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UNIVERSIDADE FEDERAL DO MARANHÃO
CENTRO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS E DA SAÚDE
Raymony Tayllon Alves Serra
Gilda Vasconcellos de Andrade
DIVERSIDADE DE GIRINOS EM AMBIENTES URBANOS E
RURAIS
São Luís 2013
RAYMONY TAYLLON ALVES SERRA
GILDA VASCONCELLOS DE ANDRADE
DIVERSIDADE DE GIRINOS EM AMBIENTES URBANOS E
RURAIS
Relatório final apresentado ao Programa
Institucional de Bolsas de Iniciação Científica –
PIBIC, na Universidade Federal do Maranhão.
São Luís
2013
SUMÁRIO
1 INTRODUÇÃO...................................................................................... 05
2 OBJETIVOS........................................................................................... 07
2.1 Objetivo Geral.......................................................................................07
2.2 Objetivos Específicos........................................................................... 07
3 METODOLOGIA...................................................................................08
3.1 Área de estudo.......................................................................................08
3.2Material e Métodos.................................................................................09
4 RESULTADOS ......................................................................................12
4.2 Áreas de coleta ..................................................................................... 12
4.3 Girinos coletados..................................................................................13
DISCUSSÃO...............................................................................................18
5 CONCLUSÕES........................................................................................21
REFERÊNCIAS...................................................................................... 22
RESUMO
Os girinos de anuros apresentam uma imensa diversidade morfológica e a
heterogeneidade ambiental tem sido reconhecida como uma das melhores explicações
para a variação na diversidade de espécies. O presente estudo teve como objetivo
principal verificar se havia diferenças na composição de espécies encontradas em áreas
urbanas e rurais, que apresentam teoricamente diferentes níveis de heterogeneidade
ambiental. Entre os anos de 2012 (fevereiro a julho) e 2013 ( janeiro a julho) foram
coletados e caracterizados girinos nos estágios 35 a 39, sendo depositados na Coleção
de Herpetologia da Universidade Federal do Maranhão (HUFMA). No total foram
coletados e analisados 5139 girinos, distribuídos em 33 pontos amostrais, 7 em áreas
urbanas (U) e 26 em áreas rurais (R), na ilha de São Luís (S) e municipios de Bacabeira
(Ba), Anajatuba (An), Penalva (P), Viana (Vi), Miranda do Norte (MN), São Vicente
(SV), São Bento (SB), Arari (Ar), Palmeirândia (Pa), Peri Mirim (PM), Bequimão (Be)
e Alcântara (Al). Foram encontradas 17 espécies pertencentes a 4 famílias. A família
Hylidae apresentou a maior riqueza de espécies (9), seguida de Leptodactylidae (4) ,
Leiuperidae (2) e Microhylidae (2) . Os girinos mais abundantes foram de Scinax sp.
(n=1138), Phyllomedusa hypocondrialis (n=985) e Scinax cf. x-signatus (n=529) As
maiores riquezas de espécies foram encontradas em 4 corpos d’ água nos pontos
RP2(S=5; H’=1,42; J’=0,88) , RSSA1(S=5; H’=1,26; J’=0,78), RBa2(S=6; H’=1,32;
J’=0,73) e RVi(S=7; H’=0,62 J’=0,62). A similaridade entre as poças foi determinada
pelo índice de Jaccard, que considera apenas a presença ou ausência de espécies,
identificando os seguintes agrupamentos: as poças RAn e RBa1 (similaridade >0,96),
RP3,RSSA2 e RAr1 (similaridade >0,96) , USSS2 e USUF (similaridade >0,96).
Caracteristicas das poças como tamanho, presença de peixe predador, posicionamento
do corpo d’água (em área aberta, borda externa da mata , borda interna da mata e no
interior de floresta), vegetação no interior e na margem podem estar influenciando na
distribuição dos anuros. Os ambientes rurais apresentaram uma abundância e
diversidade maior de espécies do que os ambientes urbanos, e houve uma baixa
similaridade entre os corpos d’água amostrados, demonstrando que mais áreas devem
ser preservadas para manutenção da heterogeneidade ambiental e como consequência
para a manutenção da diversidade de anfíbios.
Palavras-chave: Anuros, Larvas, Antropização, Biodiversidade
1.INTRODUÇÃO
Os anfíbios apresentam uma história de vida complexa, onde muitas espécies ao
longo de seu desenvolvimento podem exibir uma fase larval aquática, com respiração
branquial e uma fase adulta terrestre, com respiração pulmonar (McDIARMID &
ALTIG, 1999). Para a maioria das espécies de anuros, a fase larval é o estágio de
desenvolvimento mais fácil de ser encontrada, pois habitam remanecentes de corpos
d’água por períodos de tempo mais longos do que os adultos (LIPS & SAVAGE, 1996).
