UNIVERSIDADE FEDERAL DO ESPÍRITO SANTO CENTRO DE CIÊNCIAS HUMANAS E NATURAIS DEPARTAMENTO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS
DAYANA FERREIRA DE ALMEIDA
HELMINTOS PARASITOS DE Desmodus rotundus (E. Geoffroy, 1810)
(CHIROPTERA: PHYLLOSTOMIDAE) EM MUNICÍPIOS DO ESPÍRITO SANTO,
BRASIL
VITÓRIA
2016
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DAYANA FERREIRA DE ALMEIDA
HELMINTOS PARASITOS DE Desmodus rotundus (E. Geoffroy, 1810) (CHIROPTERA: PHYLLOSTOMIDAE) EM MUNICÍPIOS DO
ESPÍRITO SANTO, BRASIL
VITÓRIA
2016
Trabalho de Conclusão de Curso apresentado ao Departamento de Ciências Biológicas do Centro de Ciências Humanas e Naturais da Universidade Federal do Espírito Santo, como requisito parcial para obtenção do título de Bacharel em Ciências.
Orientadora: Profª. Drª. Narcisa Imaculada Brant Moreira
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DAYANA FERREIRA DE ALMEIDA
HELMINTOS PARASITOS DE Desmodus rotundus (E. Geoffroy, 1810) (CHIROPTERA: PHYLLOSTOMIDAE) EM MUNICÍPIOS DO
ESPÍRITO SANTO, BRASIL
Trabalho de Conclusão de Curso apresentado ao Departamento de Ciências
Biológicas do Centro de Ciências Humanas e Naturais da Universidade Federal do
Espírito Santo, como requisito parcial para obtenção do título de Bacharel em
Ciências Biológicas.
Aprovada em 08 de Julho de 2016.
COMISSÃO EXAMINADORA
______________________________________________
Profª. Drª. Narcisa Imaculada Brant Moreira Universidade Federal do Espírito Santo Orientador ______________________________________________ Profª. Drª. Blima Fux Universidade Federal do Espírito Santo ______________________________________________ Me. Vinícius Teixeira Pimenta
iv
Agradecimentos Dedico esse trabalho primeiramente a minha família, que sempre esteve presente
ao meu lado. Minha guerreira e amada mãe, que me deu muito amor,
ensinamentos preciosos, que sempre priorizou a mim e minha irmã Fernanda.
Jorge, obrigada por me apoiar e estar ao lado da minha mãe. Fefoca, minha
segunda mãe, o que seria de mim sem você para fazer minhas lições de casa para
podermos brincar. Obrigada por terem tido paciência comigo, quando nem eu me
suportava nesses anos de universidade.
Ao meu namorado Robinson, que sempre me incentivou a continuar, a nunca
desistir em meio a tantos obstáculos. Você é o meu melhor amigo e o amor da
minha vida.
À minha orientadora Profª Drª Narcisa Imaculada Brant Moreira, que me acolheu
em seu laboratório e que me deu oportunidade de obter conhecimentos
inestimáveis. Sempre dedicada a nos passar seu conhecimento, a nos mostrar a
melhor forma de se fazer ciência. Sem seu apoio esse trabalho não poderia ter sido
feito.
À minha grande amiga Mariana, que tem me ajudado nesse longo caminho, anos e
anos de amizade verdadeira.
Aos colegas do Laboratório de Helmintologia Animal (LabHa), Lucia Helena,
Rodrigo e Milena, e os da parasitologia, pelas boas gargalhadas pelos corredores,
e aos professores Blima Fux e Gustavo Rocha. Foi uma grande oportunidade
conhecê-los, boas amizades e companheirismo.
Às Fias, Glória, Jeane, Lauanda, Lígia e Maira, amizade saudável que sempre
quero por perto.
Aos meus colegas do Labeq, Luane, Fran, Trops, Bruna e Amanda. Meu primeiro
contato com a ciência, com o campo, onde aprendi a realizar coletas, trabalhar com
os animais e a respeitá-los.
Ao Instituto de Defesa Agropecuária e Florestal do Espírito Santo (IDAF), que
disponibilizou aos animais utilizados nessa pesquisa.
A todos que me ajudaram direta e indiretamente nessa longa caminhada, a todos
que acreditaram em mim. O meu mais humilde agradecimento.
v
“Sonhos determinam o que você quer. Ação determina o que você conquista.” Aldo Novak
vi
RESUMO
Desmodus rotundus (Geoffroy, 1810) conhecido como “morcego vampiro comum”,
alimenta- se do sangue de mamíferos, e tem sua distribuição do norte do México
ao norte da Argentina. São encontrados em colônias, de 20 a 100 indivíduos,
habitam geralmente tocas, cavernas muito úmidas e construções humanas.
Possuem pelagem fina e sedosa, com as partes superiores marrom-escuras e as
inferiores mais claras. É uma das espécies de quiróptero mais estudadas em
relação ao seu hábito alimentar e à transmissão do vírus da raiva. As publicações
referentes a helmintofauna de D. rotundus são escassos e somente abordam
aspectos morfológicos e ecológicos, não apresentando o ciclo de vida desses
parasitos. O objetivo do trabalho foi caracterizar os helmintos encontrados em D.
rotundus capturados em 23 localidades no estado do Espírito Santo. O material
utilizado foi referente a quirópteros coletados em reservas biológicas e doados pelo
IDAF, no período de janeiro de 2012 a dezembro de 2015. O trato digestivo dos
quirópteros foi retirado e os helmintos encontrados foram fixados e analisados para
fins de identificação morfológica. Dos 61 exemplares de D. rotundus analisados, 12
apresentaram helmintos. Foram identificados nematoides da família Trichuridae, do
gênero Biacantha, Biacantha normaliae e Longistriata sp. Este estudo tem
contribuído significativamente para o conhecimento da biodiversidade de
endoparasitos em quirópteros no estado do Espírito Santo e futuras
caracterizações morfológicas dos nematoides.
