INSTITUTO NACIONAL DE PESQUISAS DA AMAZÔNIA INPA PÓS-GRADUAÇÃO EM BIOLOGIA DE ... ·...

INSTITUTO NACIONAL DE PESQUISAS DA AMAZÔNIA – INPA

PÓS-GRADUAÇÃO EM BIOLOGIA DE ÁGUA DOCE E PESCA INTERIOR -

BADPI

A fauna de parasitas de Serrasalmus rhombeus (Linnaeus, 1776) (Characiformes:

Characidae) de lagos de várzea da Amazônia Central

MARIEL ACÁCIO DE LIMA

Manaus, Amazonas

Junho, 2010

ii

MARIEL ACÁCIO DE LIMA

A fauna de parasitas de Serrasalmus rhombeus (Linnaeus, 1776) (CHARACIFORMES:

CHARACIDAE) de lagos de várzea da Amazônia Central

Orientador: José Celso de Oliveira Malta Dr.

Co-orientadora: Ângela Maria Bezerra Varella Dra.

Dissertação apresentada à Coordenação

do Programa de Pós-Graduação em

Biologia de Água Doce e Pesca Interior

como parte dos requisitos para obtenção

do título de mestre em Ciências

Biológicas, área de concentração

Biologia de Água Doce e Pesca Interior.

Manaus, Amazonas

Junho, 2010

Sinopse:

Foi caracterizada a fauna de parasitas de Serrasalmus rhombeus de seis lagos do rio Solimões no período da seca.

Palavras-chave: várzea, rio Solimões, Serrasalmus rhombeus, parasitas de

peixes, Amazônia Central.

L732 Lima, Mariel Acácio de A fauna de parasitas de Serrasalmus rhombeus (Linneaus, 1776)

(Characiformes: Characidae) de lagos de várzea da Amazônia Central / Mariel Acácio de Lima.--- Manaus : [s.n.], 2010.

43 f. : il. color. Dissertação (mestrado)-- INPA, Manaus, 2010

Orientador : José Celso de Oliveira Malta Co-orientador : Ângela Maria Bezerra Varella Área de concentração : Biologia de Água Doce e Pesca Interior (Ecologia)

1. Piranha preta. 2. rio Solimões 3. Parasitofauna.

I. Título. CDD 19. ed. 597.52

iv

Dedicatória

Dedico este trabalho aos meus pais,

Francisco Acácio e Valda Melo

e aos meus irmãos Thiago e Marcelo

v

“O vento sussurra a canção tão bonita

que todo cenário parece dançar

da praia alvinha de lá do terceiro

avança ansioso o primeiro banzeiro

num manso galope pra ilha beijar”

Celdo Braga e Adalberto Holanda

vi

AGRADECIMENTOS

Aos meus orientadores Dr. José Celso Malta e Dra. Ângela Varella, pela

paciência, pela inserção no mundo da parasitologia de peixes e assim ter aberto

caminhos para o mundo da pesquisa.

Ao CNPq pela concessão da bolsa de mestrado e PIATAM pelo apoio financeiro

e logístico.

A Carminha e Elany que sempre foram atenciosas e pacientes com os problemas

burocráticos do mestrado e mesmo assim sempre com sorriso no rosto.

Aos companheiros do Laboratório de Parasitologia e Patologia de Peixes/INPA:

Daniel, José, Larissa, Zuh, Camila, Márcio, Aprígio e Sandro e ao técnico Edílson.

Aos Doutores Jansen Zuanon; Geraldo Mendes; Celso Morato; Carlos Edwar e

Lúcia Rapp, pelos conhecimentos passados ao longo do mestrado.

Aos amigos da pós-graduação BADPI 2008 e aos grandes companheiros que tive

o prazer de conhecer na cidade de Manaus, ambos proporcionaram muitos momentos de

alegria.

Não poderia deixar de agradecer aos amigos acreanos que não tiveram presente

nessa etapa da vida, mas que mesmo assim foram importantes na conclusão do estudo.

vii

RESUMO

Foi estudada a fauna de parasitos de 45 Serrasalmus rhombeus coletados na estação de

seca em seis lagos de várzea do rio Solimões, em dezembro de 2007. Dezessete eram

machos e 28 fêmeas e 44 (97,7%) dos peixes estavam parasitados. Um total de 2.017

parasitos foi coletado, 17 espécies de Monogenoidea: Amphithecium diclonophallum; A.

falcatum; A. muricatum; Anacanthorus amazonicus; A. jegui; A. scapanus; A.

sciponophalus; A. serrasalmi; Anacanthorus sp.1; Anacanthorus sp.2; Anacanthorus

sp.3; Anacanthorus sp.4; Anacanthorus sp.5; Notothecium cyphophalum; Notothecium

sp.1; Notozothecium aegidatum; N. teinodendrum. Duas de Digenea Clinostomum sp. e

larvas de digenea encistadas. Uma espécie de Nematoda Procamallanus (S) inopinatus.

Duas espécies de Copepoda Ergasilus yumaricus e Myracetyma piraya. Uma de

Branchiura, Argulus chicomendesi. Os ectoparasitos foram mais abundantes.

Procamallanus (S) inopinatus, Ergasilus yumaricus. e A. chicomendesi são novos

registros de ocorrência em S. rhombeus. Trinta e cinco S. rhombeus estavam parasitados

com larvas de digenéticos encistadas na pele. Os peixes que apresentaram os índices

parasitários mais elevados foram dos lagos Campina e Anana. Os machos de S.

rhombeus estavam mais parasitados que as fêmeas. Os peixes maiores apresentaram

maiores quantidades de parasitos.

viii

ABSTRACT

The parasites fauna of 45 Serrasalmus rhombeus colleted in dry season from six

floodplain lakes of the Solimões River, in December of 2007, were studied. Seventeen

were males and 28 females and 44 (97.7%) of fish were parasitized. A total of 2017

parasites were collected, 17 species of Monogenoidea: Amphithecium diclonophallum;

A. falcatum; A. muricatum; Anacanthorus amazonicus; A. jegui; A. scapanus; A.

sciponophalus; A. serrasalmi; Anacanthorus sp.1, Anacanthorus sp.2, Anacanthorus

sp.3, Anacanthorus sp.4, Anacanthorus sp.5. Notothecium cyphophalum; Notothecium

sp.1; Notozothecium aegidatum; N. teinodendrum. Two species of Digenea,

Clinostomum sp. e metacercariae. One species of Nematoda, Procamallanus (S)

inopinatus. Two species of Copepoda, Ergasilus yumaricus e Myracetyma piraya and

one of Branchiura, Argulus chicomendesi. The parasites were most abundant.

