UNIVERSIDADE ESTADUAL DE CAMPINAS INSTITUTO DE … · a ir além da mediocridade e por me dar...

UNIVERSIDADE ESTADUAL DE CAMPINAS

INSTITUTO DE BIOLOGIA

EDSON APARECIDO VIEIRA FILHO

EFEITO DA COLONIZAÇÃO INICIAL NO

DESENVOLVIMENTO E ESTRUTURAÇÃO DE COMUNIDADES

MARINHAS INCRUSTANTES DO SUBLITORAL RASO

CAMPINAS

2016

EDSON APARECIDO VIEIRA FILHO

EFEITO DA COLONIZAÇÃO INICIAL NO DESENVOLVIMENTO E

ESTRUTURAÇÃO DE COMUNIDADES MARINHAS INCRUSTANTES

DO SUBLITORAL RASO

Tese apresentada ao Instituto de Biologia da

Universidade Estadual de Campinas como

parte dos requisitos exigidos para a obtenção

do Título de Doutor em Ecologia.

Orientador: AUGUSTO ALBERTO VALERO FLORES

Coorientador: GUSTAVO MUNIZ DIAS

CAMPINAS

2016

ESTE ARQUIVO DIGITAL CORRESPONDE À

VERSÃO FINAL DA TESE DEFENDIDA PELO

ALUNO EDSON APARECIDO VIEIRA FILHO E

ORIENTADA POR AUGUSTO ALBERTO

VALERO FLORES.

Campinas, 07 de Dezembro de 2016.

COMISSÃO EXAMINADORA

Prof. Dr. Augusto Alberto Valero Flores

Prof. Dr. Marcel Okamoto Tanaka

Prof. Dr. Guilherme Henrique Pereira Filho

Prof. Dr. José Roberto Trigo

Prof. Dr. Rafael Silva Oliveira

Os membros da Comissão Examinadora acima assinaram a Ata de Defesa, que se encontra

no processo de vida acadêmica do aluno.

A todos que continuam acreditando no meu potencial, torcendo pelo meu sucesso e

proporcionando oportunidades de aprendizado e crescimento.

AGRADECIMENTOS

Agradeço a todas as pessoas que direta ou indiretamente me ajudaram a desenvolver meu trabalho, e

que contribuíram braçal e intelectualmente, inclusive aqueles que nem sabem, mas foram importantes para o meu

crescimento profissional e pessoal. Este trabalho foi feito a muitas mãos e muitos neurônios. Agradeço então:

Ao meu orientador, Prof. Dr. Augusto A. V. Flores, por desde o mestrado ter se disposto a se aventurar

em novas áreas ao me orientar, sempre me instigando e me levando a pensar maior, a me aprofundar além do que

estava na minha frente. Obrigado por sempre trazer uma nova visão ao meu trabalho e a me estimular a pensar

em ecologia e não apenas ecologia marinha. Agradeço também por sempre confiar e me deixar livre, de forma

que eu desenvolvesse uma grande independência nas tomadas de decisões, resoluções de problemas e execuções

dos experimentos.

Ao meu coorientador, Prof. Dr. Gustavo M. Dias, que foi o responsável por eu ter me interessado pelas

melecas e por me fazer ver que uma grande e boa ecologia poderia ser feita com os organismos incrustantes.

Nesses 10 anos de trabalho conjunto, eu agradeço por sempre prezar pela parceria e não pela hierarquia,

condição que julgo eficaz no desenvolvimento e formação de um pesquisador. Obrigado por sempre me instigar

a ir além da mediocridade e por me dar possibilidades de fazer uma ecologia de alto padrão. Continuamos com a

marcenaria de fundo de quintal na montagem dos experimentos, mas sempre visando e conquistando uma ciência

de qualidade.

À Prof. Dra. Fosca P. P. Leite, que desde a graduação me acompanha, me ensina e me dá possibilidades

de também ensinar e aprender com seus alunos. Agradeço por me considerar um membro postiço do seu

laboratório e por me fornecer um espaço de trabalho e convívio profissional e pessoal sempre que desejo e

necessito. Obrigado principalmente por há muito tempo me mostrar que a ecologia só faz sentido quando

entendemos como os bichos vivem, quais as suas histórias naturais. Os resultados dessa tese mostram mais do

que claramente que saber sobre as características da história de vida dos organismos é imprescindível para se

entender processos e interações ecológicas, além de proporcionar um fértil terreno para a manipulação

experimental.

Agradeço aos Profs. André V. L. Freitas, Fosca P. P. Leite e Fabiane Gallucci pela disponibilidade em

avaliar minha tese previamente e pelas valiosas sugestões fornecidas.

Agradeço aos Profs. Marcel O. Tanaka, Guilherme H. Pereira Filho, José R. Trigo, Rafael S. Oliveira

pela disponibilidade e interesse em compor a banca avaliadora da tese e pela importante contribuição que tenho

certeza que fornecerão para a versão final.

Aos professores do Programa de Pós-Graduação em Ecologia, em especial Prof. Gustavo Romero e

Prof. Martín Pareja, por todo o conhecimento passado e possibilidades de aprendizado durante disciplinas e

discussões extremamente úteis na minha formação.

À Prof. Amy Freestone, seus alunos e parceiros, em especial Mariana Bonfim, Diana Lopez e Carmen

Schloeder, por terem me proporcionado um ótimo momento de aprendizado em um outro país e por terem aberto

uma grande porta para uma parceria de pesquisa em um futuro breve.

À Dra. Taís Nazareth, por sempre estar disposta a ajudar com valiosas informações sobre toda a

burocracia de prestação de contas e submissão de propostas para a FAPESP.

À Fundação de Apoio à Pesquisa do Estado de São Paulo-FAPESP por financiar meu estudo com a

bolsa de Doutorado (processo #2012/18432-1).

Ao CEBIMar-USP por todo auxílio infraestrutura proporcionada, em especial aos técnicos Joseilto,

Eduardo, Elso e Alex, sem os quais os dados deste trabalho não existiriam. Obrigado por sempre estarem

dispostos e tornar as coletas possíveis e prazerosas.

À Pôla, Mogli, Bibi, Jaque, Monte, Sérginho, Sol, Amábile, Bis, Caju por tornarem as estadas em São

Sebastião e no CEBIMar mais prazerosas.

Ao pessoal do Lab na UFABC, Grego, Dutra e Ká pelas ajudas em coletas, à Mari pela ajuda com a

obtenção de organismos para os experimentos, e a todos de forma geral pelas valiosas discussões sobre ecologia,

ciência, política e vida.

Aos amigos do LICOMAR por sempre me acolherem, me fazerem dar muita risada e por sempre me

proporcionarem oportunidades de aprender ensinando.

Aos queridos irmãos que o mar me deu, Marília, Ana e Glauco, que há mais ou menos tempo, mais

perto ou mais longe, sempre foram incríveis no companheirismo, na confiança, na troca. Obrigado por estarem

na minha vida pessoal e profissional, por me conhecerem tão bem e por acreditarem em mim e me apoiarem

sempre com carinho. Me espelho em vocês e levo cada um comigo sempre.

Aos irmãos da vida, Fih, Jota, Bruno, Geps, Nani, Cele, Zóio, Paula, Isa, Gui, Lary, Mari, Cris, Pri,

Gatão, Thaís Diogo, Chris, Bigato, Pedro, Cláudio, Raquel. Que há muito tempo me aturam, choram e riem

comigo. Obrigado por fazerem eu me sentir grande, capaz de amar, de ensinar, de compreender, de aceitar

diferenças. Obrigado por toda a inspiração profissional e pessoal que vocês me passam.

À Naira, amiga, professora, de agora, de antes e de depois. Obrigado por todos os ensinamentos, sejam

eles passados com profundidade ou com leveza, com risos ou com seriedade. Agradeço por me proporcionar a

possibilidade de ver a vida diferente, de viver melhor, de entender e perceber melhor o mundo.

À minha querida família, sem a qual eu não seria metade do ser humano que sou hoje, pelo apoio

fundamental para que eu me desenvolva como uma pessoa de caráter e de qualidade. Obrigado por me apoiarem,

por acreditarem em mim, mesmo quando eu sequer sabia que caminho seguir.

‘Para se chegar onde quer que seja não é preciso dominar a força, mas a razão.

É preciso transformar o medo em respeito e o respeito em confiança.’

Amyr Klink

RESUMO

Em comunidades sésseis geralmente há grande influência da colonização inicial nos

passos seguintes da sucessão. Em sistemas abertos, potencialmente qualquer organismo pode

colonizar e dar início à comunidade, havendo então uma loteria guiada por estocasticidade. Se

a colonização logo que o substrato se torna disponível proporciona ao organismo alguma

janela de vantagem perante espécies que colonizarem o substrato posteriormente, pode haver

uma maximização dos efeitos dessa espécie na comunidade, ou seja, efeitos de prioridade.

Esses efeitos podem ser facilitadores ou inibidores e vão afetar a estrutura da comunidade e

consequentemente vários processos ecossistêmicos. Atualmente a ação antrópica vem

provocando perdas de diversidade biológica em vários sistemas, principalmente costeiros. Isto

pode alterar o cenário de início da colonização e ter impacto na estabilidade, resistência e

resiliência da comunidade, inclusive no que diz respeito à introdução de espécies exóticas. Por

meio de uma abordagem experimental com a manipulação de características do cenário inicial

da colonização, testei os efeitos da identidade, diversidade taxonômica e diversidade

funcional dos fundadores na diversidade e estruturação de comunidades incrustantes do

sublitoral subtropical. No geral, as três manipulações mostraram que a identidade do fundador

é o aspecto mais importante da colonização, afetando tanto a riqueza quanto a estrutura da

comunidade ao longo da sucessão. Quando o fundador, ou o conjunto de fundadores, foi um

grupo que persiste na comunidade, monopolizando espaço e sendo resistente à predação, a

comunidade apresentou uma baixa riqueza e diversidade. Variações na diversidade dos

fundadores não afetaram a ocorrência de espécies exóticas e tiveram pouco efeito na estrutura

da comunidade, sendo observado apenas quando se variou a diversidade taxonômica mas não

a funcional. Predadores foram importantes tanto para a estruturação da comunidade,

diminuindo o número de espécies nativas e exóticas, em especial a abundância de ascídias,

independentemente da diversidade dos fundadores. Entretanto, o efeito para a riqueza de

espécies e ocorrência de exóticas foi modulado pela identidade do colonizador, sendo

observado apenas para comunidades que foram iniciadas por briozoários. Concluo que a

identidade do fundador é importante, afetando a diversidade da comunidade e sua estrutura,

além de modular o efeito de outros processos como a predação.

ABSTRACT

Sessile communities generally show a great influence of founder on subsequent

successional stages. In open systems, any colonizer can potentially found a community, as in

a lottery guided by stochasticity. If the founder organism has an advantage window during the

early colonization, its influence in the community can be maximized, representing a priority

effect. These effects can inhibit or facilitate the occurrence of new organisms, affecting

community structure e also ecosystems processes. In recent decades, anthropogenic action is

leading to biodiversity loss in several systems, mainly in coastal areas, altering colonization

scenarios with substantial impacts on community stability, resistance and resilience, even

against the introduction of non-indigenous species. Using an experimental approach in which

the characteristics of early colonizers were manipulated, I tested how the founders’ identity,

taxonomic diversity and functional diversity affect the structure of subtidal sessile

communities in a subtropical area. Overall, the three manipulations had shown that the

founder identity is the most important component of colonization, affecting either richness or

community structure along succession. When the founders were a persistent group in the

community, monopolizing space and being resistant to predation, community diversity in later

successional stages was low. Surprisingly, both initial taxonomic and functional diversity did

not affect the occurrence of non-indigenous species and only taxonomic diversity had a little

impact in the structure of the whole sessile community. Predators affected community

structure, leading to a decrease of total and non-indigenous species, specially reducing the

abundance of ascidians. However, predation effects were modulated by the taxonomic group

of early colonizers, being evident only when founders were bryozoans. In conclusion, the

founder identity matters, affecting community diversity and structure, and also modulating the

effects of other processes as predation.

SUMÁRIO

INTRODUÇÃO GERAL

OBJETIVOS

CAPÍTULO 1: A identidade do fundador: facilitação e inibição modulando o

efeito de prioridade na estruturação da comunidade

RESUMO

INTRODUÇÃO

MÉTODOS

Área de Estudo

Desenho Experimental

Sobrevivência do fundador e atração de coespecíficos

Amostragem

Análise dos dados

Efeito da identidade do fundador na estrutura da comunidade

Amostragem

Análise dos dados

RESULTADOS

Sobrevivência dos colonizadores iniciais

Atração de coespecíficos

Efeito no desenvolvimento da comunidade

DISCUSSÃO

CAPÍTULO 2: A Riqueza dos fundadores: facilitação direta e indireta mediada

por competição afetando a estrutura da comunidade

RESUMO

INTRODUÇÃO

MÉTODOS


Amostragem

Análise dos dados

Ocorrência de espécies exóticas

RESULTADOS

DISCUSSÃO

CAPÍTULO 3: A riqueza funcional dos fundadores: maior importância da

identidade do que do grupo funcional na modulação dos efeitos

de predadores na estruturação da comunidade

RESUMO

INTRODUÇÃO

MÉTODOS


Amostragem

Análise dos dados


RESULTADOS

DISCUSSÃO

CONSIDERAÇÕES FINAIS

MATERIAL SUPLEMENTAR

REFERÊNCIAS

ANEXO

Pgs.

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INTRODUÇÃO GERAL

O processo de sucessão pode ser definido como mudança na composição e estrutura de

uma comunidade ao longo do tempo (Pickett 1976; Greene e Shoener 1982), sendo em muitos

casos extremamente variável, complexo e contexto-dependente (Connell e Slatyer 1977; Paine

e Levin 1981; Walker e Chapin 1987). Para entender essa variação, manipulações

experimentais são fundamentais (Connell e Slatyer 1977; Paine 1977; Lubchenco e Menge

1978; Walker e Chapin 1987). Contudo este enfoque se tornou uma prática frequente somente

nas últimas décadas (Breitburg 1985; Hirata 1987; Allisson 2004; Valdivia et al. 2005;

Cifuentes et al. 2007; Cifuentes et al. 2010). Além disso, poucos trabalhos investigam a

importância dos fatores e processos iniciais que podem determinar a sucessão e influenciar

nas características de uma comunidade tardia (Fukami 2015). Ainda, estes trabalhos

restringem a manipulação a um momento específico, ou a um local em particular (Cifuentes et

al. 2007; Antoniadou et al. 2011). Uma nova abordagem manipulativa, onde as comunidades

são construídas pelo pesquisador, pode ser um terreno fértil para entender como colonizadores

iniciais e outras características-chave das comunidades, como sua diversidade, podem alterar

as trajetórias e estados finais (Allisson 2004). Neste contexto, comunidades marinhas da zona

sublitoral são excelentes modelos para esse tipo de abordagem, uma vez que os organismos

são geralmente bem conhecidos e facilmente manipuláveis. Além disso, estas comunidades

são muito dinâmicas, inclusive quando consideradas pequenas escalas espaciais e temporais, o

que facilita o trabalho experimental e a obtenção de resultados relevantes em pequenos

intervalos de tempo (Connell 1974; Sutherland e Karlson 1977; Greene e Schoener 1982;

Vieira et al. 2016).

Em comunidades marinhas, as espécies iniciais podem pertencer aos mais diversos

grupos taxonômicos e apresentarem as mais diversas características funcionais, sendo sua

determinação regida por processos estocásticos de difícil previsão (Breitburg 1985). Contudo,

dependendo da espécie que inicialmente coloniza o substrato e do seu potencial de

monopolização de recursos (efeito de prioridade, ver Paine 1977), o caminho que a sucessão

vai seguir pode variar drasticamente (Wainwright et al. 2012). Dependendo do conjunto de

características, o residente inicial pode diminuir a quantidade de espaço, dificultando o

recrutamento de outros organismos (Russ 1980; Kay e Keough 1981; Nandakumar 1996; Hart

e Marshall 2009 e 2012). Por outro lado, pode promover espaço secundário ou um ambiente

13

modificado que favorece a chegada de novos recrutas de outros grupos (Russ 1980; Breitburg

1985; Jones et al. 1994; Walters e Wethey 1996; Claar et al. 2011).

Pensando no recrutamento como uma loteria (Greene e Schoener 1982), dependendo

do organismo que chega primeiro e do seu potencial de crescimento, manutenção e atração de

coespecíficos, a comunidade pode ter ou não sua estrutura e diversidade muito modificadas ao

longo da sucessão (Greene et al. 1983). Jackson (1977) definiu uma clara ordem de

substituição, começando com organismos solitários que vão sendo substituídos por espécies

coloniais. Neste caso os processos inibitórios não são fortes e as comunidades convergem

(Cifuentes et al. 2010; Antoniadou et al. 2011), principalmente se ao longo da sucessão

interações fortes como competição e predação atuarem (Paine e Levin 1981; Russ 1980;

Morin 1984 e 1995). Entretanto, trabalhos como os de Greene et al. (1983) e Hirata (1987)

mostram que organismos solitários ou com baixa habilidade competitiva podem dominar em

alguns casos, mantendo a diversidade da comunidade baixa por longos períodos (Mook 1981).

Esta situação geralmente acontece quando ocorrem processos de inibição de chegada e

ocorrência de outros organismos (Connell e Slatyer 1977) e baixo efeito de predadores nesses

residentes iniciais (Mook 1981).

Além do nível populacional, estudos com foco no conjunto inicial de espécies podem

ser particularmente interessantes e necessários (Cardinale et al. 2006; Griffin et al. 2009), uma

vez que é comum existir uma relação entre a diversidade dos momentos iniciais e a

diversidade da comunidade adulta (Osman 1977; Menge e Sutherland 1987). Entretanto, a

variabilidade dos efeitos observados para riqueza de espécies (Hooper et al. 2005) mostra que

esse parâmetro pode não ser uma boa abordagem para investigar o efeito da composição

inicial na sucessão e estrutura da comunidade. Simplesmente, diferenças de riqueza específica

não traduzem todas as modificações causadas pela identidade dos fundadores na comunidade

e ecossistema, visto que em alguns casos existe muita redundância funcional entre as espécies

e em outros não (Griffin et al. 2009; Guillemot et al. 2011). Portanto, o foco em como essas

espécies são funcionalmente diferentes pode responder melhor a algumas questões e

esclarecer fatores e processos importantes para a organização da comunidade a longo prazo

(Sutherland 1978; Valdivia et al. 2008). A diversidade funcional pode afetar processos muito

diferentes, desde a sucessão de comunidades (Fergione et al. 2003; Lohbeck et al. 2012) até a

produtividade primária (Griffin et al. 2009). De maneira geral, a diversidade de funções em

um determinado sistema é positivamente relacionada à estabilidade, resistência e resiliência

14

das comunidades face a distúrbios abióticos ou bióticos (Cardinale et al. 2000; Loreau et al.

2001; Stachowicz et al. 2007 e 2008).

Recentemente, se reconheceu que não apenas atributos da espécie exóticoa mas

também características das comunidades invadidas, são fundamentais para determinar o

sucesso de invasão. Baseado nisto, os atributos da comunidade que as tornam susceptíveis à

entrada de espécies exóticas têm sido investigados (Stachowicz et al. 1999, 2002, 2007 e

2008; Fergione et al. 2003). Quanto mais redundantes funcionalmente forem as espécies de

uma comunidade e menor o número de grupos funcionais, maiores as chances da espécie

exóticoa demandar recursos distintos das espécies nativas, evitando competição e facilitando

sua entrada e permanência. Já comunidades muito diversas específica e funcionalmente

acabam possuindo espécies representantes de todas as possibilidades de uso de recursos, o que

aumenta as chances da espécie exóticoa ter seu nicho já ocupado naquela comunidade por

uma ou várias espécies nativa, com a qual terá que competir, o que dificultará a sua entrada

(Shea e Chesson 2000; Fergione et al. 2003; Hart e Marshall 2012). Sendo assim, é comum

haver uma relação negativa entre diversidade e suscetibilidade à invasão da comunidade

(Stachowicz et al. 1999 e 2002; Fergione et al. 2003). Entretanto, alguns trabalhos

demonstram que quando processos “bottom-up” são os principais reguladores da diversidade,

a relação entre diversidade e susceptibilidade à invasão pode ser positiva, uma vez que locais

mais produtivos normalmente suportam uma maior riqueza, mas também apresentam uma

maior probabilidade de conter recursos pouco explorados (Stachowicz et al. 2007).