Palavras chaves: morcego hematófago, nematoides, morfologia.
vii
LISTA DE FIGURAS
Figura 1: Desmodus rotundus, quiróptero hematófago. ................................................. 2
Figura 2: Municípios do estado do Espírito Santo onde os quirópteros foram
coletados para análise parasitológica no período de janeiro de 2012 a dezembro de
2015. ....................................................................................................................................... 6
Figura 3: Rede de neblina para a captura de quirópteros. ............................................ 7
Figura 4: Biacantha normaliae. Extremidade posterior do macho. Aumento de 10x.
............................................................................................................................................... 12
Figura 5: Biacantha normaliae. Extremidade posterior do macho, em evidência o
cone genital (seta). Aumento de 40x. .............................................................................. 13
Figura 6: Biacantha normaliae. Espículos bifurcados, aumento de 40x. ................... 13
Figura 7: Biacantha normaliae fêmea, corpo inteiro. Vulva (seta). EP: extremidade
posterior. Aumento de 4x. ................................................................................................. 14
Figura 8: Biacantha normaliae. Extremidade anterior da fêmea, evidenciando a
vesícula cefálica com dois ganchos recurvados. Aumento de 20x. .......................... 14
Figura 9: Biacantha normaliae fêmea, a. visualização longitudinal dos sínlofes, b.
corpo do animal dobrado sendo possível ver os sínlofes em vista frontal
(asteriscos). Aumento de 40x. .......................................................................................... 15
Figura 10: Biacantha normaliae. Ovo, aumento de 40x. .............................................. 15
Figura 11: Biacantha normaliae. Extremidade posterior da fêmea, apêndices
caudais (setas). Aumento de 40x. .................................................................................... 16
Figura 12: Longistriata sp. macho corpo inteiro, aumento de 4x. ............................... 17
Figura 13: Longistriata sp. Extremidade anterior do macho, aumento de 4x. .......... 18
Figura 14: Longistriata sp. Sínlofes, aumento de 40x .................................................. 18
Figura 15: Longistriata sp. Extremidade posterior do macho. Porção final dos
espículos (asterisco) e gubernáculo (seta). Aumento de 40x. .................................... 19
Figura 16: Longistriata sp. Extremidade posterior do macho, com dois espículos
longos e semelhantes. Início dos espículos indicado pela seta. Aumento de 40x. . 19
Figura 17: Longistriata sp. Bolsa copuladora e gubernáculo (seta). Aumento de 40x.
............................................................................................................................................... 20
Figura 18: Trichuridae. Extremidade anterior indicando os esticocitos (seta),
aumento de 10x. ................................................................................................................. 21
Figura 19: Trichuridae. Vulva (seta) e ovos. Aumento de 10x. ................................... 22
Figura 20: Trichuridae. Ovos elípticos, casca com três camadas, borda assimétrica,
presença de dois opérculos polares. Aumento de 40x. ................................................ 22
Figura 21: Desmodus rotundus. Intestino delgado visualizado em lupa. Aumento de
2x. .......................................................................................................................................... 27
Figura 22: Artibeus lituratus. Intestino delgado visualizado em lupa. Grande número
de vilosidades. Aumento de 2x. ........................................................................................ 27
viii
LISTA DE TABELAS
Tabela 1: Helmintos catalogados em Desmodus rotundus. .......................................... 4
Tabela 2: Procedência e número de exemplares de Desmodus rotundus analisados
entre janeiro de 2012 a dezembro de 2015. .................................................................... 9
Tabela 3: Relação de helmintos encontrados em 12 exemplares de Desmodus
rotundus procedentes de diferentes localidades do Espírito Santo. Analisados entre
janeiro de 2012 a dezembro de 2015. ............................................................................. 10
ix
SUMÁRIO
1. INTRODUÇÃO.................................................................................................................................... 1
2. OBJETIVOS........................................................................................................................................ 4
2.1. OBJETIVO GERAL .............................................................................................................................. 4
2.2. OBJETIVOS ESPECÍFICOS ................................................................................................................... 4
3. MATERIAL E MÉTODOS .................................................................................................................. 5
3.1. ÁREA DE ESTUDO E QUIRÓPTEROS ANALISADOS ............................................................................. 5
3.2. PROCEDIMENTO PARASITOLÓGICO .................................................................................................. 8
3.3. IDENTIFICAÇÃO E ANÁLISE MORFOMÉTRICA DOS HELMINTOS ........................................................ 8
4. RESULTADOS ................................................................................................................................... 9
4.1. PERFIL DAS INFECÇÕES NOS HOSPEDEIROS ...................................................................................... 9
4.2. IDENTIFICAÇÃO DOS HELMINTOS ................................................................................................... 11
4.2.1. BIACANTHA .................................................................................................................................... 11
4.2.2. LONGISTRIATA ............................................................................................................................... 16
4.2.3. TRICHURIDAE ................................................................................................................................. 20
5. DISCUSSÃO ..................................................................................................................................... 23
5.1. HELMINTOS ENCONTRADOS .......................................................................................................... 23
5.1.1. BIACANTHA SP ............................................................................................................................... 23
5.1.2. LONGISTRIATA SP ........................................................................................................................... 24
5.1.3. TRICHURIDAE ................................................................................................................................. 25
5.2 MORFOLOGIA DE INTESTINO DE D. ROTUNDUS X INFECÇÃO POR HELMINTOS ...................................... 25
6. CONCLUSÃO ................................................................................................................................... 28
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ....................................................................................................... 29
1
1. INTRODUÇÃO
Os morcegos pertencem à ordem Chiroptera e compõem um dos grupos de
mamíferos mais diversificados do mundo, com dezoito famílias, 202 gêneros e
1120 espécies (SIMMONS, 2005). A família Phyllostomidae Gray, 1825 é a
mais numerosa no território brasileiro, com pelo menos 90 espécies. É também
a família de mamíferos com a maior diversidade de hábitos alimentares no
mundo, com indivíduos insetívoros, frugívoros, hematófagos, ranívoros,
onívoros e nectarívoros (OLIVEIRA, 2008).
