INFECÇÃO POR RIQUÉTSIAS EM CARRAPATOS DE AVES DA …

UNIVERSIDADE FEDERAL DE MATO GROSSO FACULDADE DE MEDICINA VETERINÁRIA

PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM CIÊNCIAS VETERINÁRIAS

INFECÇÃO POR RIQUÉTSIAS EM CARRAPATOS DE AVES DA REGIÃO DO CERRADO E PANTANAL

MATOGROSSENSE, CENTRO-OESTE, BRASIL

Dirceu Guilherme de Souza Ramos

Cuiabá-MT 2016

UNIVERSIDADE FEDERAL DE MATO GROSSO FACULDADE DE MEDICINA VETERINÁRIA

PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM CIÊNCIAS VETERINÁRIAS

INFECÇÃO POR RIQUÉTSIAS EM CARRAPATOS DE AVES DA REGIÃO DO CERRADO E PANTANAL

MATOGROSSENSE, CENTRO-OESTE, BRASIL

Discente: Dirceu Guilherme de Souza Ramos Orientador: Prof. Dr. Richard de Campos Pacheco

Co-Orientador: Prof. Dr. Daniel de Moura Aguiar

Tese apresentada ao Programa de Pós-graduação em Ciências Veterinárias, área de concentração: Sanidade Animal, Faculdade de Medicina Veterinária, da Universidade Federal de Mato Grosso para obtenção de Título Doutor em Ciências Veterinárias.

Cuiabá-MT 2016

Dados Internacionais de Catalogação na Publicação (CIP)

GPT/BC/UFG

R175i

Ramos, Dirceu Guilherme de Souza. Infecção por riquétsias em carrapatos de aves da região do

cerrado e pantanal mato-grossense, Centro-Oeste, Brasil

[manuscrito] / Dirceu Guilherme de Souza Ramos. - 2016. 79 f. : il.

Orientador: Prof. Dr. Richard de Campos Pacheco ;

Coorientador: Prof. Dr. Daniel de Moura Aguiar.

Tese (Doutorado) – Universidade Federal de Mato Grosso,

Faculdade de Medicina Veterinária, Programa de Pós-Graduação

em Ciências Veterinárias, Cuiabá, 2016.

Bibliografia.

.

1. Passeriformes 2. Ornithodoros mimon 3. Carrapatos 4.

Candidatus Rickettsia amblyommii 5. Amblyomma triste I.

Pacheco, Richard de Campos. II. Aguiar, Daniel de Moura

III. Título.

CDU: 616.993:598.2

FOLHA DE APROVAÇÃO

AUTOR: RAMOS, Dirceu Guilherme de Souza

TÍTULO: INFECÇÃO POR RIQUÉTSIAS EM CARRAPATOS DE AVES DO

REGIÃO DO CERRADO E PANTANAL MATOGROSSENSE, CENTRO-OESTE,

BRAZIL

Aprovada em 30 de Maio de 2016.

BANCA EXAMINADORA:

______________________________________________ Prof. Dr. Daniel Moura de Aguiar

(Faculdade de Medicina Veterinária/ UFMT)

_____________________________________________ Prof. Dr. Luciano Nakazato


_____________________________________________ Prof. Dr. Afonso Lodovico Sinkoc


_____________________________________________ Dr. Adriano Pinter dos Santos

(Superintendência de Controle de Endemias/ SUCEN-SP)

_____________________________________________ Prof. Dr. Maurício Cláudio Horta

(Curso de Medicina Veterinária/ UNIVASF)

Tese apresentada ao Programa de Pós-graduação em Ciências Veterinárias, da Universidade Federal de Mato Grosso para a obtenção do título de Doutor em Ciências Veterinárias.

DEDICATÓRIA

Dedico este trabalho aos meus pais Dirceu e

Marina, que são os maiores responsáveis por

esta conquista seja pelo apoio, pelos

ensinamentos e conselhos, ou pela

determinação que me ensinaram a ter. Dedico

também à minha esposa Elen, que tem sido

uma companheira inigualável em minha vida.

“Filho meu, ouve a instrução de teu pai e não

deixes o ensino de tua mãe. Porque eles serão

uma grinalda de graça para a tua cabeça, e

colares para o teu pescoço” (Provébios 1: 8-9)

AGRADECIMENTOS

Senhor, Deus da minha fé, motivo da minha esperança e dono de toda minha

gratidão, te agradeço pelas vezes que me deste força e refúgio e pelas inúmeras

vezes em que ouvindo o meu clamor me mostrou a direção. De 2010 até aqui tantas

coisas adicionou em minha vida, mesmo que com angústias e aflições, mas ainda

assim me trouxe até aqui, neste momento singular. Sei que compartilha esta breve

felicidade comigo me dando a certeza de que vale a pena caminhar contigo. Sei que

um dia será melhor. Maranata.

Meus pais queridos, a determinação que mostraram enquanto cresci é o

maior legado que me deixam. Vontade, disposição e coragem são a força motriz que

fazem olhar para qualquer desafio e me sentir capaz de superá-lo. Nunca me

prometeram ouro e nem prata, porque me ensinaram e me fizeram capaz de

alcançar qualquer coisa. Espero que meus filhos possam aprender o mesmo

comigo. Ágape.

Esposa amada, louca de encarar uma vida com o rapaz que um dia

conheceu. Palavras não conseguem expressar a importância que teve para mim,

talvez nem mesmo seja eu capaz de algum dia te mostrar, mas com todo o carinho

do mundo e com um beijo sereno te entrego meu amor e minha vida. Todos os meus

dias são teus. Eros.

Richard meu chefe, muitas vezes quis que se orgulhasse de mim, outros quis

poder não me importar, mas gostaria de te agradecer por me incentivar e por querer

o meu bem sempre. Perdoe minhas falhas e pelas vezes que minha vontade foi

menor que a que esperava que tivesse. Rabi.

Fabrício, meu pequeno companheiro. Você talvez ainda não entenda, mas é

muito importante para mim. Obrigado por fazer parte da minha vida e por aguentar

esse tio rabugento. Não se esqueça nunca: sou eu quem mais torce por você.

Conquiste.

Meus amigos, não vos nomearei aqui. Vocês sabem que são poucos, mas

que são os melhores. Obrigado por estarem sempre perto e por torcerem por mim. É

sempre bom estar com os verdadeiros. Filos.

Por último Babi, Mel e Ludu, obrigado pelos beijos, abraços e amor

incondicional dispensados a mim. A melhor parte do dia é voltar para ver vocês.

Parte de mim.

RESUMO

INFECÇÃO POR RIQUÉTSIAS EM CARRAPATOS DE AVES DA REGIÃO DO CERRADO E PANTANAL MATOGROSSENSE, CENTRO-OESTE, BRAZIL

O envolvimento de diferentes espécies de carrapatos e animais selvagens, como as aves, desempenha um papel importante na epidemiologia de doenças transmitidas por carrapatos. Aves podem servir como reservatórios para algumas doenças transmitidas por carrapatos, além da possibilidade de transportar ectoparasitas hematófagos mecanicamente. Este estudo teve como objetivo mostrar a diversidade de carrapatos em aves e a detecção molecular de infecção por riquétsias em carrapatos do Pantanal e Cerrado, dois biomas brasileiros similares caracterizados por ciclos hidrológicos. Durante dois anos, de agosto de 2012 a maio de 2014, foram coletados carrapatos de aves e do ambiente, totalizando 14 visitas distribuídas em todos os ciclos hidrológicas. Ao todo, 674 aves foram capturadas de 113 espécies e 26 famílias. Destas, 71 aves estavam parasitadas (10,5%) e 155 carrapatos de sete espécies foram identificados (em ordem decrescente de prevalência): Amblyomma longirostre (Koch), Amblyomma nodosum Neumann, Amblyomma cajennense Fabricius, Amblyomma calcaratum Neumann, Ornithodoros mimon Kohls, Clifford & Jones, Amblyomma ovale Koch e Amblyomma triste Koch. Carrapatos de vida livre também foram coletados, sendo o Amblyomma cajennense sensu lato (s.l.) o mais comum. Além disso, nos descrevemos pela primeira vez a ocorrência de Ornithodoros mimon em aves e de A. triste em Passeriformes no Brasil. Análises moleculares mostraram que seis carrapatos A. longirostre estavam infectados por ‘Candidatus Rickettsia amblyommii' e um A. nodosum infectado por Rickettsia parkeri-like, anteriormente descrita como Rickettsia sp. cepa NOD. Bactérias do grupo da febre maculosa (GFM) foram descritos pela primeira vez em carrapatos de aves capturadas no Pantanal, e o potencial risco destes agentes como possíveis patógenos de humanos deve ser considerado em estudos posteriores. Palavras-chave: Passeriformes, Ornithodoros mimon, Carrapatos, ‘Candidatus Rickettsia amblyommii’, Amblyomma triste.

