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UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE
CENTRO DE BIOCIÊNCIAS
DEPARTAMENTO DE OCEANOGRAFIA E LIMNOLOGIA
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ECOLOGIA
Efeitos da tilápia do Nilo, Oreochromis niloticus, sobre a
biomassa planctônica e a transparência da água ao longo de
um gradiente de enriquecimento por nutrientes
NATAL/RN
2010
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Efeitos da tilápia do Nilo, Oreochromis niloticus, sobre a biomassa
planctônica e a transparência da água ao longo de um gradiente de
enriquecimento por nutrientes
FRANCISCO RIVERA DE VASCONCELOS
Dissertação apresentada ao Programa
de Pós-Graduação em Ecologia da
Universidade Federal do Rio Grande do
Norte, como parte dos requisitos
necessários para obtenção do grau de
Mestre.
ORIENTADOR: Dr. José Luiz de Attayde
NATAL/RN
2010
Catalogação da Publicação na Fonte. UFRN / Biblioteca Setorial do Centro de
Biociências
Vasconcelos, Francisco Rivera.
Efeitos da tilápia do Nilo, Oreochromis niloticus, sobre a biomassa
planctônica e a transparência da água ao longo de um gradiente de
enriquecimento por nutrientes / Francisco Rivera Vasconcelos. – Natal,
RN, 2010.
44 f. : Il.
Orientador: Dr. José Luiz de Attayde.
Dissertação (Mestrado) – Universidade Federal do Rio Grande do
Norte. Centro de Biociências. Departamento de Oceanografia e
Limnologia. Programa de Pós-Graduação em Ecologia.
1. Peixe – Dissertação. 2. Onivoria – Dissertação. 3. Mesocosmos –
Dissertação. I. Attayde, José Luiz. II. Universidade Federal do Rio
Grande do Norte. III. Título.
RN/UF/BSE-CB CDU 639.21
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FRANCISCO RIVERA DE VASCONCELOS
Efeitos da tilápia do Nilo, Oreochromis niloticus, sobre a biomassa planctônica e a transparência da água ao longo de um gradiente de enriquecimento por nutrientes
Dissertação de mestrado apresentada como requisito parcial à obtenção do Título de Mestre em Ecologia do Programa de Pós-Graduação da Universidade Federal do Rio Grande do Norte, julgada pela seguinte banca examidora:
Natal, 02 de julho de 2010
___________________________________________________
Prof. Dr. David da Motta Marques, UFRGS
Universidade Federal do Rio Grande do Sul (UFRGS)
___________________________________________________
Prof. Dr. Adriano Caliman Ferreira da Silva
Universidade Federal do Rio Grande do Norte (UFRN)
___________________________________________________
Prof. Dra. Luciana Silva Carneiro
Universidade Federal do Rio Grande do Norte (UFRN)
___________________________________________________
Prof. Dr. José Luiz de Attayde
Universidade Federal do Rio Grande do Norte (UFRN)
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SUMÁRIO
1. Introdução ............................................................... 6
2. Material e métodos ............................................................... 8
2.1. Área de estudo e desenho experimental
............................................................... 8
2.2. Coleta e análise das amostras ............................................................... 9
2.3. Análise estatística ............................................................... 11
3. Resultados ............................................................... 12
3.1. Variáveis abióticas e clorofila a ............................................................... 12
3.2. Biomassa do Zooplâncton ............................................................... 15
3.3. Biovolume do Fitoplâncton ............................................................... 19
3.4. Biomassa das tilápias ............................................................... 20
4 Discussão ............................................................... 21
Referências ............................................................... 25
Anexos ............................................................... 31
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Resumo
A tilápia do Nilo (Oreochromis niloticus) é um peixe onívoro filtrador que
pode ter efeitos negativos sobre a qualidade da água favorecendo o processo
de eutrofizção. Esses efeitos negativos dos peixes onívoros filtradores devem
ser dependentes do nível de enriquecimento da água por nutrientes. Nós
realizamos um experimento em mesocosmos por cinco semanas em um lago
artificial tropical para testar se os efeitos das tilápias são dependentes do nível
de enriquecimento por nutrientes. O experimento teve duração de 5 semanas e
consistiu num delineamento fatorial 2x5 onde 2 níveis de tilápia (presença e
ausência) foram manipulados em combinação com 5 diferentes niveis (aportes)
de nutrientes num total de 10 tratamentos.. Uma ANOVA bifatorial com
medidas repetidas no tempo foi realizada para testar os efeitos do tempo (t), da
tilápia (F) e do nutriente (NP) e os efeitos de suas interações sobre a clorofila a,
transparência do disco de Secchi, concentração de fósforo e nitrogênio total e a
razão entre eles (N:P), além do efeito sobre a biomassa da comunidade
zooplanctônica e o biovolume de fitoplâncton. O efeito da tilápia foi evidente,
enquanto o enriquecimento por nutrientes não mostrou efeito algum. Quando
presente, a tilápia diminuiu a transparência do disco de Secchi e a biomassa
total do zooplâncton, de copépodos calanóides, naúplios de copépodos e de
cladóceros. Porém, nenhum efeito foi detectado da tilápia sobre o biovolume do
fitoplâncton. Essa ausência de efeito pode ser devido a herbivoria da tilápia que
contrabalança os seus efeitos positivos via cascata trófica e ciclagem de
nutrientes. Desta forma, uma redução do estoque pesqueiro de tilápias para
promover uma melhoria na qualidade da água não afetaria a biomassa
fitoplanctônica e consequentemente não atingiria o seu objetivo.
Palavras chaves: enriquecimento por nutrientes, onivoria, mesocosmos, Oreochromis
niloticus.
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Abstract
The omnivorous filter-feeding fish, Nile tilapia (Oreochromis niloticus),
can have negative effects on water quality enhancing the eutrophication
process. These effects depend on the nutrient enrichment level in the water. We
carried out a mesocosm experiment for five weeks in a tropical man-made lake
in Brazil to test ifthe effects of tilapias depend on of the level of nutrient
enrichment. The experiment lasted for 5 weeks and a factorial 2x5 experimental
design was used where the presence and absence of tilapias were manipulated
in combination to 5 different levels of nutrient load in a total of 10 treatments. A
two way repeated measure ANOVA was performed to evaluate the effects of
time (t), tilapia (F), nutrients (NP) and the interactions among these factors on:
chlorophyll a, water transparency, total phosphorous, total nitrogen, N:P ratio,
zooplankton biomass and phytoplankton biovolume. The tilapia effect was
evident, but nutrient enrichment didn’t have any effect on the variables
analyzed. Tilapia decreased the water transparency, total zooplankton biomass,
calanoid copepod biomass, nauplii copepod biomass and cladocerans biomass.
On the other hand, tilapia had no effect on phytoplankton biovolume. This lack
of effect on phytoplankton is probably due to tilapia grazing that may counteract
the positive effect of tilapia on phytoplankton via trophic cascades and nutrient
recycling. Hence, a reduction in tilapia stock would not be an effective way to
reduce phytoplankton biomass and improve water quality.
Palavras chaves:nutrient enrichment, omnivory, mesocosms, Oreochromis niloticus.
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1. Introdução �
� A biomassa e a produtividade primária de algas e cianobactérias nos
ecossistemas aquáticos é controlada não só pela disponibilidade de nutrientes
e luz, mas também pela estrutura da rede alimentar. O avanço nos estudos de
redes alimentares pelágicas tem sugerido que a manipulação da abundância
de peixes no topo das cadeias alimentares pode desencadear efeitos em
cascata que afetam a abundância de algas na base dessas cadeias. Tal
biomanipulação tem sido proposta como uma ferramenta de manejo para a
restauração de lagos eutrofizados em regiões climáticas temperadas. A
hipótese envolvida nas estratégias clássicas de biomanipulação é que uma
redução na abundância de peixes planctívoros, seja pela adição de peixes
piscívoros ou remoção de peixes planctívoros, leva a um aumento da
abundância do zooplâncton herbívoro e conseqüentemente uma redução da
abundância de fitoplâncton e um aumento na transparência da água (Carpenter
et al., 1985; Carpenter et al., 1987; Moss et al., 2004). No entanto, esta
hipótese se baseia na premissa de que níveis tróficos são categorias discretas
bem definidas e que as cadeias alimentares pelágicas possuem um baixo grau
de onivoria. Portanto, em lagos e reservatórios tropicais, esta premissa não é
realista visto que a comunidade de peixes desses ambientes é fortemente
dominada por peixes onívoros.
Acredita-se que a importância dos consumidores no controle das
comunidades fitoplanctônicas é minimizada em lagos e reservatórios tropicais
(Lazzaro, 1997; Moss et al., 2004; Stephen et al., 2004; Jeppesen et al., 2007) ,
ou seja, nos trópicos o controle via recursos é tido como mais importante. Uma
das explicações é que nos trópicos a comunidade zooplanctônica sofre uma
alta pressão de predação por peixes durante todo o ano e, portanto, tende a
ser dominada por organismos de pequeno porte que não exercem uma pressão
de herbivoria suficiente para controlar os produtores primários (Fernando,
1994; Lazzaro, 1987; Jeppesen et al., 2007). Uma outra explicação é que nos
lagos tropicais há um domínio de algas impalatáveis que são de difícil
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assimilação pelo zooplâncton, principalmente o de pequeno porte que tende a
dominar nesses ambientes.
No semi-árido brasileiro, por exemplo, uma espécie exótica de peixe
onívoro oriundo da África, a tilápia do Nilo (Oreochromis niloticus) responde por
grande parte da produção pesqueira registrada nos reservatórios públicos da
região (Gurgel & Fernando, 1994). A tilápia do Nilo é um peixe onívoro filtrador
que consome basicamente fitoplâncton, zooplâncton e detritos em suspensão
(Starling et al., 2002; Lazzaro et al., 2003; Njiru et al. 2004; Figueredo & Giani
2005). Assim sendo, é possível que os efeitos positivos indiretos da tilápia do
Nilo sobre o fitoplâncton via cascata trófica sejam contrabalançados com os
efeitos negativos diretos da herbivoria da tilápia sobre as algas de modo que o
efeito liquido da tilápia sobre o fitoplâncton seja mais fraco do que os efeitos de
peixes exclusivamente zooplanctívoros (Diana et al., 1991; Polis & Strong,
1996; Pace et al., 1999). A tilápia ainda pode contribuir para aumentar a
biomassa fitoplanctônica através da translocação de nutrientes do sedimento
para a coluna d’água (Drenner et al. 1996; Drenner et al. 1998), uma vez que
esta espécie possui o hábito de ressuspender sedimentos durante a nidificação
e também é capaz de se alimentar de detritos no sedimento.
