DINÁMICA ESPACIOTEMPORAL DE LA TRANSMISIÓN DEL …

DINÁMICA ESPACIOTEMPORAL DE LA TRANSMISIÓN DEL DENGUE 1

Dinámica Espaciotemporal de la Transmisión del Virus Dengue en Poblaciones Endémicas

Mexicanas durante 2014 – 2016

Tapias Rivera Johanna

Universidad de Santander

Facultad de Ciencias de la Salud

Maestría en Investigación en Enfermedades Infecciosas

Bucaramanga

2020


Dinámica Espaciotemporal de la Transmisión del Virus Dengue en Poblaciones Endémicas

Mexicanas durante 2014 – 2016

Tapias Rivera Johanna

Trabajo de Grado Presentado Como Requisito para Optar el Título de Magister en

Investigación en Enfermedades Infecciosas

Tutor

Martínez Vega Ruth Aralí

PhD en Ciencias de la Salud Pública área de concentración Enfermedades Infecciosas

Co-tutor

Ramos Castañeda José

PhD en Ciencias Biología Celular

Co-tutor

Amaya Larios Irma Yvonne

PhD en Ciencias en Epidemiología

Universidad de Santander

Facultad de Ciencias de la Salud

Maestría en Investigación en Enfermedades Infecciosas

Bucaramanga

2020


Dedicatoria

Dedico este trabajo

A Dios, por ser el inspirador, bendecirme y permitirme haber llegado hasta este momento

tan importante de mi formación profesional.

A mi madre, por demostrarme siempre su cariño y apoyo sin importar nuestras

diferencias de opiniones.

A mi esposo e hija a quienes amo infinitamente por darme su paciencia, apoyo

incondicional y por ser la mayor riqueza que tengo en la vida y a quienes mi corazón les

pertenece.


Agradecimientos

A Dios por ser mi guía y acompañarme en el transcurso de mi vida, brindándome

paciencia y sabiduría para culminar con éxito mis metas propuestas.

A mi tutora, la Dra. Ruth Aralí Martínez Vega, quien desde el primer momento me brindó

su amistad, su bondad, y calidez humana y con su amplia experiencia, conocimientos y

enseñanzas fue mi mayor colaboradora durante este proceso.

A mis cotutores el Dr. José Ramos Castañeda y la Dra. Yvonne Amaya Larios quienes

me apoyaron con sus conocimientos y gran trayectoria.

Al ingeniero Rene Santos Luna, por siempre estar dispuesto a asesorarme y ayudarme.

A la doctora Liliana Torcoroma García, quien desde la dirección de la maestría me apoyo

con sus consejos y enseñanzas permitiéndome crecer profesionalmente.

A Erika Marcela Moreno y todos mis profesores por compartir sus conocimientos a lo

largo de la maestría, guiando con paciencia y rectitud su labor docente.

A mis compañeras de la IV Cohorte por sus enseñanzas, paciencia y apoyo, sin el equipo

que formamos no sería posible esta meta.

Al programa de instrumentación quirúrgica, por creer en mí y ser mí soporte.

A la Universidad de Santander por brindarme el apoyo para cursar esta formación

posgradual.


Tabla de Contenido

Pág.

Resumen ........................................................................................................................................ 12

Abstract ........................................................................................................................................ 14

1. Introducción .................................................................................................................... 16

2. Marco Referencial .......................................................................................................... 18

2.1 El Virus y la Enfermedad ............................................................................................... 18

2.2 Epidemiología de Dengue .............................................................................................. 19

2.3 Pruebas Diagnósticas de la Enfermedad ........................................................................ 22

2.4 Vector ............................................................................................................................. 23

2.5 Ciclo de Transmisión ..................................................................................................... 25

2.6 Pregunta de Investigación y Estado del Arte ................................................................. 26

2.7 Área de Estudio .............................................................................................................. 34

2.7.1 Axochiapan. .................................................................................................................... 34

2.7.2 Tepalcingo. ..................................................................................................................... 35

3. Objetivos ......................................................................................................................... 37

3.1 Objetivo General ............................................................................................................ 37

3.2 Objetivos Específicos ..................................................................................................... 37

4. Materiales y Métodos ..................................................................................................... 38

4.1 Diseño del Estudio ......................................................................................................... 38

4.2 Población de estudio....................................................................................................... 39

4.2.1 Criterios de Inclusión. ..................................................................................................... 39

4.2.2 Criterios de Exclusión. .................................................................................................... 39


4.3 Tamaño de Muestra ........................................................................................................ 40

4.4 Recolección de la información ....................................................................................... 40

4.5 Procedimientos ............................................................................................................... 41

4.5.1 Variables de Estudio. ...................................................................................................... 43

4.6 Análisis de Datos ............................................................................................................ 49

4.7 Consideraciones Éticas ................................................................................................... 53

5. Resultados ....................................................................................................................... 54

5.1 Descripción de las Evaluaciones .................................................................................... 54

5.2 Características Sociodemográficas de la Población de Estudio ..................................... 56

5.3 Variación Espaciotemporal de la Infección reciente por DENV en las Localidades de

Tepalcingo y Axochiapan (México), Durante 2014 – 2016. ........................................................ 64

5.3.1 Localidad de Axochiapan. .............................................................................................. 64

5.3.2 Ubicación Espacial de Colonias en la Localidad de Axochiapan. .................................. 64

5.3.3 Localidad de Tepalcingo. ................................................................................................ 71

5.4 Asociación de Factores de la Vivienda y de sus Habitantes con la Pertenencia del Grupo

Familiar a Conglomerados de Infección Reciente por DENV...................................................... 79

6. Discusión ........................................................................................................................ 84

7. Conclusiones ................................................................................................................... 96

8. Recomendaciones ........................................................................................................... 97

Referencias Bibliográficas ............................................................................................................ 98

Apéndices .................................................................................................................................... 111


Lista de Figuras

Pág.

Figura 1. Casos de Dengue reportados en México 1980 – 2019. ................................................ 20

Figura 2. Casos de Dengue Reportados en Axochiapan y Tepalcingo, 2014 – 2016.. ................. 22

Figura 3. Evolución de los marcadores Diagnósticos dela infección por DENV. ........................ 23

Figura 4. Situación Geográfica del municipio de Axochiapan. .................................................... 35

Figura 5. Situación Geográfica del municipio de Tepalcingo. . ................................................... 36

Figura 6. Diseño del estudio. ....................................................................................................... 38

Figura 7. Descripción de Evaluaciones e Infecciones Recientes por DENV.. . .......................... 54

Figura 8. Porcentaje de Convivientes Infectados en la Casa por Cada Evaluación, 2014 – 2016..

....................................................................................................................................................... 56

Figura 9. Principales colonias de la localidad de Axochiapan, Morelos, México.. ...................... 65

Figura 10. Distribución Espacial y Conglomerados de las Infecciones Recientes por DENV en la

localidad de Axochiapan, 1° Evaluación.. .................................................................................... 66


localidad de Axochiapan, 2° Evaluación... ................................................................................... 67


localidad de Axochiapan, 3° Evaluación... ................................................................................... 68


localidad de Axochiapan, 4° Evaluación. .. ................................................................................ 69


localidad de Axochiapan, 5° Evaluación. .. .................................................................................. 70

Figura 15. Principales Colonias de la Localidad de Tepalcingo, Morelos, México.. ................ 72



localidad de Tepalcingo, 1° Evaluación... .................................................................................... 73










Lista de Tablas

Pág.

Tabla 1. Operacionalización de Variables de Estudio .................................................................. 44

Tabla 2. Descripción de las Características Sociodemográficas de la Población de Estudio ....... 57

Tabla 3. Características de las Viviendas en las Cinco Evaluaciones .......................................... 59

Tabla 4. Intervenciones Contra el Vector en las Viviendas y el Vecindario en el Último Mes,

según cada Evaluación .................................................................................................................. 61

Tabla 5. Características de las Viviendas Inspeccionadas Durante las Cinco Evaluaciones ........ 63

Tabla 6. Ubicación de Conglomerados de Infección Reciente por DENV Estadísticamente

Significativos en la Localidad de Axochiapan.............................................................................. 71

Tabla 7. Ubicación de Conglomerados de Infección Reciente por DENV Estadísticamente

Significativos en la Localidad de Tepalcingo ............................................................................... 79

Tabla 8. Características de la Vivienda y su Asociación con la Pertenencia a un Conglomerado

de Infección Reciente por DENV ................................................................................................. 80

Tabla 9. Intervenciones Contra el Vector y su Asociación con la Pertenencia a Conglomerados

de Infección Reciente por DENV ................................................................................................. 81

Tabla 10. Características Inspeccionadas de la Vivienda y su Asociación con la Pertenencia a

Conglomerados de Infección Reciente por DENV ....................................................................... 82

Tabla 11. Factores Asociados a Pertenecer a un Conglomerado de Infección Reciente por DENV

en Tepalcingo y Axochiapan ........................................................................................................ 83


Lista de Apéndices

Pág.

Apéndice 1. Consentimiento Informado ..................................................................................... 112

Apéndice 2. Instrumento Primera Visita ..................................................................................... 115

Apéndice 3. Formulario Para Viviendas Visita De Seguimiento ............................................... 118

Apéndice 4. Aprobación De Bioética Instituto Nacional de Salud Pública ................................ 128

Apéndice 5. Aprobación de Bioética Universidad de Santander ................................................ 129


Resumen

Título

Dinámica espaciotemporal de la transmisión del virus Dengue en poblaciones endémicas

mexicanas durante 2014 – 2016.

Autores

Tapias Rivera, Johanna

Palabras Clave

Dengue, epidemiología, conglomerados, espaciotemporal, salud pública

Descripción

Tepalcingo y Axochiapan son localidades mexicanas del estado de Morelos, endémicas para

dengue, allí convergen condiciones ambientales, biológicas y sociodemográficas para su

persistencia. Conocer el comportamiento y la distribución de la infección por virus Dengue

(DENV) permite detectar patrones espaciales y conglomerados de infecciones, áreas de alto

riesgo de transmisión y reforzar actividades de vigilancia y control. El objetivo fue describir la

dinámica espaciotemporal de la transmisión de DENV en las localidades de Tepalcingo y

Axochiapan (México), durante 2014 – 2016.

Se realizó análisis secundario de información recolectada en un estudio de cohorte

prospectiva en dos localidades del estado de Morelos, incluyó sujetos evaluados cada seis meses

con entrevista y toma de muestra de sangre para diagnóstico de infección reciente por DENV

(ELISA IgM e IgG de captura). Se realizaron mapas de distribución espacial usando el software

Arcgis10.5®, se estableció análisis de asociación utilizando STATA 15.1®.