ABSTRACT

RICKETTSIAL INFECTION IN TICKS FROM WILD BRIDS OF CERRADO AND THE PANTANAL REGION OF MATO GROSSO, MIDWESTERN, BRAZIL

The involvement of different species of ticks and wild animals, such as birds, play an important role in the epidemiology of tick-borne diseases. Birds may serve as reservoirs for some tick-borne diseases, and may carry and spread hematophagous ectoparasites mechanically. This study aimed to show the diversity of ticks on birds and molecular detection of rickettsial infection in ticks from Pantanal and Cerrado, two similar Brazilian biomes characterized by hydrological seasons. During two years, August 2012 to May 2014, ticks were collected on birds and from the environment in total of 14 visits for collecting samples, distributed in all hydrological seasons. A total of 674 birds were captured representing 113 species from 26 families. In total, 71 birds were parasitized (10.5%), and 155 ticks of the following 7 tick species (in decreasing order of prevalence) were identified: Amblyomma longirostre (Koch), Amblyomma nodosum Neumann, Amblyomma cajennense Fabricius, Amblyomma calcaratum Neumann, Ornithodoros mimon Kohls, Clifford & Jones, Amblyomma ovale Koch, and Amblyomma triste Koch. Among free-living ticks collected in the environment, Amblyomma cajennense sensu lato (s.l.) was the most common. Further, herein we described, for the first time, occurrence of Ornithodoros mimon on birds and of Amblyomma triste on Passeriformes in Brazil. Molecular analyses revealed that six A. longirostre ticks were infected by Candidatus ‘Rickettsia amblyommii’, whereas one A. nodosum was infected by a Rickettsia parkeri-like agent, previously reported as Rickettsia sp. strain NOD. Spotted fever group (SFG) agents were, for the first time, reported in ticks from birds captured in Pantanal biome, and the potential involvement of these agents as human pathogens should be considered in further studies. Key-words: Passerines, Ornithodoros mimon, Ticks, Candidatus ‘Rickettsia amblyommii’, Amblyomma triste.

SUMÁRIO

RESUMO

ABSTRACT

1. INTRODUÇÃO 12

1.1 Rickettsia 12

1.2 Carrapatos e Aves 16

1.3 Pantanal e Cerrado 17

REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS 21

APÊNDICE A – ARTIGO CIENTÍFICO 36

APÊNDICE B – TABELA 1 (LISTA DE AVES CAPTURADAS) 76

12

1. INTRODUÇÃO

1.1 Rickettsia

As bactérias do gênero Rickettsia são intracelulares obrigatórias, e

pertencem à família Rickettsiaceae, ordem Rickettsiales, com tamanho aproximado de

0,1-0,3 x 0,8-2,0 µm (DUMLER et al., 2001), e estão presentes em vertebrados nas

células endoteliais, principalmente, e em vários tecidos de invertebrados (RAOULT e

ROUX, 1997). A transmissão é associada basicamente com carrapatos desde o início

do século XX, quando Ricketts descreveu possíveis hospedeiros e transmissores de

Rickettsia rickettsii, altamente patogênica para seres humanos (RICKETTS, 1909),

contudo outros vetores como pulgas e piolhos estão relacionados com outras espécies

de Rickettsia (RAOULT e ROUX, 1997).

O gênero Rickettsia (Família Rickettsiaceae) está dividido segundo padrões

antigênicos, moleculares e ecológicos, nos seguintes grupos: i. grupo do Tifo (GT), no

qual estão inseridas as espécies R. prowazekii, agente etiológico do tifo epidêmico, e

R. typhi, agente do tifo endêmico ou tifo murino, transmitidas por piolhos e pulgas,

respectivamente (EREMEEVA e DASCH, 2000); ii. grupo da Febre Maculosa (GFM),

onde estão inseridas mais de 20 espécies, a maioria transmitida por carrapatos

(RAOULT e ROUX, 1997); iii. grupo de transição, constituído basicamente pela R. felis,

relacionada às pulgas; iv. grupo bellii, composto pela R. bellii; e v. grupo canadensis,

representado pela R. canadensis (GILLESPIE et al., 2007; WEINERT et al., 2009;

LABRUNA et al., 2011; PAROLA et al., 2013).

R. rickettsii, agente etiológico da febre maculosa das montanhas rochosas

(Rocky Mountain Spotted Fever), é a mais patogênica (MERHEJ e RAOULT, 2011) e,

foi descrita pela primeira vez em 1909 nos Estados Unidos (RICKETTS, 1909). Os

vetores deste agente variam de acordo com a área geográfica, com a descrição de

várias espécies de carrapatos, entre os quais Dermacentor andersoni (Oeste dos EUA)

e Dermacentor variabilis (Leste dos EUA) nos Estados Unidos (MACDADE e

NEWHOUSE, 1986; PAROLA et al., 2013), onde também tem sido descrito o

Rhipicephalus sanguineus sensu lato (s.l.) (DEMMA, 2005). Em países como Canadá,

13

México, Costa Rica, Panamá, Colômbia e Argentina onde foi relatada a ocorrência do

agente, carrapatos do gênero Amblyomma são apontados como principais vetores

(MCDADE e NEWHOUSE, 1986; DUMLER e WALKER, 2005). A infecção por R.

rickettsii tem casos humanos descritos no Brasil, com isolamento e caracterização

molecular em pacientes do Estado de São Paulo (NASCIMENTO et al., 2005;

ANGERAMI et al., 2006; GEHRKE et al., 2006), sendo que após a inclusão na lista de

agravos de notificação compulsória do Ministério da Saúde, em 2001, também,

houveram a descrição de casos em outros estados como Rio de Janeiro (LAMAS et al.,

2008), Espírito Santo, Bahia, Distrito Federal, Paraná, Santa Catarina, Rio Grande do

Sul (PINTER et al., 2011) e Minas Gerais (FAVACHO et al., 2011). Na espécie canina,

Labruna et al. (2009) relataram pela primeira vez no Brasil infecção natural em cães.

No América Central e América do Sul, carrapatos pertencentes ao complexo

Amblyomma cajennense são reconhecidos como principais vetores da R. rickettsii,

entretanto, Amblyomma aureolatum é apontado como vetor deste agente na região

metropolitana de São Paulo (LABRUNA, 2009; PINTER E LABRUNA, 2006; PINTER et

al., 2008). Outra espécie de carrapato onde essa riquétsia já foi identificada é R.

sanguineus s.l. (ALMEIDA et al., 2013; MORAES-FILHO et al., 2009; OGRZEWALSKA

et al., 2012a; PACHECO et al., 2011; PIRANDA et al., 2011), embora a transmissão

através deste para humanos não tenha sido devidamente comprovada (SZABÓ et al.

2013a). O táxon A. cajennense Fabricius era considerado como apenas uma espécie,

com distribuição desde o sul dos Estados Unidos ao norte da Argentina (ESTRADA-

PEÑA et al., 2004, NAVA et al., 2014). Contudo uma nova classificação tem foi

proposta, denominando o complexo A. cajennense ou A. cajennense sensu lato (s.l.),

formado pelas espécies A. cajennense sensu stricto (s.s.), Amblyomma interandinum

Beati, Nava e Cáceres, Amblyomma mixtum Koch, Amblyomma patinoi Labruna, Nava

e Beati, Amblyomma sculptum Berlese, e Amblyomma tonelliae Nava, Beati e Labruna

(BEATI et al., 2013; NAVA et al., 2014), sendo no Brasil conhecida a existência das

espécies A. cajennense s.s. e A. sculptum (NAVA et al., 2014; MARTINS et al., 2016).

Recentemente, as espécies A. sculptum, A. mixtum e A. patinoi tiveram DNA de R.

rickettsii identificado molecularmente (BERMÚDEZ et al. 2016; FACCINI-MARTÍNEZ et

al., 2015; KRAWCZAK et al., 2014; LABRUNA et al., 2014).

14

Outras riquétsias do GFM tem apresentado caráter patogênico para

humanos, como é o caso da Rickettsia parkeri (PADDOCK et al., 2004), a qual já foi

detectada e/ou isolada em carrapatos Amblyomma tigrinum, Amblyomma dubitatum e

Amblyomma triste no Uruguai (VENZAL et al., 2004; PACHECO et al., 2006, LADO et

al., 2014) e Brasil (MELO et al., 2015; SILVEIRA et al., 2007). Em animais R. parkeri foi

incriminada como provável agente responsável pela infecção (PARI), por meio da

detecção de anticorpos pela reação de imunofluorescência indireta (RIFI), em

capivaras do estado de São Paulo e Paraná (PACHECO et al., 2007; FORTES et al.,

2011), equinos em São Paulo (SILVEIRA et al., 2015), Mato Grosso (ALVES, et al.,

2014), Santa Catarina (MEDEIROS et. al., 2013) e Paraná (TOLEDO et al., 2011), além

de cães no Estado do Rio Grande do Sul (SAITO et al., 2008), Mato Grosso (MELO et

al., 2011; MINERVINO, et al., 2015) e Rondônia (LABRUNA et al., 2007a)

Outra provável espécie do GFM, geneticamente relacionada com R. parkeri,

Rickettsia africae e Rickettsia sibirica, descrita como Rickettsia sp. cepa Mata Atlântica,

nos Estados de São Paulo e Bahia, foi associada a casos em humanos, clinicamente,

semelhantes à doença causada pela R. parkeri (SPOLIDORIO et al., 2010; SILVA et

al., 2011). A transmissão da Rickettsia sp. cepa Mata Atlântica da cepa está

relacionada a carrapatos da espécie Amblyomma ovale (SABATINI et al., 2010; SZABÓ

et al., 2013b; KRAWCZACK et al., 2016), entretanto existem descrições em A.

aureolatum e R. sanguineus s.l. (SABATINI et al., 2010; MEDEIROS et al., 2011;

BARBIERI et al., 2014). Ainda considerando os agentes denominados Rickettsia

parkeri-like, em Amblyomma dubitatum foi identificada Rickettsia sp. cepa COOPERI,

filogeneticamente muito próxima à R. parkeri (LABRUNA et al., 2004a); Rickettsia sp.

cepa ApPR, também considerada filogeneticamente relacionada à R. parkeri, R. africae

e R. sibirica detectada em Amblyomma parkeri (PACHECO et al., 2012); além de

Rickettsia sp. cepa NOD em Amblyomma nodosum (OGRZEWALSKA et al., 2009a;

ALMEIDA et al., 2013; WITTER et al., 2016; LUGARINI et al., 2015), Amblyomma

longirostre (PACHECO et al., 2012) e Amblyomma calcaratum (OGRZEWALSKA et al.,

2013). Ainda, outros agentes ricketsiais pertencentes ao GFM e geneticamente

associados a R. parkeri foram descritos em A. dubitatum (MATIAS et al., 2015) e

Amblyomma naponense (SOARES et al., 2015).