Os morcegos hematófagos pertencem à família Phyllostomidae, subfamília
Desmodontinae. Esta subfamília inclui três gêneros: Desmodus, Diaemus e
Diphylla e três espécies hematófagas, monotípicas e simpátricas: Desmodus
rotundus, Diaemus youngi e Diphylla ecaudata. Desmodus rotundus,
conhecido como “morcego vampiro comum”, alimenta-se de sangue de
mamífero, principalmente bovinos, equídeos e porcos, e às vezes de animais
selvagens e seres humanos. Diaemus youngi, “vampiro-de-pernas-peludas” e
Diphylla ecaudata alimentam-se do sangue de aves (BRASS, 1994). Os
desmodontíneos possuem como característica diagnóstica que os distingue
das outras famílias de morcegos Neotropicais, um apêndice nasal rudimentar,
de estrutura discóide em forma de ferradura ou como protuberância. Não
possuem cauda e o uropatágio é reduzido. As pernas, antebraços e polegares
são longos, sendo esses últimos espessados e usados como pés para andar,
saltar ou escalar de forma quadrúpede (ALTENBACH, 1979; GREENHALL et
al., 1983).
E. Geoffroy, em 1810, descreveu a espécie Phyllostoma rotundum, em 1826
Wied-Neuwied criou o gênero Desmodus e Thomas em 1901 revisou P.
rotundum e realocou como Desmodus rotundus (Figura 1). D. rotundus tem
ampla distribuição no Novo Mundo, ocorrendo desde o norte do México até o
norte da Argentina (MAcNAB, 1973; GREENHALL et al., 1983; KOOPMAN,
1988). Essa espécie ocorre em áreas florestais assim como regiões desérticas,
abrigando-se em ocos de árvore, cavernas, bueiros, minas abandonadas e
mesmo construções civis (BREDT & UIEDA, 1996). Economicamente esta
espécie pode trazer grandes prejuízos para a pecuária da América Latina, por
2
causa de seu papel na transmissão da raiva para os herbívoros (GREENHALL
et al, 1983; ACHA & MALAGA-ALBA, 1988).
Figura 1: Desmodus rotundus, quiróptero hematófago.
Fonte: http://www.ryanphotographic.com/phyllostomatidae.htm
Devido às seus hábitos gregários, D. rotundus pode formar colônias de até
5.000 indivíduos, com os machos possuindo haréns de 20 a 100 fêmeas
organizados em hierarquia de dominância. Estas colônias exibem extenso
contato físico entre espécimes, movendo-se ativamente entre si, realizando
preparação mútua para o voo e têm o hábito de regurgitar alimentos para
alimentar integrantes da colônia que não obtiveram alimentação em
determinado período de caça (REIS et al., 2007).
Os morcegos podem atuar como hospedeiros de vírus, bactérias, fungos,
protozoários e helmintos e também podem atuar como vetores mecânicos de
Trypanosoma evansi (parasito de mamíferos domésticos e silvestres) além de
atuar como reservatório de algumas zoonoses, sendo a raiva e a
histoplasmose as mais conhecidas. (BARROS et al, 2008; SAVANI et al.,
2008).
São relativamente poucos os trabalhos sobre protozoários e helmintos
parasitos de morcegos. Entre os protozoários, casos de parasitismo por
3
Trypanosoma sp, Leishmania sp, Plasmodium sp e Toxoplasma gondii, já
foram publicados no Brasil (SILVA et al, 2008; BARROS et al, 2008;
STEINDEL et al, 1998; LISBOA et al, 2008; ZETUN et al., 2009).
Com relação aos helmintos parasitos de quirópteros, podem ser citados os
nematoides: Capillariinae em Phyllostomus hastatus (ALBUQUERQUE, 2016);
Capillaria sp. em Eptesicos diminutus, Eumops perotis, Nyctinomops
laticaudatus (MELO, 2010); do gênero Litomosoides na cavidade abdominal de
nectarívoros (MOURÃO et al., 2002) e de filostomídeos (REGO, 1961),
Litomosoides brasiliensis em Artibeus planirostris, Litomosoides guiterasi em
Carollia perspicillata (ALBUQUERQUE, 2016); Tricholeiperia leiperi e
Tricholeiperia proençai em onívoros (TRAVASSOS, 1935), Tricholeiperia sp.
em Carollia perspicillata (ALBUQUERQUE, 2016); Parahistiostrongylus
octacanthus em Phyllostomus hastatus (ALBUQUERQUE, 2016);
Pterygodermatites elegans em Emops sp. e Pterygodermatites jagerskioldi em
Myotis sp. (SIMÔES, 2016). Descrição de trematódeos em vespertilionídeos e
molossídeos (LUNASCHI, 2002), além de uma lista de nematoides parasitos de
mamíferos relatando as principais espécies encontradas em quirópteros no
Brasil (VICENTE et al, 1997).
Segundo Oviedo e colaboradores (2012) mais de 70 diferentes espécies de
ectoparasitas infestam Desmodus rotundus ao longo da América Latina,
contudo, somente quatro espécies de endoparasitas foram encontradas nessa
espécie de morcego: Biacantha desmoda, Wolfang, 1954; Biacantha normaliae
Oviedo, Ramallo, Claps & Miotti, 2012; Lukonema lukoschusi Chabaut e Bain,
1974 além de Capillaria sp (Tabela 1). Biacantha desmoda foi descrita por
Wolfang, em 1954, parasitando o intestino delgado de D. rotundus procedente
de Trindade e Tobago; posteriormente essa espécie foi registrada em D
rotundus do México, Costa Rica e Equador (UBELAKER, 1977; VAUCHER &
DURETTE-DESSET, 1986). Chabaut e Bain (1974) descreveram Lukonema
lukoschusi da membrana intrafemural e regiões adjacentes de D. rotundus na
Guiana. Capillaria sp. foi encontrado por Mendez (1988) e em 2007 Rojas &
Guerrero encontraram ovo de Capillaria sp. no trato gastro intestinal, na Costa
Rica. Biacantha normaliae foi descrito por Oviedo et al. (2012) em D. rotundus
em Yungas, Argentina, e registrado por Gazarini (2013) nessa mesma espécie
de hospedeiro em São Paulo, Brasil.
