UFRRJr1.ufrrj.br/wp/ppgcaf/wp-content/uploads/Bianca Silva [Dissertacao... · Ao Igor Sloboda por...

UFRRJ INSTITUTO DE FLORESTAS

CURSO DE PÓS-GRADUAÇÃO EM CIÊNCIAS AMBIENTAIS E

FLORESTAIS

DISSERTAÇÃO

INTERAÇÕES ENTRE DIÁSPOROS E FORMIGAS EM FLORESTA SECUNDÁRIA

NA ILHA DE MARAMBAIA - MANGARATIBA / RJ, BRASIL

Bianca Ferreira da Silva

2014

UNIVERSIDADE FEDERAL RURAL DO RIO DE JANEIRO

INSTITUTO DE FLORESTAS

CURSO DE PÓS-GRADUAÇÃO EM CIÊNCIAS AMBIENTAIS E

FLORESTAIS

INTERAÇÕES ENTRE DIÁSPOROS E FORMIGAS EM FLORESTA

SECUNDÁRIA NA ILHA DE MARAMBAIA - MANGARATIBA / RJ,

BRASIL

BIANCA FERREIRA DA SILVA

Sob orientação do Professor

André Felippe Nunes-Freitas

Dissertação submetida como requisito

parcial para obtenção do grau de

Mestre em Ciências, no Curso de Pós-

Graduação em Ciências Ambientais e

Florestais, Área de Conservação em

Conservação da Natureza.

Seropédica, RJ

Fevereiro de 2014

582.05226

S586i

T

Silva, Bianca Ferreira da, 1990-

Interações entre diásporos e formigas em floresta secundária na

Ilha de Marambaia – Mangaratiba/RJ, Brasil / Bianca Ferreira da

Silva – 2014.

82 f.: il.

Orientador: André Felippe Nunes-Freitas.

Dissertação (mestrado) – Universidade Federal Rural do Rio

de Janeiro, Curso de Pós-Graduação em Ciências Ambientais e

Florestais.

Bibliografia: f. 59-61.

1. Formiga – Mata Atlântica – Teses. 2. Sementes – Dispersão

– Mata Atlântica – Teses. 3. Árvores – Mudas - Mata Atlântica –

Teses. 4. Fertilização de plantas - Mata Atlântica – Teses. I.

Nunes-Freitas, André Felippe, 1972-. II. Universidade Federal

Rural do Rio de Janeiro. Curso de Pós-Graduação em Ciências

Ambientais e Florestais. III. Título.

ii

UNIVERSIDADE FEDERAL RURAL DO RIO DE JANEIRO

INSTITUTO DE FLORESTAS

CURSO DE PÓS-GRADUAÇÃO EM CIÊNCIAS AMBIENTAIS E FLORESTAIS

BIANCA FERREIRA DA SILVA

Dissertação submetida como requisito parcial para obtenção do grau de Mestre em Ciências,

no Curso de Pós-Graduação em Ciências Ambientais e Florestais, área de concentração em

Conservação da Natureza.

iii

“Há um vilarejo ali

Onde areja um vento bom

Na varanda, quem descansa

Vê o horizonte deitar no chão

Pra acalmar o coração

Lá o mundo tem razão

Terra de heróis, lares de mãe

Paraiso se mudou para lá

[...]”

Vilarejo –Marisa Monte

iv

AGRADECIMENTOS

À Deus, por ser essa força invisível a guiar meus passos e me orientar frente ao que acho correto.

À minha família pela compreensão, ajuda nos momentos que precisei e por, mesmo sem entender

direito o que eu fazia, sempre me dar força.

À Sérgio e Gabriel, obrigada pelas piadinhas que sempre me fazem rir. À Monica, obrigada por

sempre me escutar, resolver meus problemas e ainda ler meus textos para ver se entendia alguma

coisa (rs!). À Bel por cuidar dessa menina linda e fofa que é a Yasmin.

À Yasmin, coisinha linda que faz a tia rir e chorar! Agora sim, acabou e a tia pode brincar um dia

inteirinho com você! ^^

À minha mãe, por todas as preocupações sofridas. Pelo cuidado e zelo (em excesso). Mas mãe,

devo confessar, as coisas só pioram.

Ao meu querido orientador que aguenta todos os meus ataques de nervosismo e ansiedade e ainda

consegue me fazer rir e relaxar! Obrigada pelos ensinamentos, pelas conversas e por ser tão calmo

e compreensivo.

À Thereza Christina, por sempre se preocupar como estou e como estou me alimentando, para

depois tirar minhas energias com uma penca de correções (rs). Obrigada pela revisão e por todas

as sugestões que você se dispõe a fazer e que, apesar do trabalho, contribuem enormemente.

Ao Professor Antonio-Mayhé, pela enorme colaboração com as formigas. Por me mostrar como é

trabalhar com esses seres pelos quais muitos passam despercebidos, mas que ocupam todos os

cantos e realizam diversas tarefas. Obrigada pela ajuda, por todas as dicas de campo e

contribuições, Mayhé!

À Thiago Amorim, à Kelly Silva-Gonçalves e à Letícia Maria pela ajuda enorme com as

identificações das espécies dos frutos. Obrigada por estarem sempre dispostos a ajudar e a dividir

o conhecimento enorme que vocês possuem. Admiro muito vocês!

À banca por aceitar o convite para participar da defesa e pelas contribuições que serão dadas.

Obrigado por contribuírem com o conhecimento de vocês!

Ao Professor Marco Mello, por ter ensinado um pouco do que sabe sobre redes ecológicas, me

possibilitando conhecer esse lado fantástico das análises. Obrigada, Marco! Você é um excelente

professor.

À CAPES, pela bolsa concedida, que possibilitou que o trabalho fosse realizado.

À Marambaia, esse lugar indescritível, surgindo atrás de outras ilhas enquanto a barca se

aproximava. Lugar de histórias mal assombradas, fantasmas e tesouros perdidos. Mas lugar onde

descobri o quanto escolhi certo a profissão que tenho. Por suas matas, praias, pássaros, macacos e

formigas, claro!

À Marinha do Brasil e ao Centro de Avaliação da Ilha da Marambaia (CADIM) pelo apoio

logístico oferecido durante o período de pesquisa.

v

Aos soldados, cabos, recrutas, marinheiros, fuzileiros, sargentos e sub-oficiais (e todos os outros

cargos que nunca sei o nome) pela companhia nos muitos momentos de campo, pelas conversas,

pelo cuidado médico e até ajuda no campo! Em especial ao SG Jaris, SG Fábio, SG Almeida, Igor

Sloboda, Fellippe Brás, Flaviano Nills, Maycon Lopes e Arthur Beija-Flor.

Ao Igor Sloboda por todos lanches gostosos que me trazia quando eu entrava na Marambaia.

Obrigada por alimentar uma pessoa esfomeada!

Ao Prof. Roberto de Xerez, por ser sempre gentil e atencioso e aceitar tantos pedidos de entrada

na Marambaia fora do prazo. rs.

Aos colegas do Laboratório de Ecologia Florestal e Biologia Vegetal (LEFBV) nesses dois anos,

Aline Dias, Arthur Couto, Danilo Braga, Isabela, Fernanda Lima, Juan Resende, Kelly Christina,

Maila Aguiar, Polyana Alves, Rafael Boechat, Thiago Amorim, pela convivência, amizade e

sempre se mostrarem dispostos a ajudar.

À todos que me ajudaram em campo ao longo desses mais de dois anos de idas e vindas à

Marambaia. Obrigada Danilo Braga, Arthur Couto, Danilo Reis, Rafael Boechat, Tiago Cupollilo,

Tiago Freitas, Lilian Brito, Viviane Lameirão, Nadjara Corrêa, Luciene Oliveira. E desculpa se

esqueci alguém, foram muitos campos e muita gente.

Não, não te esqueci. Claro, tenho que agradecer especialmente àquele que esteve nesse último ano

quase sempre presente e que acabaria minha dissertação se algo acontecesse comigo (rsrs).

Obrigada, Igor Azevedo! Por agüentar minhas reclamações, por sofrer comigo com as picadas de

mosquitos e mordidas de carrapatos, por subir em todas as árvores, por sacrificar seus finais de

semana com seu sobrinho e ainda fazer isso tudo sem reclam... Epa! Isso não.

A todos meus amigos, por me escutarem, apoiarem e oferecerem o ombro para eu chorar

quando os momentos de desespero entravam em cena. Obrigada especialmente à Lilian Brito

por estar sempre presente e se mostrar sempre disposta a ajudar mesmo com tantas coisas para

fazer. Obrigada também a Viviane Lameirão, Igor Azevedo, os “nems” Ícaro Monteiro e

Diego Penedo, Luciene Oliveira, Danilo Braga e Suelen Guedes.

Aos amigos com quem dividi casa e problemas e mais problemas (rs) nesses dois últimos

anos: Danilo Braga, André Lemos, Pedro Souza, Mayara Pessoa, Karla Baldini, Patrícia

Tavares e Lúcia Helena.

Ao Danilo Braga, que foi meu irmão mais velho durante tanto tempo. Obrigada por me

apresentar à Marambaia. Pelas comidas em casa, pelas conversas sérias e as bobas, pelas

ajudas e pela companhia full time. Apareça!!!

Foram muitos momentos difíceis, muitas dificuldades, mas também muitos momentos de

risada e descontração. Momentos de aprendizado e momentos de achar que não tinha

aprendido nada. Obrigada a todos que participaram desses momentos comigo!

vi

RESUMO

Silva, Bianca Ferreira da. Interações entre diásporos e formigas em floresta secundária na

Ilha da Marambaia - Mangaratiba / RJ, Brasil. 2014. 73p. Dissertação (Mestrado em

Ciências Ambientais e Florestais). Instituto de Florestas, Universidade Federal Rural do Rio

de Janeiro, Seropédica, RJ, 2014.

Entre os diversos táxons que interagem entre si, formigas e angiospermas possuem uma longa

história evolutiva conjunta, iniciada desde o período Cretáceo, e que atualmente incluem

desde relações antagonistas até relações mutualistas. Interações entre formigas e diásporos

resultam em diversos benefícios para as plantas, como a dispersão de suas sementes. Nosso

objetivo foi identificar quais as espécies de formigas interagem com as espécies de diásporos

existentes em um trecho de floresta secundária, na Ilha da Marambaia, RJ. Além de identificar

os participantes da rede de interações, procuramos determinar a influência de fatores, como a

quantidade de recursos disponíveis na área de estudo e as variáveis climáticas sobre o total de

interações (capítulo 1). Selecionamos quatro espécies de diásporos com o objetivo de

determinar quantos são removidos, o sítio final de deposição e a distância de remoção desses

diásporos (capítulo 2). Registramos 675 interações entre 43 espécies de formigas e 22

espécies de plantas. As espécies Pheidole sp4, Pheidole radoszkowskii e Wasmannia

auropunctata foram mais comuns nas interações. Entre as plantas, Guarea guidonia e

Miconia prasina recebem a maior quantidade de interações. As variáveis abióticas, como luz

e temperatura, não alteram o número de interações. A disponibilidade de recursos no ambiente

também não influencia, mas a riqueza de diásporos disponibilizados leva a maiores

quantidades de registros de interações. As espécies de plantas possuem, em sua maioria, taxas

consideráveis de remoção após cair no solo. Contudo, as distâncias carregadas por formigas

foram pequenas, alcançando no máximo quatro metros e o destino final de deposição dos

diásporos foram os ninhos, geralmente. As formigas exercem um papel importante na etapa de

reprodução das plantas. A rápida remoção dos diásporos ou a limpeza deles diminui as

chances de ataque por patógenos, favorecendo à germinação. Mesmo as pequenas distâncias

removidas por formigas são suficientes para retirar os diásporos de zonas de grande predação

e alta competição. A deposição dos frutos nos ninhos pode ser determinada como dispersão

direta, já que algumas espécies germinam em áreas mais próximas a ninhos do que em áreas

adjacentes, sem ninhos. As áreas de ninhos possuem características diferenciadas como a

penetrabilidade do solo e quantidade de nutrientes disponíveis no solo, favorecendo o

crescimento de plântulas nessas áreas. As formigas são, desta forma, possíveis agentes de um

processo de dispersão e a sua grande abundância nos solos das florestas pode levar a acreditar

na força que essas espécies exercem sobre as espécies de diásporos em ambientes florestais.

Palavras-chave: interação formiga-fruto, remoção de sementes, dispersão secundária e Mata

Atlântica.

vii

ABSTRACT

Silva, Bianca Ferreira da. Interactions between diaspores and ants at secondary forest in

Ilha da Marambaia - Mangaratiba / RJ, Brasil. 2014. 73p. Dissertation (Mestrado em

Ciências Ambientais e Florestais). Instituto de Florestas, Universidade Federal Rural do Rio

de Janeiro, Seropédica, RJ, 2014.

Among the various taxa interacting, ants and angiosperms have a long evolutionary history

together, starting from the Cretaceous period, which currently range from antagonistic to

mutualistic relationships. Interactions between ants and diaspores (plant disperser unit) result

in many benefits for the plants, and the dispersal of its seeds. Our goal was to identify which

species of ants interact with the species of diaspores in secondary forest on Ilha da

Marambaia, RJ . In addition to identifying the participants of the network of interactions, we

sought to determine the influence of factors such as the amount of available resources in the

study area and climatic variables on total interactions (Chapter 1). We selected four species of

diaspores in order to determine how many are removed, the final site of deposition and

removal distance of these diaspores (Chapter 2). We recorded 675 interactions between 43 ant

species and 22 plant species. Pheidole sp4, Pheidole radoszkowskii and Wasmannia

auropunctata were more common species in interactions. Among the plants, Guarea guidonia

and Miconia prasina receive the greatest amount of interaction. The abiotic variables, such as

light and temperature, do not change the number of interactions. The availability of resources

in the environment does not influence, but the wealth of available propagules leads to larger

amounts of records of interactions. The species show, mostly, considerable removal rates after

falling on the ground. However, the distances carried by ants were short, reaching a maximum

of four meters and the final destination of deposition of diaspores were the nests, usually.

Ants play an important role in plant breeding stage. Rapid removal of the seeds or cleaning

them reduces the chances of attack by pathogens, favoring germination. Even shortremoved

distances by ants are sufficient to deprive the diaspores of large areas of high predation and

competition. The deposition of the fruits in the nests can be determined as a direct scattering,

since some species germinate more near nests than in adjacent areas without them. The

nesting areas have different characteristics, such as soil penetrability and amount of available

nutrients in soil, favoring the growth of seedlings in these areas. Ants are thus possible agents

of a dispersion process and its abundance in forest soils may lead to believe in the strength

that these species have on the species of diaspores in forest environments.

Keywords: ant-fruit interaction, seeds remotion, secondary dispersion and rainforest.

viii

LISTA DE TABELAS

Tabela 1 - Espécies de formigas registradas em interações com diásporos na Ilha da Marambaia, RJ. A

coluna “Subfamília / Espécie” apresenta as espécies e sua classificação quanto as subfamílias; a coluna

“Guilda” classifica as espécies em onívoras, carnívoras ou cultivadoras de fungos; e a coluna “Nº de

diásporos utilizados” disponibiliza o número total de espécies de diásporos utilizados pela espécie de

formiga. ................................................................................................................................................. 19

Tabela 2 - Espécies de diásporos explorados por formigas na Ilha da Marambaia, RJ. A coluna

“Família / Espécie” apresenta as espécies de plantas e sua classificação quanto as famílias; a coluna

“Tipo” classifica os frutos em secos e carnosos; a coluna “Nº de interações” fornece o número total de

interações observadas durante o estudo; e a coluna “Espécies de formigas” apresenta o código das

formigas encontradas interagindo com as espécies de plantas (ver código na Tabela 1) ...................... 20

Tabela 3 - Assimetria de dependência entre espécies de formigas (linhas) e espécies de diásporos

(colunas). Os dados são resultado das diferenças entre as dependências da espécies de formigas e

plantas em relação ao outro sobre o maior valor de dependência observado. Os valores se enquadram

entre 0 e 1 (continua..). .......................................................................................................................... 31

Tabela 4 - Valores da força de interação e do índice Interaction push-pull para as espécies de formigas

e de plantas interagindo em trecho de floresta secundária, na Ilha da Marambaia, RJ. A força de

interação é o resultado da soma das dependências e o índice interaction push-pull resulta valores entre

-1 e 1, com os vértices sendo mais “empurrados” ou “puxando” outros dentro da rede (continua). .... 33

ix

LISTA DE FIGURAS

Figura 1- Localização da Ilha da Marambaia no Estado do Rio de Janeiro (retirado de Kneip &

Oliveira 2005). ........................................................................................................................................ 7

Figura 2- Vista geral da Ilha da Marambaia, com visão do Pico da Marambaia, ao centro. ................... 7

Figura 3- Vistas parciais das duas trilhas onde foi desenvolvido o trabalho, em Ilha da Marambaia, RJ.

A. Trilha sem denominação, com cerca de 250 m de extensão. B. Trilha da Gruta, com cerca de 700

m de extensão. ......................................................................................................................................... 8

Figura 4 - Frequência de registros das subfamílias de Formicidae nas interações com plantas, na Ilha

da Marambaia, RJ. ................................................................................................................................. 22

Figura 5 - Frequência de registros das espécies de formigas nas interações com plantas, na Ilha da

Marambaia, RJ. ..................................................................................................................................... 23

Figura 6 - Frequência de registros das famílias botânicas nas interações com espécies de formigas, na

Ilha da Marambaia, RJ. ......................................................................................................................... 23

Figura 7 - Frequência de registros de espécies de plantas nas interações com espécies de formigas, na


Figura 8: Número de registros de interações entre formigas e plantas ao longo do período

compreendido entre janeiro de 2012 a junho de 2013 (em barras) e o índice de frutos disponíveis em

solo (em porcentagem) durante o mesmo período (linha e pontos),em trecho de floresta secundária na


Figura 9: Número de registros de interações entre formigas e plantas ao longo do período

compreendido entre janeiro de 2012 a junho de 2013 (em barras) e o número de espécies de diásporos

frutificando durante o mesmo período (linha e pontos), em trecho de floresta secundária na Ilha da

Marambaia, RJ. ..................................................................................................................................... 26

Figura 10 - Relação entre o total de espécies de diásporos disponibilizadas mensalmente e o total de

interações entre formigas e diásporos registradas no mês, durante o período de janeiro de 2012 a junho

de 2013, em Ilha da Marambaia, RJ (p = 0.00). .................................................................................... 26

Figura 11 - Ordenação dos meses chuvosos (verde) e secos (azul) segundo as espécies de formigas

registradas em interações com diásporos no solo em trecho de floresta secundária, em Ilha da

Marambaia. RJ. ..................................................................................................................................... 27

Figura 12 - Grafo de interações entre espécies de formigas (círculos amarelos) e espécies de plantas

(triângulos verdes). O grafo não apresenta compartimentos e há caminhos possíveis entre todos os

vértices da rede. Espécies mais centrais apresentam maior número de interações e mantém a estrutura

da rede. .................................................................................................................................................. 30

Figura 13 - Grafo do uso de diásporos pelas espécies de formigas em trecho de floresta secundária, em

Ilha da Marambaia, RJ. As espécies de formigas se conectam caso compartilhem um, ou mais,

x

diásporo. As espécies de formigas onívoras estão representadas por círculos, as espécies carnívoras

por losangos e as cultivadoras de fungos por triângulos. Os módulos encontrados (M = 0,10; p = 0,00)

apresentam colorações distintas. O maior módulo, em verde, inclui as cultivadoras de fungos e o

menor, em amarelo, as espécies carnívoras. .......................................................................................... 35

Figura 14 - Espécies de diásporos utilizados nos experimentos de remoção por formigas. A. Frutos de

Miconia calvescens; B. Frutos de Miconia prasina; C. Frutos de Psychotria leiocarpa; D. Sementes de

Inga edulis, com formigas interagindo em sua superfície. .................................................................... 51

Figura 15- Frequencia de diásporos das quatro espécies vegetais estudadas (Miconia prasina, Miconia

calvescens, Psychotria leiocarpa e Inga edulis) removidos em trecho de floresta secundária, na Ilha da