Se evaluaron en promedio 505 personas en cada seguimiento, identificando 175

infecciones por DENV. Los mapas de distribución espacial y agrupación en las localidades,


muestran conglomerados de infección reciente por DENV en las colonias Guadalupe y San

Francisco pertenecientes a Tepalcingo, y Del Carmen y El Progreso de Axochiapan, esta

concentración de sujetos, demuestra la naturaleza focal de la transmisión de DENV. Respecto al

análisis del riesgo de pertenecer a un conglomerado de transmisión, las actividades de control en

las viviendas, de formas adultas como de inmaduras del vector, la presencia de pupas en las

viviendas y el mantenimiento moderadamente ordenado del patio/jardín se asociaron a

pertenecer la vivienda a conglomerados de transmisión de DENV. Conocer características de la

población en riesgo de infección por DENV, detectar patrones espaciales, identificando

conglomerados de infecciones permite focalizar medidas de control en áreas de mayor

transmisión de DENV en vecindarios.


Abstract

Title

Spatiotemporal dynamics of Dengue virus transmission in Mexican endemic populations

during 2014 – 2016.

Author

Tapias Rivera, Johanna

Key Words

Dengue, epidemiology, cluster, space-time, public health

Description

Tepalcingo and Axochiapan are Mexican localities in the state of Morelos, endemic for dengue,

where environmental, biological and sociodemographic conditions converge for its persistence.

Knowing the behavior and distribution of Dengue virus infection (DENV) makes it possible to

detect spatial patterns and conglomerates of infections, areas of high risk of transmission, and

reinforce surveillance and control activities. The objective was to describe the spatiotemporal

dynamics of DENV transmission in the towns of Tepalcingo and Axochiapan (Mexico), during

2014 - 2016.

Secondary analysis of information collected in a prospective cohort study in two

locations in the state of Morelos was performed, including subjects evaluated every six months

with an interview and blood sample collection for diagnosis of recent DENV infection (ELISA

IgM and IgG capture). Spatial distribution maps were made using Arcgis10.5® software,

association analysis was established using STATA 15.1®.


An average of 505 people was evaluated at each follow-up, identifying 175 DENV

infections. The maps of spatial distribution and grouping in the localities show clusters of recent

infection by DENV in the colonies Guadalupe and San Francisco belonging to Tepalcingo, and

Del Carmen and El Progreso de Axochiapan, this concentration of subjects demonstrates the

focal nature of the transmission. of DENV. Regarding the analysis of the risk of belonging to a

transmission cluster, the control activities in the dwellings, of adult and immature forms of the

vector, the presence of pupae in the dwellings and the moderately ordered maintenance of the

patio / garden were associated with belonging housing to DENV transmission conglomerates.

Knowing the characteristics of the population at risk of DENV infection, detecting spatial

patterns, identifying clusters of infections allows targeting control measures in areas with the

highest DENV transmission in neighborhoods.


1. Introducción

La enfermedad del dengue es transmitida al hombre por la picadura de mosquitos hembra

del género Aedes, la cual es ocasionada por cualquiera de los cuatro serotipos del virus (DENV-

1-4), esta infección amenaza a más de 2.500 millones de personas tanto de áreas rurales como

urbanas y de zonas tropicales y subtropicales, principalmente Sudeste Asiático, Pacífico

Occidental y América Latina, lo cual ha convertido al dengue en una importante preocupación

para la salud pública, constituyendo un problema global con un alto impacto social y económico

(Méndez et al. 2006; PAHO/WHO, 2018). Estudios consideran que anualmente los años de vida

ajustados por discapacidad (AVAD) por dengue en promedio son de 658 AVAD por millón de

habitantes en América Latina y el Caribe (Shepard et al., 2011).

El crecimiento global de los casos de dengue y su aparición está relacionado con diversos

factores dependiendo de la escala espacial que se analice (Stoddard et al., 2009), por ejemplo, los

cambios climáticos, ambientales, demográficos y sociales, incluido el crecimiento de la

población, el movimiento de personas para el comercio, el turismo y los desastres naturales, así

como factores políticos y económicos, están relacionados con la transmisión en una escala

espacial desde internacional hasta regional (M. G. Guzman & Harris, 2015; Stoddard et al.,

2009; WHO, 2018). Por otra parte, factores como la movilidad local de las personas, la

urbanización desorganizada, las inconsistencias en el programa de control de vectores, la

planificación inadecuada de políticas en salud pública, las características de las viviendas, los

factores climáticos locales, la densidad vectorial, entre otros, se han relacionado con la

transmisión del dengue a una menor escala espacial, intraurbana o en vecindarios (Cromwell

et al., 2017; García-Rejón et al., 2011; Guzman & Harris, 2015; Lezama et al., 2017). Sin


embargo, en este nivel espacial las asociaciones observadas de los diferentes factores son

controversiales entre un lugar y otro. Es por esto que el conocimiento de la transmisión local de

DENV contribuye a la definición de planes y estrategias públicas dirigidos al control de vectores

y a la prevención del dengue, así como a la reducción de costos asociados a la atención de la

enfermedad, permitiendo a su vez una asignación adecuada y eficaz de los recursos.

En México, el dengue es la enfermedad transmitida por vectores de mayor importancia,

observándose un comportamiento cíclico, es así como durante los años 2014 a 2016 se

reportaron en total 474.167 casos sospechosos de dengue de los cuales 76.481 fueron casos

confirmados y hubo 115 muertes por esta causa (PAHO/WHO Data - Dengue cases, 2016). Se

han realizado esfuerzos para controlar y prevenir el dengue en este país, sin embargo la

enfermedad continúa presentándose con periodicidad, (Torres-Galicia et al., 2014) lo que permite

pensar en la existencia de factores como las condiciones de la vivienda y las características de la

familia que favorecen la transmisión de este virus.

Por lo anterior, este trabajo propone establecer la dinámica espaciotemporal de la

transmisión de DENV en dos poblaciones endémicas mexicanas durante dos años y medio,

utilizando la ubicación espacial del lugar de residencia de los sujetos y la información sobre las

infecciones recientes por este virus. Además, esta investigación pretende evaluar la asociación

entre algunas variables de la vivienda y de sus habitantes con la ocurrencia de conglomerados de

infección reciente con el fin de enriquecer el conocimiento y la comprensión de la transmisión de

DENV en las localidades de Tepalcingo y Axochiapan. Adicionalmente, busca aportar

información a los tomadores de decisiones para planear y priorizar acciones de prevención y

control de la enfermedad de acuerdo a las características específicas de las zonas y la comunidad,

y a los patrones de endemicidad observados.


2. Marco Referencial

2.1 El Virus y la Enfermedad

El dengue es la enfermedad producida por el Flavivirus dengue (DENV) de la familia

Flaviviridae que presenta cuatro serotipos antigénicamente distintos (DENV-1 a 4) (Fernandez-

Garcia et al., 2009). Todos los serotipos son capaces de producir enfermedad que, en la mayoría

de los casos, es asintomática o puede ser una enfermedad febril auto limitada (dengue sin signos

de alarma) y, en menor proporción, una infección letal caracterizada por manifestaciones

hemorrágicas, aumento de la permeabilidad vascular, compromiso de la función hepática,

dificultad respiratoria y falla orgánica múltiple (dengue grave) (World Health Organization,

2009; Honório et al., 2009; Lindenbach et al., 2006).

DENV, es un virus envuelto que presenta un genoma de RNA de cadena sencilla de

aproximadamente 11 Kb, este codifica para tres proteínas estructurales que forman la partícula

viral como son cápside (C), pre membrana (prM) y envoltura (E); además codifica para siete

proteínas no estructurales (NS) que son NS1, NS2A, NS2B, NS3, NS4A, NS4B, NS5, estas

últimas involucradas en la replicación viral, el ensamblaje del virión y modulación de la

respuesta celular contra el virus (Bhoopat et al., 1996).

DENV se inocula en el torrente sanguíneo por la picadura de las hembras Aedes

infectadas, que ingieren la sangre humana durante el día. Al entrar el virus, presente en la saliva,

en contacto en la epidermis y la dermis infecta células de Langerhans inmaduras y queratinocitos

que migran del sitio de infección a los ganglios linfáticos, donde se reclutan monocitos y

macrófagos, que también se infectan. DENV tiene tropismo por células mononucleares

circulantes en sangre y por células del bazo, los ganglios linfáticos y la médula ósea (Bhoopat

et al., 1996). El periodo de incubación intrínseco, que ocurre en el humano, va hasta dos


semanas, después se presenta la sintomatología que es diversa y puede ir desde fiebre, hiperemia

conjuntival, exantema y cefalea hasta graves complicaciones que pueden conducir a la muerte.

La inmunidad adaptativa provocada después de la infección con un serotipo de DENV genera

anticuerpos permanentes contra ese serotipo específico y no confiere una protección duradera

contra la infección posterior por los otros tres DENV (Hou et al., 2020).

2.2 Epidemiología de Dengue

El dengue se presenta en más de 125 países, con alrededor de 100 millones de infecciones

sintomáticas por año. Esta enfermedad se encuentra extendida en los trópicos y actualmente la

transmisión endémica de DENV se reporta en las regiones del Mediterráneo oriental, América,

Asia sudoriental, el Pacífico occidental y África (Green et al., 2014). El dengue ha sido

identificado como una enfermedad del futuro debido a las tendencias hacia el aumento de la

urbanización, el escaso suministro de agua y, posiblemente, los viajes, el comercio, múltiples

factores ambientales y sociales que favorecen su incidencia y epidemiología (Green et al., 2014).

Esta enfermedad representa un riesgo para la salud pública y su epidemiología se ha asociado

con la variabilidad climática en los últimos años (Zambrano et al., 2012).

El dengue es una enfermedad con una rápida dispersión y amplia distribución alrededor

del mundo, se estima que, en los últimos 50 años, la incidencia se ha incrementado hasta 30

veces y se ha expandido geográficamente a nuevos países (World Health Organization, 2009),

debido en parte al crecimiento de la población y la urbanización descontrolada en países

tropicales y subtropicales, así mismo, los sitios de reproducción para los mosquitos que

transmiten DENV han proliferado, y el control exitoso de los vectores ha resultado problemático

(Kyle & Harris, 2008). Actualmente, el dengue es un grave problema de salud mundial, se estima

que 3,500 millones de personas, lo que representa aproximadamente la mitad de la población


mundial, se encuentra en riesgo de la infección con el virus (PAHO/WHO Data - Dengue cases,

2009).

En México como en otras partes del mundo, la presencia del dengue está condicionada a

la existencia del vector. Este país empezó a comunicar casos de dengue a partir de 1978 cuando

reemergió después de cerca de una década sin casos, y se ha observado un comportamiento

cíclico en la aparición de brotes hasta de 50,000 casos en un año, seguidos por años en los que el

número de infectados disminuye (Lezama et al., 2017), además las características del dengue en

México se han modificado a lo largo de las últimas dos décadas, y quedan por analizarse los

factores contribuyentes a este fenómeno (Torres-Galicia et al., 2014).