4
O Espírito Santo possui uma das maiores biodiversidades do Brasil, tanto na
fauna quanto na flora. Nesse estado, estudos com morcegos vêm sendo
realizados comumente com monitoramento desses animais em áreas urbanas,
utilizando também detectores de ultra-som (OPREA, et al, 2009; ALMEIDA et
al, 2007); registro de novas ocorrências de determinadas espécies e de
quirópteros em risco de extinção (VIEIRA et al, 2008; ZORTEA et al., 1998).
O objetivo desse trabalho foi caracterizar morfologicamente os parasitos
encontrados em D. rotundus capturados no estado do Espírito Santo
possibilitando maior entendimento de sua fauna parasitária, auxiliando no
conhecimento de seus aspectos biológicos.
Tabela 1: Helmintos catalogados em Desmodus rotundus.
Helminto Hábitat Referências Localidade
Biacantha desmoda ID Wolfgang, 1954
Uberlaker et al., 1977 Vaucher & Durette-Desset, 1986
Trindade e Tobago México e Costa Rica
Equador
Biacantha normaliae ID Oviedo et al., 2012
Gazarini, 2013 Argentina
São Paulo,Brasil
Capillaria sp. ID Mendez, 1988 Sem informação
Capillaria sp. (ovo) ID Rojas & Guerrero, 2007 Costa Rica
Lukonema lukoschusi Membrana intrafemural
Chabaut & Bain 1974 Guiana Francesa
Legenda: ID: Intestino Delgado, CA: Cavidade Abdominal
2. OBJETIVOS
2.1. Objetivo geral
Analisar os helmintos parasitos de Desmodus rotundus coletados em diferentes
localidades do estado do Espírito Santo.
2.2. Objetivos específicos
5
Coletar os helmintos parasitos do trato digestivo de D. rotundus;
Identificar e caracterizar, por parâmetros morfológicos, os helmintos
encontrados no trato digestivo de Desmodus rotundus.
3. MATERIAL E MÉTODOS
3.1. Área de estudo e Quirópteros analisados
O estado do Espírito Santo possui uma área de 45.597 km2, seu território
compreende duas regiões naturais distintas: o litoral - que se estende por 400
km - e o planalto. Ao longo da costa Atlântica encontra-se uma faixa de planície
que representa 40% da área total do estado, e à medida que penetra em
direção ao interior, o planalto dá origem a uma região serrana, com altitudes
superiores a 1.000 metros, onde se eleva a Serra do Caparaó ou da Chibata. O
clima do Espírito Santo é tropical úmido, com temperaturas médias anuais de
23ºC e volume de precipitação superior a 1.400 mm por ano, especialmente
concentrada no verão. Na hidrografia, o rio Doce, que nasce no estado de
Minas Gerais e tem 944 km de extensão, é o mais importante do esritório. No
entanto, também se destacam os rios São Mateus, Itaúnas, Itapemirim, Jucu,
Mucurí e Itabapoana (Governo do Espírito Santo, 2016).
A Mata Atlântica com menos de 8% do que restou de cobertura territorial no
estado do Espírito Santo, é formada por um conjunto de formações florestais
(Ombrófila Densa, Ombrófila Mista, Estacional Semidecidual, Estacional
Decidual e Ombrófila Aberta) e ecossistemas associados como as restingas,
manguezais e campos de altitude. Atualmente os remanescentes de vegetação
nativa estão reduzidos a cerca de 22% de sua cobertura original e encontram-
se em diferentes estágios de regeneração. Mesmo reduzida e muito
fragmentada, estima-se que a Mata Atlântica abriga 849 espécies de aves, 370
espécies de anfíbios, 200 espécies de répteis, 270 de mamíferos e cerca de
350 espécies de peixes.
A pesquisa foi realizada em 23 municípios do estado Espírito Santo (Figura 2).
6
Figura 2: Municípios do estado do Espírito Santo onde os quirópteros foram coletados para análise parasitológica no período de janeiro de 2012 a dezembro de 2015. Pontos azuis indicam locais de coleta realizadas em reservas biológicas, e os demais locais, quirópteros coletados e doados pelo IDAF. Fonte: www.mapasparacolorir.via12.com
7
Coletas de quirópteros foram realizadas pela equipe do Laboratório de
Quirópteros (Labeq/UFES) na Reserva Biológicas de Sooretama e na Reserva
Biológica Augusto Ruschi em Santa Teresa, Espírito Santo. As coletas foram
realizadas no período de 12h, utilizando redes de neblina, sendo abertas às
18h e desarmadas às 6h do dia seguinte (Figura 3). Os animais eram
identificados em campo, seguindo Vizotto & Taddei (1973). Não foram
coletadas fêmeas lactantes ou grávidas, nem machos e fêmeas em período
fértil e jovens. Toda captura foi realizada com autorização do Instituto Brasileiro
do Meio Ambiente e dos Recursos Naturais Renováveis (IBAMA). No
laboratório de Helmintologia Animal do CCS/UFES, os animais coletados em
campo foram pesados e sacrificados com o coquetel de cloridrato de cetamina
a 60 mg/kg associado com cloridrato de xylazina a 8 mg/kg por via
intramuscular.
O trabalho também incluiu análise de quirópteros doados pelo IDAF. Os
morcegos negativos quanto à presença do vírus da raiva no laboratório do
IDAF eram descartados e queimados, tornado-se inúteis para pesquisas
posteriores. Em comum acordo, a carcaça desses animais antes rejeitada foi
reaproveitada para a atual pesquisa. Os animais capturados pelo IDAF já
estavam mortos e congelados a -5ºC.
Figura 3: Rede de neblina para a captura de quirópteros.
8
3.2. Procedimento Parasitológico
Os quirópteros foram necropsiados após descongelamento em temperatura
ambiente. Para colheita e fixação dos helmintos, o morcego foi examinado
após abertura da cavidade abdominal. O trato digestivo foi retirado e colocado
isoladamente em placas de petri contendo solução salina 0,85%. Os cestódeos
foram comprimidos no sentido dorso-ventral entre duas lâminas, e fixados com
formol 5% a 70ºC. Os nematoides também foram fixados com formol 5% a
quente, sem compressão. Posteriormente quantificados, acondicionados e
preservados, em frascos transparentes de vidro devidamente vedado e
etiquetado, contendo como fixador álcool 70°GL, para posterior identificação.