15

Apesar de não haver comprovação de patogenicida da Candidatus

‘Rickettsia amblyommii’ tem sido associado como possível agente causador de doença

febril em humanos nos Estados ‘Unidos, onde foi detectada a presença de anticorpos

contra este antígeno (APPERSON et al., 2008). Nos Estado Unidos está associada

principalmente com carrapatos da espécie Amblyomma americanum (“lone star tick”),

onde ocorre transmissão transovariana e transestadial (BURGDORFER et al., 1981).

No Brasil, já foi isolada de A. longirostre, provenientes de aves silvestres da Mata

Atlântica do Estado de São Paulo (OGRZEWALSKA et al., 2008) e, em A. longirostre e

Amblyomma geayi, também coletados de aves silvestres da Amazônia

(OGRZEWALSKA et al., 2010), além de Amblyomma auricularium (SARAIVA et al.,

2013). Uma cepa genotipicamente semelhante foi descrita no norte do Brasil em A.

longirostre (LABRUNA et al., 2004b) e, também detectada e isolada em Amblyomma

coelebs e A. cajennense s.l., respectivamente, do Estado de Rondônia (LABRUNA et

al., 2004c). No estado de Mato Grosso foi descrita em A. sculptum (ALVES et al., 2014;

MELO et al., 2016), A. auricularium (SOARES et al., 2015), A. coelebs (WITTER et al.,

2016) e A. cajennense s.s. (LOPES et al., 2014; SOARES et al., 2015; WITTER et al.,

2016), além de A. longirostre e Amblyomma humerale no Estado do Pará (SOARES et

al., 2015). Ainda, houve detecção molecular e/ou isolamento dessa espécie em A.

tonelliae e Amblyomma neumanni na Argentina (LABRUNA et al., 2007b; SARACHO et

al., 2015; TARRAGONA et al., 2015), em A. cajennense s.l. na Colômbia (FACCINI-

MARTÍNEZ et al., 2016) e, em A. mixtum, R. sanguineus s.l. e A. ovale no Panamá

(CASTRO et al., 2015, BERMUDEZ et al., 2016). Tarragona et al. (2015) aponta que

após a reclassificação do complexo A. cajennense, as espécies do complexo

acometidas por esta espécie de riquétsia são: A. mixtum, A. sculptum, A. cajennense

s.s. e A. tonelliae.

Apesar de não ter sido isolada em humanos, há descrição de anticorpos

contra ‘Ca R. amblyommii’ em pacientes febris nos Estados Unidos (APPERSON et al.,

2008), além de ser incriminado como PARI, por meio da RIFI, na Carolina do Norte

(VAUGHN et al., 2014; WALLACE et al., 2016). No Brasil, há determinação ‘Ca R.

amblyommii’ como PARI em cães (LABRUNA et al., 2007b; MELO et al., 2011;

16

MINERVINO et al., 2015; COSTA et al., 2015) e equinos (AMORIM et al., 2013; ALVES

et al., 2014).

1.2 Carrapatos e Aves

Os carrapatos são considerados vetores de um grande número de agentes

infecciosos (HOOGSTRAAL, 1967), sendo que das aproximadamente 825 espécies

descritas no mundo, apenas 10% tem importância direta em saúde pública, por

parasitarem humanos (OLIVER, 1989). Outras espécies que nunca foram descritas

parasitando humanos, possuem papel indireto, contribuindo para a manutenção

enzoótica de agentes infecciosos na natureza (HOOGSTRAAL, 1967).

O envolvimento de diferentes espécies de carrapatos e animais silvestres,

como as aves, por exemplo, são de grande importância na epidemiologia de doenças

transmitidas por carrapatos (PALOMAR et al., 2009). Algumas espécies de carrapatos

duros, especialmente nos estágios imaturos são conhecidas por parasitarem aves,

apesar de que adultos também possam ser encontrados (JORDAN et al., 2009). As

aves podem servir como reservatórios para agentes de algumas doenças transmitidas

por carrapatos (OLSEN et al., 1995), podendo carrear e espalhar ectoparasitas

hematófagos mecanicamente, incluindo carrapatos (BJOERSDORFF et al., 2001).

Através desse processo, vírus, bactérias e protozoários podem ser disseminados em

grandes distâncias, até mesmo continentes (HASLE, 2013).

A crescente preocupação com a possibilidade aves estarem carreando

agentes etiológicos, principalmente quando possuem hábitos migratórios, tem levado a

vários estudos descrevendo a diversidade de carrapatos em aves, bem como a

infecção por riquétsias nesses carrapatos, em várias regiões do Brasil (LUZ et al.,

2012; OGRZEWALSKA et al., 2008; 2009b; 2010; 2011; PACHECO et al., 2012;

SANCHES et al., 2013; LUGARINI et al., 2015; MATURANO et al., 2015), assim como

em outros países (FLORES et al., 2014; HORNOK et al., 2014; OGRZEWALSKA et al.,

2012b; 2015). Estes estudos apontam a região da cabeça e ao redor dos olhos como

17

as áreas mais atingidas pelo parasitismo em aves, além de associarem o parasitismo

em aves aos períodos mais secos do ano (MATURANO et al., 2015).

Em uma recente revisão sobre o assunto Ogrzewalska e Pinter (2016)

descrevem as seguintes espécies de carrapatos ocorrendo em aves silvestres no

Brasil: Ornithodoros mimon Khols, Clifford e Jones 1969; A. aureolatum Pallas 1772; A.

auricularium Conil 1878; Amblyomma brasiliense Aragão 1908; A. cajennense s.l.

(possivelmente todos os registros se tratam de A. sculptum Berlesse 1888); A.

calcaratum Neumann 1899; A. coelebs Neumann 1899; Amblyomma dissimile Koch

1844; A. geayi Neumann 1899; Amblyomma humerale Koch 1844; A. longirostre Koch

1844; A. naponense Packard 1869; A. nodosum Neumann 1899; A. ovale Koch 1844;

Amblyomma pacae Aragão 1911; A. parkeri Fonseca e Aragão 1952; Amblyomma

parvum Aragão 1908; A. triste Koch 1844; Amblyomma varium Koch 1844;

Haemaphysalis juxtacochi Cooley 1946; Haemaphysalis leporipalustris Packard 1869;

Ixodes auritulus Neumann 1904; Ixodes paranaensis Barros-Battesti, Arzua, Pichorim e

Keirans 2003; Ixodes sp.; e Rhipicephalus sanguineus s.l. Latreille 1806, sendo esta

última com relatos associados a aves sinantrópicas, mas não domésticas.

1.3 Pantanal e Cerrado

O bioma do Pantanal é considerado Patrimônio Mundial da Natureza e

Reserva Mundial da Biosfera pela UNESCO, sendo uma das maiores planícies

alagáveis tropical do mundo. Localizado no centro da América do Sul, entre Brasil,

Bolívia e Paraguai, o ecossistema do Pantanal é caracterizado por ciclo hidrológico

(seca, cheia e vazante) que causa constante movimento de animais, além de variações

da flora e das mudanças de paisagens (JUNK e CUNHA, 2005). A biodiversidade do

Pantanal é similar à do Cerrado (bioma adjacente), que é uma savana tropical com

características únicas e distintas de outras savanas do mundo, estendendo-se por todo

Planalto Central do Brasil e também marcado por estações hidrológicas, neste caso,

seca e chuva (OLIVEIRA e MARQUIS, 2002).

18

O pantanal mato-grossense é a maior extensão úmida contínua do planeta.

Hidrograficamente, todo o Pantanal faz parte da bacia do rio Paraguai constituindo-se

em uma imensa planície de áreas alagáveis. A vegetação do Pantanal não é

homogênea e há um padrão diferente de flora de acordo com a altitude. Nas partes

mais baixas, predominam as gramíneas, que são áreas de pastagens naturais para o

gado. A vegetação de cerrado, com árvores de porte médio entremeadas de arbustos e

plantas rasteiras, aparece nas alturas intermediárias. Nas altitudes maiores, o clima

árido e seco torna a paisagem parecida com a da caatinga (JUNK e CUNHA, 2005).

Dentro desta diversidade, mais de 80 espécies de mamíferos entre outras espécies

dividem o mesmo habitat, contribuindo para a manutenção de diferentes espécies de

carrapatos bem como de agentes infecciosos.

Como em toda região do cerrado do Brasil central, o meio ambiente vem

sendo modificado em nome do progresso; as matas nativas derrubadas, queimadas

indiscriminadas, cursos d’águas barrados, desviados ou aterrados, caça e/ou espécies

nativas trocadas pelas domésticas, tudo sem qualquer estudo prévio do impacto que

tais ações possam causar sobre as espécies que ali habitavam em pleno equilíbrio. A

biodiversidade acaba relacionada com os diversos tipos de vegetação presentes nesse

ambiente, ao ritmo sazonal de chuvas e à ação do homem (FONTES et al., 2000).