Marambaia, RJ. Em preto hachurado estão as frequencias de remoções nas primeiras 12 h e, em cinza,

as freqüências das demais 12 h, até completar 24 h. ............................................................................. 53

Figura 16- Relação entre comprimento do diásporo (cm) e frequência de diásporos removidos. O

aumento do tamanho do diásporo não leva a redução do número de remoções pelas formigas (p =

0,17). ..................................................................................................................................................... 54

Figura 17- Distância média de remoção (em cm) pelas formigas dos diásporos de três espécies

vegetais (Miconia prasina, Miconia calvescens e Inga edulis), na Ilha da Marambaia, RJ. Não foram

observadas remoções dos diásporos da espécie Psychotria leiocarpa. ................................................. 54

Figura 18 - Relação entre comprimento do diásporo (cm) e distância média de remoção (cm) pelas

formigas. Não há relação entre o tamanho do diásporo e a distância a qual as formigas podem levá-lo

(p = 0,63). .............................................................................................................................................. 55

Figura 19- Número de remoções de diásporos observadas em três espécies vegetais (Miconia prasina,

Miconia calvescens e Inga edulis) e o destino para o qual os diásporos foram levados (ninho = barra

preta hachurada; serapilheira = barra cinza)......................................................................................... 55

xi

SUMÁRIO

AGRADECIMENTOS ............................................................................................................................ iv

RESUMO ................................................................................................................................................ vi

ABSTRACT ........................................................................................................................................... vii

LISTA DE TABELAS .......................................................................................................................... viii

LISTA DE FIGURAS ............................................................................................................................. ix

SUMÁRIO .............................................................................................................................................. xi

1. INTRODUÇÃO GERAL ................................................................................................................ 1

2. REVISÃO DE LITERATURA ....................................................................................................... 2

3. ÁREA DE ESTUDO ....................................................................................................................... 5

4. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ............................................................................................ 9

5. CAPÍTULO 1 ................................................................................................................................ 12

5.1. INTRODUÇÃO .................................................................................................................... 13

5.2. MATERIAL E MÉTODOS: ................................................................................................. 15

5.2.1. Área de estudo ............................................................................................................... 15

5.2.2. Registro das interações entre formigas e diásporos ....................................................... 15

5.2.3. Disponibilidade de diásporos e fatores abióticos: ......................................................... 16

5.2.4. Análises estatísticas ....................................................................................................... 16

5.2.5. Análise das redes ecológicas ......................................................................................... 17

5.3. RESULTADOS ..................................................................................................................... 19

5.4. DISCUSSÃO ......................................................................................................................... 36

5.5. CONCLUSÕES ..................................................................................................................... 40

5.6. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS .................................................................................. 41

6. CAPÍTULO 2 ................................................................................................................................ 47

6.1. INTRODUÇÃO .................................................................................................................... 48

xii

6.2. MATERIAL E MÉTODOS .................................................................................................. 50

6.2.1. Área de estudo ............................................................................................................... 50

6.2.2. Espécies vegetais estudadas .......................................................................................... 50

6.2.3. Taxa de remoção dos diásporos..................................................................................... 51

6.2.4. Destino e distância de remoção dos diásporos .............................................................. 51

6.3. RESULTADOS ..................................................................................................................... 53

6.4. DISCUSSÃO ......................................................................................................................... 56

6.5. CONCLUSÕES ..................................................................................................................... 58

6.6. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS .................................................................................. 59

7. CONCLUSÕES GERAIS ............................................................................................................. 62

8. ANEXO ......................................................................................................................................... 63

1

1. INTRODUÇÃO GERAL

Interações entre Angiospermas e formigas existem, provavelmente, desde o início da

evolução das Angiospermas, no período Cretáceo (BEATTIE, 1985; HÖLLDOBLER E

WILSON, 1990; RICO-GRAY E OLIVEIRA, 2007). O surgimento das Angiospermas, com o

tecido de suas folhas e flores, expandiu os recursos disponíveis, levando, por conseguinte, a

evolução de diversas guildas de insetos herbívoros e polinizadores (GRIMALDI, 1999;

RICO-GRAY E OLIVEIRA, 2007). Durante a diversificação das formigas, estas

desenvolveram adaptações tróficas que deram origem a guildas alimentares baseadas nos

novos recursos providos pelas Angiospermas (RICO-GRAY E OLIVEIRA, 2007).

Formigas e Angiospermas interagem de diversos modos, desde parasitismos e

herbivoria a comensalismos e mutualismos (BEATTIE, 1985). Mutualismos entre esses

grupos apresentam as mais elaboradas adaptações conhecidas (HÖLLDOBLER E WILSON,

1990), que vão do uso da planta como refúgio até a proteção desta pelas formigas. O néctar

presente em flores serve como atrativo para vários animais, incluindo formigas, fazendo com

que atuem no processo de polinização. Isso também ocorre com diferentes estruturas de frutos

e/ou sementes, tais como a polpa e o arilo (RICO-GRAY E OLIVEIRA, 2007), que

funcionam como atrativos que facilitam a dispersão.

Formigas são agentes dispersores fortuitos (HÖLLDOBLER E WILSON, 1990), que

buscam nas sementes tecidos nutritivos, como os elaiossomos. As sementes com essa

estrutura são chamadas mirmecocóricas, pois são reconhecidamente adaptadas a dispersão por

formigas (BEATTIE, 1985). O elaiossomo é retirado e a semente é descartada, ainda viável,

nas galerias dos formigueiros ou na entrada destes (BEATTIE, 1985). Em florestas tropicais,

plantas com essas estruturas não são comuns, mas sementes com arilo ou polpa carnosa, que

são consideradas não-mirmecocóricas, também atraem formigas que acabam realizando a sua

dispersão (PIZO E OLIVEIRA, 2000; RICO-GRAY E OLIVEIRA, 2007).

A dispersão permite a chegada de diásporos, unidade dispersora da planta, em locais

distantes da planta-mãe, aumentando assim as chances de sobrevivência das plântulas,

diminuindo a competição intra-específica e permitindo a ampliação da distribuição da espécie

(HOWE E SMALLWOOD, 1982). Além de conferir essas vantagens, na dispersão por

formigas, os diásporos são depositados em locais que se mostram favoráveis ao

estabelecimento de algumas espécies de plântulas, como a lixeira dos ninhos (LEAL, 2003).

A atuação das formigas, além de ampliar o sucesso reprodutivo, modifica a estrutura espacial

criada na dispersão primária, alterando a distribuição das sementes (LEAL, 2003).

Partindo da premissa de que formigas são capazes de interagir com diásporos de

diferentes espécies, podendo realizar a dispersão, que levará a alterações na dinâmica da

comunidade vegetal, os objetivos deste trabalho são:

(1) Registrar as interações entre formigas e diásporos em um trecho de floresta

secundária na Ilha da Marambaia (RJ), avaliando se a disponibilidade e as características

morfológicas dos frutos, além de variáveis abióticas (temperatura, umidade e precipitação)

afetam o número e a composição das interações ao longo do tempo (capítulo I).

(2) Determinar as taxas de remoção por formigas, distância de dispersão e destino dos

diásporos das espécies arbóreas Psychotria leiocarpa, Miconia calvescens, Miconia prasina e

Inga edulis em trecho de floresta secundária, avaliando se as características morfológicas dos

frutos afetam as taxas de remoção (capítulo II).

2

2. REVISÃO DE LITERATURA

A dispersão permite que diásporos escapem da morte pela alta competição existente

devido a grande densidade de propágulos próximos à planta-mãe, o chamado modelo de

Janzen-Connell (JANZEN, 1970; CONNELL, 1971), aumentando o sucesso reprodutivo.

Além disso, a dispersão favorece a colonização de novas áreas, permitindo assim a ampliação

da distribuição geográfica da planta e suas mudanças espaciais e temporais. Possui ainda a

vantagem de encontro de sítios favoráveis ao estabelecimento e desenvolvimento de plântulas,

chamada de hipótese da dispersão direta. As vantagens não são excludentes e, podem-se

apresentar ao mesmo tempo nas plantas (HOWE E SMALLWOOD, 1982; WENNY, 2001).

Entre as diferentes síndromes de dispersão, a zoocoria é a mais frequente em florestas

tropicais (HOWE E SMALLWOOD, 1982; MORELLATO E LEITÃO-FILHO, 1992), o que

indica a importância dos animais na dispersão. Os frutos zoocóricos apresentam estruturas

atrativas aos animais, permitindo que estes se alimentem (VAN DER PIJL, 1982). Dentre os

tipos de dispersão zoocórica está a mirmecocoria, na qual os diásporos possuem elaiossomo,

um apêndice rico em lipídios e reconhecidamente adaptado para a dispersão por formigas. A

maior parte dos casos registrados de mirmecocoria ocorre em florestas temperadas decíduas

na América do Norte, no bioma Fynbos na África do Sul e na zona árida da Austrália

(HÖLLDOBLER E WILSON, 1990). A mirmecocoria é pouco estudada na América do Sul e

os poucos trabalhos relatam a ocorrência, em geral, em alguns gêneros da família

Euphorbiaceae, como Croton (LÔBO et al, 2011; PASSOS E FERREIRA, 1996), Jatropha

(LEAL et al, 2007) e Mabea (PETERNELLI et al, 2009).

Formigas também interagem com espécies não-mirmecocóricas, apesar de não serem

adaptadas primariamente para a dispersão por formigas, inúmeras plantas são removidas pelo

grupo (CHRISTIANINI et al, 2007; ESCOBAR-RAMÍREZ et al, 2012; GUIMARÃES-JR E

COGNI, 2002; LEAL E OLIVEIRA, 1998; PASSOS E OLIVEIRA, 2004; PIZO, 2008; PIZO

E OLIVEIRA, 1998). Passos e Oliveira (2003) encontraram mais de 500 interações ao longo

de dois anos de estudo em uma floresta de restinga no Parque Estadual da Ilha do Cardoso,

em São Paulo. As interações envolveram 44 espécies botânicas, distribuídas em 26 famílias.

Em outro trabalho, em Floresta Atlântica, Pizo (2008) encontrou 901 sementes de 20

morfoespécies de plantas em 50 ninhos de Pheidole praeses.

Entre as espécies botânicas envolvidas nas interações, Passos e Oliveira (2003)

encontraram 23 famílias interagindo com formigas em floresta de restinga, sendo Myrtaceae e

Rubiaceae as famílias com mais espécies envolvidas. Contudo, Myrtaceae, Clusiaceae,

Bromeliaceae e Lauraceae possuíam maior número de interações. Já Pizo e Oliveira (2000)

encontraram 30 famílias em floresta atlântica. Sendo Myrtaceae, Araceae, Euphorbiaceae e

Moraceae as que possuíam a maior quantidade de espécies envolvidas e Myrtaceae,

Euphorbiaceae, Myristicaceae, Olacaceae e Meliaceae, as que possuíam o maior número de

interações. Em trabalho mais recente, Christianini et al (2012) encontrou 26 famílias de

plantas, em três fisionomias do Bioma Cerrado – Mata de galeria, campo e cerrado sensu

stricto. A fisionomia de Cerrado sensu stricto foi a que mais apresentou espécies de plantas

interagindo e com um maior número de espécies de formigas. A planta com maior número de

espécies de formigas diferentes interagindo foi Xylopia aromática, uma espécie arbórea, com

diásporos carnosos, da família Annonaceae.

Com o grande número de interações existentes entre plantas e formigas, há uma

provável influência destas na distribuição das espécies vegetais. Nos últimos anos, alguns

trabalhos buscam compreender que padrões e processos podem explicar o papel das formigas

3

na estruturação e na dinâmica florestal. Hoje, já se conhece alguns fatores que são capazes de

influenciar a composição das interações. Entre esses, encontram-se o tamanho do diásporo e o

tamanho da formiga (PIZO E OLIVEIRA, 2001), a composição química do diásporo e a

guilda de forrageio das formigas (CHRISTIANINI et al, 2012; PIZO E OLIVEIRA, 2001), a

abundância do recurso (FARNESE et al, 2011; VÁZQUEZ et al, 2007) e o hábito da planta

(GILADI, 2006).

O tamanho do diásporo é um fator chave para a interação formiga-planta, já que

influencia a remoção destes pelas formigas. Estas carregam facilmente diásporos pequenos e

médios, mas não são capazes de carregar diásporos muito grandes ou pesados a longas

distâncias (PIZO E OLIVEIRA, 2001). Espécies maiores de formigas são capazes de remover

diásporos mais pesados do que pequenas espécies. Espécies grandes de Ponerinae, como

Pachycondyla striata e Odontomachus chelifer, foram capazes de remover diásporos de

tamanho pequeno e médio, enquanto que diminutas Myrmicinae só foram capazes de remover

os de pequeno tamanho (PIZO E OLIVEIRA, 2001).

Apesar das formigas não conseguirem carregar diásporos grandes, elas podem

interagir com eles apenas limpando-os no local onde o encontram, removendo pedaços de

polpa ou arilo (CHRISTIANINI et al, 2012; PIZO E OLIVEIRA, 2001). Essa limpeza do

diásporo realizada pelas formigas impede o ataque de fungos e facilita a germinação da

semente (LEAL E OLIVEIRA, 1998; PIZO E OLIVEIRA, 1998). Em um teste de germinação

com diásporos de Cupania vernalis com arilo (não limpos por formigas) e sem arilo (limpos

por formigas), somente as sementes limpas germinaram (GUIMARÃES-JR E COGNI, 2002).

Desta forma, mesmo sem deslocamento do diásporo, a interação com formigas apresenta-se

vantajosa.

A composição química é outro fator de relevante importância nas interações entre

formigas e diásporos. Pizo e Oliveira (2001) avaliaram a composição química dos diásporos e

encontraram composição similar de lipídios entre os arilos de Virola, Cabralea e Alchornea

com o elaiossomo de Ricinus communis. Os lipídios são importantes recursos alimentares

para as formigas, sendo constituintes fisiológicos destas (BEATTIE, 1985). Assim, em geral,

diásporos com elevada quantidade de lipídios tendem a ter taxas de recrutamento e número de

formigas recrutadas maiores do que diásporos pobres em lipídios (PIZO E OLIVEIRA 2001),

o que mostra a importância do conteúdo lipídico de diásporos não-mirmecocóricos sobre o

comportamento de forrageio das formigas (PIZO E OLIVEIRA, 2001). Ao contrário dos

diásporos ricos em lipídios, que são preferidos e mais utilizados por formigas carnívoras

(CHRISTIANINI et al, 2012; PIZO E OLIVEIRA, 2001), aqueles ricos em carboidratos e

água são utilizados pela guilda de formigas cultivadoras de fungos (CHRISTIANINI et al,

2012). A água contida no arilo e na polpa destes diásporos é um substrato importante para o

desenvolvimento do fungo nas colônias das formigas (CHRISTIANINI et al, 2012).

Outro fator que pode apresentar influência sobre as interações é a abundância dos

diásporos (FARNESE et al, 2011). A abundância das espécies seria a explicação para o

grande número de interações em que estão envolvidas, dado que estas espécies possuem mais

chances de participar de interações (VÁZQUEZ et al, 2007). Testando essa hipótese na

dispersão de sementes por formigas, verificou-se uma menor influência da abundância sobre

as remoções em comparação ao tipo de diásporo (com ou sem polpa), em uma área de

Cerrado (FARNESE et al, 2011).

Além desses fatores, o hábito da planta também é capaz de influenciar os parceiros

envolvidos nas interações. O fato está relacionado com a zona de alta competição existente

próximo aos parentais das plântulas. A dispersão favorece o escape dessa área de conflito,

sendo mais vantajosa quanto maior for a distância entre o diásporo e a planta mãe (HOWE E

4

SMALLWOOD, 1982; WENNY, 2001). Plantas de maior porte, como árvores e arbustos

possuem uma zona de conflito maior do que plantas menores, como as herbáceas (GILADI,

2006). Desta forma, como formigas removem diásporos a curtas distâncias quando

comparadas com vertebrados, acredita-se que as herbáceas, por seu menor tamanho, sejam

evolutivamente favorecidas para a dispersão por formigas (GILADI, 2006). Essa hipótese de

distância da dispersão e sua relação com forma de vida da planta foi suportada em 13 dos 17

trabalhos avaliados na revisão feita por Giladi (2006).

As distâncias de remoção promovidas por formigas são, em geral, pequenas (PASSOS

E OLIVEIRA, 2003). A espécie Clusia criuva, uma árvore comum de floresta de planície

arenosa, na costa sudeste do Brasil, foi removida por duas espécies de Ponerinae, com

distâncias médias de remoção de 1,50 ± 2,15m e 2,33 ± 1,33 m para cada uma das formigas

(PASSOS E OLIVEIRA, 2004). São registradas algumas distâncias de dispersão bem

elevadas, como 13 m para espécies de grandes Ponerinae (PASSOS E OLIVEIRA, 2003).

Diásporos de Stryphnodendron adstringens foram carregados por uma distância máxima de

25,4 m (CHRISTIANINI et al, 2007) e diásporos de Miconia ferruginata a 45,2 m por Atta

sexdens rubropilosa (LIMA et al, 2012). Existe uma grande variação nas distâncias de

dispersão realizadas por formigas. Por exemplo, um estudo realizado com sete espécies de

plantas, as distâncias variaram de 0,1 a 25,4 m, havendo relação negativa entre a distância de

remoção e a massa dos diásporos (CHRISTIANINI et al, 2007).

O destino dos diásporos, em geral, é o ninho das formigas (PASSOS E OLIVEIRA

2003, 2004). Contudo, as sementes podem ser abandonadas, ou perdidas, antes de alcançarem

os formigueiros (BEATTIE, 1985). Nos ninhos, os diásporos podem ser danificados,

configurando predação, ou apenas limpos e depositados nas lixeiras, que podem ser internas

ou externas (CHRISTIANINI E OLIVEIRA, 2010; FARJI-BRENER E MEDINA, 2000). O

solo dos formigueiros possui maiores quantidades de nutrientes, favorecendo a germinação

dos diásporos que são descartados intactos (PASSOS E OLIVEIRA, 2002).

Interações com formigas podem afetar evolutivamente as características dos diásporos,

ao permitir que estes sejam dispersos, modificando também a distribuição espacial das

espécies de plantas. Assim, conhecer a identidade dos atores envolvidos nessas interações e os

fatores que favorecem essa relação tem importância ecológica direta e pode gerar informações

para o manejo de áreas, considerando-se que formigas são um importante grupo taxonômico

presente em diferentes biomas e áreas antropizadas.

5

3. ÁREA DE ESTUDO

O estudo foi realizado em um trecho de floresta secundária localizado na Ilha da

Marambaia (23º 02’ S; 43º 35’ O) (Figura 1), localizada na Costa Verde do Rio de Janeiro, na

Baía de Sepetiba. A área corresponde a uma porção de terra alargada, de cerca de 6 km, que

se liga ao continente por uma faixa estreita de areia. A face norte da ilha está voltada para a

Baía de Sepetiba, enquanto a porção sul é banhada pelo Oceano Atlântico (CONDE et al,

2005).

A Ilha da Marambaia possui diferentes formações vegetais, entre formações herbáceas,

arbustivas e arbóreas. A diversidade de formações tem relação com os processos geológicos

de formação da ilha, que originaram solos com diferentes níveis de saturação hídrica

(MENEZES E ARAUJO, 2005). Entre as formações mais comuns encontram-se o manguezal,

a restinga e a floresta atlântica de encosta (CONDE et al, 2005).

A região possui relevo montanhoso, sendo seu ponto mais elevado o Pico da

Marambaia com 641 m (Figura 2). A ilha está inserida no Domínio Morfoclimático Tropical

Atlântico, apresentando um clima superúmido-mesotérmico, com pouco ou nenhum déficit

hídrico (MATTOS, 2005). Segundo classificação de Köppen, o clima é Aw - Clima Tropical

Chuvoso, com temperaturas médias mensais superiores a 20 ºC (MATTOS, 2005). Os meses

mais frios, entre junho e agosto, possuem média de temperatura mínima por volta de 18 ºC

(MATTOS, 2005). Os meses de dezembro a março são os mais quentes, apresentando médias

de temperatura máxima por volta de 30 ºC (MATTOS, 2005). A precipitação é elevada, com

média anual superior a 1000 mm. As chuvas são abundantes principalmente ao longo dos

meses de novembro a março, quando os índices pluviométricos médios são superiores a 100

mm (MATTOS, 2005). Os meses de julho e agosto considerados os mais secos, com a

precipitação média mensal variando entre 40 e 55 mm (MATTOS, 2005).