Procamallanus (S) inopinatus, Ergasilus yumaricus and A. chicomendesi are new

records of occurrence in S. rhombeus. Thirty-five S. rhombeus were infected with cysts

of metacercariae of digenetic in the skin. Fish that had the highest numbers of parasites

were the Campina and Ananá lakes. The prevalence of fish from all lakes studied was

100%, except in Lake Maraca which was 90%. The number of parasites in the males of

S. rhombeus was higher than in females. Larger fish had higher number of parasites.

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SUMÁRIO

LISTA DE FIGURAS .................................................................................................. xi

1. INTRODUÇÃO ..................................................................................................... 1

1.1 A bacia e hidrografia da Amazônia ...................................................................... 1

1.2 O hospedeiro Serrasalmus rhombeus ................................................................... 2

1.3 A fauna de parasitos de peixes ............................................................................. 4

1.4 Interações parasita-hospedeiro ............................................................................. 5

1.5 Os parasitos de Serrasalmus rhombeus ................................................................ 6

2. OBJETIVOS ............................................................................................................. 8

2.1 Objetivo geral ...................................................................................................... 8

2.2 Objetivos específicos ........................................................................................... 8

3. METODOLOGIA ..................................................................................................... 9

3.1 Área de estudo ..................................................................................................... 9

3.2 Coleta dos peixes ............................................................................................... 10

3.3 Coleta dos parasitos ........................................................................................... 11

3.4 Preparação de lâminas para estudos taxonômicos ............................................... 11

3.5 Identificação das espécies de parasitas: .............................................................. 12

3.6 Índices parasitários ............................................................................................ 12

3.7 Análises estatísticas ........................................................................................... 13

4. RESULTADOS ...................................................................................................... 14

5. DISCUSSÃO .......................................................................................................... 21

6. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ..................................................................... 25

x

LISTA DE TABELAS

Tabela 1 - Espécies parasitas encontradas em Serrasalmus rhombeus provenientes dos

lagos do rio Solimões - AM ........................................................................................ 14

Tabela 2– Os índices parasitários dos peixes de seis lagos de várzea do rio Solimões,

Amazonas. .................................................................................................................. 16

Tabela 3 - Índices parasitários de Serrasalmus rhombeus do lago do Baixio. ............... 17

Tabela 4 – Índices parasitários de Serrasalmus rhombeus do lago Preto. ..................... 17

Tabela 5 – Índices parasitários de Serrasalmus rhombeus do lago Ananá. ................... 18

Tabela 6 – Índices parasitários de Serrasalmus rhombeus do lago Campina. ............... 18

Tabela 7 – Índices parasitários de Serrasalmus rhombeus do lago Maracá................... 19

Tabela 8 – Índices parasitários de Serrasalmus rhombeus do lago Aruã. ..................... 19

xi

LISTA DE FIGURAS

Figura 1 – O hospedeiro Serrasalmus rhombeus ............................................................ 3

Figura 2 - Localização geográfica dos lagos de várzea estudados. ................................. 9

Figura 3 - Relação entre o sexo do hospedeiro e abundância de parasitos de Serrasalmus

rhombeus de lagos do rio Solimões, Amazonas, Brasil. ............................................... 20

1

1. INTRODUÇÃO

1.1 A bacia e hidrografia da Amazônia

A região amazônica compreende uma imensa área de 7,9 milhões de km2, onde

300.000km² são de áreas alagáveis associadas aos grandes rios da bacia. Estas áreas são

submetidas a flutuações no nível das águas que influenciam as características limnológicas,

biológicas e ecológicas dos corpos de água. Como resultante da história geológica e do clima,

abriga o sistema fluvial mais extenso e de maior massa líquida da terra, sendo coberta pela

maior floresta pluvial tropical (Sioli, 1991).

O rio Solimões-Amazonas, seus tributários e sua extensa área de captação,

aproximadamente 6,15 milhões de km², formam o maior complexo hídrico do mundo, com

uma descarga anual de água para o mar de 200.000 m³ por segundo (Osborne, 2000). Essa

enorme descarga se deve a ampla extensão da sua área de captação e a alta pluviosidade nas

suas cabeceiras, principalmente na região dos Andes (Ramalho et al., 2009).

O rio Solimões-Amazonas, cuja origem está nas regiões andina e pré-andina, estende-

se no Brasil por uma distância de 3.000km. O processo erosivo ocorrente na região de

nascente é intenso, onde gera alta carga de sedimentos carreados pelo rio, e assim, representa

um modelo clássico de sistema de água da região amazônica, com águas turvas, barrentas e

com alta condutividade (Sioli, 1991).

Chuvas abundantes e o degelo na região andina junto a sazonalidade provocam uma

flutuação anual unimodal e de grande amplitude, no nível da água do rio Solimões-

Amazonas. Com isso, uma área de transição aquático-terrestre é formada, onde ao longo do

ano ocorrem profundas mudanças, e os seres vivos residentes são adaptados a estas flutuações

(Junk et al., 1989). O pulso de inundação e o relevo plano da depressão amazônica causam o

transbordamento do canal principal do rio e inundação de uma grande extensão da floresta

amazônica: a planície de inundação Amazônica (Prance, 1979).

O ciclo unimodal do pulso de inundação pode ser dividido em quatro fases: enchente,

cheia, vazante e seca. A enchente ocorre quando há aumento do nível do rio e acentuada

expansão dos ambientes aquáticos na planície de inundação. A cheia é caracterizada quando o

nível da água atinge o seu máximo, pelo período de curta duração, pouca oscilação do nível e

pelo domínio do ambiente aquático na planície de inundação. A vazante é quando o ambiente

aquático passa a se contrair. A seca quando o nível das águas está reduzido (Lowe-

McConnell, 1999).

O período de seca, geralmente, é considerado o mais dramático para a maioria das

espécies, pois o ambiente aquático está bastante reduzido, oferecendo pouco alimento e

2

abrigo. Por outro lado, este é o período mais favorável aos predadores que passam a perseguir

os cardumes de caracoídeos e siluroídeos que se encontram migrando no canal do rio ou

presos nos lagos (Barthem e Goulding, 1997; Lowe McConnel, 1999).

Associada aos ambientes aquáticos amazônicos, encontra-se a fauna de peixes mais

diversificada e rica do mundo, com aproximadamente 3000 espécies válidas e estimativas que

podem chegar até 8000 espécies (Goulding, 1980; Vari e Malabarba, 1998; Reis et al., 2003).

A ictiofauna amazônica é representada principalmente por peixes da superordem

Ostariophysi, com 85% das espécies, sendo 43% da ordem Characiformes, 39% da

Siluriformes e 3% da Gymnotiformes. As demais espécies pertencem a outras famílias de

diferentes ordens (Lowe-McConnell, 1999).

1.2 O hospedeiro Serrasalmus rhombeus

Dentro da ordem Characiformes, familia Serrasalmidae, estão as piranhas ou

pirambebas, são predadoras e se alimentam, principalmente, de pedaços de nadadeiras,

escamas e outras partes do corpo de suas presas (Northcote et al., 1986; Pompeu, 1999;

Pompeu e Godinho, 2003), são peixes característicos de ambientes lênticos (Goulding, 1980;

Sazima e Machado, 1990).

Peixes da família Serrasalmidae são comuns em regiões alagadas. São peixes sociais

que podem formar grupos de três a 20 indivíduos, atacam suas presas em momentos de

distração, desorientação, debatendo-se ou feridas. São ativos principalmente durante o dia e

estendem o tempo de forrageamento até o início da noite (Sazima e Machado, 1990). Isto

porque se orientam visualmente para alimentação (Sazima e Pombal Junior, 1988).

Segundo Braga (1976) as piranhas são peixes gregários, estacionários e não

propriamente migradores. Seus deslocamentos são reduzidos e de caráter trófico, sendo

comumente encontradas em ambientes lênticos.

3

Serrasalmus rhombeus (Linnaeus, 1766), popularmente conhecida como piranha-

preta, é um peixe de grande porte, sendo a maior das piranhas, podendo chegar até 50cm de

comprimento total. Ocorre comumente em rios e lagos, formam um grupo de peixes restrito à

América do Sul. Sua distribuição abrange uma área que se estende desde a bacia do Prata até

o Orinoco, sendo considerada onívora, consome peixes, invertebrados, insetos e material

vegetal (Santos et al. 2006).

Figura 1 – O hospedeiro Serrasalmus rhombeus (Fonte: aquazone.gr)

A piranha preta ao contrário das espécies migradoras tem desova parcelada, dispensa

qualquer tipo de cuidado parental e até onde se conhece, também desovam no período de

águas altas (Pizarro, 1998; Lowe-McConnell, 1999).