O Brasil apresenta a maior diversidade de anfíbios do mundo (SBH, 2012) e
muito pouco se sabe sobre o estado de conservação dessas espécies (HADDAD, 2008).
Trabalhos destacam que o estudo da ecologia de girinos é um campo promissor, já que
estes são relativamente abundantes e suas distribuições estão limitadas aos corpos
d’água onde são achados. Desta forma, estudos que abordam relações de competição,
predação e estruturação de comunidades são adequados aos girinos, e.g. Morin, 1983;
Gascon, 1991; Andrade, 1995; Azevedo-Ramos &Magnusson, 1999; Hero et al., 2001;
Eterovick & Barros, 2003; ( apud ANDRADE et al., 2007)
Os girinos podem apresentar uma ampla variedade de formas (ALTIG &
McDIARMID, 1999) e as melhores explicações para a variação da diversidade de
espécies está relacionada à heterogeneidade ambiental (HUSTON, 1994). Tanto fatores
intrínsecos (história filogenética de cada organismo), quanto extrínsecos (bióticos ou
abióticos), agem em sinergia influenciando a distribuição das comunidades de larvas de
anuros (FATORELLI & ROCHA, 2008). Assim, muitos fatores físicos (distância da
margem, tipo de substrato, profundidade da água, fluxo e temperatura da água) e
biológicos (presença e distribuição da vegetação, presença de outros girinos, predação e
competição) influenciam a distribuição temporal e espacial dos girinos no micro-hábitat
(ROSSA-FERES& JIM, 1996; ETEROVICK & FERNANDES, 2001). Estes fatores
podem atuar a um nível populacional ou intra-comunidade, enquanto a sazonalidade e a
heterogeneidade ambiental determinam o padrão de ocorrência e a distribuição das
espécies nos hábitats (ROSSA-FERES & JIM, 1996).
Trabalhos em todo o mundo vem demostrando um declínio das
populações de anfíbios, provavelmente por um sinergismo de fatores (HAYES et al.
2010), sendo a perda de habitat um dos principais (STUART et al. 2004, TOLEDO,
2009). Muitas atividades humanas como agricultura, aqüicultura, recreação e transporte
promovem intencional ou acidentalmente a dispersão de espécies além de suas barreiras
naturais de dispersão (LODGE, 1993). As espécies que precisam sair das áreas florestais
para reproduzir em corpos d’água nas suas proximidades, que ficaram desconectados
das matas originais devido à ação humana, podem não suportar o estresse de atravessar
áreas abertas, sendo afetadas negativamente por este “habitat split” (BECKER et al.,
2007). Assim, a obtenção de dados sobre o uso de corpos d’água presentes nos
fragmentos florestais, na sua borda externa e na matriz de área aberta para o
desenvolvimento de girinos constitui uma informação importante de como as espécies
de anuros estão respondendo à antropização dos remanescentes florestais.
Entretanto, dificuldades na identificação de girinos são um grande
obstáculo nos levantamentos de anuros e na obtenção deste tipo de dados, e,
consequentemente, no desenvolvimento de estratégias de conservação e gestão
de programas de biodiversidade. Chaves de identificação são ferramentas valiosas,
especialmente quando a anurofauna é pouco conhecida, como é o caso de regiões
interiores do Brasil (HADDAD & SAZIMA, 1992; BRANDÃO & ARAÚJO, 1998). O
presente estudo, além de informações sobre o uso de corpos d’água inseridos em
diferentes tipos de matriz, também apresenta uma importante contribuição ao
caracterizar os girinos das espécies encontradas, o que pode ser utilizado futuramente
em chaves de identificação.
2. OBJETIVO
2.1 Objetivo geral
Contribuir para o conhecimento da anurofauna do nordeste Brasileiro, com
ênfase na ilha do Maranhão, MA e gerar informações que subsidiem estratégias de
conservação de espécies em áreas antropizadas.
2.2 Objetivos específicos
Identificar e quantificar os girinos em corpos d’água na Ilha do Maranhão, em
áreas urbanizadas e rurais;
Caracterizar os corpos d’água amostrados, de acordo com as planilhas
padronizadas do projeto ao qual esse estudo se insere;
Avaliar os padrões de uso de hábitat e co-ocorrência das espécies em ambientes
urbanos e rurais.
3. METODOLOGIA
3.1. Área de estudo
As amostragens foram realizadas no norte do estado do Maranhão, mais
especificamente na ilha de São Luís e nos municípios de Bacabeira, Anajatuba ,
Penalva, Viana, Miranda do Norte, São Vicente São Bento, Arari, Palmeirândia, Peri
Mirim, Bequimão e Alcântara (Fig. 1) .
