UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO …...1. Ecologia de comunidades - Dissertação. 2....
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UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE CENTRO DE BIOCIÊNCIAS DEPARTAMENTO DE ECOLOGIA VARIAÇÃO ESPAÇO-TEMPORAL DE ASSEMBLEIAS DE PEIXES EM POÇAS DE MARÉ EM MANGUEZAL Átila Dantas Escóssia de Melo Orientador: Helder Mateus Viana Espírito Santo Natal, 2019
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UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE
CENTRO DE BIOCIÊNCIAS
DEPARTAMENTO DE ECOLOGIA
VARIAÇÃO ESPAÇO-TEMPORAL DE ASSEMBLEIAS DE PEIXES EM POÇAS
DE MARÉ EM MANGUEZAL
Átila Dantas Escóssia de Melo
Orientador: Helder Mateus Viana Espírito Santo
Natal, 2019
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Átila Dantas Escóssia de Melo
VARIAÇÃO ESPAÇO-TEMPORAL DE ASSEMBLEIAS DE PEIXES EM POÇAS
DE MARÉ EM MANGUEZAL
Dissertação de mestrado apresentada ao
Programa de Pós-Graduação em Ecologia da
Universidade Federal do Rio Grande do Norte,
como requisito para a obtenção do título de Mestre
em Ecologia.
Orientador: Prof. Dr. Helder Mateus Viana Espírito Santo
Natal, Rio Grande do Norte
2019
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Universidade Federal do Rio Grande do Norte - UFRN
Sistema de Bibliotecas - SISBI
Catalogação de Publicação na Fonte. UFRN - Biblioteca Setorial Prof. Leopoldo Nelson - Centro de Biociências - CB
Melo, Átila Dantas Escóssia de.
Variação espaço-temporal de assembleias de peixes em poças de
maré em manguezal / Átila Dantas Escóssia de Melo. - Natal, 2019.
53 f.: il.
Dissertação (Mestrado) - Universidade Federal do Rio Grande do
Norte. Centro de Biociências. Programa de Pós-graduação em Ecologia.
Orientador: Prof. Dr. Helder Mateus Viana Espírito-Santo.
1. Ecologia de comunidades - Dissertação. 2. Sazonalidade -
Dissertação. 3. Biodiversidade - Dissertação. I. Espírito-Santo, Helder Mateus Viana. II. Universidade Federal do Rio Grande do
Norte. III. Título.
RN/UF/BSE-CB CDU 574
Elaborado por KATIA REJANE DA SILVA - CRB-15/351
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BANCA EXAMINADORA
Prof. Dr. Helder Mateus Viana Espírito Santo
Presidente da banca
Prof. Dr. Mario Barletta
Membro externo (UFPE)
Prof. Dr. Tommaso Giarrizzo
Membro externo (UFPA)
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Agradecimentos
Agradeço à minha mãe, Evânia que sem dúvida foi o maior alicerce em todos os
momentos desse processo, me mantendo com pé no chão através de suas palavras. Ao
meu pai, Marcelo, que esteve presente nos momentos em que precisei, e contribuindo
sempre. Às minhas irmãs, Marla e Valentina, por todo amor e carinho, tão importantes
nesses últimos meses.
Agradeço à Lindisay, minha namorada e companheira de vida, pelo
companheirismo, carinho, amor e apoio, me incentivando e acreditando no meu potencial
durante todo esse processo.
Agradeço aos amigos Mateus Germano, Ana Bennemann e Yuri Abrantes, que
foram muito além de grandes parcerias nos trabalhos. O “Kryptos Team” sempre terá
um lugar especial no meu coração. Sentirei saudades dos nossos campos.
Ao professor Dr. Sergio Lima, agradeço pela oportunidade que me foi dada de
participar do projeto, e além disso, por ter me mostrado uma linda relação de amizade
que mantém com seus alunos. Não desejo menos que isso para ninguém.
Ao Dr. Helder, meu orientador, pela amizade, pela oportunidade que me foi
dada para desenvolver esse trabalho, pelo aprendizado que foi construir esse pedacinho
de conhecimento, pela orientação acadêmica nesse processo, e por lições que vou levar
para a vida.
Agradeço a todos e todas que compõem o LISE (Laboratório de Ictiologia,
sistemática e Evolução) e o Laboratório de Fauna Aquática (DBZ-UFRN) pela
disponibilidade das instalações e materiais, pela boa convivência, pelas risadas e pelo
acolhimento de alguém que “caiu de paraquedas” por lá.
Agradeço aos membros da banca de qualificação, Prof. Dr. Guilherme Longo e o
Prof. Dr. Alexander Ferreira, pelas valiosas contribuições que fizeram ao trabalho.
Agradeço à banca de defesa, composta pelo Prof. Dr. Mario Barletta e pelo Prof.
Dr. Tommaso Giarrizzo, por se disponibilizarem a avaliar e contribuir com o trabalho.
Ao corpo docente do Programa de pós-graduação em Ecologia, pelos
conhecimentos fornecidos ao longo das disciplinas. Aos colegas de curso da Pós, do
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mestrado, doutorado, das disciplinas, cursos de campo, da “salinha de estudos da Pós”,
pelas trocas de ideias, conhecimentos e experiências.
Aos funcionários e funcionárias do CTA-UFRN (Centro Tecnológico de
Aquicultura), Daniele, Adriano, João Paulo, Alexander, Paulo Sérgio, Ricardo,
Francisco “Chiquinho” e Seu Damião.
Aos funcionários e funcionárias dos Departamentos de Ecologia (DECOL) e
Botânica e Zoologia (DBZ) da UFRN, servidores e terceirizados.
Agradeço à Universidade Federal do Rio Grande do Norte, pela formação
acadêmica (graduação e mestrado), por toda estrutura física, pelo enriquecimento
cultural, pelo desenvolvimento de uma maior consciência social, pela expansão dos
horizontes do pensamento.
Agradeço ao CNPq pela bolsa de mestrado, que sem esse financiamento, minha
permanência na pós-graduação seria inviável.
O presente trabalho foi realizado com apoio da Coordenação de Aperfeiçoamento
de Pessoal de Nível Superior - Brasil (CAPES) - Código de Financiamento 001.
Agradeço à natureza pela vida, pelo fascínio e encantamento. Agradeço ao
universo.
Muito obrigado!
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SUMARIO
RESUMO..........................................................................................................................8
ABSTRACT...................................................................................................................10
INTRODUÇÃO.............................................................................................................11
MATERIAL E MÉTODOS...........................................................................................14
Área de estudo..................................................................................................................14
Parcelas amostrais..........................................................................................................16
Parâmetros ambientais....................................................................................................17
Coleta de peixes...............................................................................................................18
Análise de dados..............................................................................................................21
RESULTADOS..............................................................................................................23
Variações Temporais.......................................................................................................23
Ictiofauna.........................................................................................................................26
Variações Espaciais.........................................................................................................30
Microhabitat....................................................................................................................36
DISCUSSÃO..................................................................................................................38
CONCLUSÕES..............................................................................................................45
PERSPECTIVAS...........................................................................................................45
Referências bibliográficas.............................................................................................46
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RESUMO
Florestas intertidais de mangue desempenham papéis importantes para a persistência de
espécies de peixes, fornecendo alimento e abrigo contra predadores para peixes marinhos
e estuarinos de pequeno porte. Apesar do grande avanço no conhecimento científico de
sistemas estuarinos e manguezais nas últimas décadas, pouco se sabe sobre a dinâmica de
comunidades de peixes nos ambientes temporários dos manguezais. Este trabalho busca
entender como as espécies de peixe se distribuem dentro da floresta de mangue ao longo
do estuário (dinâmica espacial), entre períodos de um ciclo sazonal (dinâmica temporal)
e de acordo com características de microhabitat. Realizamos cinco expedições de campo
entre novembro de 2017 e setembro de 2018 no manguezal do rio Ceará-Mirim
(Extremoz, RN). As amostragens foram feitas em 17 parcelas de 10m x 10m distribuídas
ao longo do estuário, onde coletamos peixes nas marés baixas com esforço amostral
padronizado. Variáveis físico-químicas e de microhabitat (raízes, poças, tocas,
propágulos, cobertura de dossel, profundidade e quantidade de poças) foram aferidas em
cada parcela. Foram coletados 1189 indivíduos pertencentes a 10 espécies: Kryptolebias
hermaphroditus (52% da abundância total), Poecilia vivipara (24%), Ctenogobius
smaragdus (11%), Ctenogobius shufeldti (2%), Ctenogobius boleosoma (2%),
Evorthodus lyricus (3%), Dormitator maculatus (1%), Eleotris pisonis (1%), Guavina
guavina (4%) e Erotelis smaragdus (<1%). Abundância, diversidade e riqueza, foram
maiores no período chuvoso. P. vivipara e as espécies de Gobiidae seguiram esse padrão,
com abundâncias maiores durante esse período. K. hermaphroditus e as espécies de
Eleotridae foram mais constantes ao longo do ano. Encontramos uma relação inversa
entre diversidade e abundância ao longo do estuário, em que quanto mais próximo ao
mar, maior diversidade e menor abundância, contrastando com as áreas mais acima do
estuário com menor diversidade e maior abundância. P. vivipara ocorreu principalmente
nas áreas mais acima do estuário, enquanto C. boleosoma e o E. pisonis tenderam a
ocorrer mais próximas ao mar. As outras espécies ocorreram de forma mais constante ao
longo do estuário. Além disso, as diferentes características de microhabitat dentro das
florestas de mangue também se mostraram importantes na distribuição das espécies.