Serrasalmus rhombeus possui corpo comprido quando juvenil e romboidal em

adultos, boca com a mandíbula prognata, afilada em juvenis, muito robusta em adultos,

escamas numerosas e pequenas. A coloração do corpo é geralmente prateada ou cinzenta.

Juvenis e adultos jovens têm o corpo coberto de manchas escuras arredondadas e a região

ventral e cabeça com tonalidades alaranjadas. A nadadeira caudal tem uma faixa basal preta

em forma de V e a anal com a base e região distal dos raios escura, membranas com uma

tênue cor avermelhada ou alaranjada (Jegú e Santos, 1998).

4

1.3 A fauna de parasitos de peixes

Os parasitos são usualmente divididos, em relação ao habitat, em ecto e endoparasito,

onde os ectoparasitos são considerados os que vivem na superfície do hospedeiro e os

endoparasitos os que habitam o interior dos hospedeiros. No caso de peixes como hospedeiro,

os ectoparasitos podem viver no tegumento, nadadeiras, boca, ou sobre as brânquias e os

endoparasitos os demais habitats são considerados como interior (Thatcher, 2006).

O ciclo de vida pode ser muito variável. Os mais simples necessitam de apenas um

hospedeiro, sendo conhecido como ciclo de vida direto ou monoxeno. Os mais complexos

utilizam mais de um hospedeiro para completar seu ciclo e é chamado de ciclo de vida

indireto ou heteroxeno (Eiras, 1994).

As peculiaridades do ambiente aquático facilitam a propagação, reprodução e

complementação do ciclo de vida dos parasitos e outros fatores de relevante importância para

a sobrevivência de cada grupo de organismos parasitos. Esses conjuntos de fatores tornam os

peixes, os vertebrados que apresentam índices elevados de infestação por parasitos (Malta,

1984).

Os parasitos de peixes apresentam uma distribuição mundial e afeta todas as espécies,

seja de água tropical ou temperada, e independente do nicho ecológico ou habitat do

hospedeiro. Os ictioparasitos estão representados por um grande número de espécies

pertencentes a numerosos grupos (Protozoa, Coelenterata, Monogenea, Digenea, Nematoda,

Acantocephala e Crustacea) (Eiras, 1994).

Dentre os numerosos grupos de parasitos encontram-se os platelmintos da classe

Monogenoidea, os quais na sua imensa maioria são ectoparasitas e hermafroditas com ciclo

de vida direto. Parasitam as brânquias, opérculos, nadadeiras, tegumento, boca e fossas nasais

e dificilmente os ductos intestinais. Estes parasitos são de dimensões relativamente pequenas,

medindo 500 micrômetros a 3cm de comprimento (Kritsky et al., 1998).

A classe Digenea é composta por endoparasitas com ciclo de vida heteroxeno. Todos

digenéticos, são hermafroditas, com exceção de algumas formas que habitam o sangue e

tecido do hospedeiro. Numerosas espécies são descritas para peixes marinhos e de água doce.

A maioria dos adultos vive no intestino, mas as metacercárias podem ser encontradas em

vários locais do hospedeiro (Thatcher, 2006).

Os nematóides são comuns em peixes e podem ser parasitas na forma de larvas ou

adultos. De modo geral, não determinam prejuízos em peixes, porém algumas espécies

podem ser transmitidas ao homem, causando doenças. Este grupo apresenta um sistema

5

digestivo completo, sexos separados, podem ser vivíparos ou ovíparos com ciclo de vida

direto ou indireto (Moravec, 1998).

Os crustáceos, assim como os monogenóideos, são ectoparasitos de peixes. Parasitam

a boca, narinas, opérculo, brânquias e tegumento. Os principais grupos de crustáceos

parasitos de peixes são Copepoda, Branchiura e Isopoda (Malta e Varella, 2009).

Nas últimas décadas os estudos sobre a fauna de parasitos e as relações com os

hospedeiros, tem aumentado. Na região amazônica estudos com fauna de parasitos foram

realizados por Malta (1982a, 1982b, 1983) e Malta e Varella (1983), onde estudaram a

influência do ciclo hidrológico sobre a fauna de crustáceos Branchiura e viram que esses

parasitos apresentam abundância maiores nos períodos de águas altas.

Belmont-Jegú (1992), estudou a fauna de Monogenoidea das famílias Dactylogyridae

e Gyrodactylidae presentes em três espécies de peixes do gênero Mylesinus Valenciennes,

1849 coletadas em rios amazônicos e encontrou doze espécies distribuídas nos gêneros

Anacanthorus Mizelle & Price, 1965, Notozothecium Boeger & Kritsky, 1988 e Gyrodactylus

Nordmann, 1832.

Fischer et al., (2003) trabalhando com fauna de parasitos do tambaqui Colossoma

macropomum (Cuvier, 1818), coletados no médio rio Solimões e baixo rio Amazonas,

encontraram nove espécies de parasitos: três monogenóideos: Anacanthorus spatulatus

Bychowsky, 1933, Linguadactyloides brinckmanni Thatcher & Kritsky, 1983, e uma do

gênero Notozothecium Boeger & Kritsky, 1988. Espécimes da família Paramphistomidae

(Trematoda). Um de Acanthocephala: Neochinorynchus buttnearae Golvan, 1956 e duas de

Nematoda: Spirocamallanus sp. e Procamallanus sp.

Vital (2008) estudou a diversidade de parasitos de Pygocentrus nattereri (Kner, 1858)

coletadas no lago Piranha, no Estado do Amazonas. Foram encontradas sete espécies de

monogenóideos: Amphitecium brachycirrum Boeger & Kritsky, 1988, A. calycinum Boeger

& Kritsky, 1988, A. catalaoensis Boeger & Kritsky, 1988, Amphitecium junki Boeger &

Kritsky, 1988, Pithanothecium amazonensis (Mizelle & Price, 1965). Uma espécie de

Nematoda: P. Inopinatus Travassos, 1929. Uma de Copepoda: Miracetyma sp. e uma de

Isopoda: Amphira branchialis Thatcher, 1993.

1.4 Interações parasita-hospedeiro

Além de estudos sobre composição da fauna de metazoários parasitos de peixes, os

parasitos podem ser indicativos de muitos aspectos da biologia de seus hospedeiros.Os

6

parasitos são animais que dependem de seus hospedeiros para sua dispersão, distribuição

geográfica e sobrevivência. A composição da fauna de parasitos e o hábitat do hospedeiro é

uma relação que não é governada por um fator, mas por um conjunto de fatores que podem

proporcionar modificações na distribuição da comunidade de parasitas (Dogiel, 1961).

Os peixes passam por variações em seu comportamento, biologia, dieta e em suas

condições fisiológicas, isso pode ocasionar mudanças na fauna de parasitas relacionadas à

história de vida do hospedeiro ao longo do desenvolvimento ontogenético (Bauer, 1961;

Campbell et al., 1980; Eiras, 1994)

Estratégias do ciclo de vida dos parasitos podem ser importantes para definir sua

posição na comunidade (Bush e Holmes, 1986). No qual, predadores especialistas abrigarão

uma fauna parasitária distinta daqueles generalistas e variações na dieta em função do

crescimento dos hospedeiros irão refletir na composição e estrutura da fauna de parasitas

(Campbell et al., 1980).

Outro fator preponderante são as diferenças na fisiologia e comportamento entre

machos e fêmeas dos hospedeiros que também podem exercer influência na fauna de

parasitos (Dogiel, 1961).

A organização da comunidade de parasitas pode então ser influenciada pelo: tamanho

do hospedeiro; mudanças na dieta; aumento no volume do alimento, variações

comportamentais entre o sexo do hospedeiro, modificação na possibilidade de contato com

hospedeiros intermediários e pelas condições do meio (Bauer, 1961)

1.5 Os parasitos de Serrasalmus rhombeus

Quatro grupos de parasitos são registrados parasitando S. rhombeus, perfazendo um

total de 24 espécies: Monogenoidea (21), Digenea (1), Copepoda (1) e Isopoda (1).

