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INFLUÊNCIA DA HETEROGENEIDADE AMBIENTAL SOBRE A COMPOSIÇÃO DE ESPÉCIES DE ANUROS EM UM AGROECOSSISTEMA NO PANTANAL, ESTADO DE MATO GROSSO DO SUL Universidade Federal de Mato Grosso do Sul Fernando Ibanez Martins Orientador: Franco Leandro de Souza 2010
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INFLUÊNCIA DA HETEROGENEIDADE AMBIENTAL SOBRE A COMPOSIÇÃO DE
ESPÉCIES DE ANUROS EM UM AGROECOSSISTEMA NO PANTANAL,
ESTADO DE MATO GROSSO DO SUL
Universidade Federal de Mato Grosso do Sul
Fernando Ibanez Martins
Orientador: Franco Leandro de Souza
2010
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INFLUÊNCIA DA HETEROGENEIDADE AMBIENTAL SOBRE A COMPOSIÇÃO DE
ESPÉCIES DE ANUROS EM UM AGROECOSSISTEMA NO PANTANAL,
ESTADO DE MATO GROSSO DO SUL
Universidade Federal de Mato Grosso do Sul
Campo Grande, Mato Grosso do Sul
2010
Tese de doutoramento apresentada ao
programa de Pós-Graduação em Ecologia e
Conservação da Universidade Federal de
Mato Grosso do Sul, como parte das
exigências para a obtenção do título de
Doutor em Ecologia e Conservação, área de
concentração ECOLOGIA.
Orientador: Franco Leandro de Souza
i
AGRADECIMENTOS:
Agradeço primeiramente a Deus pelo dom da vida. Sou grato por estar
vivo e no papel de biólogo, também sou grato a Deus por poder fazer da vida a
minha fonte primordial de pesquisa científica. Agradeço sinceramente ao
Professor Franco Leandro de Souza (DBI-UFMS) pela orientação e pela
oportunidade de desenvolver este trabalho na região onde cresci, o Pantanal. Se
Deus foi quem me deu o Dom da vida, esta só se manifestou em minha pessoa
graças à união de dois seres iluminados sem os quais eu jamais seria o que sou
hoje: meu pai, Gilson Nogueira Martins, quem me mostrou ainda na minha
infância as belezas da maior planície alagável do planeta, e minha mãe, Silvia
Aparecida Ibanez Martins, peça fundamental da minha existência, foi ela quem
me ensinou a ser perseverante e nunca desistir, mesmo sobre as mais árduas
dificuldades impostas pela vida. Agradeço à bióloga, mestre em Ecologia, Liliana
Piatti e ao biólogo, mestre em Ecologia, Paulo Landgref Filho, que me
auxiliaram em campo e me ensinaram a difícil técnica da taxonomia e
identificação das espécies de anuros do Pantanal. Sou grato a toda equipe da
Fazenda San Francisco, por permitirem o desenvolvimento de minhas pesquisas
em seu território além de concederem todo apoio logístico necessário. Finalizo
agradecendo a todas as instituições financiadoras do projeto: Programa de Pós-
Graduação em Ecologia e Conservação da UFMS pelo empréstimo de veículos e
recursos concedidos para viagens, CNPq pelo financiamento dos materiais
necessários ao desenvolvimento da pesquisa, CAPES e FUNDECT por
propiciarem a bolsa de doutorado.
ii
ÍNDICE:
Prefácio........................................................................................................................iii
Capítulo1. Introdução Geral........................................................................................01
Capítulo2. Comunidade de anuros em um agroecossistema situado no Pantanal sul:
composição de espécies e comparações com regiões de entorno.
Resumo......................................................................................................15
Introdução..................................................................................................17
Material e Métodos....................................................................................19
Resultados..................................................................................................25
Discussão...................................................................................................30
Capítulo 3. Influência da heterogeneidade ambiental sobre a composição de espécies de
anuros em um agroecossistema no Pantanal, estado de Mato Grosso do Sul.
Resumo......................................................................................................40
Introdução..................................................................................................42
Material e Métodos....................................................................................44
Resultados..................................................................................................50
Discussão...................................................................................................57
iii
PREFÁCIO
A presente Tese de Doutorado trata de um tema relevante para a conservação do
Pantanal e de suas regiões de entorno. Isto se deve principalmente ao fato dos
estudos de campo terem sido desenvolvidos em uma região impactada pelo
homem, um agroecossistema situado entre o Pantanal sul e o planalto de entorno
adjacente (Planalto da Bodoquena). O Pantanal é considerado como a maior área
úmida do planeta e zona de relevante importância ecológica. Trata-se de uma
região que, além de atuar como refúgio para diversos integrantes da fauna e da
flora provenientes dos diferentes biomas sul americanos que se interconectam
através do Pantanal (Amazônia, Cerrado, Chaco e Floresta Atlântica), também
atua como regulador climático e reservatório de água doce para toda América do
Sul. De modo a propiciar ao leitor uma leitura agradável, este manuscrito foi
estruturado em três capítulos. O primeiro deles tem por objetivo habituar o leitor
ao ambiente pantaneiro e à zona de transição entre o Pantanal e o Planalto da
Bodoquena, além de ressaltar a importância do desenvolvimento de estudos em
regiões agrícolas e o uso dos anfíbios anuros como organismos modelo para o
desenvolvimento de estudos ecológicos. O segundo capítulo descreve a listagem
de espécies presentes na área de estudo além de estabelecer comparações entre
esta e demais áreas no Pantanal e em áreas de Cerrado. O terceiro capítulo retrata
a influência da heterogeneidade ambiental sobre a composição de espécies de
anuros do agroecossistema estudado. Os capítulos dois e três serão convertidos
em formato de artigo e serão submetidos respectivamente para os periódicos
Biodiversity and Conservation e Agriculture, Ecossystems & Environment.
1
CAPÍTULO 1
INTRODUÇÃO GERAL:
A BACIA DO ALTO PARAGUAI, O PANTANAL, A SERRA DA BODOQUENA, OS ESTUDOS EM
AGROECOSSISTEMAS E OS ANFÍBIOS ANUROS
Resumo - A Bacia do Alto Paraguai (BAP) abrange 4,3 % do território brasileiro,
abrangendo os estados de Mato Grosso e Mato Grosso do Sul. Dentro da BAP encontra-
se o Pantanal, uma das maiores e mais importantes extensões de área inundável do
planeta. O Pantanal é circundado por planaltos, um dos quais é denominado planalto da
Bodoquena. No planalto da Bodoquena predominam rochas carbonáticas, e um clima
sazonal típico de regiões de savana, assim como no Pantanal. Apenas recentemente
estudos têm se focado nos efeitos da prática agrícola sobre a biodiversidade. Um dos
principais problemas decorrente da atividade agrícola é o impacto sobre a
biodiversidade devido às rápidas e extensas mudanças nas características ambientais. O
desenvolvimento de pesquisas sobre a biota de regiões antropizadas pode auxiliar na
compreensão de como os organismos respondem às modificações nas características
originais de seus ambientes. Os anfíbios anuros são importantes componentes dos
ecossistemas em todo o planeta. A elevada biomassa do grupo e sua posição
intermediária nas cadeias alimentares sugerem que o grupo desempenha papel chave na
estruturação das comunidades animais e na ciclagem de nutrientes. Os anfíbios são uma
importante fonte de pesquisas sobre os padrões de distribuição das espécies nativas em
ambientes sujeitos a diferentes níveis de perturbação ambiental, deste modo o presente
estudo teve por objetivos: realizar a amostragem das espécies de anuros presentes em
um agroecossistema posicionado entre o limite sul da planície pantaneira e o planalto de
entorno adjacente (planalto da Bodoquena), município de Miranda, Mato Grosso do Sul,
comparar a listagem de espécies com outras listas já existentes para outras regiões do
Pantanal bem como outras regiões pertencentes ao bioma Cerrado, verificar a relação
entre a heterogeneidade ambiental e a composição de espécies de anuros no
agroecossistema estudado.
2
THE UPPER PARAGUA Y RIVER BASIN, THE PANTANAL FLOODPLAIN, BODOQUENA
PLATEAU, RESEARCH WITHIN AGROECOSYSTEMS AND THE AMPHIBIAN ANURANS. Abstract
- The Upper Paraguay River Basin (UPRB) located between the Mato Grosso and Mato
Grosso do Sul states encompasses 4,3% of the Brazilian territory. The UPRB harbors
the Pantanal floodplain, one of the world’s largest wetlands. The Pantanal is surrounded
by plateaus, one of them, at the south limits, is the Bodoquena plateau. At the
Bodoquena plateau, the soil is formed by the dissolution of highly carbonatic rocks, the
climate is savannah like and highly seasonal as in Pantanal. The effects of agricultural
practices on biodiversity began to be studied only few decades ago. The agricultural
practices, unlike natural catastrophes, modify large territorial extensions within a short
period of time. At some levels, the organisms can not deal with the rapid environmental
changes, and local populations go extinct. Studies on wild species associated to human
environments can help to understand how animals and plants answers to the natural
habitats modifications. The anurans are keystone species within their environments. The
group shows a high biomass and an intermediary position in the food webs, suggesting
an important role in the nutrients cycling. Once few studies described the anuran fauna
from agricultural environments at the Pantanal wetlands, the present study aims to
describe the anuran species within an agroecosystem located at the south border of the
Pantanal floodplain and the surrounding plateau (Bodoquena plateau), to compare the
species list with other Pantanal and Cerrado regions and to verify the relationship
between the local environment characteristics and the anuran community composition.
3
A Bacia do Alto Paraguai
A bacia hidrográfica do rio Paraguai abrange uma área de 1.095.000 km² no
Brasil, na Argentina, na Bolívia e no Paraguai. Até sua confluência com o rio Paraná, o
rio Paraguai percorre 2.612 km, sendo 1.683 km em território brasileiro. A Bacia do
Alto Paraguai, com cerca de 600.000 km2, tem no Brasil 362.376 km2, onde compõe
4,3% do território nacional e abrange os Estados de Mato Grosso e de Mato Grosso do
Sul. A Bacia do Alto Paraguai (BAP) apresenta importância relevante no contexto
estratégico da administração dos recursos hídricos do Brasil, da Bolívia e do Paraguai.
A BAP inclui o Pantanal brasileiro, que se distribui por 147.629 km2, e os planaltos de
entorno, que ocupam 215.813 km2 (ANA, 2004; Harris et al., 2006). O Pantanal inserido
na BAP é uma das maiores extensões de área inundável do planeta e recebe influência
de diferentes biomas como a Floresta Amazônica, o Cerrado, a Mata Atlântica e o
Chaco (ANA 2004; Junk e Cunha, 2005; Junk et al., 2006; Harris et al., 2006; Alho,
2008).
O Pantanal
O Pantanal está situado na depressão do Alto Paraguai, a qual se estende entre o
soerguimento recente dos Andes a Oeste e entre o escudo cristalino brasileiro a Leste
(latitude 15° 30’-22° 30’S e longitude 54° 45’-58° 30’ O, Figura 1A e B). Trata-se de
uma planície com 80-150 metros em relação ao nível do mar circundada por planaltos
cujas altitudes variam entre 200 a 1200 metros (Alho, 2008). Este ecossistema apresenta
uma série de características peculiares, tal como geologia, hidrografia, elevada
abundância de integrantes da fauna e da flora, bem como uma marcada sazonalidade,
que o configuram como uma das mais importantes áreas inundáveis do planeta (Assine
et al., 2005). Os diversos cursos fluviais que cortam a planície pantaneira apresentam
características únicas de correnteza e deposição sedimentar que influenciam diretamente
na formação edáfica e na composição fitofisionômica e, portanto, diferentes autores
apontam para o fato de o Pantanal apresentar até 12 subdivisões (Adámoli, 1981;
Alvarenga et al., 1984; Silva e Abdon, 1999).
Apesar de não ser o bioma brasileiro com maior diversidade ou riqueza de
espécies (menor que na Amazônia, Mata Atlântica e Cerrado), a elevada abundância de
organismos e diversidade de ambientes do Pantanal facilita o encontro e a observação
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de diversos integrantes da biodiversidade sul-americana (Junk e Cunha, 2005; Harris et
al., 2006; Alho, 2008; Uetanabaro et al., 2008). Trata-se de uma região com baixo
endemismo, entretanto abriga populações abundantes de espécies, principalmente da
fauna, que ocorrem em baixa densidade fora do Pantanal (Alho, 2008). As
características geográficas e climáticas em conjunto com a rica biodiversidade levaram
o Pantanal a ser declarado como Patrimônio Nacional pela Constituição Brasileira de
1988, sítio de relevante importância internacional pela Convenção de Áreas Úmidas –
RAMSAR e zona de Reserva da Biosfera (declarada pela UNESCO) (Alho e
Gonçalves, 2005; Junk e Cunha, 2005; Harris et al., 2006).