Encontramos evidências de que as assembleias de peixes nas florestas de mangue, são
moduladas tanto pelas chuvas ao longo do ano, quanto pela proximidade com o mar e
pelas características de microhabitat e discutimos isso em frente ao conhecimento atual
sobre peixes residentes em manguezais
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Palavras-chave: sazonalidade, biodiversidade, gradientes ecológicos, ecologia de
comunidades.
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ABSTRACT
Intertidal mangrove forests play important roles for especies persistence, providing food
and shelter from predators for marine and estuarine small fishes. Despite the great
progress in knowledge of estuarine and mangrove systems in the last decades, little is
know about fish community dynamics in the temporary enviroments of mangroves. The
present study aims for understand the fish species distribution on tidepools inside the
mangrove forest along the estuary (spatial dynamics), between seasonal surveys
(temporal dynamics) and according to microhabitat characteristics. Field work was
conducted from november 2017 to september 2018 on the Ceará-Mirim river mangrove
(Northeastern Brazil). We stabilished 17 10m x 10m quadrats distributed along the
estuary, which were used as sample units. Our fish collection followed a standardized
protocol during low tide. Physical-chemical and microhabitat variables (density of roots,
ponds, crab burrows, propagules, canopy cover and pond number and depth) were
mesured. 1189 individuals belonging to 10 species were collected. with Kryptolebias
hermaphroditus being the dominant species (52% of total fish abundance), followed by
Poecilia vivipara (24%), Ctenogobius smaragdus (11%), Ctenogobius shufeldti (2%),
Ctenogobius boleosoma (2%), Evorthodus lyricus (3%), Dormitator maculatus (<1%),
Eleotris pisonis (1%), Guavina guavina (4%) and Erotelis smaragdus (<1%). Abundance,
richness and diversity was higher in the rainy months. P. vivipara and Gobiidae species
followed this pattern, with major abundances in this period. K hermaphroditus and
Eleotridae species were more constant along the year. We found a inverse relationship
between diversity and abundance along the estuary, with major diversity and minor
abundance occurring closer to de ocean, in constrast with upper areas with minor diversity
and major abundance. P vivipara occured more in the upper areas of the estuary, while
C. boleosoma and E. pisonis tended to occur closer to the ocean. Other species were more
constant along the estuary. The different microhabitat characteristics within the mangrove
forest were also important to species distribution. We found evidences that the fish
assemblages in the mangrove forest are modulated by rainfall cycle, the closeness to the
ocean and microhabitat characteristics. We discuss these findings in light of the current
knowledge on mangrove fish.
Key words: Seasonality, biodiversity, ecological gradients, community ecology.
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INTRODUÇÃO
Tipicamente tropicais e subtropicais, os manguezais são ambientes de transição
entre o mar e continente com grande relevância ecológica. Desempenham diversos
serviços ecossistêmicos para nós, seres humanos, e para muitas outras espécies (Barletta
et al., 2010; Barbier et al., 2011; Thrush et al., 2013; Sheaves et al., 2015). Sabendo que
esses ambientes vêm sofrendo com níveis alarmantes de degradação já há algum tempo,
e pela necessidade de melhor conservação e manejo, o número de estudos têm crescido
muito nas últimas décadas (Valiela et al., 2001; Lee et al., 2014; Ferreira & Lacerda,
2016). Um dos principais grupos taxonômicos estudados nesse crescimento científico são
os peixes (Blaber & Barletta, 2016). Dessa forma, uma ampla literatura sobre a ictiofauna
em manguezais vêm se desenvolvendo e alguns dos principais fatores que têm sido
utilizados para explicar a estruturação das assembleias de peixes em manguezais são a
sazonalidade, gradientes espaciais e a dinâmica de marés (Barletta et al., 2005; Reis-Filho
et al., 2010; Neves et al., 2011; Krumme et al., 2015; De Azevedo et al., 2016; Blaber &
Barletta, 2016).
Os processos ecológicos pelos quais se formam assembleias biológicas podem ser
de diferentes naturezas, podemos explorar o assunto partindo de filtros ecológicos:
acessibilidade, limitações fisiológicas e interações (Barletta et al., 2005; Castellanos-
Galindo & Krumme, 2015; Krumme et al., 2015). A acessibilidade, promovida pela
dinâmica de marés, por exemplo, é uma das principais características em ecossistemas
estuarinos, pois interage com os peixes permitindo ou limitando sua mobilidade,
possibilitando a utilização de habitats disponíveis temporariamente, como as raízes do
manguezal durante a maré cheia (Giarrizzo & Krumme, 2009, Krumme et al., 2015).
Apesar de a grande maioria dos estudos se concentrarem na ictiofauna que habita os
canais, os manguezais apresentam outros habitats utilizados por peixes como os canais
intertidais e dentro da floresta (Giarrizzo & Krumme, 2009; Krumme et al., 2015;
Sridharan & Namboothri, 2015), onde ocorre a formação de pequenos canais rasos e
poças de maré. Esse tipo de ambiente carece muito de informações, e no Brasil, o pouco
que se conhece sobre peixes nesses ambientes provêm do estudo realizado por Barletta
(2000), no rio Caeté, no estado do Pará e dos estudos com a espécie Kryptolebias
hermaphroditus, no rio Ceará-Mirim, Rio grande do Norte (Lira et al., 2015; Berbel-filho
et al., 2016).
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Sridharan & Namboothri (2015), observaram que a facilidade de acesso às
florestas e ao ambiente temporário durante as marés cheias através dos canais consistia
em uma das principais forças estruturando as assembleias de peixes em florestas
intertidais de manguezais. De acordo com esse estudo, a proximidade com os canais está
relacionada com maior risco de predação pelo maior acesso de peixes piscívoros maiores.
Contudo a maior riqueza de espécies encontrada nessas áreas também foi associada com
a facilidade de entrada e saída da floresta (Sridharan & Namboothri, 2015). Assim, quanto
maior a distância dos canais, maior abundância e menor riqueza de espécies, refletindo
assim à restrição de acesso a essas áreas para muitas espécies (Sridharan & Namboothri,
2015).