Monogenoidea: Amphithecium diclonophallun Kritsky, Boeger & Jegú, 1997; A.

falcatum Boeger & Kritsky, 1988; A. junki Boeger & Kritsky, 1988; A. muricatum Kritsky,

Boeger & Jegú, 1997; Anacanthorus amazonicus Van Every & Kritsky, 1992; A.

gravihamulatus Van Every & Kritsky, 1992; A. jegui Van Every & Kritsky, 1992; A.

prodigiosus Van Every & Kritsky, 1992; A. sciponophalus Van Every & Kritsky, 1992; A.

serrasalmi Van Every & Kritsky, 1992; Enallothecium aegidatum Boeger & Kritsky, 1988;

E. cornutum Kritsky, Boeger & Jegú, 1998; E. umbelliferum Kritsky, Boeger & Jegú, 1998;

Mymarothecium dactylotum Kritsky, Boeger & Jegú, 1996; M. galeolum Kritsky, Boeger &

Jegú, 1996; M. whittingtoni Kritsky, Boeger & Jegú, 1996; Notothecium cyphophallum

Kritsky, Boeger & Jegú, 1998; N. deleastum Kritsky, Boeger & Jegú, 1998; N. phyliticum

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Kritsky, Boeger & Jegú, 1998; Notozothecium teinodendro Kritsky, Boeger & Jegú, 1996;

Rhinoxenus euryxenos Domingues & Boeger, 2005.

Digenea: Prosorhynchus piranhus Thatcher, 1999.

Isopoda: Vanamea symmetrica Van Name, 1925.

Copepoda: Ergasilus yumaricus Malta & Varella, 1996.

A grande maioria das espécies parasitas registradas para S. rhombeus não são oriundas

do rio Solimões. Sendo assim, torna-se necessário não somente conhecer a fauna de parasitos

de S. rhombeus das planícies inundadas do rio Solimões-Amazonas como também os índices

parasitários, caracterizando a natureza dos habitats em termos de associação de invertebrados

de vida livre e parasitas com S. rhombeus nos lagos de várzea estudados.

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2. OBJETIVOS

2.1 Objetivo geral

Conhecer as espécies que compõem a fauna de metazoários parasitos de S. rhombeus

de seis lagos de várzea do rio Solimões

2.2 Objetivos específicos

1 - Identificar os parasitos de S. rhombeus;

2 - Determinar os índices parasitários: Intensidade média, Abundância média e Prevalência;

3 – Conhecer as relações hospedeiro-parasita;

4 – Analisar se há diferença no número total de parasitos entre machos e fêmeas;

5 - Verificar se existe efeito do tamanho dos hospedeiros machos e fêmeas em relação ao

número total de parasitos.

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3. METODOLOGIA

3.1 Área de estudo

As amostragens foram realizadas em seis lagos de várzea ao longo do rio Solimões :

Baixio (1), Preto (2), Ananá (3), Campina (4), Aruã (5) e Maracá (6), estes lagos estão

localizados entre um intervalo de 400 km, que vai de Manaus - AM a Coari – AM, referente à

área de estudo do projeto PIATAM (Figura 2).

Figura 2 - Localização geográfica dos lagos de Várzea estudados. 1. lago Baixio; 2. lago

Preto; 3. lago Ananá; 4. lago Maracá; 6. lago Aruã.

Lago do Baixio (S 03°17’27,2”/ W 60°04’29,6”) – localizado na margem esquerda do

rio, no município de Iranduba, muito próximo da confluência dos rios Solimões e Negro. Está

em uma região de várzea baixa denominada “baixio”, na região em que o interflúvio dos dois

rios é mais estreito. É um lago bastante elíptico, com área de 79,776ha. Apresenta coloração

da água branca, suas margens são dominadas por plantas aquáticas (Figura 2, ponto 1).

Lago Preto (S 03°21’17,1”/ W 60°37’28,6”) – localizado à margem direita do rio

Solimões, no município de Manacapuru. É separado do rio Solimões por uma alta restinga e a

conexão com este rio é obtida através do sistema de lagos do Manaquirí. É mais largo que

extenso, com área de 221,203ha, a coloração da água é escura, tipo cor de chá (decantada) e

sua margem é recoberta por vegetação. (Figura 2, ponto 2)

10

Lago Ananá (S 03°53’54,8”/ W 61°40’18,4”) – localizado no município de Anori, na

margem esquerda do rio Solimões. Possui uma área de 551,43ha sendo bastante complexo em

comparação aos demais lagos, pois ao longo do ciclo hidrológico, apresenta um alto volume

na cheia se reduz para um canal estreito no período de vazante/seca. (Figura 2, ponto 3)

Lago Campina (S 03°46’15,8”/ W 62°20’10,3”) – localizado no município de

Codajás, sua área é de 188,89ha. No período de cheia o lago é bastante largo, apresentando

como característica distinguível em relação aos demais, uma grande área recoberta por

plantas aquáticas, no período de águas altas. (Figura 2, ponto 4)

Lago Maracá (S 03°50’32,8”/ W 62°34’32,4”) – Está situado na margem esquerda do

rio Solimões, no limite entre o municípios de Coari e Codajás. Tem como característica ser

mais extenso que largo, disposto perpendicularmente em relação ao Solimões, possui uma

área de 169,75 ha. Apresenta grande quantidade de plantas aquáticas em suas margens.

(Figura 2, ponto 5)

Lago Aruã (S 04° 06’ 35,8” e W 63° 33’ 06,6”) – É um típico lago de rio, formado na

foz do rio Urucu. Apresenta características das águas escuras do rio Urucu, no período de

cheia e seca, e das águas brancas do rio Solimões no período enchente e vazante. (Figura 2,

ponto 6)

3.2 Coleta dos peixes

Os hospedeiros foram coletados em dezembro de 2007, período de seca, em parceria

com o grupo de pesquisadores de Ictiofauna do projeto PIATAM.

O esforço de pesca foi realizado por meio do uso de redes de espera, dispostas nos

lagos não obedecendo a um padrão quanto ao local amostrado (margens, água aberta,

pausadas, vegetação flutuante). As redes possuíam dimensões de 20m de comprimento por

2m de altura e os tamanhos das malhas eram de 30, 40, 50, 60, 70, 80, 90 e 100 mm entre nós

opostos. O tempo de permanência das redes na água foi de 10 horas por lago, período diurno,

com duas despescas ao longo deste tempo.

Os peixes capturados foram identificados em campo com o auxílio de chaves e de

especialistas da Universidade Federal do Amazonas, após isto os seguintes dados foram

efetivados:

- Comprimento padrão (Cp) em cm: distância desde a ponta do focinho até a última vértebra,

na base dos raios caudais medianos, medidos com ictiômetro;

- Comprimento total (Ct) em cm: distância desde a ponta do focinho até o final da nadadeira

caudal;

11

- Peso total (Pt) de cada indivíduo inteiro, em gramas (g);

Todos os peixes coletados foram etiquetados e acondicionados em sacos plásticos de

acordo com o local de coleta e imediatamente congelados a -18ºC na embarcação. Ao chegar

a Manaus os peixes foram transferidos para caixas de isopor de 120 litros e posteriormente

para um congelador a -18 ºC até o momento da necropsia.