En el año 2019 México reportó a la Organización Panamericana de la Salud un total de

268.458 casos de dengue, de los cuales 3.357 casos correspondieron a dengue grave y a 191

defunciones (PAHO/WHO Data - Dengue cases, 2019) (Figura 1).

Figura 1. Casos de Dengue reportados en México 1980 – 2019. Tomado de:

https://www.paho.org/data/index.php/en/mnu-topics/indicadores-Dengue-en/Dengue-nacional-

en/252-Dengue-pais-ano-en.html?start=2

México tiene un promedio de aproximadamente 139,000 episodios sintomáticos y 119

episodios fatales de dengue por año. El costo anual entre 2010 y 2011, incluida la vigilancia y el

https://www.paho.org/data/index.php/en/mnu-topics/indicadores-Dengue-en/Dengue-nacional-en/252-Dengue-pais-ano-en.html?start=2

https://www.paho.org/data/index.php/en/mnu-topics/indicadores-Dengue-en/Dengue-nacional-en/252-Dengue-pais-ano-en.html?start=2


control de vectores, fue de aproximadamente US $ 170 millones, o $1.56 per cápita, comparable

a otros países de las Américas.

La carga anual de la enfermedad es en promedio 65 años de vida ajustados por

discapacidad (AVAD) por millón de habitantes, y la mayoría de los años perdidos por

discapacidad corresponden a episodios ambulatorios (Undurraga et al., 2015).

El costo de un caso de un paciente ambulatorio con dengue en México es en promedio

264 dólares y de un paciente hospitalizado es de 502 dólares (Shepard et al., 2011). Además, el

dengue afecta significativamente la productividad de los países y genera pérdidas representadas

en costos promedio por año para los países americanos de US$ 2 billones, así mismo las

incapacidades laborales y ausencias escolares superan los 72.000 AVAD (Castrillón et al., 2015).

En el estado de Morelos, en México, el dengue es endémico, durante el 2008 registró el

mayor número de casos en su historia con 5.953 casos de dengue sin signos de alarma y 2.165

de dengue con signos de alarma, con una tasa de incidencia de 489 por 100.000 habitantes

(Cenaprece, 2009).

Durante los años 2014 y 2015 el estado de Morelos reportó 3.797 y 8.801 casos probables

de dengue, respectivamente.

Los municipios de Tepalcingo y Axochiapan tienen tasas de incidencia entre 74 y 845 y

entre 17 y 880 casos confirmados por 100.000 habitantes, respectivamente, lo cual los ubica por

encima de la tasa nacional y la tasa estatal (Casadiegos Patiño et al., 2016).

En la Figura 2 se observa el número de casos notificados por dengue durante los años

2014, 2015 y 2016, correspondientes al periodo de estudio, en las localidades de Axochiapan y

Tepalcingo.

.


Figura 2. Casos de Dengue Reportados en Axochiapan y Tepalcingo, 2014 – 2016. Tomado de

Secretaria de Salud México, 2014 -2016.

2.3 Pruebas Diagnósticas de la Enfermedad

El diagnóstico de la enfermedad tiene importancia para la atención clínica del paciente y

la detección temprana de los casos graves, la confirmación de casos y el diagnóstico diferencial,

el control de brotes, las actividades de vigilancia, el origen y evolución de la enfermedad y los

factores involucrados en ella, además de la investigación para el desarrollo de vacunas y ensayos

clínicos (World Health Organization, 2009). Actualmente existen diversos métodos de

laboratorio para su diagnóstico, entre los métodos de diagnóstico de laboratorio para confirmar la

infección por DENV se encuentran: la detección de antígenos o anticuerpos por medio de

métodos serológicos, también se encuentra la detección del ácido nucleico y el aislamiento del

virus, o una combinación de estas técnicas (World Health Organization, 2009) (Shu & Huang,

2004).

Teniendo en cuenta la epidemiología, los antecedentes y la clínica del paciente es posible

confirmar el diagnóstico de las personas infectadas de manera oportuna, a través de

biomarcadores. En la etapa febril o primera etapa existe viremia acompañada de antígenos NS1


en sangre; en el período post-febril temprano, los anticuerpos IgM e IgG están en exceso (Green

et al., 2014; Guzman et al., 2016) (Figura 3). La infección asintomática y la fiebre

indiferenciada son las manifestaciones más comunes del DENV y representa 50% - 80% de los

casos (Durán et al., 2010; Martínez-Vega et al., 2015), estas infecciones contribuyen a

incrementar la transmisión viral (Espino et al., 2010).

.

Figura 3. Evolución de los marcadores Diagnósticos dela infección por DENV.

La viremia, el antígeno no estructural 1 (NS1) y los anticuerpos cambian con el tiempo; por lo

tanto, diferentes pruebas de diagnóstico serán apropiadas según la etapa de la infección. ELISA,

ensayo inmunosorbente ligado a enzimas; RT, transcripción inversa. Tomado de Guzmán, et al.,

2016.

2.4 Vector

Aedes aegypti y Aedes albopictus están implicados en la trasmisión de DENV (Zambrano

et al., 2012), se cree que migraron desde África en los siglos XV al XVII (Green et al., 2014).

Ae. albopictus es un vector de dengue de reciente ingreso al área urbana, su presencia en


América continúa extendiéndose a nuevas áreas geográficas y ecológicas, sin embargo, debe

verse todavía en una etapa formativa de epidemias de dengue en América, la literatura indica que

en el sudeste de Asia y en las islas del Pacífico probablemente sirve como un vector de

mantenimiento del dengue en zonas rurales (Gratz, 2004).

En cuanto a su descripción morfológica, Aedes aegypti es un mosquito de color negro con

anillos blancos en las patas y una figura de color blanco plateado en forma de lira en la parte

superior de su tórax, también posee bandas blancas en los tarsos posteriores y el abdomen

(Goddard, 2007). Aedes aegypti pica durante el día (Christophers & SR, 1960), se dispersa sólo a

distancias cortas (Harrington et al., 2005) y se distribuye de forma heterogénea en las zonas

urbanas (Schneider et al., 2004).

Por otra parte, Aedes aegypti tiene ventajas adaptativas que le han permitido que sus

huevos sean resistentes a la desecación y sobrevivan en ambientes inhóspitos además de

favorecer su transporte por medio de humanos (Juliano & Lounibos, 2005). Se caracteriza por su

preferencia por climas cálidos (15 a 40ºC) con niveles de precipitación pluvial moderados y

altos, donde se generan condiciones ambientales favorables para su reproducción (de la Mora-

Covarrubias et al., 2010). Otro rasgo importante característico de todos los mosquitos es la

diferencia entre las etapas inmaduras (acuáticas) y los adultos (terrestres), lo que permite que

diversos factores físicos (temperatura, humedad, hábitat) y biológicos (la competencia y la

depredación) tengan efectos sobre las etapas inmaduras e intervengan en la capacidad de

transmitir agentes patógenos durante la etapa adulta (Rey & Lounibos, 2015).

Los huevos, menores al milímetro de largo, evolucionan en óptimas condiciones de

temperatura y humedad en un lapso de 2 a 3 días. Con posterioridad a ese período, los huevos

son capaces de resistir desecación y temperaturas extremas con sobrevidas de siete meses a un


año. Las larvas que emergen inician un ciclo de cuatro estados larvarios, creciendo a lo largo de

tres mudas desde un largo de 1 mm a los 6 o 7 mm finales. Estas larvas poseen caracteres

morfológicos y se alimentan con el zoo y fitoplancton de los recipientes donde habitan (Nelson,

1986); su desarrollo se lleva a cabo en condiciones favorables de nutrición y con temperaturas de

25 a 29 °C, en 5 a 7 días, son incapaces de resistir temperaturas inferiores a 10 °C y superiores a

44 °C, impidiéndose el paso a estado de pupa a menos de 13 °C. La pupa no requiere

alimentación y entre 28 °C y 32 °C completa su desarrollo hasta la emergencia del adulto en 1 a

3 días. Las variaciones extremas de temperatura pueden dilatar este período (Mosquito-borne

Viral Diseases | Georgia Department of Public Health, s/f). En algunas especies de Aedes el

umbral mínimo de desarrollo de estadios inmaduros se encuentra a 10,4 °C y su temperatura

óptima es a 29,7 °C (Delatte et al., 2009).

2.5 Ciclo de Transmisión

En relación a la forma de transmisión el mosquito hembra Aedes se infecta cuando pica a

una persona infectada e ingiere la sangre humana con DENV. El período de incubación

extrínseco, cuando ocurre la replicación de DENV en los mosquitos, tiene una duración de 8-12

días, el virus primero infecta las células del intestino medio y luego se disemina para replicarse

en numerosos tejidos del mosquito, por último, infecta las glándulas salivales proceso que está

influenciado por la temperatura ambiente, la cepa viral y la competencia del mosquito

(Christophers & SR, 1960; Guzman et al., 2016). Una vez infectadas las glándulas salivales, la

hembra puede transmitir el virus picando a otras personas. El mosquito permanece infectivo de

por vida y puede infectar a todas las personas de las que se alimente (M. G. Guzman et al., 2016;

Gubler et al.,2014).


2.6 Pregunta de Investigación y Estado del Arte

La transmisión de DENV posee una dinámica espaciotemporal heterogénea a diferentes

escalas con diferentes factores relacionados a cada una (Stoddard et al., 2009). Es de resaltar que

los sistemas de información geográfica y las técnicas de análisis espacial aplicados a la salud

pública facilitan la detección de factores relacionados con el paciente, el ambiente y el vector.

Estos permiten entender los fenómenos que ocurren en el espacio geográfico y las variables

asociadas que juegan un papel determinante en la propagación y persistencia del virus, y

permiten conocer las dimensiones espaciales de la transmisión desde focos domésticos hasta

extensos grupos de comunidades, contribuyendo así a la prevención, manejo y control de

enfermedades endémicas como el dengue (Parra-Henao, 2014).

Dada la ausencia de una vacuna específica contra DENV, con alta eficacia aplicable a

gran escala, o un tratamiento antiviral específico, los programas de salud han concentrado sus

campañas en la atención oportuna de los casos y la prevención a través del control de vectores

(Tatem et al., 2006), para esto último han utilizado combinaciones de químicos y biológicos

contra los mosquitos Aedes y han intervenido los sitios de reproducción (WHO, 2006). Pese a los

esfuerzos de los gobiernos en campañas para el control de los vectores en la comunidad, los

casos de dengue se siguen presentando, lo que la convierten en una enfermedad de alto impacto

en salud pública, para la cual no existen medidas de control altamente eficaces sostenibles

durante largo tiempo (Halstead, 2012).