Figura 1. Municípios do norte do Maranhão em que houve amostragem de girinos.
Fonte : Google Earth
A ilha de São Luís possui uma área territorial de 905 km2, situada no litoral
setentrional brasileiro entre 2º23’583’’S e 2°49’006“S e 44°01’073” e 44°25’4953”O e
separada do continente pelo Estreito dos Mosquitos. É constituída por terras baixas
(exceto a leste), elevando-se a 32m de altitude onde está localizada São Luís, a capital
do Estado. Limita-se ao norte com o oceano atlântico, a oeste com a baía de São
Marcos, a leste com as baías de São José de Ribamar e do Arraial e ao sul com o
Estreito dos mosquitos. O município de Bacabeira (2° 58' 15"S e 44° 18' 57"O) e
Alcântara (2° 24' 32" S e 44° 24' 54”) integram a região metropolitana de São Luís . E
ao norte, no litoral ocidental maranhense, está localizado o município de Bequimão (02°
26' 56" S 44° 46' 58" 0).
Os municípios de Anajatuba (03° 15' 50" S 44° 37' 12" O) , Penalva (03° 17' 38"
S 45° 10' 26" O) , Viana (3° 13' 12" S 45° 00' 14" O), Miranda do Norte (3° 34' 08" S
44° 35' 02" O), São Vicente de Ferrer (2° 53' 38" S 44° 52' 48" O), São Bento (2° 41'
45" S 44° 49' 15" O), Arari (3° 27' 14" S 44° 46' 48" O), Palmeirândia (2° 38' 42" S 44°
53' 42" O) e Peri Mirim (2° 34' 40" S 44° 51' 14" O) estão todos localizados na
Baixada Maranhense, formada por grandes planícies baixas que alagam na estação das
chuvas, criando enormes lagoas.
As previsões de baixa precipitação pluviométrica em 2012 se confirmaram e,
mesmo nos meses com maior precipitação (NEMRH, 2012), a distribuição irregular das
chuvas, com grandes intervalos secos, impediu a retenção de água em muitos corpos
d’água marcados inicialmente para a amostragem. Em 2013, a baixa precipitação
também foi observada, dificultando a coleta de dados.
3.2.Material e Métodos
Áreas urbanas e rurais da ilha de São Luis, Bacabeira, Anajatuba, Penalva,
Viana, Miranda do Norte, São Vicente São Bento, Arari, Palmeirândia, Peri Mirim,
Bequimão e Alcântara foram percorridas em busca de corpos d’água que pudessem ser
utilizados por anfíbios e distassem pelo menos 1000m um do outro. Quando
localizados, foram marcados com GPS e considerados pontos amostrais independentes.
As características dos corpos d’água amostrados foram determinadas de acordo com a
“Planilha de Caracterização de Corpos D’Água”, que foi desenvolvida pelo projeto
“Girinos de áreas ecotonais no nordeste brasileiro: caracterização morfológica,
distribuição espacial e padrões de diversidade” (CNPq/FAPESP/SISBIOTA), ao qual
este trabalho está vinculado.
A caracterização se baseia no tipo de corpo d’água (lótico, lêntico,
fitotelmata ou semi-terrestre), nas dimensões (comprimento, largura e profundidade), no
perfil da margem (em barranco, plana, inclinada e escavada), na hidrologia (lêntico ou
lótico), no tipo do substrato do corpo d’água, na coloração da água, se há vegetação no
interior ou na margem do corpo d’água e no uso do solo a até 500m ao redor do corpo
d’água.
As coletas foram realizadas em 2012 (fevereiro a julho) e 2013 ( janeiro a julho).
Em ambos os anos as coletas iniciaram-se com a formação dos primeiros corpos d’água
e as visitas foram periódicas. Os corpos d’água pequenos foram totalmente amostrados
(toda a área de superfície). Os grandes, que não puderam ser totalmente amostrados,
foram amostrados durante uma hora. Durante a amostragem o puçá foi passado apenas
uma vez no mesmo lugar. O puçá padronizado foi de 35cm de diâmetro com malha de
2 mm. O tempo de amostragem foi marcado com um cronômetro, que parava enquanto
o material do puçá estava sendo retirado.
Os girinos coletados foram anestesiados e mortos em solução de lidocaína e
fixados em solução de formalina 10%, imediatamente após a morte. Alguns exemplares
foram mantidos em laboratório até que completassem o desenvolvimento e fosse
possível identificá-los.
Os estágios de desenvolvimento dos girinos foram determinados de acordo
com GOSNER (1960). Para as caracterizações morfológicas visando a identificação dos
girinos, foram utilizados indivíduos entre os estágios 35 e 39 utilizando-se a planilha de
caracterização qualitativa desenvolvida e padronizada pelo mesmo projeto.