Quanto às limitações fisiológicas, a sazonalidade é apontada como uma das
principais fontes de variação. Estudos têm demonstrado que o balanço pluviométrico
entre os períodos chuvosos e secos acarretam em flutuações em variáveis ambientais
como salinidade, turbidez e temperatura, e com isso ocorre a movimentação dos peixes
em função das tolerâncias de cada espécie, alterando a composição das assembleias
(Barletta et al., 2005, De Azevedo et al., 2016; Castillo-Rivera et al., 2017). De Azevedo
e colaboradores (2016) também observaram resultados semelhantes, ao constatarem
também que as assembleias de peixes mudaram durante os ciclos sazonais, mostrando-se
mais ricas e abundantes durante os períodos de maior pluviosidade e temperatura.
Além da sazonalidade, gradientes espaciais também podem gerar padrões em
variáveis ambientais. Alguns estudos encontraram gradientes de salinidade que
compreendem a parte mais acima do estuário com menor salinidade e aumentando à
medida em que se aproxima da foz. Este padrão é seguido por alterações em alguns
parâmetros das comunidades de peixes, como a riqueza, diversidade e composição de
espécies (Barletta et al., 2003; Neves et al., 2011, Reis-Filho et al., 2014). Castellanos-
Galindo & Krumme (2015), em um estudo que comparou dois manguezais em regiões
biogeográficas distintas, observaram que a correlação entre salinidade e riqueza pode ser
tanto negativa quanto positiva, sendo dependente da riqueza local de espécies dulcícolas.
Assim, as respostas da comunidade que acompanham as variações espaciais podem estar
relacionadas com processos específicos de cada área estudada.
A maioria destes estudos foi, no entanto, realizada nos canais dos manguezais,
ambiente tipicamente lótico. Assembleias biológicas em sistemas lóticos são regidas por
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processos longitudinais, variando de maneira previsível de acordo com o aumento da
dimensão e mudanças nas fontes de nutrientes ao longo da bacia de drenagem (Vannote
et al., 1980). No entanto, o habitat de interesse no presente estudo são as poças de maré
dentro do manguezal. A formação de assembleias biológicas neste habitat pode ser regida
por processos longitudinais, uma vez que a posição ao longo do rio pode definir o pool
de espécies disponíveis para colonização (Couto et al., 2018). No entanto, por serem
ambientes periféricos temporários, a ocupação destes ambientes é limitada a espécies com
capacidade de chegada e resistência a condições extremas do habitat temporário. Assim,
a dinâmica lateral sazonal dos rios pode ganhar importância neste sistema, afetando as
assembleias tal qual acontece em grandes rios de planície de inundação (Junk et al., 1989).
Tendo em vista a grande escassez de informações sobre esses sistemas intertidais
frente ao que já se conhece sobre sistemas estuarinos (Blaber & Barletta, 2016), o objetivo
desse trabalho é investigar a variação espaço-temporal das assembleias de peixes em
poças de maré dentro do manguezal e a relação entre a distribuição das espécies e as
características de microhabitat.
Para isso, estabelecemos os seguintes pontos a serem investigados:
A influência da sazonalidade nas assembleias de peixes no ambiente de
poças na floresta de mangue:
Sendo a sazonalidade uma das principais fontes de variação nos parâmetros físico-
químicos, a assembleia deve responder de acordo com as chuvas por tolerância
fisiológica, bem como devido a possíveis processos de migração e reprodução.
A influência da proximidade com o oceano nas assembleias de peixes no
ambiente de poças ao longo do estuário:
A proximidade com o mar provavelmente também é um ponto chave para essas
assembleias. Isto é esperado tanto pelo acesso de peixes aos ambientes de poças durante
as marés cheias ser maior, devido ao maior pool de espécies próximo ao oceano, quanto
pela própria qualidade da água, possivelmente mais salina.
A relação entre a distribuição das espécies e as características de micro-
habitat no ambiente de poças na floresta de mangue:
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As espécies, embora compartilhando o mesmo habitat de poças nas florestas de
mangue, devem responder de formas distintas a diferentes configurações de microhabitat.
MATERIAL E MÉTODOS
Área de estudo
O estudo foi realizado no manguezal do rio Ceará-Mirim, município de Extremoz
(05°40'33.2" S, 035°13'04.8'' W), Rio Grande do Norte, Brasil. A floresta de mangue do
rio Ceará-Mirim se restringe a uma faixa de 5 km de extensão a partir da foz. Na parte
baixa do rio, próximo à foz, desenvolvem-se atividades turísticas bem como a extração
de recursos como pesca, coleta de caranguejos e mariscos. Algumas fazendas de
aquicultura são também encontradas em seu entorno (Fig. 1 e Fig. 2). O ciclo hidrológico
da região é unimodal, marcado por uma concentração de chuvas de março a agosto (Fig.
3) e o regime de marés pode ser considerado mesotidal, com marés flutuando em até 2.7
m (Capitania dos portos do RN, Centro de Hidrografia da Marinha do Brasil, 2019). A
área também engloba o Centro Tecnológico de Aquicultura da UFRN (CTA-UFRN), que
ofereceu com estrutura com alojamento e outras dependências. Costa e colaboradores
(2017) realizaram um levantamento da ictiofauna do rio Ceará-Mirim e encontraram 65
espécies, sendo 39 dessas entre estuarinas e marinhas encontradas na área do estudo.
15
Figura 1: Manguezal do rio Ceará-Mirim, Extremoz, Rio Grande do Norte, Brasil. As
bolinhas brancas representam as parcelas amostrais e demarcado com linha tracejada
dentro do manguezal o CTA.
16
Figura 2: Imagem de satélite representando o manguezal do rio Ceará-Mirim, Extremoz,
Rio Grande do Norte, Brasil. As bolinhas amarelas representam as parcelas enumeradas.
Figura 3: Dados do INMET de precipitação mensal acumulada dos últimos oito anos
para a estação de Natal, RN.
17
Parcelas amostrais
Como unidades amostrais, estabelecemos 17 parcelas de 10m x 10m (Fig. 4). O
tamanho das parcelas foi definido visando um desenho amostral que pudesse englobar
todo o gradiente espacial de acordo com a distância da foz do manguezal e que fosse
plausível de realização. Para isso utilizamos o Google Earth e visitas prévias para auxiliar
no estabelecimento definitivo. As parcelas dentro e na periferia do CTA (7 parcelas)
foram acessadas a pé através de trilhas, partindo das dependências do Centro. As outras
10 parcelas foram acessadas a partir da foz, utilizando um caiaque como meio de
transporte pelos canais do manguezal. Todas as parcelas foram amostradas durante maré
baixa de sizígia, partindo do ponto mais acima e finalizando no ponto mais próximo ao
oceano, repetindo-se em 5 eventos amostrais buscando cobrir o ciclo hidrológico da
região. Os eventos ocorreram nos meses de novembro de 2017 (período seco), janeiro
(período seco), março (período chuvoso), maio (período chuvoso) e agosto de 2018
(período seco).
18
Figura 4: Parcelas amostrais com dimensões de 10m x 10m que foram utilizadas como
unidade amostrais para o estudo. No exemplo uma parcela dominada por árvores jovens
de mangue branco (Laguncularia racemosa).
Parâmetros ambientais
Foram aferidos in situ o pH e Temperatura da água (ºC) com medidor portátil
Hanna (modelo HI 710042), e a salinidade (PPM) também com refratômetro portátil.
Amostramos também características de microhabitat utilizando diferentes métodos.
Fotografias padronizadas foram realizadas para estimar a incidência de luz na parcela e a
composição do substrato. Para a incidência de luz, caracterizada pela abertura de dossel,
foram tomadas quatro fotografias do dossel da floresta, cada uma apontando para um lado
da parcela (Fig. 5). Para a composição do substrato, uma foto foi tomada em cada um dos
quatro cantos da parcela (Fig. 5). Em todas as fotos, a câmera foi mantida na posição
horizontal, afastada do corpo e à altura do peito do pesquisador. Para medição da
profundidade (média de seis medições) das poças foram utilizadas trenas métricas.
19
Figura 5: O esquema acima indica a disposição da captura de imagens em cada parcela.
As setas apontadas para baixo representam as fotos do substrato enquanto as setas para
cima representam as fotos do dossel, que posteriormente foram analisadas com os
softwares imageJ e CPCe, respectivamente.