Figura 1. Cerrado ralo no Parque Nacional de Chapada dos Guimarães evidenciando uma área de

transição para Cerrado sensu stricto típico ao fundo.

19

Figura 2. Vegetação carcaterística de Cerrado sensu stricto típico no Parque Nacional de Chapada dos Guimarães.

Figura 3. Parque Nacional de Chapada dos Guimarães evidenciando uma área de transição de Cerrado

sensu stricto típico para Cerrado de Chapada com uma vegetação mais alta.

Considerando a grande variação na prevalência encontrada de carrapatos

em aves em várias regiões do mundo e, também o potencial migratório e a

20

possibilidade do carreamento de carrapatos pelas aves, este trabalho objetivou

conhecer parte da diversidade de carrapatos que ocorrem em aves do Pantanal e do

Cerrado Mato-grossense, assim como a ocorrência de infecção por riquétsias. O

estudo teve caráter descritivo embora comparações estatísticas entre os biomas

tenham sido realizadas como será descrito posteriormente. É importante ressaltar que

o artigo que compõe este trabalho foi publicado em língua estrangeira em periódico

especializado na área e em formato reduzido.

21

REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS

ALMEIDA, R. F.; GARCIA, M. V.; CUNHA, R. C.; MATIAS, J.; LABRUNA, M. B.;

ANDREOTTI, R. The first report of Rickettsia spp. in Amblyomma nodosum in the State

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APÊNDICE A

36

Infecção por riquétsias em carrapatos de aves silvestres do Cerrado e Pantanal, 1

Centro-Oeste do Brasil. 2

3

Dirceu G. de S. Ramos a, Andréia L. T. Melo a, Thiago F. Martins b, Alvair da S. Alves a, 4

Thábata dos A. Pacheco a, Letícia B. Pinto a, João B. Pinho c, Marcelo B. Labruna b, 5

Valéria Dutra a, Daniel M. Aguiar a, e Richard C. Pacheco a * 6

7

a Programa de Pós Graduação em Ciências Veterinárias, Faculdade Medicina 8

Veterinária, Universidade Federal de Mato Grosso, Cuiabá, MT, Brasil. Av. Fernando 9

Corrêa da Costa, 2367. Boa Esperança. 78060-900. Cuiabá, MT, Brasil. 10

b Departamento de Medicina Veterinária Preventiva e Saúde Animal, Faculdade de 11

Medicina Veterinária, Universidade de São Paulo, Av. Prof. Dr. Orlando Marques de 12

Paiva, 87. Butantã. 05508-270. São Paulo, SP, Brasil. 13

c Programa de Pós Graduação em Ecologia, Instituto de Biociências, Universidade 14

Federal de Mato Grosso, Cuiabá, MT, Brasil. Av. Fernando Corrêa da Costa, 2367. Boa 15

Esperança. 78060-900. Cuiabá, MT, Brasil.16

37

Resumo 1

O envolvimento de diferentes espécies de carrapatos e animais selvagens, como as 2

aves, desempenham um papel importante na epidemiologia de doenças transmitidas 3

por carrapatos. Aves podem servir como reservatórios para algumas doenças 4

transmitidas por carrapatos, e pode transportar ectoparasitas hematófagos 5

mecanicamente. Este estudo teve como objetivo mostrar a diversidade de carrapatos 6

em aves e a detecção molecular de infecção por riquétsias em carrapatos do Pantanal 7

e Cerrado, dois similares biomas brasileiros caracterizados por ciclos hidrológicos. De 8

agosto de 2012 a maio de 2014, foram coletados carrapatos de aves e do ambiente, 9

num total de 14 visitas distribuídas em todos os ciclos hidrológicas. Ao todo 674 aves 10

foram capturadas de 113 espécies e 26 famílias. Destas, 71 aves estavam parasitadas 11

(10,5%), e 155 carrapatos de sete espécies foram identificados (em ordem decrescente 12

de prevalência): Amblyomma longirostre (Koch), Amblyomma nodosum Neumann, 13

Amblyomma cajennense Fabricius, Amblyomma calcaratum Neumann, Ornithodoros 14

mimon Kohls, Clifford & Jones, Amblyomma ovale Koch, e Amblyomma triste Koch. 15

Entre os carrapatos de vida livre coletados, Amblyomma cajennense sensu lato (s.l.) foi 16

o mais comum. Esta é a primeira ocorrência de Ornithodoros mimon em aves, e de 17

Amblyomma triste em Passeriformes no Brasil. Análises moleculares mostraram que 18

seis A. longirostre estavam infectados por Candidatus 'Rickettsia ambliommii', e um A. 19

nodosum infectado por Rickettsia parkeri-like, anteriormente descrita como Rickettsia 20

sp. cepa NOD. Agentes do Grupo da Febre Maculosa (GFM) foram descritos pela 21

primeira vez em carrapatos de aves capturadas no Pantanal, e o potencial risco destes 22

agentes como patógenos humanos deve ser considerado em estudos posteriores. 23

38

Palavras Chave: Passeriformes, Ornithodoros mimon, Carrapatos, ‘Candidatus 24

Rickettsia amblyommii’, Amblyomma triste 25

26

Abstract 27

The involvement of different species of ticks and wild animals, such as birds, play an 28

important role in the epidemiology of tick-borne diseases. Birds may serve as reservoirs 29

for some tick-borne diseases, and may carry and spread hematophagous ectoparasites 30

mechanically. This study aimed to show the diversity of ticks on birds and molecular 31

detection of rickettsial infection in ticks from Pantanal and Cerrado, two similar Brazilian 32

biomes characterized by hydrological seasons. From August 2012 to May 2014, ticks 33

were collected from birds and from the environment in total of 14 visits for collecting 34

samples, distributed in all hydrological seasons. A total of 674 birds were captured 35

representing 113 species from 26 families. In total, 71 birds were parasitized (10.5%), 36

and 155 ticks of the following 7 tick species (in decreasing order of prevalence) were 37

identified: Amblyomma longirostre (Koch), Amblyomma nodosum Neumann, 38

Amblyomma cajennense (F.), Amblyomma calcaratum Neumann, Ornithodoros mimon 39

Kohls, Clifford & Jones, Amblyomma ovale Koch, and Amblyomma triste Koch. Among 40

free-living ticks collected in the environment, Amblyomma cajennense sensu lato (s.l.) 41

was the most common. This is the first occurrence of Ornithodoros mimon in birds, and 42

of Amblyomma triste on Passeriformes in Brazil. Molecular analyses revealed that 6 A. 43

longirostre ticks were infected by Candidatus ‘Rickettsia amblyommii’, whereas 1 A. 44

nodosum was infected by a Rickettsia parkeri-like agent, previously reported as 45

Rickettsia sp. strain NOD. Spotted fever group (SFG) agents were, for the first time, 46

39

reported in ticks from birds captured in Pantanal biome, and the potential involvement of 47

these agents as human pathogens should be considered in further studies. 48

Key words: Passerines, Ornithodoros mimon, Ticks, ‘Candidatus Rickettsia 49

amblyommii’, Amblyomma triste50

40

Introdução 1

O envolvimento de diferentes espécies de carrapatos e animais silvestres, como 2

as aves, desempenha importante papel na epidemiologia das doenças vetoriadas por 3

carrapatos (Palomar et al., 2009). Algumas espécies de carrapatos duros parasitam 4

aves, especialmente estágios imaturos, entretanto poucas espécies de ixodídeos 5

adultos foram relatadas em aves (Jordan et al., 2009). Aves podem servir como 6

reservatórios de alguns agentes vetoriados por carrapatos (Olsen et al., 1995), 7

podendo carrear e espalhar ectoparasitas hematófagos mecanicamente, incluindo 8

carrapatos (Bjoersdorff et al., 2001). Por este processo, vírus, bactérias e protozoários 9

são dispersos por grandes distâncias, atingindo dimensões continentais (Hasle, 2013). 10

Na América do Sul, a zoonose mais importante vetoriada por carrapatos é a Febre 11

Maculosa Brasileira (FMB), causada pela Rickettsia rickettsii (Labruna, 2009). 12

Bactérias do gênero Rickettsia são organismos intracelulares obrigatórios que 13

infectam diversas espécies de hospedeiros invertebrados ao redor do mundo. Gram-14

negativas, medindo de 0,8 a 2,0 µm de comprimento e de 0,3 a 0,5 µm de largura, 15

pertencem a família Rickettsiaceae e ordem Rickettsialles (Dumler et al., 2001). As 16

espécies de Rickettsia estão classificadas em quarto grupos filogenéticos, o grupo da 17

febre maculosa (GFM), o grupo tifo (GT), o grupo Rickettsia bellii, e o grupo Rickettsia 18

canadensis (Gillespie et al., 2007; Parola et al., 2013). No Brasil riquétsias do grupo 19

GFM são transmitidas por carrapatos e podem causar infecções moderadas a severas 20

em humanos (Szabó et al., 2013a). Até 2000 somente uma espécie de riquétsia GFM, 21

R. rickettsii, era reconhecida como endêmica no país, mas durante os últimos 15 anos 22

este número cresceu para seis espécies com a inclusão da Rickettsia parkeri, 23

41

Rickettsia rhipicephali, ‘Candidatus Rickettsia amblyommii’, ‘Candidatus Rickettsia 24

andeanae’, e Rickettsia felis (Labruna et al., 2011, Nieri-Bastos et al. 2014). 25