3.3. Identificação e análise morfométrica dos helmintos
A identificação genérica e específica de todos os parasitos foi realizada em
microscópios ópticos a partir de exames detalhados de suas estruturas. Para a
realização deste procedimento, os exemplares de nematoides foram
previamente clarificados com lactofenol de Aman para uma melhor visualização
de suas estruturas morfológicas.
Os exemplares selecionados para serem feitas as medidas foram os que
estavam inteiros, sem danos que afetassem a identificação. Exemplares
fragmentados foram medidos apenas na inexistência de espécimes inteiros.
Imagens fotográficas foram realizadas por microscopia óptica e os caracteres
obtidos foram mensurados utilizando o programa TSView 6.1 (Tucsen Imaging
Technology Co. Limited).
Na descrição das espécies, as medidas estão expressas em micrômetros, e
quando não, a unidade é indicada.
A descrição dos helmintos foi baseada em Anderson e colaboradores (2009),
juntamente com a literatura especializada como artigos da área.
9
4. RESULTADOS
4.1. Perfil das infecções nos hospedeiros
No período de janeiro de 2012 a dezembro de 2015 foram analisados 265
quirópteros para pesquisa de presença de helmintos. Foram analisados 61
exemplares de D. rotundus, sendo trinta e dois (52.4%) machos e vinte e nove
(47,6%) fêmeas. Doze (12,7%) apresentaram helmintos no trato digestivo,
sendo quatro (33,3%) machos e oito (66,7%) fêmeas (Tabela 2).
Dentre os animais infectados, 11 (91,6%) apresentaram infecções
exclusivamente por nematoides, apenas um (8,4%) por cestoide.
A identificação dos nematoides foi ao nível de família, gênero e espécie,
quando possível. Foram identificados os nematoides Biacantha sp, sendo três
exemplares não foi possível identificar a espécies por estarem quebrados na
extremidade posterior; Biacantha normaliae, quatro exemplares; Trichuridae,
duas fêmeas quebradas; e Longistriata sp, um macho.
Um cestódeo foi encontrado, contudo não foi possível sua identificação por ter
ocorrido degradação do exemplar no momento da fixação.
Dos animais coletados em áreas de conservação ambiental nenhum estava
parasitado. Todos os morcegos positivos foram doados pelo IDAF. (Tabela 3.)
Tabela 2: Procedência e número de exemplares de Desmodus rotundus analisados entre janeiro de 2012 a dezembro de 2015.
Localidade Número
Localidade Número
Afonso Claúdio 3 Presidente Kennedy 1
Alegre 3 Rio Novo do Sul 3
Castelo 1 Santa Leopoldina 2
Domingos Martins 5 Santa Maria de Jetibá 17
Guaçuí 2 Santa Teresa * 1
Ibiraçu 3 São Mateus 1
Iconha 1 São Roque do Canaã 1
Itaguaçu 1 Sooretama * 1
Laranja da Terra 1 Vargem Alta 1
Mucurici 6 Venda Nova do Imigrande 1
Muqui 1 Vila Valério 3
Pedro Canário 2 Total 61
Legenda: * Local em que foi realizada coleta de quirópteros.
10
Tabela 3: Relação de helmintos encontrados em 12 exemplares de Desmodus rotundus procedentes de diferentes localidades do Espírito Santo. Analisados entre janeiro de 2012 a dezembro de 2015.
Hospedeiros Habitat Helminto Localidade Identificação do parasito
F1 ID Nematoide Santa Maria de Jetibá * (N=1)
F2 ID Nematoide Santa Maria de Jetibá Biacantha sp. ♀ (N=1)
F3 ID Nematoide Santa Maria de Jetibá * (N=1)
F4 ID Nematoide Santa Maria de Jetibá Biacantha normaliae ♀ (N=1)
F5 CA Nematoide Santa Maria de Jetibá
Biacantha normaliae ♂ (N=1) Biacantha normaliae ♀ (N=1)
Biacantha sp. ♀ (N=1) Longistriata sp. ♂ (N=1)
F6 ID Nematoide Santa Maria de Jetibá Biacantha sp. ♀ (N=1)
F7 ID Nematoide Santa Maria de Jetibá * (N=1)
F8 ID Nematoide Santa Maria de Jetibá * (N=1)
M1 ID Nematoide Santa Maria de Jetibá * (N=1)
M2 ID Cestoide Domingos Martins * (N=1)
M3 CA Nematoide Afonso Cláudio Trichuridae ♀ (N=1)
M4 CA Nematoides Ibiraçu Trichuridae ♀ (N=1)
Biacantha normaliae ♀ (N=1)
ID: Intestino Delgado, CA: Cavidade Abdominal, M: Hospedeiro Macho. F: Hospedeiro Fêmea.
N: número de espécimes. ♀: Fêmea. ♂: Macho. *Parasito danificado.
A seguir encontra-se a descrição dos nematoides encontrados, juntamente com
seus resumos taxonômicos e principais indicadores de infecção.
11
4.2. Identificação dos helmintos
4.2.1. Biacantha
Filo Nematoda
Classe Secernentea
Ordem Strongylida Molin, 1861
Família Molineidae Skrjabin & Schulz, 1937
Gênero Biacantha Wolfgang, 1954
Biacantha normaliae Wolfgang, 1954
Diagnose: Corpo filiforme, vesícula cefálica com dois ganchos cefálicos
localizados assimetricamente e uma série de nervuras longitudinais que se
estendem por todo o comprimento do corpo. Abertura bucal oval. Esôfago fino,
tornando-se mais largo posteriormente. Fêmeas apresentam extremidade
posterior cônica com seis espinhos caudais diferenciadas. Machos apresentam
extremidade posterior alada, expandida em bolsa copuladora, gubernáculo
ausente.