Sendo a sucessão um processo tão variável, dificultando a definição de padrões, fica

clara a necessidade de novos trabalhos, principalmente estudos que envolvam a manipulação

experimental isolando os processos responsáveis pela estruturação das comunidades. Há

alguns anos tenho desenvolvido estudos no Canal de São Sebastião, principalmente em

Ilhabela, investigando efeitos de interações como predação e competição na estruturação de

comunidades (Vieira et al. 2012, 2016), além da influência de distúrbios e alterações

ambientais na trajetória da sucessão dessas comunidades (Vieira et al. em prep.). Dentre os

locais examinados, o Yacht Club de Ilhabela mostrou-se um local apropriado para a

realização de estudos experimentais, tanto por apresentar uma comunidade diversa como por

permitir diferentes abordagens manipulativas. Para entender melhor os padrões de sucessão

observados nesse sistema, desenvolvi experimentos alterando os cenários iniciais da

colonização de comunidades incrustantes. Desta maneira, foi possível testar hipóteses com

relação ao desenvolvimento das comunidades, levando em conta a diversidade taxonômica e

15

funcional de espécies tropicais, assim como o amplo leque de possíveis interações, o que

eleva o grau de incerteza sobre os caminhos e padrões que eventualmente sejam alcançados

pelas comunidades. Além disso, já foram registradas várias espécies exóticas no local de

estudo, o que possibilitou investigar como essas comunidades iniciais, e as possíveis

interações biológicas, se relacionam com a suscetibilidade da comunidade à entrada e

permanência de espécies não nativas.

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OBJETIVOS

Esta tese de doutorado teve como objetivo investigar como diferentes cenários da

colonização inicial do substrato disponível podem afetar o desenvolvimento e estruturação de

comunidades marinhas incrustantes do sublitoral subtropical. A tese está dividida em três

capítulos, cada um com objetivos específicos.

CAPÍTULO I. Investigar como a identidade e o tamanho de espécies

tipicamente fundadoras, mas funcionalmente diferentes, afetam o

desenvolvimento e estruturação das comunidades incrustantes.

CAPÍTULO II. Investigar como a riqueza de espécies fundadoras afeta o

desenvolvimento e estruturação das comunidades incrustantes, além da

suscetibilidade a ocorrência de espécies exóticas.

CAPÍTULO III. Investigar como a riqueza funcional das espécies fundadoras

afeta o desenvolvimento e estruturação das comunidades incrustantes na

presença e ausência de predadores, além de como esses dois fatores afetam a

ocorrência de espécies exóticas

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CAPÍTULO I

A IDENTIDADE DO FUNDADOR: FACILITAÇÃO E INIBIÇÃO MODULANDO O

EFEITO DE PRIORIDADE NA ESTRUTURAÇÃO DA COMUNIDADE

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RESUMO

Comunidades sésseis podem apresentar uma ordem definida de substituição de

organismos ao longo da sucessão, entretanto, em alguns sistemas abertos, a estocasticidade é

frequente e potencialmente qualquer organismo que tenha propágulos no meio e encontre

espaço livre, pode acabar fundando uma comunidade. Caso esse fundador tenha alguma

vantagem em colonizar o substrato antes de outras espécies (efeitos de prioridade), ele pode

influenciar marcadamente o restante da sucessão, facilitando ou inibindo a chegada de novos

organismos. Bons competidores com habilidade para monopolizar o substrato disponível

tendem a inibir o recrutamento de outras espécies, enquanto que organismos que não

monopolizem espaço, mas apresentam uma estrutura tridimensional podem facilitar o

recrutamento de outras espécies funcionando como substrato secundário, ou simplesmente

modificando as condições do substrato primário. Esses efeitos inibitórios e facilitadores

podem inclusive resultar em repulsão e atração de coespecíficos, respectivamente,

minimizando ou maximizando assim o efeito de prioridade da espécie fundadora.

Manipulando o momento de entrada das espécies no início do processo de sucessão, testamos

os efeitos da identidade de três diferentes espécies de colonizadores iniciais sobre a riqueza e

estrutura da comunidade. A ascídia colonial Botrylloides nigrum apresentou baixa

sobrevivência nos estágios iniciais e neutralidade quanto à atração de coespecíficos, levando

as comunidades a valores de riqueza normalmente observados em comunidades naturais. O

briozoário arborescente Bugula neritina apresentou alta sobrevivência, pelo menos no

primeiro mês, e grande atração de coespecíficos, mas também resultou em comunidades

diversas como as naturais, mesmo podendo atuar como facilitadora do recrutamento de outras

espécies. Já o briozoário incrustante Schizoporella errata teve uma alta sobrevivência e,

mesmo repelindo coespecíficos, acabou tendo uma forte influência inibitória sobre outras

espécies, monopolizando o espaço e levando a uma queda na riqueza de espécies e

diversidade. Além das características inibitórias e facilitadoras dos potenciais fundadores,

discutimos que a permanência na comunidade é uma característica importante

(monopolização de espaço, alta habilidade competitiva e resistência à predação) no que diz

respeito à influência que o fundador terá no desenvolvimento e estruturação da comunidade

ao longo da sucessão.

19

INTRODUÇÃO

Comunidades sésseis geralmente apresentam uma sucessão que depende dos

fundadores (Berlow 1997). Quando existe uma certa ordem de substituição dos organismos ao

longo da sucessão, é comum se observar padrões convergentes e repetidos na escala temporal

e espacial (Jackson 1977). Entretanto, em sistemas abertos, efeitos estocásticos são frequentes

e isto pode levar a um cenário em que potencialmente vários organismos diferentes presentes

no meio podem recrutar e dar início à comunidade (Breitburg 1985), ocorrendo um processo

de “loteria” na colonização (Greene e Schoener 1982). Dessa forma, a sucessão pode gerar

comunidades com estrutura variável a longo prazo, dependo de quem foi o colonizador inicial

(Connell e Slatyer 1977; Paine e Levin 1981; Antoniadou et al. 2011; Wainwright et al.

2012). Colonizar primeiro então pode garantir a esse organismo um efeito de prioridade na

comunidade, ou seja, a sua presença nos estágios iniciais de desenvolvimento da comunidade

vai afetar as condições da mesma para a chegada de outros organismos (Paine 1977; Breitburg

1985; Fukami 2015).

Dependendo das características de história de vida do fundador, podem ocorrer

processos inibidores ou facilitadores, que afetam diretamente a chegada de outras espécies ou

coespecíficos e com isso o fundador pode alterar o desenvolvimento e estruturação da

comunidade ao longo da sucessão (Connel e Slatyer 1977; Johnson 2015). Sendo assim, os

efeitos de prioridade estão diretamente ligados à coexistência de espécies e à manutenção de

diversidade (Chesson 2000, Adler et al. 2007, Vellend 2010). Efeitos de prioridade inibitórios

atuam, por exemplo, por meio de preenchimento de nicho. Neste caso, o fundador

monopolizará algum recurso necessário para a ocorrência da maioria das espécies da

comunidade diminuindo a diversidade de espécies (Fukami 2015). Geralmente fundadores

que inibem a chegada de outras espécies em comunidades sésseis são bons competidores,

capazes de monopolizar rápida e eficientemente o recurso (Jackson 1977; Walters e Wethey

1996), ou bloquear a chegada de outros organismos por sua estrutura (Stoecker 1980;

Breitburg 1985) ou alelopatia (Krug 2006). Por outro lado, efeitos de prioridade facilitadores

ocorrem por modificação de nichos, ou seja, o fundador promove modificações no habitat que

facilitam a chegada e/ou permanência de outros organismos (Fukami 2015). Espécies que não

monopolizam espaço e que provêm estruturas tridimensionais podem dispor substrato e gerar

turbulência em pequena escala que favoreçam o recrutamento de outros organismos (Russ

20

1980; Koehl 1982, 1984; Jones et al. 1994), atuando assim como facilitadoras, e contribuindo

para o aumento de diversidade e a coexistência entre as espécies.

A atração de coespecíficos pode maximizar ou modificar a influência do colonizador

inicial na sucessão (Durante 1991; Chesson 2000; Pacheco et al. 2010). Esse mecanismo é

mediado geralmente por substâncias químicas e garante aos novos recrutas uma chance maior

de encontrar um habitat favorável ao desenvolvimento (Minchinton 1997), além de maximizar

o rendimento reprodutivo (Schmidt 1982; Kent et al 2003). Em contrapartida, recrutar

próximo a um coespecífico aumenta as chances de competição intraespecífica (Hart e

Marshall 2009, Durante, 1991). Pensando em mecanismos de regulação populacional, que são

dependentes de densidade, pode se esperar um padrão oposto em relação à atração ou não de

coespecíficos. Populações de organismos que são bons competidores tendem a ser regulados

por processos dependentes de densidade. Por vezes, altas densidades podem levar a população

a taxas insustentáveis de competição intraespecífica (Chisholm e Muller-Landau 2011). Desta

forma, para um bom competidor, pode ser mais vantajoso evitar seus coespecíficos (Hart e

Marshall 2009), uma vez que as chances de ganhar uma interação competitiva e sobreviver

seriam maiores ao encontrar indivíduos de outras espécies. Já espécies com baixa habilidade

competitiva, poderiam se beneficiar do recrutamento próximo a coespecíficos, evitando assim

interações negativas com outras espécies (Hart e Marshall, 2009). Desta forma, para maus

competidores existiria uma relação positiva dependente de densidade enquanto seja garantida

uma menor chance da chegada de outras espécies. O balanço dessa dinâmica pode mudar a

influência que uma espécie tem no desenvolvimento da comunidade. Uma dependência

negativa de densidade pode então levar fundadores com boa habilidade competitiva a terem

menor influência na comunidade, enquanto uma dependência positiva de densidade pode

fazer com que fundadores que não são bons competidores possam acabar dominando mais

espaço, aumentando assim sua influência na comunidade através da atração de coespecíficos.

Comunidades sésseis marinhas do sublitoral são ótimos sistemas para se testar

questões relacionadas a efeitos de prioridade, uma vez que são sistemas estocásticos

comumente guiados por “loteria”, e a sucessão é rápida e com organismos conhecidos e fáceis

de manipular (Greene e Schoener 1982). Sendo assim, testei como três espécies fundadoras

com características funcionais claramente distintas afetam o desenvolvimento e estruturação

de comunidades incrustantes do sublitoral. Para isso utilizei uma abordagem manipulativa,

construindo comunidades experimentais nas quais o efeito de prioridade foi garantido para as

espécies selecionadas, uma vez que esses organismos já eram recrutas com algumas semanas

21

de desenvolvimento pós-assentamento (Urban e De Meester 2009). Espera-se que

comunidades iniciadas com fundadores monopolizadores de espaço atinjam valores de

diversidade inferiores ao longo da sucessão, comparado a comunidades iniciadas com

espécies não monopolizadoras espaço. Além disso, testei se esses diferentes fundadores

atraem ou repelem propágulos de coespecíficos para discutir o papel dessa mediação química.

MÉTODOS

Área de Estudo

Este experimento foi conduzido de Abril a Setembro de 2013 no Yacht Club Ilhabela

(YCI) (23º46’/45º21’W), localizado no Canal de São Sebastião, Sudeste do Brasil (Fig. 1).

Este local é uma marina recreativa com uma comunidade diversa de organismos incrustantes

crescendo nas laterais dos blocos flutuantes. Trabalhos prévios mostraram que a comunidade

séssil é composta majoritariamente por ascídias coloniais e briozoários incrustantes e

arborescentes, além de esponjas, cracas, bivalves, poliquetas e hidrozoários em menor

abundância. Além da comunidade diversa, o recrutamento é intenso nessa área (Oricchio et al.

2016a,b; Vieira et al. 2016), o que faz o YCI um ótimo local para experimentação.

Figura 1. Yacht Club Ilhabela (23º46’/45º21’W), local do estudo localizado no Canal de São Sebastião,

Sudeste do Brasil. Modificado de Vieira et al. 2016.

22


Como fundadores, selecionei três espécies que são comuns em fases iniciais de

sucessão e com diferenças funcionais claras para o teste de identidade e tamanho: a ascídia

colonial Botrylloides nigrum, o briozoário arborescente Bugula neritina e o briozoário

incrustante Schizoporella errata (Tab. 2 – Material Suplementar, Fig. 2). Tanto a ascídia

colonial como o briozoário incrustante são bons dominadores de espaço (Kay e Keough 1981;

Nandakumar 1996; Vieira et al. 2012, 2016), embora a ascídia colonial seja menos resistente à

predação (Osman e Whitlatch 2004, Vieira et al. 2012, 2016; Oricchio et al. 2016a) em

relação ao briozoário incrustante (Lidgard 2008). Já o briozoário arborescente é um fundador

que não monopoliza espaço (Walters and Wethey 1996) e pode potencialmente facilitar o

estabelecimento de outros organismos devido à estrtura tridimensional que garante substrato

secundário e proteção contra predadores (Russ 1980; Breitburg 1985). Como o tamanho pode

garantir vantagem ao fundador e aumentar as chances de efeitos de prioridade acontecerem,

foram usados organismos classificados como pequenos – menor chance de prioridade – (10 a

15 dias de desenvolvimento, com diâmetro de aproximadamente 0,5-1,0 cm para a ascídia

colonial e o briozoário incrustante e 2 a 3 bifurcações para o briozoário arborescente) e

grandes – maior chance de prioridade – (25 a 30 dias de desenvolvimento, com diâmetro de

aproximadamente 1,5-2,0 cm para a ascídia colonial e o briozoário incrustante e 5 a 7

bifurcações para o briozoário arborescente).

Figura 2. Espécies utilizadas neste experimento. A) Ascídia colonial Botrylloides nigrum, B) Briozoário

arborescente Bugula neritina e C) Briozoário incrustante Schizoporella errata.

As colônias usadas neste estudo vieram de estoques previamente obtidos e mantidos

em campo. Estas colônias se desenvolveram em placas de PVC cobertas por folhas de acetato

lixadas, de modo a prover rugosidade ao substrato e facilitar o assentamento das larvas,

colocadas em campo em tempos diferentes para garantir a obtenção de organismos nas duas

classes de tamanho necessárias. Os organismos das espécies e tamanhos de interesse foram

23

então recortados das folhas de acetato e colados nas placas experimentais com cola de

secagem rápida, tipo Superbonder® (Hart e Marshall 2009). Esse procedimento não levou

mais do que 2 min de forma a não danificar os organismos.

As placas experimentais de PVC (15 x 20 x 0,2 cm) foram também, lixadas facilitando

a adesão das colônias transplantadas e a fixação dos novos recrutas. Cada placa recebeu

quatro colônias da mesma espécie e tamanho, posicionadas de forma equidistante uma da

outra (Fig. 3A), resultando em seis tratamentos (3 espécies x 2 tamanhos), com seis réplicas

independentes para cada uma das combinações desses fatores ao longo dos três eventos de

amostragem (108 placas no total, 36 para cada evento). Todas as placas foram fixadas

horizontalmente a 1,5 m de profundidade nas estruturas dos blocos flutuantes da área acima

descrita, com a face de interesse voltada para baixo, mantendo-se aproximadamente 2 m de

distância entre cada uma (Fig. 3B).

Devido a algumas perdas, as análises foram feitas com quatro réplicas de cada

tratamento (72 placas no total, 24 para cada um dos três eventos de amostragem), obtendo-se

assim um desenho balanceado, conforme recomendado (e.g. Underwood 1997).

Figura 3. A) disposição dos fundadores nas placas das comunidades experimentais e B) forma de distribuição

das placas em campo.

24

Sobrevivência do fundador e atração de coespecíficos

Amostragem

No primeiro evento de amostragem, após um mês do início do experimento, as placas

foram retiradas do campo e levadas ao laboratório em caixas térmicas com água. Para cada

placa foi registrado o número de colônias sobreviventes dentre as quatro iniciais. Além disso,

na área central de 13 x 13 cm, foram registradas quantas novas colônias das três espécies

recrutaram em placas com e sem colônias inicias coespecíficos.

Análise dos dados

Os dados brutos de sobrevivência foram transformados (arcsenx) para cumprir os

critérios de homocedasticidade e normalidade (Underwood 1997) e analisados por meio de

uma ANOVA fatorial, levando-se em conta os fatores ‘espécie do colonizador inicial’ (fator

fixo, 3 níveis: Botrylloides nigrum, Schizoporella errata e Bugula neritina) e ‘tamanho do

colonizador’ (fator fixo, 2 níveis: pequeno e grande).

O número de novas colônias coespecíficas após o primeiro mês de experimento foi

comparado separadamente para cada espécie por meio do mesmo modelo ANOVA

mencionado acima.

Nos casos em que houve efeito para algum fator, as comparações par a par foram

feitas por meio de um teste Tukey.

Efeito da identidade do fundador na estrutura da comunidade

Amostragem

Ao longo da sucessão, após um, três e cinco meses de desenvolvimento, as placas

foram retiradas do campo e transportadas para o laboratório, onde foram acondicionadas em

uma caixa térmica com água do mar para que os organismos incrustados continuassem

intactos até a triagem. As placas tiveram então seus táxons registrados e foram fotografadas

para posterior quantificação da área de cobertura de cada táxon, usada como estimativa de

abundância relativa (Vieira et al. 2012). Na quantificação de cobertura foi utilizada apenas a

área central de 13 x 13 cm de cada placa, para evitar o efeito das bordas e pelo fato de ter sido

25

nos vértices desse quadrado central que as colônias foram coladas na montagem do

experimento.

Análise dos dados

A riqueza de táxons foi comparada entre os diferentes tratamentos e ao longo do

tempo através de uma ANOVA. Os fatores foram ‘espécie do colonizador inicial’ (fator fixo,

3 níveis: Botrylloides nigrum, Schizoporella errata e Bugula neritina), ‘tamanho do

colonizador’ (fator fixo, 2 níveis: pequeno e grande), e ‘tempo’ (fator fixo, 3 níveis: 1, 3 e 5

meses). Nos casos em que houve efeito para algum fator, ou interação de fatores, as

comparações par a par foram feitas através de um teste de Tukey.

A estrutura da comunidade, com base na cobertura dos organismos, foi comparada

entre os tratamentos e ao longo dos meses através de análises multivariadas. As diferenças

entre tratamentos ao longo do tempo foram testadas através de uma PERMANOVA

(Anderson 2001) utilizando-se o mesmo modelo proposto para riqueza. Os dados utilizados na

PERMANOVA foram transformados (arcsenx) e os táxons que apareceram em apenas uma

amostra foram retirados, pois não acrescentam resolução ao teste (Clarke 1993). Comparações

par a par foram conduzidas quando necessário. Por último, foi realizado o teste SIMPER para

saber quais táxons contribuíram mais para a separação dos grupos (Clarke 1993).

RESULTADOS

Sobrevivência dos colonizadores iniciais

A sobrevivência entre as três espécies estudadas foi maior em Schizoporella errata

(~90%) e Bugula neritina (~70%) em relação à Botrylloides nigrum (~25%), independente do

tamanho do colonizador inicial (Tab. 1, Fig. 4).

26

Tabela 1. Resultado da ANOVA de dois fatores comparando a proporção e colônias grandes e pequenas de

Botrylloides nigrum, Bugula neritina e Schizoporella errata sobreviventes após o primeiro mês de

experimentação.

Fonte de Variação GL QM F p

Espécie 2 2,15 18,78 < 0,001

Tamanho 1 0,05 0,40 0,535

Espécie x Tamanho 2 0,02 0,18 0,841

Erro 18 0,11

Figura 4. Proporção média (±EP) de colônias grandes e pequenas de Botrylloides nigrum, Bugula neritina e

Schizoporella sp. sobreviventes após um mês de experimentação. Letras iguais significa ausência de diferença

estatística entre espécies (p > 0,05).