O Pantanal é caracterizado por um mosaico vegetacional composto por
formações xéricas e mésicas influenciadas pelos tipos de solo e pelo pulso de inundação
monomodal que ocorre na região (Alho, 2008). Possui o Clima de Savana, segundo a
classificação de Köppen (Junk et al., 2006; Alho, 2008). Apresenta uma estação fria e
seca que ocorre aproximadamente entre os meses de março e setembro e uma estação
quente e chuvosa, aproximadamente entre os meses de outubro e abril (Junk e Cunha,
2005; Junk et al., 2006; Alho, 2008). A temperatura média anual no Pantanal sul é de
27,4 °C em dezembro e de 21,4 °C em julho (Junk et al., 2006). A precipitação anual
varia entre 1200 e 1300mm anuais mas pode atingir picos de até 2000mm (Alho, 2008).
Devido à baixa declividade do terreno, de cerca de 2-3 cm por quilômetro no sentido
norte-sul e 5-25 cm por quilômetro no sentido leste-oeste, as águas acumuladas no
período de chuvas levam de 3 a 4 meses para escoar pela planície pantaneira (Junk et
al., 2006).
No subsolo do Pantanal ocorre o encontro de uma série de aqüíferos, sendo o
aqüífero Pantanal o maior deles (ANA, 2004). A planície pantaneira estoca água durante
a estação chuvosa e a libera vagarosamente, após o período das chuvas, para as porções
baixas do Rio Paraguai. Durante a passagem pelo Pantanal, cerca de 90% da água
retorna a atmosfera. Deste modo, o Pantanal, além de configurar-se como um ambiente
único que abriga uma ampla variedade de integrantes da fauna e da flora, também atua
como regulador climático, contribuindo consideravelmente para o balanço regional de
água e temperatura, tanto nas suas imediações quanto em uma escala continental (Junk e
Cunha, 2005; Junk et al., 2006; Alho, 2008).
5
A planície inundável que constitui o Pantanal é geologicamente recente e teve
sua formação iniciada entre o final do Plioceno e início do Pleistoceno, durante a
transição entre os períodos Terciário e Quaternário há aproximadamente 2,5 milhões de
anos (Assine et al., 2005; Junk e Cunha, 2005; Junk et al., 2006; Alho, 2008). O
Pantanal está situado em uma zona de instabilidade climática e foi sujeito a severas
mudanças durante o Período Quaternário. Após sua formação, o Pantanal passou por
intensas mudanças climáticas, caracterizadas por períodos alternados de secas e chuvas
intensas (Stevaux, 2000). Durante os períodos de seca paleo-climáticos, as taxas de
extinção dos organismos de áreas úmidas foram altas. Após este período ocorreu a re-
imigração da biota, a partir do baixo Paraguai, das áreas de Cerrado de entorno, da
Bacia Amazônica bem como do Chaco. Entretanto as espécies com alta mobilidade
como aves aquáticas e insetos voadores foram as mais favorecidas (Alho, 2008). O
tempo decorrido desde o último período seco parece não ter sido longo o bastante para o
desenvolvimento de espécies endêmicas da planície pantaneira. Além disso, as
migrações induzidas pelo pulso de inundação dificultaram a especiação mediada pela
segregação das populações (Junk e Cunha, 2005; Alho, 2008), embora estudos dessa
natureza careçam de abordagens mais amplas e enfoques multi- taxonômicos.
Devido ao tipo de solo ácido e de baixa fertilidade presente no Pantanal, estudos
indicam que o seu potencial para o desenvolvimento de atividades agrícolas é
considerado baixo (Junk et al, 2006; Alho, 2008). Entretanto, o desenvolvimento de
técnicas de plantio e manejo de culturas agrícolas vem tornando esta pratica cada vez
mais frequente na planície pantaneira e em seus planaltos de entorno. Dentre um dos
muitos exemplos de atividades agrícolas na região do Pantanal, encontra-se a região
onde o presente estudo foi realizado, uma plantação de arroz irrigado com cerca de 4000
hectares implantada em uma área ecotonal ao sul da planície pantaneira.
Além do cultivo de arroz, outras monoculturas vêm se tornando cada vez mais
comuns no Pantanal. O plantio de eucalipto nos planaltos de entorno, o plantio de cana
de açúcar e a construção de usinas sucroalcooleiras na região da BAP, bem como em
algumas bacias de entorno (como a Bacia do Paraná), figuram como ameaças constantes
ao Pantanal (Alho, 2008). De acordo com Harris et al. (2006), a substituição da
cobertura natural do Pantanal por monoculturas ou pastagens exóticas (por exemplo,
Brachiaria sp.) vem ocorrendo a taxas cada vez maiores. Estas atividades, bem como os
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resíduos oriundos de sua implementação e funcionamento, são consideradas como a
principal fonte de ameaças à biodiversidade do Pantanal (Harris et al., 2006; Alho,
2008). Estima-se que de acordo com as atuais taxas de supressão vegetal verificadas na
planície pantaneira, em cerca de 45 anos a vegetação original do Pantanal irá
desaparecer completamente se nenhuma medida política que busque a sua preservação
seja tomada imediatamente (Harris et al., 2006).
Planalto da Bodoquena
O Planalto da Bodoquena, também conhecido como Serra da Bodoquena,
compreende um conjunto de relevos serranos de caráter residual (assim denominado por
se encontrar circundado pela Depressão do Rio Paraguai), com aproximadamente 800
km2 e altitudes que variam entre 450 e 800m em relação ao nível do mar. Esta Unidade
geomorfológica é sustentada por rochas carbonáticas do grupo Corumbá, de idade pré-
Cambriana (Boggiani, 1999). O Planalto da Bodoquena apresenta forma alongada na
direção norte-sul, com cerca de 200 km de comprimento e com largura variando entre
10 e 70 km (Boggiani, 1999). A superfície desta formação é suavemente inclinada em
direção ao leste, onde transiciona para a planície de inundação do Rio Miranda, e
escarpada a oeste, no sentido da planície de inundação do rio Paraguai. O Planalto da
Bodoquena funciona como divisor de águas entre a bacia do Rio Paraguai (oeste) e as
sub-bacias dos rios Apa (ao sul) e Miranda (a leste) (Boggiani, 1999).
O clima no Planalto da Bodoquena pode ser considerado como de Savana,
segundo a classificação de Köppen (Uetanabaro et al., 2007). A vegetação é típica de
Cerrado e na época seca muitas espécies vegetais de porte arbóreo perdem suas folhas,
caracterizando assim as zonas de floresta semi-decídua. Assim como o clima do
Pantanal, o clima do Planalto da Bodoquena apresenta uma estação quente e úmida
entre outubro e abril e uma estação fria e seca entre maio e setembro. A temperatura
média anual na região varia entre 20 e 22 °C, enquanto que a precipitação média anual
alcança 1300 a 1700mm (Uetanabaro et al., 2007).
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Estudos em agroecossistemas
Previsões de uma população humana em torno de 9 bilhões podem resultar na
conversão de um bilhão de hectares de hábitats naturais, primariamente nos países em
desenvolvimento, em zonas de produção agrícola (Tilman et al., 2001; Hole et al.,
2005). Entretanto, apenas recentemente estudos têm se focado nos efeitos da prática
agrícola sobre a biodiversidade (McLaughlin e Mineau, 1995; Stoate et al., 2001;
Guerry e Hunter, Jr., 2002; Miranda e Miranda, 2004; Jepsen et al., 2005; Hole et al.,
2005). Um dos principais problemas decorrentes da atividade agrícola é o impacto sobre
a biodiversidade gerado pelas diversas formas de ocupação das áreas, o que ocasiona
mudanças nas características ambientais em uma escala de tempo bastante pequena e em
uma escala espacial variável, diferentemente dos processos naturais (Benton et al.,
2003; Büchs, 2003; Hill e Hamer, 2004; Jepsen et al., 2005). Como mencionado
anteriormente, a conversão das paisagens naturais em áreas de atividade agrícola e
agropecuária, figura como a principal fonte de ameaças à biodiversidade do Pantanal
(Junk e Cunha, 2005; Harris et al., 2006; Junk et al., 2006; Alho, 2008). Todavia, até o
presente momento poucos trabalhos se dedicaram a explorar as características da biota
capaz de utilizar os ambientes modificados pelo homem, dentro dos domínios da
planície pantaneira.
As respostas das populações naturais às mudanças ambientais produzidas pelo
homem podem ser variáveis entre os diferentes grupos taxonômicos. Incluem o aumento
ou a diminuição das densidades das populações locais e das taxas de migração entre
hábitats ou da capacidade de adaptação às novas condições locais (Houlahan e Findlay,
2003; Bengtsson et al., 2005; Peh et al., 2005). Tais respostas estão ligadas às maneiras
com que os organismos conseguem lidar com a permeabilidade da matriz que conecta
os hábitats originais (Ricketts, 2001; Benton et al., 2003; Weibull et al., 2003; Driscoll e
Hardy, 2005) pois, dependendo das características dos agroecossistemas e das espécies,
a matriz ambiental ao redor dos fragmentos florestais pode criar barreiras severas e
determinantes para a persistência ou extinção das populações.
O desenvolvimento de pesquisas que contemplem não somente a biota de
regiões preservadas, mas também aquela encontrada nas regiões antropizadas pode
auxiliar na compreensão de como os organismos respondem às modificações nas
características originais de seus ambientes. Tal tema torna-se ainda mais urgente em
8
regiões ameaçadas pelas atividades humanas causadoras de alteração ou perda de
hábitats, como é o caso tanto da planície pantaneira, quanto dos seus planaltos de
entorno (Alho, 2008).
Anfíbios anuros
Os anfíbios anuros são importantes componentes dos ecossistemas em todo o
planeta (Collins e Crump, 2009). Estão inseridos nos estágios intermediários das cadeias
alimentares, desempenhando tanto o papel de predadores quanto de presas (Zacharow et
al., 2003). A elevada biomassa do grupo em algumas regiões sugere que eles
desempenham funções-chave no estruturamento das comunidades animais bem como na
ciclagem de nutrientes (Blaustein e Kiesecker, 2002; Zacharow et al., 2003; Silvano e
Segalla, 2005; Blackburn e Moureau, 2006). Além de sua relevância ecológica, os
anfíbios anuros são considerados como indicadores sensíveis a determinados fatores
ambientais, pois o grupo apresenta um epitélio glandular permeável e a maioria das
espécies necessita de ambientes aquáticos (fase larval) e terrestres (fase pós-
metamórfica) para completar seu ciclo de vida (Blaustein e Kiesecker, 2002; Silvano e
Segalla, 2005; Collins e Crump, 2009).
O Brasil é reconhecido como o país com maior diversidade de anfíbios do
mundo (Frost, 2010; SBH, 2010), sendo atualmente descritas 877 espécies, distribuídas
em 19 famílias. Uetanabaro et al. (2008) publicaram recentemente uma listagem de
espécies para a região do Pantanal sul (planície e planaltos de entorno) onde foram
registradas 56 espécies de anfíbios anuros pertencentes a nove famílias. Já foram
verificados padrões de oscilação com tendência ao declínio dentre muitas populações de
anfíbios dentro do território brasileiro (Eterovick et al., 2005; Lipps et al., 2005). Dos
diversos fatores indicados como causadores deste processo a perda ou destruição de
hábitats é citada como o principal (Becker et al., 2007; Blaustein e Bancroft, 2007).
Além da perda de hábitats, outras causas para o declínio são significativas, como a
fragmentação dos hábitats, doenças infecciosas, contaminação por pesticidas,
introdução de espécies invasoras e comércio ilegal de animais (Silvano e Segalla, 2005;
Eterovick et al., 2005; Blaustein e Bancroft, 2007; Uetanabaro et al., 2008). Muitas
espécies antes abundantes hoje são dificilmente encontradas e a falta de conhecimento
sobre a história natural e sobre os padrões de distribuição de diversas espécies mostram-
9
se como pontos importantes na perspectiva de estudos de conservação destes animais
(Eterovick et al., 2005; Lipps et al., 2005; Silvano e Segalla, 2005).
Apesar dos impactos de origem antrópica representarem a principal ameaça à
persistência das populações de anfíbios anuros (Blaustein e Bancroft, 2007; Becker et
al., 2007), muitas espécies, são capazes de colonizar rapidamente os ambientes úmidos
criados pelas ações humanas (Johansson et al., 2005; Duré et al., 2008; Purrenhage e
Bone, 2009; Machado e Maltchik, 2010; Piatti et al., 2010), desde pequenas poças até
grandes reservatórios (Calhoun et al., 2005; Conte e Rossa-Feres, 2006; Purrenhage e
Bone, 2009). Uma vez que os anfíbios anuros apresentam uma elevada riqueza de
espécies na região neotropical (Becker et al., 2007; Loyola et al., 2008) e são capazes de
colonizar desde ambientes úmidos naturais até aqueles criados pelas ações humanas, o
grupo pode atuar como uma importante fonte de pesquisas sobre os padrões de
distribuição das espécies ao longo de diferentes tipos de gradientes de modificação das
áreas naturais.
Visto que o grupo taxonômico dos anfíbios anuros atua como uma importante
fonte de pesquisas sobre os padrões de distribuição das espécies nativas em ambientes
sujeitos a diferentes níveis de perturbação ambiental e levando em conta o atual nível de
conversão das áreas naturais em zonas de atividades agrícolas na região do Pantanal a
presente tese tem três objetivos divididos em dois capítulos:
Capítulo 2:
• Realizar a amostragem das espécies de anuros presentes em um agroecossistema
posicionado entre o limite sul da planície pantaneira e o planalto de entorno
adjacente (Serra da Bodoquena), município de Miranda, Mato Grosso do Sul.