A Marambaia sofreu interferências de diversos tipos e intensidades desde a época de

sua ocupação, em 1614 (CONDE et al, 2005). A área, por sua localização, foi utilizada como

entreposto negreiro da Fazenda São Joaquim, pertencente ao comendador Joaquim José de

Souza Breves, o “Barão do Café”, até 1888, época da abolição da escravatura. Com a morte

do comendador em 1889, a fazenda entrou em decadência e foi vendida, em 1891, à

Companhia Promotora de Indústria e Melhoramentos, que passou a propriedade ao Banco da

República do Brasil, em 1896 (PEREIRA et al, 1990). Em 1908, a Marinha do Brasil instalou

a Escola de Aprendizes de Marinheiros no local, mas se retirou dois anos depois (PEREIRA

et al, 1990). Em 1939, durante a ausência da Marinha, foi criada a Escola de Pesca Darcy

Vargas. Durante as duas décadas seguintes, a Marambaia teve um período de prosperidade

social e econômica. Nessa época houve uma grande expansão urbana e intensa exploração dos

recursos naturais. Atualmente, a Ilha da Marambaia pertence a Marinha do Brasil e sedia o

Centro de Avaliação da Ilha da Marambaia (CADIM).

Historicamente, a área ocupada na Ilha da Marambaia é a face norte, voltada para Baía

de Sepetiba. Essa face sofreu um longo histórico de ocupação e utilização da área como

cultivo e pastoreio, sendo intensamente desmatada (CONDE et al, 2005). Durante as épocas

de cultivo de cana de açúcar e café, a vegetação da floresta de encosta foi removida, estando

hoje em estádio secundário de sucessão (GOÉS et al, 2005).

Nesse estudo foram utilizados dois trechos de Floresta Atlântica secundária (Figura 3),

próximos a área chamada “Gruta da Santa”. Estes se encontram em duas trilhas que seguem

paralelas a uma distância de 15 a 30m que, para fins de análise, foram consideradas como

uma única área. As trilhas localizam-se a 0,6 km do alojamento de apoio do CADIM,

possuindo altitude entre 50 e 80 m (GARSKE, 2001) e dão acesso à área turística da Ilha,

6

sendo, portanto, bastante freqüentadas por visitantes. A primeira é denominada “Trilha da

Gruta” e possui cerca de 700 m de extensão; a segunda não possui denominação específica e

possui cerca de 250 m de extensão. A vegetação da área varia entre 10 a 20 m de altura e o

sub-bosque é composto por espécies de Melastomataceae e Rubiaceae (obs. pessoal), com

alguns trechos de alta densidade de bambus (obs. pessoal).

7

Figura 1- Localização da Ilha da Marambaia no Estado do Rio de Janeiro (retirado de Kneip &

Oliveira 2005).

Figura 2- Vista geral da Ilha da Marambaia, com visão do Pico da Marambaia, ao centro.

8

Figura 3- Vistas parciais das duas trilhas onde foi desenvolvido o

trabalho, em Ilha da Marambaia, RJ. A. Trilha sem denominação,

com cerca de 250 m de extensão. B. Trilha da Gruta, com cerca de

700 m de extensão.

A

B

9

4. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS

BEATTIE, A. J. The evolutionary ecology of ant-plant mutualisms. Cambridge, UK:

Cambridge University Press, 1985.

CHRISTIANINI, A. V. MAYHÉ-NUNES, A. J. OLIVEIRA, P. S. The role of ants in the

removal of non-myrmecochorous diaspores and seed germination in a neotropical

savanna. Journal of Tropical Ecology, v. 23, p. 343–351, 2007.

CHRISTIANINI, A. V. MAYHÉ-NUNES, A. J. OLIVEIRA, P. S. Exploitation of Fallen

Diaspores by Ants: Are there Ant–Plant Partner Choices? Biotropica, v.44, n.3,

p.360-367, 2012.

CONDE, M. M. S.; LIMA, H. R. P.; PEIXOTO, A. L. Aspectos florísticos e vegetacionais da

Marambaia, Rio de Janeiro, Brasil. In: MENEZES, L. F. T.; PEIXOTO, A. L.;

ARAÚJO, D. S. D. (Eds). História Natural da Marambaia. Seropédica: EDUR,

2005. p. 133 - 168.

CONNELL, J.H. On the role of natural enemies in preventing competitive exclusion in some

marine animals and in the rain forest trees. In: DEN BOER, P.J.; GRADWELL, G.R.

(eds). Dynamics of populations. Holanda: Centre for Agriculture Publications and

Documentation, 1971. p. 298 – 310.

ESCOBAR-RAMÍREZ, S.; DUQUE, S.; HENAO, N.; HURTADO-GIRALDO, A.;

ARMBRECHT, I. Removal of Nonmyrmecochorous Seeds by Ants: Role of Ants in

Cattle Grasslands. Psyche, v.2012, p. 1-8, 2012.

FARNESE, F. S.; CAMPOS, R. B. F.; FONSECA, G. A. Dispersão de diásporos não

mirmecocóricos por formigas: influência do tipo e abundância do diásporo. Revista

Árvore, v. 35, n. 1, p. 125-130, 2011.

GARSKE, C. E. S. Estudo populacional da família Muscicapidae (Aves - Passeriformes)

no Centro de Adestramento da Ilha da Marambaia (CADIM), Baía de Sepetiba,

Rio de Janeiro [Monografia]. Seropédica: Universidade Federal Rural do Rio de

Janeiro; 2001.

GILADI, I. Choosing benefits or partners: a review of the evidence for the evolution of

myrmecochory. Oikos, v. 112, p. 481-492, 2006.

GOÉS, M. H. B.; SILVA, J. X. RODRIGUES, A. F. CAVALCANTE, M. S. G.;

RONCARATI, H.; CRAVO, C. D.; MENEZES, L. F. T. ANJOS, L. H.;

VALADARES, G. S.; PEREIRA, M. G. Modelo digital para a restinga e paleoilha da

Marambaia, Rio de Janeiro. In: MENEZES, L. F. T.; PEIXOTO, A. L.; ARAÚJO, D.

S. D. (Eds). História Natural da Marambaia. Seropédica: EDUR, p. 231 - 284,

2005.

10

GRIMALDI, D. The co-radiation of pollinating insects and angiosperms in the Cretaceous.

Annals of the Missouri Botanical Garden, v. 86, p. 373:406, 1999.

GUIMARÃES-JR, P. R; COGNI, R. Seed cleaning of Cupania vernalis (Sapindaceae) by

ants: edge effect in a highland forest in south-east Brazil. Journal of Tropical

Ecology, v. 18, p. 303–307, 2002.

HÖLLDOBLER, B.; WILSON, E. O. The Ants. Cambridge: Harvard University Press, 1990.

HOWE, H. F.; SMALLWOOD, J. Ecology of seed dispersal. Annual Review of Ecology

and Systematics, v. 13, p.221-228, 1982.

JANZEN, D.H. Herbivores and the number of tree species in tropical forests. The American

Naturalist, v. 104, p.501 – 528, 1970.

JORDANO, P. Angiosperm fleshy fruits and seed dispersers: a comparative analysis of

adaptation and constraints in plant-animal interactions. American Naturalist, v. 145,

n. 2, p.163–191, 1995.

LEAL, I. R. Dispersão de sementes por formigas na Caatinga. In: LEAL, I. R.; TABARELLI,

M.; SILVA, J. M. C. (Orgs.). Ecologia e conservação da Caatinga. Recife: Ed.

Universitária UFPE, v. 1, 2003, p. 593-624.

LEAL, I. R.; OLIVEIRA, P. S. Interactions between Fungus-Growing Ants (Attini), Fruits

and Seeds in Cerrado Vegetation in Southeast Brazil. Biotropica, v. 30, n. 2, p. 170-

178, 1998.

LEAL, I. R.; WIRTH, R.; TABARELLI, M. Seed Dispersal by Ants in the Semi-arid

Caatinga of North-east Brazil. Annals of Botany, v.99, p.885–894, 2007.

LÔBO, D.; TABARELLI, M.; LEAL, I. R. Relocation of Croton sonderianus

(Euphorbiaceae) Seeds by Pheidole fallax Mayr (Formicidae): a Case of Post-

Dispersal Seed Protection by Ants? Neotropical Entomology, v.40, n.4, p.440-444,

2011.

MATTOS, C. L. V. Caracterização climática da Restinga da Marambaia. In: MENEZES, L. F.

T.; PEIXOTO, A. L.; ARAÚJO, D. S. D. (Eds). História Natural da Marambaia.

Seropédica: EDUR, 2005, p. 55 – 66.

MENEZES, L. F. T.; ARAUJO, D. S. D. Formações vegetais da Restinga da Marambaia. In:

MENEZES, L. F. T.; PEIXOTO, A. L.; ARAÚJO, D. S. D. (Eds). História Natural

da Marambaia. Seropédica: EDUR, 2005, p. 67 – 120.

MORELLATO, L. P. C.; LEITÃO-FILHO, H. F. Padrões de frutificação e dispersão na Serra

do Japi. In: MORELLATO, L. P. C (org.). História natural da Serra do Japi:

ecologia e preservação de uma área florestal no Sudeste do Brasil. Campinas:

Unicamp/Fapesp, 1992, p.112-140.

11

PASSOS, L.; FERREIRA, S. O. Ant dispersal of Croton priscus (Euphorbiaceae) seeds in a

Tropical Semideciduous Forest in Southeastern Brazil. Biotropica, v. 28, p. 697-

700, 1996.

PASSOS, L.; OLIVEIRA, P. S. Interactions between ants, fruits and seeds in a restinga forest

in south-eastern Brazil. Journal of Tropical Ecology, v.19, p.261-270, 2003.

PASSOS, L.; OLIVEIRA, P. S. Interaction between ants and fruits of Guapira opposite

(Nyctaginaceae) in a Brazilian sandy plain rainforest: ant effects on seeds and

seedlings. Oecologia, v. 139, p. 376–382, 2004.

PEREIRA, L.A.; XEREZ, R. & PEREIRA, A.J. Ilha da Marambaia (baía de Sepetiba, RJ):

resumo fisiográfico, histórico e importância ecológica atual. Revista da

Sociedade Brasileira para o Progresso da Ciência, v. 42, p. 384-389, 1990.

PETERNELLI, E. F. O.; DELLA-LUCIA, T. M. C.; PETERNELLI, L. A.; MOREIRA, N. C.

Seed Transport and Removal of the Elaiosome of Mabea fistulifera by Workers of

Atta sexdens rubropilosa (Hymenoptera: Formicidae). Sociobiology, v. 53, n.1, p.275-

290, 2009.

PIZO, M. A. The Use of Seeds by a Twig-Dwelling Ant on the Floor of a Tropical Rain

Forest. Biotropica, v.40, n.1, p.119-121, 2008.

PIZO, M. A.; OLIVEIRA, P. S. Interactions between ants and seeds of a nonmyrmecochorous

neotropical tree, Cabralea canjerana (Meliaceae), in the Atlantic forest of southeast

Brazil. American Journal of Botany, v.85, p.669-674, 1998.

PIZO, M. A.; OLIVEIRA, P. S. The use of fruits and seeds by ants in the Atlantic forest of

southeast Brazil. Biotropica, v.32, p.851-861, 2000.

PIZO, M. A.; OLIVEIRA, P. S. Size and lipid content of nonmyrmecochorous diaspores:

effects on the interaction with litter-foraging ants in the Atlantic rain forest of Brazil.

Plant Ecology, v.157, p.37-52, 2001.

RICO-GRAY, V.; OLIVEIRA, P. S. The ecology and evolution of ant-plant interactions.

Chicago: University of Chicago Press, 2007.

VAN DER PIJL, L. Principles of dispersal in higher plants. 2ªed. Berlin: Springer-Verlag,

1982.

VÁZQUEZ, D. P.; MELIÁN, C. J.; WILLIAMS, N. M.; BLÜTHGEN, N.; KRASNOV, B.

R.; POULIN, R. Species abundance and asymmetric interaction strength in ecological

networks. Oikos, v. 116, p. 1120-1127, 2007.

WENNY, D. G. Advantages of seed dispersal: A re-evaluation of directed dispersal.

Evolutionary Ecology Research, v. 3, p. 51-74, 2001.

12

5. CAPÍTULO 1

Variações temporais em interações entre formigas e diásporos em floresta ombrófila

secundária, na Ilha da Marambaia, RJ

Foto: B.F. Silva

13

5.1. INTRODUÇÃO

A dispersão de sementes por formigas, a mirmecocoria, é comum em ambientes

áridos, ocorrendo principalmente na Austrália (BERG, 1975) e na África do Sul (BOND E

SLINGSBY, 1983). Na América do Sul, diásporos (i.e.: unidade dispersora da planta)

adaptados à dispersão por formigas são incomuns (COSTA et al, 2007). Entretanto, a elevada

diversidade de frutos nas florestas tropicais (MORELLATO E LEITÃO-FILHO, 1992) pode

constituir uma fonte de recursos importante para as formigas. Por exemplo, na Floresta

Atlântica já foram registradas mais de 800 interações entre espécies de formigas e diásporos

não-mirmecocóricos (PIZO E OLIVEIRA, 2000), que podem conter porções carnosas, ricas

em lipídios e que servem como recurso para as formigas (PIZO E OLIVEIRA, 2001). Esses

diásporos são primariamente adaptados à dispersão por vertebrados, mas podem ser

removidos, ou apenas limpos, por formigas ao alcançarem o solo (PASSOS E OLIVEIRA,

2003).

A atuação das formigas na remoção e limpeza dos diásporos é uma força seletiva

importante na manutenção e evolução das suas características (CHRISTIANINI et al, 2007).

A remoção dos diásporos de próximo da planta-mãe diminui as chances de predação dos

frutos e aumenta as oportunidades de estabelecimento das plântulas, já que evita a alta

competição próxima aos parentais (JANZEN, 1970; CONNELL, 1971). A limpeza dos frutos

também garante melhores taxas de germinação, pois impede o ataque por patógenos

(GUIMARÃES-JR E COGNI, 2002; LEAL E OLIVEIRA, 1998; PIZO E OLIVEIRA, 1998).

Assim, a ação das formigas rearranja o banco de sementes e favorece a germinação dos

diásporos limpos (LEVEY E BYRNE, 1993; OLIVEIRA ET AL., 1995; PASSOS E

OLIVEIRA, 2004; PIZO E OLIVEIRA, 1998).

Apesar de realizar importante papel na evolução das características dos frutos,

formigas são dispersores fortuitos e sua interação com diásporos irá depender da

disponibilidade de frutos no ambiente (HÖLLDOBLER E WILSON, 1990). A quantidade de

recursos disponíveis varia sazonalmente, de acordo com a fenologia das plantas (HUGHES E

WESTOBY, 1990, RICO-GRAY et al, 1998). Assim, é esperado que em períodos com maior

abundância de frutos ocorram maiores abundâncias e riquezas de espécies de formigas e,

consequentemente, haja um maior número de interações entre estas e os frutos, já que as

formigas respondem à distribuição espacial de recursos alimentares (WELBY E SHACHAK,

2000).

Além do fator biótico (disponibilidade de recursos), variáveis ambientais, como

pluviosidade e temperatura, também podem afetar indiretamente o número de interações, visto

que afetam a sazonalidade da abundância de formigas (PIZO E OLIVEIRA, 2000), levando a

flutuações nas populações e a variação na atividade das colônias (LEVINGS, 1983). Maior

riqueza e maior abundância de formigas ocorrem em estações úmidas (LEVINGS, 1983).

Estações secas reduzem a atividade de forrageio das formigas (JANZEN, 1966). A umidade é

um importante fator nas variações ocorridas entre temporadas. Pluviosidade e temperatura

também são importantes em áreas tropicais (LEVINGS, 1983). Chuvas pesadas inibem o

forrageio e temperaturas muito baixas ou altas podem declinar as populações ou limitar a

atividade de forrageio (BROWN, 1973; LEVIEUX, 1975). Algumas espécies de formigas

adaptam seu período de atividade, dependendo dos padrões de temperatura e pluviosidade

(BERNSTEIN, 1979; DAVIDSON, 1977).

Considerando os fatores que podem afetar o forrageamento e a preferência das

formigas, o objetivo deste capítulo foi registrar as interações entre formigas e diásporos em

um trecho de Floresta Atlântica secundária, avaliando se a disponibilidade de frutos e as

14

variáveis abióticas (temperatura, umidade e precipitação) afetam o número e composição das

interações ao longo do tempo. Para tal, procurou-se responder as seguintes questões:

(1) Qual composição de plantas e formigas presentes nas interações e quais as espécies

mais importantes na manutenção da estrutura da rede de interações?

(2) Como é o comportamento da formiga junto ao diásporo?

(3) As variações na composição e no número de interações existentes ao longo do ano

dependem da disponibilidade de diásporos ou das variáveis abióticas?

15

5.2. MATERIAL E MÉTODOS:

5.2.1. Área de estudo

Realizamos o estudo em um trecho de floresta secundária localizado na Ilha da

Marambaia (23º 02’ S; 43º 35’ O) (Figura 1), pertencente à Restinga da Marambaia,

localizada na zona oeste do Rio de Janeiro e em parte dos municípios de Itaguaí e

Mangaratiba, na Baía de Sepetiba. A face norte da ilha está voltada para a Baía de Sepetiba,

enquanto a porção sul é banhada pelo Oceano Atlântico (CONDE et al, 2005).





a restinga e a floresta atlântica de encosta (CONDE et al, 2005). Utilizada como fazenda

durante os séculos XVII a XIX, a área teve a vegetação da floresta de encosta removida e

encontra-se hoje em estádio secundário de sucessão (GOÉS et al, 2005). Atualmente, o local

pertence à Marinha do Brasil e sedia o Centro de Avaliação da Ilha da Marambaia (CADIM).

O clima, segundo classificação de Köppen, é Aw - Clima Tropical Chuvoso, com

temperaturas médias mensais superiores a 20 ºC, com os meses mais frios entre junho e

agosto (temperatura mínima média por volta de 18 ºC) e os meses mais quentes entre

dezembro a março (temperatura máxima média por volta de 30 ºC) (MATTOS, 2005). A

precipitação é elevada, com média anual superior a 1000 mm, sendo que as chuvas são

abundantes, principalmente ao longo dos meses de novembro a março, quando os índices

pluviométricos médios são superiores a 100 mm (MATTOS, 2005).

Utilizamos dois trechos de Floresta Atlântica secundária, próximas a área chamada

“Gruta da Santa”. As duas trilhas possuem altitude entre 50 e 80 m (GARSKE, 2001) e

seguem paralelas a uma distância de 15-30m e, para fins de análise, consideramo-las como

única. As trilhas possuem cerca de 700 e 250 m de extensão. A vegetação da área varia entre

10 a 20 m de altura e o sub-bosque é composto por espécies de Melastomataceae e Rubiaceae

(obs. pessoal), com alguns trechos de alta densidade de bambus (obs. pessoal).

5.2.2. Registro das interações entre formigas e diásporos

Utilizamos as trilhas como transectos lineares, em um total de 0,5 km. Estabelecemos

estações de observação a cada 10 m, de forma a garantir a independência entre as colônias de

formigas. Montamos as estações a uma distância de cerca de 1-2 m dos transectos. Cada

estação consistiu em diásporos postos em papel filtro (10 x 10 cm), de modo a facilitar a

visualização das formigas. Coletamos os diásporos no chão, recém caídos, ou os retiramos

maduros da planta-mãe. A quantidade de diásporos disponibilizada variou de um a cinco, de

acordo com a quantidade de frutos disponível no período de frutificação.

