 (1-1) (0-1)

4,5 1,5 ± 0,70 0,068 ± 0,33 (1-2) (0-2)

2,7 1 ± 0 0,02 ± 0,16 (1-1) (0-1)

2 1 ± 0 0,02 ± 0,14 (1-1) (0-1)

D. ranarum 6,2 1 ± 0 0,06 ± 0,24 (1-1) (0-1)

0 0 0 0 0 0 0 0 0

111

Tabela 22: Parasitas detectados na carpa nas estações quente e chuvosa e fria/seca no Rio Limpopo. N – Número de carpas observadas; P – Prevalência

(em %); I.M. – Intensidade média ± desvio padrão (intensidade mínima – intensidade máxima); A.M. – Abundância média ± desvio padrão (abundância mínima – abundância máxima).

Estação do ano N Parasitas

Quente/chuvosa 116 _______________________________________________ P I.M. A.M.

Fria/Seca 85

_____________________________________________________ P I.M. A.M.

C. tilapiae 6,03 2,28 ± 1,70 (1-5) 0,13 ± 0,67 (0-5) 12,94 1,90 ±1,04 (1-4) 0,24 ±0,73 (0-4) P. samfyia 15,51 124,22 ± 194,85 (1-600) 19,27 ± 87,48 (0-600) 4,70 10,00 ± 7,07 (5-20) 0,47 ±2,51 (0-20) Cyclustera sp. 1,72 2,5 ± 0,70 (2-3) 0,04 ± 0,33 (0-3) 0 0 0 A. tilapiae 8,62 5,9 ± 3,17 (1-12) 0,50 ± 1,88 (0-12) 10,58 4,33 ± 2,17 (1-8) 0,45 ± 1,50 (0-8) Contracaecum. sp. 17,24 2,45 ± 1,53 (1-5) 0,42 ± 1,12 (0-5) 17,64 1,33 ± 0,48 (1-2) 0,23 ± 0,54 (0-2) Procamallanus sp. 0 0 0 1,75 4,00 ± 0 (4-4) 0,04 ± 0,43 (0-4) L. monodi 5,17 1,00 ± 0 (1-1) 0,05 ± 0,22 (0-1) 0 0 0 L. cyprinacea 5,17 1,66 ± 0,81 (1-3) 0,08 ± 0,40 (0-3) 0 0 0 D. ranarum 1,72 1,00 ± 0 (1-1) 0,01 ± 0,13 (0-1) 0 0 0

112

Tabela 23: Parasitas detectados na carpa nas estações quente e chuvosa e fria/seca na Lagoa Chuáli. N. – número de carpas observadas; P – prevalência (em %); I.M. – intensidade média ± desvio padrão (intensidade mínima – intensidade máxima); A.M. – abundância média ± desvio padrão (abundância mínima – abundância máxima).

Estação do ano N Parasitas

Quente/chuvosa 116 ________________________________________________ P I.M. A.M.

Fria/Seca 85

___________________________________________________ P I.M. A.M.

C. tilapiae 7,54 2,5 ± 2,44 (1-8) 0,18 ± 0,91 (0-8) 6,38 1,5 ± 0,54 (1-2) 0,09 ± 0,38 (0-2) P. samfyia 14,15 34,13 ± 31,71 (1-102) 4,83 ± 16,64 (0-102) 3,19 8 ± 2,64 (5-10) 0,25 ± 1,46 (0-10) Cyclustera sp. 0 0 0 0 0 0 A. tilapiae 4,71 4,8 ± 3,34 (1-10) 0,22 ± 1,21 (0-10) 8,51 5,12 ± 3,22 (5-10) 0,43 ± 1,68 (0-10) Contracaecum. sp. 22,64 1,75 ± 0,89 (1-4) 0,39 ± 0,84 (0-4) 21,27 1,6 ± 0,75 (1-3) 0,34 ± 0,74 (0-3) Procamallanus sp. 0 0 0 0 0 0 L. monodi 5,66 1,4 ± 0,89 (1-3) 0,06 ± 0,34 (0-3) 3,19 1,00 ± 0 (1-1) 0,03 ± 0,17 (0-1) L. cyprinacea 2,83 1,00 ± 0 (1-1) 0,02 ± 0,16 (0-1) 3,19 1,33 ± 0,57 (1-2) 0,04 ± 0,25 (0-2) D. ranarum 1,88 1,00 ± 0 (1-1) 0,01 ± 0,13 (0-1) 0 0 0

113

C.tilapia

e

P. sam

fyia

Cyclus

tera sp

.

A.tilapiae

Contra

caec

um sp

Procam

allanu

s sp.

L. cyp

rinace

a

L. mono

di

D. rana

rum

0

5

10

15

20

25

Q/CF/S

a

C.tilapiae

P. samfyia

Cyclustera sp.