O Pantanal, considerado pela UNESCO como Patrimônio Natural da 26

Humanidade e Reserva Mundial da Biosfera, é a maior planície alagável do mundo, 27

localizada no centro da América do Sul, entre o Brasil, Bolívia e Paraguai. O 28

ecossistema do Pantanal é caracterizado por ciclos hidrológicos de seca e chuva, que 29

causam uma constante movimentação dos animais e variações na paisagem e na 30

vegetação (Junk & Cunha, 2005). A biodiversidade do Pantanal é similar ao Cerrado, 31

bioma adjacente que é uma savana tropical única distinta de outras savanas do mundo, 32

principalmente por suas dimensões continentais que se estendem por todo o Planalto 33

Central Brasileiro (Oliveira & Marquis, 2002). 34

Considerando a variação na prevalência de carrapatos em aves entre as regiões 35

geográficas, adicionalmente ao potencial migratório e à possibilidade de carreamento 36

mecânico de carrapatos por aves silvestres, este estudo objetivou mostrar a 37

diversidade de carrapatos e a detecção molecular de infecções por riquétsias em 38

carrapatos de aves silvestre do Pantanal e Cerrado no Centro-Oeste do Brasil. 39

40

Material e métodos 41

Durante agosto de 2012 a maio de 2014, aves foram capturadas e examinadas 42

quanto à presença de carrapatos em dois biomas do estado de Mato Grosso: o 43

Pantanal na cidade de Poconé e o Cerrado no Parque Nacional de Chapada dos 44

Guimarães (PNCG) (Fig. 1). Em cada área, 10 redes (Fig. 2) de neblina (10 m de 45

comprimento, 3 m de altura e 1 cm de malha) foram abertas por cinco dias entre as 46

6h:00min da manhã até as 11h:00min, resultando em 3500 horas de captura de rede 47

42

(que é o total de horas de captura considerando a somatória do número de horas de 48

cada rede seguindo o seguinte modelo: Total de horas= Número de redes x Horas de 49

coleta x Dias de coleta x Quantidade de campanhas) em todo o estudo. Após abertas, 50

as redes eram inspecionadas a cada 40 minutos para evitar que a presença humana 51

inibisse a movimentação das aves e prejudicasse a captura (Fig. 3). No Pantanal, as 52

aves foram capturas de acordo com os ciclos hidrológicos, com campanhas em janeiro 53

(cheia), maio (vazante) e agosto (seca), num total de seis coletas em cinco locais 54

selecionados. Já no Cerrado as aves foram coletadas a cada três meses de acordo 55

com as estações do ano (primavera, verão, outono e inverno) resultando em oito 56

coletas em quarto fitofisionomias distintas do PNCG: cerrado típico (“cerrado sensu 57

strictu”), cerradão, cerrado ralo e cerrado de chapadas (matas de galeria) de acordo 58

com Eiten (1994). 59

As aves capturadas foram identificadas (Ridgely & Tudor, 1989, 1994; Sigrist, 60

2006) e, cuidadosamente examinadas (Fig. 4) quanto à presença de carrapatos que 61

foram retirados e levados para o laboratório. Carrapatos adultos foram identificados 62

segundo Barros-Battesti et al. (2006), enquanto as ninfas de acordo com Martins et al. 63

(2010). Larvas e ninfas ingurgitadas do gênero Amblyomma foram levadas vivas para o 64

laboratório, onde foram mantidas em incubadora do a 25 °C e umidade relativa de 95% 65

para poderem realizar ecdise para os estágios de ninfa e adulto respectivamente. 66

Contudo, larvas não ingurgitadas ou parcialmente ingurgitadas foram removidas com 67

pinça e imediatamente preservadas em isopropanol absoluto. Larvas de Amblyomma 68

spp. foram identificadas de acordo com testes moleculares descritos a seguir. Larvas 69

de Ornithodoros foram identificadas em nível de espécie por morfologia (Kohls et al. 70

1969, Barros-Battesti et al. 2013) ou testes moleculares como descritos a seguir. 71

43

Durante cada campanha de captura, carrapatos de vida livre também foram coletados 72

da vegetação por arraste de flanela (Oliveira et al., 2000) e, identificados como descrito 73

acima. 74

Os carrapatos das aves foram individualmente submetidos à extração de DNA 75

pelo protocolo de isotiocianato de guanidina, como anteriormente descrito por Sangioni 76

et al. (2005). Carrapatos de vida livre foram submetidos à extração de DNA em pools 77

(três adultos, cinco ninfas ou 10 larvas) pelo mesmo protocolo. O DNA extraído foi 78

amplificado pela reação de cadeia de polimerase (PCR) primeiramente usando os 79

oligonucleotídeos CS-78 e CS-323, que amplificam um fragmento de 401 pb (pares de 80

base) do gene citrato sintase (gltA) encontrado em todas as espécies de Rickettsia 81

(Labruna et al., 2004). Amostras positivas nesta primeira PCR foram submetidas a 82

novo protocolo de amplificação usando os oligonucleotídeos Rr190.70p e Rr190.602n, 83

que amplificam ~530 pb de um fragmento de 190-kDa do gene da proteína de 84

membrana externa A (ompA) presente somente em espécies de Rickettsia do GFM 85

(Regnery et al., 1991). Todos os produtos amplificados foram purificados com o kit 86

comercial GFX PCR DNA and Gel Band Purification Kit (GE Healthcare®) e 87

sequenciados em sequenciador automático (ABI DNA Model 3500 Series Genetic 88

Analyzer®), conforme recomendações do fabricante e as sequências parciais 89

submetidas à análise BLAST (Altschul et al., 1990) para determinar a existência de 90

similaridade com outras espécies de Rickettsia. Para confirmar a identificação 91

taxonômica de larvas de Amblyomma e Ornithodoros coletados das aves, amostras de 92

DNA foram submetidas a PCR utilizando oligonucleotídeos que amplificam um 93

fragmento de 460 pb do gene 16S rRNA mitocondrial (Mangold et al., 1998). Produtos 94

44

desta PCR foram sequenciados e submetidos à análise comparativa no BLAST (Basic 95

Local Alignment Search Tool). 96

Prevalência, intensidade média de parasitismo (IMP) e abundância média (AM) 97

foram calculadas de acordo com Bush et al. (1997) sendo prevalência o número de 98

hospedeiros infestados com um ou mais carrapatos, dividido pelo número de 99

hospedeiros examinados; Intensidade média de parasitismo a média de quantidade de 100

carrapatos dos hospedeiros infestados; e abundância média o número total de 101

carrapatos encontrados, dividido pelo número total de hospedeiros examinados. 102

Prevalência e IMP foram testadas estatisticamente utilizando o método de modelos 103

lineares generalizados (GLM) e o pacote estatístico R (R DEVELOPMENT CORE 104

TEAM, 2013) para comparações entre os dois biomas. Para a variável prevalência, a 105

distribuição binomial (presença ou ausência da característica) foi utilizada, com a 106

adição de função logística como preditor linear. Já para IMP foi utilizada distribuição de 107

Poisson (contagem de indivíduos) com função logarítmica como preditor linear. 108

Este estudo foi aprovado pelo Comitê de Ética para Utilização de Animais da 109

Universidade Federal de Mato Grosso (Protocolo n° 23108.041148/13-0) e autorizado 110

pelo Instituto Brasileiro do Meio Ambiente e dos Recursos Naturais (SISBIO - 10698-3). 111

112

Resultados 113

Ao todo, 674 aves foram capturadas, representando 113 espécies de 26 114

famílias. O melhor horário de captura das aves era até as 09:00, sendo após este 115

horário observada uma diminuição no trânsito das aves coincidindo com o aumento da 116

temperatura no ambiente. Destas, 71 aves estavam parasitadas por carrapatos (10,5% 117

de prevalência – 13% para o Pantanal e 8,3% para o Cerrado). Um total de 155 118

45

carrapatos foi coletado das aves (115 carrapatos de 42/324 aves do Pantanal e 40 119

carrapatos de 29/350 aves do Cerrado). Entre as aves infestadas, 59% e 41% foram 120

capturadas no Pantanal e no Cerrado, respectivamente, sem diferença estatística entre 121

os dois biomas. A intensidade média de parasitismo foi de 2,18 carrapatos/ave 122

parasitada (2,74 para o Pantanal e 1,38 para o Cerrado), com amplitude de 1-49 como 123

podem ser verificados nas Tabelas 1 e 2. A abundância média foi de 0,23 124

carrapatos/ave capturada (0,35 para o Pantanal e 0,11 para o Cerrado). IMP e AM 125

também não demonstraram diferença estatística entre os dois biomas, entretanto a 126

maioria das aves estava infestada por um único espécime de carrapato. Uma 127

ocorrência incomum foi observada no Pantanal, onde 49 larvas de carrapatos foram 128

coletadas de uma única ave (Xyphorhynchus guttatus). 129

Os carrapatos das aves foram identificados como se segue: 70 (45,2%) larvas 130

de Amblyomma longirostre (Koch); seis (3,9%) larvas de Ornithodoros mimon Kohls, 131

Clifford & Jones; uma (0,6%) larva de Amblyomma triste Koch; 23 (14,9%) ninfas de 132