Diversos fatores podem influenciar a magnitude das interações tróficas
na natureza e consequentemente dos efeitos dos peixes onívoros sobre as
comunidades planctônicas. Em particular, Drenner et al. (1996) levantaram a
hipótese de que os efeitos de peixes onívoros sobre o fitoplâncton devem
depender do estado de eutrofização do lago ou reservatório. Esses autores
sugerem que deve haver um efeito sinérgico da eutrofização e dos peixes
onívoros sobre a biomassa fitoplanctônica e a transparência da água, de modo
que os efeitos dos peixes seriam mais fortes em ambientes mais eutrofizados,
enquanto que os efeitos da adição de nutrientes sobre o fitoplâncton seriam
mais fortes em ambientes com mais peixes onívoros. Desta forma, o objetivo
deste trabalho é testar a hipótese de que há uma interação sinérgica entre
esses dois fatores sobre a biomassa fitoplanctônica e uma interação
antagônica sobre a biomassa de zooplâncton.
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2. Material e métodos
2.1. Área de Estudo e desenho experimental
O experimento foi realizado no período de 19 de Outubro de 2006 a 17
de Novembro de 2006 no reservatório da Estação Ecológica do Seridó, que
está localizado no município de Serra Negra do Norte, Rio Grande do Norte,
Brasil (06°34’8520’’N, 37°15’519’’O). A Estação Ecológica possui uma área de
1166,38 hectares, inserida totalmente em uma região climática semi-árida e é
um local destinado à preservação e conservação da biodiversidade da
Caatinga desde 1982. O estado trófico do reservatório é mesotrófico, e este
possui uma capacidade de 433.000 m³ (Medeiros, 2005), uma área aproximada
de 1 ha e uma profundidade máxima de 6m.
O experimento foi realizado em 20 mesocosmos (enclosures) cilíndricos
com 2 m de altura e 2,5 m de diâmetro, revestidos com plástico de polietileno
transparente com espessura de 0,45µm, sendo completamente isolados do
ambiente adjacente, mas abertos para a atmosfera e para o sedimento, para
permitir interações físicas e químicas entre a atmosfera, água e sedimento.
Cada mesocosmo tinha um volume aproximado de 9,8 m³ e foram cheios com
a água do próprio reservatório, além de cobertos com uma rede para impedir
possível fuga de peixes. Na extremidade inferior de cada mesocosmo também
foi fixada uma tela de PVC para evitar escapes dos peixes utilizados nos
experimentos.
Nos 20 mesocosmos foram distribuídos aleatoriamente 10 combinações
de tilápias e nutrientes com duas réplicas cada uma. Desta forma, dois fatores
foram manipulados (nutrientes e tilápias), sendo que o fator tilápia apresentou 2
níveis (com e sem adição) e o fator nutrientes apresentou 5 níveis de
enriquecimento (N-P em mg.L-1 0-0, 0,250-0,025, 0,500-0,050, 0,750-0,075 e
1-0,1). A solução de nitrato foi preparada apartir do sal Nitrato de Sódio
(NaNO3) e a solução de fosfato foi preparada apartir do Fosfato de Potássio
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Monobásico (KH2PO4). As soluções de nutrientes foram adicionadas
semanalmente logo após a coleta das amostras de água.
A densidade de tilápias estocadas nos mesocosmos, que receberam
peixes, foi de 1 peixe. m �³. A biomassa média de estocagem foi de 1327,6 g.m �³
(± 130,466) em cada mesocosmo. As tilápias foram cedidas pela Estação de
Piscicultura Estevão de Oliveira do DNOCS em Caicó, e foram pesados no
início e no final do experimento.
2.2. Coleta e análise das amostras
As amostras foram coletadas com o auxílio de um tubo de PVC, com
capacidade de 15 litros, em três diferentes pontos de cada mesocosmo e
integradas em uma única amostra de aproximadamente 45 litros do respectivo
mesocosmo. Desta amostra integrada foram retirados 200 ml para análise de
clorofila a, 300 ml para análise de fósforo total (Ptotal), 300 ml para análise de
nitrogênio total (Ntotal) e 100ml para análise de fitoplâncton. As amostras para
determinação do fósforo total e do nitrogênio total foram congeladas e as de
fitoplâncton foram fixadas com lugol. Com auxílio de uma rede de plâncton
com abertura de malha de 20µm foram feitos dois arrastos de 1,5m de
profundidade. Os arrastos foram concentrados em um volume de 100 ml, e
neste volume foram adicionados formol 4% para preservar o zooplâncton.
Também foram feitas coletas em três pontos do reservatório durante cada
semana de experimento.
As variáveis físico-químicas foram medidas in situ com auxílio da sonda
U-22 HORIBA (Kyoto, Japão), enquanto que a transparência da água foi
medida com um disco de Secchi. As variáveis físico-químicas monitoradas
foram pH, condutividade elétrica, temperatura e concentração de oxigênio
dissolvido na água. A concentração de clorofila a foi determinada por método
colorimétrico, através de espectrofotômetro após filtração de 75ml (com réplica)
do material particulado em filtros Whatman 934-AH de 25 mm e extração da
clorofila em etanol à temperatura ambiente por 16 horas (Jespersen &
Christoffersen, 1987). Após a extração não houve acidificação para correção da
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feofitina (Stich & Brinker, 2005). A análise de fósforo total foi feita pelo método
do ácido ascórbico após digestão com persulfato (APHA 1997), enquanto que o
nitrogênio total foi realizado pelo método de Valderrama (1981), que se baseia
na oxidação da maioria dos compostos nitrogenados em meio básico, e pelo
método colorimétrico após reação do nitrato com o salicilato de sódio (Muller &
Weidemann, 1955).
Os organismos zooplanctônicos foram contados em uma câmara de
Sedwick-Rafter de 1 ml utilizando um microscópio binocular. Foram contadas
de 3 a 4 subamostras para cada amostra coletada no campo. Após a contagem
fez-se uma média para cada grupo de organismos contados nas subamostras.
Esse valor foi multiplicado pelo volume da amostra (mL) e dividido pelo volume
de água (L) que passou pela rede para estimar a quantidade total de
organismos na amostra.
Para a estimativa da biomassa zooplanctônica foram medidos pelo
menos 20-30 indivíduos, aleatoriamente escolhidos, das espécies ou gêneros
mais abundantes. Para os rotíferos foram utilizadas fórmulas geométricas que
melhor se ajustam aos organismos encontrados nas amostras (Ruttner-Kolisko,
1977). O peso fresco foi estimado através do biovolume de cada rotífero,
assumindo que 106 �m3 corresponde a 1�g do peso fresco. O peso seco foi
estimado como sendo 10% do peso fresco (Pace & Orcutt, 1981). Para
cladóceros e copépodos foram utilizadas equações de regressão que
correlacionam peso seco e comprimento (Bottrell et al., 1976).
Os organismos fitoplanctônicos foram quantificados de acordo com o
método de Ütermol (1958) em microscópio invertido. Antes da quantificação, as
amostras permanecerão cerca de 3 horas numa câmara de sedimentação para
cada centímetro de altura da câmara (Margalef, 1983). Os indivíduos (células,
colônias e filamentos) foram enumerados em campos aleatórios como proposto
por Uhelinger (1964), sendo o erro menor que 20%, em um intervalo de
confiança de 95% (Lund et al., 1958). Para a quantificação do biovolume do
fitoplâncton foram medidos pelo menos 25 indivíduos dos gêneros mais
abundantes utilizando-se fórmulas geométricas sólidas similares (Hillebrand et
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al., 1999). O fitoplâncton foi separado em dois grupos de acordo com a maior
dimensão linear axial (Greastest Axial Linear Dimension - GALD): pequeno (
GALD � 50µm) e grande (GALD > 50µm).
2.3. Análise Estatística
Para testar os efeitos da tilápia, do enriquecimento por nutrientes, do
tempo, além da interação entre esses fatores sobre a biomassa fitoplanctônica
e zooplanctônica, a profundidade do disco de Secchi, a concentração de
nitrogênio e fósforo total, e a razão entre o nitrogênio e o fósforo total (N:P), foi
realizada uma ANOVA fatorial modelo misto (fator nutrientes foi considerado
aleatório e o fator tilápia foi considerado fixo) com medidas repetidas no tempo.
O fator nutrientes foi escolhido pra ser aleatório, pois diferentemente do fator
fixo que representa condições específicas de interesse (p.ex. ausência e
presença da tilápia), o fator nutrientes foi representado por 5 níveis escolhidos
aleatoriamente dentro de um conjunto bem maior de níveis possíveis (Jackson
e Brashers, 1994). Apesar disso, os resultados da ANOVA utilizando os
nutrientes como fator aleatório não diferiu daqueles na qual o fator nutrientes
foi fixo. Portanto, apenas os resultados da ANOVA considerando os dois
fatores fixos foram reportados neste trabalho.
Os dados de clorofila a foram considerados somente até a quarta
semana, pois houve problema com os dados desta variável obtidos na quinta
semana de experimento. Todos os dados foram transformados em log (x + 1)
para homogeneizar a variância. Para saber se houve incremento na biomassa
das tilápias foi realizado um test t pareado entre o início e o fim do
experimento. Todas as análises estatísticas foram feitas por meio do software
STATISTICA 7.0 (Statsoft, Inc).
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3. Resultados
3.1 Variáveis abióticas e clorofila a
As variáveis abióticas pH, condutividade elétrica, oxigênio dissolvido e a
temperatura também não sofreram efeito da tilápia, do enriquecimento por
nutrientes, do tempo ou da interação entre esses fatores, desta forma, essas
variáveis indicadoras de qualidade de água foram descritas pelas médias e
seus respectivos desvios padrão por tratamento (Tabela 01).
Durante o experimento as concentrações de fósforo total e nitrogênio
total e a razão N:P não foram afetadas significativamente pela tilápia, pelo
enriquecimento por nutrientes ou pela interação entre esses dois fatores
(Tabela 02). Apenas o fósforo total foi afetado pelo tempo. �
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Tabela 01 Valores médios e desvio padrão dos valores de pH, condutividade elétrica, oxigênio
dissolvido, temperatura, fósforo e nitrogênio total, e razão N:P por tratamento.