A.tilapiae

Contracaecum sp

Procamallanus sp.

L. cyprinacea

L. monodi

D. ranarum

0

5

10

15

20

25

Q/CF/S

b Fig. 35: Prevalências (em %) das parasitoses detectadas nas épocas quente/chuvosa (Q/C) e fria/seca (F/S) no Rio Limpopo (a) e na Lagoa Chuáli (b).

114

Tabela 24: Resultados dos testes de χ² que comparam a ocorrência dos parasitas detectados nas diferentes estações do ano no Rio Limpopo.

Parasita Ocorrência (Teste de χ²)

C. tlapiae χ² = 2,085; gl = 1; p>0,05 P. samfyia χ² = 4,826; gl = 1; p<0,05 Cyclustera sp. Não analisável A. tilapiae χ² = 0,52; gl = 1; p>0,05 Contracaecum sp. χ² = 0,013; gl = 1; p>0,05 Procamallanus sp. Não analisável L. monodi Não analisável L. cyprinacea Não analisável D. ranarum Não analisável

Tabela 25: Resultados dos testes de χ² que comparam a ocorrência dos parasitas detectados nas diferentes estações do ano na lagoa Chuáli.


C. tlapiae χ² = 0,002 gl = 1; p>0,05 P. samfyia χ² = 6,029; gl = 1; p<0,05 Cyclustera sp. Não analisável A. tilapiae χ² = 0,638 gl = 1; p>0,05 Contracaecum sp. χ² = 0,004 gl = 1; p>0,05 Procamallanus sp. Não analisável L. monodi Não analisável L. cyprinacea Não analisável D. ranarum Não analisável

115

C.tilap

iae

P. sam

fyia

Cyclus

tera s

p.

A.tilap

iae

Contra

caec

um sp

.

Procam

allan

us sp

.

L. cy

prina

cea

L. mon

odi

D. rana

rum

0

5

10

15

20

25

RioLagoa

Fig.36: Prevalências das parasitoses observadas nas amostras totais provenientes dos dois locais de colheita.

116

Tabela 26: Parasitas detectados na carpa nos dois locais de estudo. N. – número de carpas observadas; P – prevalência (em %); I.M. – intensidade média ± desvio padrão (intensidade mínima – intensidade máxima); A.M. – abundância média ± desvio padrão (abundância mínima – abundância máxima). * - formas larvares.

Locais de estudo N Parasitas

Rio Limpopo 201 _______________________________________________ P I.M. A.M.

Lagoa Chuáli 200

________________________________________________________ P I.M. A.M.

C. tilapiae* 8,9 2,05 ±1,30 (1-5) 0,18 ± 0,70 (0-5) 7 2,07 ± 1,89 (1-8) 0,14 ±0,71 (0-8) P. samfyia* 10,94 103,4 ± 181 (1-600) 11,32 ± 67 (0-600) 9 31,4 ±30,5 (3-102) 2,68 ±12,34 (0-102) Cyclustera sp.* 0,99 2,5 ± 0,70 (2-3) 0,024 ±0,25 (0-3) 0 0 0 A. tilapiae 9,45 5,15 ± 2,79 (1-12) 0,48 ± 1,72 (0-12) 6,5 5,00 ± 3,13 (1-10) 0,32 ± 1,45 (0-10) Contracaecum. sp.* 17,41 1,97 ± 1,31 (1-5) 0,34 ± 0,92 (0-5) 22 1,68 ± 0,82 (1-4) 0,37 ± 0,79 (0-4) Procamallanus sp. 0,49 4,00 ± 0 (4-4) 0,01 ± (0-4) 0 0 0 L. monodi 2,98 1,00 ± 0 (1-1) 0,029 ± 0,17 (0-1) 4 1,25 ±0,70 (1-3) 0,05 ± 0,27 (0-3) L. cyprinacea 2,98 1,66 ± 0,81 (1-3) 0,049 ± 0,31 (0-3) 3 1,16 ± 0,40 (1-2) 0,035 ± 0,20 (0-2) D. ranarum 0,99 1,00 ± 0 (1-1) 0,009 ± 0,099 (0-1) 1 1,00 ± (1-1) 0,01 ± 0,09 (0-1)

117

Tabela 27: Resultados dos testes de χ² que comparam a ocorrência dos parasitas observados no Rio Limpopo e na Lagoa Chuáli.


C. tlapiae χ² = 0,289; gl = 1; p>0,05 P. samfyia χ² = 0,234; gl = 1; p>0,05 Cyclustera sp. Não analisável A. tilapiae χ² = 0,822; gl = 1; p>0,05 Contracaecum sp. χ² = 1,059; gl = 1; p>0,05 Procamallanus sp. Não analisável L. monodi χ² = 0,079; gl = 1; p>0,05 L. cyprinacea χ² = 0,081; gl = 1; p>0,05 D. ranarum Não analisável

Tabela 28: Resultados do teste de medianas que compara as intensidades das parasitoses observadas no Rio Limpopo e na Lagoa Chuáli.