3.3 Coleta dos parasitos

Após a biometria e o congelamento dos hospedeiros, foi feita a coleta de exemplares

de Monogenoidea da superfície do corpo, cavidade bucal, superfície interna do opérculo e

mais raramente no trato digestivo, linha lateral, ductos excretores e sistema circulatório

(formas larvais), foram feitas raspagens lavando com formol 1:4000 e o líquido recolhido em

placas de petri. Os monogenóideos encontrados foram coletados diretamente com finos

pincéis e estiletes e fixados em formol 5% (Amato et al., 1991).

As brânquias foram removidas e colocadas em placas de Petri contendo água

destilada, e com auxílio de um estilete foi observado minuciosamente cada filamento do arco

branquial, os parasitos encontrados foram coletados, os monogenóideos fixados em formol a

5% e os crustáceos em álcool 70%.

O exame das fossas nasais foi feito conforme Varella (1992), onde as fossas nasais

foram lavadas com água destilada, e delicadamente foi retirada a roseta nasal do interior do

osso nasal, colocando-a dentro de uma placa de Petri com água destilada, lavando-a várias

vezes com auxilio de uma pisseta. Com auxilio de estiletes, cada dobra foi examinada em

busca de parasitos. Todo o líquido dos vidros foi decantado e examinado.

No trato digestivo foram analisados cecos pilóricos e intestinos (anterior, médio e

posterior). Cada um foi colocado em uma placa de Petri e adicionado água destilada. Logo

após, foram abertos com tesoura, lavados e analisados sob estereomicroscópio. Os

exemplares de Digenea, Nematoda, foram fixados em AFA conforme Amato et al. (1991).

Para as espécies de Copepoda e Branchiura foi examinada a superfície externa do

corpo, nadadeiras, cavidade bucal e branquial, parede interna do opérculo, aberturas no

abdômen. Os crustáceos foram coletados com pincéis, finos estiletes e pinças e conservados

em etanol 70% glicerinado a 10% (Malta e Varella, 1983; Malta e Varella, 1996).

3.4 Preparação de lâminas para estudos taxonômicos

12

Monogenoidea:

Montagem em Gray e Wess: Os espécimes foram colocados em água por 1-5

minutos; Transferidos para uma pequena gota de Grey e Wess, sobre uma lâmina limpa; e

colocado uma lamínula com tamanho proporcional ao tamanho do espécime (Amato et al.

1991).

Digenea:

Primeiramente passaram por uma hidratação gradativa em etanol a 70 o

GL, 50 o

GL e

30o GL cada etapa com um tempo de 15 minutos. Logo em seguida, foram corados com

carmim e depois lavados rapidamente com água destilada. A próxima etapa foi a desidratação

com etanol: cada uma de 15 minutos: 30o GL, 50

o GL e 70

o GL. A penúltima etapa foi a

desidratação com etanol a 70 o

GL, 80 o

GL e 90 o

GL e 2 banhos de álcool absoluto por 15

minutos cada. E por final a clarificação pelo creosoto de faia por tempo variável (Amato et

al.1991).

Nematoda

Os nematódeos foram colocados entre lâmina e lamínula, posteriormente a lamina foi

preenchida com fenol puro para clarificar as estruturas (Yamaguti, 1961).

Copepoda e Branchiura

Para o estudo das espécies de Copepoda e Branchiura lâminas escavadas contendo

glicerina e álcool 70% foram utilizadas para montagens provisórias com crustáceos inteiros

ou dissecados. Alguns copépodos foram corados em Eosina/Orange G (Malta e Varella,

2000).

3.5 Identificação das espécies de parasitas:

Foram utilizadas bibliografias específicas para cada grupo de parasito, entre as quais

estão: Yamaguti (1963a; 1963b); Schmidt e Hugghins (1973); Khalil et al. (1984); Kritsky et

al. (1992; 1997a; 1997b); Thatcher (1993; 2006); Moravec (1998). Kohn e Cohen (1998);

Kohn e Paiva (2000), Rego e Pavanelli (1999).

3.6 Índices parasitários

Os índices parasitários foram medidos conforme Serra-Freire (2002) e Bush et al. (1997):

Coeficiente de Prevalência: corresponde a relação entre o número de hospedeiros

parasitados dividido pelo número de hospedeiros examinados, multiplicado por 100;

P = (HI/ HE)100

Onde: P = prevalência;

13

I = número de hospedeiros infectados.

E = número de hospedeiros examinados.

Índice de Abundância média: corresponde ao número médio de parasitos encontrados para

o total de hospedeiros examinados.

IA = ∑xi / HE

Onde: IA = índice de abundância;

Xi = número de parasitos em cada hospedeiro;

∑xi = soma de parasitos nos hospedeiros;

HE = número de hospedeiros examinados.

Intensidade média: este índice mede a quantidade média de parasitismo só entre os

hospedeiros parasitados.

IMP: ∑xi / HI

Onde: IMP = intensidade média de parasitismo;

Xi = número de todos os parasitos em cada hospedeiro;

∑xi = soma de todos os parasitos nos hospedeiros;

HI = número de hospedeiros infectados.

3.7 Análises estatísticas

O teste de Mann Whitney foi realizado para verificar se há diferença no número de

parasitos entre machos e fêmeas

O teste de qui-quadrado foi utilizado para determinar o efeito do tamanho dos

hospedeiros machos e fêmeas no número total de parasitos (Zar, 1996). Todos os resultados

foram considerados significativos quando p<0,05.

14

4. RESULTADOS

Estrutura e composição da fauna de parasitos de Serrasalmus rhombeus

Foram analisados 45 espécimes de S. rhombeus coletados em seis lagos do rio

Solimões. A média de comprimento padrão dos hospedeiros foi de 10,63cm e amplitude de

comprimento padrão na amostra foi de 8,8 – 28,4cm. O comprimento total apresentou uma

média de 12,57cm e uma amplitude de 10,2 – 33,1cm e o furcal com média de 11,95cm e

amplitude de 8,4 – 32,8cm, o peso médio foi de 97,72g com amplitude de 12,3 – 840,18g.

Quarenta e quatro S. rhombeus (97,7%) apresentavam pelo menos uma espécie de

parasito. Ao todo foram coletados 2.017 espécimes de metazoários parasitando a piranha-

preta, distribuídos em 23 espécies de cinco grupos: Monogenoidea (17), Digenea (2),

Nematoda (1), Copepoda (2) e Branchiura(1) (Tabela 1).

Tabela 1 - Espécies parasitas encontradas em Serrasalmus rhombeus provenientes dos lagos

do rio Solimões - AM

Grupos Espécies parasitas

Monogenoidea Amphithecium diclonophallum Kritsky, Boeger & Jegú, 1988

A. falcatum Boeger & Kritsky, 1988

A. muricatum Kritsky, Boeger & Jégu, 1988

Anacanthorus amazonicus Kritsky & Boeger, 1995

A. jegui Van Every & Kritsky, 1992

A. scapanus Van Every & Kritsky, 1992

A. sciponophalus Van Every & Kritsky, 1992

A. serrasalmi Van Every & Kritsky, 1992

Anacanthorus sp.1

Anacanthorus sp.2

Anacanthorus sp.3

Anacanthorus sp.4

Anacanthorus sp.5.

Notothecium cyphophalum Kritsky, Boeger & Jegú, 1998

Notothecium sp.1

Notozothecium aegidatum Kritsky, Boeger & Jegú, 1996

N. teinodendrum Kritsky, Boeger & Jégu, 1996

Digenea Clinostomum sp.

Larvas de digenéticos (metacercárias encistadas)

Nematoda Procamalanus (S) inopinatus (Pereira, 1985)

Copepoda Ergasilus yumaricus Malta & Varella, 1996

Myracetyma piraya Malta, 1993

Branchiura Argulus chicomendesi Malta & Varella, 2000

15

Espécies de Copepoda, Branchiura e Nematoda são novos registros de ocorrência em

S. rhombeus. A média de parasitos por hospedeiro foi de 44,7, desse total, 1.977 são de

ectoparasitas (larvas de digenéticos foram consideradas como ectoparasitos) e 68

endoparasitas.