Macho: Espécime com 3.1mm de comprimento e 0.11mm de largura mediana.
Vesícula cefálica com 32.35 de comprimento e 47.19 de largura. Boca com
13.25 de diâmetro. Bolsa copuladora com 144.42 de comprimento e largura de
113.26, com três lobos, sendo dois laterais e uma dorsal, com três raio em
cada lobo (Figura 4). Cone genital com 73.54 de comprimento e 40.35 de
largura da base (Figura 5). Dois espículos alados, subiguais e bifurcados na
extremidade posterior, com 191.15 e 183.67 de comprimento (Figura 6).
Papilas pré-bursais não aparentes.
Fêmea: Corpo com 5.06mm (4.76-5.57) de comprimento e 0.15mm (0,13-0,18)
de largura (Figura 7). Vesícula cefálica com 38.65 (30.88-46.43) comprimento e
53.53 (49.12-57.95) de largura, ganchos cefálicos com 22.47 (20.12 – 24.03)
de comprimento (Figura 8). Anel nervoso à 62.37 da extremidade anterior.
Boca com 15.83 (11.47-20.2) de diâmetro. Poro excretor localizado à 101.6 da
extremidade anterior. Presença de sete sínlofes (Figura 9). Posição do ovário
12
anfidélfica, com ovários opostos, vulva mediana. Vulva localizada à 1.62mm da
extremidade posterior. Ânus localizado à 15.22 da extremidade posterior. Ovos
com 101,19 (98.45-104.1) de comprimento e 57.47 (65.5-49.45) de largura
(Figura 10). Quatro apêndices caudais medindo 23.53 (19.52-26.53), 21.93
(16.76-27.4), 21.5 (19.9-23.11) e 26.82 (23.45-30.2) e outros dois apêndices
menores, 3.6 e 4.7 de comprimento (Figura 11).
Habitat: Cavidade abdominal e intestino delgado
Prevalência: 41.67% (5 positivos de 12 analisados)
Espécimes analisados: 1 macho adulto e 3 fêmeas adultas inteiras e 2
fragmentadas.
Observações: Os exemplares aqui encontrados estão de acordo com a
descrição de Oviedo e colaboradores (2012). A ausência de gubernáculo no
macho e presença de seis processos caudais na fêmea possibilitou a
identificação de B. normaliae.
Figura 4: Biacantha normaliae. Extremidade posterior do macho. Aumento de 10x.
13
Figura 5: Biacantha normaliae. Extremidade posterior do macho, em evidência o cone genital (seta). Aumento de 40x.
Figura 6: Biacantha normaliae. Espículos bifurcados, aumento de 40x.
45µm
14
Figura 7: Biacantha normaliae fêmea, corpo inteiro. Vulva (seta). EP: extremidade posterior. Aumento de 4x.
Figura 8: Biacantha normaliae. Extremidade anterior da fêmea, evidenciando a vesícula cefálica com dois ganchos recurvados. Aumento de 20x.
EP
15
Figura 9: Biacantha normaliae fêmea, a. visualização longitudinal dos sínlofes, b. corpo do animal dobrado sendo possível ver os sínlofes em vista frontal (asteriscos). Aumento de 40x.
Figura 10: Biacantha normaliae. Ovo, aumento de 40x.
b.
a.
* * * * * * *
16
Figura 11: Biacantha normaliae. Extremidade posterior da fêmea, apêndices caudais (setas). Aumento de 40x.
4.2.2. Longistriata
Filo Nematoda (Rudolphi, 1808) Diensing, 1891
Classe Secernentea
Ordem Strongylida Baird, 1853
Família Heligmosomidae (Travassos, 1914) Cram, 1927
Gênero Longistriata Schulz, 1926
Longistriata sp Schulz, 1926
Diagnose do Macho: Nematoides de corpo delgado e atenuado anteriormente,
8.04mm de comprimento e 0.2mm de largura (Figura 12). Cutícula com
estriação transversal e linhas longitudinais pouco desenvolvidas. Boca muito
pequena com papilas pouco nítidas e praticamente sem vestígio da cápsula
bucal (Figura 13). Extremidade anterior com dilatação cuticular anelada e
separada do corpo por um sulco anular. Treze sínlofes (Figura 14). Anel
nervoso localizado a 31.56 da extremidade anterior. Esôfago dividido em
17
porção glandular e muscular, com comprimento total de 0.68mm e 0.09mm.
Poro excretor à 676.16 da extremidade anterior. Papilas cervicais não
aparentes. Bolsa copuladora ampla com 794.36 a partir do início do
gubernáculo e 497.61 de largura, lobos laterais assimétricos. Lobo dorsal
pouco individualizado. Dois espículos longos, delgados, individualizados, com
2.04mm, com um pouco mais de ¼ do corpo (Figura 15 e Figura 16).
Gubernáculo com 84.87 de comprimento e 65.94 largura (Figura 17).
Habitat: Cavidade abdominal
Prevalência: 8.33% (1 positivo de 12 analisados)
Espécime analisado: um macho inteiro.
Observações: O exemplar encontrado foi baseado na descrição de Almeida
(1934), Anderson (2009) e Vicente e colaboradores (1997), sendo possível
identificá-lo como Longistriata por apresentar características como o formato da
extremidade anterior, espessamente anelar da cutícula bem separada do corpo
e bolsa copuladora do macho.
Figura 12: Longistriata sp. macho corpo inteiro, aumento de 4x.
18
Figura 13: Longistriata sp. Extremidade anterior do macho, aumento de 4x.
Figura 14: Longistriata sp. Sínlofes, aumento de 40x
19
Figura 15: Longistriata sp. Extremidade posterior do macho. Porção final dos espículos (asterisco) e gubernáculo (seta). Aumento de 40x.
Figura 16: Longistriata sp. Extremidade posterior do macho, com dois espículos longos e semelhantes. Início dos espículos indicado pela seta. Aumento de 40x.
*
20
Figura 17: Longistriata sp. Bolsa copuladora e gubernáculo (seta). Aumento de 40x.