La identificación de conglomerados de transmisión de DENV y de factores asociados a

estos, permitirían focalizar las medidas de control y vigilancia (Mammen et al., 2008) para

contribuir en la disminución de la carga del dengue. Por lo anterior, esta investigación buscó

responder la siguiente pregunta:


¿Cuál es la dinámica espaciotemporal de la transmisión del virus Dengue (DENV) y los

factores de la vivienda y de sus habitantes asociados a ésta en las localidades mexicanas de

Tepalcingo y Axochiapan durante los años 2014 a 2016? Se consideró la hipótesis de que existen

conglomerados de transmisión de DENV en estas localidades y que algunas de las características

de las viviendas como el mantenimiento del patio/jardín, la infestación de la vivienda con formas

inmaduras del vector y la seroprevalencia para DENV de los habitantes de la vivienda se

encuentran asociados a estos conglomerados.

La transmisión de DENV es multicausal (Chen et al., 2010; Hales et al., 1996),

involucrando factores que dependen del hospedero, el vector y el virus (Duane J. Gubler, 2011a).

Aunque el modelo clásico de transmisión de enfermedades transmitidas por vectores planteado

por Ross - Mac Donald supone una homogeneidad en donde asume que todos los hospederos son

idénticos y están igualmente expuestos a patógenos a las mismas tasas, y que la probabilidad de

transmisión es proporcional al producto de las densidades del vector y del hospedero, esto no se

observa en dengue, por el contrario, existe heterogeneidad en la transmisión en las diferentes

escalas espaciales, donde la ecología y la biogeografía determinan la composición y dinámica del

vector y de las comunidades, así como la intensidad de la transmisión. Estos procesos dan lugar a

un conjunto diverso de patrones en tiempo y espacio en diferentes escalas, por esto determinar

dónde se produce la transmisión y cuáles factores influyen sobre ésta son temas de investigación

importantes, ya que esta información puede aplicarse para modelar la transmisión y con ello

mejorar las estrategias de control vectorial para disminuir la endemia en zonas de riesgo (Smith

et al., 2014). Además, el estudio de la dinámica de transmisión espacio-temporal local puede

aportar en la evaluación de los programas de control vectorial y las estrategias empleadas dentro

del contexto específico de una población, ya que la persistencia de la enfermedad obedece a


diversos factores, los cuales se deben estudiar porque pueden cambiar en diferentes comunidades

de acuerdo a las características propias del lugar y su población.

Otros autores también han considerado que la transmisión de enfermedades transmitidas

por vectores es altamente heterogénea en términos de espacio y tiempo, y que modelos

matemáticos han indicado que las intervenciones de enfermedades infecciosas dirigidas

espacialmente (y / o temporalmente) pueden ser más efectivas que las aplicadas de manera

uniforme en diferentes ubicaciones y períodos de tiempo (Vazquez-Prokopec et al., 2012). Para

esto, las áreas con un alto riesgo de transmisión del dengue podrían definirse como sitios

geográficos donde la intensidad de transmisión excede el nivel promedio. Sin embargo, la

transmisión promedio del dengue debe enmarcarse dentro de escalas temporales porque depende

de la cantidad de tiempo transcurrido desde que se introdujo el dengue en el área, el nivel de

inmunidad a un serotipo específico dentro de la población y la intensidad de transmisión dentro

de un período epidémico/endémico, por lo cual se pueden asignar diferentes niveles de riesgo a

áreas geográficas específicas, como los vecindarios (Vanlerberghe et al., 2017).

Varios estudios de epidemiología espacial han determinado variables ambientales y

socioeconómicas asociadas con los conglomerados de transmisión de DENV. Por ejemplo, en

Machala (Ecuador), los conglomerados de incidencia de dengue a nivel de zonas censales se

asociaron con la edad avanzada y el género femenino del jefe de familia, un mayor acceso a agua

corriente en el hogar, una condición deficiente de la vivienda y menos distancia al hospital

central (Stewart-Ibarra et al., 2014). Así mismo el estudio indicó que la transmisión del dengue

varía con la precipitación y la temperatura mínima en ciclos anuales y bianuales, y encontraron

que la precipitación y la temperatura anormalmente altas se asociaron con el brote de 2010

(Stewart-Ibarra et al., 2014). También los resultados mostraron que la dinámica de la población


de Aedes aegypti está influenciada por factores de riesgo social que cambian de acuerdo a la

estación y a factores climáticos que varían según la localidad, como la lluvia y la temperatura

mínima, los cuales fueron predictores significativos de la actividad de ovoposición; aunque el

efecto de la lluvia varió según la localidad debido a las diferencias en los tipos de contenedores

de almacenamiento de agua (Stewart-Ibarra et al., 2014).

De igual forma en una ciudad endémica de Venezuela, los conglomerados de transmisión

de DENV a nivel de manzana se asociaron a vivir en condiciones de hacinamiento, tener una

ocupación de trabajadora doméstica y/o ama de casa, almacenamiento de agua en contenedores,

basuras y al no uso de medidas preventivas contra mosquitos. También el agrupamiento de la

infección se detectó en una escala muy pequeña (20-110 m) lo que sugiere una alta agregación

focal de la enfermedad (Vincenti-Gonzalez et al., 2017).

De otra parte, en Río de Janeiro, Brasil, se vivió en el 2008 una epidemia de dengue y a

través de modelos de patrones espaciales de la seroprevalencia encontraron que la combinación

de factores como el clima, la abundancia de mosquitos, la acumulación de la población

susceptible o la evolución viral, podría explicar la gravedad de esta epidemia. Además, la

variación en los patrones de seroprevalencia espacial dentro de los vecindarios, con grupos de

riesgo significativamente más altos cerca de las áreas con gran movimiento humano, sugiere que

los humanos pueden ser responsables de la entrada de virus a pequeños vecindarios en Río de

Janeiro (Honório et al., 2009).

El uso de herramientas espacio-temporales para enfermedades como el dengue y

chikungunya ha sido usado también en Barbados, empleando métodos de detección de

conglomerados para encontrar puntos críticos de transmisión de estas dos enfermedades, usando

el estadístico Moran's I. En este estudio hallaron áreas significativas para los casos en las


regiones sur y central en 2013 y 2016, detectando agrupamiento en todos los años para el

dengue, logrando así con el análisis espacial de los datos complementar los sistemas de alerta

temprana existentes (Lippi et al., 2020). De igual forma, otros autores han considerado que

analizar la información de casos de dengue codificada geográficamente a largo plazo ayuda a la

identificación de áreas para priorizar la vigilancia y el control, y a hacer predicciones de posibles

virus emergentes transmitidos por Aedes. Así mismo, el control de los arbovirus en entornos

urbanos puede verse beneficiado con el uso de la información espacial existente para una mejor

ejecución de las intervenciones (Bisanzio et al., 2018).

Por otra parte, Yoon y colaboradores (2012), en aldeas tailandesas demostraron

agrupación espaciotemporal y asociación positiva de la infección por DENV en mosquitos y en

niños que viven en las mismas casas y en casas vecinas, lo que concuerda con la agregación focal

dentro de un área de 100 metros de radio. Las casas con mosquitos infecciosos, junto con

mediciones elevadas de la densidad de mosquitos, tenían un riesgo especialmente alto (47,4%)

de infección por DENV en humanos; también las casas vecinas tenían un riesgo elevado de

infección humana. Esto les permitió concluir que las casas con alto riesgo de transmisión de

DENV contribuyen a la amplificación y propagación del virus y las infecciones siguen un patrón

de dispersión focal (Yoon et al., 2012).

Otro estudio realizado en Tailandia para evaluar factores de riesgo de seropositividad,

determinada solamente con anticuerpos IgM contra DENV, sugiere que esta difiere

sustancialmente por sitio, lo que demuestra la variación en los patrones de infección locales.

Adicionalmente los factores de riesgo ambientales fueron importantes en los sitios rurales, y las

personas que vivían en casas rodeadas de coberturas naturales y agrícolas tenían un menor riesgo

de infección por DENV (Sallam et al., 2017; Van Benthem et al., 2005).


En Vietnam, durante 2013 a 2015 se realizó un análisis de factores de riesgo espacio-

temporales y socioeconómicos para el dengue a nivel de provincia, observando asociaciones

significativas entre el recuento de casos de dengue, la movilidad y la densidad de población,

también se identificó agrupamiento de las tasas de casos de dengue en el norte como en el sur de

Vietnam. Sin embargo, no se encontraron asociaciones significativas entre el recuento de casos

de dengue y el hacinamiento, acceso a la electricidad, la densidad de médicos, la tasa de pobreza

ajustada por la provincia, el porcentaje de niños menores de un año vacunados o el porcentaje de

población en entornos urbanos (Ashmore et al., 2020).

En China se han realizado diferentes estudios que incluyen análisis espacio-temporal del

dengue, como el realizado en la provincia de Guangdong durante un brote de la enfermedad en el

año 2014, donde lograron identificar 12 grupos de dengue alrededor de áreas bien delimitadas

(Guangzhou y Foshan) y la mayoría de las regiones del sur y centro de Guangdong mostraron

componentes endémicos altos y casi todos los distritos del área urbana tenían casos infectados en

regiones vecinas (Zhu et al., 2019).

En México se ha evaluado la dinámica espacio-temporal de epidemias de dengue en dos

ciudades del estado de Sonora, Hermosillo y Navojoa ubicadas al norte del país, los casos de

dengue reportados al sistema de vigilancia confirmados por laboratorio de ambas ciudades

fueron geocodificados por residencia asignando características a nivel de vecindario, se realizó

un análisis de conglomerados de espacio-tiempo para detectar áreas de alta densidad de dengue,

observando que ambas ciudades mostraron patrones de agrupación espaciotemporal, las áreas

iniciales de difusión del brote se caracterizaron por la alta densidad de población, el alto

porcentaje de viviendas ocupadas y la falta de atención médica (Reyes-Castro et al., 2017). Casi

todos los casos ocurrieron entre septiembre y diciembre en ambas ciudades, con el pico de los


brotes a mediados de octubre, en esta región, surgieron brotes durante y después de la temporada

de monzones de verano y desaparecieron con la introducción de la temporada de invierno cuando

la temperatura disminuye (Reyes-Castro et al., 2017).

Por otra parte, el comportamiento de la enfermedad y de la reproducción del vector se ve

afectado por factores relacionados con características de la vivienda como lugares con sombra,

poca exposición a la luz solar y alta vegetación, además de las condiciones climáticas favorables

previamente mencionadas. Adicionalmente algunas conductas de las comunidades en las

viviendas son consideradas como factores protectores como el uso de mosquitero en puertas y

ventanas e intervenciones instauradas desde la educación en salud pública (Louis et al., 2016).

Estos factores varían según el área geográfica afectada, de allí la importancia de entender en

diferentes contextos epidemiológicos, las dimensiones espaciales de la transmisión de DENV y

los factores locales asociados, con el fin de aportar en el diseño y despliegue de medidas de

control preventivas y de emergencia y lograr así un enfoque eficiente en áreas de puntos

calientes que impacten la carga ocasionada por esta infección (Bhatt et al., 2013; Messina et al.,

2015; Stewart-Ibarra et al., 2014).