Variáveis Controle Tilápia Nutrientes Tilápia*Nutrientes Reservatório
pH 7,33 ( ± 0,67) 7,26 ( ± 0,48) 7,55 ( ± 0,43) 7,33 ( ± 0,48) 7,02 ( ± 0,66)
Cond (mS/cm) 0,10 ( ± 0,00) 0,10 ( ± 0,00) 0,09 ( ± 0,00) 0,09 ( ± 0,00) 0,10 ( ± 0,00)
OD (mg/L) 4,73 ( ± 0,56) 4,44 ( ± 0,53) 4,75 ( ± 0,47) 4,38 ( ± 0,53) 4.13 ( ± 0,47)
T (°C) 31,97 ( ± 0,82) 31,31 ( ± 0,87) 32,05 ( ± 0,69) 31,44 ( ± 0,97) 30,95 ( ± 0,50)
P Total (mg P L�¹) 0,079 ( ± 0,04) 0,106 ( ± 0,07) 0,094 ( ± 0,04) 0,101 ( ± 0,05) 0,090 ( ± 0,03)
N Total (mg N L�¹) 0,76 ( ± 0,21) 0,86 ( ± 0,32) 0,65 ( ± 0,26) 0,79 ( ± 0,29) 0,80 ( ± 0,19)
N:P 12,49 ( ± 9,10) 8,10 ( ± 3,41) 9,71 ( ± 5,57) 8,69 ( ± 3,70) 9,37 ( ± 3,58)
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Tabela 02 Resultado da ANOVA fatorial com medidas repetidas no tempo para clorofila a,
disco de Secchi, nitrogênio total, fósforo total e razão N:P. F= tilápia; NP = Enriquecimento por
nutrientes; FxNP = interação entre tilápia e enriquecimento por nutrientes; t = tempo; t*F =
interação entre tempo e tilápia; t*NP = interação entre tempo e o enriquecimentos por
nutrientes; e t*F*NP = interação entre tempo, tilápia, e enriquecimento por nutrientes.
Variáveis G. L QM F P
Chl a F 1 0,08 2,02 0,21 NP 4 0,07 1,86 0,24 F x NP 4 0,16 4,06 0,06 Erro 6 0,04 t 3 0,97 19,60 0,000* t*F 3 0,03 0,68 0,58 t*NP 12 0,03 0,65 0,78 t*F*NP 12 0,05 1,04 0,46 Erro 18 0,05 Secchi
F 1 0,01 19,38 0,001�* NP 4 0,00 0,38 0,82 F x NP 4 0,00 1,25 0,35 Erro 10 0,00 t 4 0,00 8,46 0,00* t*F 4 0,00 8,64 0,00* t*NP 16 0,00 0,43 0,96 t*F*NP 16 0,00 0,92 0,55 Erro 40 0,00 Nitrogênio Total
F 0 NP 3 0,01 0,79 0,54 F x NP 3 0,00 0,22 0,88 Erro 6 0,02 t 0 t*F 0 t*NP 12 0,01 0,68 0,75 t*F*NP 12 0,01 0,61 0,81 Erro 24 0,01 Fósforo Total
F 1 0,02 1,46 0,26 NP 4 0,02 2,15 0,17 F x NP 4 0,03 3,19 0,08 Erro 8 0,01 t 4 0,39 14,88 0,00* t*F 4 0,02 0,85 0,51 t*NP 16 0,02 0,76 0,72 t*F*NP 16 0,02 0,75 0,73 Erro 32 0,03 Razão N:P F 0 NP 2 0,04 14,83 0,01* F x NP 2 0,04 15,33 0,01* Erro 5 0,00 t 0 t*F 0 t*NP 8 0,02 0,77 0,64 t*F*NP 8 0,02 0,65 0,73 Erro 20 0,03 *Valores considerados significativos assumindo um valor de � igual a 0,05.
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Embora os dados iniciais da transparência do disco de Secchi já tenham
sofrido um efeito significativo da tilápia ( F= 17,092, p< 0,003, em anexo), o
efeito negativo da tilápia detectado pela ANOVA fatorial com medidas repetidas
no tempo não pode ser negligenciado, pois no início do experimento os
mesocosmos com tilápia apresentavam uma transparência do disco de Secchi
maior do que nos mesocosmos sem tilápia e no decorrer do experimento essa
situação foi revertida (Figura 01A). Apartir da segunda semana de experimento
quando a tilápia estava presente a transparência do disco foi baixa, enquanto
na ausência da tilápia a transparência do disco foi mais alta. Esse efeito da
tilápia não dependeu do nível de enriquecimento por nutrientes mas dependeu
do tempo (Figura 01A).
Já sobre a clorofila a não houve efeito da tilápia, dos nutrientes ou da
interação entres esses dois fatores. Contudo um efeito do tempo sobre essa
variável foi detectado mostrando a tendência dos valores médios de clorofila a
diminuírem ao longo do experimento (Figura 01B).
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Figura 01 Valores médios e desvios padrão da transparência do disco de Secchi (A) e da
concentração da clorofil a (B) durante o experimento nos tratamentos com e sem tilápia e no
reservatório. São apresentados os valores de F e p resultantes da ANOVA fatorial com
medidas repetidas no tempo para o efeito da tilápia, do tempo e da interação entre esses dois
fatores. F= tilápia; t = tempo; e t*F = interação tempo*tilápia. Valores considerados
significativos assumindo � = 0,05.
�3.2 Biomassa do Zooplâncton
A biomassa zooplantônica foi dominada principalmente por copépodos
calanóides do gênero Notodiaptomus tanto nos mesocosmos quanto no
reservatório durante o experimento. Os principais gêneros de rotíferos foram
Brachionus, Keratella, Filinia, Trichocerca e Hexarthra, enquanto Moina,
Ceriodaphnia, Diaphanosoma, Chidoridae e Bosmina corresponderam aos
principais grupos dentre os cladóceros. Thermocyclops foi o principal gênero no
grupo dos copépodos ciclopóides.
A ANOVA fatorial com medidas repetidas no tempo detectou um efeito
negativo significativo da tilápia sobre a biomassa de cladóceros, copépodos
calanóides, naúplios de copépodos e sobre a biomassa total de zooplâncton
(Tabela 03; Figura 02 A, C, E e F, respectivamente), enquanto as biomassas
de rotíferos e copépodos ciclopóides não foram afetados pela tilápia (Tabela
03; Figura 02 B e D, respectivamente). Não houve efeito do enriquecimento por
nutrientes nem da interação entre a tilápia e o enriquecimento por nutrientes
sobre as biomassas dos grupos zooplanctônicos (Tabela 03).
Assim como para a transparência do disco de Secchi a biomassa no
início do experimento dos copépodos calanóides também sofreram um efeito
significativo da tilápia (F= 16,15, p< 0,003, em anexo). Apesar disso, o efeito
negativo da tilápia detectado pela ANOVA fatorial com medidas repetidas no
tempo não pode ser negligenciado, pois no início do experimento os
mesocosmos com tilápia apresentavam uma bioamassa de copépodos
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calanóides maior do que nos mesocosmos sem tilápia, e no decorrer do
experimento essa situação foi revertida (Figura 02 C).
Tabela 03 Resultado da ANOVA fatorial com medidas repetidas no tempo para os grupos
zooplanctônicos. F= tilápia; NP = Enriquecimento por nutrientes; FxNP = interação entre tilápia
e enriquecimento por nutrientes; t = tempo; t*F = interação entre tempo e tilápia; t*NP =
interação entre tempo e o enriquecimentos por nutrientes; e t*F*NP = interação entre tempo,
tilápia, e enriquecimento por nutrientes.
Variáveis G. L QM F P
Cladóceros F 1 4,44 13,26 0,02�* NP 4 0,29 0,86 0,56 F x NP 4 0,31 0,92 0,53 Erro 4 0,33 t 4 0,05 0,94 0,47 t*F 4 0,06 1,04 0,42 t*NP 16 0,07 1,28 0,31 t*F*NP 16 0,10 1,94 0,10 Erro 16 0,05 Rotíferos F 1 0,05 0,48 0,51 NP 4 0,15 1,38 0,32 F x NP 4 0,09 0,87 0,52 Erro 8 0,11 t 4 0,8536 30,976 0,00* t*F 4 0,0990 3,591 0,02* t*NP 16 0,0435 1,578 0,13 t*F*NP 16 0,0322 1,169 0,34 Erro 32 0,0276 Calanóides F 1 1,91 17,45 0,00�* NP 4 0,11 1,03 0,45 F x NP 4 0,01 0,08 0,99 Erro 8 0,11 t 4 1,39 11,82 0,00* t*F 4 0,39 3,32 0,02* t*NP 16 0,06 0,54 0,90 t*F*NP 16 0,13 1,10 0,40 Erro 32 0,12 Ciclopóides F 1 0,10 2,00 0,20 NP 4 0,04 0,70 0,61 F x NP 4 0,01 0,24 0,91 Erro 8 0,05 t 4 0,12271 3,3130 0,02* t*F 4 0,03491 0,9426 0,45 t*NP 16 0,04437 1,1978 0,32 t*F*NP 16 0,02322 0,6270 0,84 Erro 32 0,03704 Naúplios F 1 0,47 30,06 0,00�* NP 4 0,06 3,71 0,054 F x NP 4 0,01 0,50 0,74 Erro 8 0,02
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t 4 0,49 18,93 0,00* t*F 4 0,04 1,37 0,27 t*NP 16 0,03 1,20 0,32 t*F*NP 16 0,02 0,92 0,55 Erro 32 0,03 Total F 1 0,40 8,09 0,02�* NP 4 0,15 3,09 0,07 F x NP 4 0,03 0,51 0,73 Erro 9 0,05 t 4 0,09 1,35 0,27 t*F 4 0,19 2,81 0,04* t*NP 16 0,06 0,95 0,53 t*F*NP 16 0,08 1,13 0,36 Erro 36 0,07
*Valores considerados significativos assumindo um valor de � igual a 0,05.
Houve efeito da tilápia dependente do tempo sobre as biomassas dos
rotíferos, copépodos calanóides e do total de zooplâncton (Tabela 03; Figura
02 B, C e F, respectivamente). Enquanto foram detectados efeito do tempo
sobre as biomassas de rotíferos, copépodos calanóides, copépodos ciclopóides
e naúplios de copépodos (Tabela 03; Figura 02 B, C, D e E).
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Figura 02 Valores médios e desvio padrão da biomassa de cladóceros (A), de rotíferos (B), de
copépodos de calanóide (C), de copépodos de ciclopóides (D), de naúplios (E), e do total de
zooplânton (F) durante o experimento nos tratamentos com e sem tilápia e no reservatório. São
apresentados os valores de F e p resultantes da ANOVA fatorial com medidas repetidas no
tempo para o efeito da tilápia, do tempo e da interação entre esses dois fatores. F= tilápia; t =
tempo; e t*F = interação tempo*tilápia. Valores considerados significativos assumindo � = 0,05.