Assim, os caracteres morfológicos dos girinos foram observados da seguinte
maneira: Formato do corpo (vista dorsal e lateral), formato do focinho (vista dorsal e
lateral), tamanho das narinas, formato da narina, posição das narinas (eixo longitudinal
e vertical), tamanho da apófise, direção da abertura das narinas, borda das narinas,
tamanho dos olhos, posição dos olhos, orientação dos olhos, posição do espiráculo (eixo
vertical), comprimento do espiráculo, posição da abertura do espiráculo (eixo
longitudinal), inclinação do espiráculo, terminação do espiráculo (parede interna ou
centrípeta), largura do espiráculo, largura da abertura do espiráculo, formato do
esperáculo, direção da abertura do espiráculo, tamanho do tubo anal, posição do tubo
anal, formato do tubo anal, largura da abertura caudal (vista dorsal), afilamento da
abertura caudal, altura da nadadeira (dorsal e ventral), posição de inicio da nadadeira
dorsal, ângulo de emergência da nadadeira dorsal, contorno da nadadeira dorsal,
contorno da nadadeira ventral, presença/ausência de flagelo na cauda, formato da
extremidade da cauda ou do flagelo, disco oral, posição do disco oral/abertura bucal,
emarginação do disco oral, fileira de papilas (distribuição, formato, localização e
tamanho), fórmula dentária (TRF), comprimento das fileiras de dentes labiais
posteriores (I e II), revestimento da mandíbula superior (formato e largura),
revestimento da mandíbula inferior (formato e largura), largura das mandíbulas superior
e inferior, formato das serrinhas da mandíbula superior e linha lateral.
Para os cálculos de diversidade e equabilidade e para as análises de
agrupamento foi utilizado o programa Paleontological Statistics, PAST versão 2.02.
(HAMMER et. al, 2001). Como índice de similaridade qualitativo foi utilizado Jaccard.
4. RESULTADOS
4.1 Áreas de coleta
Foram coletados girinos em 33 pontos amostrais no Maranhão, 7 em áreas
urbanas e 26 em áreas rurais: 13 na Ilha de São Luís, 3 em Bacabeira , 1 em Anajatuba,
4 em Penalva, 1 em Miranda do Norte, 2 em Arari, 1 em Viana, 1 em São Vicente de
Ferre, 1 em São Bento, 2 em Palmeirândia, 2 em Peri Mirim, 1 em Bequimão e 1 em
Alcântara. Todos os pontos amostrais foram poças do tipo lêntico. Apenas 5 poças
apresentaram presença de peixes (USUF, RP3, RP4, USS2 e USRa). Apenas 3 foram
consideradas permanentes (UFMA, RP3 e RBeq), o restante eram poças temporárias.
Outras características podem ser vistas na Tabela 1.
Tabela 1. Principais Características das poças amostradas no Maranhão entre os anos de 2012
(fevereiro a julho) e 2013 (janeiro a julho). A=área de superfície. Significado de cada letra das
siglas dos locais de coleta: 1º letra (U=Urbano, R=Rural), 2º letra (S= Pontos na Ilha de São
Luís), 3º letras (Iniciais dos locais de coleta; caso os nomes sejam compostos usa-se as iniciais
maiúsculas das duas primeiras palavras)
Ambiente Ponto Amostral Coordenadas Geográficas A (m²) Posição
Urbano UFMA(USUF) 2°33’16”S 44°18’12” O 2500 areaaberta Urbano Beira Mar (USBM) 2°31’42”S 44°18’82”O 260 areaaberta
Urbano Thalita/Raposa (USTh) 2°27’54’’S 44°09’13’’O 150 areaaberta
Urbano Sítio Stª. Eulália (USSS1) 2°30’75”S 44°16’47”O 260 areaaberta
Urbano rangedor (USRa) 2°29'58,4''S44°15°53,5''O 3200 areaaberta
Urbano Sítio Stª. Eulália2 (USS2) 2°30'38,2''S44°16'33''O 1377 bordaexterna