Amblyomma nodosum Neumann; 25 (16,1%) ninfas de Amblyomma cajennense (F.) 133

sensu lato (s.l.); 16 (10,3%) ninfas de Amblyomma calcaratum Neumann; 11 (7,1%) 134

ninfas de A. longirostre Koch; duas (1,3%) ninfas de Amblyomma ovale Koch; e 1 135

(0,6%) adulto A. cajennense s.l. (Tabelas 1 e 2). 136

Sequências parciais de 16S rRNA mitochondrial foram geradas de amostras de 137

77 larvas de carrapatos coletadas nas aves. Destas, 70 geraram seis haplótipos, que 138

quando analisadas pelo BLAST mostraram 99-100% de similaridade com A. 139

longisrostre de sequências correspondentes depositadas no GenBank (KM262205, 140

KM262207); uma destas gerou um haplótipo com 99% de similaridade com A. triste 141

(AY498563); e seis larvas geraram um haplótipo com 99% de similaridade com O. 142

46

mimon (KC677675). Estas sequências parciais geradas neste estudo foram submetidas 143

e depositdas no GenBank sob os números de acesso KP762568-KP762573 para A. 144

longirostre, KP739869 para A. triste, e KP739868 para O. mimon. 145

Sete carrapatos positivos ao PCR de gltA amplificaram por meio da PCR 146

sequências parciais dos genes ompA, demonstrando infecção por riquétsias. As 147

sequências de seis amostras recolhidas de A. longirostre (uma ninfa coletada em 148

Tangara sayaca do Cerrado; uma ninfa coletada em Chloroceryle aenea e uma ninfa e 149

três larvas recolhidas em Piranga flava do Pantanal) geraram um consenso de 381/381 150

pb com similaridade de 100% com sequências correspondentes de ‘Ca. R. amblyommii’ 151

(KM262194; GQ891955). Outra sequência parcial gerada de uma ninfa de A. nodosum 152

recolhida em T. cayana do Cerrado mostrou 100% (439/439 pb) de similaridade com 153

sequências de Rickettsia endosymbiont de A. nodosum (KM262193), uncultured 154

Rickettsia sp. (JX421686), e Rickettsia sp. NOD (EU567180). Estas sequências 155

parciais de ompA foram submetidas e, em seguida, depositadas no GenBank sob 156

números de acesso KP739867 (‘Ca. R. amblyommii’ strain Mato Grosso) e KP739866 157

(Rickettsia sp. strain PNCG). 158

No ambiente 728 carrapatos de vida livre (437 do Pantanal e 291 do Cerrado) 159

foram coletados e identificados como se segue: Pantanal - 23 larvas Amblyomma spp., 160

341 ninfas e 73 adultos A. cajennense s.l.; Cerrado - 11 larvas Amblyomma spp., uma 161

ninfa Amblyomma coelebs Neumann, uma ninfa Amblyomma naponense (Packard), 162

duas ninfas Amblyomma scalpturatum Neumann, 172 ninfas e 104 adultos A. 163

cajennense s.l.. Todos os pools de carrapatos de vida livre foram negativos para 164

infecção por riquétsias. 165

166

47

Discussão 167

Estágios imaturos de espécies de Amblyomma são comumente relatados em 168

aves de regiões Neotropicais (Labruna et al., 2007; Lugarini et al., 2015; Ogrzewalska 169

et al., 2009a; Ogrzewalska et al., 2012; Ogrzewalska et al., 2014; Pacheco et al., 2012). 170

Entretanto este estudo registrou 13 espécies de aves como hospedeiros para 171

carrapatos pela primeira vez, das seguintes famílias: Tyrannidae (Inezia inornata, 172

Poecilotriccus latirostris), Thamnophilidae (Hypocnemoides maculicauda), Thraupidae 173

(Tachyphonus luctuosus, Lanio cucullatus), Furnariidae (Cranioleuca vulpina), 174

Cardinalidae (Piranga flava), Alcedinidae (Chloroceryle aenea), Cuculidae (Coccyzus 175

euleri), Dendrocolaptidae (Xyphorhynchus picus, Lepdocolaptes angustirostris), 176

Galbulidae (Galbula ruficauda) e Trochilidae (Thalurania furcata). 177

Duas ninfas de A. scalpturatum foram coletadas no ambiente, sendo o primeiro 178

relato desta espécie ocorrendo no bioma do Cerrado, expandindo o conhecimento da 179

distribuição de A. scalpturatum no Brasil. Outros estudos relataram a ocorrência de A. 180

scalpturatum na Amazônia (Martins et al., 2014; Onofrio et al., 2010), Pantanal 181

(Bechara et al., 2006), e Mata Atlântica (Onofrio et al., 2010). É importante ressaltar 182

que a área do cerrado onde esta espécie de carrapato foi encontrada não corresponde 183

à uma área de cerrado típico, com vegetação baixa ou rala, mas sim à uma área de 184

cerrado de chapadas que é constituída por uma vegetação mais arbórea com árvores 185

de copa alta que propiciam um clima mais ameno. Principalmente quando em torno de 186

pequenos cursos de água como foi o caso do local onde a espécie foi encontrada. 187

Adultos de A. scalpturatum são comumente associados ao parasitismo de mamíferos 188

de médio e grande porte especialmente das ordens Peridossactyla (Tapiridae), 189

48

Artiodactyla (Tayassuidae, Suidae), Xenarthra (Myrmecophagidae), e Carnivora 190

(Canidae) (Labruna et al., 2005; Pereira et al., 2000). 191

Sete espécies das aves parasitadas por carrapatos (oito aves ao todo) são 192

migratórias (I. inornata, Myiodynastes maculatus, Elaenia chiriquensis, Myiarchus 193

tyrannulus, P. flava, C. euleri e T. subalaris), e apresentam baixa especificidade de 194

habitat, já que seu período de reprodução pode ocorrer tanto no Cerrado como no 195

Pantanal (Nunes e Tomas, 2008). Durante a temporada de reprodução, as aves se 196

tornam mais susceptíveis ao parasitismo por ectoparasitas (Nunes e Tomas, 2008), 197

fato constatado nestas oito aves migratórias quando infestadas por carrapatos. A 198

incidência de carrapatos em aves migratórias mostra o potencial de carreamento de 199

carrapatos infectados por patógenos de aves dos biomas estudados para outras 200

regiões que podem servir de habitat para estas aves, ainda que sua migração seja intra 201

continental (Amércia do Sul somente), como ocorreu com a espécie de Cardinalidae P. 202

flava, que é migratória e se apresentou parasitada por ninfas e larvas de A. longirostre 203

infectadas por ‘Ca. R. amblyommii’. Apesar das aves não serem as únicas 204

responsáveis por transportar carrapatos que podem transmitir doenças (Hasle, 2013), 205

este é o fato mais relevante do estudo da diversidade de carrapatos em aves, assim 206

como, do estudo de infecção por riquétsias nestes carrapatos. A disseminação de 207

carrapatos infectados por riquétsias do GFM tem sido estudada na Europa (Santos-208

Silva et al. 2006, Elfving et al. 2010, Movila et al. 2011), na América do Sul 209

(Ogrzewalska et al., 2009a; Ogrzewalska et al., 2012; Ogrzewalska et al., 2014; 210

Pacheco et al., 2012). 211

Seis larvas de O. mimon foram coletadas em espécies de Dendrocolaptidae (X. 212

guttatus, X. picus e L. angustirostris) e Thraupidae (Lanio penicillatus). Este é o 213

49

primeiro relato do parasitismo de larvas O. mimon em Passeriformes, no entanto, 214

espécies de Ornithodoros já foram descritas em aves Apodiformes (Tolesano-Pascoli et 215

al., 2014). Ornithodoros mimon foi originalmente descrito na Bolívia e Uruguai, quando 216

larvas foram coletadas parasitando morcegos (Kohls et al., 1969), e relatos em 217

morcegos do Brasil e Argentina também foram registrados (Barros-Battesti et al., 2006; 218

Venzal et al., 2004) décadas depois. Vários estudos recentes têm descrito o 219

parasitismo em humanos por O. mimon em diferentes regiões do Brasil (Barros-Battesti 220

et al., 2011; Landulfo et al., 2012; Labruna et al., 2014). 221

Este também é o primeiro relato do parasitismo por A. triste em Passeriformes 222

no Brasil. Recentemente, esta espécie foi encontrada em Passeriformes na Argentina 223

(Flores et al. 2014) e descrita por Silveira et al. (2015) em aves Gruiformes no Brasil. 224

Melo et al. (2015) reportou a infecção por R. parkeri, riquétsia do GFM, em um adulto 225

de vida livre de A. triste na mesma área de estudo no Pantanal mato-grossense. Assim, 226

se reconhece o potencial de dispersão de A. triste (e, possivelmente de R. parkeri) por 227

Passeriformes do bioma do Pantanal. 228

Amblyomma longirostre foi a espécie de carrapato mais comum em aves do 229

Pantanal, mas pouco encontrada em aves do Cerrado (quarto apenas) no presente 230

estudo (Tabela 2). Estudos anteriores em outros biomas brasileiros também relatam a 231

ocorrência do parasitismo por esta espécie de carrapato em aves (Ogrzewalska et al., 232

2008; Ogrzewalska et al., 2009b; Pacheco et al., 2012; Sanches et al., 2013; Maturano 233

et al., 2015). No Pantanal uma única ave (X. guttatus) estava infestada por 46 larvas de 234