Atração de coespecíficos

Cada espécie de colonizador inicial apresentou um padrão diferente em relação à

atração de novas colônias coespecíficas. Botrylloides nigrum foi indiferente, apresentando o

mesmo número de novas colônias independente da espécie de colonizador inicial. Bugula

neritina apresentou um maior número de novas colônias em placas em que o colonizador

inicial era um coespecífico, compatível com um processo de “atração”. Por outro lado,

Schizoporella errata apresentou um menor número de novas colônias em placas onde o

colonizador inicial era um coespecífico, sugerindo um processo de “inibição”. Para as três

espécies o padrão observado foi independente do tamanho do colonizador inicial (Tab. 2, Fig.

5).

27

Tabela 2. ANOVA para cada uma das espécies comparando o número de novas colônias em relação ao tamanho

(grande e pequeno) e à espécie de colonizador inicial (Botrylloides nigrum, Bugula neritina e Schizoporella sp.).


Botrylloides nigrum Espécie 2 0,38 0,18 0,835

Tamanho 1 0,17 0,08 0,779


Erro 18 2,06

Bugula neritina Espécie 2 343,50 8,36 0,003 Tamanho 1 165,38 4,08 0,060


Erro 18 41,07

Schizoporella sp. Espécie 2 132,13 5,42 0,014 Tamanho 1 24,00 0,99 0,334


Erro 18 24,36

Figura 5. Número médio (±EP) de novas colônias após um mês de experimentação para Botrylloides nigrum, Bugula neritina e

Schizoporella errata em placas com colonizadores iniciais coespecíficos e não coespecíficos. Para cada espécie, letras iguais

entre grupos se referem à ausência de diferença estatística (p > 0,05).

Efeito no desenvolvimento da comunidade

A identidade do colonizador afetou a riqueza de espécies ao longo da sucessão (Tab.

3, Fig. 6). Placas em que o colonizador inicial era Botrylloides nigrum ou Bugula neritina

suportaram uma comunidade com aproximadamente 10 espécies (Tukey; p = 0,904) ao longo

de todo o estudo. Já placas que tiveram Schizoporella errata como colonizador inicial,

28

resultaram em uma comunidade menos rica (composta em média por 7 espécies), tanto em

relação a placas iniciadas com Botrylloides nigrum (Tukey; p < 0,001) quanto àquelas

iniciadas com Bugula neritina (Tukey; p <0,001). Ao longo do tempo, o número de espécies,

de forma geral, foi diferente apenas entre o terceiro e o quinto mês ao longo do experimento

(Tukey; p = 0,010) (Tab. 3, Fig. 6).

Tabela 3. Resultado da ANOVA multifatorial comparando o número de espécies ao longo do tempo (1, 3 e 5

meses) para placas que inicialmente tiveram como colonizadores colônias grandes e pequenas das espécies

Botrylloides nigrum, Bugula neritina e Shcizoporella errata.


Espécie 2 118,22 16,30 < 0,001

Tamanho 1 1,68 0,23 0,632

Tempo 2 34,85 4,80 0,012


Tamanho x Tempo 2 15,10 2,08 0,135

Espécie x Tempo 4 14,95 2,06 0,099

Espécie x Tempo x Tamanho 4 4,83 0,67 0,619

Erro 54 7,26

Figura 6. Riqueza média de espécies (±EP) após 1, 3 e 5 meses de experimentação para placas com diferentes

colonizadores iniciais: Botrylloides nigrum (losangos brancos), Bugula neritina (círculos cinzas) e

Schizoporella errata (triângulos pretos).

Ao longo do tempo houve variação nas diferenças entre comunidades com diferentes

colonizadores iniciais, quanto à área de cobertura dos táxons (Tab. 4). Após o primeiro mês

todos os tratamentos apresentaram diferenças em relação à abundância relativa dos táxons

0

2

4

6

8

10

12

14

1 3 5

Riq

uez

a d

e e

spé

cie

s

Tempo (meses)

BOT BUG SCH

29

presentes (B. nigrum x B. neritina, p = 0,010; B. nigrum x S. errata, p = 0,002; B. neritina x S.

errata, p =0,001). Placas que iniciaram com Botrylloides nigrum apresentaram uma maior

abundância de ascídias em relação às demais; placas que tinham Bugula neritina como

colonizador inicial apresentaram uma maior abundância de briozoários arborescentes; já

placas que iniciaram com Schizoporella errata foram dominadas no geral por briozoários

incrustantes (Fig. 7). Isso reflete a influência dos colonizadores iniciais, que foram as espécies

mais importantes para essas diferenças entre os tratamentos (Tab. 5).

Após 3 meses ocorreu alguma convergência, sendo que as diferenças se limitaram a

comunidades que começaram com Botrylloides nigrum em relação a comunidades que

iniciaram com Schizoporella errata (B. nigrum x B. neritina, p = 0,518; B. nigrum x S. errata,

p = 0,038; B. neritina x S. errata, p =0,176). Essa semelhança se dá pela dominância

basicamente de briozoários incrustantes em todos os tratamentos. As diferenças entre placas

iniciadas com Botrylloides nigrum e Schizoporella errata é devida a algumas espécies de

briozoários arborescentes (Tab. 5), mais abundantes nas placas de Botrylloides nigrum (Fig.

7).

Após 5 meses as comunidades voltam a divergir, havendo diferença das comunidades

iniciadas com Schizoporella errata em relação àquelas iniciadas pelos outros dois

colonizadores, as quais foram semelhantes entre si (B. nigrum x B. neritina, p = 0,170; B.

nigrum x Schizoporella errata, p = 0,001; B. neritina x Schizoporella errata, p =0,004). Nos

dois casos as diferenças se devem basicamente ao fato de placas iniciadas com Schizoporella

errata terem apresentado uma maior dominância de briozoários incrustantes (Tab. 5; Fig. 7),

grupo em que Schizoporella errata se insere.

Tabela 4. Resultado da PERMANOVA comparando a estrutura das comunidades ao longo do tempo (1, 3 e 5

meses) para placas que inicialmente tiveram como colonizadores colônias grandes e pequenas das espécies

Botrylloides nigrum, Bugula neritina e Schizoporella errata.

Fonte de Variação GL QM Pseudo-F p

Espécie 2 6942 6,27 0,001

Tamanho 1 660 0,60 0,752

Tempo 2 16533 14,93 0,001

Espécie x Tamanho 2 792 0,72 0,739

Tamanho x Tempo 2 1229 1,11 0,351

Espécie x Tempo 4 2884 2,61 0,001

Espécie x Tempo x Tamanho 4 1365 1,23 0,202

Erro 54 1107

30

Figura 7. Área de cobertura média dos principais grandes grupos da comunidade (ascídias, briozoários arborescentes, briozoários incrustantes, hidrozoários, alga filamentosa,

poliquetas, esponjas e outros – bivalves e cracas) para cada um dos tratamentos iniciados com Botrylloides nigrum, Bugula neritina e Schizoporella errata após 1, 3 e 5 meses de

experimentação.

31

Tabela 5. Contribuição relativa (%) obtidas pelo SIMPER dos três táxons mais importantes para estabelecer as diferenças par a par de placas iniciadas com o colonizador

inicial Botrylloides nigrum (BOT), Bugula neritina (BUG) ou Schizporella errata (SCH), após 1, 3 e 5 meses de experimentação. À frente de cada táxon, entre parênteses, está

o grande grupo ao qual o táxon pertence: AS – Ascídias, AG – Algas, BA – Briozoários Arborescentes, BI – Briozoários Incrustantes, E – Esponjas, H – Hidrozoários, P –

Poliquetas; e o tratamento de colonizador inicial em que foi mais abundante. Não foram efetuadas análises SIMPER quando as diferenças entre pares de tratamentos não foram

significativas na PERMANOVA, conforme indicado por ‘-’ na tabela.

Tempo BOT x BUG (%)

BOT x SCH (%)

BUG x SCH (%)

1 mês

Bugula neritina (BA, BUG) 26,7 Schizoporella errata (BI, SCH) 23,1 Bugula neritina (BA, BUG) 22,7

Botrylloides nigrum (AS, BOT) 9,9 Alga Filamentosa (AL, SCH) 11,0 Schizoporella errata (BI, SCH) 21,9

Obelia dicothoma (H, BOT) 8,2 Botrylloides nigrum (AS, BOT) 10,5 Alga Filamentosa (AL, SCH) 9,2

3 meses

- - Bugula neritina (BA, SCH) 20,4 - -

- - Crisia sp. (BA, BOT) 19,2 - -

- - Schizoporella errata (BI, SCH) 16,1 - -

5 meses

- - Schizoporella errata (BI, SCH) 17,5 Schizoporella errata (BI, SCH) 13,6

- - Crisia sp. (BA, BOT) 12,4 Bugula neritina (BA, SCH) 10,3

- - Electra tenella (BI, BOT) 9,9 Mycale americana (E, BUG) 9,3

32

DISCUSSÃO

Das espécies testadas como colonizador inicial neste experimento, o briozoário

incrustante Schizoporella errata foi a espécie que mais afetou a estruturação e

desenvolvimento da comunidade séssil, levando a uma diminuição na riqueza. Por outro lado,

comunidades iniciadas com a ascídia colonial Botrylloides nigrum e o briozoário arborescente

Bugula neritina apresentaram uma riqueza de espécies maior ao longo do experimento (entre

10 e 12 espécies em média), com valores típicos já observados para comunidades não

manipuladas em outros trabalhos na área (Vieira et al. 2012, 2016). Esses efeitos diferenciais

estão provavelmente ligados à dominação de espaço, permanência na comunidade e processos

dependentes de densidade. Enquanto Botrylloides nigrum é neutro, Bugula neritina e

Schizoporella errata apresentam efeitos opostos em relação ao assentamento de novos

recrutas, havendo grande atração de coespecíficos para Bugula neritina e repulsão de

coespecíficos para Schizoporella errata. Esses processos populacionais estão intimamente

relacionados à capacidade competitiva das espécies (Hart e Marshall 2009), e os resultados

obtidos neste estudo sugerem efeitos também na escala de organização da comunidade.

Botrylloides nigrum foi a espécie que apresentou a menor taxa de sobrevivência após

um mês de experimentação, além de não apresentar atração de novos recrutas coespecíficos.

Essa fraca “presença” de Botrylloides nigrum desde o início do desenvolvimento da

comunidade propicia a disponibilidade de espaço por um período mais longo, permitindo que

outros organismos consigam se estabelecer e se manter na comunidade (Russ 1980; Osman e

Whitlatch 2004), levando a mesma a valores naturalmente observados de riqueza (Vieira et al.

2012, 2016). Esse resultado é interessante uma vez que Botrylloides nigrum é uma ascídia

colonial, tipicamente caracterizada como uma espécie que monopoliza espaço (Kay e Keough

1981; Nandakumar 1996; Dias et al. 2008). Apesar de ser uma espécie comumente encontrada

em comunidades incrustantes da região, raramente é vista na forma de grandes colônias

cobrindo uma área considerável (obs. pessoal), o que pode ser explicado pela baixa taxa de

sobrevivência encontrada neste trabalho. Mesmo sendo uma ascídia e, portanto, uma espécie a

priori com boa capacidade para competir com outras espécies (Kay e Keough 1981;

Nandakumar 1996), a efemeridade da colônia pode influenciar a estruturação da comunidade

pela liberação ocasional de espaço.

33

Mesmo tendo sido observados resultados similares aos de Botrylloides nigrum na

estruturação da comunidade, Bugula neritina apresentou uma taxa maior de sobrevivência e

uma maior atração de recrutas coespecíficos. Keough (1984) encontrou larvas de B. neritina

recrutando apenas próximas a outros recém-recrutas, entretanto neste trabalho observamos o

recrutamento de B. neritina acontecendo próximo a adultos coespecíficos. Por não ser um

bom competidor e dominador de espaço (Walters e Wethey 1996), o recrutamento próximo a

coespecíficos pode ser vantajoso, uma vez que a competição intraespecífica pode ter menor

influência na aptidão do que o assentamento ao acaso, no qual os recrutas tem uma chance

maior de serem excluídos por espécies monopolizadoras de espaço em interações

interespecíficas (Hart e Marshall 2009). Além disso, o agregamento pode resultar em uma

maior proteção contra predadores, possibilitando às jovens colônias crescer e escapar em

tamanho (Keough 1984). Dessa forma, esperava-se que B. neritina se mantivesse por mais

tempo na comunidade, influenciando a sua estruturação, e que ocupasse grande parte do

espaço por atrair um alto número de coespecíficos. Entretanto, mesmo sobrevivendo mais

após um mês, Bugula neritina não permanece na comunidade, havendo decréscimo da sua

cobertura acompanhado do aumento da área ocupada por briozoários incrustantes. Isso pode

estar relacionado com a arquitetura arborescente das colônias, o que não leva a uma ocupação

bidimensional do espaço mesmo em altas densidades (Walters e Wethey 1996), havendo

ainda bastante espaço primário para ser colonizado por recrutas de outras espécies. Além

disso, é comum encontrar pequenos indivíduos e colônias de organismos incrustantes

crescendo sobre Bugula neritina (obs. pess.), o que poderia levar a um processo de facilitação

por essa espécie (Russ 1980; Breitburg 1985). A chegada de novos organismos facilitados por

Bugula neritina levaria a uma diminuição da taxa de recrutamento de coespecíficos devido à

diminuição de espaço disponível. Dessa forma, podemos resumir o cenário em uma alta

atração de coespecíficos, que também aumentará a facilitação para outros organismos,

diminuindo a presença de Bugula neritina e levando a comunidade a condições padrão de

riqueza específica, similar ao observado em placas iniciadas por Botrylloides nigrum.

Ao contrário de Botrylloides nigrum e Bugula neritina, Schizoporella errata teve

influências mais fortes na estruturação e desenvolvimento da comunidade, levando a uma

diminuição da riqueza de espécies e a uma estrutura diferenciada das comunidades após 5

meses. Esses resultados se devem basicamente pela rápida monopolização de espaço exercida

por essa espécie. Nos gráficos de cobertura é possível perceber que desde o início a proporção

de briozoários incrustantes, refletindo em grande parte a abundância relativa de Schizoporella

34

errata, é a mais alta para o tratamento iniciado com essa espécie. Por dominar rapidamente o

espaço, Schizoporella errata não deixa que outros organismos se estabeleçam facilmente

(Kay e Keough 1981; Jackson e Hughes 1985). Mesmo os recrutas de outras espécies que

eventualmente consigam assentar correm elevado risco de recobrimento pelo rápido

crescimento das colônias de S. errata (Russ 1982; Nandakumar 1996). Além disso, a alta taxa

de sobrevivência garante que essa espécie persista na comunidade e a monopolize, repelindo

inclusive coespecíficos. Para bons competidores é um risco recrutar próximo de coespecíficos,

uma vez que a competição intraespecífica será alta e maior do que a competição

interespecífica (Hart e Marshall 2009). Vale ressaltar que o design desse experimento acaba

reproduzindo um cenário em que o colonizador inicial teria uma vantagem, como se tivesse

crescido um tempo sem a influência de outros organismos (Urban e De Meester 2009). Esse

procedimento pode superestimar a monopolização de espaço por Schizoporella errata e seu

efeito negativo para a diversidade da comunidade. Entretanto, é possível observar na figura de

cobertura que ao longo do desenvolvimento da comunidade, briozoários incrustantes

monopolizam espaço mesmo que não tenham sido os colonizadores, confirmando assim a

importância desse grupo.

Sendo assim, os resultados desse experimento mostram que a influência de uma

espécie que inicia a colonização de uma comunidade vai depender muito de sua capacidade de

permanência e de explorar e monopolizar os principais recursos. Botrylloides nigrum por não

sobreviver por muito tempo praticamente não influenciou a estrutura e desenvolvimento da

comunidade; Bugula neritina mesmo sobrevivendo mais que Botrylloides nigrum e atraindo

muitos coespecíficos não se manteve na comunidade, possivelmente pelo caráter facilitador e

não monopolizador de espaço bidimensional que sua arquitetura promove. Já Schizoporella

errata apresentou altas taxas de sobrevivência e monopolizou espaço rapidamente, se

mantendo o experimento todo na comunidade, mesmo não atraindo coespecíficos, afetando o

número de espécies e a estruturação da comunidade.

35

CAPÍTULO II

A RIQUEZA TAXONÔMICA DOS FUNDADORES: FACILITAÇÃO DIRETA E

INDIRETA MEDIADA POR COMPETIÇÃO AFETANDO A ESTRUTURA DA

COMUNIDADE

36

RESUMO

A perda de diversidade tem sido um grande problema atualmente e resulta da

intensificação da influência antrópica no meio. A diminuição de diversidade pode afetar

muitos processos ecossistêmicos, desde a estabilidade de teias tróficas, a produtividade

primária e a resistência e resiliência de comunidades após distúrbios. Quanto mais diversa é

uma comunidade, maiores são as chances de haver redundância funcional entre as espécies.

Desta forma, a perda de algumas espécies pode acabar não afetando o sistema como um todo

se outras espécies desempenham o mesmo papel funcional na comunidade. Um grande

problema também resultante da ação antrópica e que influencia diretamente comunidades

menos diversas é a introdução de espécies exóticas. Comunidades mais diversas apresentam

maior resistência a organismos exóticos uma vez que é menor a chance de existirem janelas

de nichos a serem ocupados. Uma vez que sistemas costeiros marinhos têm sofrido tanto com

a perda de diversidade como com a introdução de espécies exóticas por ação humana, utilizei

comunidades incrustantes do sublitoral para testar o efeito que a riqueza de fundadores pode

ter na estruturação e desenvolvimento da comunidade ao longo da sucessão, bem como sua

suscetibilidade à ocorrência de espécies exóticas. Utilizei três diferentes grupos de

organismos (ascídias coloniais, briozoários arborescentes e briozoários incrustantes) e em

cada um deles variamos apenas a diversidade taxonômica, mantendo a diversidade funcional

constante. Unidades experimentais que iniciaram com um maior número de espécies

resultaram em comunidades com riqueza e diversidade ligeiramente superiores ao longo da

sucessão. Esse efeito não foi condicionado simplesmente ao maior número de espécies desde

o início, mas a processos indiretos relacionados à maior riqueza inicial. Processos tanto de

facilitação direta, no caso de briozoários arborescentes, quanto facilitação indireta, mediada

por alta competição entre monopolizadores de espaço no caso de ascídias coloniais e

briozoários incrustantes, podem ter sido importantes para a maior diversidade ao longo da

sucessão da comunidade. Além disso, comunidades iniciadas por briozoários incrustantes

apresentaram, novamente, menor riqueza. Nenhum efeito foi observado para a ocorrência de

espécies exóticas, possivelmente pela alta diversidade de organismos observada, mesmo nas

comunidades inicialmente menos ricas.

37

INTRODUÇÃO

A atividade antrópica tem levado atualmente a muitas alterações nos ecossistemas,

sendo uma das mais importantes a perda de diversidade biológica, tanto local como regional

(Hooper et al. 2005; Stachowicz et al. 2007, 2008). Por conta disso, de algumas décadas para

cá muita atenção tem sido prestada a como modificações na diversidade de organismos pode

afetar outras propriedades importantes dos ecossistemas, como produtividade primária

(Griffin et al. 2009) e resiliência frente a distúrbios (Hooper et al. 2005; Stachowicz et al.

2007). Na escala de comunidades, a perda de diversidade também é um problema crucial, uma

vez que a diminuição de espécies pode levar a colapsos nas redes tróficas tanto pela

diminuição de presas como de predadores (Stachowicz et al. 2007), enfraquecendo as

interações e consequentemente a conectância e estabilidade da rede (Kondoh 2003). Além

disso, a perda de algumas espécies pode rapidamente levar a estágios alternativos de

equilíbrio (Beisner 2000; Osman et al. 2010), passando a haver dominância de um ou poucos

grupos de organismos com alta habilidade competitiva (Paine 1966).