Monogenóideos e copépodes foram mais representativos com uma prevalência de

91,1% e 80% e abundância média de 17,0 e 14,9 parasitos por peixe. Em seguida vieram as

larvas de Digenea com prevalência de 57,8% e abundância de 11,0. Procamalanus (S)

inopinatus apresentou prevalência de 60% e média de 1,48 por peixe examinado. As espécies

com menores índices parasitários foram Argulus chicomendesi e Clinostomum sp com

prevalência de 8,9% e 2,2%, abundância de 0,1 e 0,02, respectivamente.

Um total de 764 monogenóideos foi encontrado parasitando as brânquias de S. rhombeus.

Os índices parasitários foram os mais elevados: intensidade média 18,63; abundância 17,0 e a

prevalência 91,1%. Dezessete espécies distribuídas em quatro gêneros foram identificadas

(Tabela 1).

Foram encontradas 511 digenéticos em 35 exemplares de S. rhombeus. Um único

espécime foi identificado: Clinostomum sp., coletado no interior do arco branquial, formando

nesta região uma cor avermelhada no tecido que reveste o arco. 510 digenéticos estavam

encistados nas regiões das nadadeiras anal, caudal e dorsal e também nos tegumentos da

região mediana próxima à linha lateral e na região dorsal próximo a abertura do opérculo. Os

locais, onde foram encontradas as metacercárias apresentavam pontos pretos encapsulados,

não foi possível a identificação até espécie, sendo neste trabalho nomeado como Digenea sp.

Sessenta e sete Procamalanus (S) inopinatus (Pereira, 1985) foram encontrados

parasitando os olhos, estômagos e cecos pilóricos de S. rhombeus. Um total de 11 indivíduos

foram coletados parasitando os cecos pilóricos e 56 na luz do estômago e intestino. A

prevalência foi de 60%, a intensidade média de 2,5 e a abundância média de 1,5.

Seiscentos e setenta e dois copépodes foram coletados parasitando os filamentos

branquiais de S. rhombeus provenientes dos seis lagos estudados. Apresentaram abundância

média de 14,9 e intensidade média 18,6. Duas espécies foram identificadas: 624 Ergasilus

yumaricus Malta & Varella, 1996 e 48 Myracetyma piraya Malta, 1993.

Quatro S. rhombeus dos 45 analisados estavam parasitados por Argulus chimendesi

Malta & Varella, 2000 que apresentou uma prevalência de 8,9%, abundância média de 0,1 e

intensidade média de 1,0. Um exemplar foi coletado próximo à nadadeira peitoral e os demais

16

na cavidade branquial. Peixes de quatro lagos estavam parasitados com A. chicomendesi:

Baixio, Preto, Ananá e Maracá.

Os lagos do rio Solimões e os parasitos de Serrasalmus rhombeus

Em todos os seis lagos estudados foram capturados S. rhombeus. Os peixes com maior

número de parasitos foram coletados nos lagos Campina e Ananá com um total de 512 e 361

parasitos, respectivamente. Os hospedeiros dos lagos Maracá, Preto, Aruã e Baixio

apresentaram um total de 303, 300, 284 e 257 parasitos, respectivamente (Tabela 2).

Os peixes de todos os lagos estudados tiveram a prevalência de 100% exceto no lago

Maracá que foi de 90%, porém os hospedeiros do lago Maracá apresentaram a maior riqueza

de parasitos. Os peixes do lago do Baixio foram os que apresentaram os maiores índices

parasitários seguidos pelos do lago Preto (Tabela 2 e 3).

Clinostomum sp, A. muricatum, N. aegidatum, N. cyphophalum e Anacanthorus sp.5

foram espécies exclusivas dos peixes do lago Ananá. Anacanthorus scapanus só ocorreu em

peixes do lago Baixio e A. serrasalmi nos do lago Aruã.

Tabela 2– Os índices parasitários dos peixes de seis lagos de várzea do rio Solimões,

Amazonas.

Índices parasitários

Lagos NP PE PP AM IM P %

Maracá 303 10 9 30,3 33,7 90,0

Aruã 284 7 7 40,6 40,6 100,0

Campina 512 11 11 46,4 46,4 100,0

Ananá 361 8 8 45,0 45,0 100,0

Preto 300 5 5 60,0 60,0 100,0

Baixio 257 4 4 64,5 64,5 100,0

NP: número de parasitos; PE: peixes examinados; PP: peixes parasitados; AM: abundância

média; IM: intensidade média; P%: prevalência.

Quatro espécimes de S. rhombeus foram coletados no lago do Baixio, onde 257

parasitos foram coletados. A prevalência foi de 100%, abundância e intensidade média de

64,5. Os hospedeiros estavam parasitados por 10 espécies: Amphithecium sp.1; A.

amazonicus; A. scapanus; Anacanthorus sp.1; Anacanthorus sp.2; Anacanthorus sp.4

17

(Monogenoidea); M. piraya e E. yumaricus (Copepoda); A. chicomendesi (Branchiura) e P.

(S.) inopinatus (Nematoda). Ergasilus yumaricus foi à espécie que apresentou os maiores

índices parasitários (Tabela 3).

Tabela 3 - Índices parasitários de Serrasalmus rhombeus do lago do Baixio.

Espécies NP PE PP AM IM P%

Monogenoidea 19 4 4 4,7 4,7 100,0

Myracetyma piraya 8 4 3 2,0 2,7 50,0

Ergasilus yumaricus 209 4 4 52,2 52,2 100,0

Argulus chicomendesi 1 4 1 0,2 1,0 25,0

Procamallanus (S.) inopinatus 20 4 3 5 6,7 75,0



Quatro S. rhombeus do lago Preto estavam parasitadas por sete espécies, onde 300

parasitos foram coletados. A prevalência foi de 100%, abundância e intensidade média 60. Os

peixes do lago Preto apresentaram uma riqueza de sete espécies: A. diclonophalum, A.

falcatum, Anacanthorus sp.2, N. Teinodendrum (Monogenoidea); E. yumaricus e

Myracetyma piraya (Copepoda). Digenea sp foi a mais representativa (Tabela 4).

.

Tabela 4 – Índices parasitários de Serrasalmus rhombeus do lago Preto.


Monogenoidea 99 4 4 24,5 24,5 100,0


Ergasilus yumaricus. 57 4 4 14,3 14,3 100,0

Digenea sp. 34 4 2 8,5 17,0 50,0



Seis S. rhombeus do lago Ananá estavam parasitados, onde a prevalência foi de 100%,

abundância e intensidade média de 45,1 com um total de 361 parasitos coletados. Os peixes

do lago Ananá apresentaram uma riqueza de 13 espécies: A. falcatum, A. muricatum, A,

amazonicus, Anacanthorus sp.2, Anacanthorus sp.5, N. cyphophalum, N. Aegidatum

18

(Monogenoidea); Clinostomum sp. e digenéticos encistados; P. (S). inoponatus (Nematoda);

E. yumaricus e M. piraya (Copepoda) e A. chicomendesi (Branchiura). E. yumaricus

apresentou os maiores índices (Tabela 5).

Tabela 5 – Índices parasitários de Serrasalmus rhombeus do lago Ananá.


Monogenoidea 158 8 6 19,7 26,0 75,0




Procamallanus (S.) inoponatus 18 8 4 2,2 4,5 50,0

larvas de Digenea 56 8 1 7,0 56,0 12,5

Clinostomum sp. 1 8 1 0,1 1,0 12,5



Onze S. rhombeus do lago Campina estavam parasitadas, onde 512 parasitos foram coletados.