A. longirostre (além de três larvas de O. mimon) dado que é considerado como 235

ocorrência incomum, considerando que geralmente aves apresentam baixa intensidade 236

de parasitismo para qualquer espécie de carrapato, geralmente um carrapato por ave 237

50

somente, com visto nas demais aves e como descrito em estudos similares 238

(Ogrzewalska et al., 2008; Ogrzewalska et al., 2009b; Pacheco et al., 2012). 239

Duas ninfas de A. ovale foram encontradas parasitando Turdus leucomelas no 240

Pantanal. Existem poucos relatos de ninfas de A. ovale em aves no Brasil: no Cerrado 241

do Sudeste brasileiro (Luz et al., 2012) e, também na Mata Atlântica (Ogrzewalska et 242

al., 2009b; Pacheco et al., 2012; Maturano et al., 2015). Adultos de A. ovale parasitam, 243

principalmente, mamíferos da ordem Carnivora, enquanto que os estágios imaturos 244

possuem ocorrências registradas principalmente em pequenos roedores (Guglielmone 245

et al. 2003; Szabó et al. 2013b). 246

Também foram descritas as ocorrências de estágios imaturos de A. nodosum e 247

A. calcaratum em aves dos dois biomas (Pantanal e Cerrado). Estas duas espécies têm 248

preferências similares por hospedeiros, sendo os adultos comumente associados ao 249

parasitismo de tamanduás (Tamandua spp. e Myrmecophaga tridactyla), e estágios 250

imaturos relatados principalmente em Passeriformes (Labruna et al., 2007; 251

Ogrzewalska et al.2009b, Ogrzewalska et al., 2010; Ogrzewalska et al., 2011ª; 252

Maturano et al., 2015). É importante notar que a prevalência de A. nodosum foi maior 253

no Pantanal (35,7% no Pantanal e 6,9% no Cerrado), enquanto que a prevalência de A. 254

calcaratum foi maior no Cerrado (7,1% no Pantanal e 34,5% no Cerrado), mesmo que 255

os dois biomas apresentem fauna e flora similares (Oliveira e Marquis, 2002). 256

Nas duas áreas do presente estudo, A. cajennense s.l. foi a espécie 257

predominantemente encontrada na vegetação, corroborando com estudos realizados 258

anteriormente no Cerrado (Szabó et al., 2007; Pascoal et al., 2013) e Pantanal (Alves 259

et al., 2014). Ainda que sejam mais abundantes no ambiente, o parasitismo em aves 260

por A. cajennense s.l. é considerado incomum em comparação com outras espécies de 261

51

carrapatos, como A. longirostre ou A. nodosum (Ogrzewalska et al., 2009b; 262

Ogrzewalska et al., 2011b; Tolesano-Pascoli et al., 2010). Esta característica foi 263

observada em aves do Pantanal, onde A. longirostre e A. nodosum foram as espécies 264

mais observadas em aves dos dois biomas quando comparadas com A. cajennense s.l. 265

Por outro lado, A. cajennense s.l. foi a espécie de carrapato mais frequente em aves do 266

Cerrado conforme observado na Tabela 2. Este estudo ainda descreve a ocorrência de 267

parasitismo por um adulto de A. cajennense s.l. em T. subalaris, achado raro (mesmo 268

para esta espécie de carrapato a ocorrência é maior para estágios imaturos em aves), 269

que pode ser explicado pelo fato de aves desta família (Turdidae) passarem longos 270

períodos no chão, principalmente à procura de alimento o que predispõe para 271

ocorrência de formas adultas deste carrapato mesmo em aves (Nunes e Tomas, 2008). 272

A grande maioria dos carrapatos encontrados nas aves estavam localizados na 273

região da cabeça das aves, fato recentemente apontado estatisticamente ao 274

parasitismo por carrapatos em aves por Maturano et al. (2015). 275

Infecção por ‘Ca. R. amblyommii’ em carrapatos de aves já foi descrita 276

anteriormente (Lugarini et al., 2015; Ogrzewalska et al., 2008; Pacheco et al., 2012). 277

Evidências sorológicas de ‘Ca. R. amblyommii’ em equinos e cães já foram relatadas 278

no Pantanal (Melo et al., 2011; Amorim et al., 2013; Alves et al., 2014), onde carrapatos 279

infectados (Amblyomma sculptum Berlese) também foram descritos (Alves et al., 2014). 280

‘Ca. R. amblyommii’ foi considerado potencialmente patogênico para humanos, 281

considerando evidências sorológicas em humanos doentes nos Estados Unidos 282

(Apperson et al., 2008). Nos Estados Unidos, infecção de cães por ‘Ca. R. amblyommii’ 283

foi evidenciada por testes sorológicos e detecção por PCR (Barrett et al., 2014). Mesmo 284

52

que estes resultados sugiram a patogenicidade para humanos e animais de ‘Ca. R. 285

amblyommii’, o assunto ainda não está totalmente esclarecido (Barrett et al., 2014). 286

Rickettsia sp. strain PNCG foi 100% idêntica a “uncultured Rickettsia spp.” 287

(JX421686), detectada em A. nodosum de T. tetradactyla (Almeida et al., 2013) e, 288

também com Rickettsia sp. strain NOD (Ogrzewalska et al., 2009a), igualmente isolada 289

de A. nodosum (EU567180). A presença de agente do GFM em carrapatos de aves 290

silvestres no Pantanal e Cerrado do Estado de Mato Grosso, Centro-Oeste do Brasil, 291

mostra a importância destas aves e também dos biomas na epidemiologia de doenças 292

causadas por estes agentes, seja como transporte de carrapatos infectados, ou como 293

potenciais reservatórios para estas bactérias. 294

Como observado, a infecção por riquétsias em carrapatos encontrados 295

parasitando aves silvestres, ou espécies de carrapatos que sejam frequentemente 296

associadas ao parasitismo em aves, têm sido relatadas. Ainda que o parasitismo em 297

humanos se restrinja a raros casos de parasitismo por A. longirostre (Guglielmone et 298

al., 2006) entre as espécies que acometem aves, o monitoramento e a possibilidade de 299

vetorização destes agentes por aves precisam ser realizados como forma de 300

manutenção preventiva de informações sobre doenças causadas por estes agentes 301

(Maturano et al., 2015). 302

303

53

Agradecimentos

Agradecemos à Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior

(Capes) pelas bolsas de D. G. S. Ramos, A. L. T. Melo, e T. A. Pacheco. Ao Conselho

Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq) pelas bolsas de M. B.

Labruna, V. Dutra, D. M. Aguiar e Richard C. Pacheco. Ao Serviço Social do Comércio

(SESC) Pantanal e ao Instituto Nacional de Ciência e Tecnologia em Áreas Úmidas

(INAU), pelo suporte de campo.

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67

Figura 1 – Locais de coleta de carrapatos e aves no Pantanal (município de Poconé) e Cerrado (Parque Nacional de Chapada dos

Guimarães) de 2012-2014 e seus respectivos biomas no estado de Mato Grosso, Brasil.

68

Figura 2 – Rede de neblina utilizada para captura de aves no Pantanal (município de Poconé) e Cerrado (Parque Nacional de

Chapada dos Guimarães) de 2012-2014 no estado de Mato Grosso, Brasil.

69

Figura 3 – Inspeção à rede de neblina com ave capturada no Pantanal (município de Poconé) e Cerrado (Parque Nacional de

Chapada dos Guimarães) de 2012-2014 no estado de Mato Grosso, Brasil.

70

Figura 4 – Ave capturada com carrapato fixado ao pescoço evidenciando inspeção realizada nas aves do Pantanal (município de

Poconé) e Cerrado (Parque Nacional de Chapada dos Guimarães) de 2012-2014 no estado de Mato Grosso, Brasil.

71

Tabela 1 – Número de aves infestadas, intensidade média de parasitismo (IMP) e carrapatos identificados em aves silvestres

capturadas no Pantanal de acordo com cada família de aves, durante setembro de 2012 a maio de 2014.

Família Espécie

N° Infestadas/Capturadas (%)

IMP Carrapatos**

Tyrannidae

Hemitriccus margaritaceiventer 2/13 (15,4) 1

1N A. longirostre; 1N A. nodosum

Cnemotriccus fuscatus 4/14 (28,6) 1

2N A. cajennense; 2N A. calcaratum

Poecilotriccus latirostris* 3/7 (42,8) 1,3

1N A. calcaratum; 2L A. longirostre; 1N A. nodosum

Myiarchus tyranullus 1/4 (25) 1

1N A. calcaratum

Elaenia chiriquensis 1/1 (100) 1

1N A. nodosum

Platyrinchus mystaceus 1/1 (100) 1

1L A. longirostre

Thamnophilidae Thamnophilus pelzeni 1/3 (33,3) 1

1N A. nodosum

Thamnophilus doliatus 1/1 (100) 2

1L A. longirostre; 1N A. nodosum

Hypocnemoides maculicauda* 5/7 (71,4) 2,6

5L, 1N A. longirostre; 7N A. nodosum

Taraba major 2/3 (66,6) 1

2N A. nodosum

Thraupidae Paroaria capitate 1/12 (8,3) 1

1N A. cajennense

Tachyphonus luctuosus* 1/2 (50) 2


Lanio penicillatus 1/2 (50) 2

1L A. longirostre; 1L Ornithodorus mimon

Turdidae Turdus amaurochalinus 1/1 (100) 1

1N A. calcaratum

Turdus leucomelas 1/2 (50) 7

1N A. cajennense; 1L A. longirostre; 3N A. nodosum; 2N A. ovale

Furnariidae Furnarius leucopus 1/4 (25) 1

1L A.triste

72

Cranioleuca vulpina* 1/6 (16,6) 1

1N A. nodosum

Pipridae Pipra fasciicauda 1/1 (100) 1

1N A. nodosum

Neopelma palescens 1/2 (50) 1

1N A. cajennense

Cardinalidae Piranga flava* 1/1 (100) 8

6L, 2N A. longirostre

Alcedinidae Chloroceryle aenea* 1/4 (25) 1

1N A. longirostre

Columbidae Columbina talpacoti 1/3 (33,3) 1

1N A. cajennense

Leptotila verreauxi 2/6 (33,3) 1


Cuculidae Coccyzus euleri* 1/1 (100) 1

1N A. cajennense

Dendrocolaptidae Xyphorhynchus picus* 1/6 (16,6) 1

1L Ornithodoros mimon

Xiphorhynchus guttatus 1/1 (100) 49

46L A. longirostre; 3L Ornithodoros mimon

Emberezidae Sporophila angolensis 1/2 (50) 1

1N A. cajennense

Galbulidae Galbula ruficauda* 2/2 (100) 1

1N A. cajennense; 1L A. longirostre

Parulidae Basileuterus flaveolus 1/7 (14,3) 1

1N A. longirostre

*Indicam novas ocorrências para ixodídeos **Espécies de Amblyomma estão descritas como "A.";