Urbano Poça da areinha(USAr) 2S 32' 47"44° 17' 41"O 700 areaaberta Rural Anajatuba (RAn) 3°08’46”S 44°34’00” O 9 areaaberta Rural Bacabeira (RBa1) 2°59’66”S 44°18’86”O 30 areaaberta Rural Alumar (RSAl) 2°44’00”S 44°16’56” O 594 bordaexterna Rural Penalva/poça 1 (RP1) 3°15’55”S 45°09’54” O 150 Bordaexterna Rural Penalva/poça2(RP2) 3°15’33”S 45°09’37”O 150 Areaaberta Rural Penalva/poça3 (RP3) 3°15’09”S 45°09’07” O 14 Interiordefloresta Rural Penalva/poça4 (RP4) 3°15’15”S 45°08’39” O 200 Interiordefloresta
Rural S. Aguahy/poça1 (RSSA1) 2°38’47”S 44°08’82”O 1500 Bordainterna
Rural S. Aguahy/poça2(RSSA2) 2°39’93”S 44°07’83”O 4 Interiordefloresta
Rural S. Aguahy/poça3(RSSA3) 2°38'39''S 44°09'20''O 1377 Bordaexterna
Rural Poça Curupu lago(RSCL) 2°24'50"S 44°15'13"O 18900 Bordaexterna
Rural Poça distirto(RSDi) 2°39'03" 44°15'13"O 1300 Areaaberta
Rural Bacabeira(RBa2) 2°55'54,1'' 44°20'01,4''O 728 Bordaexterna
Rural Bacabeira(RBa3) 2°59'39,6'' 44°18'46,8''O 2556 Areaaberta
Rural Miranda do Norte(RMN) 3°34'16,3''S44°35'11,6''O 1720 Areaaberta
Rural Arari (RAr1) 3°22'46,8'' 44°50'40''O 54 Bordaexterna
Rural Arari (RAr2) 3°23'20,6''S44°50'11,5''O 136,5 Areaaberta
Rural Viana(Rvi) 3°09'32,4''S45°03'39,1''O 410,06 Areaaberta
Rural São Vincente(RSV) 2°55'31,2''S44°55'47,5''O 2046 Bordaexterna
Rural São Bento(RSB) 2°44'14,1''S44°53'35,2''O 1242,92 Areaaberta
Rural Palmeirândia(RPa1) 2°40'03,6''S44°53'35,2''O 518,462 Areaaberta
Rural Palmeirândia(RPa2) 2°39'10,1''S44°54'25,8''O 1586,5 Bordaexterna
Rural Perimirim (RPer1) 2° 37' 42"S44° 51' 35"O 67,2 Areaaberta
Rural Perimirim(RPer2) 2°38' 26"S44° 50' 47"O 2039,4 Bordaexterna
Rural Bequimão(RBeq) 2°29'16"S44°45'23"O 121,04 Bordainterna
Rural Alcantara(RAl) 2°22' 32"S 44°35' 11"O 736,2 Bordaexterna
4.2 Girinos coletados
Um total de 5139 girinos foram coletados, sendo distribuídos em 17 espécies
pertencentes a 4 famílias:
Família Hylidae: Dendropsophus minutus (Peters, 1872);
Dendropsophus nanus (Boulenger, 1889);
Hypsiboas albopunctatus (Spix, 1824);
Phyllomedusa hypocondrialis (Daudin, 1800);
Scinax cf. x-sygnatus
Scinax nebulosus (Spix, 1824)
Scinax x-sygnatus (Spix, 1824);
Scinax sp;
Trachycephalus venulosus (Laurenti, 1768);
Família Leiuperidae: Physalaemus cuvieri Fitzinger, 1826;
Pseudopaludicola mystacalis (Cope, 1887);
Família Leptodactylidae: Leptodactylus fuscus (Schneider, 1799);
Leptodactylus labyrinthicus (Spix, 1824);
Leptodactylus macrosternum (Miranda-Ribeiro, 1926);
Leptodactylus sp;
Família Microhylidae: Elachistocleis sp
Dermatonotus muelleri (Boettger, 1885)
A família Hylidae apresentou a maior riqueza de espécies (9), seguida de
Leptodactylidae (4) , Leiuperidae (2) e Microhylidae(2) . O girinos mais abundantes
foram de Scinax sp. (n=1138), Phyllomedusa hypocondrialis (n=985) e Scinax cf. x-
signatus (n=529) (Fig. 2). As menores abundâncias foram observadas para as espécies
de Dermatonotus muelleri (n=1), Leptodactylus labyrinthicus (n=1) e Scinax nebulosus
(n=12).
Figura 2. Girinos coletados (as dimensões não correspondem ao real): 1- Dendropsophus
minutus, 2- D. nanus, 3- Hypsiboas albopunctatus, 4- Scinax nebulosus, 5- Scinax sp., 6-
Scinax x-signatus, 7- Phyllomedusa hypocondrialis 8- Pseudis paradoxa, 9- Physalaemus
cuvieri, 10- Pseudopaludicola mystacalis, 11- Leptodactylus fuscus, 12- L. labyrinthicus, 13- L.
macrosternum.