Comunidades mais diversas têm maior chance de apresentar relativa sobreposição de

nichos e consequentemente maior redundância entre suas espécies (MacArthur 1972). Assim,

a retirada de uma espécie pode acabar não afetando as interações e processos, uma vez que

facilmente outras espécies podem continuar desempenhando o papel das que foram perdidas

(Griffin et al., 2009; Guillemot et al., 2011). Em um universo onde são constantes as

alterações por ações antrópicas, comunidades com maior diversidade tendem a ser mais

menos passíveis de serem afetadas (Cardinale et al., 2000; Loreau et al., 2001; Alisson 2004,

Stachowicz et al. 2008).

Uma grande influência antrópica e que tem levado a muitos problemas econômicos e

ambientais é a dispersão de espécies exóticas por todo o planeta (Fergione et al. 2003; Hooper

et al. 2005; Stachowicz et al. 1999, 2002, 2007). No ambiente marinho, o grande tráfego de

barcos e navios, seja para fins econômicos ou recreativos, tem facilitado a introdução de

espécies não nativas por todo o mundo, tanto de organismos adultos incrustados nos cascos,

quanto propágulos reprodutivos trazidos na água de lastro dos barcos (Carlton e Geller 1993).

Ao chegar aos novos locais, esses organismos podem apresentar uma maior habilidade

competitiva que as espécies nativas (Rejmánek e Richardson 1996; Theoharides e Dukes

2007) ou não terem inimigos naturais (Mitchell e Power 2003, Torchin et al. 2003; Colautti et

al. 2004), ocupando de modo oportunista grandes áreas e levando a um declínio da

38

diversidade no local (Hooper et al. 2005). Entretanto, comunidades mais diversas parecem

resistir mais à introdução de espécies exóticas do que comunidades menos diversas

(Stachowicz et al. 1999, 2002, 2007). Isso parece levar a um padrão latitudinal, no qual a

região tropical (mais diversa) é a menos afetada por invasão de espécies exóticas quando

comparada à região temperada (Holdgate 1986; Lonsdale 1999; Sax 2001; Freestone et al.

2013). Comunidades que apresentam grande riqueza de espécies nativas podem estar perto da

saturação, em termos de espaço de nicho, bloqueando a entrada de espécies exóticas (Shea e

Chesson 2000; Stachowicz et al. 2002; Fergione et al. 2003; Stachowicz e Byrnes 2006).

Desta forma, existe um mecanismo onde a própria diversidade da comunidade atua como um

tampão para sua manutenção, não possibilitando a ocorrência de espécies introduzidas.

Por muito tempo, procurou-se entender padrões de diversidade dos sistemas biológicos

e os processos responsáveis por esses padrões, mas, frente ao aumento das alterações

antrópicas, faz-se necessário também entender como a diversidade já existente no sistema

afeta o funcionamento da comunidade (Hooper et al. 2005; Cardinale et al. 2006; Griffin et al.

2009). Considerando que muitas características da comunidade são dependentes de processos

iniciais da sucessão, e que a diversidade de adultos geralmente está relacionada à diversidade

dos propágulos que iniciam a colonização do substrato, o objetivo deste capítulo foi testar

como variações na riqueza de espécies dos fundadores afetam o desenvolvimento e

estruturação da comunidade. Para tal, foi utilizada como modelo a comunidade de organismos

incrustantes do sublitoral. Além disso, avaliei como esses cenários de riqueza inicial afetam a

suscetibilidade da comunidade à ocorrência de espécies exóticas. Como utilizei espécies

funcionalmente redundantes, variando apenas a riqueza (ver métodos), poderia ser esperado

que os diferentes níveis de riqueza inicial não afetariam diferencialmente a comunidade.

Alternativamente, pequenas diferenças entre as espécies, mesmo que funcionalmente

redundantes, poderiam gerar um padrão no qual uma maior riqueza inicial levaria a uma

maior riqueza da comunidade ao longo da sucessão. Além disso, espero que uma maior

riqueza inicial garanta uma maior resistência da comunidade ao estabelecimento de espécies

exóticas.

39

MÉTODOS


Este experimento foi conduzido no Yacht Club Ilhabela (YCI) (ver capítulo 1 para a

descrição da área de estudo), de Julho a Dezembro de 2014. Aqui, espécies diferentes, porém

funcionalmente semelhantes e filogeneticamente próximas, foram utilizadas. Para uma maior

generalização, foram utilizados três diferentes grupos filogenético-funcionais (ascídias

coloniais – AC, briozoários arborescentes – BA e briozoários incrustantes – BI), utilizando-se

dois tratamentos, de alta e baixa riqueza, para cada grupo.

Para cada grupo filogenético-funcional, foi utilizado um diferente número de espécies

no tratamento de alta riqueza, uma vez que se preferiu utilizar as espécies que eram

naturalmente abundantes na área de estudo no momento do experimento (o que fica refletido

na sua ocorrência nas placas estoque). Esse número foi variável para cada grupo em questão.

As espécies de ascídias coloniais utilizadas foram Botrylloides nigrum, Symplegma

brakenhielmi, Didemnum perlucidum e Diplosoma listerianum; as de briozoários

arborescentes foram Bugula neritina e Crisia sp.; e os briozoários incrustantes foram

Schizoporella errata, Watersipora subtorquata e Electra tenella ( Tab. S2 no Material

Suplementar, Fig. 1)

40

Figura 1. Espécies utilizadas no experimento de riqueza inicial. Ascídias coloniais: Botrylloides nigrum (A),

Symplegma brakenhielmi (B), Didemnum perlucidum (C) e Diplosoma listerianum (D); Briozoários

arborescentes: Bugula neritina (E), Crisia sp. (F); Briozoários incrustantes: Schizoporella errata (G),

Watersipora subtorquata (H), Electra tenella (I).

As colônias desses organismos foram obtidas de estoques previamente mantidos em

campo, que consistiram de placas de PVC cobertas por folhas de acetato lixadas, onde todos

os organismos das espécies ocorrentes no local começam a se desenvolver. As colônias das

espécies de interesse (colônias de aproximadamente 1,5 cm de diâmetro) foram então

recortadas das folhas de acetato e coladas nas placas experimentais com cola de secagem

rápida, tipo Superbonder® (Hart e Marshall 2009). As placas experimentais de PVC (15 x 20

x 0,2 cm) foram lixadas facilitando a adesão das colônias coladas e dos novos recrutas que

chegaram à comunidade. No total, foram utilizadas 84 unidades experimentais, sendo 14

41

réplicas de cada tratamento (alta e baixa riqueza), para cada um dos grupos (ascídias,

briozoários arborescentes e briozoários incrustantes).

Para ascídias, foram coladas de forma equidistante (aproximadamente 10 cm) quatro

colônias em cada placa. No caso do tratamento de alta riqueza apenas uma configuração era

possível, ou seja, uma colônia de cada espécie. No tratamento de baixa riqueza, para o

desenho amostral não ficar desbalanceado, foram construídas quatro réplicas com B. nigrum,

quatro com D. perlucidum, quatro com D. listerianum e duas com Symplegma brakienhelmi,

totalizando as 14 réplicas. Para os briozoários arborescentes, foram também coladas de forma

equidistante (aproximadamente 10 cm de distancia) quatro colônias em cada placa. No caso

do tratamento de alta riqueza apenas uma configuração era possível, ou seja, duas colônias de

cada espécie. No tratamento de baixa riqueza, para o desenho amostral não ficar

desbalanceado, foram construídas oito réplicas com B. neritina e seis réplicas com Crisia sp.,

totalizando as 14 réplicas. Para os briozoários incrustantes, foram coladas de forma

equidistante (aproximadamente 10 cm de distância) três colônias em cada placa. No caso do

tratamento de alta riqueza apenas uma configuração era possível, ou seja, uma colônia de cada

espécie. No tratamento de baixa riqueza, para o desenho amostral não ficar desbalanceado,

foram construídas seis réplicas com S. errata, quatro réplicas com Electra tenella e quatro

réplicas com W. subtorquata, totalizando as 14 réplicas (Fig. 2).

Todas as placas foram fixadas horizontalmente nas estruturas dos blocos flutuantes

com a face de interesse voltada para baixo, mantendo uma profundidade de 1,5 m e,

aproximadamente, 2 m de distância entre placas.

42

Figura 2. Esquema das unidades experimentais montadas para os tratamentos de alta e baixa riqueza para os

grupos ascídias coloniais, briozoários arborescentes e briozoários incrustantes.

43

Amostragem

Após aproximadamente um mês de desenvolvimento, metade das placas (7 réplicas de

cada tratamento para cada grupo) foram retiradas do campo e transportadas para o laboratório

em uma caixa térmica com água do mar, para que os organismos incrustados continuassem

intactos até à triagem. Em laboratório as placas tiveram seus táxons registrados. Além disso,

foram retiradas fotografias para posterior quantificação da área de cobertura de cada táxon,

usada como estimativa de abundância relativa (Vieira et al. 2012). Na quantificação de

cobertura foi utilizada apenas uma área central de 13 x 13 cm de cada placa, para evitar o

efeito das bordas e pelo fato de ter sido nessa área central que as colônias foram coladas na

montagem do experimento.

A outra metade foi retirada após cinco meses do início do experimento, possibilitando

assim uma comparação ao longo do tempo. Diferentemente do primeiro experimento, neste

não amostramos após 3 meses para maximizar o número de réplicas nos demais momentos de

amostragem.

Análise dos dados

A riqueza de táxons foi comparada entre os diferentes tratamentos através de uma

ANOVA fatorial. As variáveis preditoras foram ‘riqueza inicial’ (fator fixo, 2 níveis: alta e

baixa), ‘grupo’ (fator fixo, 3 níveis: ascídias coloniais, briozoários arborescentes e briozoários

incrustantes) e ‘tempo’ (fator fixo, 2 níveis: 1 e 5 meses). Nos casos em que houve efeito para

algum fator, as comparações par a par foram feitas através de um teste Tukey.

Caso comunidades iniciadas com maior riqueza venham a apresentar um número alto

de espécies ao longo do experimento, podemos pensar em duas possibilidades: 1) a maior

riqueza da comunidade ao longo do experimento é reflexo direto do número maior de espécies

presentes desde o início, ou seja, um artefato do procedimento; ou 2) a maior riqueza da

comunidade ao longo do experimento é reflexo de processos ecológicos relacionados à alta

riqueza inicial, mas não diretamente ao número maior de espécies no início. Para se desfazer

essa dúvida, ao longo do tempo e separadamente para cada grupo taxonômico, foi comparado

o número médio das espécies utilizadas nos tratamentos de alta riqueza inicial entre os painéis

iniciados com alta e baixa riqueza de fundadores por uma ANOVA de dois fatores (Riqueza

Inicial: fixo, 2 níveis – alta e baixa; Tempo: fixo, 2 níveis – 1 e 5 meses). Caso o número

médio das espécies utilizadas nos tratamentos de alta riqueza inicial seja igual ao longo do

44

tempo entre os painéis de alta e baixa riqueza inicial, possíveis diferenças na riqueza da

comunidade serão devidas a processos ecológicos e não a um artefato experimental.

A cobertura dos organismos foi comparada entre os tratamentos e ao longo dos meses

através de análises multivariadas. As diferenças entre tratamentos e grupos ao longo do tempo

foram testadas por uma PERMANOVA (Anderson 2001) utilizando-se o mesmo modelo

proposto para riqueza. Os dados utilizados na PERMANOVA foram transformados

(arcsenx) e os táxons que apareceram em apenas uma amostra foram retirados, pois não

acrescentam resolução ao teste. Nos casos em que foram detectados efeitos, procedeu-se a

comparações par a par e ao teste SIMPER, para o melhor entendimento desses efeitos e para a

identificação dos táxons que mais contribuíram para os mesmos, respectivamente (Clarke

1993).

Todas as análises foram feitas com apenas seis das sete réplicas, pois do primeiro para

o segundo tempo houve perdas de unidades amostrais de alguns tratamentos, optando-se então

por balancear os dados.


Ao final do experimento, categorizei o status da maioria das espécies em nativas,

criptogênicas e exóticas, utilizando como referência alguns trabalhos feitos para a costa do

Brasil (Paula e Creed 2004, 2005; Dias et al. 2013; Marques et al. 2013; Rocha et al. 2013;

Kremer e Rocha 2016) e algumas comunicações de especialistas (Tab. 1 – Material

Suplementar). Algumas espécies não puderam ter seu status determinado e espécies com

status conflitante foram atribuídas ao status da referência do grupo e/ou pesquisador

especialista na área. Em cada unidade amostral calculei então a razão entre o número de

espécies exóticas e o número de espécies total, a qual foi comparada entre os tratamentos de

alta e baixa riqueza inicial e entre diferentes grupos taxonômicos através de uma ANOVA de

dois fatores. A análise foi feita apenas para o tempo final (cinco meses), devido à baixa

ocorrência dessas espécies após um mês.

45

RESULTADOS

O número de espécies da comunidade foi maior para os tratamentos de alta riqueza

inicial para os três grupos taxonômicos, tanto no início da sucessão (1 mês) como na sucessão

já avançada (5 meses, Fig. 3). Além disso, independente do nível de riqueza inicial,

comunidades que se iniciaram com ascídias coloniais apresentaram sempre uma maior riqueza

ao longo do tempo, enquanto comunidades iniciadas com briozoários incrustantes

apresentaram os menores valores de riqueza, ficando o tratamento iniciado com briozoários

arborescentes com valores intermediários (AC x BI, p = 0,022; AC x BA, p = 0,783; BA x BI,

p = 0,107) (Tab. 1, Fig. 3).

Tabela 1. Resultado da ANOVA comparando a riqueza de táxons no início da sucessão (1 mês) e na sucessão

avançada (5 meses) para unidades experimentais iniciadas com alta e baixa riqueza para os grupos ascídias,

briozoários arborescentes e briozoários incrustantes.

Fonte de Variação Gl QM F p

Riqueza inicial 1 48,35 7,19 0,009

Grupo 2 27,18 4,04 0,023

Tempo 1 0,35 0,05 0,821

Riqueza inicial x Grupo 2 13,76 2,05 0,138

Riqueza inicial x Tempo 1 2,35 0,35 0,557

Grupo x Tempo 2 1,43 0,21 0,809

Riqueza inicial x Grupo x Tempo 2 10,01 1,49 0,234

Erro 60 6,73

46

Figura 3. Riqueza média de táxons (±EP) para os tratamentos de alta e baixa riqueza inicial, para ascídias

coloniais (AC), briozoários arborescentes (BA) e briozoários incrustantes (BI) após um e cinco meses de

experimentação.

A proporção das espécies iniciais utilizadas no tratamento de alta riqueza foi similar

entre os painéis de alta e baixa riqueza inicial para os três grupos taxonômicos, havendo

variação no tempo apenas para briozoários incrustantes (Tab. 2, Fig. 4). Isso mostra que a

maior riqueza da comunidade em tratamentos de alta riqueza inicial não se deve

exclusivamente à presença de mais espécies desde o início, mas sim a outros processos que

serão discutidos a seguir.

47

Tabela 2. ANOVA para a proporção de espécies utilizadas no tratamento de riqueza inicial ocorrendo após 1 e 5

meses nos tratamentos de alta e baixa riqueza para ascídias coloniais (n inicial = 4), briozoários arborescentes (n

inicial = 2) e briozoários incrustantes (n inicial = 3).


Ascídias Coloniais Riqueza Inicial 1 0,18 3,16 0,088

Tempo 1 0,18 3,16 0,088

Riq. Inicial x Tempo 1 0,02 0,35 0,559

Erro 24 0,06

Briozoários Arborescentes Riqueza Inicial 1 0,08 0,75 0,395 Tempo 1 0,08 0,75 0,395


Erro 24 0,12

Briozoários Incrustantes Riqueza Inicial 1 0,06 1,71 0,203 Tempo 1 0,40 10,71 0,003


Erro 24 0,04

Figura 4. Proporção média das espécies utilizadas inicialmente (±EP) no tratamento de alta riqueza ocorrendo

após 1 e 5 meses nos tratamentos de alta e baixa riqueza para ascídias coloniais (n inicial = 4), briozoários

arborescentes (n inicial = 2) e briozoários incrustantes (n inicial = 3). NS - sem diferença significativa, p >

0,05.

Quanto à estruturação da comunidade, não foram observadas diferenças na

composição em relação ao grupo taxonômico que iniciou a comunidade, mas observamos

diferentes composições entre os tratamentos de alta e baixa riqueza e também entre os

momentos da sucessão (Tab. 3). Comunidades iniciadas com alta riqueza apresentaram, em

ambos os momentos da sucessão, mais briozoários arborescentes, principalmente Bugula

neritina (SIMPER: 19,61%), do que comunidades iniciadas com baixa riqueza inicial. Já

48

comunidades iniciadas com baixa riqueza, apresentaram um domínio de briozoários

incrustantes, principalmente Schizoporella errata (SIMPER: 15,24%), quando comparadas

aos tratamentos de alta riqueza inicial. Apesar desse padrão ser consistente no tempo, houve

uma diminuição na área coberta por briozoários arborescentes (Bugula neritina, SIMPER:

20,14%) e um grande aumento da área coberta por briozoários incrustantes (Schizoporella

errata, SIMPER: 16,19%), os quais passaram a ser os organismos dominantes em todos os

tratamentos após cinco meses de experimentação (Fig. 5).

Tabela 3. Resultado da PERMANOVA comparando a abundância relativa das espécies após um e cinco meses

de experimentação para unidades experimentais iniciadas com alta e baixa riqueza para os grupos ascídias,

briozoários arborescentes e briozoários incrustantes.

Fonte de Variação Gl QM Pseudo-F p

Riqueza inicial 1 3802 3,00 0,022

Grupo 2 1717 1,36 0,194

Tempo 1 22033 17,40 0,001

Riqueza inicial x Grupo 2 640 0,51 0,904

Riqueza inicial x Tempo 1 1542 1,22 0,313

Grupo x Tempo 2 765 0,60 0,856

Riqueza inicial x Grupo x Tempo 2 1186 0,94 0,467

Erro 60 1265

49

Figura 5. Área de cobertura dos principais grandes grupos da comunidade (ascídias, briozoários

arborescentes, briozoários incrustantes, hidrozoários e outros – bivalves, cracas, esponjas e poliquetas) para os

tratamentos de alta e baixa riqueza inicial, para ascídias coloniais (AC), briozoários arborescentes (BA) e

briozoários incrustantes (BI) após um e cinco meses de experimentação.

Independentemente dos tratamentos de alta e baixa riqueza inicial e dos diferentes

grupos taxonômicos testados, não foram observadas diferenças na ocorrência de espécies

exóticas em relação às espécies totais (Tab. 4, Fig. 6).

Tabela 4. Resultado da ANOVA comparando a razão entre o número de espécies exóticas e o número total de

espécies em comunidades iniciadas por alta e baixa riqueza de ascídias coloniais, briozoários arborescentes e

briozoários incrustantes após cinco meses de experimentação.

Fonte de Variação Gl QM F p

Riqueza inicial 1 0,000 0,005 0,946

Grupo 2 0,003 0,197 0,822

Riqueza inicial x Grupo 2 0,001 0,071 0,931

Erro 30 0,014

50

Figura 6. Razão entre o número de espécies exóticas e o número total de espécies em comunidades iniciadas

por alta e baixa riqueza de ascídias coloniais (AC), briozoários arborescentes (BA) e briozoários incrustantes

(BI).

DISCUSSÃO

Os resultados indicam que uma maior riqueza durante a colonização leva a uma maior

diversidade ao longo da sucessão, seja nos momentos iniciais ou nos mais avançados. Uma

vez que foram utilizadas espécies redundantes nos tratamentos de alta riqueza inicial,

esperava-se uma ausência de efeito dessa maior diversidade de colonizadores (Griffin et al.