Coleta de peixes
A coleta ativa foi realizada por duas pessoas utilizando peneiras retangulares
(dimensões 60 cm X 45 cm) de malha fina (1mm) durante 20 minutos em cada parcela.
Ao final de cada coleta, os indivíduos visualmente identificados eram medidos
(comprimento em milímetros) e devolvidos ao habitat. Os indivíduos passíveis de
identificação e medida em campo, foram devolvidos às poças após estes procedimentos.
Isso se limitou principalmente a Kryptolebias hermaphroditus e Poecilia vivipara,
espécies menos crípticas dentro dessas assembleias. Já os peixes não identificados eram
anestesiados por imersão em solução de óleo de cravo (Eugenol) e fixados em Formol à
10% para identificação em laboratório. Os indivíduos fixados foram identificados nas
dependências do Laboratório de Fauna Aquática (Departamento de Botânica e Zoologia
– DBZ/UFRN), e posteriormente tombados na coleção do museu de morfologia da
UFRN. A partir do 5º evento amostral, todos os indivíduos passaram a ser identificados
em campo. Logo após o término da coleta ativa e a medição dos comprimentos, foram
devolvidos ao habitat.
20
Figura 6: Coleta ativa de peixes nas poças nas florestas de manguezal do rio Ceará-Mirim,
no Rio Grande do Norte. Na imagem uma parcela dominada por mangue vermelho,
Rhrizophora mangle.
Análise das imagens
Cobertura de dossel
Utilizamos o software ImageJ (V1.52a) para analisar as imagens capturadas do
dossel (Schneider et al., 2012). Cada fotografia foi transformada em uma imagem binária
de pixels em preto e branco (Fig. 7), e a partir disso, uma porcentagem de cobertura de
dossel foi calculada com base na quantidade de pixels pretos. Pixels brancos
representaram a porcentagem de dossel aberto. Dessa forma utilizamos a média de
porcentagem de dossel fechado de quatro fotografias para obter a cobertura do dossel em
cada parcela.
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Figura 7: Representação das transformações das imagens pelo imageJ. As fotos à
esquerda correspondem às imagens do dossel capturadas em campo e à direita as mesmas
imagens transformadas em pixels preto e branco. As duas imagens acima representam
uma situação com baixa cobertura de dossel, enquanto as abaixo representam um dossel
bastante coberto.
Composição do substrato
Para analisar a diversidade de microhabitat, utilizamos o software Coral Point
Count with excel extension 4.1 (CPCe). Este aplicativo é comumente utilizado para
analisar estrutura de cobertura de ambientes recifais através de fotos obtidas com método
de fotoquadrado (Kohler & Gill, 2006). No nosso caso, adaptamos o uso dessa ferramenta
para adquirir dados de micro-habitat a partir de quatro fotos tiradas nos vértices das
parcelas. Programamos o software para distribuir 30 pontos de forma aleatória em cada
imagem do substrato da floresta de mangue. Cada ponto foi categorizado de forma manual
de acordo com o local em que estava (Fig. 8). Os pontos foram classificados entre seis
categorias previamente determinadas: Raízes, Propágulos, Tocas, Poças, Folhiço e Solo
22
exposto. A partir disso foram calculadas as porcentagens de cada variável para cada foto.
Para cada parcela amostral, foi considerada a média das porcentagens das fotos
correspondentes.
Figura 8: Ilustração da utilização do CPCe. As imagens à esquerda correspondem às fotos
do substrato da parcela e à direita as mesmas fotos em processamento, com os pontos
aleatórios distribuídos pelo software.
Análise de dados
Para descrever as assembleias de peixes, usamos os parâmetros abundância total
de peixes, riqueza de espécies e os índices de diversidade de Shannon-Weaver e de
Simpson. Ambos os índices são baseados na abundância relativa das espécies em uma
amostra, mas o índice de Shannon-Weaver é mais sensível às espécies raras (Shannon &
Weaver, 1949), enquanto o índice de Simpson é mais sensível às espécies mais
dominantes (Smith & Wilson, 1996). Para os testes de hipóteses, foram construídos
23
GLMs com as variáveis resposta (parâmetros ambientais ou da comunidade) em função
dos diferentes eventos amostrais e em função do gradiente espacial, as distribuições dos
erros foram ajustadas em Gaussiana e Poisson para as respostas com valores contínuos e
discretos, respectivamente. Além disso, utilizamos o teste a posteriori de Tukey para
identificar diferenças entre cada evento amostral. Como algumas espécies tiveram uma
baixa abundância, analisamos a probabilidade de ocorrência das espécies em função do
gradiente espacial usando GLMs binomiais com dados de presença e ausência. As
probabilidades de ocorrência em função da distância do oceano foram calculadas
individualmente para todas as espécies, com exceção de Erotelis smaragdus, pois apenas
dois indivíduos foram coletados.
Tanto as imagens do imageJ quanto do CPCe foram analisadas e convertidas em
uma planilha de micro-habitat. Estes dados foram usados para a construção de uma
Análise de Correspondência Canônica (CCA), que teve o objetivo de entender a relação
entre as variáveis ambientais e a ocorrência das espécies. Para a esta análise, foram
utilizados dados binomiais de presença ou ausência para as espécies, dados ambientais,
incluindo as porcentagens dos substratos e as variáveis físico-químicas (pH, temperatura
e a salinidade da água), e a distância do oceano. Todas as análises estatísticas foram
desenvolvidas no software R (R Core Team, 2018).
RESULTADOS
Variações Temporais
Não encontramos variação significativa no pH entre os eventos amostrais (Figura
9B). Já a salinidade apresentou variação de acordo com a sazonalidade diminuindo com
o aumento da intensidade de chuvas e voltando a aumentar com a diminuição da
intensidade de chuvas (Fig. 9C). O teste a posteriori de Tukey indicou a diferença de
salinidade entre os eventos amostrais 1 e 3 (p < 0.001), 1 e 4 (p = 0.001), 2 e 3 (p = 0.002)
e 2 e 4 (p = 0.021; Tab. 1). A temperatura da água também variou ao longo do tempo de
forma significativa (Fig. 9D). O teste de Tukey realizado indicou que o evento amostral
5 apresentou temperaturas menores que os outros eventos (5-1: p = 0.002, 5-2: p = 0.014,
24
5-3: p < 0.001 e 5-4: p < 0.001) e que os eventos 2 e 3 também diferiram (p = 0.013; Tab.
1).
Tabela 1. Valores críticos (p) ajustados pelo método de Tukey para comparações
múltiplas a posteriori das varáveis físico-químicas e da comunidade entre os eventos
temporais. Valores em negrito destacam comparações significativas ao nível de 5% de
credibilidade.
Pares de
eventos
Variáveis físico-químicas Variáveis da comunidade
pH Salinidade
(ppm)
Temperatura
(ºC) Abundância Riqueza
Diversidade
Shannon
Diversidade
Simpson
1-2 0.999 0.818 0.893 0.734 0.490 0.274 0.291
1-3 0.961 <0.001 0.213 0.734 0.313 0.023 0.022
1-4 0.839 0.001 0.999 0.027 0.011 0.001 0.003
1-5 0.513 0.277 0.002 0.857 0.993 0.985 0.001
2-3 0.869 0.003 0.013 1.000 0.997 0.776 0.746
2-4 0.908 0.021 0.784 0.311 0.349 0.191 0.336
2-5 0.353 0.809 0.014 0.999 0.196 0.502 0.169
3-4 0.365 0.940 0.215 0.311 0.547 0.835 0.961
3-5 0.816 0.141 <0.001 0.999 0.098 0.055 0.829
4-5 0.093 0.455 <0.001 0.197 0.001 0.002 0.995
25
Figura 9: Variação dos parâmetros físico-químicos de poças em cinco eventos amostrais
ao longo do ano, através dos eventos amostrais no manguezal do rio Ceará-Mirim.
Precipitação acumulada (mm) [A]; pH [B]; Salinidade (ppm) [C] e Temperatura da água
(ºC) [D]. Os eventos amostrais correspondem aos seguintes meses: 1 = novembro 2017,
2 = janeiro 2018, 3 = março 2018, 4 = maio 2018 e 5 = agosto 2018.