A prevalência foi de 100%, abundância e intensidade média foi de 46,5. Os peixes do lago

Campina apresentaram uma riqueza de dez espécies. A. diclonophalum, A. falcatum, A. jegui,

Anacathorus sp.1, Anacanthorus sp.2, Notothecium sp.1(Monogenoidea). E. yumaricus e M.

piraya (Copepoda); P. (S.) inopinatus (Nematoda) e Digenea sp. Diferentemente dos peixes

dos demais lagos, as larvas de Digenea sp. foram as mais abundantes com uma média de 26,4

parasitos por peixe e prevalência de 63,5 (Tabela 6).

Tabela 6 – Índices parasitários de Serrasalmus rhombeus do lago Campina.


Monogenoidea 128 11 11 11,5 11,5 100,0



Procamallanus (S.) inoponatus 14 11 4 1,3 3,5 36,4

larvas de Digenea 291 11 7 26,4 41,6 63,5



19

Oito S. rhombeus do lago Maracá estavam parasitadas, onde 303 parasitos foram

coletados. A prevalência foi de 90% , abundância média 30,3 e intensidade média 33,6. Os

peixes do lago Maracá apresentaram uma riqueza de catorze espécies. A. diclonophalum, A.

falcatum, A. jegui, A. amazonicus, A. sciponophalus, Anacanthorus sp.1, Anacanthorus sp.3,

Anacanthorus sp.4, Notothecium sp.1 (Monogenoidea); E. yumaricus e M. piraya

(Copepoda); A. chicomendesi (Branchiura); P. (S.). inopinatus (Nematoda) e Digenea sp que

apresentou os maiores índices parasitários (Tabela 7).

Tabela 7 – Índices parasitários de Serrasalmus rhombeus do lago Maracá.


Monogenoidea 13 10 8 1,3 1,5 80,0

Myracetyma piraya 2 10 2 0,2 1 20,0



Procamallanus (S) inopinatus 2 10 2 0,2 1,0 20,0

Metacercárias 69 10 5 6,9 13,8 50,0



Sete S. rhombeus do lago Aruã estavam parasitados e 284 parasitos foram coletados.

A prevalência foi 100%, abundância e intensidade média 40,6. Os peixes do lago Aruã

apresentaram uma riqueza de dez espécies. A. jegui, A. serrasalmi, A. sciponophalus,

Anacanthorus sp.1, Anacanthorus sp.2, Notothecium sp.1 (Monogenoidea); E. yumaricus e

M. piraya (Copepoda) P. (S.). inopinatus (Nematoda) e Digenea sp que apresentou os

maiores índices (Tabela 8).

Tabela 8 – Índices parasitários de Serrasalmus rhombeus do lago Aruã.


Monogenoidea 196 7 7 28,0 28,0 100,0

Myracetyma piraya 3 7 3 0,42 1 42,8


Procamallanus (S.) inopinatus 13 7 2 1,8 6,5 28,6

20

Digenea sp 40 7 2 5,6 20,0 28,6

NP= número de parasitos; PE= peixes examinados; PP= peixes parasitados; AM= abundância

média; IM= intensidade média; P%= prevalência.

Interações parasita/hospedeiro

Foram examinados 17 S. rhombeus machos e 28 fêmeas; a média dos comprimentos

totais foi de 14,96cm (10,2 a 33,1cm) para fêmeas e 16,25cm (11,2 a 20,6 cm) para machos,

tendo sido observadas diferenças significativas de tamanho entre os dois sexos (t= -18.7629;

p< 0.0001).

Com relação ao sexo dos hospedeiros, os testes “U” de Mann-Whitney mostraram

influência significativa do sexo no número total de parasitos nos hospedeiros de S. rhombeus,

sendo, em média, os parasitos mais abundantes nos machos (U0,05(2)18,27= 2.0367;

p=0,0417) (Figura 3).

O tamanho dos peixes também influenciou no número de parasitos, onde o teste do

Qui-quadrado apresentou variação significativa no número de parasitos em relação ao

tamanho de machos e fêmeas, onde os hospedeiros maiores apresentaram maior número de

parasitos (X20,05;2,2= 33,076; p < 0,0001).

Figura 3 - Relação entre o sexo do hospedeiro e número total de parasitos de Serrasalmus

rhombeus de lagos do rio Solimões, Amazonas, Brasil.

21

5. DISCUSSÃO

Estrutura e composição da assembléia de parasitos de Serrasalmus rhombeus

Um conjunto de fatores deve ser considerado ao se desenvolver estudos em ecologia

de parasitos, onde muitas variáveis determinam a estrutura das infracomunidades parasitárias,

como, por exemplo, o ciclo de vida dos parasitos associados a comportamentos alimentares

dos seus hospedeiros (Tanaka, 2000).

Em S. marginatus e S. maculatus os grupos mais abundantes como Monogenea e

Copepoda, estavam relacionados por terem ciclo de vida monoxeno e não dependiam de

hospedeiros intermediários. Aliado à alimentação das piranhas, que é basicamente de

pedaços de nadadeiras e de peixes que não favorecia a ingestão das formas larvais de outros

grupos de parasitas cujo ciclo de vida era indireto (Tanaka, 2000)..

No presente estudo as espécies de Monogenoidea e de Copepoda também foram os

grupos mais representativos em abundância e riqueza de espécie. Estes grupos também

podem estar relacionados com o comportamento alimentar do hospedeiros, tendo em vista

que grande parte dos conteúdos estomacais dos hospedeiros apresentou insetos e pedaços de

nadadeiras, o que dificulta a ingestão de larvas de parasitos de ciclo de vida indireto.

Segundo Anderson et al. (1993) muitos parasitos são restritos não apenas a certos

locais do hospedeiro, mas particularmente à espécie hospedeira. No último caso, pode ser

definido como especificidade parasitária, onde a afinidade do parasito com a espécie ou

grupo de espécies de hospedeiros é expressa como uma adaptação mútua do parasito e do

hospedeiro (Varella, 1992).

Córdova e Pariselle (2007) observaram uma diversidade alta de monogenóideos

parasitando S. rhombeus na bacia amazônica boliviana, coletaram 1.135 monogenóideos

pertencentes a seis gêneros e onze espécies. Córdova (2008) estudou a fauna de

monogenóideos de S. maculatus e S. spilopleura e encontrou uma fauna de 25 e 22 espécies,

respectivamente.

Nesse trabalho foi coletado 764 monogenóideos de 17 espécies. Cinco destas também

foram encontradas por Córdova e Pariselle (2007): A. jegui, A. amazonicus, A.

sciponophallus, N. Teinodendrum, A. diclonophallum e sete das espécies encontradas por

Córdova (2008) também ocorreram em S. rhombeus: A. jegui; A. amazonicus; A. serrasalmi;,

A. scapanus; A. sciponophallus; Notozothecium teinodendrum; Amphithecium

22

diclonophallum, demonstrando assim uma afinidade entre as espécies encontradas e

hospedeiros do gênero Serrasalmus.

Muitas espécies parasitas podem ser coletadas em locais incomuns de seus locais de

fixação. Gomes (2007) encontrou larvas de Terranova serrata (Drasche, 1884) (Nematoda) e

Caballerotrema arapaimensis Thatcher, 1980 (Trematoda), que normalmente vivem no trato

digestivo, fixadas nos arcos branquiais. Eventos como estes, são comuns em necropsias e

podem estar relacionados aos métodos de captura ou congelamento dos peixes, onde o

hospedeiro é submetido ao estresse o que pode provocar deslocamentos dos parasitos do local

de infecção/infestação e também influenciam nos aspectos quantitativos das infecções

(Willians et al., 1991; Luque e Chaves, 1999).