Realizamos, sempre que possível, duas observações mensais, nas quais montamos as

estações às 08:00 h e realizamos a observação de interações entre os diásporos e formigas das

09:00 h às 17:00 h, a cada duas horas. Disponibilizamos as espécies de diásporos frutificando

em maior abundância, com um máximo de três espécies por dia. Em casos de disponibilização

de mais de uma espécie, os diásporos foram intercaladas entre as estações. Registramos data,

hora, comportamento da formiga junto ao diásporo, espécie de planta e coletamos indivíduos

de formigas. Consideramos interação a visualização de qualquer espécie de formiga em

contato com a superfície do diásporo e não foram considerados contatos em que o indivíduo

16

apenas caminhava sobre este. Formigas encontradas em uma mesma estação em horários

diferentes foram consideradas como a mesma interação.

A identificação foi realizada pelo Professor Dr. Antonio Mayhé-Nunes. Os exemplares

de formigas estão depositados na Coleção Entomológica Costa Lima, da Universidade Federal

Rural do Rio de Janeiro. Classificamos as espécies de formigas em guildas alimentares como

carnívoras, cultivadoras de fungos ou onívoras, seguindo a classificação adotada por

Christianini et al (2011). As exsicatas das plantas estão inclusas no acervo do herbário do

Departamento de Botânica da UFRRJ (herbário RBR).

5.2.3. Disponibilidade de diásporos e fatores abióticos:

Obtemos a disponibilidade de recursos existente mensalmente através de três medidas:

o índice de frutificação, a riqueza de espécies frutificando e a riqueza de espécies ofertadas.

Para obter o índice de frutificação, estabelecemos 50 parcelas de 10 x 1 m ao longo

dos transectos, distantes perpendicularmente cerca de dois metros. O lado do transecto em que

as parcelas eram estabelecidas foi determinado aleatoriamente por meio de sorteio.

Em cada parcela, observamos os diásporos disponíveis no solo e as classificamos, de

acordo com a abundância dos mesmos, em uma escala de cinco categorias (0 a 4). A escala

possui intervalos de 25% entre as categorias, conforme índice de Fournier (FOURNIER,

1974), com 0 correspondendo a ausência de diásporos no solo e 4 a uma frutificação de 75 a

100%. A fórmula para cálculo do índice foi:

∑ 𝑋𝑖𝑛

𝑖=1

4𝑛∗ 100

onde Xi é o índice calculado para a parcela i e n o número total de parcelas.

A riqueza de espécies em frutificação foi estabelecida através do número total de

espécies de plantas encontradas frutificando nas parcelas a cada mês. A riqueza de espécies

ofertadas foi determinada pelo número máximo de espécies de diásporos disponibilizados por

mês durantes as observações de interações. Esperamos que a maior oferta de recurso aumente

o número de interações com formigas.

Os dados abióticos foram obtidos no site <http://obras.rio.rj.gov.br/alertario.htm>, da

Prefeitura do Rio de Janeiro, para a estação de Guaratiba, localizada na Restinga da

Marambaia, a cerca de 40 quilômetros da área de estudo. As variáveis abióticas analisadas

foram pluviosidade, umidade e temperatura médias das datas de observação.

5.2.4. Análises estatísticas

Realizamos uma análise exploratória dos dados com o objetivo de visualizar a

variação dos dados ao longo dos meses de coleta, as espécies vegetais com maior número de

interações e as espécies de formigas mais interativas. Para avaliar se o índice de frutificação, a

riqueza de espécies frutificando e a riqueza de espécies ofertadas relacionam-se ao número de

registros de interações realizamos análises de correlação. Para analisar se as variáveis

abióticas (umidade, temperatura, pluviosidade e pluviosidade do dia anterior) são capazes de

afetar o número de registros de interações também utilizamos análises de correlação (ZAR,

1999). Todos os conjuntos de dados (índice de frutificação, riqueza de espécies frutificando,

riqueza de espécies ofertadas, número de interações e as variáveis ambientais) tiveram sua

http://obras.rio.rj.gov.br/alertario.htm

17

normalidade e homocedasticidade testadas através do teste de Shapiro-Wilk e teste de Bartlett

(ZAR, 1999).

Realizamos um escalonamento multidimensional não métrico (NMDS) para avaliar se

a composição das espécies de formigas explorando os diásporos se modificou ao longo do

ano. Agrupamos os meses em secos e chuvosos, sendo os meses secos de abril a outubro e os

meses chuvosos de novembro a março (MATTOS, 2005).

5.2.5. Análise das redes ecológicas

Utilizamos análises de redes para visualizar o padrão geral das interações entre

formigas e diásporos. As redes ecológicas são uma ferramenta que tem ajudado, nas últimas

duas décadas, o entendimento de como as interações entre plantas e animais se estabelecem

no contexto da comunidade e como a coevolução afeta a rede de espécies (BASCOMPTE,

2007).

As análises de redes representam os sistemas ecológicos na forma de grafos, em que

os atores participantes das interações são representados por pontos (ou vértices) e as

interações entre eles são representadas pelas linhas (ou arestas) que os conectam

(BASCOMPTE E JORDANO, 2007). Para desenhar o grafo, montamos uma matriz

ponderada, na qual as espécies de formigas localizavam-se nas linhas e as espécies de plantas

nas colunas e as células continham a frequência de registros de interação entre dadas duas

espécies. Os grafos foram gerados pelo programa Pajek 3.09 (BATAGELJ E MRVAR,1998).

Com o objetivo de determinar a conectividade da rede, ou seja, o quanto os vértices

estão conectados entre si, calculamos a conectância. A conectância foi obtida através do

número de conexões observadas sobre o número de conexões possíveis, calculada pela

fórmula:

𝐶 = 2 𝐼

𝑆 (𝑆 − 1)

onde C é a conectância, I é o número de interações observadas e S é o tamanho da rede

(número de vértices).

Para saber se existe assimetria das dependências (maior dependência de um grupo em

relação a outro) entre formigas e plantas, e quais espécies apresentam maior força de

interação, calculamos a dependência entre os pares de espécies, a força de interação das

espécies e a assimetria de dependência de cada par, com o cálculo do índice interaction push-

pull. A dependência das espécies de formigas em relação às espécies de plantas foi calculada

como:

d𝑓𝑝 = I𝑓𝑝

I𝑓

onde d𝑓𝑝 é a dependência da espécie de formiga f em relação a espécie de planta p, I𝑓𝑝 é o

total de registros de interações entre a formiga f e a planta p e I𝑓 é o total de registros de

interações da formiga f.

A dependência das espécies de plantas em relação as espécies de formigas foi

calculada como:

d𝑝𝑓 = I𝑝𝑓

I𝑝

18

onde d𝑝𝑓 é a dependência da espécie de planta p em relação a espécie de formiga f, I𝑝𝑓 é o

total de registros de interações entrea planta p e a formiga f e I𝑝 é o total de registros de

interações da planta p.

A força de interação é calculada por ∑ d𝑓𝑝 (para as espécies de formigas) ou

∑ d𝑝𝑓 (para as espécies de plantas). A assimetria de dependência é obtida pela fórmula:

AS (f, p) = | d𝑓𝑝 − d𝑝𝑓 |

max(d𝑓𝑝, d𝑝𝑓)

onde AS (f,p) é a assimetria de interação da formiga f e a planta p, | dfp - dpf| é o módulo da

diferença entre as dependências da espécie de formiga f e a espécie de planta p e max (dfp -

dpf) é o maior valor de dependência entre os valores calculados para toda a matriz.

O índice interaction push-pull é relacionado à assimetria de dependência e obtido pela

função specieslevel do pacote bipartite do programa R.

As redes ecológicas apresentam assimetrias, com as espécies apresentando diferentes

padrões de conexões. Em redes mutualistas é comum o padrão de interação aninhado. No

aninhamento, poucas espécies contem a maior parte das interações e a maior parte interage

com um número reduzido de espécies (BASCOMPTE et al, 2003). Esse padrão torna as redes

mais coesas, com as espécies generalistas formando um núcleo denso de interações

(BASCOMPTE et al, 2003). Calculamos o aninhamento usando a métrica NODF

(ALMEIDA-NETO et al, 2008) no programa Aninhado (GUIMARÃES E GUIMARÃES,

2006).

Redes ecológicas podem apresentar módulos, isto é, subgrupos com mais interações

entre eles do que com outros subgrupos. Os módulos, em comunidades biológicas, podem

ajudar a descrever o funcionamento e a estrutura dos sistemas (HINTGE E ADAMI, 2008) e

sua formação pode estar relacionada a espécies estreitamente relacionadas (OLIVER et al,

2008). Verificamos a presença de módulos entre as espécies de formigas, para saber se estas

formam grupos de acordo com os recursos (diásporos) que compartilham. Para avaliar a

modularidade, geramos uma projeção unipartida para as espécies de formigas da rede, em que

duas espécies de formigas estão conectadas caso ambas interajam com uma mesma espécie de

planta. Com a projeção unipartida, analisamos a rede através do índice M no programa

Netcarto (GUIMERÁ E AMARAL, 2005). A significância foi estimada pelo procedimento de

Monte Carlo, com 1000 aleatorizações.

19

5.3. RESULTADOS

Registramos um total de 675 interações entre 43 espécies de formigas (19 gêneros

pertencentes a seis subfamílias) (Tabela 1; Anexo A) e 22 espécies de plantas (18 gêneros de

16 famílias) (Tabela 2; Anexo B). Myrmicinae foi a subfamília de formigas com maior

número de espécies (S = 33 espécies) e a mais frequente nos registros de interações com

diásporos (N = 478; 93,5% dos registros). As demais subfamílias registradas foram

Dolichoderinae (1 espécie), Ectatomminae (2 espécies), Formicinae (2 espécies), Ponerinae (4

espécies) e Pseudomyrmecinae (1 espécie) (Figura 4). As espécies com maiores frequências

de registros foram, respectivamente, Pheidole sp4, Pheidole radoszkowskii, Pheidole sigillata,

Wasmannia auropunctata e Pheidole sp3 (Figura 5). As formigas onívoras foram as mais

frequentes nas interações (N = 32). Registramos apenas cinco espécies de formigas

cultivadoras de fungos e seis espécies de formigas carnívoras (Tabela 1).

As famílias de plantas mais comuns foram Rubiaceae (4 espécies), Piperaceae (3

espécies) e Melastomataceae (2 espécies), sendo que as famílias Meliaceae, Melastomataceae

e Rubiaceae representam quase 50% das interações (Figura 6). Piperaceae representou apenas

1,5% das interações registradas. As espécies mais frequentes nas interações foram Guarea

guidonia (N = 132; 19,9%), Miconia prasina (N = 88; 13,3%), Protium brasiliense (N = 61;

9,2%) e Ficus insípida (N = 55; 8,3%) (Figura 7).

Tabela 1 - Espécies de formigas registradas em interações com diásporos na Ilha da Marambaia, RJ. A

coluna “Subfamília / Espécie” apresenta as espécies e sua classificação quanto as subfamílias; a coluna

“Guilda” classifica as espécies em onívoras, carnívoras ou cultivadoras de fungos; e a coluna “Nº de

diásporos utilizados” disponibiliza o número total de espécies de diásporos utilizados pela espécie de

formiga.

Subfamília / Espécie Guilda Nº de diásporos

utilizados

Dolichoderinae

1. Linepithema sp1 Onívora 4

Ectatomminae

2. Ectatomma edentatum Roger, 1863 Carnívora 1

3. Ectatomma permagnum Forel, 1908 Carnívora 3

Formicinae

4. Brachymyrmex sp1 Onívora 1

5. Camponotus sp1 Onívora 1

Myrmicinae

6. Atta sexdens rubropilosa Forel, 1908 Cultivadora de fungos 2

7. Carebara urichi (Wheeler, 1922) Onívora 3

8. Carebarella bicolor Emery, 1906 Onívora 2

9. Crematogaster sp1 Onívora 4

10. Cyphomyrmex sp1 Cultivadora de fungos 1

11. Mycocepurus sp1 Cultivadora de fungos 1

12. Octostruma rugifera (Mayr, 1887) Onívora 1

13. Pheidole radoszkowskii Mayr, 1884 Onívora 18

14. Pheidole sigillata Wilson, 2003 Onívora 15

20

15. Pheidole sp3 Onívora 16


17. Pheidole sospes Forel, 1908 Onívora 14










27. Pheidole sensitiva Borgmeier, 1959 Onívora 1


29. Sericomyrmex sp1 Cultivadora de fungos 4

30. Solenopsis sp1 Onívora 7






36. Trachymyrmex sp1 Cultivadora de fungos 11

37. Wasmannia auropunctata (Roger, 1863) Onívora 16

38. Wasmannia sp2 Onívora 7

Ponerinae

39. Odontomachus chelifer (Latreille, 1802) Carnívora 1

40. Odontomachus meinerti Forel, 1905 Carnívora 1

41. Pachycondyla apicalis (Latreille, 1802) Carnívora 2

42. Pachycondyla striata Fr.Smith, 1858 Carnívora 9

Pseudomyrmecinae

43. Pseudomyrmex sp1 Onívora 1

Tabela 2 - Espécies de diásporos explorados por formigas na Ilha da Marambaia, RJ. A coluna “Família /

Espécie” apresenta as espécies de plantas e sua classificação quanto as famílias; a coluna “Tipo” classifica

os frutos em secos e carnosos; a coluna “Nº de interações” fornece o número total de interações

observadas durante o estudo; e a coluna “Espécies de formigas” apresenta o código das formigas

encontradas interagindo com as espécies de plantas (ver código na Tabela 1)

Família / Espécie Tipo de

diásporo

Nº de

interações

Meses em

frutificação Espécies de formigas

Araceae

1.

Monstera adansonii

var klotzschiana (Schott) Madison Carnoso 4 set 15-16; 30; 34

21

Asteraceae

2.

Niedenzuella acutifolia (Cav.) W.R.

Anderson Seco 1 fev, abr, jun 37

Burseraceae

3. Protium brasiliense Engl. Carnoso 61 fev

3; 13-18; 22-23; 29-34;

37; 39; 42

Erythroxylaceae

4. Erythoxylum pulchrum A. St.-Hil. Carnoso 35 jun-jul, dez-jan

9; 13-18; 22; 24; 27; 30;

32; 35-37; 42

Lauraceae

5. Ocotea schottii (Meisn.) Mez Carnoso 30 mai-nov

1; 4; 13-19; 22; 35-37;

43

Melastomataceae

6. Clidemia hirta (L.) D. Don Carnoso 12

fev-mar, ago-

out 13; 16; 18; 36-38; 42

7. Miconia prasina (Sw.) DC. Carnoso 88 abr-out 1; 9; 13-18; 22; 25; 29;

34; 36-37; 41-42

Meliaceae

8. Guarea guidonia (L.) Sleumer Carnoso 132 nov-abr

2-3; 7; 9; 13-24; 30;

32-34; 37-38; 40-42

Moraceae

9. Ficus insipida Willd. Carnoso 55

mar-jun, set,

nov-jan

3; 7; 9; 13-18; 22;

29-30; 32-34; 36-38; 42

Nyctaginaceae

10. Guapira opposita (Vell.) Reitz Carnoso 7

dez-jan, mar-

mai 13; 15-16; 22; 32; 42

Passifloraceae

11. Passiflora edulis Sims Carnoso 18 jan-fev 11; 13-17; 31; 32; 37

Piperaceae

12. Piper amplum Kunth Carnoso 2 fev-abr, jun 5; 16

13. Piper anisum (Spreng.) Angely Carnoso 3 set, nov-jun 13; 36-37

14. Piper caldense C. DC. Carnoso 5 dez-jun 6; 10; 16; 38

Rubiaceae

15.

Coccocypselum cordifolium Nees &

Mart. Carnoso 17 abr-set

13-19; 32; 37

16. Psychotria cf. hoffmannseggiana

(Schult.) Müll. Arg. Carnoso 14 jun 1; 13-19; 28

17. Psychotria deflexa DC. Carnoso 26 abr-out 8; 13-14; 16-17; 32; 36-

38

18. Psychotria leiocarpa Cham. &

Schltdl. Carnoso 36 abr-out

13-19; 30; 32; 36-38

Sapindaceae

19. Paulinia micrantha Cambess. Carnoso 33 mar-jul

6; 8; 13-18; 22; 29; 32;

36-37

Siparunaceae

20. Siparuna guianensis Aubl. Carnoso 17

abr-mar, set-

out 13-16; 26; 37

Solanaceae

21. Solanum pseudochina Spreng. Carnoso 21 jan-jun 7; 13-17; 19; 32; 36; 42

Verbenaceae

22. Citharexylum myrianthum Cham. Carnoso 46 jan-fev

1; 12-18; 22; 30-32; 36-

38; 42

22

Figura 4 - Frequência de registros das subfamílias de

Formicidae nas interações com plantas, na Ilha da

Marambaia, RJ.

23

Figura 5 - Frequência de registros das espécies de formigas nas interações

com plantas, na Ilha da Marambaia, RJ.

Figura 6 - Frequência de registros das famílias botânicas nas

interações com espécies de formigas, na Ilha da Marambaia, RJ.

24

Figura 7 - Frequência de registros de espécies de plantas nas interações

com espécies de formigas, na Ilha da Marambaia, RJ.

Registramos apenas 12 interações em que as formigas carregavam os diásporos ou

tentavam carregar, arrastando-os. As formigas que exibiram tal comportamento foram Atta

sexdens rubropilosa, Cyphomyrmex sp1, Ectatomma edentatum, E. permagnum,

Pachycondyla apicalis, P. striata, Pheidole sigillata e Sericomyrmex sp1. A espécie P. striata

foi mais frequente, removendo os diásporos de quatro espécies vegetais diferentes: Guarea

guidonia, Guapira opposita, Erythroxylum pulchrum e Solanum pseudochina. Além desses

diásporos, Protium brasiliense, Piper caldense e Paulinia micrantha também foram

carregadas pelas outras espécies de formigas. Em todas as demais interações as formigas

apenas consumiam o recurso oferecido pelo diásporo no local.

Ao longo dos meses de observação, o número de registros de interações variou de oito

registros, em outubro de 2012, até 98 registros, em março de 2012 (Figura 8). Houve uma

queda durante os meses de maio e junho de 2012, que somaram apenas 33 registros nesses

dois meses (Figura 8). O índice de frutos disponíveis no solo durante o período de observação

variou entre 2% (fevereiro de 2013) e 11,5% (outubro de 2012) (Figura 8) e o número de

espécies de plantas em frutificação na área por mês variou de uma espécie (março de 2012) a

20 espécies (outubro de 2012) (Figura 9). O número de espécies de diásporos disponibilizados

para observação das interações variou entre uma a cinco espécies em cada mês.

O índice de frutos disponíveis em solo não apresentou correlação com o número de

registros de interações (p = 0,72), assim como o número de espécies de plantas em

frutificação no local (p = 0,27). Contudo, o número total de espécies de diásporos

disponibilizados para as formigas durante o mês influenciou positivamente o total de registros

de interações (r = 0,71; p < 0,001; Figura 10).As variáveis abióticas - temperatura (p = 0,43),

25

umidade (p = 0,26), pluviosidade (p = 0,67) e pluviosidade do dia anterior (p = 0,84) - não

afetaram o número de registros de interações observados.

O ordenamento resultante da análise de escalonamento multidimensional (NMDS) não

apresentou agrupamentos que separassem os meses secos dos meses chuvosos segundo a

composição de espécies de formigas (Figura 11), confirmado pela análise de similaridade

(ANOSIM), que não indicou diferenças significativas na composição das espécies de

formigas entre as diferentes estações (p=0,58).

Figura 8: Número de registros de interações entre formigas e plantas ao longo do

período compreendido entre janeiro de 2012 a junho de 2013 (em barras) e o índice de

frutos disponíveis em solo (em porcentagem) durante o mesmo período (linha e

pontos),em trecho de floresta secundária na Ilha da Marambaia, RJ.

26

Figura 9: Número de registros de interações entre formigas e plantas ao longo do

período compreendido entre janeiro de 2012 a junho de 2013 (em barras) e o número de

espécies de diásporos frutificando durante o mesmo período (linha e pontos), em trecho

de floresta secundária na Ilha da Marambaia, RJ.