26
Ictiofauna
Um total de 1189 indivíduos pertencentes a 10 espécies foram coletados, sendo
uma pertencente à família Cynolebiidae (Kryptolebias hermaphroditus [52%]), uma
Poeciliidae (Poecilia vivipara [24%]), quatro Gobiidae (Ctenogobius smaragdus [11%],
Evorthodus lyricus [3%]), Ctenogobius shufeldti [2%], Ctenogobius boleosoma [2%]) e
quatro Eleotridae (Guavina guavina [4%], Dormitator maculatus [1%], Eleotris pisonis
[1%] e Erotelis smaragdus [<1%]). A abundância total de cada espécie por evento
amostral é apresentada na Tabela 2 e fotos das espécies são apresentadas na Figura 10.
Figura 10: Kryptolebias hermaphroditus (A); Poecilia vivipara (B), Ctenogobius
smaragdus (C), Evorthodus lyricus (D), Ctenogobius boleosoma (E), Ctenogobius
shufeldti (F), Guavina (G), Eleotris pisonis (H), Dormitator maculatus (I) e Erotelis
smaragdus (J). Fotos: (A) W. Berbel-Filho, (B) F. Schäefer, (C) J. Venassel, (D, E, F) R.
Macieira, (G) N. Costa, (H) Aquasymbio, (I) Laparé e (J) Gobynet.
27
Tabela 2. Valores de abundância para cada espécie de peixe capturada em poças no
manguezal do rio Ceará-Mirim. Os dados são apresentados por evento amostral, que
representam os seguintes meses: 1 = novembro 2017, 2 = janeiro 2018, 3 = março 2018,
4 = maio 2018, 5 = agosto 2018 e representam o número total de indivíduos amostrados
com peneiras por duas pessoas em 17 parcelas de 10 x 10 metros.
Abundância por evento amostral
Família / Espécie 1 2 3 4 5 Total
CYNOLEBIIDAE
Kryptolebias hermaphroditus
(Costa, 2011)
80 126 86 156 171 619
POECILIIDAE
Poecilia vivipara
(Bloch & Schneider, 1801)
4 48 105 124 4 285
GOBIIDAE
Ctenogobius smaragdus
(Valenciennes, 1837)
4 48 6 44 25 127
Ctenogobius shufeldti
(Jordan & Eigenmann, 1887)
3 18 21
Ctenogobius boleosoma
(Jordan & Gilbert, 1882)
4 2 3 18 1 28
Evorthodus lyricus
(Girard, 1858)
3 12 8 12 35
ELEOTRIDAE
Guavina guavina
(Valenciennes, 1837)
2 12 5 9 16 44
Eleotris pisonis
(Gmelin, 1789)
1 1 5 8 1 16
Dormitator maculatus
(Bloch, 1792)
1 8 3 12
Erotelis smaragdus
(Valenciennes, 1837)
2 2
28
A abundância total de peixes sofreu variação de acordo com a sazonalidade. O
Evento 4 (período chuvoso) apresentou visualmente maior abundância total de peixes que
os demais (Fig. 11A), porém, o teste de Tukey indicou diferença significativa apenas entre
os eventos 1 e 4 (p = 0.027).
A riqueza de espécies também variou temporalmente, aumentando durante o
período chuvoso e diminuindo ao fim desse período (p = 0.002, Fig. 11B). O teste de
Tukey indicou diferenças entre os eventos 1 e 4 (p = 0.011) e entre 4 e 5 (p = 0.001).
A diversidade de Shannon variou de forma significativa entre os eventos
amostrais, de forma que os eventos 2, 3 e 4 apresentaram de forma crescente as maiores
diversidades (p < 0.001, Fig. 11C). O teste de Tukey indicou diferenças entre os eventos
1 e 3 (p = 0.023), entre 1 e 4 (p = 0.001) e entre 4 e 5 (p = 0.002). A diversidade de
Simpson foi maior nos eventos amostrais 3, 4 e 5 (p < 0.001, Fig. 11D). Diferenças
significativas foram apontadas entre os eventos 1 e 3 (p = 0.022), 1 e 4 (p = 0.003) e 1 e
5 (p = 0.001).
29
Figura 11: Variação dos atributos da comunidade de peixes de poças do estuário do rio
Ceará-Mirim entre os cinco períodos amostrais ao longo de um ano. Abundância total
(A), Riqueza de espécies (B), índice de diversidade de Shannon (C) e índice de
diversidade de Simpson (D). Os eventos amostrais correspondem aos seguintes meses: 1
= novembro 2017, 2 = janeiro 2018, 3 = março 2018, 4 = maio 2018, 5 = agosto 2018.
30
Variações Espaciais
Parâmetros Físico-químicos
O pH sofreu uma diminuição à medida que a distância da foz do rio aumentou (p
= 0.017, r2 = 0.077 e F = 5.918; Fig. 12A). Apesar de visualmente se perceber uma menor
variação próxima à foz (Fig. 12B) o efeito da distância do oceano sobre a salinidade não
foi significativo (p = 0.284). A temperatura da água também apresentou, menor variação
mais próximo à foz (Fig. 12C), também não houve relação significativa (p = 0.417).
Parâmetros da Comunidade
A abundância total de peixes apresentou aumento à medida que a distância do
oceano aumenta (p = 0.013, r2 = 0.075 e F = 6.392; Fig. 13A). A riqueza, por outro lado,
apresentou grande variação ao longo deste gradiente (Fig. 13B), não sofrendo efeito
significativo da distância do oceano (p = 0.749).
Assim como a riqueza de espécies, o índice de Shannon também apresentou
grande variação em todo o intervalo espacial (Fig. 13C) e não sofreu variação
significativa com relação ao gradiente de distância do oceano (p = 0.185). Já o índice de
Simpson indicou que a diversidade foi maior quanto mais próximo da foz, diminuindo à
medida que as parcelas se afastam do oceano (p < 0.001, r2 = 0.1645 e F = 15.55; Fig.
13D).
31
Figura 12: Variação dos parâmetros físico-químicos de poças de manguezal em relação à
distância do oceano no rio Ceará-Mirim. pH [A]; Salinidade (ppm) [B] e Temperatura da
água (ºC) [C] ao longo do gradiente espacial. Os pontos mais escuros correspondem a
sobreposições de dois ou mais pontos.
32
Figura 13: Variação dos parâmetros das assembleias de peixes de poças de manguezal em
relação à distância da foz do rio Ceará-Mirim. Abundância total (A), Riqueza de espécies
(B), índice de diversidade de Shannon (C) e índice de diversidade de Simpson (D) ao
33
longo do estuário, de acordo com a distância do oceano. Os pontos mais escuros
correspondem a sobreposições de dois ou mais pontos.
Probabilidade de ocorrência
Para a maioria das espécies, a probabilidade de ocorrência foi baixa (menor que
0.5, Fig. 14). Isso significa que nas 17 parcelas em 5 eventos amostrais, essas espécies
foram registradas em menos de 50% das vezes. Exceções a este padrão foram as espécies
Kryptolebias hermaphroditus e Poecilia vivipara. A probabilidade de ocorrência de K.
hermaphroditus foi alta (maior que 0.75) em todo o gradiente de distância do oceano.
Embora a curva indique um aumento de chance de ocorrência desta espécie à medida em
que as parcelas se afastam do oceano (Fig. 14H), essa variação não foi significativa (p =
0.245). Já Poecilia vivipara (Fig. 14I) tem probabilidade de ocorrência menor que 10%
nas parcelas próximas ao oceano, mas apresenta uma tendência forte e significativa de
aumento de ocorrências à medida que se aumenta a distância do oceano (p = 0.003). Esta
espécie chega a ter quase 60% de chance de ser registrada nas parcelas distantes do
oceano.
Entre as espécies da família Gobiidae, a tendência geral foi de diminuição de
probabilidade de ocorrência à medida em que as parcelas se afastavam do oceano (Fig.