�3.3 Biovolume do Fitoplâncton
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O biovolume total do fitoplâncton e o biovolume do fitoplâncton
pequeno (GALD � 50µm) não diferiu entre os tratamentos segundo a ANOVA
fatorial com medidas repetidas no tempo, não havendo efeito da tilápia, do
nutriente, do tempo ou da interação entre esses fatores (Figura 03 A e B). Por
outro lado o fitoplâncton grande (GALD > 50µm) sofreu um efeito negativo da
tilápia (Figura 03 C). Apesar disso, esse efeito deve ser descartado já que nas
condições iniciais do experimento os mesocosmos com tilápia já mostravam
uma biomassa do fitoplâncton grande menor que naqueles mesocosmos sem
tilápia, e essa diferença foi significativa (F= 39,62, p= 0,000, em anexo). Não
houve efeito do enriquecimento por nutrientes e do tempo sobre fitoplâncton
grande.
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Figura 03 Valores médios e desvio padrão da biomassa total do fitoplâcton (A), do fitoplâncton
pequeno (GALD � 50µm) (B), e do fitoplâncton grande (GALD > 50µm) (C) durante o
experimento nos tratamentos com e sem tilápia e no reservatório. São apresentados os valores
de F e p resultantes da ANOVA fatorial com medidas repetidas no tempo para o efeito da
tilápia, do tempo e da interação entre esses dois fatores. F= tilápia; t = tempo; e t*F = interação
tempo*tilápia. Valores considerados significativos assumindo � = 0,05.
3.4 Biomassa das tilápias
O teste t pareado mostrou que a biomassa das tilápias estocadas nos
mesocosmos não aumentou ou diminuiu (t = -0,417626, p =0,69). Portanto, as
tilápias não incrementaram biomassa ao longo do experimento, mantendo um
peso constante (Figura 04).
Figura 04 Valores médios e desvio padrão da biomassa de tilápias no início e no final do
experimento.
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4. Discussão
Peixes onívoros filtradores como a tilápia do Nilo (Oreochromis niloticus)
podem afetar tanto os organismos zooplanctônicos quanto os fitoplanctônicos
por vias diretas e indiretas. No presente experimento a tilápia do Nilo reduziu
diretamente a biomassa total de zooplâncton, de cladóceros, de copépodos
calanóides e de naúplios de copépodos, porém esta não desencadeou efeito
positivo sobre o fitoplâncton via cascata trófica. Na verdade, a tilápia não teve
efeito algum sobre a concentração de clorofila a, sobre os biovolumes do total
de fitoplâncton, do fitoplâncton grande (GALD > 50µm) e do fitoplâncton
pequeno (GALD � 50µm). Contudo, houve redução na transparência do disco
de Secchi e esta redução deve estar relacionada a bioturbação do sedimento
ou resuspensão do seston em sedimentação, uma vez que não houve maior
crescimento dos organismos fitoplanctônicos na presença dos peixes.
Vários autores testaram o efeito de peixes zooplanctívoros sobre a
comunidade planctônica (Carpenter et al., 1985; Carpenter et al., 1987; Moss et
al., 2004; Jeppesen et al., 2007) e observaram um efeito positivo indireto do
peixe sobre o crescimento dos organismos fitoplanctônicos, via supressão do
zooplâncton menos evasivo e de maior tamanho, e uma dimuição da
transparência do disco de Secchi. Apesar disso, trabalhos utilizando peixes
onívoros filtradores como o presente estudo, mostram que estes peixes podem
ter efeito negativo sobre o zooplâncton sem afetar a biomassa fitoplanctônica
total (Diana et al., 1991; Qin & Culver, 1995; Romo et al., 2004; Acuña et al.,
2008; Attayde et al., 2007; Okun et al., 2008). Contudo, alguns trabalhos
manipulando peixes onívoros mostram um efeito positivo desses peixes sobre
a biomassa fitoplanctônica (Drenner et al., 1996; Drenner et al., 1998; Satarling
et al., 2002; Vanni et al., 2005) e outros mostram ainda um efeito negativo
(Turker et al. 2003; Lu et al., 2006; Menezes et al., 2009). Desta forma, os
efeitos dos peixes onívoros filtradores, como a tiápia do Nilo, parecem
depender do contexto (Diana et al., 1991; Elhigzi et al., 1995; Starling et al.,
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1998; Figueredo & Giani, 2005; Attayde & Menezes, 2008; Okun et al., 2008;
Rondel et al., 2008; Menezes et al. 2009).
De uma forma mais específica, por exemplo, em um trabalho realizado
nos mesmos mesocosmos e reservatório do presente estudo, Okun et al.
(2008) constataram que na presença da tilápia do Nilo houve uma dimunição
da biomassa total do zooplâncton, porém nenhum efeito foi encontrado sobre o
biovolume total de fitoplâncton (assim como para a concentração de clorofila a)
e sobre o fitoplâncton grande (GALD > 50µm). Apenas o fitoplâncton pequeno
(GALD � 50µm) foi afetado e esse efeito foi positivo na presença do peixe. Já
em outro experimento, também realizado nos mesmos mesocosmos e mesmo
reservatório, Menezes et al. (2009) encontraram um efeito negativo da tilápia
sobre a biomassa total de zooplâncton e sobre os biovolumes do total de
fitoplâncton e do fitoplâncton grande (GALD > 50µm), enquanto o fitoplâncton
pequeno (GALD � 50µm) não respondeu à presença da tilápia. Portanto, os
dois trabalhos citados anteriormente e o presente estudo só concordam no fato
de que a tilápia do Nilo afeta a biomassa total de zooplâncton de uma maneira
análoga aos peixes zooplanctívoros, ou seja, diminui a biomassa dos
organismos maiores como copépodos calanoides e cladóceros . Por outro lado,
o efeito sobre o fitoplâncton foi variável e deve depender das condições iniciais
do estudo e da importância relativa dos efeitos diretos e indiretos envolvidos
nas teias alimentares planctônicas.
Uma melhor comparação pode ser feita entre o presente trabalho e o
experimento conduzido por Menezes et al. (2009, em anexo) que tiveram
objetivo semelhante. Através da manipulação da tilápia do Nilo e do aporte de
nutrientes utilizando desenhos experimentais diferentes os dois trabalhos
divergiram, principalmente, quanto a resposta do biovolume do fitoplâncton.
Enquanto Menezes et al. (2009, em anexo) detectaram um efeito negativo da
tilápia sobre os biovolumes do total de fitoplâncton e do fitoplâncton grande
(GALD > 50µm), o presente trabalho não detectou algum efeito sobre essas
variáveis. Isso deve estar relacionado a diferença na composição do
fitoplâncton entre os dois trabalhos. Menezes et al. (2009, em anexo)
observaram uma dominância de fitoplâncton grande (GALD > 50µm), que
representou mais de 50% do biovolume do total de fitoplâncton, e é
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eficientemente filtrado pela tilápia (Turker et al., 2003), enquanto o presente
estudo observou uma dominância do fitoplâncton pequeno (GALD � 50µm),
que é filtrado de forma menos eficiente. Uma outra razão para a divergência
dos resultados, quanto ao biovolume do fitoplâncton, pode ser devido ao
estado fisiológico dos peixes. Enquanto em Menezes et al. (2009, em anexo)
os peixes praticamente dobraram em biomassa, o presente estudo não
detectou nenhum mudança na biomassa do peixe ao longo do experimento.
Portanto, a tilápia pode ter apresentado uma menor taxa metabólica em relação
ao trabalho de Menezes et al. (2009, em anexo), havendo desta forma uma
menor taxa de consumo de fitoplâncton por biomassa de peixe.
Ao contrário da tilápia do Nilo, o enriquecimento por nutrientes (fósforo e
nitrogênio) não teve efeito nem sobre o zooplâncton nem sobre o fitoplâncton.
Portanto, contrariando a hipótese levantada por alguns autores (Lazzaro, 1997;
Moss et al., 2004; Stephen et al., 2004; Jeppesen et al., 2007) de que nos
trópicos o controle via recurso sobrepuja o controle via consumidor, o presente
trabalho mostrou que o peixe onívoro filtrador foi mais importante na regulação
da cadeia alimentar do que o enriquecimento por nutrientes.
Alguns trabalhos sustentam a hipótese de que os efeitos dos peixes
onívoros sobre a produção primária, sobre a transparência da água e sobre a
biomassa do zooplâncton são dependentes do grau de enriquecimento por
nutrientes do ambiente (Drenner et al. 1996, 1998; Vanni et al., 2006).
Contrariando essa hipótese, o presente experimento mostrou que os efeitos da
tilápia foram independentes do nível de enriquecimento por nutrientes.
A ausência de efeito do enriquecimento por nutrientes não pode ser
atribuído a um possível aporte de nutrientes em baixa concentrações. O nível
de enriquecimento desse trabalho esteve dentro da faixa de variação utilizada
por outros experimentos em mesocosmos (Stephen et al., 2004; Moss et al.,
2004; Menezes et al. 2009). Portanto, essa ausência de efeito pode ter sido
devido ao sequestro desse nutriente para o sedimento ou para o perifiton que
se desenvolveu na parede dos mesocosmos. Os reservatórios da região na
qual foi realizado o estudo são caracterizados por uma alta alcalinidade total
devido a elevadas concentrações de carbonatos (Bouvy et al., 2000) que
devem favorecer a precipitação do fosfato (Stumm & Morgan, 1981). Além
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disso, os nutrientes podem ter sido transferidos para o sedimento através de
ligações com a matéria orgânica e/ou com partículas suspensas oriundas do
sedimento (Wetzel, 2001).
O experimento realizado nesse trabalho mostrou que o efeito da
presença de um peixe onívoro filtrador como a tilápia do Nilo foi determinante
para a comunidade planctônica. O presente estudo suporta a hipótese de que
para o manejo da qualidade da água de reservatórios tropicais eutrofizados
dominados pela tilápia do Nilo, a redução dos estoques pesqueiros desta
espécie parece favorecer o zooplâncton e a transparência da água, porém o
fitoplâncton, que também serve de alimento para esta espécie, pode não ser
significativamente afetado.
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Academic Press, San Diego, CA.
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Anexos
1. Resultados da ANOVA fatorial para os valores das variáveis clorofila a (Chl a), Secchi, nitrogênio total, fósforo total e razão N:P no primeiro dia de experimento. F= tilápia; NP = Enriquecimento por nutrientes; e FxNP = interação entre tilápia e enriquecimento por nutrientes.
*Valores considerados significativos assumindo um valor de � igual a 0,05.
Variáveis G. L QM F P
Chl a
F 1 0,02445 2,484 0,146117
NP 4 0,00547 0,556 0,699866
F x NP 4 0,01061 1,078 0,417450
Erro 10 0,00984 Secchi F 1 0,005467 17,092 0,002030*
NP 4 0,000137 0,427 0,786255
F x NP 4 0,000238 0,745 0,583226
Erro 10 0,000320 Nitrogênio Total F 1 0,0004 0,09 0,771678
NP 4 0,0079 1,78 0,237749
F x NP 4 0,0024 0,53 0,718521
Erro 7 0,0045 Fósforo Total F 1 0,03921 0,934 0,359004
NP 4 0,01630 0,388 0,812023
F x NP 4 0,04825 1,149 0,393691
Erro 9 0,04197 N:P
F 1 0,03301 0,8556 0,385740
NP 4 0,03795 0,9838 0,474202
F x NP 4 0,03931 1,0190 0,459158
Erro 7 0,03858
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2. Resultados da ANOVA fatorial para os valores da biomassa de cladóceros, rotíferos, calanóides, ciclopóides, naúplios e do total de zooplâncton (Total) no primeiro dia de experimento. F= tilápia; NP = Enriquecimento por nutrientes; e FxNP = interação entre tilápia e enriquecimento por nutrientes.