2009; Guillemot et al. 2011). Entretanto, os resultados mostram que mesmo sendo espécies

semelhantes, uma maior diversidade inicial leva a uma maior diversidade também ao longo da

sucessão, seja por facilitação indireta por liberação competitiva, no caso de comunidades

fundadas por ascídias coloniais e briozoários incrustantes, ou por facilitação direta, quando

briozoários arborescentes foram fundadores.

Apesar dos tratamentos que apresentaram maior diversidade ao longo da sucessão

serem aqueles que se iniciaram com mais espécies, esse padrão não vem única e

exclusivamente do número de espécies já ser maior no começo. Mesmo com uma pequena

variação no tempo para briozoários incrustantes, no geral todas as espécies utilizadas nos

tratamentos de alta riqueza, também foram similarmente frequentes nos tratamentos de baixa

0.00

0.05

0.10

0.15

0.20

0.25

0.30

0.35

AC BA BI

Exó

tica

s/To

tais

Grupo Taxonômico

Alta Baixa

51

riqueza nos dois momentos da sucessão amostrados. Isso mostra que outros processos

atuantes nas comunidades que se iniciaram com mais espécies, além do maior número inicial

de espécies em si, foram importantes para levar a uma maior diversidade ao longo do tempo.

Para ascídias coloniais e briozoários incrustantes, grupos classicamente tidos como

bons competidores e dominadores de espaço (Kay e Keough 1981; Nandakumar 1996; Osman

e Whitlatch 2004; Dias et al. 2008), um maior número de espécies similares no início da

sucessão pode levar a uma maior competição e consequentemente barrar o crescimento dessas

colônias e a dominação do espaço por elas (Dias et al. 2008). Ao estarem competindo e não

dominando espaço, outras espécies podem conseguir colonizar e se manter na comunidade

(Russ 1980; Osman e Whitlatch 2004; Vieira et al. 2012), resultando num padrão de maior

diversidade em relação ao tratamento de baixa riqueza inicial. No caso de baixa riqueza

inicial, a ausência de maior competição, pode ter levado esses bons competidores a

rapidamente monopolizar espaço (Kay e Keough 1981; Jackson e Hughes 1985) e recobrir

outros organismos (Russ 1982; Nandakumar 1996), levando a uma menor diversidade ao

longo da sucessão. É como se o potencial monopolizador de cada espécie se tornasse menor

na presença de outras espécies similares, só sendo máximo e efetivo quando essas espécies

ocorreram sozinhas nos tratamentos de baixa riqueza inicial. Dessa forma, os resultados

sugerem um processo de facilitação indireta, uma vez que a competição entre as diferentes

espécies de bons competidores nos tratamentos de alta riqueza inicial garantem uma menor

monopolização de espaço e isso é positivo para a ocorrência de outros grupos com menor

potencial de colonização e permanência na comunidade (Levine 1999; Stachowicz 2001;

Arkema et al. 2009; Palmer et al. 2013).

Uma segunda interpretação remete a um processo de facilitação direta (Stachowicz

2001), ocorrendo nas unidades experimentais iniciadas com mais espécies de briozoários

arborescentes, nas quais também foi observada uma elevada diversidade em estágios

subsequentes da sucessão. Briozoários arborescentes não são dominadores de espaço, uma vez

que crescem verticalmente e ocupam um espaço muito diminuto do substrato (Walters e

Wethey 1996). Essa estrutura arborescente e complexa tridimensionalmente pode funcionar

como um abrigo para organismos com menor potencial competitivo. Organismos que venham

ocorrer abaixo dos briozoários arborescentes podem estar mais protegidos de predadores e

terem tempo suficiente para crescerem e escaparem dos mesmos, além de terem tamanho e

potencial suficientes para não serem recobertos por bons competidores de crescimento

bidimensional (Russ 1980; Breitburg 1985; Stachowicz 2001). Além disso, as estruturas

52

ramificadas de briozoários arborescentes são frequentemente vistas com outros organismos

assentados que, potencialmente, podem ir crescendo até colonizarem o substrato primário, ou

crescerem o suficiente até o organismo arborescente morrer e o epibionte permanecer no

substrato (Claar et al. 2001), já tendo um tamanho suficiente para escapar de predadores.

Dessa forma, quando integramos isso a variações físicas e químicas específicas de cada

espécie, uma maior diversidade de briozoários arborescentes no início da sucessão pode

abrigar um conjunto distinto de organismos associados através de interações táxon

específicas, levando assim a uma maior diversidade geral de incrustantes, quando comparada

ao tratamento de baixa riqueza inicial com apenas uma espécie de briozoário arborescente.

Esses efeitos de facilitação ficam claros também quando olhamos para a composição

da comunidade. Briozoários arborescentes são mais dominantes nos tratamentos de alta

riqueza inicial, enquanto briozoários incrustantes são mais dominantes no geral em

tratamentos de baixa riqueza inicial. A longo prazo, isso se reflete em comunidades mais

equitativas nos tratamentos de alta riqueza inicial, nos quais os briozoários arborescentes

foram mais abundantes no início da sucessão. A facilitação direta proporcionada por esse

grupo e a sua própria presença funciona como uma barreira (facilitação indireta) ao domínio

por briozoários incrustantes. Isso fica evidente após cinco meses de sucessão nos tratamentos

de baixa riqueza inicial, uma vez que briozoários incrustantes aumentaram bastante sua

abundância e monopolização de espaço entre o primeiro e o quinto mês. Esse aumento de

abundância é menor nos tratamentos de alta riqueza inicial, que no começo foram dominados

por briozoários arborescentes. Esse obstáculo à expansão de briozoários incrustantes,

proporcionado pelos briozoários arborescentes, aparentemente garante a ocorrência de outros

grupos aumentando assim a diversidade.

Dessa forma, vemos que a baixa riqueza inicial facilita o rápido domínio do espaço

por bons monopolizadores, uma vez que, mesmo que esses organismos não estejam presentes

no início da sucessão, assim que chegam à comunidade rapidamente crescem e impedem a

ocorrência de outros grupos, levando a diversidade a níveis mais baixos. Isso é importante em

áreas com grande disponibilidade de propágulos reprodutivos, como é o caso da nossa área de

estudo (Vieira et al. 2016; Oricchio et al. 2016b). Pelo fato de a área de estudo ser uma

marina, acaba havendo uma grande retenção de propágulos na parte interior aos blocos de

flutuação (Wilding e Sayer 2002; Bulleri e Chapman 2010), o que faz com que o aporte de

recrutas para a comunidade seja sempre alto ao longo de toda a sucessão. Num cenário de

baixa riqueza inicial, as chances de um melhor competidor chegar à comunidade, e

53

rapidamente monopolizá-la, é maior do que num cenário de maior riqueza inicial em que os

processos de competição e limitação da monopolização de espaço por quem já está lá podem

limitar o crescimento de um novo bom competidor.

Além dos efeitos da riqueza inicial, a identidade do grupo taxonômico que inicia a

comunidade é importante. Unidades experimentais iniciadas com briozoários incrustantes

apresentaram no geral menos espécies depois de um mês, corroborando os resultados

encontrados no experimento anterior. Os briozoários incrustantes, no caso desse experimento

majoritariamente S. errata, rapidamente monopolizam espaço, além de ter uma alta

sobrevivência, o que garante sua manutenção na comunidade. Conjuntamente, essas

características reduzem a chance de outros organismos chegarem e se estabelecerem na

comunidade (Kay e Keough 1981; Jackson e Hughes 1985), uma vez que o espaço é limitado

e o risco de sobrecrescimento por S. errata é elevado (Russ 1980 e 1982; Nandakumar 1996),

o que explica a menor riqueza encontrada.

Apesar de termos esperado incialmente que comunidades fundadas por um maior

número de espécies levassem a uma menor ocorrência de espécies exóticas (Stachowicz et al.

1999, 2002, 2007 e 2008; Fergione et al. 2003), não observamos efeito da riqueza inicial na

presença das mesmas. Mesmo comunidades iniciadas com menos espécies apresentaram alta

riqueza logo após o primeiro mês, e isso pode ter funcionado como um tampão para a

ocorrência de espécies exóticas pela rápida depleção de nichos disponíveis (Shea e Chesson

2000; Fergione et al. 2003; Hart e Marshall 2012). A região onde realizamos o experimento

apresenta um alto aporte de recrutas, além de uma alta diversidade dos mesmos (Vieira et al.

2016). Assim, rapidamente a comunidade está ocupada e próxima à saturação de espécies, não

havendo janela para a ocorrência de um grande número de espécies exóticas,

independentemente da diversidade inicial dos fundadores. Além disso, a predação é alta na

área de estudo (Oricchio et al. 2016a,b; Vieira et al. 2016), o que pode fazer com que as

espécies exóticas, mesmo conseguindo se fixar, sejam rapidamente removidas por predadores

(Freestone et al. 2013; Kremer e Rocha 2016). Essa importância da predação como fator

controlador da ocorrência de espécies exóticas foi testada e está discutida abaixo no

experimento em que a diversidade funcional inicial foi manipulada, juntamente com a

presença de predadores.

Concluo, então, que uma maior riqueza inicial garante uma maior diversidade ao

longo da sucessão. No sistema estudado, essa diversidade pode ter sido resultante da

facilitação direta por briozoários arborescentes, ou por facilitação indireta mediada pela

54

competição entre ascídias coloniais ou briozoários incrustantes, e a ocupação de espaço

liberado por outras espécies. Esses resultados sugerem que, assim como predação e

competição, interações positivas como facilitação também exercem uma grande influência na

organização e estruturação das comunidades (Stachowicz 2001; Bruno et al. 2003; Bulleri

2009). Além disso, assim como no primeiro experimento, fica evidente que todos esses

processos são muito influenciados pela identidade dos colonizadores, sendo os briozoários

incrustantes, principalmente S. errata, o grupo que leva à menor diversidade,

independentemente de outros fatores como riqueza, competição e facilitação.

55

CAPÍTULO III

A RIQUEZA FUNCIONAL DOS FUNDADORES: MAIOR IMPORTÂNCIA

DA IDENTIDADE DO QUE DO GRUPO FUNCIONAL NA MODULAÇÃO DOS

EFEITOS DE PREDADORES NA ESTRUTURAÇÃO DA COMUNIDADE

56

RESUMO

Muitos estudos têm mostrado que a diversidade funcional, e não a diversidade de

espécies, é a principal propriedade que regula a dinâmica de comunidades biológicas e o

funcionamento de ecossistemas. Assim, é mais interessante pensar em funcionalidade do que

identidade, uma vez que a perda de grupos funcionais, mais do que a perda de espécies, seria

o principal impacto resultante no empobrecimento de interações biológicas e na fragilidade

das comunidades. Quanto mais diversa for uma comunidade, maior a resistência e resiliência.

Essas características são importantes para a estabilidade, principalmente atualmente quando as

ações antrópicas têm levado a grandes perdas de diversidade em vários sistemas, causadas

majoritariamente pela perda de habitat e introdução de espécies exóticas. Como sistemas

costeiros têm sido muito alterados pela construção de estruturas costeiras e perda de habitats

naturais, utilizei comunidades incrustantes do sublitoral para testar os efeitos de variações na

diversidade funcional de fundadores na estruturação e desenvolvimento dessas comunidades,

bem como na suscetibilidade destas à ocorrência de espécies exóticas. Conduzi os

experimentos para dois grupos importantes e abundantes no início da sucessão, ascídias e

briozoários, e na presença e ausência de predadores. Incluir o efeito de predadores é

importante, uma vez que a predação pode ser mais direcionada para ascídias. Essa

suscetibilidade diferencial em relação à predação pode modular como as variações na

diversidade funcional dos fundadores vai afetar a estruturação da comunidade. Ao contrário

do esperado, a diversidade funcional não afetou a estruturação da comunidade nem a

ocorrência de espécies exóticas. Por outro lado, a predação foi importante, afetando a

estrutura das comunidades por diminuir a cobertura de ascídias, diminuindo a riqueza total de

espécies e de espécies exóticas, quando briozoários foram os fundadores. Assim como já

observado anteriormente, a identidade taxonômica pode ser mais importante do que variações

na diversidade funcional, podendo inclusive modular a forma como predadores afetam a

estruturação da comunidade.

57

INTRODUÇÃO

Apesar da forte relação entre a diversidade de espécies e várias propriedades das

comunidades e ecossistemas, vários estudos chegam a resultados inconclusivos fazendo com

que modelos preditivos sobre os padrões de diversidade de espécies funcionem em escalas

espaciais ou temporais restritas, dificilmente permitindo grandes generalizações (Hooper et al.

2005; Cardinale et al. 2006; Fridley et al. 2007; Griffin et al. 2009). Em grande parte, essas

incongruências são o resultado direto da métrica utilizada para inferir diversidade, uma vez

que a medida mais comumente utilizada, o número de espécies, nem sempre é a unidade de

diversidade relevante para os processos que operam no âmbito das comunidades ou

ecossistemas. Quando se fala em riqueza, não se levam em conta as possíveis sobreposições e

redundâncias que podem existir entre as diferentes espécies (Valdivia et al. 2008; Griffin et al.

2009; Guillemot et al. 2011). Muitas espécies são funcionalmente semelhantes, tendo

praticamente os mesmos requisitos e atuando na comunidade de forma semelhante. Assim,

uma comunidade pode ter muitas espécies, mas funcionalmente é como se tivesse apenas

muitos indivíduos de uma mesma espécie geral.

Desta forma, pode ser mais interessante pensar em funcionalidade e não em número,

ou seja, em diversidade funcional e não em riqueza de espécies, para entender processos que

ocorrem em escalas mais amplas (Sutherland 1978; Tilman 2001; Valdivia et al. 2008; Griffin

et al. 2009). Um grupo funcional é um conjunto de espécies que, apesar de taxonomicamente

distintas, apresentam um mesmo papel/função nos processos ecossistêmicos em que

participam (Tilman 2001). Uma comunidade funcionalmente diversa vai ser aquela com o

maior número de grupos com funções diferentes, independente do número de espécies. Desta

forma, uma comunidade diversa funcionalmente, não necessariamente é a mais diversa

taxonomicamente.

A importância da riqueza de espécies para a estabilidade, resistência e resiliência, é

então maximizada quando agregamos à diversidade taxonômica a diversidade funcional. Uma

comunidade com mais espécies e com variação funcional dentro dessas espécies será a mais

estável frente a distúrbios (Cardinale et al. 2000; Loreau et al. 2001; Stachowicz et al. 2007,

2008). Um distúrbio que afete severamente um grupo funcional irá ter grandes implicações na

estrutura e processos da comunidade, entretanto, se houver certa redundância entre e dentro de

grupos funcionais, rapidamente o espaço das espécies perdidas será reposto por outras,

garantindo a estabilidade do sistema (Griffin et al. 2009; Guillemot et al. 2011).

58

Uma alta diversidade taxonômica e funcional é então muito importante para

comunidades que atualmente estão sobre intenso impacto antrópico, o qual pode afetar a sua

organização e estruturação (Hooper et al. 2005; Stachowicz et al. 2007). Assim como já

mencionado anteriormente, a introdução de espécies não nativas é um dos principais

problemas que afetam a estrutura de comunidades ao redor do mundo. Sistemas marinhos

estão entre os mais afetados, uma vez que a chegada de espécies exóticas é facilitada pelo

grande trânsito de embarcações (Carlton e Geller 1993; Mineur et al. 2012). Uma comunidade

pode ser diversa em termos de espécies e mesmo assim ser facilmente dominada por

organismos exóticos quando a redundância entre as espécies nativas. Quando há muita

redundância funcional entre as espécies de uma comunidade, muitos nichos estão prontos para

serem ocupados por outros organismos, principalmente espécies exóticas que são geralmente

oportunistas devido à alta capacidade competitiva (Rejmánek e Richardson 1996; Theoharides

e Dukes 2007) e baixa ocorrência de inimigos naturais (Mitchell e Power 2003; Torchin et al.

2003). Por outro lado, comunidades diversas funcionalmente, como as normalmente

encontradas nos trópicos (Holdgate 1986; Sax 2001), acabam estando mais perto de uma

saturação, não havendo janela de entrada para organismos exóticos. Nessas condições, mesmo

conseguindo seu estabelecimento, as espécies exóticas tendem a formar populações instáveis

e não dominantes (Shea e Chesson 2000; Stachowicz et al. 2002; Fergione et al. 2003;

Stachowicz e Byrnes 2006).

Apesar da diversidade funcional dos organismos de uma comunidade ser claramente

importante para a estabilidade da mesma, é necessário agregar outros processos que podem

afetar indiretamente a diversidade da comunidade, como por exemplo, a predação

(Stachowicz 2007). Predadores tendem a se alimentar de espécies ou grupos com

características específicas. Muitas vezes essa especificidade não é nos níveis de espécie ou

gênero, mas em determinados grupos taxonômicos e/ou funcionais (Paine 1966; Osman e

Whitlatch 2004; Pastro 2015; Vieira et al. 2012, 2016). Geralmente o pool de propágulos

circulantes no sistema pode gerar comunidades funcionalmente diversas. Entretanto, se os

predadores consumirem grupos específicos, esses grupos podem nunca conseguir manterem-

se no sistema, reduzindo as funções ecológicas no sistema. A predação, um processo

extrínseco à comunidade séssil, pode então modular como a diversidade funcional vai afetar a

estabilidade da comunidade e a resistência a espécies exóticas.

No capítulo anterior manipulei a diversidade taxonômica, mantendo a diversidade

funcional constante. Entretanto, o número de espécies por si só pode não ser o ideal para se

59

entender como a diversidade modula a estruturação e resistência da comunidade incrustante às

invasões biológicas (Griffin et al. 2009; Guillemot et al. 2011). Decidi então neste capítulo

manipular a diversidade funcional do conjunto de fundadores (alta vs. baixa) mantendo a

diversidade taxonômica constante. Além disso, como predadores podem afetar certos grupos

mais do que outros (Russ 1980; Osman et al. 2004; Vieira et al. 2012, 2016; Oricchio et al.

2016b), conduzi o experimento na ausência e na presença de predadores, utilizando dois

grupos taxonômicos distintos para compor as comunidades experimentais: ascídias e

briozoários. Espero que de forma geral comunidades com uma alta diversidade funcional

inicial (maior estabilidade) resultem em comunidades mais diversas ao longo da sucessão,

além de apresentarem uma menor ocorrência de espécies exóticas. Além disso, espero um

efeito maior de predadores em comunidades iniciadas com ascídias (grupo menos resistente à

predação) e com baixa diversidade funcional (menor estabilidade e resistência).

MÉTODOS


Este experimento foi conduzido no Yacht Club Ilhabela e, por dificuldades na

obtenção de todas as espécies ao mesmo tempo, os experimentos para cada grupo taxonômico

foram conduzidos separadamente no tempo (Briozoários – Setembro a Dezembro de 2015;

Ascídias – Janeiro a Abril de 2016). Diferentemente do experimento em que manipulamos a

riqueza dos colonizadores (diversidade funcional constante e riqueza inicial variável), aqui

deixei constante o número de espécies e variei apenas a riqueza funcional das espécies, daqui

para frente diversidade funcional (Tilman et al. 1997; Díaz e Cabido 2001). Os grupos

funcionais foram definidos através de uma revisão da literatura levando-se em conta como os

fundadores ocupam o espaço, permanecem na comunidade e afetam a chegada de outros

organismos. Maiores detalhes e informações dos grupos funcionais definidos podem ser

encontradas na Tab. S2 do Material Suplementar. Para ascídias, utilizei as espécies

Botrylloides nigrum e Didemnum perlucidum, categorizadas funcionalmente como coloniais

bidimensionais, e as espécies Herdmania pallida e Phallusia nigra, categorizadas

funcionalmente como solitárias. Para briozoários, utilizei as espécies Schizoporella errata e

Watersipora subtorquata, categorizadas funcionalmente como incrustantes bidimensionais e

60

as espécies Bugula neritina e Crisia sp1., categorizadas como arborescentes (Tab. 2 –

Material Suplementar, Fig. 1).