L=larva; N=ninfa

73

Tabela 2 - Número de aves infestadas, intensidade média de parasitismo (IMP) e carrapatos identificados em aves silvestres capturadas

no Parque Nacional de Chapada dos Guimarães de acordo com cada família de aves, durante setembro de 2012 a maio de 2014.

Família Espécies N° Infestadas/Capturadas (%)

IMP Carrapatos**

Tyrannidae

Hemitriccus margaritaceiventer 5/17 (29,4) 1

1N A. cajennense; 3N A. calcaratum; 1N A. nodosum

Inezia inornata* 1/8 (12,5) 1

1N A. cajennense

Myiodynastes maculatus 1/6 (16,6) 2

2N A. cajennense

Thamnophilidae Thamnophilus pelzeni 1/16 (6,2) 1

1N A. calcaratum

Dysithamnus mentalis 1/1 (100) 1

1N A. calcaratum

Thraupidae Tangara sayaca 2/8 (25) 1

1N A. cajennense; 1N A. longisrostre

Tangara cayana 2/13 (15,4) 1

1N A. calcaratum; 1N A. nodosum

Lanio cucullatus* 1/35 (2,8) 1

1N A. calcaratum

Saltator similis 1/3 (33,3) 1

1N A. calcaratum

Turdidae Turdus amaurochalinus 3/11 (27,3) 2,7

8N A.cajennense

Turdus leucomelas 2/7 (28,6) 3,5

1N A.cajennense; 6L A. longisrostre

Turdus subalaris 2/4 (50) 1

1A A.cajennense; 1N A. calcaratum

Pipridae Pipra fasciicauda 1/2 (50) 1

1N A. calcaratum

Dendrocolaptidae Lepdocolaptes angustirostris* 2/16 (12,5) 1

1N A. longirostre; 1L Ornithodoros mimon

Syttasomus griseicapillus 1/1 (100) 1

1N A. longirostre

74

Momotidae Momotus momota 1/1 (100) 1

1N A. cajennense

Trochilidae Thalurania furcata* 1/12 (8,3) 1

1N A. cajennense

Vireonidae Cyclarhis gujanensis 1/3 (33,3) 1

1N A. calcaratum

*Indicam novas ocorrências para carrapatos **Espécies de Amblyomma estão descritas como "A."; L=larva; N=ninfa; A=adulto

APÊNDICE B

76

Tabela 1 – Lista de aves capturadas no Cerrado e Pantanal Mato-grossense entre

2012 e 2014, quantificadas por espécies e biomas.

Família Espécie Cerrado Pantanal TOTAL

Alcedinidae Chloroceryle aenea 0

4

4

Buconidae Bucco tamatiá 1

0

1

Monasa nigrifons 4

0

4

Cardinalidae Piranga flava 0

1

1

Columbidae Columba cayanensis 0

1

1

Columbina minuta 0

2

2

Columbina picui 0

3

3

Columbina squammata 0

3

3

Columbina talpacoti 0

3

3

Leptotila rufaxila 0

8

8

Leptotila verreauxi 0

6

6

Corvidae Cyanocorax cianonela 0

3

3

Cuculidae Coccyzus euleri 0

1

1

Piaya cayana 0

3

3

Dendrocolaptidae Lepdocolaptes angustirostris 16

3

19

Sittasomus griseicapillus 1

2

3

Xyphorhynchus picus 0

6

6

Xiphorhynchus guttatus 0

1

1

Emberezidae Arremon flavirostris 0

1

1

Oryzoborus angolensis 2

0

2

Sicalis flaveola 0

21

21

Sporophila angolensis 0

2

2

Estrigidae Athene cunicularia 0

1

1

Fringilidae Cyanerpes cyaneus 3

0

3

Furnariidae Cranioleuca vulpina 6

6

12

Furnarius leucopus 0

4

4

Furnarius rufus 0

15

15

Sinalaxys albilora 0

7

7

Galbulidae Galbula ruficauda 0

2

2

Icteridae Agelaioides badius 0

2

2

Cacicus cela 0

2

2

Molothrus barius 0

1

1

77

Momotidae Momotus momota 1

1

2

Parulidae Basileuterus culicivorus 4

0

4

Basileuterus flaveolus 7

7

14

Picidae Picumnus albosquamatus 0

7

7

Veniliornis mixtus 1

0

1

Veniliornis passerinus 0

1

1

Pipridae Antilophia galeata 2

5

7

Neopelma palescens 4

2

6

Pipra fasciicauda 2

1

3

Polioptilidae Polioptita dumicota 0

4

4

Psittacidae Diopsittaca nobilis 0

1

1

Thamnophilidae Cercomacra melanaria 0

7

7

Dysithamnus mentalis 1

0

1

Formicivora grisea 1

0

1

Formicivora rufa 5

0

5

Herpsilochmus longirostris 0

4

4

Hypocnemoides maculicauda 0

7

7

Myrmothelura axillaris 0

3

3

Taraba major 0

3

3

Thamnophilus doliatus 0

1

1

Thamnophilus pelzeni 16

3

19

Thraupidae Dacnis cayana 2

0

2

Eucometis penicillata 0

1

1

Hemithraupis guira 2

0

2

Lanio cucullatus 35

0

35

Lanio penicillatus 0

2

2

Neothraupis fasciata 5

0

5

Paroaria capitata 0

12

12

Ramphocelus carbo 0

11

11

Saltator coelurescens 0

2

2

Saltator maximus 0

1

1

Saltator similis 3

0

3

Tachyphonus luctuosus 0

2

2

Tachyphonus rufus 3

1

4

Tangara cayana 13

0

13

Tangara palmarum 0

1

1

Tangara sayaca 8

5

13

Tityridae Pachyramphus polychopterus 3

0

3

78

Pachyramphus viridis 0

2

2

Tityra inquisitor 0

1

1

Trochilidae Amazilla fimbriata 10

12

22

Amazilla versicolor 1

8

9

Anthracothorax nigricolis 0

2

2

Chlorostilbon lucidus 3

0

3

Chrysolampis mosquitos 9

1

10

Colibri serrirostris 2

0

2

Eupetomena macroura 2

1

3

Hylocharis cyanus 7

0

7

Phaethornis nattereri 1

0

1

Phaethornis petrei 2

0

2

Phaetornis ruber 0

2

2

Thalurania furcata 12

1

13

Troglodytidae Campylorhynchus turdinus 0

4

4

Pheugopedius genibarbis 0

1

1

Trogonidae Trogon surrucura 2

0

2

Turdidae Turdus amaurochalinus 11

1

12

Turdus leucomelas 7

2

9

Turdus rufiventris 0

1

1

Turdus subalaris 4

3

7

Tyrannidae Captostoma obsoletum 1

3

4

Casiornis rufus 1

0

1

Cnemotriccus fuscatus 5

14

19

Contopus cinereus 0

1

1

Corythopis delalandi 2

0

2

Elaenia albiceps 1

2

3

Elaenia chiriquensis 25

1

26

Elaenia cristata 6

2

8

Elaenia flavogaster 1

0

1

Empidonomus varius 1

0

1

Hemitriccus margaritaceiventer 17

13

30

Hemitriccus striaticollis 0

2

2

Inezia inornata 8

2

10

Myiarchus ferox 9

5

14

Myiarchus swainsoni 11

6

17

Myiarchus tyranullus 3

4

7

Myiodynastes maculatus 6

1

7

Myiopagis viridicata 1

4

5

79

Myiophobus fasciatus 2

0

2

Pitangus sulphuratus 0

2

2

Platyrinchus mystaceus 0

1

1

Poecilotriccus latirostris 0

7

7

Suiriri affinis 2

0

2

Suiriri islerorum 2

0

2

Todirostrum cinereum 0

1

1

Todirostrum latirostris 0

1

1

Tolmomyias sulphurescens 4

0

4

Tyrannus melancholicus 2

1

3

Vireonidae Cyclarhis gujanensis 3

0

3

Vireo olivaceus 13

0

13

TOTAL 350 324 674

INFECÇÃO POR RIQUÉTSIAS EM CARRAPATOS DE AVES DA …

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