14A-D). Ctenogobius boleosoma foi a espécie com o padrão mais forte e a única com
uma curva significativa (p = 0.013), com probabilidades de ocorrência próximas a 40%
nas parcelas próximas ao oceano, mas atingindo praticamente zero nas parcelas acima de
3km do oceano (Fig. 14A). Ctenogobius smaragdus apresentou probabilidades maiores
do que C. boleosoma, ocorrendo com cerca de 50% de chance nas parcelas próximas ao
oceano e decaindo até cerca de 20% nas parcelas distantes (Fig. 14C). Esta relação não
foi significativa (p = 0.131). Embora tenha apresentado leve tendência de diminuição de
ocorrência em relação à distância do oceano, Ctenogobius shufeldti (Fig. 14B) e
Evorthodus lyricus (Figura 14D) tiveram poucos registros, apresentando baixas
probabilidades de ocorrência (< 20%) em todo o gradiente espacial (p = 0.504 e p = 901,
respectivamente).
Entre as espécies de Eleotridae, a ocorrência de Guavina guavina foi levemente
maior com o aumento da distância do oceano (Fig. 14E), porém não significativa (p =
0.305), enquanto que a probabilidade de ocorrência de Eleotris pisonis diminuiu
34
significativamente (Fig. 14F) com a distância do oceano (p = 0.007). A análise de
Dormitator maculatus (Fig. 14G) indicou baixas ocorrências em todo o gradiente (<20%)
e sem padrão espacial significativo (p = 0.263). A Figura 14J ajuda a visualizar as
variações na probabilidade de ocorrência das espécies nas assembleias de peixes ao longo
do manguezal, como o aumento e a diminuição de probabilidades de ocorrência de
determinadas espécies em detrimento de outras.
35
Figura 14: Probabilidades de ocorrência de cada espécie baseadas nos GLMs binomiais.
(A) Ctenogobius boleosoma, (B) Ctenogobius shufeldti, (C) Ctenogobius smaragdus, (D)
36
Evorthodus lyricus, (E) Guavina guavina, (F) Eleotris pisonis, (G) Dormitator maculatus,
(H) Kryptolebias hermaphroditus, (I) Poecilia vivipara, (J) todas as espécies juntas: 1
(Kryptolebias hermaphroditus), 2 (Poecilia vivipara), 3 (Guavina guavina), 4
(Ctenogobius smaragdus), 5 (Evorthodus lyricus), 6 (Dormitator maculatus), 7
(Ctenogobius shufeldti), 8 (Eleotris pisonis) e 9 (Ctenogobius boleosoma), sendo as
linhas contínuas os resultado significativos e as curvas tracejadas os resultados não
significativos. Os pontos mais escuros correspondem a sobreposições de dois ou mais
pontos.
Microhabitat
A Análise de Correspondência Canônica (CCA) indicou como as variáveis
influenciam a disposição das espécies (Fig. 15). As setas em azul representam as variáveis
e o comprimento das setas representam o tamanho do efeito de cada uma delas. Algumas
variáveis influenciam de forma semelhante, como é o caso da cobertura do dossel
(Cobertura_dossel) e a quantidade de raízes (Raizes; Fig. 15). Estas variáveis, que
tiveram direção e magnitude de efeito parecidas, de certa forma indicam o quanto a
floresta de mangue é densa. Outras variáveis afetam para o lado oposto, como é o caso da
proporção de propágulos (Propagulos), poças (Pocas) no substrato e da profundidade de
poças (Profundidade). Estas variáveis parecem aumentar à medida em que se aumenta a
distância do oceano (Distancia_foz; Fig. 15). Solo exposto, representado no gráfico pela
seta Lama_Areia aponta para uma direção diferente das demais, estando associada com a
salinidade. Folhiço, pH e quantidade de tocas foram as variáveis menos influentes nesse
panorama (Fig. 15).
Esses resultados nos dão uma ideia de como as próprias características de
microhabitat estão dispostas ao longo do estuário do rio Ceará-Mirim. As áreas mais
próximas ao oceano apresentaram florestas mais densas, isto é, maior quantidade de raízes
e dossel mais fechado (Fig. 15). Em contrapartida, áreas mais acima do estuário
apresentaram maior disponibilidade de água nas parcelas de acordo com quantidade e a
profundidade das poças (Fig. 15).
A disposição das espécies (códigos em vermelho na Fig. 15) indica que mesmo
dentro do mesmo habitat de poças na floresta de mangue, há uma grande variedade de
configuração de variáveis e que as espécies estão distribuídas de acordo com essas
configurações. Eleotris pisonis (Eleopiso, Fig. 15), por exemplo, aparece disposta
37
próxima a Ctenogobius boleosoma (Ctenobo) no extremo direito superior da figura,
indicando que essas espécies se associam a características de floresta mais fechada (dossel
mais fechado e maior quantidade de raízes). Enquanto espécies como Dormitator
maculatus (Dmacu) e Poecilia vivipara (Poevivi) ficaram mais associadas à maior
quantidade de poças e propágulos, além de menor salinidade e solo exposto. Ctenogobius
shufeldti (Ctenoshuf) foi a espécie mais próxima do centroide, indicando que sofreu
menor influência das variáveis analisadas. Guavina guavina (Guavi) e Kryptolebias
hermaphroditus (Kherma) apareceram próximas uma da outra, associadas à profundidade
das poças. Ctenogobiu smaragdus (Ctenosmara) foi a única espécie de seu quadrante,
associada também a floresta mais densa, salinidade e tocas de caranguejo.
Figura 15: Representação gráfica da Análise de Correspondência Canônica (CCA)
indicando as variáveis ambientais em azul, sendo o comprimento das setas representando
o tamanho do efeito de cada uma e em vermelho as espécies Kryptolebias hermaphroditus
38
(Kherma), Poecilia vivipara (Poevivi), Evorthodus lyricus (Evortho), Ctenogobius
boleosoma (Ctenobo), Ctenogobius smaragdus (Ctenosmara), Ctenogobius shufeldti
(Ctenoshuf), Eleotris pisonis (Eleopiso), Dormitator maculatus (Dmacu) e Guavina
guavina (Guavi).
Tabela 3: Valores resultantes da CCA para cada variável de microhabitat obtida em
campo em cada um dos eixos apresentados na Figura 14, sendo o CCA1 o eixo vertical e
CCA2 o eixo horizontal.
Variável de
Microhabitat CCA1 CCA2
Temp 0.01673 0.45797
pH 0.10208 -0.10388
Salinidade 0.46152 -0.46878
Distancia_foz -0.65946 -0.08324
Profundidade -0.45248 -0.23770
Cobertura_Dossel 0.58456 0.20312
Raizes 0.47732 0.23524
Pocas -0.53077 0.06429
Propagulos -0.52701 0.14175
Folhico -0.03828 0.13496
Tocas 0.33233 -0.05558
Lama_Areia 0.27577 -0.53718
DISCUSSÃO
Variações temporais
Das variáveis físico-químicas analisadas, apenas o pH não apresentou variação
significativa ao longo do ano. A temperatura da água e a salinidade, embora de formas
opostas, ambas variaram sazonalmente. A temperatura da água foi maior nos períodos de
maior pluviosidade que corrobora com o que foi encontrado por Pichler et al. (2015),
39
porém, que contrasta com trabalhos como (Barletta-Bergan et al., 2002; Barletta et al.,
2003; De Azevedo et al, 2016), que encontraram menores temperaturas da água em
períodos chuvosos. Já a salinidade respondeu de forma que no período chuvoso, menores
valores foram encontrados em todo o estuário, sugerindo que o carreamento de água de
chuvas para o manguezal cause uma diluição na água do estuário, corroborando com
vários estudos em manguezais (Barletta-Bergan et al., 2002; Barletta et al., 2003; Pichler
et al., 2015; De Azevedo et al., 2016).