Además, en combinación con factores socioeconómicos, el clima ejerce una fuerte

influencia. Por ejemplo, las fuertes lluvias pueden causar que el agua se estanque, mientras que

la sequía puede fomentar a la gente para que almacene más agua en el hogar, por lo tanto,

proporcionan mayor disponibilidad de hábitats acuáticos que se pueden convertir en sitios de

ovoposición para Aedes. A su vez, las temperaturas altas aumentan las tasas de desarrollo tanto

de las especies del género Aedes, incluyendo Aedes aegypti, como del virus en el interior de los

mosquitos, lo que favorece una transmisión más intensa (Chen et al., 2010; Halstead, 2012;

Johansson et al., 2009; Su, 2008; Vincenti-Gonzalez et al., 2017). Así mismo, condiciones


deficientes de vivienda e inadecuados sistemas de acceso al agua y de eliminación de residuos,

contribuyen a la proliferación de mosquitos creando las condiciones ideales para la transmisión

(Sukri et al., 2003; Torres & Castro, 2007; Wilder-Smith & Gubler, 2008).

Por otra parte, para estudiar la transmisión se puede modelar la información de incidencia

y/o seroprevalencia, observando las correlaciones espacio-temporales y teniendo en cuenta las

posibles covariables, apoyados en el uso de sistemas de información geográfica y análisis

espacial para la detección de áreas geográficas de transmisión. Los estudios que usan los datos de

seroprevalencia para comprender la dispersión espacial y la agrupación del dengue en ciudades

endémicas, tienen la ventaja de incluir infecciones asintomáticas e inaparentes que ofrecen una

visión más realista de las áreas de alto riesgo de transmisión, sin embargo, este tipo de medición

es limitado debido a que la mayoría de la población es seropositiva en las áreas endémicas

(Spiegel et al., 2005).

En suma, se han realizado investigaciones de la dinámica de transmisión espacio-

temporal del dengue en varios países, sin embargo, la mayoría de ellos se basan en el análisis de

casos reportados al sistema de vigilancia, lo que supone una importante limitación como lo es el

subregistro de infecciones. Este subregistro ocurre porque alrededor del 50% de los eventos son

asintomáticos, la circulación silenciosa del virus es altamente prevalente (Mammen et al., 2008)

y porque se ha reportado subnotificación de casos sintomáticos hasta del 80% (Martínez-Vega

et al., 2015). Por lo anterior en el presente trabajo se abordó el estudio de la dinámica de

transmisión espacio-temporal de la infección reciente por DENV en una cohorte poblacional en

dos localidades endémicas mexicanas con seguimiento durante dos años y medio, analizando no

solamente los casos de dengue reportados por los sistemas de vigilancia epidemiológicas sino

todas infecciones recientes, sintomáticas y asintomáticas del grupo de estudio.


2.7 Área de Estudio

El área de estudio se encuentra en el estado de Morelos, México, respecto a la ubicación

geográfica del estado de Morelos sus coordenadas son al norte 19°07'54", al sur 18°19'56'' de

latitud norte; al este 98°37'58", al oeste 99°29'39" de longitud oeste. El estado de Morelos

representa el 0,2% de la superficie del país, la capital es la ciudad de Cuernavaca y posee 36

municipios entre los que se incluyen Tepalcingo y Axochiapan, municipios de interés en el

presente proyecto (Anuario estadístico y geográfico de Morelos, 2017). Ambas localidades están

reguladas por la Norma Oficial Mexicana (NOM-032-SSA2-2002) para la vigilancia

epidemiológica, prevención y control de enfermedades transmitidas por vectores, la cual tiene

por objeto establecer las especificaciones, criterios y procedimientos para disminuir el riesgo de

infección, enfermedad, complicaciones o muerte por enfermedades transmitidas por vectores e

incluye la implementación de campañas permanentes de control larvario (abatización) y

descacharrización, fumigación focalizada en el peridomicilio de los casos sospechosos de dengue

detectados por el Sistema de Vigilancia Epidemiológica (SVE), y en los periodos de alta

incidencia se indica la nebulización en las áreas donde hay concentración de casos, bajo la

responsabilidad de los entes de salud estatal (Norma Oficial Mexicana, 2000).

2.7.1 Axochiapan.

Ubicado en el estado de Morelos entre los paralelos 18°30'08'' de latitud Norte y

98°4514'' de longitud Oeste del meridiano de Greenwich, a una altura de 1.028 mts sobre el nivel

del mar (Figura 4, en color verde). Tiene un área de 8.967.290 mts2, el municipio cuenta con una

población de 33,695 habitantes, 17.237 son mujeres y 16.458 son hombres, representando 51% y

49% de la población total, respectivamente En este municipio se encuentra la localidad de

Axochiapan (área urbana del municipio del mismo nombre), con aproximadamente 18.659


habitantes y una densidad poblacional de 176 Hab/km2 (Coneval, 2015; Secretaria de

Desarrollo Social, 2013). En Axochiapan, la temporada de lluvia es nublada, la temporada seca

es parcialmente nublada y es muy caliente durante todo el año. Durante el transcurso del año, la

temperatura generalmente varía de 13 °C a 35 °C y rara vez baja a menos de 10 °C o sube a más

de 38 °C (Secretaria de Desarrollo Social, 2013).

Figura 4. Situación Geográfica del municipio de Axochiapan. Tomado de Archivo Axochiapan

en Morelos, 2009

2.7.2 Tepalcingo.

El municipio de Tepalcingo se encuentra ubicado en la parte central del estado de

Morelos y tiene una extensión territorial de 349.713 Km², que representa 7,05% de la extensión

territorial del estado. Se localiza geográficamente al norte a una latitud de 18°40’53”, al sur a

18°27’26”, al este a una longitud de 98°45’34” y 99°01’01” al oeste. El municipio colinda al

norte con los municipios de Ayala y Jonacatepec, al sur con Tlaquiltenango y el Estado de

Puebla; al este con Axochiapan y Jonacatepec y al oeste con Ayala y Tlaquiltenango (Coneval,

2015) (Figura 5). En la localidad de Tepalcingo (área urbana del municipio del mismo nombre),

el clima es cálido subhúmedo, la temporada calurosa dura 2 meses, la temperatura máxima


promedio es de 34 °C y la temperatura mínima promedio de 19 °C. De acuerdo al Censo de

Población y Vivienda a 2015, la localidad cuenta con una población de 12.895 habitantes y una

densidad poblacional de 69 Hab/km2 (Gobierno Morelos 2019) (Diagnóstico Municipal

Tepalcingo, 2015).

Figura 5. Situación Geográfica del municipio de Tepalcingo. Tomado de la Secretaría de

Hacienda. Dirección General de Información Estratégica, datos Marco Geoestadístico 2010, del

INEGI.


3. Objetivos

3.1 Objetivo General

Describir la dinámica espaciotemporal de la transmisión del virus Dengue y los factores

asociados a ésta en las poblaciones de Tepalcingo y Axochiapan (México), durante 2014 – 2016.

3.2 Objetivos Específicos

Describir las características sociodemográficas de la población de estudio.

Determinar la variación espaciotemporal de la infección reciente por DENV en las

localidades de Tepalcingo y Axochiapan (México), durante 2014 – 2016.

Evaluar la asociación de factores de la vivienda y de sus habitantes con la

pertenencia del grupo familiar a conglomerados de infección reciente por DENV.


4. Materiales y Métodos

4.1 Diseño del Estudio

La presente investigación es un estudio anidado, en el que se realizó un análisis

secundario con un enfoque transversal de los datos obtenidos en el proyecto “Seroprevalencia,

títulos neutralizantes e incidencia de dengue en una población endémica”. El estudio se diseñó

como una cohorte prospectiva en dos localidades (Tepalcingo y Axochiapan) del estado de

Morelos, México. La cohorte se ensambló en el 2011 durante el proyecto “Infección

peridomiciliaria como determinante de la transmisión del dengue” (primera fase) (Figura 6). La

información del presente análisis fue recolectada durante los años 2014 a 2016, cada seis meses

para un total de 5 mediciones en las localidades de Axochiapan y Tepalcingo del estado de

Morelos, México (segunda fase). Las evaluaciones fueron realizadas por el mismo personal

durante las cinco mediciones (Martínez-Vega et al., 2012). Los dos proyectos mencionados

fueron conducidos por el Instituto Nacional de Salud Pública (INSP) de México.

Figura 6. Diseño del estudio. Adaptado de autor

Ensamblaje de la cohorte Junio/2011 - Marzo/2012


4.2 Población de estudio

Fueron los participantes que hicieron parte del diseño del estudio original que tenían 5 o

más años de edad y que fueron captados y seguidos durante la primera fase de la cohorte, entre

junio de 2011 y marzo de 2012 (Martínez-Vega et al., 2012). La segunda fase inicio en 2014 e

incluyó todas las viviendas en las zonas de muestreo donde al menos una persona mayor de

edad aceptó participar firmando el consentimiento informado. Además, se invitaron a participar

a aquellas personas que se encontraban residiendo en las viviendas incluidas y que no habían

participado en la primera fase de la cohorte en 2011.

4.2.1 Criterios de Inclusión.

Sujetos pertenecientes a la cohorte “Infección en el entorno de la residencia como

factor decisivo para la transmisión del Dengue” que aún residen en Axochiapan o Tepalcingo

Sujetos mayores de cinco años que fueron nuevas inclusiones dentro de las

viviendas participantes en la evaluación de 2014.

Firma de consentimiento informado de adultos o de los padres de menores que

participaron en el estudio.

Firma de asentimiento por parte de niños y adolescentes entre 7 y 17 años.

4.2.2 Criterios de Exclusión.

Imposibilidad de seguimiento.


4.3 Tamaño de Muestra

El tamaño de la muestra fue calculado para el objetivo principal del estudio de 2011 el

cual fue determinar la asociación existente entre la exposición a un caso confirmado

peridomiciliario de dengue identificado a través del sistema de vigilancia epidemiológica y la

incidencia de infección por DENV peridomiciliaria en los individuos que vivían con los casos,

así como de una muestra de sujetos que residían hasta en cuatro viviendas ubicadas dentro de

un radio de 25 metros de la vivienda de dichos casos (cohorte expuesta).

Además, se seleccionaron otros sujetos que vivían hasta en cinco viviendas ubicadas en

áreas que no presentaron ningún caso incidente de dengue dentro de los 200 metros, durante los

dos meses anteriores al muestreo (cohorte no expuesta) (Martínez-Vega et al., 2012). En total

fueron evaluados 1.301 sujetos (1.197 incluidos en la primera fase y 104 nuevas inclusiones en

la segunda fase).

En el análisis secundario de los datos, se incluyeron el total de los sujetos de ambas

cohortes que cumplieron con los criterios de selección y aceptaron participar en quienes se

procesaron las muestras de sangre.