• Comparar a listagem de espécies verificada na área de estudo com as listas já
existentes para outras regiões do Pantanal bem como outras regiões pertencentes
ao bioma Cerrado, situadas nas proximidades do estado de Mato Grosso do Sul.
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Capítulo 3:
• Verificar a relação entre a heterogeneidade ambiental e a composição de
espécies de anuros no agroecossistema estudado.
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15
CAPÍTULO 2
COMUNIDADE DE ANUROS EM UM AGROECOSSISTEMA SITUADO NO PANTANAL SUL:
COMPOSIÇÃO DE ESPÉCIES E COMPARAÇÕES COM REGIÕES DE ENTORNO
Resumo - Devido à crescente demanda propiciada pela população humana, nos
próximos 50 anos a expansão global da agricultura irá afetar a biodiversidade em uma
escala sem precedentes. Deste modo, o reconhecimento dos ambientes agrícolas como
zonas propícias para estudos sobre os integrantes da biodiversidade mostra-se
importante na pesquisa ecológica contemporânea. O presente estudo descreve o
levantamento das espécies de anuros em um agroecossistema cuja paisagem é dominada
por plantio de arroz irrigado, pastagem e zonas de mata ciliar do rio Miranda, localizado
entre o limite sul da planície pantaneira e o planalto de entorno adjacente (Serra da
Bodoquena). Além da listagem, também é apresentada uma comparação da anurofauna
registrada com listas de espécies já existentes para as regiões adjacentes ao Pantanal.
Foram registrados 1721 indivíduos pertencentes a 24 espécies e 5 famílias. A família
Hylidae (10 espécies) foi a mais rica, seguida por Leptodactylidae (5), Leiuperidae (5),
Bufonidae (2) e Microhylidae (2). A comunidade foi dominada por espécies comuns a
áreas abertas tais como Dendropsophus nanus, Leptodactylus chaquensis, Hypsiboas
raniceps e Rinella cf. bergi. A riqueza de espécies observada (24) perfez 86% da
riqueza máxima de espécies estimada pela técnica de Jackknife 1. A comparação da
listagem de espécies com outras localidades presentes no Pantanal e em áreas de
Cerrado evidenciou a formação de um grupo onde estão inclusas as regiões de Cerrado
do Brasil central e um segundo grupo onde estão inclusas as regiões do Planalto da
Bodoquena, Chaco e o Pantanal sul. A riqueza de espécies registrada no presente
trabalho apresenta um valor intermediário quando comparado com as riquezas
registradas nas demais regiões do Pantanal sul e adjacências. Nossos resultados indicam
que zonas de plantio de arroz irrigado quando assentada sobre uma matriz de vegetação
nativa e porte considerável, apesar de se tratarem de zonas agrícolas, podem funcionar
como ambiente propício para alguns dos integrantes da anurofauna da região do
Pantanal.
16
ANURAN COMMUNITY WITHIN AN AGROECOSYSTEM LOCATED AT SOUTH PANTANAL
FLOODPLAIN LIMITS: SPECIES INVENTORY AND SIMILARITY WITH ADJACENT SITES.
Abstract - In the next 50yrs the global agriculture expansion will affect the biodiversity
in an unprecedented way. Thus, the agricultural environments must be viewed as an
important source of ecological and biodiversity research. This study describes the
anuran species inventory within an agroecossystem with a landscape dominated by
irrigated rice crop, cattle pasture and riparian forest. The research site is located
between the south Pantanal and the surrounding Bodoquena plateau. Beyond the species
inventory, we also compared the local species list with other sites within Pantanal and
some adjacent Cerrado regions. We registered 1721 individuals belonging to 24 species
and five families. Hylidae (10 species) was the richest family, followed by
Leptodactylidae (5), Leiuperidae (5), Bufonidae (2) and Microhylidae (2). The
community was dominated by open area species (eg.: Dendropsophus nanus,
Leptodactylus chaquensis, Hypsiboas raniceps e Rinella cf. bergi). The observed
species richness (24), completed 86% of Jackknife 1 estimates. When compared with
assemblages from Cerrado and Pantanal, the species list verified within the studied
agroecosystem belongs to the Pantanal group. The species richness here observed shows
an intermediary value when compared with other Cerrado and Pantanal sites. Our
results are an indication that irrigated rice crops inside Pantanal and its adjacency, when
located within a forested matrix, despite the habitat conversion commonly observed
within agricultural zones, may function as a refuge place to many local anuran species.
17
Introdução:
Durante os próximos 50 anos a expansão global da agricultura irá afetar a
biodiversidade em uma escala sem precedentes, que pode inclusive rivalizar com as
mudanças climáticas globais, devido às suas implicações na persistência de uma ampla
gama de espécies (Tilman, 1999; Tilman et al., 2001; Hole et al., 2005). Devido à
produção de alimentos e demais insumos necessários à crescente população humana,
vastas regiões onde antes dominava uma paisagem natural, atualmente são cobertas por
paisagens agrícolas. Deste modo fica claro um dos principais efeitos negativos das
atividades agrícolas, a simplificação e homogeneização em larga escala espacial e curta
escala temporal dos ecossistemas existentes no planeta (Tilman, 1999).
Uma vez que as áreas dominadas por paisagens agrícolas abrangem grandes
extensões territoriais e sua expansão irá continuar a converter os ambientes naturais em
zonas antropizadas, o reconhecimento dos ambientes agrícolas como zonas propícias
para o desenvolvimento de estudos sobre os integrantes da biodiversidade mostra-se
como uma abordagem importante na pesquisa ecológica contemporânea (Tscharntke et
al., 2005). Em muitas regiões do planeta as zonas agrícolas substituem quase
completamente as paisagens naturais. Assim estas áreas podem ser denominadas como
agroecossitemas (Altieri, 1999), e passam a funcionar como o único tipo de hábitat
disponível para os integrantes da biota local.
As atividades agrícolas e o estudo da biodiversidade tradicionalmente são vistos
como temas conflitantes. Entretanto, nas últimas décadas a idéia de que ecólogos e
conservacionistas devem focar suas atenções em áreas preservadas tem dado espaço a
uma nova vertente, focada no estudo de espécies capazes de sobreviver em paisagens
alteradas pela presença humana (Knutson et al., 2004; Tscharntke et al., 2005; Attademo
et al., 2005, Duré et al., 2008; Oliveira-Araújo et al., 2009; Machado e Maltchik, 2010;
Piatti et al., 2010). Estudos têm demonstrado que os sistemas agrícolas onde ocorre
disponibilidade de água, seja através de tanques de contenção ou através da canalização
da água para os campos de plantio (como em plantações de arroz), podem ser utilizados
com sucesso por algumas espécies de anfíbios anuros, principalmente aquelas comuns à
hábitats abertos (Bambaradeniya et al., 2004; Knutson et al., 2004; Attademo et al.,
2005; Duré et al., 2008; Oliveira-Araújo et al., 2009; Machado e Maltchik 2010; Piatti
et al., 2010).
18
A conservação efetiva das populações de anfíbios anuros presentes em sistemas
agrícolas depende do conhecimento das espécies existentes nestes ambientes, bem como
dos fatores que influenciam suas populações (Knutson et al., 2004). Além de propiciar o
desenvolvimento de atividades conservacionistas, o estudo dos organismos capazes de
sobreviver em ambientes antropizados pode auxiliar na compreensão de como os
integrantes da biodiversidade respondem às alterações antrópicas em seus ambientes
naturais.
O levantamento de espécies em regiões pouco amostradas, bem como a
comparação com outras listas presentes na literatura, propicia uma abordagem
biogeográfica dos padrões de distribuição do táxon estudado (Gibbons et al., 2000;
Riedle e Hackler, 2006). Um estudo de levantamento de espécies torna-se ainda mais
relevante quando aborda grupos taxonômicos sensíveis a variações ambientais, como é
o caso dos anfíbios anuros (Gibbons et al., 2000; Blaustein e Kiesecker, 2002; Silvano e
Segalla, 2005; Blackburn e Moureau, 2006; Riedle e Hackler, 2006), e quando é
realizado em regiões ameaçadas pela perda de hábitat natural, como é o caso do
Pantanal e seus planaltos de entorno (Harris et al., 2006; Junk et al., 2006; Alho, 2008).
Existem estudos sobre os anuros do Pantanal (Prado e Uetanabaro, 2000; Prado
et al., 2000; Prado et al., 2002; Prado et al., 2005; Prado e Haddad, 2003; Rodrigues et
al., 2004), entretanto estes trabalhos são focados nas descrições das características e dos
padrões reprodutivos ou alimentares das espécies. Estudos de comunidade, com
levantamentos de espécies em uma paisagem agrícola e comparações com as
comunidades de entorno são inexistentes para a região de planície pantaneira,
particularmente para o Pantanal sul (situado em Mato Grosso do Sul). Uma vez que
poucos trabalhos abordaram a ecologia da comunidade de anuros nas regiões de ecótono
entre os planaltos de entorno e a planície pantaneira (e.g. Piatti et al., 2010), e levando
em consideração a escassez de trabalhos em regiões agrícolas do estado de Mato Grosso
do Sul, o presente estudo tem por objetivos realizar o levantamento das espécies de
anuros presentes em um agroecossistema situado entre o limite sul da planície
pantaneira e o planalto de entorno adjacente (Serra da Bodoquena) e comparar a
listagem de espécies verificada na área de estudo com as listas já existentes para as
regiões adjacentes ao Pantanal.
19
Material e métodos
Área de estudo
As campanhas de campo ocorreram mensalmente ou a cada dois meses de abril
de 2007 a março de 2008 e em agosto de 2008. O presente estudo foi realizado na
Fazenda San Francisco (Município de Miranda, MS - 20º 05' 10'' S; 56º 36' 75'' O), um
agroecossistema situado na margem esquerda do Rio Miranda, com área de 14.800 ha,
dos quais 7.500 ha representam majoritariamente mata de galeria, 3.300 ha destinados à
pecuária e 4.000 ha de lavoura, principalmente arroz irrigado (Figuras 1 e 2). A região
estudada encontra-se na borda sudeste do Pantanal de Miranda, em uma região de
ecótono entre a planície pantaneira e a Serra da Bodoquena. Sofre influência de
inundações sazonais do Rio Miranda e, de acordo com a classificação de Köppen, o
clima é tropical quente e úmido, do tipo AW. A temperatura média local varia entre
27,4°C em dezembro e 21,4 °C em julho (Junk et al., 2006). Dados obtidos entre 1988 e
2008 registraram uma pluviosidade média de 1300 mm/ano, com cerca de 70% das
chuvas concentradas no período de outubro a março (estação chuvosa) e com uma
estação seca estendendo-se de abril a setembro (Junk et al., 2006; Alho, 2008) (Figura
3).
20
Figura 1. A) O Pantanal e sua localização no território brasileiro. B) O Pantanal: em tom
de cinza escuro está demarcada a região de planície e em cinza claro os planaltos de entorno. A área de estudo (Fazenda San Francisco) está indicada no mapa. C) Na imagem de satélite (modificada de Teribele, 2007), a região contornada pela linha escura diz respeito aos limites territoriais da fazenda San Francisco. Notar que ao norte, a área da fazenda é delimitada pelo próprio rio Miranda. As linhas brancas indicam a distribuição das estradas de manutenção da lavoura de arroz. Os pontos indicam a
distribuição das unidades amostrais.
B C
A
21
Figura 2. Ambientes amostrados na Fazenda San Francisco, município de Miranda, Mato Grosso do Sul, entre abril de 2007 e agosto de 2008. A) clareira com solo inundado em meio à área de mata, nas imediações do Rio Miranda, B) área de pastagem, C) campo de plantio de arroz, D e E) área de mata ciliar do Rio Miranda, F) canal de irrigação da plantação de arroz.
B
C
A
D
E F
22
Figura 3. Precipitação mensal acumulada (linha contínua) e temperatura média (linha tracejada) registradas na estação meteorológica da Fazenda San Francisco durante o período de abril de 2007 a agosto de 2008. As setas indicam os meses em que foram realizados os trabalhos de campo. Marcações preenchidas indicam o período de estiagem, as não preenchidas indicam o período chuvoso.
Procedimentos de registro dos anfíbios anuros
Unidades amostrais e busca visual
A fauna de anuros foi amostrada primariamente através de busca visual (Heyer
et al., 1994), no interior de 40 unidades amostrais (UA), com 50 X 50m. A distribuição
espacial das UA (Figura 1C) foi determinada de modo sistemático (Krebs, 1999;
Callegari-Jacques, 2003) dentro dos 14,8 mil hectares que compõem a área de estudo.