Parasita Ocorrência (Teste de medianas)

C. tlapiae χ² = 0,000; gl = 1; p>0,05 P. samfyia χ² = 0,175; gl = 1; p>0,05 Cyclustera sp. Não analisável A. tilapiae χ² = 0,062; gl = 1; p>0,05 Contracaecum sp. χ² = 0,107; gl = 1; p>0,05 Procamallanus sp. Não analisável L. monodi Não analisável L. cyprinacea Não analisável D. ranarum Não analisável

118

4.3. Caracterização das comunidades de parasitas

A percentagem de carpas parasitadas durante o período em estudo foi de 48,2% e de 45,5% no Rio Limpopo e na Lagoa Chuáli, respectivamente. A maioria destas carpas encontrava-se infectada por uma única espécie de parasita e apenas uma carpa proveniente do Rio Limpopo estava parasitada com 3 espécies de parasitas (tabela 29). Tabela 29: Número e proporção relativa (%) de carpas Infectadas com 1, 2 ou 3 espécies de parasitas no Rio Limpopo e na Lagoa chuáli.

Rio Limpopo (N = 201)

Lagoa Chuáli (N = 200)

Carpas infectadas 97 (48,2) 91 (45,5)

com 1 parasitose 84 (86,5) 78 (85,7)

com 2 parasitoses 12 (12,3) 13 (14,2)

com 3 parasitoses 1 (1,0) 0

A tabela 30 apresenta o número total de parasitas de cada uma das espécies e qual a sua proporção relativa na comunidade de parasitas das carpas provenientes do Rio Limpopo e da Lagoa Chuáli enquanto que na tabela 31 são apresentados a riqueza específica, o número de espécies componentes e os índices de diversidade e dominância observados nos dois locais estudados.

No rio foram observados 2507 parasitas distribuídos por 6 espécies de helmintas e 3 de crustáceos e na lagoa 723 pertencentes a 4 espécies de helmintas e 3 de crustáceos sendo portanto a riqueza específica da comunidade de parasitas do rio superior à da lagoa.

Os índices de diversidade de Shannon-Wiener (H`) e de equitabilidade de Pielou (J`) foram, no rio, mais baixos que na lagoa. Os valores baixos destes índices, no rio, poderão ser justificados pela presença de uma espécie dominante, P. samfyia, que apresentou na amostra total de parasitas uma proporção relativa muito elevada e pela existência de 5 espécies com prevalências muito baixas, inferiores a dos 5%. Embora P. samfyia também tenha sido a espécie dominante na lagoa a sua proporção relativa e a presença de apenas 3 espécies com

119

prevalências muito baixas contribuíram para que os valores dos dois índices fossem mais elevados.

Tabela 30: Número (N) e proporção relativa (%) de cada uma das espécies de parasitas detectadas no Rio Limpopo e na Lagoa Chuáli.

Local de estudo Parasita

Rio Limpopo _______________________ N %.

Lagoa Chuáli _______________________ N %

C. tilapiae 37 1,48 29 4 Cyclustera sp. 5 0,20 0 0 P.samfyia 2.276 90,78 536 74,13 A. tilapiae 98 3,90 65 9 Contracaecum sp. 69 2,76 74 10,23 Procamallanus sp. 4 0,16 0 0 L. monodi 6 0,24 10 1,39 L. cyprinacea 10 0,40 7 0,97 D. ranarum 2 0,08 2 0,28 Total 2.507 723

Tabela 31: Características das comunidades de parasitas do Rio Limpopo e da Lagoa Chuáli.

Rio Limpopo Lagoa Chuáli

Nº de carpas 201 200

Nº de espécies de parasitas (riqueza específica)

9 7

Nº de espécies componentes 2 1

Índice de Shannon Wiener (H`) 0,440 0,921

Índice de Equitabilidade de Pielou (J`) 0,200 0,473

Índice de Dominância de Berger-Parker 0,909 0,741

Espécie dominante P. samfyia P. samfyia

Tanto quanto é do nosso conhecimento são conhecidas até ao momento,

no continente africano, 9 espécies de parasitas metazoários (helmintas e crustáceos) da carpa comum das quais apenas duas foram detectadas no presente trabalho; larvas de Contracaecum sp. e o crustáceo L. cyprinacea, ambas espécies generalistas. Por outro lado este é o primeiro estudo de comunidades de parasitas da carpa comum realizado em África.

120

Segundo Kennedy et al. (1986) a comunidade de parasitas de carpa é constituída principalmente por espécies especialistas. No presente estudo foram detectadas espécies habitualmente observadas em peixes ciclideos, nomeadamente C. tilapiae, A. tilapiae, L. monodi e D. ranarum indicando que provavelmente ocorreram fenómenos de transfaunação.