Clinostomum sp. que comumente é encontrada parasitando a pele de peixes causando

a doença dos pontos amarelos (Vianna et al. 2005; Carvalho et al. 2008). Neste trabalho foi

coletada no interior do arco branquial de S. rombheus, onde os hospedeiros foram

manuseados para biometria e posteriormente congelados.

A ocorrência de nematóides intestinais em peixes de água doce é amplamente

reconhecida, tendo sido registrada em diversas famílias desses hospedeiros, como

Anostomidae, Characidae, Serrasalmidae, Erythrinidae, Pimelodidae, Doradidae e Cichlidae

(Moravec, 1998).

Procamallanus (S) inopinatus é geralmente encontrado parasitando o intestino e

estômago de peixes tanto de água doce quanto salgada. É considerada a espécie mais comum

do gênero no Brasil que inclui 25 espécies de parasitos de peixes de água doce da região

Neotropical (Moreira, 1994; Moravec, 1998).

Procamallanus spp. foi encontrado parasitando peixes de diversas famílias no rio São

Francisco, na usina de Três Marias (MG). A maior prevalência ocorreu em peixes da família

Anostomidae (74,5%) (Moreira, 1994).

Vital (2008) coletou oito P. (S) inopinatus parasitando o intestino de P. nattereri do

lago Piranha, na estação seca. A prevalência foi 45%, a intensidade média de 1,0 e a

abundância média de 0,4. Nesse trabalho 67 P. (S) inopinatus foram encontrados parasitando

S. rhombeus. A prevalência foi de 60%, a intensidade média 2,48 e abundância média de

1,48.

Nesse trabalho observou-se para P. (S) inopinatus que os índices parasitários foram

maiores que os encontrados por Vital (2008) em P. nattereri. Em S. rhombeus a prevalência

foi cerca de 1,5 vezes maior, a intensidade 2,5 vezes e a abundância média quase 4 vezes. Os

dados indicam que para S. rombheus, nos lagos estudados, o ciclo de vida de P. (S)

23

inopinatus teve mais êxito de ser completado, considerando que o hospedeiro em estudo,

apresenta uma variação em seus itens alimentares durante seu crescimento (Pizzaro, 1998), o

que pode ter ocasionado maior ingestão de hospedeiros intermediários.

Na região Neotropical, as espécies de Copepoda da família Ergasilidae de água doce,

estão incluídas em oito gêneros: Ergasilus Nordmann, 1832; Acusicola Cressey, 1970;

Brasergasilus, Thatcher & Boeger, 1983, Amplexibranchius Thatcher & Paredes, 1985,

Rhinergasilus, Boeger & Thatcher, 1988; Prehendorastrus Boeger & Thatcher, 1990;

Miracetyma Malta, 1993; Pindapixara Malta, 1995 (Malta, 1993; 1995; Malta e Varella,

1998).

Para peixes da família Serrasalmidae duas espécies de Copepoda são citadas:

Miracetyma piraya Malta, 1993 parasitando Pygocentrus nattereri (Kner, 1858) provenientes

do rio Mamoré, um afluente do rio Madeira e Ergasilus yumaricus Malta, 1995 parasitando

P. nattereri, S. rhombeus e Prystobrycon eigenmanni (Norman, 1929) coletadas nos rios:

Guaporé, Mamoré, Pacaás-Novos e Ji-Paraná no Estado de Rondônia (Malta, 1993; 1996) e

apresentaram prevalência de 30,0%, intensidade média 15,0 e abundância de 5 parasitos por

hospedeiro

No presente trabalho E. yumaricus e M. piraya foram encontradas parasitando os

filamentos branquiais de S. rhombeus, sendo ambas primeiro registro em peixes de lagos de

várzea do rio Solimões. Os índices parasitários de E. yumaricus foram mais elevados que os

encontrados por Malta e Varella (1995), podendo haver uma associação do clico de vida

direto do parasito com o comportamento gregário do hospedeiro, e desta forma facilita a

propagação desta espécie parasita.

Quatro espécies de Branchiura são citadas parasitando P. nattereri na Amazônia:

Argulus multicolor Stekhoven, 1937, Dolops longicauda Heller, 1857, D. bidentata (Bouvier,

1899) e D. carvalhoi Lemos de Castro, 1949 (Malta, 1982a; 1984; 1998; Malta e Varella,

1983; 2000;).

Argulus chicomendesi foi descrito parasitando sete espécies de peixes de cinco

famílias e duas ordens: Siluriformes: Pimelodidae: Hypophtalmus edentatus (Spix, 1829) e

Pseudoplatystoma tigrinum (Valenciennes, 1840); Characiformes: Characidae: Brycon

erythropterus (Cope, 1872); Anostomidae: Schizodon fasciatus Spix & Agassiz, 1829;

Prochilodontidae: Prochilodus nigricans (Agassiz, 1829); Serrasalmidae: C. macropomum e

P. nattereri o que indica uma baixa especificidade parasitária (Malta e Varella, 2000).

Argulus chicomendesi foi à primeira espécie de Branchiura que apresentou índices

altos de infestação em peixes criados em cativeiro na Amazônia. Em 1983 ocorreu uma

24

infestação maciça em Brycon amazonicus (Spix & Agassiz, 1829) na estação de Aquacultura

do Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia, Manaus, Estado do Amazonas. No ano de

1998 esta mesma espécie foi coletada parasitando o tambaqui (C.macropomum), em uma

estação de aquacultura no município de Itacoatiara com dois a quatro branquiúros coletados

por hospedeiro (Malta e Varella, 2000).

Nesse trabalho é feito o primeiro registro de A. chicomendesi parasitando S.

rhombeus. Ocorreu em peixes de quatro dos seis lagos estudados, onde foi observado baixos

índices de infestação: abundância média variou de 0,1 – 0,27, a intensidade média de 1 – 3,5

e a prevalência de 12,5% - 36,4. Mostrando que geralmente os índices parasitológicos são

mais baixos em peixes de ambiente natural que em peixes de ambientes confinados.

Estudos sobre a fauna de parasitos de peixes, podem gerar várias informações sobre

aspectos diversos da biologia e história natural dos hospedeiros, como hábito alimentar,

reprodução e movimentos migratórios (Margolis, 1965; Mackenzie, 1983). À medida que o

peixe cresce, ocorrem alterações no seu comportamento alimentar e reprodutivo, que podem

influenciar na sua fauna parasitária (Takemoto et al., 1996).

O tamanho do hospedeiro, considerado uma expressão de sua idade, apresenta um

conjunto de fatores tais como: migração do hospedeiro para a reprodução, que pode causar

variações no espectro alimentar decorrentes da mudança no uso do habitat; variação nos

diferentes itens alimentares do hospedeiro no decorrer do seu crescimento até a vida adulta,

que são importantes na variação do número de parasitos (Dogiel, 1961, Pavanelli et al.,

2004).

Além do tamanho do hospedeiro, o efeito do sexo do hospedeiro sobre os índices

parasitários tem sido objeto de estudo em vários grupos de vertebrados (Luque et al., 1996).

Diferenças no parasitismo de machos e fêmeas podem constituir um fator importante quando

necessidades energéticas desiguais, diferentes hábitos alimentares ou diferenças fisiológicas

ocorrem entre um e outro sexo (Poulin, 1996; González e Acuña, 2000).

No presente trabalho, tanto o tamanho do hospedeiro quanto o sexo, apresentaram

influência no número de parasitos, sendo os peixes maiores mais parasitados que peixes

menores e hospedeiros machos foram mais parasitados que fêmeas, mostrando que a

densidade dos parasitos está de acordo com a área disponível para fixação.

25

6. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS

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