Figura 1. Espécies de ascídias e briozoários utilizadas nas construções dos cenários de alta e baixa

diversidade funcional inicial. Ascídias: solitárias A) Phallusia nigra e B) Herdmania pallida; coloniais

bidimensionais C) Didemnum perlucidum e D) Botrylloides nigrum. Briozoários: arborescentes E) Bugula

neritina e F) Crisia sp1; incrustantes bidimensionais G) Schizoporella errata e H) Watersipora subtorquata.

Para cada grupo taxonômico, o tratamento de alta diversidade funcional inicial foi

composto por duas espécies de diferentes grupos funcionais, enquanto o tratamento de baixa

diversidade funcional inicial foi composto por duas espécies do mesmo grupo funcional. Para

evitar resultados que fossem reflexo da identidade das espécies presentes e não do nível de

61

diversidade funcional em si, optei por replicar cada nível de diversidade funcional inicial

construindo então dois cenários de alta diversidade funcional (Ascídias – B. nigrum +P. nigra

e D. perlucidum + H. pallida; Briozoários – Crisia sp. + W. subtorquata e B. neritina + S.

errata) e dois cenários de baixa diversidade funcional (Ascídias – B. nigrumi + D. perlucidum

e H. pallida + P. nigra; Briozoários – S. errata + W. subtroquata e B. neritina + Crisia sp.)

(Fig. 2).

Figura 2. Desenho experimental mostrando a composição dos diferentes cenários de alta e baixa diversidade

funcional para ascídias e briozoários.

62

Os organismos das espécies utilizadas na construção das comunidades experimentais

foram em sua maioria obtidos das placas estoque como mencionado anteriormente. Apenas

indivíduos de Herdmania pallida não foram encontrados se desenvolvendo nos estoques em

número suficiente para a montagem do experimento e, portanto, foram obtidos através de

fertilização in vitro em laboratório. De cinco indivíduos coletados em campo, extraí as

gônadas, filtrei para separar os ovócitos dos espermatozóides e depois realizei a fecundação

de forma cruzada. Após encubação no escuro por 10h, as larvas desenvolvidas foram

separadas e colocadas para assentar em gotas de água sobre folhas de acetato previamente

lixadas cobrindo placas de PVC. Após 12h de encubação no escuro para que o assentamento

tivesse sucesso e os jovens recrutas começassem a se desenvolver, as placas foram levadas

para o mar, onde ficaram por 15 dias até serem recortados e utilizados na composição dos

diferentes cenários experimentais.

Cada comunidade experimental foi iniciada, assim como nos experimentos anteriores,

com 4 colônias/indivíduos das espécies de interesse (aproximadamente 1,5 cm de diâmetro).

Os colonizadores iniciais foram recortados de folhas de acetato e colados nas placas

experimentais com cola de secagem rápida, tipo Superbonder® (Hart e Marshall 2009). As

placas experimentais de PVC (15 x 20 x 0,2 cm) foram lixadas facilitando a adesão das

colônias coladas e dos novos recrutas que chegaram posteriormente à comunidade. No total,

para cada grupo taxonômico, foram utilizadas 48 unidades experimentais, sendo 12 réplicas

de cada cenário dentro de cada nível de diversidade funcional inicial.

Como também testei o efeito de predadores, metade das placas de cada cenário foram

cobertas com gaiolas de tela plástica (15 x 20 x 8cm, malha 1 cm) de modo a excluir os

predadores principais (peixes e grande caranguejos), enquanto que a outra metade foi coberta

com cercas da mesma dimensão das gaiolas, mas sem o teto, deixando livre acesso para

predadores mas também controlando possíveis efeitos da gaiola. Mensalmente todas as

gaiolas e cercas foram limpas e inspecionadas quanto a possíveis danos.

Todas as placas foram fixadas horizontalmente nas estruturas dos blocos flutuantes

com a face de interesse voltada para baixo, mantendo uma profundidade de 1,5 m e,

aproximadamente, 2 m de distância entre placas.

63

Amostragem

Dado o número relativamente menor de placas que foi possível montar para cada

combinação, optei por coletar os dados em apenas uma ocasião, após 3 meses, que é o tempo

geralmente utilizado em outros trabalhos e corresponde a um momento da sucessão onde já é

possível observar efeitos das manipulações experimentais na estruturação das comunidades

(Osman e Whitlatch 2004; Freestone et al. 2011; Vieira et al. 2012 e 2016).

As placas tiveram seus táxons registrados até o menor nível de identificação possível e

foram fotografadas para posterior quantificação da área de cobertura de cada táxon, usada

como estimativa de abundância relativa (Vieira et al. 2012). Na quantificação de cobertura foi

utilizada apenas uma área central de 13 x 13 cm de cada placa, para evitar o efeito das bordas

e pelo fato de ter sido nessa área central que as colônias foram coladas na montagem do

experimento.

Análise dos Dados

Para cada grupo taxonômico separadamente, a riqueza de táxons foi comparada entre

os diferentes tratamentos através de uma ANOVA de modelos mistos. As variáveis preditoras

foram ‘diversidade funcional inicial’ (fator fixo, 2 níveis: alta e baixa), ‘cenário’ (fator

aleatório aninhado em diversidade funcional inicial, 2 níveis) e ‘predação’ (fator fixo, 2

níveis: presença de predadores ‘+P’ e ausência de predadores ‘-P’). Nos casos em que houve

efeito para algum fator, as comparações par a par foram feitas através de um teste Tukey.

A cobertura dos organismos foi comparada entre os tratamentos através de uma

PERMANOVA (Anderson 2001) utilizando o mesmo modelo proposto para riqueza. Os

dados utilizados na PERMANOVA foram transformados (arcsenx) e os táxons que

apareceram em apenas uma amostra foram retirados, pois não acrescentam resolução ao teste.

Nos casos em que foram detectados efeitos, procedeu-se a comparações par a par e ao teste

SIMPER, para o melhor entendimento desses efeitos e para a identificação dos táxons que

mais contribuíram para os mesmos, respectivamente (Clarke 1993).

Este foi o único experimento em que optei por não balancear os dados devido à perda

de replicagem que se teria para alguns tratamentos. Isso não foi um problema, pois em todos

os casos os conjuntos de dados apresentaram distribuição normal e variâncias homogêneas

(Underwood 1997).

64


Assim como no experimento de riqueza, neste experimento também testei se os

diferentes cenários de diversidade funcional inicial e a presença de predadores afetavam a

ocorrência de espécies exóticas. Utilizei os mesmos critérios e referências mencionados

anteriormente (Tab. 1 – Material Suplementar) e, em cada unidade amostral, calculei então a

razão entre o número de espécies exóticas e o número de espécies total, e comparei essa razão

entre os cenários de alta e baixa riqueza inicial e presença/ausência de predadores através de

uma ANOVA de modelos mistos.

RESULTADOS

A diversidade funcional inicial não influenciou na riqueza de espécies da comunidade

nem para ascídias nem para briozoários. Por outro lado, a presença de predadores apresentou

efeito para briozoários, e uma tendência de efeito para ascídias, levando a uma diminuição na

riqueza de taxa após três meses (Tab. 1, Fig. 3).

Tabela 1. Resultado da ANOVA comparando a riqueza de taxa após três meses de experimentação para

diferentes cenários de alta e baixa diversidade funcional inicial de ascídias e briozoários na presença e ausência

de predadores.

Fonte de Variação

Ascídias Briozoários

GL QM F p GL QM F p

Div. Funcional 1 15,63 0,93 0,437 1 44,48 13,21 0,068

Cenário (Div. Func.) 2 16,83 0,96 0,393 2 3,37 0,29 0,748

Predação 1 27,40 17,17 0,054 1 318,75 85,80 0,011

Div. Func. x Predação 1 2,10 1,31 0,370 1 0,02 0,00 0,952

Cenário (Div. Func.) x

Predação

2 1,60 0,09 0,913

2 3,72 0,32 0,726

Erro 37 17,59 32 11,49

65

Figura 3. Riqueza de taxa para os diferentes cenários de alta e baixa diversidade inicial de ascídias e

briozoários, na presença (+P) e ausência (-P) de predadores, após três meses. Ascídias: B – Botrylloides

nigrum, D – Didemnum perlucidum, H – Herdmania pallida, P – Phallusia nigra; Briozoários: B – Bugula

neritina, C – Crisia sp., S – Schizoporella errata, W – Watersipora subtorquata.

Assim como para a riqueza de taxa, a diversidade funcional inicial não afetou a

estruturação da comunidade para nenhum dos tratamentos iniciais. Já a presença de

predadores foi importante para alterar a estrutura das comunidades iniciadas tanto por ascídias

como por briozoários, sendo que no primeiro caso o efeito dependeu do cenário inicial (Tab.

2). Nas comunidades iniciadas por ascídias, houve maior ocorrência desse grupo em

comunidades protegidas de predação, com maior contribuição da ascídia colonial Didemnum

perlucidum, enquanto briozoários dominaram na ausência de predadores, principalmente o

briozoário incrustante Schizoporella errata (Tab. 3). Entretanto, para o cenário de baixa

diversidade funcional iniciado por ascídias solitárias (Herdmania pallida e Phallusia nigra), o

domínio de ascídias na ausência de predadores foi ainda mais pronunciado quando comparado

aos demais cenários iniciados por ascídias e protegidos de predação. Em comunidades

iniciadas por briozoários, o padrão foi basicamente o mesmo, uma vez que a presença de

predadores promoveu um grande domínio deste grupo, principalmente o briozoário

incrustante Schizoporella errata (SIMPER: 23,57%), enquanto a ausência de predadores

levou a uma grande ocupação por ascídias, principalmente Didemnum perlucidum (SIMPER:

12,52%) (Fig. 4).

66

Tabela 2. Resultado da PERMANOVA comparando a estrutura da comunidade após três meses de

experimentação para diferentes cenários de alta e baixa diversidade funcional inicial de ascídias e briozoários na

presença e ausência de predadores.

Fonte de Variação


GL QM Pseudo-F p GL QM Pseudo-F p

Div. Funcional 1 1671 0,57 1,000 1 1136 0,58 0,652

Cenário (Div. Func.) 2 2940 1,96 0,032 2 1949 1,70 0,117

Predação 1 26653 9,27 0,024 1 47609 29,28 0,021

Div. Func. x Predação 1 1129 0,39 0,731 1 1150 0,71 0,554

Cenário (Div. Func.) x Predação 2 2877 1,92 0,044 2 1628 1,42 0,178

Erro 37 1498 32 1146

Figura 4. – Área de cobertura dos principais grandes grupos da comunidade (ascídias, briozoários outros –

corais, cifístomas, bivalves, hidrozoários, cracas, esponjas, poliquetas e anemônas) para os diferentes cenários

de alta e baixa diversidade inicial de ascídias e briozoários, na presença (+P) e ausência (-P) de predadores,

após três meses. Ascídias: B – Botrylloides nigrum, D – Didemnum perlucidum, H – Herdmania pallida, P –

Phallusia nigra; Briozoários: B – Bugula neritina, C – Crisia sp., S – Schizoporella errata, W – Watersipora

subtorquata.

67

Tabela 3. Contribuição relativa (%) obtidas pelo SIMPER dos cinco táxons mais importantes para estabelecer as

diferenças par a par de placas de cada cenário de alta (Didemnum perlucidum + Herdmania pallida e Botrylloides

nigrum + Phallusia nigra) e baixa diversidade funcional inicial (Botrylloides nigrum + Didemnum prelucidum e

Herdmania pallida + Phallusia nigra) na presença (+P) e ausência de predadores (-P) após 3 de experimentação.

À frente de cada táxon, entre parênteses, está o grande grupo ao qual ele pertence: AC – Ascídias Coloniais, AS –

Ascídias Solitárias, BA – Briozoários Arborescentes, BI – Briozoários Incrustantes, C – Cnidários; e o

tratamento em que foi mais abundante.

Alta Diversidade Funcional Inicial

D. perlucidum + H. pallida (%) B. nigrum + P. nigra (%)

Schizoporella errata (BI, +P) 23,13 Schizoporella errata (BI, +P) 19,91

Didemnum perlucidum (AC, -P) 11,12 Phallusia nigra (AS, -P) 8,06

Phallusia nigra (AS, -P) 7,04 Syphistoma (C, +P) 7,50

Baixa Diversidade Funcional Inicial

B. nigrum + D. perlucidum (%) H. pallida + P. nigra (%)

Schizoporella errata (BI, +P) 22,68 Schizoporella errata (BI, +P) 15,35

Didemnum perlucidum (AC, -P) 9,68 Didemnum perlucidum (AC, -P) 12,08

Amatia sp. (BA, -P) 8,69 Amatia sp. (BA, -P) 8,82

A ocorrência de espécies exóticas também não foi afetada pela diversidade funcional

inicial, porém, para ascídias, independente de predação, ela foi maior para cenários em que a

espécie S. errata estava presente, e para briozoários, independente do cenário, ela foi maior na

ausência de predadores (Tab. 4, Fig. 5).

Tabela 4. Resultado da ANOVA comparando a razão entre o número de espécies exóticas e o número total de

espécies em cenários de alta e baixa diversidade funcional de ascídias e briozoários, na presença e ausência de

predadores após três meses de experimentação.

Fonte de Variação


GL QM F p GL QM F p

Div. Funcional 1 0,000 0,00 1,000 1 0,016 3,20 0,216

Cenário (Div. Func.) 2 0,002 0,40 0,673 2 0,005 0,19 0,826

Predação 1 0,013 0,81 0,463 1 0,899 449,50 0,002

Div. Func. x Predação 1 0,003 0,19 0,707 1 0,000 0,00 1,000

Cenário (Div. Func.) x Predação 2 0,016 3,20 0,052 2 0,002 0,08 0,926

Erro 37 0,005 32 0,003

68

Figura 5. Razão entre o número de espécies exóticas e o número total de espécies em cenários de alta e baixa

diversidade funcional de ascídias e briozoários, na presença e ausência de predadores após três meses de

experimentação. Ascídias: B – Botrylloides nigrum, D – Didemnum perlucidum, H – Herdmania pallida, P –

Phallusia nigra; Briozoários: B – Bugula neritina, C – Crisia sp., S – Schizoporella errata, W – Watersipora

subtorquata.

DISCUSSÃO

Ao contrário do que era esperado, variações na diversidade funcional inicial não

afetaram nem a estruturação da comunidade e nem a ocorrência de espécies exóticas depois

de três meses. Entretanto, a presença de predadores ao longo do experimento apresentou

efeitos tanto para a riqueza de comunidades iniciadas por briozoários como para a estrutura de

comunidades iniciadas por briozoários e ascídias. Além disso, predadores foram capazes de

controlar a ocorrência de espécies exóticas em comunidades iniciadas por briozoários. Esses

resultados mostram que a identidade taxonômica dos fundadores, como já observado nos

experimentos anteriores, é mais importante do que a diversidade funcional na estruturação da

comunidade ao longo da sucessão. Essa identidade pode alterar como a predação, um

processo extrínseco, vai afetar a comunidade.

Inicialmente esperava que a diversidade funcional inicial fosse ser mais importante na

estruturação da comunidade do que a riqueza inicial de táxons (Sutherland 1978; Hooper et al.

2005; Stachowicz et al. 2007), uma vez que variações na riqueza no experimento anterior

69

foram feitas dentro de um mesmo grupo funcional, com espécies redundantes, gerando

mínima variação funcional (Griffin et al. 2009; Guillemot et al. 2011). Entretanto observei o

contrário, ou seja, variações na identidade dentro de um mesmo grupo funcional foram mais

importantes na estruturação da comunidade do que variações dos próprios grupos funcionais.

Já que utilizei os principais grupos funcionais ocorrentes no sistema, aproximando muito as

manipulações experimentais da realidade, a ausência de efeitos da diversidade funcional deve-

se provavelmente a idiossincrasias relacionadas à identidade de cada espécie. Isso reforça o

que já foi visto nos experimentos anteriores e por Arenas et al. (2006) para invasibilidade de

assembleias de macroalgas. As variações na sucessão e estruturação das comunidades

incrustantes é provavelmente mais dependente de combinações finas de características de

cada espécie fundadora, que afetam a chegada e ocorrência de outros organismos, como uso

de recursos (Arenas et al. 2006), ocupação do espaço (Jackson 1977; Walter e Wethey 1996;

Vieira et al. 2016), facilitação ou inibição do assentamento (Russ 1980; Breitburg 1985;

Walter e Wethey 1996; Krug 2006) e interações espécie-específicas, não mensuradas neste

estudo.

Além de não afetar a estrutura da comunidade, variações na diversidade funcional

inicial também não afetaram a ocorrência de espécies tidas como exóticas. Na nossa região

subtropical, a diversidade de organismos bentônicos é alta, chegando a aproximadamente 15

espécies por unidade experimental, logo nos primeiros momentos da sucessão (Vieira et al.

2012, 2016; Oricchio et al. 2016a). Dessa forma, a diferença inicial da diversidade funcional

pode já ser anulada pelo rápido recrutamento de uma alta diversidade de organismos (Vieira

et al. 2016), o que resulta na não observação de efeito para esse fator. Essa alta diversidade de

organismos leva a uma saturação da comunidade, não havendo janela para a entrada de

organismos exóticos. Mesmo conseguindo recrutar, a ocorrência de espécies exóticas será

pontual e o crescimento barrado pela falta de espaço já ocupado por outras espécies (Shea e

Chesson 2000; Fergione et al. 2003; Hart e Marshall 2012). Vale ressaltar que a maioria das

espécies exóticas utilizadas nessas análises já ocorrem na nossa região há muito tempo (Dias

et al. 2013; Marques et al. 2013) e, portanto, já podem estar inseridas na dinâmica local, sendo

controladas tanto pela ação de predadores, como por competição por espaço e alimento com

as espécies nativas. As variações na diversidade funcional inicial poderiam ser importantes

caso avaliássemos o efeito contra espécies exóticas que não foram observadas nos últimos

anos e que venham a ocorrer atualmente. Esse é, por exemplo, o caso do coral sol (gênero

Tubastraea), que é um claro exemplo de invasão recente na região (Paula e Creed 2004 e

70

2005; Silva et al. 2011) e que só nos últimos meses começou a ser observado nas nossas

unidades amostrais artificias, mas ainda com ocorrência muito baixa para possibilitar uma

análise exclusiva para essa espécie.

Diferentemente da diversidade funcional inicial, a predação ao longo do experimento

foi efetiva em afetar a estruturação da comunidade e esse efeito foi dependente do grupo

taxonômico fundador. Para briozoários, a presença de predadores levou a uma diminuição do

número de taxa e também afetou a ocorrência de ascídias, levando a uma dominância por

briozoários. Já para comunidades iniciadas por ascídias, o efeito foi apenas na estruturação da

comunidade e seguiu o mesmo padrão do tratamento iniciado por briozoários, entretanto

havendo ainda alguma ocorrência de ascídias mesmo na presença de predadores. Essa

diferença de efeito para comunidades fundadas por ascídias e por briozoários está

provavelmente relacionada tanto à menor resistência, como à maior susceptibilidade à

predação das ascídias (Osman e Whitlatch 2004; Vieira et al. 2012 e 2016). As diferenças

também podem ser explicadas por uma alternância de dominância entre ascídias coloniais,

principalmente Didemnum perlucidum, e briozoários incrustantes, principalmente

Schizoporella errata (Vieira et al. 2016; Oricchio et al. 2016b). Comunidades iniciadas por

briozoários tiveram o espaço rapidamente ocupado, uma vez que espécies desse grupo são

ótimas monopolizadoras de espaço (Kay e Keough 1981; Jackson e Hughes 1985) e

resistentes à predação (Lidgard 2008), não perdendo competitivamente para ascídias

(melhores competidores do que briozoários), as quais estão sujeitas a forte predação, inclusive

logo após o seu assentamento (Osman e Whitlatch 2004; Vieira et al. 2012; Oricchio et al.