Figura 10 - Relação entre o total de espécies de diásporos disponibilizadas mensalmente

e o total de interações entre formigas e diásporos registradas no mês, durante o período

de janeiro de 2012 a junho de 2013, em Ilha da Marambaia, RJ (p = 0.00).

1 2 3 4 5

20

40

60

80

10

0

Número de espécies de diásporos disponibilizados

Nú

me

ro d

e r

eg

istr

os d

e in

tera

çõ

es

27

Figura 11 - Ordenação dos meses chuvosos (verde) e secos (azul) segundo as espécies de

formigas registradas em interações com diásporos no solo em trecho de floresta

secundária, em Ilha da Marambaia. RJ.

O grafo gerado na análise da rede de interações entre formigas e frutos no solo no

trecho de floresta secundária estudado na Ilha da Marambaia (Figura 12) apresentou

conectância de 0,2410. A dependência e a assimetria de dependência das espécies da rede

(Tabela 3) foram altas em vértices ocupando a periferia da rede, que representam espécies

com baixa frequência de interação, como Niedenzuella acutifólia, Piper anisum, Piper

amplum, Piper caldense e Monstera adansonii, entre as plantas, e algumas espécies de

Pheidole, entre as formigas. A assimetria de dependência apresentou altos valores entre as

espécies periféricas que interagiram com espécies centrais, como Guarea guidonia.

As espécies de formigas com maiores forças de interação foram Pheidole sp4,

Pheidole radoszkowskii e Wasmannia auropunctata (Tabela 4). A maior parte das espécies de

formigas apresentou valores negativos para o índice interaction push-pull, com 14 espécies

apresentando valores próximos a um (superiores a 0,8), sendo, portanto, altamente

influenciados pelos outros vértices da rede (Tabela 4). A espécie Guarea guidonia foi,

destacadamente, o diásporo com maior força de interação, seguido por Miconia prasina. As

espécies de plantas apresentaram valores mais próximos de zero no índice interaction push-

pull, com exceção de Niedenzuella acutifolia, que é “puxada” pelos outros vértices, com um

valor do índice igual a -0,98 (Tabela 4).

A rede entre formigas e diásporos é considerada aninhada (NODF = 34,14; p = 0,00) e

houve a formação de dois módulos entre as espécies de formigas (M = 0,10; p <0,001; Figura

13), sendo um módulo com 17 e outro com 26 espécies.As espécies de formigas cultivadoras

de fungos ficaram todas no maior módulo, enquanto a maioria das espécies carnívoras, com

exceção somente de Odontomachus chelifer, ficaram no menor módulo. As espécies onívoras

se dividiram entre os dois módulos (Figura 13), assim como as espécies de mesmo gênero. A

projeção unipartida da rede com as espécies de formigas mostrou-se bastante coesa, com

grande número de ligações entre as espécies e conectância de 0,59.

30

Figura 12 - Grafo de interações entre espécies de formigas (círculos amarelos) e espécies de plantas (triângulos verdes). O grafo não apresenta compartimentos e há

caminhos possíveis entre todos os vértices da rede. Espécies mais centrais apresentam maior número de interações e mantém a estrutura da rede.

31

Tabela 3 - Assimetria de dependência entre espécies de formigas (linhas) e espécies de diásporos (colunas). Os dados são resultado das diferenças entre as

dependências da espécies de formigas e plantas em relação ao outro sobre o maior valor de dependência observado. Os valores se enquadram entre 0 e 1 (continua..).

Espécies

G

ua

rea

gu

ido

nia

F

icu

s in

sip

ida

P

roti

um

bra

sili

ense

M

ico

nia

pra

sin

a

C

ith

are

xylu

m m

yria

nth

um

E

ryth

roxy

lum

pu

lch

rum

O

cote

a s

cho

ttii

P

au

lin

ia m

icra

nth

a

P

sych

otr

ia l

eio

carp

a

S

ola

nu

m p

seu

do

chin

a

P

sych

otr

ia d

efle

xa

P

ass

iflo

ra e

du

lis

C

occ

ocy

pse

lum

co

rdif

oli

um

P

sych

otr

ia h

off

ma

nn

seg

gia

na

C

lid

emia

hir

ta

S

ipa

runa

gu

ian

ensi

s

G

ua

pir

a o

pp

osi

ta

P

iper

ca

lden

se

M

on

ster

a a

da

nso

nii

P

iper

an

isu

m

P

iper

am

plu

m

N

ied

enzu

ella

acu

tifo

lia

Pheidole sp4 0,05 0,50 0,57 0,36 0,68 0,75 0,78 0,77 0,75 0,85 0,82 0,35 0,89 0,90 0,91 0,59 0,48 0,97 0,97 0,00 0,99 0,00

Pheidole radoszkowskii 0,18 0,34 0,18 0,19 0,34 0,07 0,46 0,32 0,43 0,23 0,23 0,17 0,14 0,22 0,18 0,85 0,94 0,00 0,00 0,98 0,00 0,00

Wasmmania auropunctata 0,55 0,07 0,07 0,17 0,03 0,03 0,07 0,33 0,03 0,00 0,16 0,13 0,11 0,00 0,30 0,11 0,00 0,00 0,00 0,95 0,00 0,98

Pheidole sp3 0,63 0,06 0,06 0,22 0,01 0,03 0,24 0,14 0,11 0,08 0,00 0,25 0,22 0,18 0,00 0,11 0,43 0,00 0,92 0,00 0,00 0,00

Pheidole sigillata 0,26 0,23 0,15 0,05 0,08 0,31 0,47 0,17 0,25 0,32 0,57 0,78 0,27 0,41 0,00 0,53 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00

Pheidole sospes 0,62 0,05 0,14 0,23 0,08 0,01 0,04 0,02 0,02 0,13 0,26 0,11 0,19 0,32 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00

Solenopsis sp3 0,78 0,33 0,06 0,00 0,10 0,07 0,00 0,01 0,07 0,04 0,07 0,08 0,07 0,00 0,00 0,00 0,38 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00

Pheidole sp6 0,73 0,23 0,15 0,37 0,31 0,12 0,14 0,14 0,25 0,00 0,00 0,00 0,00 0,04 0,06 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00

Trachymyrmex sp1 0,00 0,33 0,00 0,25 0,46 0,19 0,24 0,22 0,20 0,18 0,17 0,00 0,00 0,00 0,02 0,00 0,00 0,00 0,00 0,78 0,00 0,00

Pheidole sp10 0,78 0,47 0,16 0,59 0,17 0,26 0,15 0,31 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,28 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00

Pachycondyla striata 0,79 0,40 0,27 0,31 0,29 0,48 0,00 0,00 0,00 0,13 0,00 0,00 0,00 0,00 0,02 0,00 0,18 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00

Solenopsis sp1 0,61 0,26 0,24 0,00 0,74 0,63 0,00 0,00 0,22 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,67 0,00 0,00 0,00

Wasmmania sp2 0,94 0,28 0,00 0,00 0,27 0,00 0,00 0,00 0,25 0,00 0,22 0,00 0,00 0,00 0,07 0,00 0,00 0,22 0,00 0,00 0,00 0,00

Pheidole sp7 0,92 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,33 0,00 0,18 0,13 0,00 0,00 0,10 0,07 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00

Solenopsis sp5 0,92 0,91 0,66 0,73 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,20 0,00 0,00 0,00

Crematogaster sp1 0,96 0,45 0,00 0,47 0,00 0,43 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00

Sericomyrmex sp1 0,00 0,45 0,46 0,47 0,00 0,00 0,00 0,85 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00

32

Tabela 3. Continuação...

Linepithema sp1 0,00 0,00 0,00 0,92 0,91 0,00 0,87 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,63 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00

Ectatomma permagnum 0,92 0,14 0,42 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00

Solenopsis sp2 0,00 0,00 0,22 0,00 0,22 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,66 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00

Carebara urichi 0,96 0,30 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,25 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00

Solenopsis sp4 0,96 0,30 0,31 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00

Pheidole sp11 0,97 0,00 0,47 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00

Solenopsis sp6 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,45 0,90 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00

Atta sexdens rubropilosa 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,94 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,60 0,00 0,00 0,00 0,00

Carebarella bicolor 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,94 0,00 0,00 0,92 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00

Pachycondyla apicalis 0,98 0,00 0,00 0,98 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00

Pheidole sp12 0,98 0,00 0,00 0,00 0,00 0,94 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00

Pheidole sp13 0,00 0,00 0,00 0,98 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00

Pheidole sp8 0,98 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00

Brachymyrmex sp1 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,97 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00

Camponotus sp1 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,50 0,00

Cyphomyrmex sp1 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,80 0,00 0,00 0,00 0,00

Ectatomma edentatum 0,99 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00

Mycocepurus sp1 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,94 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00

Octostruma rugifera 0,00 0,00 0,00 0,00 0,98 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00

Odontomachus chelifer 0,00 0,00 0,98 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00

Odontomachus meinerti 0,99 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00

Pheidole sp14 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,94 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00

Pheidole sensitiva 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,97 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00

Pheidole sp16 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,93 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00

Pheidole sp9 0,99 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00

Pseudomymex sp1 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,97 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00

33

Tabela 4 - Valores da força de interação e do índice Interaction push-pull para as espécies de formigas e

de plantas interagindo em trecho de floresta secundária, na Ilha da Marambaia, RJ. A força de interação

é o resultado da soma das dependências e o índice interaction push-pull resulta valores entre -1 e 1, com os

vértices sendo mais “empurrados” ou “puxando” outros dentro da rede (continua).

Espécies

Força de interação

Interaction

Push-pull

Formigas

Pheidole sp4 5,18

0,209

Pheidole radoszkowskii 2,82

0,101

Wasmmania auropunctata 2,48

0,092

Pheidole sp3 1,51

0,032

Pheidole sigillata 2,15

0,077

Pheidole sospes 1,05

0,003

Solenopsis sp3 0,85

-0,012

Pheidole sp6 0,48

-0,043

Trachymyrmex sp1 0,74

-0,023

Pheidole sp10 0,43

-0,064

Pachycondyla striata 0,41

-0,065

Solenopsis sp1 0,48

-0,075

Wasmmania sp2 0,41

-0,084

Pheidole sp7 0,30

-0,116

Solenopsis sp5 0,30

-0,139

Crematogaster sp1 0,07

-0,232

Sericomyrmex sp1 0,11

-0,223

Linepithema sp1 0,14

-0,216

Ectatomma permagnum 0,11

-0,296

Solenopsis sp2 0,26

-0,247

Carebara urichi 0,09

-0,304

Solenopsis sp4 0,06

-0,314

Pheidole sp11 0,03

-0,484

Solenopsis sp6 0,10

-0,452

Atta sexdens rubropilosa 0,23

-0,385

Carebarella bicolor 0,07

-0,466

Pachycondyla apicalis 0,02

-0,491

Pheidole sp12 0,04

-0,482

Pheidole sp13 0,02

-0,977

Pheidole sp8 0,02

-0,985

Brachymyrmex sp1 0,03

-0,967

34

Tabela 4. Continuação...

Camponotus sp1 0,50

-0,500

Cyphomyrmex sp1 0,20

-0,800

Ectatomma edentatum 0,01

-0,992

Mycocepurus sp1 0,06

-0,944

Octostruma rugifera 0,02

-0,978

Odontomachus chelifer 0,02

-0,984

Odontomachus meinerti 0,01

-0,992

Pheidole sp14 0,06

-0,941

Pheidole sensitiva 0,03

-0,971

Pheidole sp16 0,07

-0,929

Pheidole sp9 0,01

-0,992

Pseudomymex sp1 0,03

-0,967

Plantas

Guarea guidonia 10,85

0,394

Ficus insipida 2,30

0,068

Protium brasiliense 3,32

0,129

Miconia prasina 3,70

0,169

Citharexylum myrianthum 2,68

0,105

Erythroxylum pulchrum 3,06

0,129

Ocotea schottii 3,57

0,184

Paulinia micrantha 2,04

0,080

Psychotria leiocarpa 0,94

-0,005

Solanum pseudochina 0,76

-0,024

Psychotria deflexa 1,08

0,009

Passiflora edulis 1,87

0,097

Coccocypselum cordifolium 0,38

-0,069

Psychotria hoffmannseggiana 1,54

0,060

Clidemia hirta 0,42

-0,082

Siparuna guianensis 1,17

0,029

Guapira opposita 0,23

-0,128

Piper caldense 1,63

0,156

Monstera adansonii 0,31

-0,172

Piper anisum 0,11

-0,298

Piper amplum 1,01

0,003

Niedenzuella acutifolia 0,02

-0,980

35

Figura 13 - Grafo do uso de diásporos pelas espécies de formigas em trecho de floresta secundária, em Ilha da Marambaia, RJ. As espécies de formigas se conectam

caso compartilhem um, ou mais, diásporo. As espécies de formigas onívoras estão representadas por círculos, as espécies carnívoras por losangos e as cultivadoras

de fungos por triângulos. Os módulos encontrados (M = 0,10; p = 0,00) apresentam colorações distintas. O maior módulo, em verde, inclui as cultivadoras de fungos

e o menor, em amarelo, as espécies carnívoras.

36

5.4. DISCUSSÃO

São conhecidas diversas espécies de formigas que interagem com diásporos no solo

(RICO-GRAY E OLIVEIRA, 2007). Trabalhos anteriores já registraram um grande número

destas interações em biomas e formações vegetais brasileiras. Foram encontradas, por

exemplo, 886 interações entre 41 espécies de formigas e 56 espécies de diásporos em Floresta

Atlântica (PIZO E OLIVEIRA, 2000), 562 interações entre 48 espécies de formigas e 44

espécies de plantas em floresta de restinga (PASSOS E OLIVEIRA, 2003) e 521 interações

entre 71 espécies de formigas e 38 espécies de plantas no bioma Cerrado (CHRISTIANINI et

al, 2011). Apesar de existir pouca semelhança entre a comunidade de plantas desses

ambientes, os gêneros de formigas que interagem com diásporos parecem ser os mesmos.

Esses três estudos apresentaram, no total, 18 gêneros em comum com este trabalho, dentre os

quais, as espécies Odontomachus chelifer e Pachycondyla striata estiveram presentes em

todas as áreas, assim como os gêneros Pheidole, Solenopsis, Crematogaster, Cyphomyrmex,

Trachymyrmex, Linepithema e Brachymyrmex. As subfamílias Ponerinae, Formicinae e

Myrmicinae, as quais pertencem as espécies citadas, são conhecidas por interagir com

diásporos em florestas neotropicais (PASSOS E OLIVEIRA, 2003; RICO-GRAY E

OLIVEIRA, 2007), sendo que Myrmicinae inclui a maioria das espécies que frequentemente

exploram diásporos (LIMA et al, 2012; PIZO E OLIVEIRA, 2000; SANTANA et al, 2013).

As espécies de diásporos encontradas interagindo com formigas na Ilha da Marambaia

eram, majoritariamente, carnosas. A presença de recursos, como a polpa, são um atrativo

importante para as formigas (RICO-GRAY E OLIVEIRA, 2007). Enquanto algumas espécies

de diásporos apresentam poucas espécies de formigas interagindo, outras espécies interagem

com muitas formigas, já tendo sido registrado até 30 espécies de formigas explorando uma

única espécie de diásporo (CHRISTIANINI et al, 2011).A espécie Guarea guidonia foi a

mais frequente nos registros de interações, seguida por Miconia prasina. Guarea guidonia é

uma espécie ornitocórica cuja semente é recoberta por uma sarcotesta vermelha, composto

semelhante ao arilo, que costuma ser rico em lipídios (VAN DER PIJL, 1972). Já as espécies

de Miconia são classificadas como ornitocórica e possuem usualmente alto teor de água e

açúcares (SILVEIRA et al, 2012). Os compostos presentes nesses frutos servem como fonte

de recurso para as formigas e devem promover o alto número de interações encontrado para

essas espécies.

A limpeza do diásporo, através da remoção da polpa ou arilo, foi o comportamento

mais comum das formigas nas interações registradas em floresta secundária na Ilha da

Marambaia. Esse tipo de interação formiga-diásporo tem um papel importante no

recrutamento das plantas, pois ele aumenta a taxa de germinação na maioria das espécies

vegetais cujos diásporos são limpos por formigas (CHRISTIANINI et al, 2007), além de

também poder diminuir o tempo de germinação (LIMA et al, 2012). Além disso, a limpeza

dos diásporos diminui as chances de ataques por patógenos, como fungos, oferecendo

condições para que ocorra a germinação e o desenvolvimento da plântula (PASSOS E

OLIVEIRA, 2002; PIZO E OLIVEIRA, 1998). Assim, é possível que algumas espécies

vegetais da área estudada cujos diásporos são limpos por formigas sejam beneficiadas por

essa interação.

Em geral, as maiores formigas, como as poneromorfas, foram mais frequentes na

remoção dos diásporos. O tamanho das formigas, além do tamanho dos diásporos, é um fator

limitante para que ocorra a remoção (PIZO E OLIVEIRA, 2001). Além disso, as espécies de

diásporos removidos eram carnosas, apresentando polpa ou arilo, que representam recursos

atrativos para as formigas. A presença de recursos nutritivos no fruto, como a polpa, aumenta

37

significativamente as taxas de remoção dos diásporos (FARNESE et al, 2011). A remoção do

fruto permite o escape à predação e oferece oportunidades para o estabelecimento da plântula

e, desta forma, afetando o padrão de recrutamento das plântulas e alterando a distribuição

espacial da espécie (LEVINE E MURREL, 2003; PASSOS E OLIVEIRA, 2002).

O número de registros de interações não aumentou conforme ocorriam maiores índices

de frutificação e maior número de espécies frutificando. Esse resultado pode ser devido a três

fatores: (1) o método utilizado; (2) a sazonalidade da atividade de forrageio e; (3) a

sazonalidade de outros recursos do ambiente.

O método utilizado pode não ter sido eficiente em avaliar a quantidade de diásporos

disponíveis no ambiente. Para avaliar a disponibilidade de frutos, observamos os diásporos

depositados na serapilheira. A serapilheira, mesmo em florestas tropicais secundárias, pode

alcançar altos valores de produção, alcançando profundidades elevadas (PEREIRA et al,

2008; PORTELA E SANTOS, 2007). Assim, é possível que parte dos frutos, em especial os

de menor tamanho, ao serem depositados na serapilheira, tenderia a ocupar suas camadas mais

profundas, reduzindo a chance de serem visualizados e, consequentemente, reduzindo a

acuracidade da amostragem e relação com o número de registros de interações.

Além desse fator, a atividade de forrageio das formigas é sazonal e pode depender dos

recursos disponíveis (LIMA et al., 2012). As formigas exploram recursos em diferentes

épocas do ano (DÍAZ-CASTELAZO et al, 2004; LEVINGS, 1983; RICO-GRAY et al, 1998),

assim como as plantas frutificam em períodos variados (GENINI et al, 2009; REYS et al,

2005; RUBIM et al, 2010). Em um estudo com seis espécies de Miconia, a espécie com

menor conteúdo de água teve as maiores taxas de remoção por formigas, porque frutificava

em período seco (LIMA et al, 2012). Assim, uma espécie de diásporo disponível em época de

escassez de recursos pode ter um número de interações similar a de períodos do ano em que o

número de plantas frutificando for alto.

O último fator a ser considerado é a disponibilidade de outros recursos, como folhas,

néctar ou exsudados de insetos ou larvas de outros organismos, que pode afetar a preferência

das espécies de formigas e reduzir o número de interações com os diásporos (RICO-GRAY E

OLIVEIRA, 2007). Em florestas tropicais, durante as estações chuvosas há o

desenvolvimento de folhas novas, oferecendo recursos, como folhas e nectários extraflorais,

abundantemente para as formigas (RICO-GRAY, 1993). Dessa forma, formigas podem

direcionar sua atividade de forrageio para recursos mais abundantes (RICO-GRAY, 1989).

Como a maior parte das espécies de formigas registradas neste estudo tem hábitos alimentares

generalistas, estas espécies tenderão a buscar outros recursos e, encontrando-os em grande

quantidade, reduzirão o número de interações com os diásporos.