As maiores riquezas de espécies foram encontradas em 4 corpos d’ água nos
pontos RP2(S=5; H’=1,42; J’=0,88) , RSSA1(S=5; H’=1,26; J’=0,78), RBa2(S=6;
H’=1,32; J’=0,73) e RVi(S=7; H’=0,62 J’=0,62). A equitabilidade foi alta na poça RP2
contribuindo para a sua maior diversidade. As menores riquezas de espécies foram
observadas em 10 pontos, todos com uma espécie (Tabela 2)
Tabela 2. Abundância das espécies de girinos encontradas nas poças estudadas. Riqueza de espécies (S’), Diversidade (H’) e Equitabilidade (J’). Legendas
Dmi= Dendropsophus minutus, Dna= D. nanus, Hal= Hypsiboas albopunctatus, Phy= Phyllomedusa hypocondrialis, Ssp= Scinax sp., Sne= S. nebulosus,
Sxs= S. x-sygnatus, Scfx= S. cf. x-sygnatus Ppa=Pseudis paradoxa Pcu= Physalaemus cuvieri, Pmy= Pseudopaludicola mystacalis, Lfu= Leptodactylus
fuscus, Lla= L. labyrinthicus, Lma= L. macrosternum, Lsp= Leptodactylus sp., Esp= Elachistocleis sp. e Dmu= Dermatonotus muelleri. Siglas das poças na
Tabela 1.
Ddr Dna Hal Sne Ssp Sxs Scfxs Phy Ppa Pcu Pmy Esp Dmu Lfu Lla Lma Lsp ∑ S H' J'
USUF 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 21 0 0 0 21 1 0 0
USBM 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 161 0 161 1 0 0
USth 0 87 0 0 123 0 0 26 0 19 0 0 0 0 0 0 0 255 4 1,15 0,8258
USSS1 0 0 0 12 0 10 0 0 0 7 0 0 0 0 0 0 0 29 3 1,08 0,9788
USRa 0 0 0 0 117 0 0 0 0 0 0 21 0 32 0 0 0 170 3 0,83 0,7554
USSS2 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 27 0 0 0 27 1 0 0
USAr 0 0 0 0 0 152 0 0 0 0 0 0 0 0 0 185 0 337 1 0,69 0,9931
RAn 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 16 0 0 0 0 0 0 16 1 0 0
RBa1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 11 0 0 0 0 0 0 11 1 0 0
RSAl 27 1 0 0 0 19 0 0 0 6 0 0 0 0 0 0 0 53 4 1,03 0,7451
RP1 0 5 17 0 29 0 0 15 0 0 0 0 0 0 0 0 0 66 4 1,24 0,8966
RP2 0 5 3 0 2 0 0 1 1 0 0 0 0 0 0 0 0 12 5 1,42 0,8849
RP3 0 0 0 0 0 0 0 173 0 0 0 0 0 0 0 0 0 173 1 0 0
RP4 5 0 3 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 8 2 0,66 0,9544
RSSA1 0 21 0 0 0 11 0 0 0 40 0 0 0 0 1 58 0 131 5 1,26 0,7839
RSSA2 0 0 0 0 0 0 0 39 0 0 0 0 0 0 0 0 0 39 1 0 0
RSSA3 28 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 341 0 0 0 369 2 0,27 0,3875
RCL 0 0 0 0 15 74 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 89 2 0,45 0,6544
RSDi 45 0 0 0 0 52 0 0 0 17 0 0 0 20 0 21 0 155 5 1,5 0,9338
RBa2 0 81 0 0 151 6 0 13 16 35 0 0 0 0 0 0 0 302 6 1,32 0,7357
RBa3 7 0 0 0 204 0 44 40 0 1 0 0 0 0 0 0 0 296 5 0,92 0,5705
RMN 0 3 0 0 0 0 146 35 0 14 0 0 0 0 0 0 0 198 4 0,78 0,5639
RAr1 0 0 0 0 0 0 0 198 0 0 0 0 0 0 0 0 0 198 1 0 0
RAr2 0 0 0 0 0 35 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 35 1 0 0
RVi 5 4 0 0 0 0 141 375 0 5 0 38 0 0 0 0 107 675 7 1,21 0,6222
RSV 0 38 0 0 91 70 0 0 0 14 0 0 1 0 0 0 0 214 5 1,24 0,7702
RSB 7 0 0 0 174 44 0 24 0 0 27 0 0 0 0 0 0 276 5 1,12 0,6938
RPa1 42 3 0 0 172 0 0 43 0 112 0 2 0 0 0 0 0 374 6 1,28 0,714
RPa2 0 1 0 0 28 0 21 3 0 0 0 0 0 0 0 0 0 53 4 0,94 0,6791
RPer1 0 0 0 0 0 0 161 0 0 11 3 0 0 0 0 0 0 175 3 0,32 0,2916
RPer2 0 15 0 0 26 0 0 0 0 34 8 0 0 0 0 0 0 83 4 1,26 0,9117 RBeq 22 5 0 0 6 0 0 0 0 64 0 0 0 0 0 0 0 97 4 0,94 0,6751
RAl 5 5 0 0 0 0 16 0 0 15 0 0 0 0 0 0 0 41 4 1,25 0,9005
Considerando-se apenas a presença ou ausência de espécies, as poças RAn e
RBa1 (72% de probabilidade de ocorrência e similaridade >0,96), RP3,RSSA2 e RAr1
(57% e 52% de probabilidade de ocorrência e similaridade >0,96) , USSS2 e USUF
(74% de probabilidade de ocorrência e similaridade >0,96), apresentaram similaridade
máxima. Entre as áreas urbanas e rurais a maior similaridade>0,64 foi observada entre
os pontos USTh e RBa2 (22% de probabilidade de ocorrência). Devemos destacar que
foi formado um grande grupo de poças pertencentes à baixada maranhense e região
metropolitana da grande ilha de São Luís, mas com baixa similaridade e baixa
sustentação (1% de probabilidade de ocorrência e similaridade 0,3) (Fig. 3).