4.4 Recolección de la información

Previo consentimiento informado (Apéndice 1) se entrevistó a una persona mayor de edad

residente de la casa para que contestara las encuestas. Se utilizaron dos tipos de instrumentos, el

formulario para viviendas primera visita (Apéndice 2) que fue aplicado en la primera evaluación

durante el 2014 y el formulario para viviendas visita de seguimiento (Apéndice 3), el cual fue

aplicado en las demás visitas, estos formularios solo difieren en cuanto al registro de cambio de


vivienda, información que era diligenciada cuando este ocurrió, incluyendo el registro de las

nuevas coordenadas geográficas.

Estas encuestas incluían factores geográficos, entomológicos, sociodemográficos y de

características de la vivienda que se repitieron en todas las evaluaciones. Además, había dos

formularios individuales, el de la evaluación basal y el de las evaluaciones de seguimiento, que

incluían variables como edad, sexo, cambio de domicilio, entre otras (Apéndice 4 y 5).

4.5 Procedimientos

Se realizaron visitas cada seis meses durante los años 2014 a 2016 para un total de cinco

mediciones. La información se obtuvo con ayuda de dos instrumentos: de vivienda y de sujeto.

El formulario para viviendas se aplicó en la primera visita durante el 2014 y en cada visita de

seguimiento (Apéndice 1 y 2). Cada vivienda se inspeccionó para buscar contenedores con

formas inmaduras de Aedes y para evaluar las variables de mantenimiento de vivienda y de

estado de mosquiteros en puertas y ventanas; las visitas se realizaron en horario diurno por el

mismo personal entrenado del INSP.

La ubicación geográfica de cada hogar se obtuvo utilizando Sistemas de Posicionamiento

Global. Así mismo, se aplicó el formulario individual de sujeto (Apéndice 3) y se procedió a la

toma de una muestra de sangre por venopunción a cada uno de los participantes, con el fin de

medir los anticuerpos específicos contra DENV.

Las muestras se rotularon, almacenaron y transportaron al laboratorio del INSP para su

posterior procesamiento y diagnóstico de infección por DENV para realizar ensayo


inmunoenzimático para IgG e IgM específicos mediante la técnica ELISA (por sus siglas en

inglés enzyme-linked immunosorbent assay).

Se consideró como infección reciente confirmada por DENV:

a. Seroconversión: anticuerpos IgG negativos en línea de base y anticuerpos positivos en

una muestra de seguimiento evaluados con la prueba de ELISA para IgG-Indirecta siguiendo las

indicaciones del fabricante de Panbio® (Cat E-DEN 01 G).

b. En pacientes seropositivos en línea de base se realizaron pruebas de ELISA de captura

IgG e IgM Panbio® (Cat No. E-DEN02G, y E-DEN01M) para estimación de incidencia de

infección entre el 2014 y el 2016.

La definición de infección reciente por DENV en 2014 fue la siguiente:

a) Cuando la muestra fue positiva para IgM.

b) Cuando la muestra fue positiva para IgM e IgG.

c) En el caso de que la muestra fuera negativa para IgM, pero positiva para IgG.

Se consideró como infección reciente sólo si la razón de las unidades Panbio obtenidas en

la medición de agosto a noviembre del 2014 (Evaluación 3) y las obtenidas entre agosto de 2011

y marzo de 2012 (Evaluación 2) fueron mayores a 1.

La definición de infección reciente por DENV durante el seguimiento de febrero a mayo

de 2015 se consideró:

Cuando la muestra fue positiva para IgM y/o IgG y no había tenido infección en el

seguimiento anterior.

La definición de infección reciente por DENV durante los seguimientos de agosto de

2015 a noviembre de 2016 se consideró:

Cuando la muestra fue positiva para IgM.


En estos periodos no se consideró la prueba de IgG de captura porque tiene reacción

cruzada con virus Zika, que empezó a circular en México en ese momento.

4.5.1 Variables de Estudio.

4.5.1.1 Variable Dependiente.

Pertenecer a un conglomerado de infección reciente por DENV en cada momento de

evaluación: se determinó para cada vivienda en cada momento de evaluación la pertenencia o no

a un conglomerado de infección reciente por DENV definido por el estadístico de Morans con

99% de confiabilidad (tabla 1).

4.5.1.2 Variables de Exposición o Independientes.

De los individuos (Tabla 1):

a. Número total de personas residentes en la vivienda

b. Número de menores de 5 años residentes en la vivienda

c. Porcentaje de seroprevalencia para DENV de los participantes de cada vivienda

d. Relación habitante – Número de cuartos

Características de las casas (Tabla 1):

e. Características de la vivienda: drenaje, agua, pisos, entre otras.

f. Intervenciones contra el vector: realizadas por servicios de salud o por los vivientes.

g. Cuidado de la vivienda: aspecto general, orden del patio y jardín, entre otras.

h. Infestación con Aedes: presencia de formas inmaduras del vector en contenedores

ubicados dentro de la vivienda.


Tabla 1.

Operacionalización de Variables de Estudio

Variable Definición

conceptual

Clasificación Escala de

medición

Valores que asume

Variable Dependiente

Conglomerado de

infección reciente por

DENV

Agrupamiento de casos de

infección reciente por

DENV durante cada

evaluación definido por el

estadístico de Morans con

99% de confiabilidad

Cualitativa Nominal Pertenece

No pertenece

Variables de exposición o independientes

Características de los individuos

Variable Definición

conceptual

Clasificación Escala de

medición

Valores que asume

Sexo Condición de un organismo

que distingue entre

masculino y femenino.

Cualitativa Nominal Femenino

Masculino

Edad Tiempo transcurrido desde

el nacimiento en años

Cuantitativa Razón Número entero

Ocupación Oficio o tipo de actividad

en la que se desempeña

durante al menos 6 horas

diarias

Cualitativa Nominal Ama de casa

Empleado

Estudiante

Desempleado

Otra

Mes en el que se

evaluó el sujeto

Período de tiempo en el

que se evaluó el individuo

Cualitativa Ordinal Mes

Características de la vivienda

Variable Definición conceptual Clasificación Escala de

medición

Valores que asume

Número de personas

residentes en las

viviendas

Número total de personas

que residen en la misma

vivienda


Número de

habitaciones en la

vivienda

Número total de

habitaciones en la misma

vivienda



Tabla 1 (Continuación)

Disponibilidad de

agua

Forma de abastecimiento

de agua

Cualitativa Nominal Agua de red pública

al interior de la

vivienda

Agua de red pública

al exterior de la

vivienda

Agua pública o

hidrante

Tipo de drenaje Sistema de tuberías que

desaloja las aguas usadas

de la casa

Cualitativa Nominal Red pública

Fosa séptica

Barranca

Rio, lago o mar

No dispone

Tipo de sanitario Instalación destinada al

desalojo de desechos

humanos

Cualitativa Nominal Con descarga directa

de agua

Con descarga manual

de agua

Sin admisión de agua

No dispone

Tipo de pisos de la

vivienda

Material de los pisos de la

vivienda

Cualitativa Nominal Tierra

Tableta

Cemento

Otro

Disponibilidad de

televisor

Televisor dentro de la

vivienda

Cualitativa Nominal Si

No

Disponibilidad de

refrigerador

Refrigerador dentro de la

vivienda


No

Disponibilidad de

lavadora

Lavadora dentro de la

vivienda


No

Disponibilidad de

Computador

Computador dentro de la

vivienda


No

Disponibilidad de

Aire Acondicionado

Aire Acondicionado

dentro de la vivienda


No

Presencia de

mosquiteros

Presencia de mosquiteros

en la vivienda


No



Fumigación contra el

mosquito en la casa

en el último mes

Aplicación de insecticidas

en la vivienda


No

Eliminación de

criaderos de la casa

en el último mes

Eliminación de posibles

criaderos

Cualitativa

Nominal

Si

No

Exposición a un "caso

índice - IC":

Corresponde al

muestreo original de

la cohorte.

Caso de Dengue

identificado a través del

Sistema de vigilancia

epidemiológica

jurisdiccional, y

confirmado a través del

algoritmo aplicado por la

Sanidad.

Servicios de Morelos

(SSM).

Cualitativa Nominal

Si

No

Intervenciones contra el vector

Intervenciones realizadas por los sujetos

Variable Definición conceptual Clasificación Escala de

medición

Valores que asume

Medidas contra el

mosquito en la casa

en el último mes

Intervenciones contra

vectores


No

Fumigación contra el

mosquito en la casa

en el último mes

Aplicación de insecticidas

en la casa


No

Eliminación de

criaderos de la casa

en el último mes

Eliminación de posibles

criaderos


No

Otras medidas de

control vectorial

Medidas de control

vectorial diferentes a la

fumigación y a la

eliminación de criaderos


No



Intervenciones realizadas por los servicios de salud o municipio (SSM)

Medida vectorial en la

casa en el último mes

por SSM

Medidas contra los

diferentes estadios del

vector

Cualitativa Nominal

Si

No

Abatización Aplicación de abate

(temefos)


No

Fumigación/ Rociado Aplicación de insecticidas Cualitativa Nominal Si

No

Descacharrización Eliminación de posibles

criaderos


No

Otras medidas de

control vectorial

Medidas de control

vectorial diferentes a la

fumigación y a la

eliminación de criaderos


No

Medida vectorial en el

vecindario en el

último mes por SSM

Medida vectorial

sectorizadas en el

vecindario


No

Inspección de la casa y de criaderos

Estado de

mosquiteros en

ventanas

Inspección de mosquiteros

en ventanas de la vivienda

Cualitativa Nominal Integro

No Integro

Estado de

mosquiteros en

puertas

Inspección de mosquiteros

en puertas de la vivienda

Cualitativa Nominal Integro

No Integro

Presencia de

materos en el

hogar

Existencia de materos o macetas en el

hogar interno o externos


No

Vivienda tiene

patio con

macetas

Presencia de macetas en el patio

Cualitativa

Nominal

Si

No

Infestación en el

hogar

Presencia de al menos un contenedor

con larvas o pupas de Aedes


No



Mantenimiento

del patio / jardín

Ordenado si el patio se encuentra

organizado, sin basura o chatarra

aparente, con la vegetación o el pasto

bien mantenido, corto o podado.

Desordenado cuando el patio se

encuentre desorganizado, con basura,

llantas, botes o chatarra visible, o

vegetación o pasto descuidado o

sobrecrecido.

Moderadamente ordenado cuando no

cumpla ninguna de las definiciones

anteriores

Cualitativa

Ordinal

Ordenado

Moderadamente

Ordenado

Desordenado

Sombra en patio

/ jardín

Ninguna o poca sombra: Cuando la

sombra dada por árboles, techos, telas

o cualquier cosa que de sombra

abarque menos del 25% del área total

del patio y jardín.

Algo de sombra: cuando el área

sombreada abarque entre el 25% y el

50% del área total entre patio y jardín.

Sombreado: cuando más del 50% del

área del patio y jardín se encuentre

bajo sombra, ya sea por árboles,

techos, telas, construcciones vecinas.