Os metacestodas Gryporhynchidae e o nematoda Procamallanus sp. foram detectados na carpa comum pela primeira vez no presente trabalho.

L. cyprinacea é um parasita com distribuição mundial frequentemente referido a parasitar a carpa comum sendo considerado este hospedeiro o seu principal disseminador (Paperna, 1996; Gabrielli & Orsi, 2000).

121

5. CONCLUSÕES E CONSIDERAÇÕES FINAIS

Conclusões

Os resultados obtidos ao longo deste trabalho permitem concluir:

1. A comunidade de parasitas de carpa do Rio Limpopo e da Lagoa Chuáli é muito semelhante e constituída por 9 e 7 espécies de parasitas metazoários (helmintes e crustáceos) respectivamente.

2. Dos parasitas detectados apenas duas espécies, Contracaecum sp. e L. cyprinacea tem vindo a ser detectadas na carpa. Todas as outras espécies de parasitas detectadas, com excepção das larvas de Gryporhynchidae, têm vindo a ser observadas em várias espécies de peixes ciclídeos autóctones.

3. No presente trabalho foram detectadas pela primeira vez duas espécies de larvas de Gryporhynchidae, Parvitaenia samfyia e Cyclustera sp., a parasitar peixes. Provavelmente os exemplares de Cyclustera sp. pertencem a uma nova espécie.

4. Exceptuando-se a intensidade da parasitose observada em P. samfyia pode-se afirmar que os níveis de infecção observados foram muito baixos e semelhantes no rio e na lagoa.

5. Com excepção da parasitose por P. samfyia em que foi observada uma maior ocorrência de parasitas nas estações quentes e chuvosas não se observou um perfil sazonal evidente nas parasitoses que ocorreram nas populações de carpa estudadas.

6. Quase metade das populações de carpas estudadas encontram-se parasitadas verificando-se que maioritariamente albergavam uma única espécie de parasita metazoário.

7. A comunidade de parasitas das populações de carpa do Rio Limpopo e da Lagoa Chuáli apresenta índices de diversidade baixos e índices de dominância muito elevados sendo em ambos os locais P. samfyia a espécie dominante.

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8. P. samfyia foi a espécie de parasita que causou efeitos patológicos mais evidentes no hospedeiro.

Considerações finais

O presente trabalho constitui o passo inicial no estudo das parasitoses de peixes dulciaquícolas de Moçambique. São abordadas temáticas relacionadas com a sistemática, a caracterização das populações e das comunidades dos parasitas detectados numa espécie exótica, a carpa comum, que ocupa um lugar importante na aquacultura.

Tal como aconteceu com todos os parasitas do presente trabalho, o estudo sistemático das larvas foi feito tendo em conta critérios baseados nas características morfométricas dos exemplares. Apesar da confiança que depositamos no resultado da identificação aqui realizado, achamos que técnicas moleculares poderão ser úteis para dissipar dúvidas relativas a identidade de alguns parasitas que se encontram no estado larvar.

O trabalho foi realizado sem o conhecimento da fauna de invertebrados nem da qualidade de água dos locais estudados. Dados relativos a estes elementos ajudariam a compreender as parasitoses. Algumas parasitoses detectadas permitem deduzir alguns dos alimentos ingeridos pela carpa capturada nos dois locais em estudo. Enquanto a presença de parasitas do género Clinostomum mostra que as carpas se alimentam de moluscos, as infecções por larvas de Gryporhynchidae, larvas de Contracaeum sp. e adultos de Procamallanus sp. revela que as carpas também incorporam na sua alimentação crustáceos.

Dos resultados obtidos parece importante salientar que os parasitas dos géneros Clinostomum e Contracaecum ao atingirem o tracto digestivo humano ainda vivos podem, embora raramente, causar algum desconforto e que algumas das espécies de parasitas detectadas podem afectar a piscicultura por poderem aumentar a mortalidade, reduzir o crescimento ou tornar o peixe impróprio para comercialização.

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Tendo se verificado que a carpa é hospedeira de parasitas que atingem o estado adulto em aves será importante que os piscicultores protejam os tanques de criação de peixes de forma a quebrar o ciclo de vida desses parasitas.

Esperamos que este seja o primeiro de muitos trabalhos sobre parasitas de peixes de Moçambique.

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7. ANEXOS

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Anexo II Relatório de Parasitologia

Hospedeiro: Espécie: Exemplar nº: Peso: Local de colheita: Comprimento à furca: Data de observação: Parasitas: Local: Intensidade Identificação Observações Tegumento Barbatanas Olhos Narinas Cavidade bucal Brânquias Músculo Estômago Intestino anterior Intestino médio Intestino posterior Vesícula biliar Bexiga natatória Fígado Coração Rim Outros

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