Para garantir que todos os ambientes presentes na área de estudo tivessem a mesma
chance de serem amostrados, a disposição das UA foi sorteada mantendo-se uma
distância mínima de 500 metros entre as UA com o objetivo de evitar pseudo-repetição
espacial. Para caracterizar a comunidade de anfíbios anuros presente nas UA, cada uma
foi percorrida em toda sua extensão, através de cinco faixas paralelas de 10 metros de
largura, amostradas durante uma hora por dois pesquisadores no período diurno (entre
10:00 e 16:00h) e por mais uma hora durante o período noturno (entre 18:00 e 23:00h),
totalizando assim 4 horas/homem de atividade de busca ativa visual no interior de cada
UA. Durante estes trabalhos, todos os anuros encontrados dentro de uma altura máxima
de 4 metros foram capturados manualmente e acondicionados em sacos plásticos. Os
Meses do ano
Precipitação mensal
acumulada
(mm)
Temperatura (ºC)
23
anuros coletados durante as amostragens diurnas eram mantidos em recipientes (sob
condições ideais de temperatura e umidade) para serem soltos no mesmo ponto de
coleta, no dia seguinte, com os demais indivíduos coletados durante o período noturno.
No presente estudo, 20 parcelas foram amostradas em período seco (abril -
setembro de 2007, agosto de 2008) e 20 foram amostradas no período chuvoso (outubro
de 2007 a março de 2008).
Encontros oportunísticos e encontros por terceiros
Além das buscas ativas, os espécimes encontrados por moradores bem como
aqueles registrados fora das zonas de amostragem (como, por exemplo, durante os
deslocamentos até as UA) foram considerados na listagem de espécies da região.
Informações referentes aos registros de campo
Para cada indivíduo registrado foram anotadas as características do local de
encontro. Neste procedimento os ambientes da Fazenda San Francisco foram
categorizados em arrozal (A): zonas de plantio de arroz, incluindo os canais de
irrigação, campos de plantio e estradas de manutenção da lavoura; área antrópica (AA):
região onde ocorre a presença de construções humanas, como residências e galpões;
zonas de mata (M): mata ciliar do Rio Miranda e remanescentes florestais; área de
pastagem (P): toda área destinada à criação de gado, pastagens em uso e em manutenção
(Figura 3).
Encaminhamento dos espécimes testemunho
Pelo menos um indivíduo de cada espécie registrada foi coletado, fixado e então
encaminhado à Coleção Zoológica de Referência da Universidade Federal de Mato
Grosso do Sul (ZUFMS). Os demais foram registrados e liberados em pontos de soltura
específicos no interior da área de estudo. Todas as atividades foram realizadas sob
licença do IBAMA (Nº 10379).
24
Curvas cumulativas de riqueza de espécies e análise de rarefação
A avaliação da eficiência de coleta foi realizada pela construção da curva do
coletor, com intervalo de confiança de 95%, a partir de 1000 adições aleatórias das
amostras com o auxílio do programa EstimateS 8.0 (Colwell, 2009). A expectativa de
riqueza local de espécies foi estimada através do índice não-paramétrico de Jackknife 1,
após mil aleatorizações com auxílio do software EstimateS (Colwell, 2009). Esta
estimativa leva em conta o número de espécies únicas (isto é, que ocorreram em
somente uma amostra) para calcular a riqueza estimada. O índice de Jackknife 1 é
expresso pela seguinte fórmula:
Jackknife 1= Sobs+ L (n-1/n)
onde Sobs é o número de espécies observado nas amostras, L é o número de espécies
representadas em somente uma amostra e n é o número de amostras (Krebs, 1999;
Magurran, 2004). Neste caso, determinamos os dias de trabalho de campo como as
amostras. A estimativa de riqueza de Jackknife 1 é acompanhada de uma medida de
desvio e mostra-se útil para verificar se o esforço empregado na área avaliada foi eficaz
em amostrar a maior parte da riqueza de espécies estimada para a região estudada. A
estimativa de riqueza de Jackknife 1 foi empregada na construção de uma curva de
rarefação que foi comparada com a curva de riqueza observada (curva do coletor).
Listagem de espécies e comparação com as comunidades de entorno
Todas as espécies de anuros registradas compuseram a listagem da área de
estudo. Esta lista de espécies foi então comparada com as listas existentes para as
regiões adjacentes à área de estudo e com algumas outras regiões pertencentes aos
biomas Cerrado e Chaco próximas ao estado de Mato Grosso do Sul. As listas de
espécies de anuros utilizadas na análise de composição de espécies provêm dos
seguintes trabalhos: Serra da Bodoquena (Uetanabaro et al., 2007); zonas de cabeceira
do Rio Miranda (Strüsmann et al., 2000); Pantanal do Miranda (Prado et al., 2005);
Pantanal, cidade de Corumbá (Ávila e Ferreira, 2004); Pantanal, estação ecológica
Nhumirim (Gordo e Campos, 2003); zona de Cerrado no planalto de entorno do
Pantanal na divisa dos estados de MT e MS (Silva Jr. et al., 2009); área de Cerrado na
porção norte do estado de São Paulo (Prado et al., 2009); área de Cerrado no sul do
25
estado de Goiás (Vaz-Silva et al., 2007); Cerrado no norte do estado de Goiás (Oda et
al., 2009); área de Cerrado no nordeste do estado de Goiás (Cintra et al., 2009); região
oriental do Chaco, na Argentina (Alvaréz et al., 2009). Todas estas listagens de espécies
foram comparadas entre si, levando em consideração a presença e ausência das espécies
de anuros através de um dendograma de agrupamento (UPGMA como método de
agrupamento), construído a partir do coeficiente de similaridade binário de Jaccard:
Sj = a / a+b+c
onde Sj é o índice de similaridade, a é o número de espécies em comum entre as locais
comparados, b é o número de espécies presentes no local 1 e ausentes no local 2, c é o
número de espécies ausentes no local 1 e presentes no local 2 (Krebs, 1999; Magurran,
2004). As espécies presentes nas listas, mas classificadas somente até gênero, não foram
consideradas na análise de agrupamento.
Resultados
Durante o período de estudos foram registrados 1721 indivíduos, pertencentes a
24 espécies e 5 famílias (Tabela 1). Hylidae foi a família com maior número de espécies
(10), seguida de Leptodactylidae (5), Leiuperidae (5), Bufonidae (2) e Microhylidae (2)
(Figura 4). Quando verificado o número de indivíduos registrados para cada uma das 24
espécies observadas na área de estudo, os dados indicam que houve dominância por
parte de poucas espécies, de modo que quatro delas (Dendropsophus nanus,
Leptodactylus chaquensis, Hypsiboas raniceps e Rhinella cf. bergi) apresentaram
abundâncias relativas com valores aproximados entre 10% e 15% (Figura 5).
A curva de rarefação construída a partir do índice de Riqueza de Jackknife 1,
desenvolvida em função dos dias de amostragem da anurofauna na Fazenda San
Francisco, mostrou que a riqueza de espécies cresceu e tendeu a assíntota a partir do
quinto dia de atividades de campo (Figura 6 A). O padrão observado na curva de
rarefação seguiu o verificado para a curva cumulativa de riqueza de espécies, entretanto
na análise de rarefação a riqueza continuou a crescer suavemente com o incremento do
número de dias de trabalho (Figura 6 B), e atingiu o valor máximo de 28 (± DP = 1,87)
espécies. No presente trabalho a riqueza observada de espécies (24) perfez 86% da
riqueza máxima de espécies estimada pela técnica de Jackknife 1.
26
Tabela 1. Espécies de anuros registradas na fazenda San Francisco, município de Miranda, Mato Grosso do Sul entre abril de 2007 e agosto de 2008. Métodos de captura pelos quais os animais foram registrados: busca ativa (BA) e encontros por terceiros ou oportunísticos (EO). Ambientes de ocorrência: campo de plantio de arroz (A), área antropizada (AA), área de mata (M) e pastagem (P).
Família/Espécie Método
de registro Ambiente de ocorrência
Bufonidae Rhinella schneideri (Werner, 1894) BA, EO A, AA, P Rhinella cf. bergi BA, EO A, AA, P Hylidae Dendropsophus nanus (Boulenger, 1889) BA, EO A, AA, M, P Hypsiboas raniceps Cope, 1862 BA, EO A, AA, M, P Hypsiboas punctatus (Schneider,1799) BA, EO A, P Phyllomedusa azurea Cope, 1862 BA, EO A, AA, P Phyllomedusa sauvagii Boulenger, 1882 EO AA Scinax acuminatus (Cope, 1862) BA, EO A, AA, M, P Scinax nasicus (Cope, 1862) BA, EO A, AA, M, P Trachycephalus venulosus (Laurenti, 1768) BA, EO AA, M, P Pseudis limellum (Cope, 1862) BA, EO A, AA, M Pseudis platensis Gallardo, 1961 BA A, AA, M Leptodactylidae Leptodactylus diptyx Boettger, 1885 BA, EO A, AA, M, P Leptodactylus chaquensis Cei, 1950 BA, EO A, AA, M, P Leptodactylus elenae Heyer, 1978 BA, EO A, M Leptodactylus fuscus (Schneider, 1799) BA, EO A, AA, M, P Leptodactylus podicipinus (Cope, 1862) BA, EO A, AA, M Leiuperidae Eupemphix nattereri Steindachner, 1863 BA A, AA, M, P Physalaemus albonotatus (Steindachner, 1864) BA A, AA, M, P Physalaemus centralis Bokermann, 1962 EO M Physalaemus cuvieri Fitzinger, 1826 BA M Pseudopaludicola sp. BA A Microhylidae Dermatonotus muelleri (Boettger, 1885) EO P Elachistocleis bicolor (Guérin e Méneville, 1838) BA A, AA, M, P
27
Figura 4. Algumas espécies de anuros encontradas na Fazenda San Francisco, município de Miranda, Mato Grosso do Sul entre abril de 2007 e agosto de 2008 (fotos: Paulo Landgref Filho). 1) Phyllomedusa azurea, 2) Hypsiboas raniceps, 3) Scinax acuminatus, 4) Phyllomedusa sauvagii, 5) Trachycephalus venulosus, 6) Scinax nasicus, 7) Dendropsophus nanus, 8) Eupemphix nattereri, 9) Pseudopaludicola sp., 10) Physalaemus albonotatus, 11) Leptodactylus podicipinus, 12) Leptodactylus fuscus, 13) Leptodactylus elenae, 14) Leptodactylus chaquensis, 15) Elachistocleis bicolor, 16) Dermatonotus muelleri, 17) Rhinella schneideri, 18) Rhinella cf. bergi.
1 2 3 4
5
6
8 9
10
11 12
13 14
15
16 17 18
7
28
Figura 5. Distribuição das abundâncias relativas para as 24 espécies de anuros
registradas na Fazenda San Francisco, município de Miranda, Mato Grosso do Sul, entre abril de 2007 e agosto de 2008. Os valores acima das barras indicam o número de indivíduos registrados para cada espécie.
A análise de agrupamento evidenciou a formação de dois grupos: um onde estão
inclusas as regiões de Cerrado do Brasil central e um segundo grupo onde estão inclusas
as regiões do Planalto da Bodoquena, Chaco e o Pantanal sul, denominado aqui como
grupo “Bodoquena-Chaco-Pantanal”, incluindo a área do presente estudo (Figura 7).
Dentro do grupo “Bodoquena-Chaco-Pantanal”, a área do presente estudo demonstrou
maior semelhança (63%) com a região do Pantanal do Miranda, e estas com a região do
Chaco Argentino. As regiões de cabeceira do rio Miranda e da Serra da Bodoquena
também apresentaram uma alta similaridade (62%), formando um sub-conjunto distinto
dentro do grupo “Bodoquena-Chaco- Pantanal”.
284
254
189
141
126
101
8266 65 63 59 57
41 3936
28 2 4 21 18 165 3 2 1
0123456789
1011121314151617
Abundânciarelativa (%)
Espécies registradas
29
Figura 6. A) Curva de rarefação realizada a partir da técnica de Jackknife 1. As barras indicam o desvio padrão da estimativa. B) Curva cumulativa de riqueza de espécies observadas na Fazenda San Francisco, município de Miranda, Mato Grosso do Sul, entre abril de 2007 e agosto de 2008. Neste gráfico as linhas pontilhadas indicam o intervalo de confiança de 95% para a curva do coletor, obtida a partir de mil aleatorizações dos dados
originais.
A
B
30
Figura 7. Análise de similaridade entre a listagem de espécies de anuros obtida na
Fazenda San Francisco, município de Miranda, Mato Grosso do Sul, e outras onze listas de espécies provenientes de regiões estudadas no Cerrado e regiões do Pantanal sul.
Discussão:
O conhecimento sobre a composição local de espécies é o primeiro passo para a
compreensão e para a preservação de um determinado habitat (Gibbons et al., 2000;
Riedle e Hackler, 2006). As listas de espécies são importantes para definir padrões de
distribuição das espécies tanto em escala espacial quanto temporal (Heyer et al., 1994).
Levando em consideração os recentes declínios populacionais de anfíbios anuros,
inventários da anurofauna devem ser diretrizes em qualquer estudo de preservação
ambiental (Gibbons et al., 2000).