Em coletas piloto, observamos que poças mais distantes dos canais principais
apresentavam uma dinâmica diferente, possivelmente situadas na zona supratidal, em que
a água da maré só alcançaria as parcelas em marés altas de sizígia. Isso refletia em
parâmetros físico-químicos mais discrepantes do que das poças próximas aos canais,
como alta salinidade e temperatura. Além disso, algumas dessas poças mais distantes
também sofreram influência das chuvas, sendo essas possivelmente moduladas tanto pela
dinâmica de marés quanto pelo período chuvoso.
A comunidade também foi alterada ao longo do ano de acordo com o período
chuvoso, de forma que houve aumento na abundância total, riqueza e diversidade nesses
ambientes. Isso pode se dar por vários motivos ou pela soma de vários processos. Um
dos principais conceitos sobre ecologia fluvial é o conceito do pulso de inundação (Junk
et al., 1989). Este conceito prevê que durante os períodos de águas altas os rios
localizados em regiões planas tendem a se expandir lateralmente, podendo alagar vastas
regiões, dependendo principalmente da dimensão do rio e da topografia do terreno (Junk
et al., 1989). Tais processos laterais têm sido demonstrados em rios de várias dimensões
e em várias porções das bacias hidrográficas, mas muito pouco se discute em estuários.
Além de funcionar como um ecossistema autônomo, com uma fauna característica, as
poças de manguezais podem também sofrer os efeitos do pulso sazonal de inundação dos
canais do manguezal. Processos acontecendo nas poças de manguezais poderiam então
ser comparados com os processos que acontecem nas zonas alagáveis em outras porções
dos sistemas fluviais. Em pequenos riachos de floresta na Amazônia, por exemplo, as
poças representam um ambiente sazonal colonizado por várias espécies de peixes (Pazin
et al., 2006). Durante o período chuvoso, esses ambientes temporários podem abarcar
uma imensa quantidade de peixes, com aumento de abundância e riqueza de espécies
(Espírito-Santo & Zuanon, 2017). O uso sazonal dessas poças é previsível, e parece
40
estruturado por processos de migração lateral (Espírito-Santo et al., 2017) e reprodução
das espécies (Espírito-Santo et al., 2013). Nas poças de manguezal, processos
semelhantes podem estar acontecendo. O aumento de riqueza e diversidade nas poças
durante o período chuvoso pode estar sendo regido tanto pela entrada de indivíduos
provenientes do rio quando por processos reprodutivos. A ictiofauna que detectamos nas
poças de manguezal é dominada por espécies de pequeno porte, que raramente aparecem
em estudos nos canais do manguezal. Isso limita nossas inferências sobre a movimentação
lateral sazonal nos manguezais, mas a ausência dessas espécies nos canais de manguezal
pode ser apenas um resultado do uso de métodos de captura voltados para espécies de
maior porte nos estudos dos canais (De Azevedo et al., 2016; Reis-Filho et al., 2010).
Estudos voltados à movimentação dos peixes entre as poças e os canais dos manguezais
podem trazer importantes contribuições ao entendimento da importância destas áreas
alagáveis para a ecologia de peixes nos manguezais. Reis-Filho et al. (2016), estudando
a movimentação de assembleias de peixes entre os canais, região da borda e dentro do
manguezal, encontraram padrões bem definidos, demonstrando a sincronia do uso dos
habitats periféricos do manguezal por muitas espécies com o alagamento desses
ambientes nas marés cheias. Vale ressaltar ainda, que as espécies encontradas por Reis-
Filho et al. (2016) são diferentes das espécies encontradas em nosso estudo, com exceção
de Ctenogobius boleosoma. Isso sugere que das espécies encontradas na maré seca nas
poças, muitas provavelmente não realizam essa movimentação entre habitats, sendo,
portanto, residentes do interior do manguezal.
A maior disponibilidade de água no sistema, proveniente das chuvas, pode,
portanto, aumentar a produtividade das poças, facilitar a movimentação entre o ambiente
de poças e os canais e também favorecer a reprodução de várias espécies. Sabemos que
muitas espécies se reproduzem nesses períodos por uma série de fatores tais como maior
disponibilidade de recursos e maior possibilidade de juvenis ocuparem esses habitats mais
periféricos como uma forma de proteção contra predadores, uma vez que estariam mais
protegidos dentro da complexa rede de raízes nesses ambientes (Teixeira, 1994; Barletta-
Bergan et al., 2002; Sheaves et al., 2015). Teixeira (1994) analisou o desenvolvimento
gonadal de Dormitator maculatus e Eleotris pisonis, e encontrou que essas espécies
apresentam período reprodutivo durante os períodos chuvosos. No nosso estudo não
encontramos evidências de maior recrutamento em função do período chuvoso, já que
nossos resultados indicam abundâncias constantes ao longo do ano para essas espécies.
41
Porém, vale destacar que embora tenhamos dados de tamanho de todos os indivíduos, não
analisamos a estrutura populacional dessas espécies. Além disso, esse sistema apresenta
uma dinâmica complexa de alagamento que envolve marés e período chuvoso, de forma
que não podemos descartar subamostragens para algumas espécies. Barletta-Bergan et al.
(2002) em um estudo com ictioplâncton em canais de manguezal, encontraram que
Guavina guavina apresentou recrutamento contínuo ao longo do ano. Este resultado
corrobora com nossos dados, em que essa espécie apresentou abundâncias constantes em
comparação com outras que apresentaram picos de abundância no período chuvoso, como
P. vivipara, C. boleosoma e C. shufeldti.
Variações espaciais
Alguns trabalhos encontram claros gradientes de salinidade nos estuários, em
função da distância para o oceano. Barletta et al. (2005), estudando o estuário do rio
Caeté, no Pará, encontraram diferentes salinidades para pontos com diferentes distâncias
do oceano, em que locais mais acima no estuário apresentaram menores salinidade do que
as áreas mais abaixo e próximas do oceano, discutindo a grande importância dessa
variável para esses sistemas. Neves et al. (2011) encontraram um padrão parecido,
mostrando esse gradiente salino, em função da distância do oceano. No nosso estudo,
entretanto, não encontramos esse gradiente e a dimensão do manguezal estudado pode ser
importante para entender esse resultado, sendo o estuário do rio Ceará-Mirim
relativamente pequeno, comparado com estudos anteriores, com cerca de 4km de
extensão. Um outro aspecto importante é que estamos lidando com poças e não com o
canal do manguezal. As poças podem não responder de forma tão previsível como o canal
do manguezal. As mudanças sazonais de salinidade causadas pela chuva, por exemplo,
podem reduzir bastante o efeito da distância do mar sobre a salinidade nas poças. Entender
as mudanças físico-químicas nas poças envolve um esforço mais direcionado para separar
os efeitos diretos da chuva, da água da zona hiporréica e da conectividade com o rio.
De acordo com nossos resultados, encontramos um padrão de abundância em que
as áreas mais acima do estuário apresentaram maior número de indivíduos do que as áreas
mais abaixo, contrastando com a diversidade que foi maior nas áreas próximas à foz.
Algumas espécies responderam à proximidade com a foz do rio, aumentando ou
42
diminuindo suas probabilidades de ocorrência. Isso pode se dar tanto pela qualidade da
água (maior pH próximo ao mar) como por outros fatores. No caso de C. boleosoma e E.
pisonis que ocorreram significativamente mais nas áreas próximas ao mar enquanto P.
vivipara apresentou um padrão contrário, ocorrendo mais em áreas mais longe do mar.
Gomes & Bonecker (2014), em um estudo com larvas de Gobiidae no Rio de Janeiro,
encontraram maior densidade de C. boleosoma em áreas em torno da foz do que em áreas
mais acima do estuário, que de certa forma corrobora com o local de maior ocorrência
dessa espécie no nosso estudo. Porém quando olhamos para as abundâncias, Gomes et al.