2016b). Essa quase nula ocorrência de ascídias na presença de predadores e a alta

monopolização de espaço pelos briozoários, principalmente os incrustantes, levam às

diferenças de riqueza observadas. Na ausência de predadores, as ascídias conseguem se

desenvolver e acabam ganhando interações competitivas com os briozoários. Por essa razão a

maior dominância de ascídias em placas protegidas da predação corresponde também a uma

maior riqueza de espécies (Osman e Whitlatch 2004; Vieira et al 2012). Quando olhamos para

as comunidades iniciadas por ascídias, os predadores foram efetivos no controle desse grupo,

mas não tanto quanto nas comunidades iniciadas por briozoários, uma vez que ascídias

tiveram uma área de cobertura de aproximadamente 10 a 15% mesmo na presença de

predadores. Ao iniciarmos as comunidades com ascídias é como se garantíssemos uma janela

de escape, provavelmente por tamanho, e, mesmo que eventos de predação ocorressem, esses

organismos ainda permaneciam vivos na comunidade (Osman e Whitlatch 2004). A

71

ocorrência então de ascídias na presença de predadores, mesmo que em menor abundância

quando comparado a comunidades protegidas, constitui um aumento do número de espécies e

explica o fato de não terem sido observadas diferenças na riqueza. Dessa forma, então,

observamos que existe uma alternância de dominância competitiva entre ascídias e

briozoários. As ascídias, caso consigam escapar da predação, podem vir a dominar os

briozoários. Porém, na ausência dessa janela de escape, as ascídias serão rapidamente

removidas por predadores e os briozoários assumem a dominância e monopolizarão o espaço

(Vieira et al. 2016).

Predadores também afetaram a ocorrência de espécies exóticas, levando a uma

diminuição das mesmas quando os briozoários foram fundadores. No tratamento em que

ascídias constituíram o grupo fundador, em alguns cenários houve uma tendência de efeito de

predadores, na mesma direção de diminuição da ocorrência de espécies exóticas. No nosso

estudo, boa parte das espécies exóticas eram organismos geralmente fáceis de serem predados

(ascídias, briozoários arborescentes e poliquetas de corpo mole, Tab. 1 – Material

Suplementar) e, portanto, possíveis alvos dos predadores locais (Pastro 2015). O efeito

evidente apenas quando briozoários foram fundadores pode estar relacionado à abundância

diferencial de outras ascídias não exóticas, que é o principal grupo predado na região (Vieira

et al. 2012, 2016; Pastro 2015; Oricchio et al. 2016a,b). Quando expostas a predadores,

comunidades iniciadas por ascídias apresentaram uma cobertura quatro vezes maior de

ascídias em relação a comunidades iniciadas por briozoários (Ascídias: 12,9% ± 2,43;

Briozoários: 3,26% ± 1,4; t = -3,47, gl = 38, p = 0,001). Desta forma, nas placas iniciadas por

briozoários, os organismos passíveis de serem predados eram basicamente os organismos

exóticos, enquanto nas placas iniciadas por ascídias, outros organismos não exóticos também

poderiam ser alvo de predadores, havendo uma diluição do efeito da predação para as espécies

exóticas. Independentemente desses efeitos variáveis, predadores se mostraram importantes

no controle de espécies exóticas, assim como já observado para outras regiões tropicais e

subtropicais (Freestone et al. 2013; Kremer e Rocha 2016). Mesmo sendo generalistas na

nossa região (Gibran e Moura 2012; Pastro 2015), a predação intensa pode funcionar como

uma importante resistência biótica à invasão de espécies exóticas (Freestone et al. 2013).

Assim, a ideia de que espécies exóticas apresentam sucesso por não serem predadas pode ser

mais evidente em regiões em que predadores são especializados, como ocorrem em zonas

temperadas (Paine 1966) e/ou quando a intensidade da interação é muito fraca (Duffy et al.

2007; Edwards et al. 2010).

72

Concluo então que, ao se adicionar o fator predação, a diversidade funcional do

cenário inicial pode não ser tão importante na estruturação da comunidade, mas sim a

presença dos predadores. Além disso, a identidade taxonômica dos fundadores mais uma vez

se revelou importante, afetando a forma como a predação estrutura a comunidade incrustante,

principalmente quando há uma janela para crescimento e escape dos efeitos deletérios de

eventos de predação, e uma alternância de dominância entre esses grupos. Além disso, a

predação, em parte generalista no local do estudo, pode ser um importante processo que

controla a entrada ou permanência de espécies exóticas, principalmente quando essas espécies

são organismos de corpo mole e sem estruturas de defesa contra predadores.

CONSIDERAÇÕES FINAIS

Em seu conjunto, os experimentos conduzidos indicam que os cenários iniciais são

sim importantes em guiar o processo de sucessão e alterar a estruturação das comunidades

incrustantes. Foi possível observar que a riqueza da comunidade ao longo da sucessão está

intimamente ligada a como ela foi fundada, tanto pela identidade como pela diversidade dos

primeiros fundadores. Apesar de o processo inicial poder ser estocástico, mostramos que

existe, entretanto, certa previsibilidade dependente do fundador.

Um dos avanços mais significativos foi a constatação da importância da identidade

taxonômica do fundador para a sucessão da comunidade, sendo os briozoários incrustantes,

principalmente a espécie Schizoporella errata, os fundadores que levam a comunidade aos

menores níveis de diversidade e complexidade. Esse resultado é importante e complementa

estudos anteriores e paralelos em que temos visto que existe uma alternância de dominância

entre ascídias e briozoários. Ao realizar nossas manipulações dos cenários iniciais, demos

uma janela de escape a esses primeiros fundadores, o que pode ser importante no resultado

final da estruturação da comunidade. Briozoários incrustantes tendem a perder interações

competitivas com ascídias, mas quando lhes é dada essa vantagem, ou quando as ascídias

coloniais não estão presentes, rapidamente ocupam grande parte do espaço e conseguem

permanecer na comunidade como o grupo dominante reduzindo a diversidade local.

Além de ter importância direta na estruturação da comunidade (como visto nos dois

primeiros experimentos), a identidade dos fundadores afeta ainda indiretamente a comunidade

73

quando integrada com a predação. A influência de predadores na estruturação das

comunidades neste trabalho foi condicionada à identidade taxonômica do grupo fundador.

Predadores têm um impacto maior sobre organismos de corpo mole, como as ascídias

(resultado que tem sido recorrente em nossos outros trabalhos), o que, pelas teorias clássicas,

poderia levar a um aumento de diversidade. Entretanto, como já mencionado anteriormente, a

vantagem dada a briozoários fundadores associada à retirada de ascídias, levou a uma troca de

espécies dominante e monopolizadora, no caso o briozoário incrustante S. errata, não

contribuindo para o aumento de diversidade. Por outro lado, quando essa vantagem é dada às

ascídias, efeitos de predação não são evidenciados, pois esse grupo não é completamente

retirado da comunidade e barra o crescimento de briozoários incrustantes. Isso reflete

interações competitivas entre bons monopolizadores de espaço, o que na verdade tem efeitos

positivos na ocorrência de outros grupos com menor habilidade competitiva, levando a uma

manutenção de altos níveis de diversidade. Esse processo de competição entre dominantes

levando ao aumento de diversidade também foi evidenciado no experimento que manipulou a

riqueza inicial, mesmo na presença de predadores.

Além de corroborar o efeito de interações negativas, este trabalho promove várias

evidências de que o processo de facilitação ecológica pode ter um papel tão importante como

a predação e a competição para a estruturação da comunidade. Uma vez que o interesse em

facilitação ecológica só começou algumas décadas após os primeiros trabalhos que

exploraram interações negativas, a importância dessas interações positivas, como

demonstrado nesta tese, é certamente subestimada. Tanto mecanismos diretos como o

fornecimento de substrato secundário e modificação do habitat, como efeitos indiretos

mediados por competição entre bons competidores devem receber mais atenção.

Apesar de esperar que variações na diversidade inicial afetassem a ocorrência de

espécies exóticas, não observei esse efeito. Isso pode estar relacionado à alta diversidade

inerente da região. As unidades experimentais foram, por via de regra, colonizadas

rapidamente por um alto número de espécies, havendo ainda restituição de indivíduos pelo

alto aporte de propágulos ao longo da sucessão, o que provavelmente impôs uma barreira à

fixação de espécies exóticas. Além disso, a ação de predadores, outro processo que ocorre ao

longo de toda a sucessão, foi mais importante do que as configurações iniciais no controle de

exóticas. Entretanto, isso parece estar relacionado às características das próprias espécies

exóticas como, por exemplo, corpo mole e ausência de estruturas protetoras.

74

Assim, concluo que a identidade dos fundadores é importante, podendo levar à baixa

diversidade no caso de serem dominadores de espaço e resistentes a predadores. Por outro

lado, quando os fundadores não são resistentes a predadores, mas conseguem escapar e

competir com outras espécies pela ocupação de espaço ou ainda facilitam a ocorrência de

outros organismos, a diversidade da comunidade será alta. Além disso, a diversidade dos

fundadores pode ser importante em barrar espécies exóticas apenas em locais com baixo

aporte de propágulos e com maior estocasticidade na diversidade de fundadores, o que não

ocorre no local do estudo, ficando o controle de exóticas por conta dos predadores ao longo de

toda a sucessão.

75

MATERIAL SUPLEMENTAR

Tabela S1. Espécies encontradas nos painéis de todos os tratamentos agrupados dos experimentos de riqueza e

diversidade funcional inicial e seus respectivos status de origem (N – nativa, C – criptogênica, E – exótica) e a

fonte consultada.

Táxon Origem Fonte

Porifera

Chondrilla nucula

Mycale americana

Mycale citrina

Mycale magnirhaphidifera

Scopalina ruetzleri

Sycon sp.

Hydrozoa

Acharadria crocea

Dynamena disticha

Eudendrium caraiuru

Obelia dichotoma

Scyphozoa

Syphistoma sp1.

Anthozoa

Tubastrea sp.

Anthozoa não identificado

Polychaeta

Branchioma luctuosum

Spirorbis sp.

Bryozoa

Amathia sp.

Amathia verticilata

Bugula neritina

Catenicella uberrima

Celleporaria sp.

Crisia sp1.

Crisia sp2.

Electra tenella

Savignyella lafontii

Schizoporella errata

Scrupocellaria sp.

Watersipora subtorquata

Bryozoa não identificado

?

?

?

N

?

?

C

C

N

C

?

E

?

E

?

N

E

E

C

?

?

?

C

C

C

C

C

?

---

---

---

Kremer e Rocha 2016

---

---

Marques et al. 2013, Kremer e Rocha 2016




---

Paula e Creed 2004, 2005

---

Marques et al. 2013, Rocha et al. 2013

---


Marques et al. 2013, Rocha et al. 2013

Rocha et al. 2013, Vieira LM comun. pess.



Marques et. al 2013, Rocha et al. 2013

Vieira LM comun. pess.



---

76

Continuação Tabela S1.

Táxon Origem Fonte

Bivalvia

Perna perna

Ostreidae

Bivalvia não identificado

Cirripedia

Amphibalanus amphitrite

Balanus trigonus

Megabalanus coccopoma

Ascidiacea

Aplidium accarense

Ascidia curvata

Ascidia interrupta

Botrylloides giganteum

Botrylloides nigrum

Botryllus tabori

Botryllus tuberatus

Ciona intestinalis

Clavelina oblonga

Didemnum cineraceum

Didemnum perlucidum

Didemnum sp1.

Diplosoma listerianum

Distaplia bermudensis

Distaplia stylifera

Herdmania pallida

Microcosmus exasperatus

Perophora multiclathrata

Phallusia nigra

Polyandrocarpa zorritensis

Polyclinum constelatum

Styela plicata

Symplegma brakenhielmi

Symplegma rubra

Symplegma sp1.

Symplegma sp2.

Trididemnum orbiculatum

Stolidobranchia não identif.

E

?

?

E

E

E

C

C

C

C

C

N

C

E

E

E

E

E

C

N

E

C

C

C

C

C

C

E

C

N

?

?

N

?

Marques et al. 2013, Rocha et al.2013

---

---

Marques et al. 2013

Kremer e Rocha 2016

Marques et al. 2013

Dias et al. 2013, Kremer e Rocha 2016


Dias et al. 2013

Dias et al. 2013



Dias et al. 2013

Dias et al. 2013

Rocha et al. 2013, Kremer e Rocha 2016


Rocha et al. 2013, Kremer e Rocha 2016

Dias GM comun. pess.



Dias et al. 2013, Marques et al. 2013



Dias et al. 2013, Rocha et al. 2013


Dias et al. 2013





---

---


---

77

Tabela S2. Características utilizadas na separação dos diferentes grupos funcionais de fundadores utilizados nos experimentos.

Grupo Taxonômico Ascídias Briozoários

Grupo Funcional Coloniais Solitários Incrustantes Arborescentes

Espécies

Botrylloides nigrum

Didemnum perlucidum


Symplegma brakenhielme

Herdmania pallida

Phallusia nigra

Electra tenella



Bugula neritina

Crisia sp1.

Forma de vida

colônias com crescimento

bidimensional

indivíduos com

crescimento

tridimensional

colônias com crescimento

bidimensional

colônias com

crescimento

tridimensional

Ocupação do

espaço

Monopolização do

espaço

alta - rápida ocupação do

espaço devido ao

crescimento

bidimensional 1,11,21,23

com área ilimitada de

contato com o substrato 15

baixa - crescimento

tridimensional com

pequena área de fixação

no substrato 15 e pouca

área ocupada 1,11

alta - rápida ocupação do

espaço devido ao

crescimento

bidimensional 1,2,11,23 com

área ilimitada de contato

com o substrato 15

baixa - crescimento ereto

com apenas um ponto de

fixação no substrato 15 e

pouca área ocupada no

substrato 11,23,24

Capacidade de

sobrecrescimento

alta - grande capacidade

de sobrecrescimento sobre

a maior parte dos outros

grupos 1,14,18

baixa - crescimento

tridimensional com

pequena área de fixação

no substrato 15,

sobrecrescendo apenas em

alta densidade 20

alta - grande capacidade

de sobrecrescimento sobre

a maior parte dos outros

grupos 1,2,14

baixa - crescimento ereto

com apenas um ponto de

fixação no substrato 15

Permanência

no espaço

Resistência à

predação

baixa - pouco frequente

em painéis expostos a

predadores 3,16,21,22,23

baixa - grande chance de

serem facilmente retirados

por predadores em um

único evento 9,16

alta - resistentes devido à

mineralização 19, sendo

comumente encontrados

em painéis expostos a

predadores 3,16,21,22,23

moderada - resistência

devido aos zoóides

mineralizados 19, mas

ocorrendo menos em

painéis expostos a

predadores 24

Recuperação após

distúrbio

alta - recuperação através

de crescimento clonal

quando dano acomete

apenas parte da colônia 9

baixa - grande chance de

serem retirados por

predadores em um único

evento 16 e baixa chance

de recuperação mesmo

após danos parciais 9

alta - recuperação através

de crescimento clonal

quando dano acomete

apenas parte da colônia 9

alta - recuperação

através de crescimento

clonal quando dano

acomete apenas parte da

colônia 9

78 Continuação Tabela S2.

Grupo Taxonômico Ascídias Briozoários

Grupo Funcional Coloniais Solitários Incrustantes Arborescentes

Espécies

Botrylloides nigrum

Didemnum perlucidum


Symplegma brakenhielme

Herdmania pallida

Phallusia nigra

Electra tenella



Bugula neritina

Crisia sp1.

Relação

com novos

organismos

Assentamento

adjacente

não favorece - a forma

flat do corpo não gera

turbulência, não

favorecendo a chance de

encontro de recrutas com

o substrato 5,7

favorece - a forma

tridimensional do corpo

gera correntes de

turbulência, favorecendo o

encontro de recrutas com o

substrato 5,7

não favorece - a forma

flat do corpo não gera

turbulência, não

favorecendo a chance de

encontro de recrutas com o

substrato 5,7

favorece - a forma ereta e

ramificada do corpo gera

correntes de turbulência,

favorecendo o encontro de

recrutas com o substrato 5,7 , além dos ramos

proporcionarem refúgio

contra predadores 3,8

Ocorrência de

epibiose

incomum - a grande

quantidade de estruturas

de alimentação 8, o rápido

crescimento 4 e possível

alelopatia 17 dificultam

assentamento sobre a

colônia

comum - a túnica

geralmente funciona como

substrato secundário para

colonização de outros

organismos 4,8,13,15,17,20

incomum - a grande

quantidade de estruturas

de alimentação 8, o rápido

crescimento 4 e possível

alelopatia 17 dificultam

assentamento sobre a

colônia

comum - os ramos

fornecem substrato

secundário para

colonização de outros

organismos 3,8

Ingestão de

larvas por

filtração

sem evidências - ascídias

coloniais parecem não

ingerir larvas mesmo que

acidentalmente 12

muitas evidências - muitas

ascídias solitárias acabam

ingerindo larvas como

partículas alimentares tanto

em laboratório 6 como em

campo 10,12

sem evidências na

literatura para predação de

larvas

sem evidências na

literatura para predação de

larvas

1-Jackson 1977, 2-Sutherland 1978, 3-Russ 1980, 4-Stoecker 1980, 5-Koehl 1982, 6-Cowden 1984, 7-Koehl 1984, 8-Breitburg 1985, 9-Jackson e Hughes 1985, 10-

Bingham e Walters 1989, 11-Nandakumar et al. 1993, 12-Osman e Whitlatch 1995, 13-Davis 1996, 14-Nandakumar 1996, 15-Walters e Wethey 1996, 16-Osman e

Whitlatch 2004, 17-Krug 2006, 18-Dias et al. 2008, 19-Lidgard 2008, 20-Claar et al. 2011, 21-Vieira et al. 2012, 22-Oricchio et al. 2016a, 23-Vieira et al. 2016, 24-

Oricchio et al. 2016b.

79

REFERÊNCIAS

Adler P.B., HilleRisLambers J., Levine J.M. 2007. A niche for neutrality. Ecology Letters 10:

95-104.

Allisson G. 2004. The influence of species diversity and stress intensity on community

resistance and resilience. Ecological Monographs 74: 117-134.

Anderson M.J. 2001. A new method for non-parametric multivariate analysis of variance.

Austral Ecology 26: 32-46.

Antoniadou C., Voultsiadou E., Chintiroglou C. 2011. Seasonal patterns of colonization and

early succession on sublittoral rocky cliffs. Journal of Experimental Marine Biology

and Ecology 403: 21-30.

Arenas F., Sánchez I., Hawkins A.J., Jenkins S.R. The invisibility of marine algal

assemblages: role of functional diversity and identity. Ecology 87: 2851-2861.

Arkema K.K., Reed D.C., Schroeter S.C. 2009. Direct and indirect effects of giant kelp

determine benthic community structure and dynamics. Ecology 90: 3126-3137.

Beisner B.E., Hyadon D.T., Cuddington K. 2003.Alternative stable states in ecology.

Frontiers in Ecology and the Environment 1: 376-382.

Berlow E.L. 1997. From canalization to contingency: historical effects in a succession rocky

intertidal community. Ecological Monographs 67: 435-460.

Bingham B.L., Walters L.J. 1989. Solitary ascidians as predators of invertebrate larvae:

evidence from gut analyses and plankton samples. Journal of Experimental marine

Biology and Ecology 131: 147-159.

Breitburg D.L. 1985. Development of a subtidal epibenthic community: factors affecting

species composition and the mechanisms of succession. Oecologia 65: 173-184.

Bruno J.F., Stachowicz J.J., Bertness M.D. 2003. Inclusion of facilitation into ecological

theory. Trends in Ecology and Evolution 18: 119-125.

Bulleri F. 2009. Facilitation research in marine systems: state of the art, emerging patterns and

insights for future developments. Journal of Ecology 97: 1121-1130.

Bulleri, F., Chapman, M.G. 2010. The introduction of coastal infrastructure as a driver of

changes in marine environments. Journal of Applied Ecology 47 26-35.

80

Cardinale B.J., Nelson K., Palmer M.A. 2000. Linking species diversity to the functioning of

ecosystems: on the importance of environmental context. Oikos 91: 175-183.

Cardinale B.J., Srivastava D.S., Duffy E., Wright J.P., Downing A.L., Sankaran M., Jouseau

C. 2006. Effects of biodiversity on the functioning of trophic groups and ecosystems.

Nature 443: 989-992.