Variáveis G. L QM F P
Cladóceros
F 1 0,06036 3,049 0,111366
NP 4 0,00707 0,357 0,833611
F x NP 4 0,02388 1,206 0,366936
Erro 10 0,01980 Rotíferos F 1 0,06036 3,049 0,111366
NP 4 0,00707 0,357 0,833611
F x NP 4 0,02388 1,206 0,366936
Erro 10 0,01980 Calanóides F 1 1,134004 16,1506 0,002443
NP 4 0,115264 1,6416 0,238972
F x NP 4 0,129570 1,8453 0,196879
Erro 10 0,070214 Ciclopóides F 1 0,046245 1,5176 0,246160
NP 4 0,033096 1,0861 0,413998
F x NP 4 0,035375 1,1609 0,383983
Erro 10 0,030472 Naúplios
F 1 0,05067 1,5598 0,240144
NP 4 0,04796 1,4763 0,280628
F x NP 4 0,05185 1,5960 0,249718
Erro 10 0,03249 Total
F 1 0,03079 1,341 0,273700
NP 4 0,02637 1,149 0,388642
F x NP 4 0,03062 1,334 0,322966
Erro 10 0,02295
*Valores considerados significativos assumindo um valor de � igual a 0,05.
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3. Resultados da ANOVA fatorial para os valores do biovolume do fitoplâncton grande (GALD > 50 µm), do fitoplâncton pequeno (GALD � 50 µm) e do biovolume do total de fitoplâncton (Total) no primeiro dia de experimento. F= tilápia; NP = Enriquecimento por nutrientes; e FxNP = interação entre tilápia e enriquecimento por nutrientes.
Variáveis G. L QM F P
GALD > 50
F 1 0,081036 39,6170 0,000090*
NP 4 0,002802 1,3698 0,311687
F x NP 4 0,004857 2,3747 0,121891
Erro 10 0,002045 GALD � 50
F 1 0,000003 0,0006 0,980216
NP 4 0,004101 0,8827 0,508178
F x NP 4 0,006818 1,4674 0,283092
Erro 10 0,004646 Total
F 1 0,029868 6,2257 0,031710*
NP 4 0,007598 1,5838 0,252691
F x NP 4 0,012107 2,5236 0,107186
Erro 10 0,004798
*Valores considerados significativos assumindo um valor de � igual a 0,05.
Effects of omnivorous filter-feeding fish and nutrientenrichment on the plankton community and watertransparency of a tropical reservoir
ROSEMBERG FERNANDES MENEZES, JOSE LUIZ ATTAYDE AND FRANCISCO RIVERA
VASCONCELOS
Centro de Biociencias, Departamento de Botanica, Ecologia e Zoologia, Universidade Federal do Rio Grande do Norte, Natal, Rio
Grande do Norte, Brazil
SUMMARY
1. The major aim of this study was to test the hypothesis that nutrient enrichment and
the introduction of the Nile tilapia (Oreochromis niloticus), an exotic omnivorous
filter-feeding fish, operate interdependently to regulate plankton communities and
water transparency of a tropical reservoir in the semi-arid northeastern Brazil.
2. A field experiment was performed for 5 weeks in 20 enclosures (9.8 m3) to which
four treatments were randomly allocated: tilapia addition (F), nutrient addition (N), tilapia
and nutrient addition (F + N) and a control treatment with no tilapia or nutrient
addition (C). A two-way repeated measures ANOVAANOVA was undertaken to test for time,
tilapia and nutrient effects and their interactions on water transparency, total phosphorus
and total nitrogen concentrations, phytoplankton biovolume and zooplankton biomass.
3. Nutrient addition had no effect except on rotifer biomass, but there were significant fish
effects on the biomass of total zooplankton, copepod nauplii, rotifers, cladocerans and
calanoid copepods and on the biovolume of total phytoplankton, large algae
(GALD ‡ 50 lm), Bacillariophyta and Zygnemaphyceae and on Secchi depth. In addition,
we found significant interaction effects between tilapia and nutrients on Secchi depth
and rotifers. Overall, tilapia decreased the biomass of most zooplankton taxa and large
algae (diatoms) and decreased water transparency, while nutrient enrichment
increased the biomass of rotifers, but only in the absence of tilapia.
4. In conclusion, the influence of fish on the reservoir plankton community and water
transparency was significant and even greater than that of nutrient loading. This
suggests that biomanipulation of filter-feeding tilapias may be of importance for water
quality management of eutrophic reservoirs in tropical semi-arid regions.
Keywords: mesocosms, nutrient enrichment, omnivory, Oreochromis niloticus, trophic cascades
Introduction
Biological communities are regulated simultaneously
by consumers and resources, but the relative impor-
tance of top-down and bottom-up controls can be
highly variable and a major goal of community
ecology is to understand when, where and why one
structuring force is more important than the other. In
the pelagic habitats of lakes, it has been hypothesised
that the relative importance of top-down (i.e. fish
predation) and bottom-up (i.e. nutrient enrichment)
controls on plankton would change with latitude,
with lower importance of top-down effects at lower
latitudes (Lazzaro, 1997; Moss et al., 2004; Stephen
et al., 2004; Jeppesen et al., 2007). One argument is that
phytoplankton growth would benefit from extended
Correspondence: Jose Luiz Attayde, Departamento de Botanica,
Ecologia e Zoologia, CB, UFRN, Natal, Rio Grande do Norte,
CEP: 59072-970, Brazil. E-mail: [email protected]
Freshwater Biology (2009) doi:10.1111/j.1365-2427.2009.02319.x
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growing seasons in warm water lakes and, as phyto-
plankton growth is faster than that of zooplankton, its
growth would rather be controlled by nutrient short-
age than by zooplankton grazing at lower latitudes
(Moss et al., 2004; Stephen et al., 2004). Another
argument is that zooplankton in (sub)tropical lakes,
being often dominated by small-bodied species with
low grazing pressure, would be less likely to control
the development of algal populations than in temper-
ate lakes (Fernando, 1994; Lazzaro, 1987; Jeppesen
et al., 2007). Furthermore, the planktivorous fish stock
in (sub)tropical lakes is often dominated by omnivo-
rous species that reproduce throughout the year and
are neither controlled by zooplankton availability nor
by piscivore predation (Fernando, 1994; Lazzaro,
1997; Jeppesen et al., 2007). Therefore, the manipula-
tion of fish communities in (sub)tropical lakes would
be less likely to indirectly affect phytoplankton
growth. Besides, the response of phytoplankton to
this perturbation would be less predictable at lower
latitudes due to higher levels of fish omnivory.
Omnivory (i.e. feeding on more than one trophic
level) can either increase or decrease the biomass of
primary producers depending on the relative strength
of the direct and indirect effects of the omnivorous
predators (Diehl, 1993). Many (sub)tropical lakes are
dominated by omnivorous filter-feeding fish that can
affect phytoplankton directly, by selectively consum-
ing larger phytoplankton species (Datta & Jana, 1998;
Turker, Eversole & Brune, 2003; Hambright, Blu-
menhine & Shapiro, 2002; Lu et al., 2006), but also
indirectly by suppressing herbivorous zooplankton,
resuspending settled phytoplankton or excreting
nutrients in dissolved forms into the water column
(Stein, DeVries & Dettmers, 1995; Drenner, Smith &
Threlkeld, 1996; Vanni, 2002). Therefore, while the
abundance of large phytoplankton should be inhib-
ited by fish grazing, the abundance of small phyto-
plankton should be enhanced by filter-feeding fish
due to suppression of large phytoplankton, reduction
of herbivorous zooplankton and nutrient excretion
(Drenner et al., 1996; Figueredo & Giani, 2005; Okun
et al., 2008; Rondel et al., 2008). Hence, the overall
effect of filter-feeding fish on total phytoplankton
biomass and water transparency can be variable in
both strength and direction and depends on the
relative strength of these direct and indirect effects.
The strength of planktivorous fish effects on pelagic
food webs depends also on lake trophic state (Brett
& Goldman, 1997; Pace et al., 1999). It has been
suggested that the enhancement of phytoplankton
biomass by planktivorous fish is stronger in oligo-
trophic than in eutrophic lakes (McQueen, Post &
Mills, 1986; McQueen et al., 1989). However, other
studies have demonstrated that changes in the
biomass of planktivorous fish produce the greatest
cascading effect on phytoplankton in eutrophic lakes
(Perrow et al., 1997; Hansson et al., 1998; Meijer et al.,
1999; Pace et al., 1999; Jeppesen et al., 2003). Unfortu-
nately, most work on the interaction between fish and
nutrients has focused on visually feeding zooplank-
tivorous fish and few studies have tried to understand
the interaction between nutrients and filter-feeding
fish effects on plankton communities (Chumchal &
Drenner, 2004; Drenner et al., 1996, 1998).
Drenner et al. (1996, 1998) hypothesised that filter-
feeding omnivorous fish interact synergistically with
lake trophic state so that the fish effects on phytoplank-
ton biomass and productivity become more intense
with increased eutrophication. One mechanism for the
existence of synergistic interactions between omnivo-
rous fish and nutrients is that with simultaneous
nutrient loading and zooplankton removal by fish,
the phytoplankton can grow at a higher rate and reach
higher biomass than in the absence of fish. Another
mechanism is that nutrient recycling and translocation
from benthic to pelagic habitats by omnivorous fish can
increase with lake productivity and further increase
phytoplankton biomass (Vanni & Headworth, 2004;
Vanni et al., 2005). However, such synergism between
nutrient enrichment and omnivorous fish effects
implies that the negative effect of fish grazing on
phytoplankton is negligible. If fish grazing on phyto-
plankton is important one could actually expect an
antagonistic or no interaction between nutrients and
fish since the positive effect of enrichment on algal
biomass would be counteracted by the negative effect
of fish grazing. Likewise, an antagonistic or no inter-
action would be expected between nutrients and fish
effects on zooplankton if the negative effects of fish
predation on zooplankton are attenuated by increased
primary productivity with nutrient enrichment.