Cualitativa

Ordinal

Sombreado (>50%)

Algo de sombra

(25% - 50%)

Ninguna o Poca

(< 25%)

Otras variables

Otras medidas adultos

por parte de los sujetos

Se agruparon las medidas

contra el vector de

mosquitos adultos entre

ellas el uso de insecticidas,

toldillos y humo

Cualitativa

Nominal

Otras medias

No se instauraron

otras medidas

Otras medidas

inmaduros por parte de

los sujetos

Se agruparon las medidas

contra el vector de formas

inmaduras del vector entre

ellas uso de peces.

Cualitativa

Nominal

Otras medias

No se instauraron

otras medidas



Medidas de barrera Se agruparon medidas

contra el vector como uso

de repentes y toldillos

Cualitativa

Nominal

Si

No

Total medidas de

Adultos

Se realizó el consolidado de

todas las medidas contra el

vector en adultos, entre ellas

fumigación y otras medidas

contra adultos

Cualitativa

Nominal

Si

No

Total medidas

inmaduros

Se realizó el consolidado de

todas las medidas contra el

vector en formas inmaduras,

entre ellas descacharrización

y otras medidas contra

inmaduros.

Cualitativa

Nominal

Si

No

4.6 Análisis de Datos

Para resolver el primer objetivo específico se realizó un análisis descriptivo de las

variables de los individuos y las viviendas, siendo las cualitativas descritas con frecuencias

absolutas y relativas y las cuantitativas dependiendo su distribución, con medias y desviaciones

estándar o con medianas y rangos intercuartílicos, cuando presentaron distribución normal o no,

respectivamente. Para evaluar la distribución de las variables cuantitativas se utilizó la prueba de

Kolmogorov Smirnov.

Para resolver el objetivo específico dos, se utilizaron métodos estadísticos de análisis

espacial con el fin de evaluar la distribución espacial y la aglomeración espacial de las unidades

en observación, es decir los sujetos con infección reciente por DENV, apoyados por Sistemas de

Información Geográfica (SIG), usando las herramientas Getis-Ord Gi * (ESRI - Hot Spot

Analysis, 2016), para identificar "puntos calientes" de ocurrencia de infección reciente por

DENV y el Estadístico de Morans para análisis de autocorrelación (ESRI –Clúster Anselin


Morans I) en los municipios de Tepalcingo y Axochiapan del estado de Morelos, México,

utilizando el software ArcGIS 10.5®, el servidor SQL se usó para crear una Geodatabase, se

emplearon mapas de Bing, las imágenes de satélite de cada localidad fueron obtenidas de Google

Earth©.

Se construyó una red de polígonos sobre los mapas de puntos de las localidades,

respetando los limites administrativos de las localidades, estableciendo como parámetro de

construcción del polígono desde el centroide hasta 200 m, esto debido a que la agregación de

datos de puntos de incidentes en cuadrículas con formas regulares se usa para normalizar la

geografía en la representación y repetir de la misma forma una y otra vez de borde a borde

cubriendo un área sin superposiciones, creando una cuadrícula con un espaciado uniforme,

permitiendo representar las curvas de los patrones de los datos de un modo natural en polígonos

(ArcGIS Pro, s/f-a; ESRI, s/f). Teniendo en cuenta que las interacciones vecinas más cercanas

solo pueden ocurrir en cuadrículas espaciales, definiéndose como cualquier proceso o cálculo

involucrando solo las celdas adyacentes o tocando una celda objetivo en una cuadrícula (Birch

et al., 2007), la distancia euclidiana fue el método de medición de distancia que proporcionó la

representación de datos más precisa en el mapa ya que la cuadrícula hexagonal tiene una forma

más simple y vecindarios más cercanos, lo que hace una red hexagonal más aceptable para

modelar dispersión (Birch et al., 2007), de igual forma, al comparar polígonos con áreas iguales,

cualquier punto situado dentro de un hexágono está más cerca del centroide del hexágono

(ArcGIS Pro, s/f-a; Birch et al., 2007; ESRI, s/f). La colonia Siglo XXI de la localidad de

Axochiapan no se tuvo en cuenta para este análisis debido a la lejanía geográfica con la cabecera

municipal, decisión que se tomó teniendo en cuenta las implicaciones para los análisis


espaciales, considerando las tasas promedio entre vecinos, ya que algunos polígonos no tendrían

vecinos lo que aumentaría el número de ceros.

Previo conteo del número de eventos de cada polígono, se calculó la frecuencia relativa

de sujetos positivos para infección reciente por DENV en cada evaluación durante el periodo de

tiempo de seguimiento, dividiendo esta frecuencia absoluta entre los sujetos muestreados con

pruebas procesadas por cada polígono. Esta frecuencia relativa en cada polígono de infección

reciente por DENV se utilizó como campo de entrada para el análisis espacial.

Se realizó análisis de conglomerados, calculando las estadísticas de Gi* de Getis-Ord

para el análisis de puntos calientes, en el software ArcGIS® las puntuaciones Z y los valores p

resultantes indican dónde había frecuencias relativas de infección reciente con valores altos o

valores bajos agrupados espacialmente. Para determinar un valor estadísticamente significativo

positivo, se tuvo en cuenta que cuanto mayor es la puntuación Z, más intensa es la agrupación de

valores altos o puntos calientes (ArcGIS Pro, s/f-b; Mitchell, 2013; Mitchell & Environmental

Systems Research Institute (Redlands, s/f). En relación a la conceptualización de relaciones

espaciales se utilizó la recomendada (y predeterminada) para la herramienta Análisis de punto

caliente (Gi* de Getis-Ord), que es la banda de distancia fija (ESRI, s/f), esta impone una esfera

de influencia o modelo conceptual de ventana en movimiento de las interacciones espaciales en

los datos. Cada entidad se analizó dentro del contexto de entidades vecinas ubicadas dentro de la

distancia que específica para la banda de distancia (200 metros). Los vecinos dentro de la

distancia especificada fueron ponderados por igual. Las entidades fuera de la distancia

especificada no influyen en los cálculos (su peso es cero) (Mitchell, 2013).

Posteriormente con el objetivo de validar resultados, comparar procedimientos y

reconocer analogías y diferencias se realizó el análisis de conglomerados y de valor atípico


mediante el cálculo del Índice de Moran (global) y Anselin (local), los resultados arrojan

puntuación Z y valor p, los cuales son medidas de significancia estadística que indican si se debe

rechazar o no la hipótesis nula, para este análisis, la hipótesis nula establece que los valores

asociados con entidades están distribuidos de forma aleatoria. Cuando la puntuación Z y el valor

p indican una significancia estadística, un valor positivo del índice I de Moran indica una

tendencia hacia el conglomerado, mientras que un valor negativo del índice I de Moran indica

una tendencia hacia la dispersión. Para los análisis de conglomerados también se utilizó la

medida de distancia euclidiana.

Para resolver el tercer objetivo específico se elaboró una base de datos tipo panel,

tomando como desenlace que la vivienda perteneciera a un conglomerado de infección reciente

por DENV (definido previamente con el estadístico de Morans con el 99% de confiabilidad),

como variables independientes los potenciales factores y como variable de primer nivel el código

de la vivienda y de segundo nivel el hexágono al que pertenecían, se determinó como

significancia estadística a una p <0,05. Inicialmente se realizó un análisis de regresión logística

multinivel univariado para calcular la medida de asociación Odds Ratio (OR) crudo. Posterior a

esto las variables con una p <0,20 fueron incluidas en una regresión multinivel múltiple para

obtener la medida de asociación ajustada de cada factor. Se dejaron en el modelo aquellas

variables que tuvieron un nivel de confiabilidad del 95% (p<0,05) o aquellas que modificaron la

medida de asociación de las demás variables en más del 10%.

Para hacer el modelo más parsimonioso, se construyeron variables de medidas

antivectoriales que incluían las realizadas por los sujetos en sus casas, las realizadas por los entes

de salud en las casas y en los vecindarios, así mismo se tuvieron en cuenta las medidas realizadas

contra formas adultas del vector y las realizadas contra formas inmaduras, estas variables se


incluyeron en los modelos. Adicionalmente, se utilizó la escala de estado de la vivienda que

incluyó el mantenimiento de casa, el orden del jardín/patio y el porcentaje de sombra en el

jardín/patio (Monroy Diaz Et.al. 2019). Las variables relacionadas con el periodo de seguimiento

y la localidad fueron usadas en el modelo como variables de ajuste. Adicionalmente, se probaron

las variables de porcentaje de seroprevalencia en la vivienda, frecuencia de procesados por

vivienda, localidad y exposición de muestreo original las cuales no presentaron significancia

(p>0,20). Los análisis estadísticos se realizaron con el paquete estadístico STATA 15.1®.

4.7 Consideraciones Éticas

Al ser un estudio anidado, en el que se realizó un análisis secundario de los datos

obtenidos en el proyecto marco “Seroprevalencia, títulos neutralizantes e incidencia de Dengue

en una población endémica”, se consideró una investigación sin riesgo de acuerdo a la resolución

8430 de 1993 de Colombia. Además, el proyecto marco contó con aval del Comité de Ética en

Investigación del INSP de México (Apéndice 4), y durante la realización del proyecto se hizo el

proceso del consentimiento informado. En el trabajo se analizaron los datos de forma totalmente

confidencial. Las encuestas originales y consentimientos informados reposan en el INSP bajo el

resguardo del Investigador principal del proyecto marco. No se divulgarán resultados a nivel

individual o de vivienda que vulneren la integridad de los participantes. Además, el doctor José

Ramos Castañeda autor del proyecto marco en el cual se basa esta investigación, es asesor de

este trabajo. Adicionalmente, el presente trabajo fue aprobado por el comité de bioética de la

Universidad de Santander (Apéndice 5), para posterior divulgación de los resultados.


5. Resultados

5.1 Descripción de las Evaluaciones

Desde que iniciaron los seguimientos a la cohorte en agosto de 2014 se visitaron 390

casas, en ellas se tuvo en cuenta la población original de 1.197 individuos, y 104 nuevas

inclusiones de sujetos mayores de 5 años, para un total de 1.301 individuos. Se realizaron

pruebas de ELISA para IgM e IgG específicos mediante la técnica ELISA a más del 50% de los

individuos, logrando identificar 175 infecciones recientes durante los 5 seguimientos del periodo

de estudio. Aunque se detectaron infecciones recientes en todos los seguimientos, el 50% (n=88)

se observó en el primer seguimiento que se efectuó entre agosto y noviembre de 2014 y el 22%

(n=38) de los infectados se detectaron en la última evaluación que se efectuó en los mismos

meses durante el año 2016 (Figura 7).

Figura 7. Descripción de Evaluaciones e Infecciones Recientes por DENV. *1.197 sujetos de la

cohorte ensamblada y 104 nuevas inclusiones. Adaptado de autor.