Apesar do índice de frutificação não influenciar o número de interações formigas-

diásporos, a riqueza de recursos diretamente disponível no solo levou a um aumento do

número de registros. O aumento da diversidade de recursos pode levar a um aumento na

diversidade de formigas, provavelmente como uma consequência da diversificação do nicho

alimentar, permitindo que mais espécies o explorem (ARMBRECHT et al, 2004).Assim, com

o aumento do número de espécies de formigas no ambiente, há também um aumento no

número de interações, o que explicaria a relação positiva entre riqueza de diásporos

disponíveis e registros de interações.

As variáveis climáticas afetam a atividade de forrageio das formigas e a fenologia das

plantas (PIZO E OLIVEIRA, 2000; WARREN II et al, 2011). Em geral, em florestas

tropicais, a quantidade de chuvas afeta positivamente a abundância de insetos (LEVINGS,

1983; WOLDA, 1978) e o número de interações entre formigas e diásporos (PIZO E

OLIVEIRA, 2000). Apesar disso, as variações na temperatura, umidade e pluviosidade não

38

ofereceram limitações para o número de registros de interações e as diferenças entre estações

seca e chuvosa não levaram a mudanças na composição da comunidade de formigas. É

possível que esse resultado esteja relacionado a variação insuficiente desses fatores abióticos

nos dias de observação das interações. A ausência de diferenças na composição das formigas

entre estações seca e chuvosa pode ser resultado de diferenças não pronunciadas entre as

estações, sem uma estação seca definida ocorrendo na área (SILVA, 2013). Isso favorece a

frutificação das espécies vegetais ao longo de todo ano na área de estudo (SILVA, 2013).

Dessa forma, as variáveis bióticas, como presença de diásporos e tipo de fruto, parecem se

sobrepor às variáveis abióticas dentro da área de estudo. Esse fato parece ser confirmado pelo

elevado número de interações com alguns diásporos, como Guarea guidonia e Miconia

prasina. As formigas exploraram esses diásporos maciçamente no período de frutificação,

independente da época do ano.

Os baixos valores de dependência, força de interação e do índice interaction push-pull,

juntos com o padrão aninhado, a assimetria elevada nas espécies periféricas da rede indicam

que a rede de interações formigas-diásporos na área estudada é composta por espécies

generalistas. Na rede, as espécies de diásporos foram visitadas por muitas espécies de

formigas e a maioria das espécies de formigas explorou diferentes espécies de diásporos. Em

geral, as relações planta-frugívoro tendem a apresentar pouca especialização (MELLO, 2011;

PASSOS E OLIVEIRA, 2003), com a maioria das espécies de frugívoros tendo

comportamento generalista e oportunista, em que o espectro de frutos visitados por diferentes

espécies comumente se sobrepõe (BLÜTHGEN, 2011).

Algumas espécies de formigas apresentaram altos valores de dependência e assimetria,

resultantes de poucos registros de interações (um ou dois) com apenas uma espécie de

diásporo (p.ex. Odontomachus chelifer com Protium brasiliense e Camponotus sp1 com

Piper amplum). Isso indica que essas espécies vegetais não são especialistas na comunidade

de formigas, mas, provavelmente, parceiros ocasionais e que não possuem frutos como um

recurso frequente na dieta desses insetos. Outra explicação para baixa amostragem, e

consequentemente alto valor de dependência, de algumas espécies pode ser o período de

observação de interações exclusivamente diurno. Espécies preferencialmente noturnas como

Odontomachus chelifer (RAIMUNDO et al, 2009) foram pouco amostradas. Entre as plantas,

Niedenzuella acutifólia interage apenas com a espécie generalista de formiga Wasmannia

auropunctata, resultando em um vértice bastante influenciado na rede e com uma alta

assimetria de dependência. A provável razão para as poucas interações com N. acutifolia é

porque esta espécie possui frutos secos que parecem não ser atrativos para as formigas, já que

estas buscam nos diásporos recursos energéticos, como polpa, arilo ou elaiossomo

(FARNESE et al, 2011; LEAL et al, 2007; PIZO E OLIVEIRA, 2001).

As espécies Pheidole sp4, P. radoszkowskii, Wasmannia auropunctata e P. sigillata

possuem as maiores forças de interação encontradas na rede para as formigas, o que torna

essas espécies importantes na estrutura geral da rede e importantes dentro da comunidade

como um todo, para manter os padrões encontrados. Dentre as plantas, Guarea guidonia

apresentou a maior força de interação da rede (10,85), enquanto Miconia prasina, Ocotea

schottii, Protium brasiliense, Erythroxylum pulchrum, Cytharexylum myrianthum, Ficus

insipida e Paulinia micrantha apresentaram valores que variaram entre dois e quatro para

força de interação. Essas espécies se conectam a muitas outras dentro da rede, gerando o

padrão aninhado. O aninhamento parece ser um padrão em redes mutualistas, tornando as

redes coesas, com espécies generalistas interagindo entre si e formando um núcleo central de

interações (BASCOMPTE et al, 2003). A literatura relata que o padrão assimétrico das redes

pode ser gerado pela alta abundância de algumas espécies, que apresentariam maiores

39

frequências de interações (VÁSQUEZ et al, 2007). Contudo, espécies muito abundantes na

área de estudo, como Pachycondyla striata (obs. pessoal) não apresentaram elevados registros

de interações. Apesar de Guarea guidonia e Miconia prasina serem espécies pioneiras e

bastante frequentes na área, outras espécies abundantes, como Niedenzuella acutifolia e

Psychotria leiocarpa, apresentaram poucos registros de interações. Portanto, na Ilha da

Marambaia os padrões de conexões da rede podem ser estruturados por mais de um fator,

como a abundância e o tipo de fruto (ex.: seco x carnoso) e não só pela abundância de

indivíduos.

A análise de módulos na projeção unipartida das espécies de formigas da rede resultou

em dois módulos distintos de formigas (Figura 13). Contudo, a modularidade foi baixa (M =

0,10), provavelmente devido ao alto generalismo da rede, como indicado pelo alto valor de

conectância (C = 0,59), que mostra que as espécies compartilham intensamente os recursos.

Elevados valores de modularidade geralmente são encontrados em redes de mutualismo

simbióticos, que apresentam alto grau de especialização e compartimentalização (DÁTTILO

et al, 2013; GUIMARÃES et al, 2007; THOMPSON 2005). A ausência de uma alta

modularidade é comum em redes de dispersão de sementes (DONATTI et al, 2011), que

costumam analisar apenas um grupo taxonômico. A análise de redes de dispersão com vários

grupos taxonômicos distintos leva a redes modulares (DONATTI et al, 2011; MELLO et al,

2011), levando a conclusão que a dispersão de sementes é um mosaico desub-serviços

prestados por grupos distintos de frugívoros (MELLO et al, 2011).A baixa modularidade na

rede deste estudo, em que há apenas uma família monofilética (Formicidae), pode indicar que

as formigas prestam um sub-serviço dentro da rede global do processo de dispersão. Além

disso, a alta conectância da rede mostra que as diferentes espécies realizam um papel

redundante na comunidade, interagindo com os mesmos diásporos e garantindo que o serviço

continue sendo prestado mesmo que algumas espécies de formigas estejam ausentes.

Diferente do encontrado por Christianini et al. (2011) no Cerrado, as formigas

cultivadoras de fungos (Myrmicinae: Attini) não interagiram com um subgrupo distinto de

espécies vegetais, agrupando-se no mesmo módulo de várias espécies onívoras. Contudo, com

exceção de Odontomachus chelifer, as espécies carnívoras apresentaram-se em um módulo

distinto. Apesar da modularidade não ser acentuada, a localização dessas guildas em

diferentes módulos pode indicar que essas espécies utilizam recursos (diásporos) distintos. As

formigas, principalmente as carnívoras e onívoras, preferem diásporos ricos em lipídios,

recurso energético para as formigas (PIZO E OLIVEIRA, 2001). Entretanto, as formigas

cultivadoras de fungos precisam de recursos com alta quantidade de água para

desenvolvimento dos fungos (CHRISTIANINI et al, 2011). Frutos com mais carboidratos

possuem maior quantidade de água e menos lipídios (JORDANO, 1995) e, portanto, devem

ser atrativos para as Attini. Uma análise da composição química dos diásporos poderia revelar

se esse é o fator separando os módulos encontrados.

40

5.5. CONCLUSÕES

As formigas interagiram frequentemente com diásporos em floresta secundária na Ilha

da Marambaia, sem necessariamente remover os frutos. Mesmo assim, a atuação das formigas

pode beneficiar as plantas por aumentar a taxa de germinação de algumas espécies.

Os fatores bióticos, como a presença de recursos como polpa e arilo, mostraram-se

mais influentes sobre o número de interações do que os fatores abióticos. Dessa forma, estes

últimos podem ser influentes somente em condições bastante restritivas, que não ocorreram na

área de estudo.

A riqueza de recursos disponíveis para interação conduziu a um aumento do número

de registros de interações. Assim, a diversidade de diásporos sustenta os altos valores de

registros de interações que ocorrem na área. Essa diversidade é importante, portanto, para

manter a diversidade de interações. A perda de espécies vegetais pode ter um efeito ainda

maior sobre as interações, além do efeito direto sobre as espécies que interagem com a planta.

Áreas pouco diversas em recursos podem não apresentar uma riqueza elevada de interações.

As interações entre formigas e diásporos foram generalizadas e espécies de formigas

interagiram com várias espécies de diásporos e estas, por sua vez, eram limpas ou removidas

por várias espécies de formigas.As diversas espécies de formigas envolvidas nas interações

realizam um papel redundante uma em relação à outra, dado que interagem com as mesmas

espécies de diásporos. As espécies que removem os diásporos executam um serviço

diferenciado e, portanto, possuem um papel complementar àquelas que apenas limpam os

diásporos. Contudo, a redundância de papéis permite que o serviço de limpeza seja sempre

executado, mesmo que algumas espécies de formigas estejam ausentes. Dessa forma, a rede

de interações formiga-diásporo parece robusta a perda de espécies, o que pode ser confirmado

por análises futuras.

A baixa modularidade encontrada na rede é comum em redes de dispersão restritas a

um único grupo taxonômico de frugívoros. Todavia, a modularidade é maior em redes que

incluam mais de um grupo taxonômico. O papel das formigas dentro do serviço de dispersão

ainda não é compreendido. Estudos futuros podem indicar se formigas também formam

módulos distintos dentro da rede, ou se executam um papel redundante comparado a grupos

como aves e mamíferos.

41

5.6. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS

ALMEIDA-NETO, M.; GUIMARÃES, P.; GUIMARÃES-JR, P. R.; LOYOLA, R. D.;

ULRICH, W. A consistent metric for nestedness analysis in ecological systems:

reconciling concept and measurement. Oikos, v. 117, p.1227-1239, 2008.

ARMBRECHT, I.; PERFECTO, I.; VANDERMEER, J. Enigmatic biodiversity correlations:

ant diversity responds to diverse resources. Science, v. 304, p.284-286, 2004.

BASCOMPTE, J. Networks in ecology. Basic and Applied Ecology, v. 8, n. 6, p. 485-490,

2007.

BASCOMPTE, J.; JORDANO, P. Plant-Animal Mutualistic Networks: The Architecture of

Biodiversity. Annual Review of Ecology, Evolution, and Systematics, v. 38, n.1,

p.567–593, 2007.

BASCOMPTE, J.; JORDANO, P.; MELIÁN, C. J.; OLESEN, J. M. The nested assembly of

plant-animal mutualistic networks. Proceedings of the National Academy of

Sciences of the United States of America, v. 100, n. 16, p.9383–9387, 2003.

BATAGELJ, V.; MRVAR, A. PAJEK - Program for large network analysis. 1998.

BERG, R. Y. Myrmecochorous plants in Australia and their dispersion by ants. Australian

Journal of Botany, v. 23, p. 475-598, 1975.

BERNSTEIN, R. A. Schedules of foraging activity in species of ants. Journal of Animal

Ecology, v. 48, p. 921-930, 1979.

BLÜTHGEN, N. Interações planta-animais e a importância functional da biodiversidade. In:

DEL-CLARO, K.; TOREZAN-SILIGARDI, H. M. (Orgs). Ecologia das Interações

Plantas-Animais: uma abordagem ecológico-evolutiva. Rio de Janeiro: Technical

Books, 2011, p. 261-272.

BOND, W. J.; SLINGSBY, P. Seed dispersal by ants in shrublands of the Cape Province and

its evolutionary implications. South African Journal of Science, v. 79, p. 231-233.

1983.

BROWN, W. L. A comparison of the Hylean and Congo-West African forest ant faunas.

Pages 161-185. In: MEGGERS, B. J.; AYENSU, E. S.; DUCKWORTH, W. D. (eds).

Tropical forest ecosystems in Africa and South America: a comparative review.

Washington D.C., USA: Smithsonian Institution Press, 1973.




42

CHRISTIANINI, A. V. MAYHÉ-NUNES, A. J. OLIVEIRA, P. S. Exploitation of Fallen

Diaspores by Ants: Are there Ant–Plant Partner Choices? Biotropica, v.44, n.3,

p.360-367, 2012.




2005, p. 133 – 168.


marine animals and in the rain forest trees. In: DEN BOER, P.J.; GRADWELL, G.R.,

(Eds). Dynamics of populations. Holanda: Centre for Agriculture Publications and

Documentation, 1971, p. 298 – 310.

COSTA, U. A. S.; OLIVEIRA, M.; TABARELLI, M.; LEAL, I. R. Dispersão de sementes

por formigas em remanescentes de floresta atlântica nordestina. Revista Brasileira de

Biociências, v.5, p.231-233, 2007.

DÁTTILO, W.; IZZO, T. J.; VASCONCELOS, H. L. RICO-GRAY, V. Strength of the

modular pattern in Amazonian symbiotic ant–plant networks. Arthropod-Plant

Interactions, v.4, n.4, p. 455-461, 2013.

DAVIDSON, D. M. Foraging ecology and community organization in desert seed-eating ants.

Ecology, v. 58, p. 725- 737, 1977.

DÍAZ-CASTELAZO, C.; RICO-GRAY, V.; OLIVEIRA, P. S.; CUAUTLE, M. Extrafloral

nectary-mediated ant-plant interactions in coastal vegetation of Veracruz, Mexico:

Richness, occurrence, seasonality and ant foraging patterns. Écoscience, v. 11, n. 4, p.

472-481, 2004.

DONATTI, C.I.; GUIMARÃES, P.R.; GALETTI, M.; PIZO, M.A.; MARQUITTI, F.M.D.;

DIRZO, R. Analysis of a hyper-diverse seed dispersal network : modularity and

underlying mechanisms. Ecology Letters, v. 14, p.773–781, 2011.

FARNESE, F. S.; CAMPOS, R. B. F.; FONSECA, G. A. Dispersão de diásporos não

mirmecocóricos por formigas: influência do tipo e abundância do diásporo. Revista

Árvore, v. 35, n. 1, p. 125-130, 2011.

FOURNIER, L. A. Un metodo cuantitativo para la medición de caracteristicas fenológicas en

arboles. Turrialba, v. 24, n. 4, p. 422-423, 1974.

GARSKE, C. E. S. Estudo populacional da família Muscicapidae (Aves –

Passeriformes) no Centro de Adestramento da Ilha da Marambaia (CADIM),

Baía de Sepetiba, Rio de Janeiro [Monografia]. Seropédica, RJ: Universidade

Federal Rural do Rio de Janeiro. 2001.

43

GENINI, J.; GALETTI, M.; MORELLATO, L. P. C. Fruiting phenology of palms and trees in

an Atlantic rainforest land-bridge island. Flora, v. 204, p. 131–145, 2009.



Ecology, v. 18, p. 303–307, 2002.

GUIMARÃES-JR, P.; GUIMARÃES, P. Improving the analyses of nestedness for large sets

of matrices. Environmental Modelling & Software, v. 21, n.10, p.1512–1513, 2006.

GUIMARÃES, P.R.; RICO-GRAY, V.; OLIVEIRA, P.S.; IZZO, T.J. REIS, S.F.;

THOMPSON, J.N. Interaction intimacy affects structure and coevolutionary dynamics

in mutualistic networks. Current biology, v. 17, n. 20, p.1797–1803, 2007.

GUIMERÁ, R.; AMARAL, L.A.N. Functional cartography of complex metabolic networks.

Nature, v. 433, p.895–900, 2005.

HINTZE, A.; ADAMI, C. Evolution of complex modular biological networks. PLoS

Computional Biology, v. 4, n. 2, p. 1-12, 2008.

HUGHES, L.; WESTOBY, M. Removal rates of seeds adapted for dispersal by ants. Ecology,

v. 71, p. 138-148, 1990.

JANZEN, D. H. Coevolution of mutualism between ants and acacias in Central America.

Evolution, v. 20, p. 249- 275, 1966.


Naturalist, v. 104, p.501 – 528, 1970.

JORDANO, P. Angiosperm fleshy fruits and seed dispersers: a comparative analysis of

adaptation and constraints in plant-animal interactions. American Naturalist, v. 145,

n. 2, p.163–191, 1995.

LEAL, I. R.; OLIVEIRA, P. S. Interactions between Fungus-Growing Ants (Attini), Fruits

and Seeds in Cerrado Vegetation in Southeast Brazil. Biotropica, v. 30, n. 2, p. 170-

178, 1998.

LEAL, I. R.; WIRTH, R.; TABARELLI, M. Seed Dispersal by Ants in the Semi-arid

Caatinga of North-east Brazil. Annals of Botany, v. 99, p. 885–894, 2007.

LEVEY, D.J.; BYRNE, M.M. Complex Ant-Plant Interactions : Rain-Forest Ants as

Secondary Dispersers and Post-Dispersal Seed Predators. Ecology, v. 74, n. 6, p.1802-

1812, 1993.

LEVIEUX, J. La nutrition des fourmis tropicales. I. Cycle d'activité et régimê alimentaire de

Camponotus soton (Forel) (Hymenoptera: Formicidae). Insectes Sociaux, v. 22, p.

381-390, 1975.

44

LEVINE, J.M.; MURRELL, D.J. The Community-Level Consequences of Seed Dispersal

Patterns. Annual Review of Ecology, Evolution, and Systematics, v. 34, n. 1, p.549–

574, 2003.

LEVINGS, S. C. Seasonal, annual, and among-site variation in the ground ant community of

a deciduous tropical forest: some causes of patchy species distributions. Ecological

Monographs, v. 53, p. 435-455, 1983.

LIMA, M. H. C.; OLIVEIRA, E. G.; SILVEIRA, F. A. O. Interactions between Ants and

Non-myrmecochorous Fruits in Miconia (Melastomataceae) in a Neotropical Savanna.

Biotropica, v. 45, n. 2, p. 217–223, 2012.



Seropédica, RJ: EDUR, 2005, p. 55 – 66.

MELLO, M.A.R.; MARQUITTI, F.M.D.; GUIMARÃES, P.R.; KALKO, E.K.V.;

JORDANO, P.; AGUIAR, M.A.M. The modularity of seed dispersal: differences in

structure and robustness between bat–and bird– fruit networks. Oecologia, v. 167, p.

131-140, 2011.

MORELLATO, L. P. C.; LEITÃO-FILHO, H. F. Padrões de frutificação e dispersão na Serra

do Japi. In: MORELLATO, L. P. C (org.). História natural da Serra do Japi:

ecologia e preservação de uma área florestal no Sudeste do Brasil. Campinas:

Unicamp/Fapesp, 1992, p.112-140.

OLIVER, T.H.; LEATHER, S.R.; COOK, J.M. Macroevolutionary patterns in the origin of

mutualisms involving ants. Journal of Evolution Biological, v. 21, p. 1597 – 1608,

2008.

OLIVEIRA, P. S.; GALETTI, M.; PEDRONI, F.; MORELLATO, L. P. C. Seed cleaning by

Mycocepurus goeldii ants (Attini) facilitates germination in Hymeneae courbaril

(Caesalpiniaceae). Biotropica, v. 27, p. 518–522, 1995.