The present study aims to test the hypothesis that
the effects of nutrient enrichment on phytoplankton
biomass are enhanced by omnivorous filter-feeding
fish, while the nutrient enrichment effects on zoo-
plankton biomass are inhibited by fish. In other
words, we aimed to test the hypothesis that nutrients
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and omnivorous fish interact synergistically to affect
phytoplankton and antagonistically to affect zoo-
plankton in a tropical reservoir. We performed a field
mesocosm experiment manipulating the pres-
ence ⁄absence of the Nile tilapia, Oreochromis niloticus
L., at two levels of nutrient loading. The Nile tilapia is
a planktivorous fish native to Africa but has been
widely introduced to tropical lakes and reservoirs in
Asia and America for aquaculture and fisheries
purposes. The species is highly invasive (Canonico
et al., 2005; Zambrano et al., 2006) and is probably
the most widely distributed exotic fish worldwide
after common carp (Cyprinus carpio carpio L.). To the
best of our knowledge, this is the first experimental
study that has investigated the combined effects of
omnivorous fish and nutrients on the plankton
community of a tropical freshwater system. Since
many tropical lakes and reservoirs suffer from eutro-
phication and introduction of exotic fish like tilapias,
it is crucial to understand how omnivorous fish and
nutrients may operate interdependently to regulate
plankton communities and the water quality of these
ecosystems.
Methods
Study area and experimental design
The experiment was performed from 4 September to
12 October 2006 in a small and shallow reservoir with
an accumulation capacity of 433 000 m3 (V.M.A.
Medeiros, unpubl. data) situated in Serido Ecological
Station in Serra Negra, Rio Grande do Norte, Brazil
(06�34¢852¢¢N, 37�15¢519¢¢W). The experiment was
carried out in 20 mesocosms with a diameter of
2.5 m and a height of 2 m (c. 9.8 m3). They were
placed side by side along the reservoir shore and had
a cylinder shape with an iron frame on the bottom and
at the top. The walls were made of transparent plastic
(thickness: 0.45 mm). The mesocosms were open to
the atmosphere and to the sediment but were com-
pletely isolated from the surrounding reservoir water.
The experimental design consisted of four treat-
ments: tilapia addition (F), nutrient addition (N), tilapia
and nutrient addition (F + N) and a control treatment
with no tilapia or nutrient addition (C). The treatments
were replicated five times and randomly allocated in
the mesocosms containing the water and natural
plankton community of the reservoir. The mesocosms
were free of fish and macrophytes from the beginning
of the experiment. The fish (16.59 ± 7.23 cm) were
collected at a fish hatching station 25 km from the
reservoir and stocked in the treatments F and F + N
with a density of 1 fish m)3. In the treatments with
nutrients, 1.14 g of KH2PO4 and 10.88 g of NaNO3 were
added every week to get a final nutrient concentration
in the water of the mesocosms of about 100 lg L)1
P–PO4 and 1000 lg L)1 N–NO3.
The experiment lasted 5 weeks and sampling was
performed on the first day, just after the stocking of
fish into the enclosures and thereafter once every
week. The nutrients were added once every week just
after each sampling and the stocked fish were
weighted at the start and at the end of the experiment.
The variables monitored during the experiment, both
in the mesocosms and reservoir, were: species com-
position and relative abundance of phytoplankton
and zooplankton, total phosphorus and total nitrogen
concentrations, temperature, dissolved oxygen, pH,
turbidity and electric conductivity of the water.
Collection and sample analysis
The water samples were collected through a 2 m high
PVC channel at three different points in each mesocosm
and integrated in a single representative sample, from
which subsamples were taken for total nitrogen, total
phosphorus and phytoplankton analyses. Zooplankton
samples were collected through vertical taws with a
plankton net with 20 lm mesh size. The taws were done
in the center of each mesocosm and the total volume
filtered was about 212 L. The phytoplankton samples
were fixed with lugol’s solution and the zooplankton
samples with 4% formaldehyde. The total phosphorus
analysis was done according to the ascorbic acid
method after persulphate digestion (APHA 1997),
while total nitrogen was analysed as nitrate by the
sodium salycilate method (Muller & Weidemann, 1955)
after persulphate digestion in alkaline medium (Val-
derrama, 1981). The temperature, pH, electric conduc-
tivity and oxygen concentrations were measured
through a multiparameter analyser U-22 HORIBA
(Kyoto, Japan). The water transparency was measured
with a Secchi disc.
The zooplankton organisms were counted under a
microscope in a 1 mL Sedwick-Rafter chamber.
Between three and five subsamples were counted for
each sample collected in the field until a minimum of
Effects of omnivorous filter-feeding fish
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100 individuals of each taxonomic group had been
counted. Subsequently, the average of the subsamples
was taken for each group of organisms counted, this
being multiplied by the sample volume (mL) and
divided by the subsample volume (1 mL) to estimate
the total number of individuals in the sample. After-
wards, the number of individuals in the sample was
divided by the water volume (L) sampled in the field
to calculate the original density (ind. L)1) of organ-
isms in the sample. For estimating zooplankton
biomass at least 30, randomly chosen individual were
measured, from the most abundant species. For
rotifers geometrical formulae were used to estimate
biovolume (Ruttner-Kolisko, 1977). Wet weight was
estimated from the biovolume of each individual,
assuming that 106 lm3 corresponds to 1 lg of wet
weight. Dry weight was estimated as 10% of wet
weight (Pace & Orcutt, 1981). Microcrustacean bio-
mass (copepods and cladocerans) was estimated
using regression equations relating dry weight and
body length according to Bottrell et al. (1976).
The phytoplankton was quantified according to
Utermohl’s method (Utermohl, 1958) under an in-
verted microscope. Before counting, the samples were
allowed to sediment for 3 h for each centimetre height
of the chamber (Margalef, 1983). The individuals
(cells, colonies and filaments) were enumerated in
random fields as proposed by Uhelinger (1964), with
an error smaller than 20% and a confidence interval of
95% (Lund, Kipling & Lecren, 1958). To estimate the
phytoplankton biovolume at least 25 individuals from
each species were measured by applying approxima-
tions to similar geometric solids (Hillebrand et al.,
1999).
Statistical analysis
A two-way repeated measures ANOVAANOVA, with two
levels of nutrients, two levels of fish and five samples
collected in each experimental unit was done to test
the separated effects of tilapias (F), nutrients (N), time
(t) and the interaction effects among these factors
(F · N; t · N; t · F; t · N · F) on total nitrogen and
phosphorus concentrations and ratio, on phytoplank-
ton biovolume, zooplankton biomass and water
transparency. A two-way ANOVAANOVA was done to test
for the separated effects of tilapias, nutrients and the
interaction effects between these factors (F · N) on the
size of zooplankton species on the last week of
the experiment. A paired t-test was used to compare
the tilapia biomass at the beginning and end of the
experiment. Prior to analyses, data were log (x + 1)
transformed to stabilise variances. The significance
level assumed was a = 0.05. All statistical analyses
were run with STATISTICASTATISTICA 7.0 (Statsoft, Inc., Tulsa,
OK, U.S.A.).
Results
Abiotic variables
During the experiment, the average values (±1 SD) of
water temperature, pH, electric conductivity and
dissolved oxygen were 29.62 (±1.13 �C), 6.85 (±0.67),
0.085 (±0.002 lS cm)1) and 5.81 (±0.68 mg L)1) respec-
tively, across the 20 mesocosms. The above variables
were not affected by either fish or nutrients addition
(data not shown) and are described here just by their
overall average and SD. Results from the two-way
repeated measures ANOVAANOVA show that there were
significant effects of nutrients (N) and tilapias (F) and
a significant interaction between these factors (F · N)
on the water transparency measured by the Secchi
depth (Fig. 1). The water transparency was reduced
due to tilapia addition independently of the nutrient
level while the effect of nutrient addition on water
transparency was only evident in the absence of tilapia
(Fig. 1). Conversely, no significant effects of nutrients
or tilapias nor significant interactions between these
factors were found on total nitrogen and phosphorus
concentrations and on the ratio between these ele-
ments (data not shown). A significant interaction of
fish addition with time was found on Secchi depth but
not on the concentrations of nutrients (Fig. 2).
Zooplankton biomass
The zooplankton biomass was dominated by calanoid
copepods in all treatments as well as in the reservoir
and the genus Notodiaptomus comprised the bulk of
the total zooplankton biomass (>75%). The main
rotifer genera were: Brachionus, Trichocerca, Filinia,
Hexarthra and Keratella, while the main genera of
microcrustaceans (cladocerans and copepods) were:
Moina, Ceriodaphnia, Diaphanosoma, Thermocyclops and
the dominant Notodiaptomus.
The two-way repeated measures ANOVAANOVA results
show that the total biomass of zooplankton and the
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R. F. Menezes et al.
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biomass of rotifers, cladocerans, calanoid copepods
and copepod nauplii were negatively affected by
tilapias (Fig. 1). The genera responsible for these
significant responses were Filinia, Keratella, Moina
and Notodiaptomus (data not shown). However, some
effects of tilapia on zooplankton biomass were time
dependent (Fig. 3). Nutrient enrichment had no
significant effect on zooplankton biomass, but there
was a significant interaction between the effects
of nutrients and tilapias on rotifers (Fig. 1). The
biomass of rotifers increased with nutrient addition
but only in the absence of tilapia (Fig. 1). The negative
effects of tilapia on copepods and cladocerans bio-
mass were mediated by a decrease in density, because
no difference in the individual mean size of the
dominant species was found among the treatments
(Fig. 4).
Phytoplankton biovolume
At the beginning of the experiment, the total phyto-
plankton biovolume in all mesocosms was dominated
by cyanobacteria and bacillariophyta. The most repre-
sentative genera, accounting together for more than
70% of the total phytoplankton biovolume, were
Cylindrospermopsis, Aphanocapsa, Synedra, Aulacoseira,
Navicula and Micrasterias. During the experiment, the
relative abundance of cyanobacteria (mainly Cylindro-
spermopsis) increased in the treatments with tilapias
and in the reservoir, while the relative abundance of
bacillariophyta increased in the treatments without
tilapias (data not shown). Results from the two-way
repeated measures ANOVAANOVA indicate that there were
negative effects of tilapia on the total phytoplankton
biovolume, on the biovolume of bacillariophyta,
zygnemaphyceae and algae with GALD larger than
50 lm (Fig. 5), but some of these effects were time
dependent (Fig. 6). The genera responsible for these
significant responses were mainly Synedra and
Micrasterias (data not shown). Conversely, the phyto-
plankton biovolume did not respond to nutrient
enrichment and there was no interaction between the
effects of tilapia and nutrients on phytoplankton
(Fig. 5).