A distribuição da abundância relativa das 24 espécies observadas no presente
trabalho mostrou que algumas espécies são dominantes na área de estudo (D. nanus, L.
chaquensis, H. raniceps e Rhinella cf. bergi), apresentando abundâncias relativas entre
10 e 15 %. Este resultado é condizente com o tipo de área onde o presente trabalho foi
realizado, um agroecossistema com grande parte de sua área convertida em plantação de
arroz irrigado e pastagens exóticas. Estudos em regiões de Cerrado e em zonas de
1.0 0.9 0.8 0.7 0.6 0.5 0.4 0.3 0.2
Similaridade
(Índice de Jaccard)
Cerrado (norte GO)
Cerrado (sul GO)
Cerrado (divisa MS-MT)
Cerrado (nordeste GO)
Cerrado (norte SP)
Serra da Bodoquena
Cabeceira do rio Miranda
Chaco Argentino
Pantanal sul (Rio Miranda)
Pantanal sul (presente estudo)
Pantanal sul (Nhumirim)
Pantanal sul (Corumbá)
BodoquenaChaco
Pantanal
31
plantio de arroz indicam que D. nanus pode ser encontrada em regiões úmidas
perturbadas pelo homem, como poças temporárias, margens de corpos d’água artificiais
e plantações de arroz (Prado et al., 2005; Zina et al., 2007; Duré et al., 2008; Oliveira-
Araújo et al., 2009; Piatti et al., 2010). Dendropsophus nanus é uma espécie de ampla
distribuição geográfica (Strüssmann et al., 2000) e reprodução contínua (Prado et al.,
2005; Uetanabaro et al., 2008) e os relatos de sua ocorrência em regiões perturbadas
indicam que a espécie não apresenta uma elevada especificidade quanto ao tipo de
hábitat que ocupa. Leptodactylus chaquensis, por sua vez, também é uma espécie de
ampla distribuição geográfica (Strüssmann et al., 2000), capaz de habitar ambientes
impactados pela ação antrópica (Strüssmann et al., 2000; Duré et al., 2008; Piatti et al.,
2010). Além disso, Duré et al. (2008) e Piatti et al. (2010) também relatam elevadas
abundâncias para L. chaquensis em zonas de plantio de arroz. Assim como D. nanus, a
elevada abundância relativa de L. chaquensis na região estudada reforça o fato dos
ambientes estudados estarem inseridos em uma paisagem agrícola e portanto, alterada
pelo homem. Os resultados aqui apresentados corroboram outros trabalhos já realizados
em zonas perturbadas da região neotropical, particularmente aquelas próximas ou
inclusas na Bacia do Alto Paraguai, onde também foram relatadas altas densidades de
D. nanus e L. chaquensis (Strüssmann et al., 2000; Duré et al., 2008; Piatti et al., 2010).
A riqueza de espécies na área de estudo representou 43% das 56 espécies de
anuros já registradas para a porção sul do Pantanal, incluindo planaltos de entorno e
planície (Uetanabaro et al., 2008). Se levada em consideração a riqueza de anuros
descrita para a zona de planície, cerca de 40 espécies (Junk et al., 2006), o presente
estudo foi capaz de registrar 60% das espécies de anuros da região. O valor máximo do
índice de rarefação de Jackknife 1 indicou uma riqueza estimada de 28 espécies para a
região estudada. Levando em consideração a riqueza mencionada por Junk et al. (2006)
para a região de planície (40 espécies), a estimativa de riqueza para a o agroecossistema
estudado apresenta cerca de 70% da riqueza esperada para as zonas de planície do
Pantanal. A riqueza de espécies observada para a área de estudo compôs 86% do valor
máximo de riqueza estimado pela técnica Jackknife 1. Este resultado indica que o
presente trabalho foi eficaz em amostrar a comunidade de anuros presentes na fazenda
San-Francisco. Uma vez que o índice de Jacknife 1 é influenciado pela presença de
espécies raras (Magurran, 2004; Krebs, 1999), a ocorrência de Dermatonotus muelleri,
32
Phyllomedusa sauvagii, Physalaemus centralis e Physalaemus cuvieri como espécies
únicas (espécies presentes em apenas uma das 40 amostras diárias) elevou a riqueza
esperada para um valor de aproximadamente quatro unidades acima do valor observado.
Entretanto, como mencionado acima, mesmo sob influência de quatro espécies únicas a
riqueza observada em campo mostrou-se representativa e perfez uma grande parte da
riqueza estimada pela técnica de Jackknife 1. Cabe ressaltar aqui que estas espécies
podem não ser realmente raras, e a escassez bem como as baixas abundâncias
verificadas podem ser decorrentes da estratégia reprodutiva das espécies (eg.: D.
muelleri e P. sauvagii apresentam reprodução explosiva), bem como do procedimento
empregado para registrar os animais (busca ativa visual).
Apesar do número, observado (24) e estimado (28), de espécies de anuros
apresentarem um baixo valor quando comparados com as elevadas riquezas encontradas
em outras localidades do Brasil, como Cerrado e Florestas Atlântica e Amazônica
(Juncá, 2006; Bernarde, 2007; Vaz-Silva et al., 2007; Brasileiro et al., 2008; Cintra et
al., 2009), este padrão é comum à região do Pantanal onde são verificadas altas
abundâncias e uma riqueza relativamente baixa para os integrantes da anurofauna (Junk
et al., 2006; Alho, 2008). Além disso, o valor de riqueza de espécies de anuros
observado no presente estudo (24) está muito próximo aos valores verificados em outros
estudos realizados dentro da planície Pantaneira. Por exemplo, Prado et al. (2005)
registraram 24 espécies nas proximidades do Rio Miranda e Gordo e Campos (2004) no
Pantanal da Nhecolândia, próximo ao Rio Paraguai (Fazenda Nhumirim) registraram 22
espécies de anuros.
Mesmo se tratando de um agroecossistema, a área de estudo está inserida na
planície de inundação do Rio Miranda, o que além de garantir à região conectividade
com outras regiões da planície pantaneira, também confere uma alta disponibilidade de
água e de ambientes úmidos no local. Além disso, o sistema de plantio do arroz
irrigado, que drena água do rio Miranda e a injeta diretamente nos campos alagados
através de canais de irrigação, também propicia a formação e a manutenção dos
ambientes úmidos dentro da Fazenda San Francisco. Este sistema de irrigação funciona
principalmente durante o período de estiagem, quando os níveis do lençol freático estão
baixos o suficiente para que técnicas de manejo consigam controlar o nível da água nos
campos de plantio.
33
A disponibilidade de ambientes úmidos e áreas alagadas na região estudada
propiciaram a ocorrência de espécies comumente associadas às áreas alagadas do
Pantanal, tais como P. limellum e P. platensis (Prado et al., 2005; Uetanabaro et al.,
2008). Além disso, as zonas de vegetação nativa remanescente nos arredores das zonas
agrícolas e agropecuárias, bem como as intrusões desta vegetação no interior das áreas
perturbadas, conferiram à região uma considerável complexidade ambiental, apesar da
homogeneização oriunda das práticas antrópicas no agroecossistema. Esta
complexidade pode ser evidenciada pela elevada riqueza observada para a família
Hylidae (10 espécies) na área estudada. Os integrantes desta família, arborícolas de
modo geral, estão associados às zonas úmidas onde ocorre vegetação emergente,
arbustos e árvores (Cardoso et al., 1989; Afonso e Eterovick, 2007; Cintra et al., 2009).
Deste modo, as regiões florestais remanescentes nas proximidades do Rio Miranda, bem
como a presença de fragmentos de vegetação nativa nas proximidades dos campos de
plantio, podem ter propiciado a elevada riqueza de espécies verificada no presente
estudo para a família Hylidae.
A análise de similaridade demonstrou que a lista de espécies de anuros da
Fazenda San Francisco está inserida no grupo denominado “Bodoquena-Chaco-
Pantanal”, apresentando maior similaridade de espécies com estes ambientes do que
com demais regiões de Cerrado presentes nos arredores do Pantanal sul. Assim como
Uetanabaro et al. (2007), foi verificada influencia de espécies comuns à região do
Chaco no presente estudo. Como exemplo, as espécies Phyllomedusa sauvagii e
Leptodactylus elenae, comuns em regiões que sofrem influência do bioma chaquenho
(Uetanabaro et al., 2008; Cano e Leynaud, 2010; Alvaréz et al., 2009) estiveram
presentes na área estudada. Mesmo com uma comunidade dominada por espécies
comuns à ambientes alterados, a listagem da anurofauna presente no agroecossistema
estudado, bem como em seus arredores, apresentou integrantes característicos da região
do Pantanal sul, uma região que sofre notável influência das zonas de Cerrado do Brasil
central e do bioma chaquenho (Junk et al., 2006; Alho, 2008).
Apesar da proximidade da área de estudo com o Planalto da Bodoquena (cerca
de 50 km), a anurofauna local apresentou maior semelhança à lista de espécies
proveniente de uma região às margens do rio Miranda (Prado et al., 2005). É provável
que tal semelhança seja causada pela conectividade entre a região estudada por Prado et
34
al. (2005) e a Fazenda San Francisco, uma vez que ambas estão ligadas por um dos
grandes rios da região, o Rio Miranda. Estudos têm demonstrado que os anfíbios anuros
utilizam as matas ciliares como corredores ecológicos (Burbrink et al., 1998; Riedle e
Hackler, 2006; Tockner et al., 2006). Uma vez que estes animais apresentam uma
elevada dependência da umidade ambiental para manutenção de seus requerimentos
fisiológicos e reprodutivos (Gibbons et al., 2000; Blaustein e Kiesecker, 2002; Silvano
e Segalla, 2005; Blackburn e Moureau, 2006; Riedle e Hackler, 2006), os ambientes
úmidos presentes nas margens dos rios em associação com a cobertura florestal mediada
pela mata ciliar, propiciam condições favoráveis ao abrigo e dispersão dos anuros
(Tockner et al., 2006).
Mesmo em um ambiente alterado pela presença humana, característica comum
aos agroecossitemas, 24 espécies de anuros foram registradas na Fazenda San
Francisco. Tal valor de riqueza de espécies é esperado para a região estudada, uma vez
que outros estudos desenvolvidos no Pantanal sul também constataram riquezas de
anuros entre 22 e 24 espécies (Gordo e Campos, 2005; Prado et al. 2005). Além disso, a
riqueza de 24 espécies apresenta um valor intermediário quando comparado com os
valores registrados nas demais regiões do Pantanal e adjacências, onde a riqueza variou
entre 16 e 37 espécies (Ávila e Ferreira, 2004; Gordo e Campos, 2004; Prado et al.,
2005; Uetanabaro et al., 2007; Álvarez et al., 2009; Diniz-Filho et al., 2009). O presente
estudo mostra que zonas de plantio de arroz, apesar de se tratarem de zonas agrícolas,
podem funcionar como ambiente propício para os integrantes da anurofauna da região
do Pantanal. É certo que a conversão da paisagem original em zona agrícola traz uma
série de prejuízos à biodiversidade, sendo o principal deles a perda de habitats (Gibbons
et al., 2000; Tilman et al., 2001), entretanto a plantação de arroz e seus arredores, com
áreas naturais não desmatadas, podem propiciar microhábitats adequados para algumas
espécies de anfíbios anuros, podendo ocasionar inclusive a ocorrência de taxocenoses
tão ricas quanto aquelas observadas em ambientes não perturbados, desde que mantidas
zonas não desmatadas nos arredores e no interior das zonas de plantio (Bambaradeniya
et al., 2004; Duré et al., 2008; Machado e Maltchik, 2010).
O presente estudo demonstra que a anurofauna registrada no agroecossistema
avaliado apresenta semelhança com as demais comunidades de anuros provenientes de
regiões próximas ou pertencentes ao Pantanal sul. A taxocenose registrada mostrou
35
dominância de espécies que apresentam altas abundancias em ambientes antropizados,
como D. nanus e L. chaquensis, o que evidencia a alteração do ambiente natural da
região. Apesar da maioria destas espécies ser comuns à área abertas, os resultados aqui
apresentados incluem espécies tipicamente associadas à ambientes florestados, como T.
venulosus, P. sauvagii, L. elenae (Uetanabaro et al., 2008). Estas espécies, com exceção
de P. sauvagii que foi registrada em área antrópica, ocorreram nas áreas de mata da
região estudada. Uma vez que na região do Pantanal, regiões agrícolas podem atuar
como refúgio da anurofauna local, futuros estudos sobre o tema devem ser
desenvolvidos em outras regiões também antropizadas da planície pantaneira e de seus
arredores, de modo a verificar os possíveis efeitos da simplificação e contaminação dos
hábitats naturais sobre a composição da nuarofauna. O presente estudo ressalta a
importância do desenvolvimento de pesquisas ecológicas em regiões perturbadas pela
presença humana, como é o caso dos agroecossitemas, principalmente em regiões que
vêm sofrendo ameaças constantes de destruição de seus ambientes naturais como é o
caso do Pantanal e seus planaltos de entorno.