Figura 3. Similaridade entre os 33 corpos d’água amostrados no Maranhão de fevereiro de
2012 a julho de 2013, com base na presença e ausência de espécies (índice de similaridade de
Jaccard). Coeficiente de correlação cofenética = 0,9591. Método de ligação por média
ponderada (UPGMA). Os números nos pontos de ligação indicam a probabilidade de formação
dos grupos (Boot N = 1000).
1002
24
72
1
5457
0
1
0
1
12
49
5
20
1
00
41
0
22 18
14
45
16
64
4
26
29
74
0
0.08
0.16
0.24
0.32
0.4
0.48
0.56
0.64
0.72
0.8
0.88
0.96
Sim
ila
rity
RA
n
RB
a1
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RP
3
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i
RP
1
RP
2
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Ra
US
SS
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US
UF
RS
SA
3
RP
4
DISCUSSÃO
A espécie Scinax sp, que apresentou a maior abundância, foi encontrada em
ambientes urbanos e rurais, apresentando grande plasticidade comportamental. Esta
espécie apresenta características morfológicas como formula dentária , distribuição das
papilas e variação do tamanho do corpo muito semelhantes à espécie de S.
fucomarginatus descrita por Rossa-Ferres (2006). Esta espécie já foi coletada na forma
adulta em algumas das áreas aqui amostradas (G.V. Andrade, com. pess.). Altig e
Mcdiarmid, (1999 ) destacam que girinos de mesma espécie podem diferir na forma e
que as mudanças ontogenéticas na coloração e na morfologia oral são ocasionalmente
profundas, desta forma possíveis identificações podem ser dificultadas. Devemos
destacar que a espécie de S. fuscomarginatus apresenta uma ampla distribuição pelo
país (IUCN, 2013), e que muitas espécies do gênero Scinax apresentam reprodução
explosiva, como exemplo a S. fuscomarginatus (LUTZ, 1925). Este fator pode ter
contribuído para a alta abundancia de Scinax sp, mas que também pode ser explicado,
contrariamente, pelo padrão prologando de reprodução (Bastos & Haddad 1999)
exibido por algumas espécies do gênero Scinax.
As características das poças podem ter determinado a abundancia de certos
girinos, como os de P. hypocondrialis, que foram encontrados em grandes quantidades
nas poças RP3, RSSA2, RBa3, RMN, RAr1, RVi e RPa1, todas localizadas em
ambientes rurais. Esta espécie é de hábito arborícola e costuma colocar sua desova
fechada em folhas pendentes sobre corpos d’água (MATOS et al., 2000). Devemos
destacar que algumas dessas poças estavam posicionadas em áreas abertas sem a
presença de árvores (RABa3, RMN, RVn1e RPa1). Entretanto foram observados
indivíduos adultos dessa espécie, em muitos desses locais, empoleirando em herbáceas
eretas e arbustos encontradas no interior destas poças, o que pode explicar sua
abundancia em locais de áreas abertas. Nos demais pontos, ou eram posicionados no
interior da mata, ou nas suas bordas.
As espécies L. macrosternum, L. labyrinthicus e P. mystacalis ocuparam corpos
d’água mais relacionados com áreas abertas, provavelmente porque essas três espécies
são terrestres e geralmente utilizam ambientes mais abertos, e os corpos d’água
distantes das matas geralmente tem pouca vegetação. Leptodactylus fuscus foi uma das
espécies de maior abundancia e também se assemelha a este grupo e utilizou poças com
menos vegetação na borda. Esta espécie costuma colocar sua desova em tocas na terra e
os girinos são levados depois para a poça através da água de chuva (MARTINS, 1988).