Without tilapias With tilapias Without tilapias With tilapiasWithout tilapias With tilapias
Without tilapias With tilapias Without tilapias With tilapiasWithout tilapias With tilapias
0.6
0.7
0.8
0.9
1.0
1.1
1.2Se
cchi
(m
)
0.4
0.5
0.6
0.7
0.8
0.9
1.0
1.1
1.2
1.9
2.0
2.1
2.2
2.3
2.4
2.5
2.6
2.7
2.8
2.9
Tot
al z
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Log
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L–1
)
0.2
0.3
0.4
0.5
0.6
0.7
0.8
0.9
1.0
1.1
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L–1
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1.7
1.8
1.9
2.0
2.1
2.2
2.3
2.4
2.5
2.6
2.7
2.8
1.0
1.1
1.2
1.3
1.4
1.5
1.6
F-ratio
P
N
F
F × N
5.18 0.04
65.55 < 0.01
5.97 0.03
F-ratio P
N 1.84 0.19
F 8.45 0.01
F × N 0.26 0.61
F-ratio
N 3.59 0.08
F 30.06 <0.01
F × N 11.40 <0.01
F-ratio
N 1.25 0.28
F 91.86 <0.01
F × N 0.01 0.92
F-ratio
N 1.52 0.23
F 7.81 0.01
F × N 0.34 0.57
F-ratio 3.22 0.09
0.00 0.96
0.09 0.76
PP
PP
N
F
F × N
Fig. 1 Results of two-way repeated measures A N O V AA N O V A to test for the effects of tilapia (F), nutrients (N) and the interaction among
these factors (F · N) on the water transparency, total zooplankton biomass and the biomass of major zooplankton groups
averaged across time. The dots and bars represent the means and standard deviation of treatments with (black) and without
(white) nutrient additions. Results shown inside each graph are the F-ratios and P-values of the A N O V AA N O V A. Values were considered
significant assuming a = 0.05.
Effects of omnivorous filter-feeding fish
� 2009 Blackwell Publishing Ltd, Freshwater Biology, doi:10.1111/j.1365-2427.2009.02319.x
Tilapia biomass
The tilapia biomass significantly increased during the
experiment in both the F (t = )6.37; P = 0.0031) and
F + N treatments (t = )14.46; P = 0.0001), but no
difference was found in the initial (t = 1.8689;
P = 0.098) or final (t = )0.2725; P = 0.7921) biomass
between the treatments (Fig. 7).
Discussion
Our results indicate that omnivorous filter-feeding
fish such as the Nile tilapia can reduce both
zooplankton and phytoplankton biomass and still
decrease water transparency through mechanisms
other than stimulating algal growth. Instead of indi-
rectly enhancing phytoplankton through predation on
zooplankton and nutrient excretion, the Nile tilapia
reduced the biomass of large algae (GALD >50 lm)
and total phytoplankton biomass through direct
grazing. Therefore, this widespread omnivorous
fish can affect plankton communities in a different
way than visually feeding zooplanktivorous fish.
Conversely, nutrient enrichment did not affect the
biomass of zooplankton and phytoplankton or the
plankton community structure, with the exception of
rotifers that were enhanced by enrichment, but only in
the absence of tilapias. Contrary to our expectation,
0
0.04
0.08
0.12
Week 1 Week 2 Week 3 Week 4 Week 5
C N F + N F Reservoir
0 0.5
1 1.5
2 2.5
3 3.5
Tot
al N
(m
g N
L–1
)T
otal
P (
mg
P L
–1)
0
0.5
1
1.5
Secc
hi (
m)
F-ratio P
F-ratio P
F-ratio P
t × N 2.33 0.06
t × F 6.78 < 0.01
t × F × N 1.81 0.13
t × N
t × F
t × F × N
t × N
t × F
t × F × N
1.71
0.67
1.60 0.18
0.61
0.16
3.33
1.57
0.58 0.67
0.19
0.01
Fig. 2 Average values (±1 SD) of Secchi
depth and total nitrogen and phosphorus
concentrations in the experimental
treatments and in the reservoir at each
sampling week. Results shown inside
each graph are the F-ratios and P-values of
the two-way repeated measures A N O V AA N O V A
interaction terms with time (t). Values
were considered significant assuming
a = 0.05.
39
R. F. Menezes et al.
� 2009 Blackwell Publishing Ltd, Freshwater Biology, doi:10.1111/j.1365-2427.2009.02319.x
except for rotifers we found no significant interactions
between the effects of tilapia and nutrients on phyto-
plankton or zooplankton, suggesting that their
combined effects can be predicted as the sum of their
separate effects. Therefore, the picture that emerges
from this experiment is that of a strong effect of fish
and a negligible effect of nutrients on the plankton
community of this small tropical reservoir. This seems
0
10
20
30
40
50R
otif
ers
(µg
DW
L–1
)N
aupl
ii(µ
g D
W L
–1)
Cal
anoi
ds(µ
g D
W L
–1)
Cla
doce
rans
(µg
DW
L–1
)C
yclo
poid
s(µ
g D
W L
–1)
T.Z
oopl
ankt
on(µ
g D
W L
–1)
0
500
1000
1500
2000
Week 1 Week 2 Week 3 Week 4 Week 5 Week 1 Week 2 Week 3 Week 4 Week 5
0
100
200
300
400
500
600
700
0
500
1000
1500
2000
C N F + N F ReservoirC N F + N F Reservoir
0
5
10
15
20
25
30
35
0
50
100
150
200
t × N 0.29 0.88
t × F 5.97 < 0.01
t × F × N 0.63 0.63
1.10 0.36
2.63 0.04
1.14 0.34
F-ratio P
F-ratio
t × N
t × F
t × F × N
F-ratio P
t × N
t × F
t × F × N
F-ratio P
t × N
t × F
t × F × N
F-ratio Pt × N
t × F
t × F × N
F-ratio P
0.72
1.09
2.08 0.09
0.37
0.58 0.86
1.48
1.99 0.10
0.22
0.48
1.43
5.63
0.52 0.71
<0.01
0.23
t × N
t × F
t × F × N
1.08
7.76
0.82 0.51
<0.01
0.37
P
Fig. 3 Average values (±1 SD) of zooplankton biomass in the experimental treatments and in the reservoir at each sampling
week. Results shown inside each graph are the F-ratios and P-values of the two-way repeated measures A N O V AA N O V A interaction terms
with time (t). Values were considered significant assuming a = 0.05.
0
200
400
600
800
1000
1200
C N F + N F Reservoir
Mea
n le
ngth
(µm
)
N. cearensis Thermocyclops sp. C. cornuta Moina sp.
Moina sp. C. cornuta N. Cearensis Thermocyclops sp.
F-ratio
N
F
F × N
0. 00
0. 00
0. 50
0. 93
0. 96
0. 49
P F-ratio
N
F
F × N
181
1.21
0.87
0.19
0.28
0.36
P F-ratio
N
F
F × N
1.70
0.30
0.30
0.21
0.59
0.59
P F-ratio
N
F
F × N
1.11
4.66
0.79
0.31
0.06
0.39
P
Fig. 4 Mean length (±1 SD) of the larger
zooplankton taxa in the four experimental
treatments and in the reservoir at the
end of the experiment. Results shown
inside the graph are the F-ratios and
P-values of the two-way A N O V AA N O V A.
Effects of omnivorous filter-feeding fish
40� 2009 Blackwell Publishing Ltd, Freshwater Biology, doi:10.1111/j.1365-2427.2009.02319.x
to contradicts the hypothesis of stronger bottom-up
than top-down regulation in warmer lakes and
reservoirs (Moss et al., 2004; Jeppesen et al., 2007),
but is actually in agreement with the idea that high
initial concentrations of nutrients lead to de-emphasis
of the importance of nutrient loading in experi-
ments comparable to the present one (Moss et al.,
2004).
However, results from previous studies manipulat-
ing tilapias suggest that its effects on plankton can be
highly variable and context dependent (Diana, Det-
tweiler & Lin, 1991; Elhigzi, Haider & Larsson, 1995;
Starling et al., 1998; Figueredo & Giani, 2005; Attayde
& Menezes, 2008; Okun et al., 2008; Rondel et al.,
2008). For example, in a previous experiment carried
out in the same reservoir as the one in this study,
tilapia selectively consumed large cladocerans and
indirectly increased the biomass of edible algae
(GALD £50 lm) in a manner analogous to zooplank-
tivorous fish but had no effect on total zooplankton or
total phytoplankton biomass (Okun et al., 2008). The
contrasting results from these two mesocosm exper-
iments in the same system indicate that fish effects can
be highly variable from 1 year to another and that
experiments need to be repeated more frequently for
good understanding of the relative importance of
different processes regulating community structure in
(sub)tropical as in temperate systems (Moss et al.,
2004).
Attayde & Menezes (2008) hypothesised that the
size structure of the phytoplankton community may
influence the outcome of experiments manipulating
Without tilapias2.7
2.8
2.9
3.0
3.1
3.2T
otal
Phy
topl
ankt
on(L
og m
m3
L–1
)
2.5
2.6
2.7
2.8
2.9
3.0
3.1
Alg
ae >
50µm
(Log
mm
3 L
–1)
2.10
2.15
2.20
2.25
2.30
2.35
2.40
2.45
2.50
Alg
ae <
50
µm(L
og m
m3
L–1
)
With tilapias Without tilapias With tilapias Without tilapias With tilapias
F-ratio
N
F
F × N
2.40
2.45
2.50
2.55
2.60
2.65
2.70
2.75
2.80
Cya
noba
cter
ia(L
og m
m3
L–1
)
1.8
1.9
2.0
2.1
2.2
2.3
2.4
2.5
2.6
2.7
2.8
Bac
illar
yoph
ita(L
og m
m3
L–1
)
1.6
1.7
1.8
1.9
2.0
2.1
2.2
Chl
orop
hyce
ae(L
og m
m3
L–1
)
Without tilapias With tilapias Without tilapias With tilapias Without tilapias With tilapias
F
0.0
0.2
0.4
0.6
0.8
1.0
1.2
1.4
1.6
1.8
Eug
leno
phyt
a(L
og m
m3
L–1
)
1.2
1.3
1.4
1.5
1.6
1.7
1.8
1.9
Cry
ptop
hyce
ae(L
og m
m3
L–1
)
Without tilapias With tilapias Without tilapias With tilapias Without tilapias With tilapias
1.8
1.6
1.4
1.2
1.0
0.8
0.6
0.4
0.2
0.0
–0.2
–0.4
–0.6
Zyg
nem
aphy
ceae
(Log
mm
3 L
–1)
2.08
7.90
0.16
0.03
0.01
0.86
P F-ratio
N
F
F × N
2.77
10.2
0.11
0.04
<0.01
0.85
P F-ratio
N
F
F × N
0.26
0.00
0.61
0.06
0.99
0.80
P
F-ratio
N
F
F × N
0.72
0.21
0.40
0.58
0.65
0.45
PF-ratio
N
F
F × N
0.21
9.83
0.65
1.32
<0.01
0.26
P F-ratio
N
F
F × N
0.51
0.04
0.65
0.05
0.84
0.83
P
F-ratio
N
F
F × N
0.00
43.7
0.98
0.00
<0.01
0.98
PF-ratio
N
F
F × N
0.01
1.95
0.00
0.93
0.25
0.88
PF-ratio
N
F
F × N
0.76
1.95
0.00
0.39
0.18
0.97
P
Fig. 5 Results of two-way repeated measures A N O V AA N O V A to test for the effects of tilapia (F), nutrients (N) and the interaction among
these factors (F · N) on the total phytoplankton biovolume and the biovolume of major phytoplankton groups averaged across time.