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41
CAPÍTULO 3
INFLUÊNCIA DA HETEROGENEIDADE AMBIENTAL SOBRE A COMPOSIÇÃO DE ESPÉCIES DE
ANUROS EM UM AGROECOSSISTEMA NO PANTANAL, ESTADO DE MATO GROSSO DO SUL
Resumo - Estudos teóricos sobre ecologia de comunidades indicam que, tanto em escala
local quanto regional, ambientes heterogêneos exibem maior riqueza de espécies
quando comparados com hábitats homogêneos. Entretanto, algumas espécies são
capazes de sobreviver em áreas onde as características ambientais originais foram quase
que totalmente alteradas, como os agroecossistemas. Para o grupo dos anfíbios,
normalmente é verificada uma relação negativa entre a diversidade de espécies e as
zonas agrícolas, principalemente devido à redução da heterogeneidade nestes hábitats. O
Pantanal tem passado por constantes alterações ambientais devido ao uso do solo pela
população humana. O presente estudo relata a associação da composição de espécies de
anuros com características estruturais do ambiente em uma escala local e indica que
mesmo em uma região antropizada, a comunidade de anuros pode ser influenciada pelas
características estruturais do ambiente. Vinte e duas espécies de anuros foram
registradas. A comunidade foi dominada por quatro espécies de anuros (Dendropsophus
nanus, Leptodactylus chaquensis, Hypsiboas raniceps, e Rhinella cf. bergi), as quais
representaram cerca de 50% dos indivíduos amostrados. A distribuição das abundâncias
das espécies mostrou ajuste aos modelos série logarítmica, série log-normal e série
palito quebrado, refletindo parcialmente as características do agroecossistema estudado.
Foi observada relação significativa entre a heterogeneidade ambiental e a composição
da comunidade de anuros, porém não foi verificada associação entre o período do ano
(seco e chuvoso) e a composição da comunidade, provavelmente devido à constante
disponibilidade de água propiciada pelo sistema de plantio do arroz irrigado. O presente
estudo indica que a heterogeneidade ambiental contribui para a composição da
comunidade de anuros em uma escala local e, portanto enfatiza que no Pantanal, a
manutenção de diferentes hábitats propícios às espécies de anuros deve ser uma medida
tomada até mesmo em situações onde os impactos antrópicos são previsíveis, como é o
caso dos sistemas agrícolas.
42
HABITAT HETEROGENEITY AND ANURAN COMMUNITY OF AN AGROECOSYSTEM THE
PANTANAL FLOODPLAIN. Abstract - Community ecology studies in gereneral shows that
heterogeneous habitats exhibit more species richness than homogeneous habitats both at
local and regional scales. However, some species can survive in areas in which original
landscape characteristics were extensively modified such as agroecosystems. A negative
relationship is usually verified between amphibian species diversity and agroecosystem
areas given the reduced habitat heterogeneity. The Pantanal floodplain in Central Brazil
has been experiencing considerable modifications as a result of land use intensification.
This paper reports the association between anuran assemblage and local habitat
structure in an agroecosystem in Central Brazil at the Pantanal floodplain and shows
that even in such human-dominated habitat community can be influenced by
environmental characteristics. Twenty two anuran species were recorded in the area.
The community was dominated by four anuran species (Dendropsophus nanus,
Leptodactylus chaquensis, Hypsiboas raniceps, and Rhinella cf. bergi) representing
over 50% of the sampled individuals. The distribution pattern of species abundance was
adjusted to the logarithmic, log-normal, and broken stick abundance distribution
models, thus partially reflecting the agroecosystem characteristics. There was a
significant effect of habitat heterogeneity on the anuran community but it was not found
association between anuran community and dry or rainy seasons, probably because the
constant water supply throughout the year. Habitat heterogeneity seems to influence the
anuran community at a local scale, emphasizing the importance of maintaining distinct
habitats for anuran species in the Pantanal floodplain as a management practice, even
when anthropic negative effects are predictable such as those caused by agricultural
practices.
43
Introdução:
A hipótese da heterogeneidade ambiental assume que ambientes estruturalmente
distintos abrigam diferentes comunidades (Tews et al. 2004). Teoricamente, os
ambientes estruturalmente complexos propiciam a coexistência de um maior número de
espécies do que ambientes homogêneos e deste modo passam a apresentar maior
diversidade (Tews et al. 2004; Begon et al. 2006). Dentre os primeiros estudos que
destacaram a relação entre a estrutura física do ambiente e a diversidade de espécies
destaca-se o trabalho de MacArthur e MacArthur (1961), demonstrando que a
diversidade de espécies de aves respondia à heterogeneidade ambiental. A partir de
então, diversos trabalhos têm enfatizado a importância da heterogeneidade ambiental
sobre a estrutura da comunidade de diversos taxa, incluindo artrópodos (Raizer e
Amaral, 2001; Sarty et al. 2006; Ribas e Schoereder 2007), mamíferos (Ker e Packer
1997), répteis e anfíbios (Krishnamurphy et al. 2003; Loehle et al. 2005; Urbina-
Cardona et al. 2006; Bastazaini et al. 2007; Keller et al. 2009; Purrenhage e Bone 2009).
Apesar de uma relação positiva entre a heterogeneidade ambiental e a
diversidade ser uma tendência bem documentada, tanto em escala local quanto regional
(Davidowitz e Rosenzeig 1998), estudos empíricos tem demonstrado que dependendo
do grupo taxonômico e dos parâmetros de heterogeneidade quantificados em campo, a
diversidade pode até mesmo decrescer com o aumento da heterogeneidade ambiental
(Tews et al., 2004). Além disso, a heterogeneidade ambiental pode influenciar na
estrutura da comunidade estudada sem que haja um aumento, propriamente dito, em
riqueza ou diversidade (ver revisão em Tews et al. 2004). Na verdade, os efeitos da
heterogeneidade ambiental variam consideravelmente dependendo da escala e do que é
percebido como heterogeneidade para o grupo taxonômico estudado (Tews et al. 2004).
Como exemplo, o aumento de componentes estruturais de um determinado ambiente,
pode ser percebido pelo grupo taxonômico estudado como fragmentação do hábitat
original.
Atualmente a agricultura tem se tornado uma das grandes fontes de deterioração
das paisagens naturais e do empobrecimento da biodiversidade (Tilman et al. 2001;
Benton et al. 2003; Hill e Hamer 2004). Apesar dos efeitos negativos das práticas
agrícolas, em muitas situações a descaracterização da paisagem natural faz com que o
único tipo de ambiente disponível para os integrantes da biodiversidade sejam as zonas
44
alteradas pelo homem (Altieri 1999; Tscharntke et al. 2005). Deste modo, para
determinados grupos taxonômicos, os sistemas agrícolas passam a atuar como
agroecossistemas (Altieri 1999), e dependendo do nível de perturbação, certos
ambientes agrícolas podem servir inclusive como refúgio para algumas espécies da
fauna local (Bambaradeniya et al. 2004; Knutson et al. 2004; Attademo et al. 2005;
Duré et al. 2008; Piatti et al. 2010), propiciando assim a manutenção da biodiversidade
em regiões completamente alteradas pelas atividades humanas (Bambaradeniya et al.
2004; Duré et al. 2008; Machado e Maltchik 2010).
Os anfíbios anuros são componentes chave dos ecossistemas em diversas partes
do mundo e elementos marcantes da biodiversidade neotropical (Zug et al. 2001;
Silvano e Segalla 2005). Atualmente com 877 espécies descritas, o Brasil é o país com
maior biodiversidade de anuros do mundo (Frost 2010; SBH 2010). Apesar desta
riqueza taxonômica, informações sobre a distribuição e uso do ambiente em regiões
antropizadas são raras para as espécies brasileiras. No Brasil muitas espécies de anuros
antes abundantes, hoje são dificilmente encontradas (Eterovick et al. 2005; Lipps et al.
2005). O conhecimento sobre a história natural das espécies, padrões de distribuição,
bem como sobre os fatores que determinam sua ocorrência em regiões impactadas pela
presença humana, são pontos importantes para o acúmulo de informações voltadas à
conservação destes organismos (Eterovick et al. 2005; Lipps et al. 2005; Silvano e
Segalla 2005).
Estudos sobre a anurofauna já descreveram a composição da comunidade em
determinadas localidades dentro do domínio pantaneiro (Strüssmann et al. 2000; Prado
et al. 2005; Junk et al. 2006; Alho 2008; Uetanabaro et al. 2008). Um destes estudos
descreveu os aspectos de uso de hábitat por parte dos anfíbios anuros de uma região do
Pantanal sul (Prado et al., 2005), entretanto, até o presente momento nenhum trabalho
averiguou as relações das características do ambiente com a composição de espécies de
anuros no Pantanal sul. O presente estudo tem por objetivo verificar a associação entre a
estrutura de uma comunidade de anfíbios anuros em um agroecossistema no Pantanal,
estado de Mato Grosso do Sul, e a heterogeneidade ambiental local.
45
Material e métodos:
Área de estudo
O presente estudo foi realizado na Fazenda San Francisco (Município de
Miranda, MS - 20º 05' 10'' S; 56º 36' 75'' O), um agroecossistema situado na margem
esquerda do Rio Miranda, com área de 14.800 ha, dos quais 7.500 ha representam
majoritariamente mata de galeria do Rio Miranda, 3.300 ha destinados à pecuária e
4.000 ha de lavoura, principalmente arroz irrigado (Figura 1A-C). A região estudada
encontra-se na borda sudeste do Pantanal sul, em uma região de ecótono entre a planície
pantaneira e a Serra da Bodoquena. Sofre influência de inundações sazonais do Rio
Miranda e, de acordo com a classificação de Köppen, o clima é tropical quente e úmido,
do tipo AW. Dados obtidos entre 1988 e 2008 registraram uma temperatura média entre
27,4°C em dezembro e de 21,4 °C em julho, e uma pluviosidade média de 1300
mm/ano, com cerca de 70% das chuvas concentradas no período de outubro a março
(estação chuvosa) e com uma estação seca (estiagem) estendendo-se de abril a setembro
(Junk et al., 2006; Alho, 2008). Durante o período de estudo a temperatura local oscilou
entre 17 e 26ºC (Figura 2). A pluviosidade mensal acumulada variou de zero até 205
mm, com a estação de estiagem apresentando uma pluviosidade mensal média de 25
mm (máximo-mínimo: 0 - 68 mm) e estação chuvosa com 134 mm (máximo-mínimo:
84 - 205 mm) (Figura 2).
A inundação natural da região ocorre entre os meses de janeiro e abril.
Entretanto os campos de plantio e os canais de irrigação drenam água do rio Miranda e
disponibilizam esta água durante o ano todo em grande parte da extensão territorial da
área estudada, principalmente no interior e adjacências dos quatro mil hectares onde
está estabelecida a plantação de arroz. Tal prática de manejo ocorre o ano todo até
mesmo quando alguns campos de plantio estão em desuso.
46
Determinação e disposição das unidades amostrais
Para avaliar os efeitos das características de cobertura do solo sobre a
composição da comunidade de anfíbios, foram distribuídas 40 unidades amostrais
(quadrados com 50 metros de lado) na área de estudo (Figura 1C). A distribuição
espacial das unidades amostrais (UA) foi determinada de modo sistemático (Krebs
1999; Callegari-Jacques 2003) dentro dos 14,8 mil hectares que compõem a Fazenda
San Francisco. Para garantir que todos os ambientes presentes na área de estudo
tivessem a mesma chance de serem estudados, a disposição das UA no espaço foi
sorteada, entretanto, foi mantida uma distância mínima de 500 metros entre as UA com
o objetivo de evitar pseudo-repetição espacial. No presente estudo, 20 UA foram
avaliadas no período de estiagem (abril - setembro de 2007, agosto de 2008) e 20 foram
avaliadas no período chuvoso (outubro de 2007 a março de 2008). As campanhas de
campo ocorreram mensalmente ou bimestralmente de abril de 2007 a agosto de 2008.
Em cada campanha de campo foram sorteadas para amostragem 4 UA, cada uma
estabelecida em um dos principais tipos ambientais presentes na área de estudo (plantio
de arroz, área antrópica, pastagem e área de mata). As UA não foram repetidas
temporalmente devido às constantes alterações antrópicas ocorridas na região estudada.
Tais alterações eram mediadas pelas atividades de manejo e plantio da lavoura de arroz,
bem como das áreas de pastagem. Até mesmo as áreas de mata nos arredores das zonas
antropizadas sofriam estas ações indiretamente, devido ao alagamento não natural
causado pelo extravasamento de alguns canais de irrigação.
47
Figura 1. A) Bioma Pantanal e sua localização no território brasileiro. B) O Pantanal: em tom de cinza escuro está demarcada a região de planície e em cinza claro os planaltos de entorno. A área de estudo (Fazenda San Francisco) está indicada no mapa. C) Na imagem de satélite (modificada de Teribele, 2007), a região contornada pela linha escura diz respeito aos limites territoriais da fazenda San Francisco. Notar que ao
norte, a área da fazenda é delimitada pelo próprio rio Miranda. As linhas brancas indicam a distribuição das estradas de manutenção da lavoura de arroz. Os pontos indicam a distribuição das unidades amostrais.