4.2.3. Trichuridae
Filo Nematoda (Rudolphi, 1808) Diensing, 1891
Classe Adenophorea (vonLinstow, 1905) Goughterty, 1958
Subclasse Enoplia Schuurmans, Stekhoven & Deconing, 1933
Ordem Trichinellida Ward, 1907
Família Trichuridae Railliet, 1915
Trichuridae Railliet, 1915
Diagnose da Fêmea: Corpo tênue e filiforme, apresentando esticocitos (Figura
18). Vulva à 6.7mm da extremidade posterior (Figura 19). Presença de ovos
elípticos, casca com três camadas (lipídica, quitinosa e vitelínica), borda
assimétrica, presença de dois opérculos polares, com 54.05 de comprimento e
30.06 de largura (Figura 20). Extremidade posterior cônica, pouco alongada e
não recurvada.
Macho: Não encontrado
Habitat: Cavidade abdominal
21
Prevalência: 16.66% (2 positivo2 de 12 analisados) de Trichuridae.
Espécimes analisados: Duas fêmeas adultas com as extremidades
posteriores fragmentadas.
Observações: Os espécimes encontrados estavam com as extremidades
anteriores quebradas, o que impossibilitou a identificação ao nível de gênero e
espécie. No entanto devido a características observadas de ambas, como
aspecto da extremidade anterior com esticócitos além de aspectos dos ovos,
foi possível identificar como pertencentes à família Trichuridae.
Figura 18: Trichuridae. Extremidade anterior indicando os esticocitos (seta),
aumento de 10x.
22
Figura 19: Trichuridae. Vulva (seta) e ovos. Aumento de 10x.
Figura 20: Trichuridae. Ovos elípticos, casca com três camadas, borda assimétrica, presença de dois opérculos polares. Aumento de 40x.
23
5. DISCUSSÃO
5.1. Helmintos Encontrados
Os quirópteros doados pelo IDAF foram armazenados congelados para os
testes de raiva por longo período (alguns por até dois anos) antes de serem
doados para a necropsia. Esse período foi prejudicial para o estudo em
questão, por causar degradação dos helmintos. O ideal em estudos da
helmintofauna é a necropsia logo após o sacrifício do hospedeiro.
Nesse estudo o número de espécimes de nematoides macho foi reduzido, isso
pode ter ocorrido, pois normalmente os machos são menores, menos
numerosos e tempo de vida curto, assim muitas vezes passam muitas vezes
despercebidos. A diagnose de muitas espécies de nematoides é baseada na
descrição do macho, e a redução do número de machos pode prejudicar a
identificação.
5.1.1. Biacantha sp
O gênero Biacantha Wolfgang, 1954 (Trichostrongyloidea, Molineidae) inclui
três espécies: Biacantha desmoda descrita por Wolfgang, 1954, infectando D.
rotundus em Trindade e Tobago e posteriormente foi encontrado na Costa
Rica, México, Índia, Venezuela, e Equador (UBELAKER et al., 1977;
GUERRERO, 1985; VAUCHER e DURETTE-DESSET, 1986): Biacantha silvai
Barus e del Valle, 1967, parasito de Natalus lepidus em Cuba (Wolfgang, 1954;
Barus e del Valle, 1967); e, mais recentemente, Biacantha normaliae foi
descrito por Oviedo et al. (2012) parasitando D. rotundus em Yungas,
Argentina, Gazarini (2013) registrou essa espécie em D. Rotundus em São
Paulo, Brasil.
Esse é o primeiro registro de B. normaliae em quirópteros do Espírito Santo, o
que amplia sua distribuição geográfica.
A ausência de gubernáculo no macho e presença de seis processos caudais na
fêmea possibilitou a identificação de B. normaliae. Outros caracteres que
auxiliaram na identificação, o comprimento do corpo, sendo que B. normaliae
apresentam tamanho reduzido em relação a B. desmoda, o comprimento dos
espículos são diferenciados nessas duas espécies, sendo que em B. normaliae
são maiores. Biacantha silvai apresenta caracteres que não se confundem com
24
as outras duas espécies pelo comprimento do animal, forma da cápsula
cefálica, tamanho e formato dos espículos e o número de raios na bolsa
copuladora, de acordo com a descrição de Barus e del Valle (1967) em Natalus
lepidus.
Os trabalhos referentes ao gênero Biacantha não apresentaram informações
sobre o ciclo de vida e ação do parasito no organismo de seus hospedeiros.
5.1.2. Longistriata sp
Segundo Vicente e colaboradores (1997), existem cerca de 18 espécies do
gênero Longistriata, e só no Brasil, cerca de 14 espécies que parasitam,
principalmente roedores da família Muridae e Cricetidae, além de algumas
espécies de Didelphimorphia, como Didelphis aurita (TRAVASSOS, 1920;
DURETTE-DESSET, 1968). Nenhuma espécie desse gênero ou da família
Heligmosomidae foi descrita em quirópteros. Dentre as espécies descritas
nenhuma apresentou um espículo tão longo, correspondendo a cerca de ¼ do
comprimento do corpo.
A presença de sínlofes e o formato da cápsula cefálica são características em
comum com o gênero Heligmosomoides, que assim como Longistriata,
pertence á família Heligmosomoides. A diferença marcante entre esses dois
gêneros é presença ou não da cauda cônica em formato espinhoso nas
fêmeas, porém nesse estudo não foi encontrada a fêmea. Além disso,
Heligmosomoides apresentam as sínlofes assimétricos nos seus eixos (lado
esquerdo menor que o lado direito), enquanto Longistriata apresenta sínlofes
simétricos (ANDERSON et al., 2009).
Nematoides do gênero Longistriata são comumente encontrados em roedores,
marsupiais e outros pequenos mamíferos (TRAVASSOS, 1920; DURETTE-
DESSET, 1968), mas não há registros de manifestações patológicas nestes
animais. Atualmente, as descrições existentes sobre o gênero Longistriata não
abordam características do ciclo de vida do animal, e nesse trabalho não foi
possível observar alterações estruturais em seus órgãos digestivos e anexos.