The dots and bars represent the means and standard deviation of treatments with (black) and without (white) nutrient additions.
Results shown inside each graph are the F-ratios and P-values of the A N O V AA N O V A. Values were considered significant assuming a = 0.05.
41
R. F. Menezes et al.
� 2009 Blackwell Publishing Ltd, Freshwater Biology, doi:10.1111/j.1365-2427.2009.02319.x
0
1000
2000
3000
4000
5000
Algae ≥50 µm(mm3 L–1)
1000 80
0
600
400
200 0
Algae <50 µm(mm3 L–1)
0
1000
2000
3000
Chlorophyceae(mm3 L–1)
0
500
1000
1500
2000
Bacillariophyta(mm3 L–1)
0
1800
1600
1400
1200
1000 80
060
040
020
0
Cyanobacteria(mm3 L–1)
0
100 50150
250
200
300
Euglenophyceae(mm3 L–1)
200 0
400
800
600
Zygnemaphyceae(mm3 L–1)
050100
150
200
Wee
k 1
Wee
k 2
Wee
k 3
Wee
k 4
Wee
k 5
Wee
k 1
Wee
k 2
Wee
k 3
Wee
k 4
Wee
k 5
Wee
k 1
Wee
k 2
Wee
k 3
Wee
k 4
Wee
k 5
Cryptophyceae(mm3 L–1)
CN
F +
NF
Res
ervo
ir
0
1000
2000
3000
4000
5000
6000
T.phytoplankton(mm3 L–1)
CN
F +
NF
Res
ervo
irC
NF
+ N
FR
eser
voir
F-r
atio
P
t
× N
0.2
8
0
.88
t
× F
3.
07
0.02
t
× F
× N
2.3
2
0.06
F
-rat
io
Pt
× N
0.1
9
0
.94
t
× F
1.4
9
0
.21
t ×
F ×
N 0
.63
0.6
3
F-r
atio
P
t ×
Nt
× F
t
× F
× N
1.
41
0.24
1.
10
0.37
0
.13
0.9
7
F
-rat
io
Pt
× N
0.29
0.
88
t ×
F
3
.36
0.0
1 t
× F
× N
1.8
7
0
.12
F
-rat
io
Pt
× N
0.08
0.
98
t ×
F
3
.10
0.0
2 t
× F
× N
1.1
5
0
.34
F-r
atio
P
t ×
N
0
.93
0.4
4
t ×
F
2.0
8
0
.09
t ×
F ×
N
1.60
0
.18
F-r
atio
P
t ×
N
0.
12
0.9
7
t ×
F
0
.79
0.5
3 t
× F
× N
1.4
9
0.21
F-r
atio
P
t
× N
1.31
0.2
7
t ×
F
1
.70
0.1
6 t
× F
× N
2.8
0
0
.03
F
-rat
io
Pt
× N
2.56
0.0
9
t ×
F
8
.87
<0.
01
t ×
F ×
N 2
.56
0.0
9
Fig
.6
Av
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nsi
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min
ga
=0.
05.
Effects of omnivorous filter-feeding fish
42� 2009 Blackwell Publishing Ltd, Freshwater Biology, doi:10.1111/j.1365-2427.2009.02319.x
omnivorous filter-feeding fish like tilapias. Filter-
feeding fish may affect phytoplankton through graz-
ing only when large algae account for a greater
proportion of the total phytoplankton biomass as
occurred in the present study. Otherwise, the effects
of filter-feeding omnivorous fish would apparently
not differ from those of zooplanktivorous fish. This
study gives support to this hypothesis, but results
from two other studies disagree. In two earlier
studies, phytoplankton were dominated by colonial
chlorophytes or filamentous cyanobacteria, but tilapia
had no effect on the biomass of large algae (GALD
>50 lm) (Okun et al., 2008; Rondel et al., 2008).
As previously suggested the high initial concentra-
tions of nutrients in the reservoir and in the meso-
cosms (created by local conditions prior to the
experiment) may have affected the outcome of our
experiment, leading to de-emphasis of the importance
of nutrient loading relative to that of fish. The initial
total phosphorus and total nitrogen concentrations in
the reservoir and in the mesocosms were about 0.06
and 2.45 mg L)1 respectively, and remained relatively
constant over the course of the experiment. The
TN : TP ratios were always above 30 : 1, suggesting
that limitation for nitrogen was unlikely (Huszar et al.,
2006). Limitation of phytoplankton for light was also
unlikely as the depth of the euphotic zone in the
mesocoms, roughly estimated as 2.7 times the Secchi
depth (Cole, 1994), was about the same as the
mesocosms depth. The TN and TP concentrations in
the reservoir and in the mesocosms are typical for
reservoirs in the semi-arid region of Brazil (Sousa
et al., 2008), and are also similar to those of other
mesocosm experiments in semi-arid warm temperate
lakes that have found significant nutrient effects on
plankton communities (Fernandez-Alaez et al., 2004;
Romo et al., 2004). Therefore, high initial concentra-
tions of nutrients in the reservoir may not be the only
explanation for the lack of nutrients effects during our
experiment.
The nutrient loading and fish stocking employed
may have also affected the outcome of our experi-
ment, leading to de-emphasis of the importance of
nutrient loading relative to that of fish. However, our
nutrient loading was within the range used in other
mesocosm experiments manipulating nutrients and
fish in six lakes across Europe (Stephen et al., 2004;
Moss et al., 2004). The fish stocking densities used in
our experiment (120 g m)2) were high compared to
the aforementioned experiments, but still within the
range found in another Brazilian reservoir (Starling
et al., 2002). Moreover, a previous experiment
involving manipulation of a gradient of stocking
densities of tilapia revealed that the effects of tilapia
on plankton were the same over a range of densities
from 30 to 120 g m)2 (Okun et al., 2008). Therefore, we
are confident that our results are not artifacts of our
nutrient loading or fish stocking densities.
Instead, the lack of phytoplankton response to
nutrient enrichment is consistent with a strong top-
down control of fish grazing on phytoplankton. Under
a strong grazing pressure from fish, the added
nutrients did not accumulate in algal biomass and
may have been lost to the sediment or sequestered by
periphyton attached to the enclosure walls. By having
access to feed on the sediment and on the periphyton
growing on the walls, tilapia could benefit from
nutrient enrichment and could exhibit enhanced
growth in the treatment with nutrient addition.
However, we found no significant effect of nutrient
enrichment on tilapia growth, suggesting that tilapias
were not a sink of the added nutrients. Unfortunately,
we did not measure periphyton biomass or nutrient
concentrations in the sediment during the experiment,
but we observed that the periphyton layer on the
walls of all enclosures was very thin after removing
the mesocosms from the lake at the end of the
experiment. Therefore, we believe that the added
0
200
400
600
800
1000
1200
1400
1600
Start
Bio
mas
s (g
)
F + N
F
End
Fig. 7 Average biomass (±1 SD) of tilapias per treatment at the
start and end of the experiment in treatments with tilapias (F)
and with tilapias plus nutrients additions (F + N).
43
R. F. Menezes et al.
� 2009 Blackwell Publishing Ltd, Freshwater Biology, doi:10.1111/j.1365-2427.2009.02319.x
phosphates might have been lost to the sediment
through co-precipitation with calcium carbonate pre-
cipitated from calcium bicarbonates dissolved in the
water (Stumm & Morgan, 1981) because the reservoirs
in the region are characterised by very high carbonate
alkalinity values (Bouvy et al., 2000). The added
nitrates might have been lost through denitrification
which should be high in the tropics (Lewis, 2000,
2002). Besides, the added nutrients may have also
been transferred from the water column to the
sediment through absorption by organic matter
and ⁄or adsorption to suspended sediment particles
(Bostrom et al., 1988; Wetzel, 2001).
Food chain theory (Hairston, Smith & Slobodkin,
1960; Fretwell, 1977; Oksanen et al., 1981; Carpenter
et al., 1987; Persson et al., 1992) predicts that the
response of phytoplankton biomass to nutrient enrich-
ment depends on food chain length and might
increase in the presence of zooplanktivorous fish
while remaining unchanged in its absence. Con-
versely, food chain theory also predicts that zoo-
plankton biomass might increase with nutrient
enrichment in the absence of zooplanktivorous fish
but remains relatively constant in the presence of
zooplanktivorous fish. Our results confirm, to some
extent, these predictions since rotifers but not phyto-
plankton biomass increased with enrichment in the
absence of tilapias. However, the prediction that
phytoplankton biomass might increase with enrich-
ment in the presence of fish was not supported by our
results because tilapia omnivory can exert a direct
grazing control on phytoplankton that is not consid-
ered by theory. Hence, a major conclusion from our
experiment is that current theory fails to predict the
response of phytoplankton and zooplankton biomass
to manipulations of omnivorous filter-feeding fish.
Therefore, omnivory needs to be incorporated into the
theory if we are to understand and predict the effects
of fish manipulations on the structure and dynamics
of pelagic food webs.
Finally, it has been suggested that nutrient control
should be a greater priority than fish manipulation in
the restoration of eutrophic shallow lakes in warm
temperate regions (Moss et al., 2004; Stephen et al.,
2004). However, our results show that the influence
of fish on the plankton community and water transpar-
ency of a tropical eutrophic reservoir was significant
and much stronger than that of nutrients. This suggests
that manipulating the stocks of filter-feeding tilapi-
as may be of importance for the water quality manage-
ment of eutrophic reservoirs in tropical semi-arid
regions.
Acknowledgments
We thank Edson Santanna for field assistance and
Vanessa Mosca, Ana Catarina de Lima, Fabiana
Araujo, Danyhelton Douglas, Rafael Freitas, Maria
Marcolina Cardoso and Jandeson Brasil for assistance
at the laboratory. We also thank the staff from
IBAMA at ESEC Serido for giving us access to the
reservoir and the staff from DNOCS at the fish
hatching station in Caico for providing us with the
fish used in the experiment. We thank Xavier Lazz-
aro, Michael Vanni and two anonymous reviewers
for their suggestions to improve the manuscript.
Funding was given by CNPq through the PELD
Caatinga project.
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