48
Temperatura (ºC)
Figura 2. Precipitação mensal acumulada e temperatura média verificada na Fazenda
San Francisco, município de Miranda, durante o período de estudo (abril de 2007 a agosto de 2008). As setas indicam os meses em que foram realizados os trabalhos de campo. Marcações preenchidas indicam o período de estiagem, as não preenchidas indicam o período chuvoso.
Caracterização da heterogeneidade ambiental
No presente estudo a heterogeneidade ambiental representa os tipos de cobertura
de solo quantificados nas unidades amostrais. Para a quantificação das características de
cobertura do solo, cada unidade amostral foi dividida em 25 subunidades de 10X10
metros. Dentre estas, cinco foram sorteadas ao acaso para a quantificação das
características de cobertura do solo. Dentro de cada uma das cinco subunidades foram
distribuídas 3 linhas paralelas com 10 metros de comprimento onde foram quantificadas
as distâncias, em metros, de cada linha ocupada por pastagem, cultivo de arroz, solo
exposto, vegetação morta (galhos e troncos acumulados sobre o solo), vegetação de sub-
bosque (arbustos, herbáceas e lianas), lâmina d’água, macrófitas aquáticas e
serrapilheira. As distâncias lineares ocupadas pelas variáveis de cobertura do solo foram
somadas para todas as 15 linhas presentes em cada UA (3 linhas em 5 subunidades) e
então foi obtido um valor relativo das variáveis de cobertura de solo para cada UA
Precipitação mensal
acumulada
(mm)
Meses do ano
49
amostrada. As 40 UA foram ordenadas em uma dimensão, quanto às características de
cobertura do solo para obtenção de um gradiente de heterogeneidade ambiental, através
da técnica de escalonamento multidimensional não-métrico, NMDS (Faith et al. 1987;
Minchin 1987). O índice de similaridade de Bray-Curtis foi utilizado para obtenção da
matriz de associação entre as 40 UA. O índice selecionado mostrou-se adequado, pois
trabalha de modo consistente com diferentes tipos de dados e não atribui similaridade
devido às ausências em comum (Faith et al. 1987). A ordenação foi realizada com o
auxílio do programa Systat 12 (SSPS, 2008).
Procedimentos de registro dos animais: busca visual
A fauna de anuros foi amostrada através de busca visual (Heyer et al., 1994), no
interior das 40 UA. Para caracterizar a comunidade de anfíbios anuros presentes nas
UA, cada uma foi percorrida em toda sua extensão, através de cinco faixas paralelas de
10 metros de largura, por cerca de uma hora por dois pesquisadores no período diurno
(entre 10:00 e 16:00h) e por mais uma hora durante o período noturno (entre 18:00 e
23:00h), totalizando assim cerca de 4 horas/homem de atividade de busca ativa visual
no interior de cada unidade amostral. Durante estes trabalhos, todos os anuros
visualizados dentro de uma altura máxima de 4 metros em relação ao nível do solo
foram capturados manualmente e acondicionados em sacos plásticos. Os anuros
coletados durante as amostragens diurnas foram mantidos em recipientes (sob condições
adequadas de temperatura e umidade) para serem soltos, no dia seguinte e no mesmo
ponto de coleta, com os demais indivíduos coletados durante o período noturno.
Durante estas atividades não foram registradas as abundâncias de animais vocalizando.
Para obtenção de um gradiente de composição de espécies de anuros, as 40
unidades amostrais foram ordenadas em duas dimensões, levando em consideração a
abundância relativa das espécies registradas em seu interior. Para este procedimento foi
construída uma matriz de similaridades (índice de Bray-Curtis) e então a partir desta
matriz foi aplicada a técnica do escalonamento multidimensional híbrido, HMDS (Faith
et al. 1987) com auxílio do software PATN (Belbin 1992) para obtenção de um plano de
ordenação contendo as 40 UA. O escalonamento multidimensional híbrido foi
selecionado por se tratar de uma técnica de ordenação robusta para estudos de
biodiversidade (Faith et al. 1987). Neste procedimento foram desconsideradas as
50
espécies Dermatonotus muelleri e Physalaemus cuvieri, por serem pouco abundantes (n
≤ 5).
As análises de ordenação apresentam uma estatística que indica se a ordenação
recuperou com precisão as distâncias ecológicas estimadas entre as unidades amostrais,
denominada stress. O valor do stress de uma ordenação por escalonamento
multidimensional (NMDS ou HMDS) pode variar de zero a um. Valores acima de 0,4
indicam ajustes fracos entre a matriz de dissimilaridade e a ordenação obtida entre as
unidades amostrais avaliadas (Manly 1986).
A possível associação entre a estrutura da comunidade de anuros e a
heterogeneidade ambiental foi testada através de um modelo geral linear multivariado.
O mesmo procedimento foi empregado para verificar a influência do período do ano
(variável categórica: estiagem e chuvoso), bem como a interação entre período do ano e
heterogeneidade ambiental sobre a estrutura da comunidade de anuros. O teste de
hipóteses foi realizado através da estatística Pillai-Trace com o auxílio do programa
Systat 12 (SSPS 2008).
Curvas cumulativas de riqueza de espécies e análise de rarefação
A avaliação da eficiência de coleta foi realizada pela construção da curva do
coletor, com intervalo de confiança de 95%, a partir de 1000 adições aleatórias das
amostras com o auxílio do programa EstimateS 8.0 (Colwell 2009). A expectativa de
riqueza local de espécies foi estimada através do índice não-paramétrico de Jackknife 1
(Jackknife de primeira ordem), após mil aleatorizações com auxílio do software
EstimateS 8.0 (Colwell 2009). Esta estimativa leva em conta o número de espécies
únicas (isto é, que ocorreram em somente uma amostra) para calcular a riqueza
estimada. O índice de Jackknife 1 é expresso pela seguinte fórmula:
Jackknife 1= Sobs+ L (n-1/n)
onde Sobs é o número de espécies observado nas amostras, L é o número de espécies
representadas em somente uma amostra e n é o número de amostras (Krebs 1999;
Magurran 2004). Neste caso, determinamos as UA como as amostras. A estimativa de
riqueza de Jackknife 1 é acompanhada de uma medida de desvio e mostra-se útil para
verificar se o esforço empregado na área avaliada foi eficaz em amostrar a maior parte
da riqueza de espécies estimada para a região estudada. A estimativa de riqueza de
51
Jackknife 1 foi empregada na construção de uma curva de rarefação que foi então
comparada com a curva de riqueza observada (curva do coletor) para verificar se o
esforço empregado nas 40 UA foi eficaz em amostrar a riqueza máxima estimada para a
região (estimativa Jackknife 1). Para a obtenção da curva do coletor bem como da curva
de rarefação foram consideradas todas as espécies encontradas nas UA.
Distribuição da abundância das espécies
O padrão de distribuição da abundância das espécies foi analisado através de um
gráfico de abundância relativa, onde todas as espécies registradas nas unidades
amostrais foram ordenadas, da mais abundante para a menos abundante. O padrão de
distribuição das abundâncias foi estatisticamente avaliado através do teste de ajuste
(qui-quadrado) a quatro modelos de distribuição de abundância para dados de
composição de espécies (série geométrica, série logarítmica, série log-normal e palito
quebrado, também denominada broken stick; para maiores descrições ver Magurran,
2004), com o auxílio do programa Bio-Dap (Thomas e Clay 2000).
Resultados
Durante o período de estudo foram capturados e registrados 1719 anuros adultos
no interior das UA, pertencentes a 22 espécies e 5 famílias: Hylidae (9 espécies):
Dendropsophus nanus, Hypsiboas raniceps, Hypsiboas punctatus, Phyllomedusa
azurea, Pseudis platensis, Pseudis limellum, Scinax acuminatus, Scinax nasicus,
Trachycephalus venulosus; Leptodactylidae (5): Leptodactylus diptyx, Leptodactylus
chaquensis, Leptodactylus elenae, Leptodactylus fuscus, Leptodactylus podicipinus;
Leiuperidae (4): Pseudopaludicola sp., Eupemphix nattereri, Physalaemus albonotatus,
Physalaemus cuvieri; Bufonidae (2): Rhinella schneideri, Rhinella cf. bergi; e
Microhylidae (2): Elachistocleis bicolor, Dermatonotus muelleri.
A curva do coletor apresentou tendência à estabilidade a partir da décima
amostra (Figura 3A) até atingir a riqueza observada de 22 espécies. A curva de
rarefação obtida pela técnica de Jackknife 1 (Figura 3B) também apresentou tendência à
assíntota a partir da décima amostra, com uma riqueza estimada de 24 espécies. A
riqueza observada no total de amostras realizadas perfez 91% da riqueza de espécies
estimada para as UA utilizadas no presente estudo.
52
Quando verificado o número de indivíduos registrados para cada uma das 24
espécies observadas na área de estudo, os dados indicam que houve dominância por
parte de poucas espécies, de modo que as espécies mais abundantes em conjunto (D.
nanus, L. chaquensis, H. raniceps e Rhinella cf. bergi) totalizaram 50% da abundância
verificada em todas as UA (Figura 4). O padrão de distribuição das abundâncias
relativas só não se ajustou ao modelo série geométrica (Tabela 1).
A ordenação NMDS das unidades amostrais quanto à heterogeneidade ambiental
foi utilizada para compor o gradiente de heterogeneidade ambiental, e apresentou valor
de stress igual a 0,314. Pode-se verificar a formação de um gradiente entre as 40 UA,
onde a extremidade negativa da ordenação NMDS é representada pelas UA referentes à
áreas homogêneas, com elevadas proporções de solo coberto por plantio de arroz,
enquanto que na extremidade oposta da ordenação NMDS ficaram localizadas as UA
referentes às regiões florestais (relativamente mais heterogêneas), com solo
predominantemente coberto por serrapilheira, vegetação de sub-bosque e por vegetação
morta (Figura 5). A ordenação HMDS em duas dimensões das 40 UA, utilizada para
criar um gradiente em composição de espécies de anuros, apresentou valor de stress
igual a 0,24 (Figura 6).
Quando testado o efeito do gradiente de heterogeneidade ambiental (NMDS)
sobre o gradiente em composição de espécies de anuros (HMDS), foi verificada relação
significativa entre as duas ordenações (Figura 7A, Tabela 2). As espécies mais comuns
às UA situadas na extremidade positiva do gradiente de composição de espécies
(ambientes florestados, mais heterogêneos) foram T. venulosus, E. nattereri, L. diptyx,
P. albonotatus e L. elenae. Por outro lado, as espécies mais comuns à extremidade
homogênea do gradiente de heterogeneidade ambiental foram Rhinella cf. bergi, L.
chaquensis, Pseudopaludicola sp., R. schneideri e L. podicipinus (Figuras 6 e 7A). Não
foi verificada relação entre o período do ano (estiagem ou chuvoso) sobre o gradiente de
composição de espécies de anuros (Figura 7B, Tabela 2). Também não foi verificada
influência da interação entre estação e heterogeneidade sobre o gradiente de composição
de espécies de anuros.
53
5
7
9
11
13
15
17
19
21
23
25
0 5 10 15 20 25 30 35 40
Riq
ueza
obs
erva
da
Unidades amostrais
5
7
9
11
13
15
17
19
21
23
25
0 5 10 15 20 25 30 35 40
Riq
ueza
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imad
a (J
ackk
nife
1)
Unidades amostrais
Figura 3. A) Curva cumulativa de riqueza de espécies observadas nas 40 unidades amostrais dispostas na Fazenda San Francisco, município de Miranda, Mato Grosso do Sul, entre abril de 2007 e agosto de 2008. Neste gráfico as linhas pontilhadas indicam o intervalo de confiança de 95% para a curva do coletor, obtida a partir de 1000 aleatorizações dos dados originais. B) Curva de rarefação realizada a partir da técnica de Jackknife 1. As barras indicam o desvio padrão da estimativa.
A
B
54
Figura 4. Distribuição das abundâncias relativas para as 22 espécies registradas nas unidades amostrais dispostas na Fazenda San Francisco, município de Miranda, Mato Grosso do Sul entre Abril de 2007 e Agosto de 2008. Os valores acima das barras indicam o número de indivíduos registrados para cada espécie encontrada na área de estudo.
Tabela 1. Análise de ajustamento (Qui-quadrado) para a distribuição de abundância das espécies encontradas nas unidades amostrais distribuídas na Fazenda San Francisco, município de Miranda, Mato Grosso do Sul entre abril de 2007 e agosto de 2008. Neste procedimento valores significativos do teste de qui-quadrado indicam diferença significativa entre o padrão observado de distribuição de abundância das espécies e aquele esperado para os modelos considerados (Magurran 2004).