Essa é a primeira ocorrência de nematoide do gênero Longistriata em D.
rotundos. Uma hipótese é que tenha ocorrido mudança de hospedeiro na qual
o parasito pode ter se deslocado entre hospedeiros pertencentes a grupos
25
próximos, como Diouf e colaboradores (2013) defendem que progressivas
modificações dos nematoides do gênero Pterygodermatites, e Litomosoides a
partir de inferências filogenéticas (BRANT, 2000). A introdução de espécies
parasitas em outros hospedeiros pode mostrar um padrão de baixa diversidade
e prevalência de parasitos em novos ambientes (Torchin & Mitchell, 2004). Isso
pode ocorrer por uma perda da especificidade em hospedeiros, com novas
aquisições de hospedeiros com invasão de novas áreas (Gozzi et al., 2014), e
abrangência do parasito (Smith & Carpenter, 2006; Taraschewski, 2006;
Bordes et al., 2007).
5.1.3. Trichuridae
Na literatura só há uma descrição de ocorrência de ovo de Capillaria sp. em
Desmodus rotundus, feita por Rojas & Guerrero (2007) na Costa Rica. Mendez
(1988) encontrou um exemplar de Capillaria em D. rotundus, porém não se tem
informação de cidade/país. Freitas (1934) descreveu Capillaria pulchra
(Enoplida: Trichuridae) em Nyctinomops laticaudatus no município do Rio de
Janeiro, Brasil. Esteban e colaboradores (1991) registraram Aonchotheca
morsveci (Nematoda: Trichuridae) em Myotis capaccini na Espanha.
Os exemplares encontrados estavam danificados e por isso a identificação do
gênero e espécies não foi possível.
Essa família de nematoides é parasita de diversos vertebrados, como
marsupiais, bovinos, humano, quirópteros, gato doméstico, mão – pelada, entre
outros (VICENTE, 1997).
Não há registros de manifestações patológicas nos quirópteros na bibliografia
disponível.
5.2 Morfologia de intestino de D. rotundus x infecção por
helmintos
Os primeiros estudos do aparelho digestório de quirópteros se iniciaram com
Robin (1881), e o aperfeiçoamento dos microscópios de luz e os avanços das
técnicas histológicas no século XX proporcionaram um desenvolvimento dos
estudos histológicos, como os do SCHULTZ (1965), FORMAN (1973),
MADKOUR (1977) e ISHIKAWA et al. (1985).
26
A diversidade de hábitos alimentares, em diferentes espécies de morcegos,
suscitaram pesquisas do aparelho digestório destes animais compreendendo
estudos anátomo-histológicos, como o trabalho de Santana (2015).
O trato gastrointestinal de D. rotundus apresenta características singulares
dessa espécie em relação aos outros quirópteros da família Phyllostomidae.
Fazendo uma comparação entre a Figura 21e a Figura 22, é possível ver a
diferença entre o intestino delgado de um quiróptero hematófago D. rotundus e
de Artibeus lituratus, que alimenta-se predominantemente de frutas. Em D.
rotundus a musculatura lisa dificulta o nematoide em se prender na parede do
intestino delgado, o que em A. lituratus que apresenta um grande número de
vilosidades.
Gadelha-Alves e colaboradores (2008) no estudo histomorfológico afirmam que
em D. rotundus verifica-se a ausência do ceco e que o intestino grosso é
formado pelo cólon descendente e o reto. Além disso, informaram que em
geral, as características anatomo-histológicas desse intestino são uniformes e
que estruturas como tênias do cólon e apêndice epiplóico estão ausentes.
Santana (2015) caracterizou o intestino grosso de D. rotundus constituído por
uma túnica mucosa revestida por epitélio simples, lâmina própria com tecido
conjuntivo frouxo, mucosa formada por fibras musculares lisas. Nesse mesmo
estudo descreveu o intestino grosso do quiróptero frugívoro Sturnira lilium, que
apresenta epitélio simples, tecido conjuntivo frouxo túnica muscular encontra-
se nitidamente dividida em duas camadas, uma mais espessa contendo fibras
musculares lisas e uma camada muscular longitudinal externa.
Uma hipótese é que B. desmoda e B. normaliae podem ser específicas de D.
rotundus, considerando que até o momento não foram descritas em outros
animais. A presença de fortes dentes cefálicos nesses parasitos seria
necessária para conseguir se prender no intestino delgado de D. rotundus.
Esses dentes cefálicos podem ter desenvolvidos durante a evolução desses
nematoides e sido propícios para parasitarem o intestino de D. rotundus.
27
Figura 21: Desmodus rotundus. Intestino delgado visualizado em lupa. Aumento de 2x.
Figura 22: Artibeus lituratus. Intestino delgado visualizado em lupa. Grande número de vilosidades. Aumento de 2x.
Não é possível afirmar que existe uma relação entre trato gastrointestinal de D.
rotundus e helmintofauna encontrada e as já descritas. Estudos mais
aprofundados na área são necessários para a descrição do ciclo de vida dos
nematoides dos gêneros Biacantha e Longistriata, e os da família Trichuridae.
28
6. CONCLUSÃO
A ocorrência de Biacantha normaliae em Desmodus rotundus no Espírito Santo
constitui a primeira descrição nesse estado.
Longistriata sp. é registrado pela primeira vez em quiróptero. Essa ocorrência
não é suficiente para afirmar que esse helminto está começando a se hospedar
em quirópteros, pode ter sido uma mudança de hospedeiro, onde o parasito se
desloca entre hospedeiros pertencentes a grupos próximos.
A especificidade entre B. normaliae e B. desmoda e D. rotundus pode estar
relacionada á presença de uma cápsula cefálica com dois ganchos robustos
desses nematoides possibilitando a fixação ao trato gastrointestinal do
quiróptero, que é constituído de musculatura lisa, o que poderia ser uma
adaptação a esse tipo de intestino.
Não foi possível comparar a helminto fauna de D. rotundos procedentes de
áreas de preservação ambiental e urbana, pelo número reduzido de
exemplares capturados em Sooretama e Santa Tereza.
Os resultados obtidos contribuem para a ampliação do conhecimento sobre a
fauna helmintológica de D. rotundus.
29
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