Carlton J.T., Geller J.B. 1993. Ecological Roulette - the global transport of nonindigenous

marine organisms. Science 261: 78-82.

Chesson P. 2000. Mechanisms of maintenance of species diversity. Annual Review in

Ecology, Evolution and Systematics 31: 343-366.

Chisholm R.A., Muller-Landau H.C. 2011. A theoretical model linking interspecific variation

in density dependence to species abundances. Theoretical Ecology 4: 241-253.

Cifuentes M.A., Kamlah C., Thiel M., Lenz M., Wahl M. 2007. Effects of temporal variability

of disturbance on the succession in marine fouling communities in northern-

central Chile. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology 350: 280-294.

Cifuentes M.A., Krueger I., Dumont C.P., Lenz M., Thiel M. 2010. Does primary

colonization or community structure determine the succession of fouling communities?

Journal of Experimental Marine Biology and Ecology 395: 10-20.

Claar D.C., Edwards K.F., Stachowicz J.J. 2011. Positive and negative effects of a dominant

competitor on the settlement, growth, and survival of competing species in an

epibenthic community. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology 399: 130-

134.

Clarke K.R. 1993. Non-parametric multivariate analyses of changes in community

structure. Australian Journal of Ecology 18: 117-143.

Colautti R.I., Ricciardi A., Grigorovich I.A., MacIsaac H.J. 2004. Is invasion success

explained by the enemy release hypothesis? Ecology Letters 7: 721-733.

Connell J.H. 1974. Ecology: field experiments in marine ecology. Pages 21-54 in R.N.

Mariscal, editor. Experimental marine biology. Academic Press, New York, New York,

USA.

Connell J.H., Slatyer R.O. 1977. Mechanisms of succession in natural communities and their

role in community stability and organization. American Naturalist 111: 1119-1144.

81

Cowden C., Young C.M., Chia F.S. 1984. Differential predation on marine invertebrate larvae

by two benthic predators. Marine Ecology Progress Series 14: 145-149.

Davis A.R. 1996. Association among ascidians: facilitation of recruitment in Pyura spinifera.

Marine Biology 126: 35-41.

Dias G.M., Rocha R.M., Lotufo T.M.C., Kremer L.P. 2013. Fifty years of ascidian

biodiversity research in São Sebastião, Brazil. Journal of the Marine Biological

Association of the United Kingdom 93: 273-282.

Dias, G.M., Delboni, C.G.M., Duarte, L.F.L., 2008. Effects of competition on sexual and

clonal reproduction of a tunicate: the importance of competitor identity. Marine

Ecology Progress Series 362, 149–156.

Díaz S., Cabido M. 2001. Vive la différence: plant functional diversity matters to ecosystem

processes. Trends in Ecology and Evolution 16: 646-655.

Duffy J.E., Cardinale B.J., France K.E., McIntyre P.B., Thébaukt E., Loreau M. 2007. The

functional role of biodiversity in ecosystems: incorporating trophic complexity. Ecology

Letters 10: 522-538.

Durante K.M. 1991. Larval behavior, settlement preference, and induction of metamorphosis

in the temperate solitary ascidian Molgula citrina Alder e Hancock. Journal of

Experimental Marine Biology and Ecology 145: 175-187.

Edwards K.F., Aquilino K.M., Best R.J., Sellheim K.L., Stachowicz J.J. 2010. Prey diversity

is associated with weaker consumer effects in a meta-analysis of benthic marine

experiments. Ecology Letters 13: 194-201.

Fergione J., Brown C.S., Tilman D. 2003. Community assembly and invasion: An

experimental test of neutral versus niche processes. Proceedings of the National

Academic of Science 100: 8916-8920.

Freestone A.L., Osman R.W., Ruiz G.M., Torchin M. 2011. Stronger predation in the tropics

shapes species richness patterns in marine communities. Ecology 92:983-993.

Freestone A.L., Ruiz G.M., Torchin M.E. 2013. Strong biotic resistance in tropics relative to

temperate zone: effects of predation on marine invasion dynamics. Ecology 94: 1370-

1377.

82

Fridley J.D., Stachowicz J.J., Naeem S., Sax D.F., Seabloom E.W., Smith M.D., Stohlgren

T.J., Tilman D., Von Holle B. 2007. The invasion paradox: reconciling pattern and

process in species invasion. Ecology 88: 3-17.

Fukami T. 2015. Historical contingency in community assembly: integrating niches, species

pools, and priority effects. Annual Review of Ecology, Evolution, and Systematics 46: 1-

23.

Gibran F.Z., Moura R.L. 2012. The structure of rocky reef fish assemblage across a nearshore

to coastal islands’ gradient in Southeastern Brazil. Neotropical Ichthyology 10: 369-382.

Greene C.H., Shoener A. 1982. Succession on marine hard substrata: a fixed lottery.

Oecologia 55: 289-297.

Greene C.H., Shoener A., Corets E. 1983. Succession on marine hard substrata: the adaptive

significance of solitary and colonial strategies in temperate fouling communities.

Marine Ecology Progress Series 13: 121-129.

Griffin J.N., Mendez V., Johnson A.F., Jenkins S.R., Foggo A. 2009. Functional diversity

predicts overyielding effect of species combination on primary productivity. Oikos 118:

37-44.

Guillemot N., Kulbicki M., Chabanet P., Vigliola L. 2011. Functional redundancy patterns

reveal non-random assembly rules in a species-rich marine assemblage. PLoS ONE 6:

e26735.

Hart S.P., Marshall D.J. 2009. Spatial arrangement affects population dynamics and

competition independent of community composition. Ecology 90:1485-1491.

Hart S.P., Marshall D.J. 2012. Advantages and disadvantages of interference-competitive

ability and resource-use efficiency when invading established communities. Oikos 121:

396-402.

Hirata T. 1987. Succession of sessile organisms on experimental plates immersed in Nabeta

Bay, Izu Peninsula, Japan. Marine Ecology Progress Series 38: 25-35.

Holdgate M.W. 1986. Summary and conclusions: characteristics and consequences of

biological invasions. Philosofical GTransactions of the Royal Society of London B 314:

733-742.

83

Hooper D.U., Chapin III F.F., Ewel J.J., Hector A., Inchausti P., Lavorel S., Lawton J.H.,

Lodge D.M., Naeem S., Schmid B., Setälä H., Symstad A.J., Vandermeer J., Wardle

D.A. 2005. Effects of biodiversity on ecosystem functioning: a consensus of current

knowledge. Ecological Monographs 75: 3-35.

Jackson J.B.C. 1977. Competition on marine hard substrata: the adaptative significance of

solitary and colonial strategies. American Naturalist 111: 743-767.

Jackson J.B.C., Hughes T.P. 1985. Adaptive strategies of coral-reef invertebrates. American

Scientist 73: 265-274.

Johnson D. 2015. Priorities for research on priority effects. New Phytologist 205: 1375-1377.

Jones C.G., Lawton J.H. Shachak M. 1994. Organisms as ecosystem engineers. Oikos 69:

373-386.

Kay, A.M., Keough, M.J. 1981. Occupation of patches in the epifaunal community on pier

pilings and the bivalve Pinna bicolor ar Edithburgh, South Australia. Oecologia 48:

123-130.

Kent A., Hawkins S.J., Doncaster C.P. 2003. Population consequences of mutual attraction

between settling and adult barnacles. Journal of Animal Ecology 72: 941-952.

Keough M.J. 1984. Kin-recognition and the spatial distribution of larvae of the bryozoan

Bugula neritina (L.). Evolution 38: 142-147.

Koehl M.A.R. 1982. The interaction of moving water and sessile organisms. Scientific

American 274: 124-134.

Koehl M.A.R. 1984. How do benthic organisms withstand moving water? American Zoologist

24: 57-70.

Kondoh M. 2003. Foraging adaptation and the relationship between food-web compexity and

stability. Science 299: 1388-1391.

Kremer L.P., Rocha R.M. 2016. The biotic resistance role of fish predation in fouling

communities. Biological Invasions doi: 10.1007/s10530-016-1210-6.

Krug J.P. 2006. Defense of benthic invertebrates against surface colonization by larvae: a

chemical arms race. Progress in Molecular and Subcellular Biology 42: 1-53.

Levine J.M. 1999. Indirect facilitation: evidence and predictions from a riparian community.

Ecology 80: 1762-1769.

http://dx.doi.org/10.1007/s10530-016-1210-6

84

Lidgard S. 2008. Predation on marine bryozoan colonies: taxa, traits and trophic groups.


Lohbeck M., Poorter L., Paz H., Pla L., Breugel M., Martínes-Ramos M., Bongers F. 2012.

Functional diversity changes during tropical forest succession. Perspectives in Plant

Ecology, Evolution and Systematics 14: 896-96.

Lonsdale W.M. 1999. Global patterns of plant invasion and the concept of invisibility.

Ecology 80: 1522-1536.

Loreau M., Naeem S., Inchausti P., Bengtsson J., Grime J.P. 2001. Ecology: Biodiversity and

ecosystem functioning: Current knowledge and future challenges. Science 294: 804-

808.

Lubchenco J., Menge B.A. 1978. Community development and persistence in a low rocky

intertidal zone. Ecological Monographs 48: 67-94.

MacArthur R.H. 1972. Geographical Ecology. New York: Harper & Row.

Marques A.C., Klôh A.S., Migotto A.E., Cabral A.C., Rigo A.P.R., Bettim A.L., Razzolini

E.L., Cascon H.M., Bardi J., Kremer L.P., Vieira L.M., Bezerra L.E.A., Haddad M.A.,

Oliveira Filho R.R., Gutierre S.M.M., Miranda T.P., Franklin Jr W., Rocha R.M. 2013.

Rapid assessment survey for exotic benthic species in the São Sebastião Channel,

Brazil. Latin American Journal of Aquatic Research 41: 265-285.

Menge B.A., Sutherland J.P. 1987. Community regulation – variation in disturbance,

competition, and predation in relation to environmental-stress and recruitment.

American Naturalist 130: 730-757.

Minchinton T.E. 1997. Life on the edge: conspecific attraction and recruitment of populations

to disturbed habitats. Oecologia 111: 45-52.

Mineur F., Cook E.J., Minchin D., Bohn K., MacLeod A., Maggs C.A. (2012) Changing

Coasts: Marine Aliens and Artificial Structures. Oceanography and Marine Biology:

An Annual Review 50: 189-233.

Mitchell C.E., Power A. 2003. Release of invasive plants from fungal and viral pathogens.

Nature 421: 625-627.

Mook D.H. 1981. Effects of Disturbance and Initial Settlement on Fouling Community

Structure Ecology 62: 522-526.

85

Morin P.J. 1984. Odonate guild composition: experiments with colonization history and fish

predation. Ecology 65: 1866-1873.

Morin P.J. 1995. Functional redundancy, non-additive interactions, and supply-side dynamics

in experimental pond communities. Ecology 76:133-149.

Nandakumar K., Tanaka M., Kikuchi T. 1993. Interspecific competition among fouling

organisms in Tomioka Bay, Japan.

Nandakumar K. 1996. Importance of timing of panel exposure on the competitive outcome

and succession of sessile organisms. Marine Ecology Progress Series 131: 191-203.

Oricchio F.T., Flores A.A.V., Dias G.M.. 2016a. The importance of predation and predator

size on the development and structure of a subtropical fouling community.

Hydrobiology 776:209-219.

Oricchio F.T., Pastro G., Vieira E.A., Flores A.A.V., Gibran F.Z., Dias G.M. 2016b. Distincti

community dynamics at two artificial habitats in a recreational marina. Marine

Environmental Research doi: 10.1016/j.marenvres.2016.09.010

Osman R.W. 1977. Establishment and development of a marine epi-faunal community.

Ecological Monographs 47:37-63

Osman R.W., Whitlatch R.B. 1995. The influence of resident adults on larval settelment:

experiments with four species of ascidians. Journal of Experimental Marine Biology

and Ecology 190: 199-220.

Osman R.W., Whitlatch R.B. 2004. The control of the development of a marine benthic

community by predation on recruits. Journal of Experimental Marine Biology and

Ecology 311: 117-145.

Osman R.W., Munguia P., Witlatch R.B., Zajac R.N., Hamilton J. 2010. Thresholds and

multiple community states in marine fouling communities: integrating natural history

with management strategies. Marine Ecology Progress Series 413: 277-289.

Pacheco A.S., Laudien J., Thiel M., Oliva M., Heilmayer O. 2011. Succession and seasonal

onset of colonization in subtidal hard-bottom communities off northern Chile. Marine

Ecology 32: 75-87.

Paine R.T. 1966. Food web complexity and species diversity. American Naturalist 100: 65-

75.

86

Paine R.T. 1977. Controlled manipulations in the marine intertidal zone and their

contributions to ecological theory. Pages 245-270 in C.E. Goulden, editor. The changing

scenes in natural sciences. Academy of Natural Sciences, Philadelphia, Pennsylvania,

USA.

Paine R.T., Levin S.A. 1981. Intertidal landscapes: disturbance and the dynamics of pattern.

Ecological Monographs 51:145-178.

Palmer T.M., Stanton M.L., Young T.P., Lemboi J.S., Goheen J.S., Pringle R.M. 2013. A role

for indirect facilitation in maintaining diversity in a guild of ancient African acacia ants.

Ecology 94: 1531-1539.

Pastro, G. 2015. Como a variação espacial das assembléias de peixes determina a pressão de

predação sobre as comunidades incrustantes. Dissertação de Mestrado. Universidade

Federal do ABC.

Paula A.F., Creed J.C. 2004. Two species of the coral Tubastraea (Cnidaria, Scleractinia) in

Brazil: a case of accidental introduction. Bulletin of Marine Science 74: 175-183.

Paula A.F., Creed J.C. 2005. Spatial distribution and abundance of nonindigenous coral genus

Tubastreae (Cnidaria, Scleractinia) around Ilha Grande, Brazil. Brazilian Journal of

Biology 65: 661-673.

Pickett S.T.A. 1976 Succession: an evolutionary interpretation. American Naturalist 110:107-

119.

Rejmánek M., Richardson D.M. 1996. What attributes make some plant species more

invasive? Ecology 77: 1655-1661.

Rocha R.M., Vieira L.M., Migotto A.E., Amaral A.C.Z., Ventura C.R.R., Serejo C.S.,

Pitombo F.B., Santos K.C., Simone L.R.L., Tavares M., Lopes R.M., Pinheiro U.,

Marques A.C. 2013. The need of more rigorous assessments of marine species

introductions: A counter example from the Brazilian coast. Marine Pollution Bulletin

67: 241-243.

Russ G.R. 1980. Effects of predation by fishes, competition, and structural complexity of the

substratum on the establishment of a marine epifaunal community. Journal of

Experimental Marine Biology and Ecology 42: 55-69.

Russ G.R. 1982. Overgrowth in a marine epifaunal community — competitive hierarchies and

competitive networks. Oecologia 53, 12–19.

87

Sax D.F. 2001. Latitudinal gradients and geographic ranges of exotic species: implication for

biogeography. Journal of Biogeography 28: 139-150.

Schmidt G.H. 1982. Random and aggregative settlement in some sessile marine invertebrates.


Shea K., Chesson P. 2002. Community ecology theory as a framework for biological

invasions. Trends in Ecology & Evolution 17: 170-176.

Silva A.G., Lima R.P., Gomes A.N., Fleury B.G., Creed J.C. 2011. Expansion of the invasive

corals Tubastraea coccinea and Tubastraea tagusensis into the Tamoios Ecological

Station Marine Protected Area, Brazil. Aquatic Invasions 6: S105-S110.

Stachowicz J.J. 2001. Mutualism, facilitation and the structure of ecological communities.

BioScience 51: 235-246.

Stachowicz J.J., Byrnes J.E. 2006. Species diversity, invasion success and ecosystem

functioning: disentangling the influence of resource competition, facilitation and

extrinsic factors. Marine Ecology Progress Series 311: 251-262.

Stachowicz J.J., Bruno J.F., Duffy J.E. 2007. Consequences of biodiversity for marine

communities and ecosystems. Annual Review of Ecology, Evolution and Systematics

38:739-766.

Stachowicz J.J., Fried H., Osman R.W., Whitlatch R.B. 2002. Biodiversity, invasion

resistance, and marine ecosystem function: reconciling pattern and process. Ecology 83:

2575-2590.

Stachowicz J.J., Graham M., Bracken M.E.S., Szoboszlai A.I. 2008. Diversity enhances cover

and stability of seaweed assemblages: the role of heterogeneity and time. Ecology 89:

3008-3019.

Stachowicz J.J., Whitlatch R.B., Osman R.W. 1999. Species diversity and invasion resistance

in a marine ecosystem. Science 286:1577-1579.

Stoecker D. 1980. Relationships between chemical defense and ecology in benthic ascidians.


Sutherland J.P. 1978. Functional roles of Schizoporella and Styela in the fouling community

at Beaufort, North Carolina. Ecology 59: 257-264.

88

Sutherland J.P., Karlson R.H. 1977. Development and stability of the fouling community at

Beaufort, North Carolina. Ecological Monographs 47: 425-446.

Theoharides K.A., Dukes J.S. 2007. Plant invasion across space and time: factors affecting

nonindigenous species success during four stages of invasion. New Phytologist 176:

256-273.

Tilman D. 2001. Functional diversity. In: S.A. Levin, editor. Encyclopedia of biodiversity.

Academic Press.

Tilman D., Knops J., Wedin D., Reich P., Ritchie M., Siemann E. 1997. The influence of

functional diversity and composition on ecosystem processes. Science 277: 1300-1302.

Torchin M.E., Lafferty K.D., Dobson A.P., McKenzie V.J., Kuris A.M. 2003. Introduced

species and their missing parasites. Nature: 421: 628-630.

Underwood, A.J. 1997. Experiments in ecology: their logical design and interpretation using

analysis of variance. Cambridge University Press, Cambridge, UK, 504p.

Urban M.C., De Meester L. 2009. Community monopolization: local adaptation enhances

priority effects in na evolving metacommunity. Proceedings of the Royal Society B 276:

4129-4138.

Valdivia N., Heidemann A., Thiel M., Molis, M., Wahl M. 2005. Effects of disturbance on the

diversity of hard-bottom macrobenthic communities on the coast of Chile. Marine

Ecology Progress Series 299: 45-54.

Valdivia N., de la Haye K., Jenkins S.R., Kimmance S.A., Thompson R.C., Molis M. 2008.

Functional composition, but not richness, affected the performance of sessile

suspension-feeding assemblages. Journal of Sea Research

doi:10.1016/j.seares.2008.12.001

Vellend M. 2010. Conceptual synthesis in community ecology. The Quaterly Review of

Biology 85: 183-206.

Vieira E.A., Duarte L.F.L., Dias G.M. 2012. How the timing of predation affects composition

and diversity of species in a marine sessile community? Journal of Experimental

Marine Biology and Ecology 412: 126-133.

89

Vieira, E.A., Dias G.M., Flores A.A.V.. 2016. Effects of predation depend on successional

stage and recruitment rate in shallow benthic assemblages of the Southwestern

Atlantic. Marine Biology 163: 1-12.

Wainwright C.E., Wolkovich E.M., Cleland E.E. 2012. Seasonal priority effects: implications

for invasion and restoration in a semi-arid system. Journal of Applied Ecology 49: 234-

241.

Walker L.R., Chapin F.S. 1987. Interactions among Processes Controlling Successional

Change. Oikos 50: 131-135.

Walters L.J., Wethey D.S. 1996. Sttlement and early post-settlemnet survival of sessile

marine invertebrates on topographically complex surfaces: the importanve of regufe

dimensions and adult morphology. Marine Ecology Progress Series 137: 161-171.

Wilding, T.A., Sayer, M.D.J. 2002. Evaluating artificial reef performance: approaches to pre-

and post-deployment research. Journal of Marine Science 59: S222-S230.

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ANEXO

UNIVERSIDADE ESTADUAL DE CAMPINAS INSTITUTO DE … · a ir além da mediocridade e por me dar...

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