PASSOS, L.; OLIVEIRA, P. S. Ants affect the distribution and performance of seedlings of

Clusia criuva, a primarily bird-dispersed rainforest tree. Journal of Ecology, v.90,

p.517-528, 2002.



PASSOS, L.; OLIVEIRA, P. S. Interaction between ants and fruits of Guapira opposite


seedlings. Oecologia, v. 139, p. 376–382, 2004.

PEREIRA, M.G.; TAVARES, L.F.M.; SCHULTZ, N. Aporte e decomposição da serapilheira

na Floresta Atlântica, Ilha da Marambaia, Mangaratiba, RJ. Ciência Florestal, v. 18,

n. 4, p.443–454, 2008.

45

PIZO, M. A.; OLIVEIRA, P. S. Interactions between ants and seeds of a nonmyrmecochorous

neotropical tree, Cabralea canjerana (Meliaceae), in the Atlantic forest of southeast

Brazil. American Journal of Botany, v.85, p.669-674, 1998.





Plant Ecology, v.157, p.37-52, 2001.

PORTELA, R.C.Q.; SANTOS, F.A.M. Produção e espessura da serapilheira na borda e

interior de fragmentos florestais de Mata Atlântica de diferentes tamanhos. Revista

Brasileira de Botânica, v. 30, n. 2, p.271-280, 2007.

RAIMUNDO, R.L.G.; FREITAS, A.V.L.; OLIVEIRA, P.S. Seasonal Patterns in Activity

Rhythm and Foraging Ecology in the Neotropical Forest-Dwelling Ant,

Odontomachus chelifer (Formicidae : Ponerinae). Annals of the Entomological

Society of America, v. 102, n. 6, p.1151–1157, 2009.

REYS, P.; GALETTI, M.; MORELLATO, L. P. C.; SABINO, J. Fenologia reprodutiva e

disponibilidade de frutos de espécies arbóreas em mata ciliar no Rio Formoso, Mato

Grosso do Sul. Biota Neotropica, v. 5, n. 2, p. 1-10, 2005.

RICO-GRAY, V. The importance of floral and circum-floral nectar to ants inhabiting dry

tropical lowlands. Biological Journal of the Linnean Society, v. 38, p. 173-181,

1989.

RICO-GRAY, V. Use of plant-derived food resources by ants in the dry tropical lowland of

coastal Veracruz, Mexico. Biotropica, v. 25, p. 301-315, 1993.

RICO-GRAY, V.; GARCIA-FRANCO, J.G.; PALACIOS-RIOS, M.; DÍAZ-CASTELAZO,

C.; PARRA-TABLA, V.; NAVARRO, J. A. Geographical and Seasonal Variation in

the Richness of Ant-Plant Interactions in Mexico. Biotropica, v. 30, n. 2, p.190–200,

1998.



RUBIM, P.; NASCIMENTO, H. E. M.; MORELLATO, L. P. C. Variações interanuais na

fenologia de uma comunidade arbórea de floresta semidecídua no sudeste do Brasil.

Acta botanica brasilica, v. 24, n. 3, p. 756-764, 2010.

SANTANA, F.D.; CAZETTA, E.; DELABIE, J.H.C. Interactions between ants and non

myrmecochorous diaspores in a tropical wet forest in southern Bahia , Brazil. Journal

of Tropical Ecology, v. 29, p.71–80, 2013.

46

SILVA, L. M. S. Chuva de Sementes na Ilha da Marambaia, RJ [Monografia]. Seropédica,

RJ: Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro, 2013.

SILVEIRA, F.A.O.; MAFIA, P.O.; LEMOS-FILHO, J.P. FERNANDES, G. W. Species-

specific outcomes of avian gut passage on germination of Melastomataceae seeds.

Plant Ecology and Evolution, v. 145, n. 3, p.1–6. 2012.

THOMPSON, J.N. The geographic mosaic of coevolution. Chicago: University of Chicago

Press, 2005.


1982.

VÁZQUEZ, D. P.; MELIÁN, C. J.; WILLIAMS, N. M.; BLÜTHGEN, N.; KRASNOV, B.

R.; POULIN, R. Species abundance and asymmetric interaction strength in ecological

networks. Oikos, v. 116, p. 1120-1127, 2007.

WARREN IL, R.J.; BAHN, V.; BRADFORD, M.A. Temperature cues phenological

synchrony in ant-mediated seed dispersal. Global Change Biology, v. 17, p. 2444–

2454, 2011.

WILBY, A.; SHACHAK, M. Harvester ant response to spatial and temporal heterogeneity in

seed availability: pattern in the process of granivory. Oecologia, v. 125, p. 495–503,

2000.

WOLDA, H. Seasonal fluctuations in rainfall, food, and abundance of tropical insects.

Journal of Animal Ecology, v. 47, p. 369- 381, 1978.

ZAR, J. H. Biostatistical Analysis. Prentice Hall, Englewood Cliffs, New Jersey. 1999.

47

6. CAPÍTULO 2

Remoção de diásporos não-mirmecocóricos por formigas em floresta secundária, na Ilha

da Marambaia, RJ

Foto: B.F. Silva

48

6.1. INTRODUÇÃO

Dispersão é a partida do diásporo, unidade dispersora, da planta-mãe (HOWE E

SMALLWOOD, 1982). Entre as vantagens evolutivas promovidas pelo processo de dispersão

está a chegada de diásporos em locais distantes da planta-mãe, aumentando as chances de

sobrevivência das plântulas, de germinação das sementes e do recrutamento de novos

indivíduos, já que as taxas de mortalidade devido à competição são maiores próximos aos

parentais (JANZEN, 1970; CONNELL, 1971). Além disso, a dispersão permite a colonização

de novas áreas, ampliando a distribuição original da espécie. Outra vantagem é a dispersão

direta, em que diásporos são dispersos e depositados em sítios favoráveis à germinação e,

consequentemente ao desenvolvimento da plântula (WENNY, 2001).

A remoção dos diásporos para locais distantes da planta-mãe constitui uma etapa

importante do processo de dispersão. A retirada de diásporos pode ser realizada por diversos

agentes de dispersão, dentre os quais estão as formigas (RICO-GRAY E OLIVEIRA, 2007).

que removem rapidamente os diásporos disponíveis no solo, diminuindo as chances de

ataques por predadores e patógenos (SANTANA et al, 2013). Em geral, os diásporos com

altas concentrações de lipídios e carboidratos são rapidamente removidos pelas formigas, pois

oferecem recursos que são componentes importantes da sua dieta (BERNSTEIN, 1975;

CAZETTA et al, 2008; FARJI-BRENER E MEDINA, 2000; PIZO E OLIVEIRA, 2001;

SANTANA et al, 2013). O mesmo acontece com diásporos pequenos, que são frequentemente

removidos e levados a maiores distâncias em comparação com diásporos maiores

(CHRISTIANINI et al, 2007; PIZO E OLIVEIRA, 2001). Sendo assim, as características

morfo-químicas e o tamanho dos diásporos são determinantes para ocorrência da remoção,

especialmente por formigas (SANTANA et al, 2013).

Geralmente, as formigas removem diásporos a curtas distâncias, mas há registros de

remoções de até 25 m de distância (CHRISTIANINI et al, 2007). Devido às curtas distâncias

de remoção, as formigas parecem ter um papel importante na dinâmica local das populações

das diferentes espécies vegetais, redistribuindo as sementes nas imediações das plantas-mãe

(CHRISTIANINI E OLIVEIRA, 2010).

O destino dos diásporos é frequentemente o ninho, onde são limpos e depositados nas

lixeiras, que podem se localizar em câmaras subterrâneas ou na superfície do solo (FARJI-

BRENER E MEDINA, 2000). A lixeira externa é potencialmente importante para as plantas

(FARJI-BRENER E MEDINA, 2000), já que o solo dos ninhos possui condições edáficas e

microclimáticas diferenciadas, com maiores quantidades de nutrientes, o que favorece a

germinação das sementes (FARJI-BRENER E MEDINA, 2000; PASSOS E OLIVEIRA,

2002). Entretanto, a remoção pode ser feita por formigas granívoras, o que é geralmente

considerado como predação (CHRISTIANINI E OLIVEIRA, 2010; SANTANA et al, 2013).

No entanto, a remoção por esta guilda de formigas também pode beneficiar a planta e seu

recrutamento, desde que algumas das sementes carregadas não sejam predadas (WILBY E

SHACHAK, 2000; CHRISTIANINI et al, 2010).

Considerando as vantagens obtidas pelas plantas ao serem removidas por formigas e a

influência dos fatores morfo-químicos sobre as remoções, o objetivo do capítulo é determinar

as taxas de remoção, distância e destino de algumas espécies de diásporos ocorrentes em

trecho de floresta secundária da Ilha da Marambaia, avaliando se as características

morfológicas dos frutos afetam essas variáveis. Para isso, procurou-se responder as seguintes

questões:

49

(1) Quanto as formigas removem dos diásporos caídos no solo? E quanto tempo as

formigas demoram em realizar essa remoção?

(2) As características morfológicas e morfométricas influenciam a quantidade de

frutos removidos?

(3) Quais as distâncias que as formigas conseguem remover esses diásporos?

(4) Qual o destino dos diásporos carregados pelas formigas?

50

6.2. MATERIAL E MÉTODOS

6.2.1. Área de estudo

Realizamos o estudo em um trecho de floresta secundária localizado na Ilha da

Marambaia (23º 02’ S; 43º 35’ O) (Figura 1), pertencente à Restinga da Marambaia,

localizada na zona oeste do Rio de Janeiro e em parte dos municípios de Itaguaí e

Mangaratiba, na Baía de Sepetiba. A face norte da ilha está voltada para a Baía de Sepetiba,

enquanto a porção sul é banhada pelo Oceano Atlântico (CONDE et al, 2005).





a restinga e a floresta atlântica de encosta (CONDE et al, 2005). Utilizada como fazenda

durante os séculos XVII a XIX, a área teve a vegetação da floresta de encosta removida e

encontra-se hoje em estádio secundário de sucessão (GOÉS et al, 2005). Atualmente, o local

pertence à Marinha do Brasil e sedia o Centro de Avaliação da Ilha da Marambaia (CADIM).

O clima, segundo classificação de Köppen, é Aw - Clima Tropical Chuvoso, com

temperaturas médias mensais superiores a 20 ºC, com os meses mais frios entre junho e

agosto (temperatura mínima média por volta de 18 ºC) e os meses mais quentes entre

dezembro a março (temperatura máxima média por volta de 30 ºC) (MATTOS, 2005). A

precipitação é elevada, com média anual superior a 1000 mm, sendo que as chuvas são

abundantes, principalmente ao longo dos meses de novembro a março, quando os índices

pluviométricos médios são superiores a 100 mm (MATTOS, 2005).

Utilizamos dois trechos de Floresta Atlântica secundária, próximas a área chamada

“Gruta da Santa”. As duas trilhas possuem altitude entre 50 e 80 m (GARSKE, 2001) e

seguem paralelas a uma distância de 15-30m e, para fins de análise, consideramo-las como

única. As trilhas possuem cerca de 700 e 250 m de extensão. A vegetação da área varia entre

10 a 20 m de altura e o sub-bosque é composto, principalmente, por espécies de

Melastomataceae e Rubiaceae (obs. pessoal) e com alguns trechos de alta densidade de

bambus (obs. pessoal).

6.2.2. Espécies vegetais estudadas

Avaliamos a taxa de remoção, o destino e a distância dos diásporos para as seguintes

espécies vegetais: Miconia calvescens DC. (Figura 14A), Miconia prasina (Sw.) DC. (Figura

14B), Psychotria leiocarpa Cham. & Schltdl. (Figura 14C) e Inga edulis Mart. (Figura 14D).

As espécies de Miconia apresentam frutos carnosos, bacóides, com sementes envolvidas em

polpa, rica em água e carboidratos (BARROSO et al, 1999; CORTEZ E CARMELLO-

GUERREIRO, 2008). Estes frutos são dispersos primariamente por pássaros (ANTONINI,

2006). Miconia calvescens possui frutos menores (0,42 ± 0,05cm x 0,37 ± 0,04cm), e M.

prasina possui frutos um pouco maiores (0,51 ± 0,04cm x 0,42 ± 0,04cm). O gênero

Psychotria possui frutos carnosos, drupóides, do tipo nuculânio, ricos em carboidratos e

compostos secundários (BARROSO et al, 1999; SANTANA et al, 2013). Psychotria

leiocarpa possui frutos de tamanho médio 0,57 ± 0,09cm x 0,49 ± 0,06cm. Já as espécies do

genêro Inga possuem frutos secos, deiscentes, do tipo legume, com sementes recobertas por

sarcotesta branca (BARROSO et al, 1999). As sementes de Inga edulis são a sua unidade

dispersora e possuem 1,20 ± 0,17cm x 0,77 ± 0,13cm.

51

Figura 14 - Espécies de diásporos utilizados nos experimentos de remoção por formigas. A. Frutos

de Miconia calvescens; B. Frutos de Miconia prasina; C. Frutos de Psychotria leiocarpa; D.

Sementes de Inga edulis, com formigas interagindo em sua superfície.

6.2.3. Taxa de remoção dos diásporos

Para mensurar a taxa de remoção dos diásporos, estabelecemos dois transectos em um

total de 0,5 km, ao longo do qual foram estabelecidas estações de amostragem a cada 10 m.

Sorteamos 15 estações nas quais disponibilizamos diásporos protegidos por cercas de tela (20

x 20 x 12 cm), fixadas no solo por arames de 2 cm (gaiola), de forma a permitir o acesso das

formigas e impedir perturbações por vertebrados. Em cada estação colocamos quatro

diásporos de uma única espécie, totalizando 60 diásporos de cada espécie. Marcamos os

diásporos com um pequeno ponto de caneta marcadora, para identificar os frutos

disponibilizados no experimento.

Montamos o experimento às 07:00 h e, após 12 h e 24 h da montagem realizamos a

contagem dos diásporos removidos. Consideramos o diásporo removido se não o encontramos

em um raio de 30 cm da gaiola. Realizamos o experimento para cada uma das quatro espécies

avaliadas, dentro do tempo de frutificação de cada uma e repetindo de acordo com as

limitações da quantidade de frutos disponíveis. Utilizamos testes de qui-quadrado (ZAR,

1999) para verificar as diferenças das taxas de remoção entre as quatro espécies estudadas e

testes de proporção para uma amostra, para avaliar diferenças entre o número de diásporos

removidos às 12 h e às 24h, para cada espécie observada e no total geral. Testamos também se

diásporos de maior tamanho (comprimento do diásporo) influenciam negativamente na taxa

de remoção através da análise de correlação de Spearman (ZAR, 1999).

6.2.4. Destino e distância de remoção dos diásporos

Para avaliar o destino dos diásporos, selecionamos um indivíduo frutificando de cada

espécie, embaixo do qual estabelecemos radialmente três estações, distantes cerca de um

A B

C D

52

metro entre si. As estações eram compostas por um papel filtro (10 x 12 cm) como substrato,

onde depositamos dois diásporos, totalizando seis diásporos por espécie. Observamos as

estações à espera da remoção pelas formigas, que foram acompanhadas até alcançarem o

ninho ou desaparecerem na serapilheira e, então, medimos a distância de remoção. Cada

diásporo era reposto quando ocorria remoção e as observações foram feitas ao longo de vários

dias durante o período de frutificação da espécie.

Testamos se havia diferenças entre os destinos dos frutos (ninho x serapilheira), para

cada espécie, utilizando testes de proporção para uma amostra (Zar, 1999). Utilizamos análise

de correlação de Spearman para testar se o tamanho dos diásporos influencia a distância de

remoção (Zar, 1999). Nossa previsão é que maiores diásporos são removidos a distâncias mais

curtas. O comprimento do diásporo foi utilizado como medida do tamanho.

53

6.3. RESULTADOS

As espécies apresentaram taxas distintas de remoção (χ² = 85,87; p < 0,001), com as

espécies de Miconia possuindo as maiores taxas (M. calvescens = 65,8%; M. prasina =

58,3%; Figura 14), enquanto Psychotria leiocarpa apresentou uma remoção de apenas 2,1%

dos frutos. A remoção foi maior nas primeiras 12 h (χ² = 79,56; p < 0,001), aumentando, no

máximo, 10,8% nas 24 h (Figura 14). Somente Psychotria leiocarpa não apresentou

diferenças entre a remoção às 12 h e às 24 h. Maiores tamanhos dos diásporos não promovem

menores taxas de remoção (S = 18; p = 0,17; Figura 15).

A distância média que os diásporos foram carregados por formigas variou de zero a

300,7 cm (Figura 16). A maior distância de remoção observada foi de 471 cm, na remoção de

um diásporo de Miconia prasina até o ninho. As espécies que removeram os diásporos foram

Atta sexdens rubropilosa e espécies de Pachycondyla. O tamanho dos diásporos não

influenciou a distância de remoção pelas formigas (S = 8; p = 0,63; Figura 17).

Os diásporos das espécies Miconia calvescens e Inga edulis foram removidos

majoritariamente para o ninho de formigas (χ² = 61,78; p < 0,001 e χ² = 11,52; p < 0,001,

respectivamente; Figura 18). Na maioria das remoções de Miconia prasina, as formigas não

alcançaram os ninhos e os diásporos foram abandonados na serapilheira (χ² = 9,60; p = 0,001;

Figura 18). Não foram observadas remoções em Psychotria leiocarpa durante os

experimentos de observação do destino da remoção.

Figura 15- Frequencia de diásporos das quatro espécies vegetais estudadas

(Miconia prasina, Miconia calvescens, Psychotria leiocarpa e Inga edulis) removidos

em trecho de floresta secundária, na Ilha da Marambaia, RJ. Em preto hachurado

estão as frequencias de remoções nas primeiras 12 h e, em cinza, as freqüências das

demais 12 h, até completar 24 h.

54

Figura 16- Relação entre comprimento do diásporo (cm) e frequência de diásporos

removidos. O aumento do tamanho do diásporo não leva a redução do número de

remoções pelas formigas (p = 0,17).

Figura 17- Distância média de remoção (em cm) pelas formigas dos diásporos de

três espécies vegetais (Miconia prasina, Miconia calvescens e Inga edulis), na Ilha da

Marambaia, RJ. Não foram observadas remoções dos diásporos da espécie

Psychotria leiocarpa.

55

Figura 18 - Relação entre comprimento do diásporo (cm) e distância média de

remoção (cm) pelas formigas. Não há relação entre o tamanho do diásporo e a

distância a qual as formigas podem levá-lo (p = 0,63).

Figura 19- Número de remoções de diásporos observadas em três espécies vegetais

(Miconia prasina, Miconia calvescens e Inga edulis) e o destino para o qual os

diásporos foram levados (ninho = barra preta hachurada; serapilheira = barra

cinza).

56

6.4. DISCUSSÃO

A remoção dos diásporos ocorreu logo nas primeiras doze horas de disponibilidade. A

rápida remoção dos diásporos favorece a planta, visto que diminui o tempo de exposição a

predadores e patógenos (SANTANA et al. 2013). Diásporos que permanecem no solo podem

sofrer predação durante a noite, quando roedores estão ativos (PASSOS E OLIVEIRA, 2002;

MENDONZA E DIRZO, 2007). Além disso, o maior tempo de permanência no solo pode

levar ao ataque de fungos aos diásporos, levando à perda de sementes (AUGSPURGER E

KELLY, 1984; GUIMARÃES E COGNI, 2002; PASSOS E OLIVEIRA, 2002) e a

consequente diminuição do recrutamento. Assim, a atuação das formigas permite que a

concentração de diásporos sob as plantas-mãe diminua, dificultando assim a competição intra-

específica de plântulas (HOWE E SMALLWOOD, 1982) e fazendo com que a planta-mãe

perca menos diásporos, seja por predadores ou por patógenos.