Modelos de abundância Graus de Liberdade Qui-quadrado p Série geométrica 21 275,4 < 0,05 Série logarítmica 21 20,8 > 0,05 Série log-normal 21 2,95 > 0,05
Palito quebrado (Broken stick) 21 2,05 > 0,05
55
Figura 5. Proporção ocupada por cada um dos itens de heterogeneidade ambiental em relação à ordenação em uma dimensão (NMDS) das 40 unidades amostrais distribuídas na Fazenda San Francisco, município de Miranda, Mato Grosso do Sul, entre abril de 2007 e agosto de 2008. Stress = 0,314. Nas 40 unidades amostrais foram registrados os seguintes tipos de cobertura do solo. SER = espaço linear ocupado por serrapilheira; SUB = espaço linear ocupado por vegetação de sub-bosque (arbustos, herbáceas e lianas); VEG-MOR = espaço linear ocupado por vegetação morta/derrubada; SOL-EXP = espaço linear ocupado por solo exposto (pela ação antrópica); PAST = espaço linear ocupado por pastagem; LAM-AG = espaço linear ocupado por lâmina d’água, VEG-AQUA = espaço linear ocupado por vegetação aquática (macrófitas aquáticas) e ARR = espaço linear ocupado por cultivo de arroz (arrozal).
50
100 PAST
-3 -2 -1 0 1 2
Ordenação NMDS
ARR
15
25
SOL-EXP
35
70VEG-MOR
50
100
SUB
100SER
LAM-AG
VEG-AQUA
50
100
50
100
50
100
50
56
Figura 6. Gradiente de composição de espécies de anuros, representado pela ordenação em duas dimensões (HMDS 1 e HMDS 2) das 40 unidades amostrais distribuídas na área da Fazenda San Francisco, município de Miranda, Mato Grosso do Sul, entre abril de 2007 e agosto de 2008. Stress = 0,24. Os 13 vetores presentes no gráfico indicam as espécies que mais influenciaram para o padrão espacial obtido na ordenação.
-2.0 -1.3 -0.6 0.1 0.8 1.5
Dimensão HMDS 1
-1.5
-0.5
0.5
1.5
L. elenae
P. albonotatus
L. diptyx
E. nattereri
R. (group) granulosa
L. chaquensis
P.limellum
D. nanus
P. platensis
L. podicipinus
R. schneideri
Pseudopaludicola sp.
T. venulosus
Dimensão HMDS 2
Rhinella cf. bergi
57
Figura 7. A) Relação entre o gradiente de composição de espécies de anuros (plano HMDS) e o gradiente unidimensional de heterogeneidade ambiental (NMDS). Nesta imagem o gradiente de heterogeneidade ambiental está representado na terceira dimensão, e é expresso pelo tamanho dos pontos. Pontos maiores indicam a extremidade positiva do gradiente de heterogeneidade ambiental, e portanto os ambientes mais heterogêneos, enquanto que os pontos menores indicam a extremidade negativa do gradiente de heterogeneidade ambiental. B) Representação do período de coleta sobre o gradiente de composição de espécies de anuros, estação de estiagem indicada por pontos vazios e estação chuvosa indicada por pontos preenchidos.
58
Tabela 2. Resultados das análises inferenciais para a influência do gradiente de heterogeneidade ambiental (representada pela ordenação unidimensional NMDS) e do período de atividades de campo (estação de estiagem e estação chuvosa) sobre o gradiente de composição de espécies de anuros (plano HMDS) verificados nas 40 unidades amostrais dispostas na Fazenda San Francisco, município de Miranda, Mato Grosso do Sul, entre abril de 2007 e agosto de 2008.
Discussão
No presente estudo foram observadas 22 espécies de anuros, o que representa
91% da riqueza esperada pelo índice de Jackknife 1. A riqueza de espécies observada no
presente estudo é similar às riquezas verificadas em regiões próximas, também
localizadas no Pantanal Sul. Por exemplo, Gordo e Campos (2001) registraram 22
espécies na região do Pantanal da Nhecolândia, nas proximidades do Rio Paraguai
(Fazenda Nhumirim), enquanto que Prado et al. (2005) registraram 24 espécies de
anuros nas margens do Rio Miranda. Apesar de se tratar de uma riqueza esperada, o
número de espécies verificado no presente estudo está abaixo dos valores máximos
registrados para a região do Pantanal sul, bem como para as áreas de planície
pantaneira. Uetanabaro et al. (2008) realizaram uma listagem de espécies para a região
sul do Pantanal e indicaram uma riqueza de 56 espécies, provenientes tanto da região de
planície quanto das regiões de planalto. Junk et al. (2006) mencionam que a riqueza de
espécies de anuros nas regiões de planície pantaneira (ambiente onde foi desenvolvido o
presente trabalho) está em torno de 40 espécies. O presente trabalho registrou cerca de
40% das 56 espécies de anuros listados para o Pantanal sul (planaltos e planície em
conjunto). Levando em consideração a riqueza indicada por Junk et al. (2006) para as
zonas de planície, o levantamento de espécies através das UA foi capaz de registrar
cerca de 55% das 40 espécies de anuros descritas para a planície pantaneira.
Quando analisado o padrão de distribuição das abundâncias relativas das
espécies de anuros registrados nas 40 UA em conjunto, verifica-se que quatro espécies
Variáveis Tipo da variável Pillai-Trace F GL p
Período Categórica 0,116 2,3 2 e 35 >0,05
Heterogeneidade do hábitat Contínua 0,391 11,2 2 e 35 <0,05
Período * Heterogeneidade - 0,121 2,4 2 e 35 >0,05
59
perfizeram 50% dos 1719 indivíduos registrados (Figura 4). O padrão de distribuição de
espécies verificado no presente estudo só não mostrou ajuste ao modelo série
geométrica. Os modelos log-normal e palito quebrado são caracterizados por uma
distribuição de abundâncias homogênea, enquanto a série logarítmica é modelo
comumente associado a uma comunidade dominada por poucas espécies abundantes e
uma considerável diversidade de espécies raras (Magurran 2004). É sugerido que
comunidades ajustadas ao modelo série geométrica são moldadas por uma elevada
competição interespecífica, limitando ou excluindo a sobreposição de nichos (Magurran
2004). Entretanto, tal predição não é observada em comunidades de anuros de áreas
abertas, como os agroecossistemas, que normalmente exibem elevada sobreposição de
nicho espacial e temporal (Duré et al. 2008; Santos et al. 2008; Piatti et al. 2010). Por
outro lado, os modelos série log-normal e série palito quebrado resultam de uma
distribuição de abundâncias equivalente entre as espécies e é verificado em
comunidades controladas por muitos fatores ecológicos (Magurran 2004). O modelo
série logarítmica é associado ao modelo série geométrica e também caracteriza
comunidades influenciadas por poucos fatores e muitas espécies raras, entretanto a
riqueza de espécies do modelo série logarítmica é relativamente maior que a riqueza
observada no modelo série geométrica (Magurran 2004). Algumas espécies verificadas
no presente trabalho podem ser consideradas como de áreas abertas ou generalistas que
se beneficiam dos hábitats antrópicos (R. schneideri, H. raniceps, D. nanus), e portanto
refletem parcialmente as características do agroecossistema e os modelos de distribuição
de abundâncias mais ajustados aos dados. No presente estudo, a composição da
comunidade foi avaliada conjuntamente para todos os tipos ambientais presentes na área
de estudo. Futuras análises devem avaliar de modo individualizado as comunidades
presentes em zonas específicas dentro do agroecossistema, como campos de plantio,
pastagem e fragmentos de mata, de modo a propiciar informações relevantes sobre
possíveis interações ecológicas existentes entre as espécies habitantes do
agroecossistema estudado.
O presente estudo relata uma abordagem em escala local dos efeitos da
heterogeneidade ambiental sobre a composição da taxocenose de anuros. Diversos
trabalhos têm demonstrado a existência de associação entre as características ambientais
e a composição de espécies de anuros, tanto em escala local (Krishnamurthy 2003;
60
Bastazini et al. 2007; Rios-López e Aide 2007; Santos et al. 2008; Suazo-Ortuño et al.
2007; Keller et al. 2009) quanto regional ou de paisagem (Meliadou e Troumbis 1997;
Loehle et al. 2005; Rodríguez et al. 2005; Skelly et al. 2005; Pillsbury e Miller 2008;
Moreno-Rueda e Pizarro 2009). A constatação de relação significativa entre o gradiente
de heterogeneidade ambiental e a estrutura da comunidade de anuros no presente
estudo, indica que até mesmo em um ambiente antropizado, como um agroecossistema,
as características ambientais podem apresentar associações com a composição da
anurofauna.
A constatação de relação entre a heterogeneidade ambiental e a estrutura da
anurofauna presente no agroecossistema estudado reflete a especificidade de
determinadas espécies às características ambientais presentes na área de estudo. Por
exemplo, T. venulosus, L. diptyx e L. elenae, espécies comuns à ambientes florestados e
bordas de mata (Uetanabaro et al. 2008), no presente estudo estiveram associadas às
parcelas presentes nas unidades amostrais mais heterogêneas, as quais estavam situadas
nas zonas de mata ciliar do Rio Miranda ou em suas porções marginais (porção positiva
do gradiente de heterogeneidade ambiental). Dentre as espécies registradas, Rhinella cf.
bergi, L. chaquensis, Pseudopaludicola sp., R. schneideri e L. podicipinus, descritas na
literatura como comuns à áreas abertas (como campos de cerrado e áreas úmidas)
(Uetanabaro et al. 2008), estiveram presentes nas UA situadas na porção homogênea do
gradiente de heterogeneidade ambiental, ou seja aquelas UA situadas nas zonas de
pastagem e nos campos de plantio de arroz. Os anuros aquáticos, como P. platensis e P.
limellum estiveram presentes somente nas UA situadas em campos de plantio de arroz e
nas UA associadas a canais de irrigação. Estas espécies são comuns aos ambientes
aquáticos presentes na planície pantaneira (Uetanabaro et al. 2008) e na região estudada,
utilizam com sucesso as áreas úmidas presentes nos campos de plantio de arroz e em
suas adjacências. Além das espécies aquáticas, D. nanus também se mostrou eficaz em
habitar as zonas de plantio de arroz. Comum a áreas úmidas, onde vocaliza sobre a
vegetação emergente (Prado et al., 2005), D. nanus apresentou elevadas abundâncias
nas áreas de plantio de arroz onde foi freqüentemente encontrada sobre as plantas da
lavoura.
Não foi observado efeito significativo do período do ano sobre a composição de
espécies de anuros nas UA. Tal resultado é inesperado, dada conhecida influência da
61
pluviosidade sobre a abundância de muitas espécies de anuros (Bertoluci 1998;
Bertoluci e Rodrigues 2002; Ávila e Ferreira 2004; Prado et al. 2005; Bernarde 2007;
Santos et al. 2007; Zina et al. 2007). Entretanto, isto pode ter sido ocasionado pela alta
disponibilidade de ambientes úmidos na região estudada. Esta disponibilidade é
propiciada tanto por sistemas naturais (meandros e planície de inundação do Rio
Miranda) quanto artificiais (canais de irrigação e campos de plantio). Além disso,
muitos dos estudos que verificaram a influência da sazonalidade sobre a anurofauna
levaram em conta comportamentos reprodutivos (vocalização) em suas análises (ex.:
Bertoluci 1998; Bertoluci e Rodrigues 2002; Ávila e Ferreira, 2004; Prado et al. 2005;
Bernarde 2007; Santos et al. 2007; Zina et al. 2007). No presente trabalho, o
procedimento de registro dos animais só considerou os indivíduos visualizados e
capturados manualmente, desconsiderando as vocalizações que ocorreram durante as
buscas ativas. É possível que além da elevada disponibilidade de ambientes úmidos, a
técnica empregada para a captura dos animais, também tenha minimizado o efeito da
sazonalidade sobre a anurofauna verificada no interior das UA. Não foi verificada
influência significativa da interação entre o período do ano e heterogeneidade ambiental
sobre a estrutura da anurofauna, o que parece reforçar a importância das características
do ambiente sobre a estruturação da comunidade de anuros no ambiente estudado.
Os dados do presente estudo ressaltam a importância da heterogeneidade
ambiental para as espécies de anfíbios anuros, e evidencia que tal relação pode ser
verificada até mesmo em ambientes agrícolas situados na planície pantaneira. Deste
modo, a manutenção da heterogeneidade ambiental deve ser uma medida tomada até
mesmo para aquelas situações onde ocorrem perturbações antrópicas, favorecendo o
maior número de espécies possíveis, mesmo que em um hábitat alterado pela presença
humana. De acordo com Blaustein e Kiesecker (2002), uma série de fatores vem
interagindo negativamente, tanto individualmente como de modo sinérgico, sobre as
populações de anfíbios anuros. Dentre estes fatores, podem ser citados a destruição de
habitats, aumento dos níveis de radiação ultravioleta, alterações climáticas, degradação
ambiental (poluição), doenças, bem como a introdução de espécies e doenças exóticas
(Gibbons et al. 2000). Entretanto, destruição de hábitats naturais é indicada como uma
das principais causas de perda de biodiversidade de anuros no mundo (Blaustein e
Kiesecker, 2002; Collins e Crump, 2009). Manter a integridade dos ecossistemas, bem
62
como sua heterogeneidade é um fator preponderante para a conservação dos anfíbios
anuros (Collins e Crump, 2009). Assim, a tomada de medidas que impeçam a destruição
de áreas naturais, como a implementação de unidades de conservação e a manutenção
da complexidade ambiental em habitats perturbados pelo homem podem ser fatores
fundamentais para a sobrevivência de diversas populações de anuros no Pantanal.
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