Este fato foi observado na poça USSA3 e ao longo de sua margem foram encontradas
varias desovas desta espécie. Aspectos do comportamento do L. fuscus foram
observados. Na poça USSAE, aonde foi encontrado a maior abundância desta espécie,
os girinos foram visualizados se alimentando das desovas de L. labyrinthicus, que são
depositadas ao longo da coluna d’água (estas desovas foram coletadas e levadas ao
laboratório; após a eclosão pudemos constatar que eram girinos de L. labyrinthicus).
Alguns autores afirmam que esta relação pode ser coespecífica ou heteroespecífica
(ALFORD, 1999) e que é uma pratica comum entre determinado grupo de girinos para
obtenção de nutrientes.
Os girinos de D.nanus foram observados em 14 poças (Tabela 2), tanto em áreas
urbanas quanto em áreas rurais (neste caso aonde foi mais frequente). Embora os
girinos desta espécie tenham sido encontrados em apenas 1 poça na área urbana( USTh),
machos foram vistos vocalizando nas poças USFU e USRa. Os girinos de D. minutus
foram encontrados em 10 poças, todas pertencentes aos ambientes rurais. Em todas as
áreas que apresentaram estas duas espécies foram encontradas vegetações arbustivas e
herbáceas eretas no interior ou na bordas das poças , proporcionando poleiro para esses
indivíduos.
Gregoire e Gunzberger (2008) observaram que a presença de peixes, até mesmo
pequenos, podem ter um significante efeito negativo para os girinos de certos anuros,
fato que pode ter influenciado a pouca diversidade de girinos nas 5 poças onde foram
observados peixes predadores.
As maiores similaridades entre os pontos RAn e RBa1; RP3,RSSA2 e RAr1;
USSS2 e USUF foram explicadas respectivamente pela presença das espécies P.
mystacalis, P. hypocondrialis e L. fuscus. As áreas onde estão localizados os pontos
USSS2 e USUF vêm passando por grandes mudanças. A primeira está localizada no
Sitio Santa Eulália, local que vem sendo fortemente impactado pela construção de uma
avenida (Via expressa) e a segunda, da mesma forma, vem sendo fortemente impactada
pela ampliação da Universidade (UFMA). Até o ano passado (2012), o S. Sta. Eulália
apresentava fragmentos de matas maiores, mas com a ampliação das Obras o ponto
USSS1 que apresentou 3 espécies (Tabela 2), desapareceu. A única espécie encontrada
nestes dois pontos foi L. fuscus, que tem a sua presença relacionada a áreas impactadas
(Frost, 2012).
A área urbana que apresentou a maior diversidade foi USth e está incluída em
um agrupamento (Fig. 3) formado por poças que apresentaram os maiores índices de
diversidade e as maiores riquezas de espécie (todas rurais). Este fato pode ser explicado
pela sua proximidade da zona rural, pois esta poça está localizado no município de
Raposa, próximo a uma fragmento de mata, o que pode ter influenciado na sua riqueza.
Os corpos d’água que apresentaram os maiores índices estão localizados na baixada
maranhense (RPa1, RPer1, RSV, RAl, RMN, RPa2, RVi, RP1 e RP2), estas poças
compartilham um ambiente próximo de áreas de mata.
Embora as áreas rurais tenham apresentado um maior numero de espécies por
corpo d’água quando comparados com as áreas urbanas, estas áreas vem sofrendo
muitos impactos. Um deles é a criação de peixes, uma pratica muito comum na baixada
maranhense. Muitos criadores acabam queimando boa parte da mata nativa para a
construção de açudes. Entretanto, muitos destes tanques são abandonados, tonando-se
um local preferido das espécies oportunistas como S. x-signatus, Scinax sp e P. cuvieri.
Neste estudo estes indivíduos foram encontrados em ambientes urbanos e rurais.
Estudos que possam comparar as espécies encontradas nestes açudes e nas matas nativas
devem ser incentivados, para se saber o quanto esta pratica esta impactando os
ambientes naturais.
Com menor quantidade e irregularidade na distribuição de chuva do ano de 2012
e deste ano, a atividade reprodutiva dos anfíbios e o desenvolvimento larvário podem
ter sido prejudicados. A falta de poças estáveis duradouras ao longo da estação chuvosa
pode ter influenciado negativamente a diversidade de girinos.
5.CONCLUSÃO
Neste estudo os ambientes rurais apresentaram uma abundância e diversidade
maior de espécies do que os ambientes urbanos, e houve uma baixa similaridade entre
os corpos d’água amostrados, demonstrando que mais áreas devem ser preservadas para
manutenção da heterogeneidade ambiental e como consequência a manutenção da
diversidade de anfíbios.
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