(2014) encontraram em um estuário da Bahia, C. boleosoma como a espécie mais
representativa do estudo, contrastando com nossos resultados em que essa espécie
apresentou baixas abundâncias comparada com outras espécies no estudo como
Kryptolebias hermaphroditus e P. vivipara. Quanto a Eleotris pisonis, estudos indicam
ocorrência em áreas mais acima do estuário, possivelmente em decorrência dessas
apresentarem água menos salinas (Neves et al., 2011; Reis-Filho et al., 2014). Isso difere
dos nossos resultados, pois embora não tenhamos encontrado um gradiente espacial de
salinidade, encontramos que essa espécie apresentou ocorrência significativamente maior
nas áreas próximas à foz.
A maior diversidade próximo ao oceano também pode estar relacionada com uma
menor dominância nas áreas próximas ao mar. Por exemplo, P. vivipara foi a segunda
espécie mais abundante e diminuiu drasticamente sua ocorrência nas áreas em torno da
foz, sugerindo que a própria diminuição da ocorrência dessa espécie pode ter um efeito
positivo na diversidade nessa área do estuário. É importante observar também, que ao
passo que a diversidade aumenta, a abundância diminui, o que nos permite pensar na
relação entre essas duas variáveis. É possível que essas áreas em torno da foz sofram
maior pressão de predação do que as áreas mais acima do estuário, pool de espécies, o
que explicaria a menor abundância total e maior diversidade.
Em um estudo desenvolvido por Sridharan & Namboothri (2015) na Índia, foi
observado que a pressão de predação dentro da floresta de mangue era maior nas áreas
próximas aos canais do que nas áreas mais longe dos canais, e como reflexo disso, a
diversidade e abundância apresentaram um padrão inverso, em que locais mais perto dos
canais tinha maior diversidade e menor abundância, enquanto locais mais longe dos
canais tinha menor diversidade e maior abundância, um padrão semelhante ao que
43
encontramos com relação à distância do oceano. Dessa forma, embora em uma escala
diferente, um processo parecido pode estar acontecendo na nossa área de estudo, em que
uma maior pressão de predação nas áreas em torno da foz esteja influenciando abundância
e diversidade. Assim, estudos que avaliem a variação espacial na pressão de predação nas
florestas de mangue são necessários para compreender melhor os fatores que estruturam
as assembleias de peixes nesse sistema.
Microhabitat
As características de microhabitat mostraram-se importantes para a distribuição
das espécies. Nossos resultados indicam que há preferência das espécies por parte de
certas características. E. pisonis e C. boleosoma, por exemplo, que foram as espécies que
mais se relacionaram com a proximidade com o mar, foram também as espécies que mais
se relacionaram com estrutura mais densa da floresta, isto é, maior cobertura de dossel e
maior quantidade de raízes. Essas características promovem complexidade ao habitat, e
estiveram mais presentes em áreas próximas ao mar. Assim, podemos pensar que além de
um maior pool de espécies próximo ao mar, a maior complexidade de habitat nessas áreas
também contribui para o aumento da diversidade. A complexidade de habitat, através da
diversificação de nichos e da redução de interações agonísticas, é reconhecida como um
potencializador da diversidade em comunidades biológicas. Em assembleias de peixes,
modelos teóricos (Menge & Sutherland, 1976) e estudos empíricos (Willis et al., 2005)
apontam para um efeito positivo direto da complexidade estrutural do habitat sobre a
riqueza taxonômica e funcional dos peixes. Em manguezais, as raízes aéreas,
especialmente de Rhizophora mangle, são tidas como agentes centrais para a
complexidade do habitat e a diversidade de peixes (Faunce & Serafy, 2006; Mackenzie
& Cormier, 2012; Pierre & Colavenko, 2014). O processo pelo qual estes atributos da
escala local afetam as diferenças nas assembleias de peixes na escala da bacia ainda é
incerto. Estudos de campo sobre uso e seleção de habitats e experimentos manipulativos
sobre interações e complexidade de habitat podem ajudar a entendê-lo.
Embora o efeito das tocas sobre a distribuição da ictiofauna na CCA apresente um
menor efeito do que outras variáveis, ao longo das coletas, capturamos indivíduos de
diferentes espécies dentro ou ao redor de tocas, o que nos leva a pensar sobre a
44
possibilidade de existir alguma relação entre esses peixes e as tocas de caranguejo. Uma
espécie de Gobiidae de pequeno porte, o Redigobius dewaali na África do Sul por
exemplo, utiliza tocas de Scylla serrata como habitat desde juvenis a adultos,
apresentando profundas interações ecológicas como competição intraespecíficas dentro
das tocas e possivelmente comensalismo (Wasserman & Mostert, 2014, Kramer et al.,
2015). Outra espécie de peixe que também se relaciona com as tocas é Kryptolebias
marmoratus, táxon pertencendo ao mesmo complexo de espécies que o K.
hermaphroditus, espécie mais abundante no nosso estudo, que as utilizam como abrigo
nos manguezais da Flórida nos Estados Unidos (Taylor, 2012). A utilização dessas tocas
como abrigo por essas espécies pode ser importante para a compreensão do sistema,
sobretudo nas áreas mais distantes dos canais que dependendo do momento do ciclo lunar
podem ficar completamente secas. Foi observado em campo que algumas áreas em que
ocorreram capturas de peixes normalmente, ficavam completamente secas, sem poças,
em períodos de marés de quadratura. Por isso, é possível que algumas dessas espécies
utilizem essas tocas não só para proteção contra predadores, mas também como uma
proteção contra os períodos de marés de quadratura, em que a água não alcança essas
áreas, até que as marés voltem a abastecer o habitat e o ambiente de poças ser
reestabelecido. Um estudo desenvolvido por Krumme et al. (2015) sobre a relação das
assembleias de peixes em canais intertidais e os ciclos temporais atuantes (lunares, marés,
diários) em um manguezal na Índia suporta essa ideia. Em seu trabalho, encontraram
evidências de que muitas espécies apresentam um uso do habitat alinhados a combinações
de momentos específicos nesses ciclos temporais, que além de gerar diversas mudanças
a curto-prazo na comunidade, nos leva a pensar que processos semelhantes podem ocorrer
na nossa área de estudo. O eventual uso de tocas de caranguejo pelas espécies de peixe
no nosso estudo pode estar relacionado aos ciclos de marés e lunares. Dessa forma, mais
investigações precisam se dar no sentido de tentar compreender melhor a relação entre a
comunidade de peixes e os ciclos temporais atuantes, o uso do habitat (através do uso de
tocas de caranguejo, por exemplo) e possíveis interações entre esses elementos.
45
CONCLUSÕES
O período chuvoso influencia fortemente as assembleias de peixes em poças de
manguezais, de forma que há aumento na abundância total de indivíduos, riqueza e
diversidade durante os meses de chuva.
A distância para o oceano também é de grande importância para as assembleias,
apresentando maior diversidade, menor abundância e menor dominância nas
proximidades da foz. Além disso, também influenciou na probabilidade de ocorrência das
espécies. De acordo com o gradiente espacial, espécies apresentaram diferentes
probabilidades de ocorrer em função da distância do oceano.
A composição da ictiofauna nas poças é influenciada pelo microhabitat. Embora
esses ambientes configurem de certa forma o mesmo habitat, há uma grande variação nas
características. A principais variáveis nesse aspecto foram a quantidade de raízes,
cobertura do dossel, profundidade das poças, quantidade de poças e de propágulos de
mangue no substrato.
PERSPECTIVAS
Esse estudo traz informações importantes sobre uma parte do manguezal que
ainda carece muito de conhecimento. Porém para podermos inferir melhor sobre essa
comunidade, precisamos entender a relação dessa comunidade biológica com a
sazonalidade da região, através de estudos com séries temporais maiores. A própria
biologia dessas espécies também precisa ser melhor compreendida. Faltam dados de
dieta, dinâmica de populações, reprodução e movimentação. As interações entre essas
espécies, bem como com outras espécies que habitam as mesmas áreas como os diversos
caranguejos, também precisam de investigação, de forma a compreender melhor o
funcionamento do sistema. Também é importante investigar sobre o que acontece nesses
ambientes durante as marés cheias, quais espécies compartilham esse ambiente durante
esses períodos para entender que tipos de pressão essas comunidades sofrem.
46
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