As taxas de remoção foram diferenciadas entre as espécies. As espécies de Miconia

apresentaram taxas de remoção superiores a 50% nas 24 h. Miconia possui frutos com alto

teor de carboidratos, recurso necessário e bastante procurado pelas formigas (BERNSTEIN,

1975; FARJI-BRENER E MEDINA, 2000), o que explica as altas taxas de remoção

apresentadas pelas espécies do gênero. Já Inga edulis teve remoção de 40% dos diásporos, As

sementes desta espécie são recobertas por sarcotesta, um apêndice semelhante ao arilo (VAN

DER PIJL, 1982). Assim como o arilo, a sarcotesta parece ser um recurso nutritivo para as

formigas, atraindo-as e promovendo a remoção dos diásporos.

Quanto à Psychotria leiocarpa, apenas 2% dos diásporos foram removidos. A baixa

remoção desses diásporos pode se dever à presença de compostos secundários nos frutos de

Psychotria (CAZETTA et al, 2008), que são importantes como defesa química, evitando a

predação e impedindo o ataque por patógenos (CAZETTA et al, 2008). Entretanto, estes

compostos secundários podem levar também a reduções na dispersão, já que os dispersores

também tenderiam a evitar frutos com esses tipos de compostos (SANTANA et al, 2013).

Assim, os frutos com compostos secundários possuem chances de sobreviver mais tempo

abaixo das plantas-mãe, mas tem menor chance de serem dispersos, mantendo-se apenas

localmente (SANTANA et al, 2013), sem uma ampliação de sua distribuição geográfica

promovida por dispersores.

O tamanho do diásporo não influenciou a taxa de remoção. Contudo, percebe-se que,

com exceção de P. leiocarpa, os frutos menores parecem ser mais removidos que os maiores,

como M. calvescens, que apresenta os menores frutos usados no experimento e que

apresentou a maior taxa de remoção. Além de não possuírem compostos secundários, os

frutos dessa espécie são ricos em compostos primários nutritivos para as formigas, que evitam

frutos com compostos secundários (SANTANA et al, 2013). Ao mesmo tempo, para que

ocorra a remoção dos frutos com compostos primários, é preciso que a formiga seja capaz de

carregar o diásporo. Portanto, o tamanho dos diásporos é um fator limitante, sendo que frutos

maiores são menos removidos (PIZO E OLIVEIRA, 2001). Assim, parece haver um balanço

entre a quantidade e a qualidade de recursos oferecidos versus energia desprendida para

remoção do diásporo.

Formigas removeram diásporos, no geral, a distâncias pequenas. Os diásporos de I.

edulis foram removidos a maiores distâncias, com média de 300 cm ± 109 cm. Já os diásporos

de M. calvescens e M. prasina foram removidos a uma distância média de pouco mais de 100

cm (107,5 ± 100,2 e 104,6 ± 151,2, respectivamente). Apesar de não alcançarem grandes

distâncias quando removidas por formigas e, consequentemente, parecendo não ter um papel

importante na ampliação da área geográfica da espécie, parece que a principal vantagem

57

estaria ligada ao escape da área de maior concentração de diásporos e zona de alta

competição, onde a mortalidade é maior (JANZEN, 1970; CONNELL, 1971). Assim, mesmo

com distâncias curtas, a remoção diminui a agregação dos diásporos e pode servir para manter

a população local (GORB E GORB, 1999), já que facilitaria o recrutamento pela redução da

competição entre as sementes.

As espécies visualizadas removendo frutos foram espécies poneriformes e Atta

sexdens rubropilosa. Essas formigas possuem tamanhos grandes e comumente removem

diásporos (PASSOS E OLIVEIRA, 2002; CHRISTIANINI E OLIVEIRA, 2009;

CHRISTIANINI E OLIVEIRA, 2010, LIMA et al, 2013). Formigas maiores conseguem

carregar maior massa que formigas pequenas, favorecendo a remoção dos diásporos por

espécies com tamanho corpóreo maior (PIZO E OLIVEIRA, 2001). O tamanho do diásporo,

no entanto, não influenciou a distância máxima que as formigas o carregavam. Maiores

tamanhos dos diásporos podem restringir a quantidade destes que as formigas conseguem

carregar (PIZO E OLIVEIRA, 2001), entretanto, quando as formigas mostram-se capazes de

carregá-los, elas percorrem a distância até o destino, que em geral é o ninho.

O destino dos diásporos foi, em geral, o ninho. Ao levar para o ninho as formigas

podem atuar como dispersoras se eliminam as sementes intactas na lixeira dos ninhos, ou

como predadoras ao danificar e consumir a semente (PIZO, 2000; RICO-GRAY E

OLIVEIRA, 2007). Espécies de Miconia são ricas em carboidratos e são removidas por

formigas cultivadoras de fungos (CHRISTIANINI et al. 2010), podendo servir como

substrato. Contudo, mesmo que os diásporos estejam sofrendo predação por Atta sexdens

rubropilosa, pedaços do fruto contendo sementes podem cair no solo ao longo do trajeto das

formigas (RICO-GRAY E OLIVEIRA, 2007), já que as espécies desse gênero possuem

inúmeras pequenas sementes.

Ao chegarem aos ninhos, os diásporos encontram solos diferenciados, com maior

disponibilidade de nutrientes e penetrabilidade (FARJI-BRENER E MEDINA, 2000;

PASSOS E OLIVEIRA, 2002; 2004). Essas características favorecem a germinação e

desenvolvimento de espécies de diásporos (FARJI-BRENER E MEDINA, 2000). Áreas

próximas aos ninhos possuem maiores freqüências de plântulas do que áreas adjacentes e as

plântulas sobrevivem mais tempo nos ninhos (PASSOS E OLIVEIRA, 2002; 2004). Formigas

poneriformes, que dispersaram espécies de Miconia neste estudo, têm importante papel na

biologia de sementes e plântulas nas florestas tropicais (ALMEIDA et al, 2013; PASSOS E

OLIVEIRA, 2004).

Frutos de M. prasina foram mais frequentemente largados pela serapilheira e foram

usualmente removidos por formigas poneriformes. No entanto, enquanto os frutos de M.

calvescens são um pouco menores (ANTONINI, 2006) e as formigas conseguiam agarrar o

fruto com as mandíbulas facilmente, os frutos de M. prasina são um pouco maiores e as

formigas poneriformes deixavam cair muitas vezes antes de prendê-lo as mandíbulas. É

possível que, apesar da pequena diferença de tamanho entre os frutos das duas espécies de

Miconia, as formigas tenderam a deixar os frutos de M. prasina caídos ao longo do trajeto

para os ninhos, confirmando que o tamanho é uma barreira para a remoção (PIZO E

OLIVEIRA, 2001). Como os diásporos não alcançam os ninhos, estes não obtêm as vantagens

que os solos dos ninhos oferecem. Contudo, o benefício obtido é que esses diásporos não

sofrem riscos de predação pelas formigas nos ninhos, já que a relação formiga x diásporo

representa um contínuo entre predação e dispersão nas florestas (BYRNE E LEVEY, 1993).

58

6.5. CONCLUSÕES

As altas taxas de remoção encontradas para as espécies de Miconia e para Inga edulis

apontam que diásporos não removidos por dispersores primários possuem uma alta

probabilidade de serem removidos após chegarem ao solo, por formigas, ampliando as

chances de alcançar futuras etapas na reprodução da espécie. Os frutos são removidos

rapidamente pelas formigas quando chegam ao solo, impedindo que haja ataque de predadores

e patógenos.

Formigas removem diásporos que oferecem recursos nutritivos, como frutos com

polpa ou sementes recobertas por arilo. Além disso, a presença de compostos secundários é

importante para estabelecer se ocorrerão remoções. Frutos com compostos secundários são

evitados pelas formigas. O tamanho também é um fator que pode influenciar secundariamente

a remoção. Portanto, algumas características morfológicas, quando presentes nos diásporos,

favorecem a remoção destes por formigas. Mostrando uma preferência destas que pode ter

influência na evolução das espécies vegetais, favorecendo a permanência de tais

características nas populações.

As principais espécies de formigas responsáveis pela remoção de diásporos são Atta

sexdens rubropilosa e espécies poneriformes. Essas espécies possuem uma ampla distribuição

e são bastante comuns dentro da floresta, indicando que esse serviço de remoção esteja

presente em diversos biomas e seja executado com certa regularidade. Mesmo removendo a

curtas distâncias, a atuação destas espécies é importante para manutenção local da população

da planta, retirando os diásporos de zonas de alta competição e predação.

O principal destino dos diásporos removidos por formigas é o ninho. As formigas

atuam em um contínuo entre predação e dispersão. No ninho, esses diásporos podem ser

predados e danificados ou simplesmente limpos e depositados na lixeira, onde a quantidade de

nutrientes diferenciada pode favorecer a germinação e crescimento das plântulas. É provável

que cada espécie de diásporo responda de maneira diferenciada, de acordo também com a

espécie de formiga. Estudos nesse sentido podem elucidar as reais vantagens obtidas pela

deposição de sementes nos ninhos.

59

6.6. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS

ALMEIDA, F. S.; MAYHÉ-NUNES, A. J.; QUEIROZ, J. M. The Importance of

Poneromorph Ants for Seed Dispersal in Altered Environments. Sociobiology, v. 60,

n. 3, p. 229-235, 2013.

ANTONINI, R. D. Frugivoria e dispersão de sementes por aves em duas espécies de

Miconia (Melastomataceae) em uma área de Mata Atlântica na Ilha da

Marambaia, RJ [Dissertação] Seropédica, RJ: Universidade Federal Rural do Rio de

Janeiro. 2006.

AUGSPURGER, C. K.; KELLY, C. K. Pathogen mortality of tropical tree seedlings:

experimental studies of the effects of dispersal distance, seedling density, and light

conditions. Oecologia, v. 61, p. 211–217, 1984.

BARROSO, G.M.; MORIM, M.P.; PEIXOTO, A.L.; ICHASO, C.L.F. Frutos e sementes:

morfologia aplicada a sistemática de dicotiledôneas. Viçosa: Universidade Federal de

Viçosa, 1999.

BERNSTEIN, R. A. Foraging strategies of ants in response to variable food density. Ecology,

v. 56, p. 213-219, 1975.

BYRNE, M.M.; LEVEY, D.J. Removal of seeds from frugivore defecations by ants in a Costa

Rican rain forest. Vegetatio, v. 107, p.363–374, 1993.

CAZETTA, E., SCHAEFER,H.M.&GALETTI,M. Does attraction to frugivores or defense

against pathogens shape fruit pulp composition? Oecologia, v. 155, p. 277 -286, 2008.




CHRISTIANINI, A. V; OLIVEIRA, P.S. The relevance of ants as seed rescuers of a primarily

bird-dispersed tree in the Neotropical cerrado savanna. Oecologia, v. 160, n. 4, p.735–

745, 2009.

CHRISTIANINI, A. V.; OLIVEIRA, P.S. Birds and ants provide complementary seed

dispersal in a neotropical savanna. Journal of Ecology, v. 98, n. 3, p.573-582, 2010.




2005, p. 133 – 168.


marine animals and in the rain forest trees. In: DEN BOER, P.J.; GRADWELL, G.R.,

(Eds). Dynamics of populations. Holanda: Centre for Agriculture Publications and

Documentation, 1971, p. 298 – 310.

60

CORTEZ, P. A.; CARMELLO-GUERREIRO, S. M. Ontogeny and structure of the pericarp

and seed coat of Miconia albicans (SW) Triana (Melastomataceae) from Cerrado,

Brazil. Revista Brasileira de Botânica, v. 31, p. 71–79, 2008.

FARJI-BRENER, A. G.; MEDINA, C. A. The importance of where to dump the refuse: seed

banks and fine roots in nests of the leaf-cutting ants Atta cephalotes and A. colombica.

Biotropica, v. 32, p. 120–126, 2000.

GARSKE, C. E. S. Estudo populacional da família Muscicapidae (Aves –

Passeriformes) no Centro de Adestramento da Ilha da Marambaia (CADIM),

Baía de Sepetiba, Rio de Janeiro [Monografia]. Seropédica, RJ: Universidade

Federal Rural do Rio de Janeiro, 2001.

GORB, E.; GORB, S. Effects of seed aggregation on the removal rates of elaiosome-bearing

Chelidonium majus and Viola odourata seeds carried by Formica polyctena ants.

Ecological Research, v. 15, n. 2, p.187-192, 2000.



Ecology, v. 18, p. 303–307, 2002.

HOWE, H. F.; SMALLWOOD, J. Ecology of seed dispersal. Annual Review of Ecology

and Systematics, v. 13, p.221-228, 1982.


Naturalist, v. 104, p.501 – 528, 1970.

LIMA, H.C.; OLIVEIRA, E.G.; SILVEIRA, F.A.O. Interactions between Ants and Non-

myrmecochorous Fruits in Miconia (Melastomataceae) in a Neotropical Savanna.

Biotropica, v. 45, n. 2, p.217–223. 2012.



Seropédica: EDUR, 2005, p 55 – 66.

MENDOZA, E.; DIRZO, R. Seed-size variation determines interspecific differential predation

by mammals in a neotropical rain forest. Oikos, v. 116, p. 1841-1852. 2007.

PASSOS, L.; OLIVEIRA, P. S. Ants affect the distribution and performance of seedlings of

Clusia criuva, a primarily bird-dispersed rainforest tree. Journal of Ecology, v. 90,

p.517-528, 2002.



61

PASSOS, L.; OLIVEIRA, P.S. Interaction between ants and fruits of Guapira opposita


seedlings. Oecologia, v. 139, p.376–382, 2004.





Plant Ecology, v.157, p.37-52, 2001.



SANTANA, F.D.; CAZETTA, E.; DELABIE, J.H.C. Interactions between ants and non

myrmecochorous diaspores in a tropical wet forest in southern Bahia , Brazil. Journal

of Tropical Ecology, v. 29, p.71–80, 2013.


1982.

WENNY, D. G. Advantages of seed dispersal: A re-evaluation of directed dispersal.

Evolutionary Ecology Research, v. 3, p. 51-74, 2001.

WILBY, A.; SHACHAK, M. Harvester ant response to spatial and temporal heterogeneity in

seed availability: pattern in the process of granivory. Oecologia, v. 125, p. 495-503.

2000.

ZAR, J. H. Biostatistical Analysis. Prentice Hall, Englewood Cliffs, New Jersey. 1999.

62

7. CONCLUSÕES GERAIS

As interações entre formigas e diásporos são freqüentes e generalizadas, com as

espécies de formigas realizando papéis redundantes, o que provavelmente permite que o

serviço de limpeza e remoção seja executado por diferentes espécies e em diferentes locais.

Os fatores bióticos se sobrepõem aos fatores abióticos quanto à importância para

interação entre as formigas e os diásporos na área de estudo. A presença de recursos nutritivos

e ausência de compostos secundários nos diásporos mostram-se importantes para a atuação

das formigas na limpeza ou remoção destes. Contudo, a variação sazonal de frutificação tem

uma influência direta na quantidade e qualidade dos recursos oferecidos para as formigas.

Estudos que analisem os efeitos conjuntos da fenologia das plantas, quantidade de compostos

primários e secundários existentes nos diásporos e as variáveis ambientais podem esclarecer

as razões das enormes variações existentes nas interações entre formigas e diásporos.

Espécies de diásporos com características físicas e químicas que favorecem a

dispersão por formigas são altamente removidos ao alcançarem o solo. A remoção ocorre

rapidamente e promove uma segunda oportunidade à dispersão das espécies, ampliando as

chances de alcançar futuras etapas do processo de reprodução, como a germinação e o

desenvolvimento das plântulas.

O ninho é o principal destino dos diásporos removidos por formigas. Esses locais

possuem uma quantidade de nutrientes diferenciada, podendo favorecer a germinação e

crescimento das plântulas. As vantagens obtidas pelo alcance dessas áreas devem ser

diferenciadas para as espécies de diásporos. Estudos que acompanhem as demais etapas da

dispersão podem ajudar a esclarecer quão importante é o papel das formigas para as espécies

vegetais.

63

8. ANEXO

A. Guia de fotos das espécies de formigas encontradas interagindo com diásporos na Ilha da

Marambaia, RJ.

Figura 20 – Dolichoderinae: A. Linepithema sp1; Ectatomminae: B. Ectatomma edentatum; C. Ectatomma

permagnum; Formicinae: D. Brachymyrmex sp1; E. Camponotus sp1; Myrmicinae: F. Atta sexdens

rubropilosa.

A B

C D

E F

64

Figura 21 – Myrmicinae: A. Carebara urichi; B. Carebarella sp1; C. Crematogaster sp1; D. Cyphomyrmex sp1;

E. Octostruma rugifera; F. Pheidole sospes; G. Operária menor de Pheidole radoszkowskii; H. Operária maior

de Pheidole radoszkowskii.

A B

C D

E F

G H

65

Figura 22 - Myrmicinae: A. Operária menor de Pheidole sigillata; B. Operária maior de Pheidole sigillata; C.

Operária menor de Pheidole sp3; D. Operária maior de Pheidole sp3; E. Operária menor de Pheidole sp4; F.

Operária maior de Pheidole sp4; G. Operária menor de Pheidole sp6; H. Operária maior de Pheidole sp6.

A B

C D

E F

G H

66

Figura 23 - Myrmicinae: A. Operária menor de Pheidole sp7; B. Operária maior de Pheidole sp7; C. Operária

menor de Pheidole sp9; D. Operária maior de Pheidole sp9; E. Pheidole sp8; F. Pheidole sp10; G. Pheidole

sp11; H. Pheidole sp12.

A B

C D

E F

G H

67

Figura 24 - Myrmicinae: A. Pheidole sp13; B. Pheidole sp14; C. Pheidole sensitiva; D. Pheidole sp16; E.

Sericomyrmex sp1; F. Solenopsis sp1; G. Solenopsis sp2; H. Solenopsis sp3.

A B

C D

E F

G H

68

Figura 25 - Myrmicinae: A. Solenopsis sp4; B. Solenopsis sp5; C. Solenopsis sp6; D. Trachymyrmex sp1; E.

Wasmannia auropunctata; F. Wasmannia sp2; Ponerinae: G. Odontomachus chelifer; H. Odontomachus

meinerti.

A B

C D

E F

G H

69

Figura 26 – Ponerinae: A. Pachycondyla apicalis; B. Pachycondyla striata; Pseudomyrmecinae: C.

Pseudomyrmex sp1.

A B

C

70

B. Guia de fotos das espécies de plantas com diásporos explorados por formigas na Ilha

da Marambaia, RJ.

Figura 27 - Araceae: A. Monstera adansonii var klotzschiana (Schott) Madison; Asteraceae: B. Niedenzuella acutifolia (Cav.) W.R. Anderson; Burseraceae: C. Protium brasiliense Engl.; Erythroxylaceae: D. Erythoxylum pulchrum A. St.-Hil.; Lauraceae: E. Ocotea schottii (Meisn.) Mez ; Melastomataceae: F. Clidemia hirta (L.) D. Don;

A B

C D

E F

71

Figura 28 - Melastomataceae: A. Miconia prasina (Sw.) DC.; Meliaceae: B. Guarea guidonia (L.) Sleumer; Moraceae: C. Ficus insipida Willd.; Nyctaginaceae: D. Guapira opposita (Vell.) Reitz ; Passifloraceae: E. Passiflora edulis Sims ; Piperaceae: F. Piper amplum Kunth ; G. Piper anisum (Spreng.) Angely ; H. Piper caldense C. DC.

A B

C D

E F

G H

72

Figura 29 - Rubiaceae: A. Coccocypselum cordifolium Nees & Mart.; B. Psychotria cf. hoffmannseggiana (Schult.) Müll. Arg.; C. Psychotria deflexa DC.; D. Psychotria leiocarpa Cham. & Schltdl.; Sapindaceae: E. Paulinia micrantha Cambess.; Siparunaceae: F. Siparuna guianensis Aubl.; Solanaceae: G. Solanum pseudochina Spreng.; Verbenaceae: H. Citharexylum myrianthum Cham.

A B

C D

E F

G H

UFRRJr1.ufrrj.br/wp/ppgcaf/wp-content/uploads/Bianca Silva [Dissertacao... · Ao Igor Sloboda por...

Documents

Transcript of UFRRJr1.ufrrj.br/wp/ppgcaf/wp-content/uploads/Bianca Silva [Dissertacao... · Ao Igor Sloboda por...