Al analizar diferencias entre el grupo de sujetos seguidos en relación con los sujetos

perdidos de la cohorte, con respecto a edad y localidad no se encontró diferencias significativas

entre los grupos (p> 0,001), sin embargo, se observaron mayores pérdidas en el grupo de los

hombres (M:27,4% vs F:17,4%; p <0,001).

Con relación al grupo de sujetos con muestras procesadas y sujetos con muestras no

procesados por sexo, localidad y edad en las cinco evaluaciones, se encontraron diferencias

significativas por edad (p< 0,001), siendo menor la mediana de edad de los sujetos a los cuales se

les proceso las muestras de 24 años; con respecto a localidad y sexo no hubo diferencias entre los

grupos.

Con relación a la intensidad de la trasmisión dentro de las viviendas, en las cinco

evaluaciones la mayoría de los sujetos que habitaban las casas no presentaron infección, es así

como se observa que en la segunda y la cuarta evaluación hubo más del 95% de viviendas sin

sujetos infectados por DENV.

Además, en la primera y quinta evaluación se observó la mayor frecuencia de viviendas

con al menos un individuo infectado por DENV (30,3% y 14,2% respectivamente), y en las

evaluaciones uno, dos y cinco se observó en la mayoría de las viviendas, que tuvieron al menos

un sujeto infectado, una intensidad de trasmisión de más del 50% de sus convivientes (Figura 8).


Figura 8. Porcentaje de Convivientes Infectados en la Casa por Cada Evaluación, 2014 – 2016.

Adaptado de autor.

5.2 Características Sociodemográficas de la Población de Estudio

Durante los cinco seguimientos se observan características sociodemográficas similares

en ambas poblaciones, de acuerdo a esto se estableció que al sexo femenino pertenecía más del

50% de la población y las ocupaciones más frecuentes fueron ser estudiante y ama de casa. Así

mismo, el 50% de los sujetos se encontraban entre los 13 y 41 años, con una mediana de 24 años.

Con relación a la localidad donde habitaban, la mayoría de los sujetos de la cohorte vivían en

Axochiapan; y respecto al muestreo original de la cohorte el 71% de los expuestos y el 63% de

los no expuestos a un caso índice de dengue pertenecían a esta localidad (Tabla 2). Respecto al

nivel educativo los participantes habían cursado entre 8 y 9 años de estudio, alcanzando el nivel

de educación secundaria cerca de 30% de los evaluados. De acuerdo al régimen en salud al que

pertenecen los sujetos, más del 80% de la población entrevistada pertenecía al seguro popular,

sin embargo, cabe resaltar el alto número de participantes que reportaron no pertenecer a ningún

sistema de seguridad social durante los cinco seguimientos (>10%). También se observó que la

mayoría de sujetos refieren haber vivido toda su vida en el estado de Morelos (Tabla 2)


Durante el periodo de estudio se evaluaron 235 y 244 viviendas en el primer y segundo

seguimiento, así mismo, 232 viviendas en la tercera evaluación y 228 y 214 viviendas en el

cuarto y quinto seguimiento respectivamente, allí al menos residía un sujeto que aceptó participar

en el estudio y a quien se le procesó la muestra de sangre para determinar la infección reciente

por DENV. Con respecto a la localidad de Axochiapan se realizó seguimiento a 152 viviendas en

la primera visita y a 135 en la quinta visita, así mismo en la localidad de Tepalcingo se evaluaron

86 y 83 casas, respectivamente.

Tabla 2.

Descripción de las Características Sociodemográficas de la Población de Estudio

Características de los

Individuos

Evaluación

1

Evaluación

2

Evaluación

3

Evaluación

4

Evaluación

5

Total Total Total Total Total

(n=480) (n=560) (n=534) (n=518) (n=435)

Edad mediana (RIQ) 22 (13 - 38) 24 (14 - 41) 24 (14 - 41) 24 (14 - 41) 24 (13 - 41)

Sexo Masculino n (%) 206 (42,9) 230 (41,1) 218 (40,8) 209 (40,3) 171 (39)

Localidad Axochiapan 324 (67,5) 381 (68) 359 (67,1) 348 (67,2) 284 (64,9)

Ocupación

Estudiante 178 (37,1) 187 (33,4) 179 (33,5) 175 (33,8) 157(35,8)

Empleado 96 (20) 117 (20,9) 111 (20,7) 107 (20,7) 85 (19,4)

Independiente 61 (12,7) 75 (13,4) 74 (13,8) 66 (12,7) 54 (12,3)

Ama de casa 119 (24,8) 150 (26,8) 143 (26,7) 141 (27,2) 121 (27,6)

Desempleado 25 (5,2) 30 (5,4) 27 (5) 28 (5,4) 20 (4,6)

Otra 1 (0,2) 1 (0,2) 1 (0,2) 1 (0,2) 1 (0,2)

Nivel Educativo

Analfabeta 49 (10,2) 60 (10,7) 55 (10,3) 52 (10) 47 (10,7)

Lee o escribe 70 (14,6) 81 (14,5) 77 (14,4) 73 (14,1) 65 (14,8)

Básica 105 (21,9) 116 (20,7) 112 (21) 110 (21,2) 97 (22,2)

Secundaria 151 (31,5) 174 (31,1) 167 (31,2) 160 (30,9) 138 (31,5)

Preparatoria 70 (14,5) 83 (14,8) 81 (15,1) 77 (14,8) 59 (13,5)

Educación Superior 35 (7,29) 46 (8,21) 43 (8,04) 46 (8,8) 32 (7,31)

Años Cursados mediana

(RIQ)

8 (5 - 10)

9 (5 - 11)

9 (5 - 11)

9 (5 - 11)

8 (5 - 10)

Seguridad Social n (%)

Seguro Popular 386 (80,6) 452 (80,8) 433 (81,1) 418 (80,1) 355 (81,2)

Ninguno 51 (10,6) 62 (11,1) 58 (10,9) 54 (10,4) 41 (9,4)

Privado 42 (8,8) 45 (8) 43 (8) 45 (8,7) 41 (9,4)

Ha vivido toda su vida en

Morelos (si) 401 (83,5) 470 (84) 456 ( 85,2) 443 (85,5) 379 (86,5)

IMC mediana (rango) 24 (20 - 28) 24 (20 - 29) 24 (20 - 28) 25 (20 - 29) 25 (20 - 29)

Infectados n (%) 88 (18) 14 (3) 27 (3) 8 (2) 38 (9)

Nota: RIQ: Rango interquartil. IMC: Índice de Masa Corporal. Adaptado de autor.


La mediana del tiempo viviendo en las casas evaluadas fue de 19,5 años en el primer

seguimiento (RIQ 10-32), así mismo el tiempo mínimo viviendo fue de 0 años y el máximo de

68 años, durante la primera evaluación de las viviendas se observó que la mediana del número

total de convivientes en los hogares era de 5 personas (RIQ 4-7), con un número mínimo de

personas de 1 y un máximo de 24, con relación al promedio de habitaciones por casa fue de 4

cuartos (DE 2), todos los seguimientos conservaron la misma tendencia.

Con relación a la propiedad de las viviendas evaluadas durante las cinco evaluaciones la

mayoría eran propiedad de los sujetos evaluados, en el primer seguimiento el 85,1% eran

viviendas propias, el 5,5% eran viviendas alquiladas y 8,9% de las casas se encontraban en

condiciones diferentes a las anteriormente señaladas.

Con respecto a la seroprevalencia de los habitantes de la vivienda desde el inicio de las

evaluaciones la mediana de seroprevalencia fue de 100% y los rangos intercuartílicos (RIQ)

aumentaron con cada seguimiento, es así como en la primera evaluación se observaron rangos

intercuartílicos de 75% a 100%, en la segunda tercera y cuarta evaluación se mantuvieron entre

80% a 100% y para el quinto seguimiento los rangos intercuartílicos de seroprevalencia en los

sujetos evaluados fueron de 100% a 100%.

Respecto a las características de las viviendas la disponibilidad y desechos de aguas se

observó que la mayoría de los domicilios en todas las evaluaciones, tenían drenajes conectados a

la red pública (>90%), sin embargo llama la atención que exista un número elevado en todos los

seguimientos de casas con fosas sépticas de hasta 7,4%, en relación a la presencia de sanitarios

un porcentaje alto de viviendas poseen sanitarios con descarga de agua manual (>58%), así

mismo en la forma en la que los ocupantes de la vivienda se abastecen de agua para la

realización de sus actividades cotidianas se observó que más del 69% de los sujetos disponen de


red pública de agua dentro de las viviendas, a pesar de esto un gran número de viviendas se

abastecen de aguas de pozos (>24%). En lo relacionado a condiciones de las viviendas durante

las evaluaciones realizadas se pudo observar que la mayoría de casas tenían pisos en cemento

(>96%), televisor (>98%), refrigerador (>91%) y lavadora (>73%). Además, se pudo evidenciar

que más del 66% de las viviendas evaluadas no cuentan con computador, que más del 93% no

posee aire acondicionado, y que más del 56% tampoco tiene mosquiteros en las puertas de

acceso o en las ventanas (tabla 3).

Tabla 3.

Características de las Viviendas en las Cinco Evaluaciones

Características de la

Vivienda

Evaluación

1

Evaluación

2

Evaluación

3

Evaluación

4

Evaluación

5

n (%) n (%) n (%) n (%) n (%)

Drenaje 235 244 232 228 214

Red pública 215 (91,5) 222 (90,9) 216 (93,1) 213 (93,4) 198 (92,5)

Fosa séptica 16 (6,81) 18 (7,4) 13 (5,6) 13 (5,7) 13 (6,1)

Barranca o grieta 3 (1,28) 3 (1,2) 3 (1,3) 2 (0,88) 3 (1,4)

No especificado 1 (0,43) 1 (0,41) 0 0 0

Sanitario 235 244 232 228 214

Descarga directa agua 95 (40,4) 97 (39,7) 93 (40,1) 94 (41,2) 85 (39,7)

Descarga manual agua 138 (58,7) 144 (59) 137 (59) 131 (57,5) 126 (58,8)

Sin agua 1 (0,43) 2 (0,82) 1 (0,43) 2 (0,88) 2 (0,93)

No especificado 1 (0,43) 1 (0,41) 1 (0,43) 1 (0,44) 1 (0,47)

Disponibilidad de agua

entubada 235 244 232 228 214

Red pública dentro vivienda 163 (69,4) 166 (68) 161 (69,4) 162 (71) 148 (69,2)

Red pública fuera de la

vivienda 6 (2,5) 7 (2,9) 6 (2,6) 5 (2,2) 6 (2,8)

De llave pública o hidrante 2 (0,85) 2 (0,82) 2 (0,86) 2 (0,88) 2 (0,93)

Agua de otra vivienda 5 (2,1) 8 (3,3) 6 (2,6) 5 (2,1) 5 (2,3)

Agua de Pozo 58 (24,7) 60 (24,6) 57 (24,6) 54 (23,7) 53 (24,7)



Material de los pisos 235 244 232 228 214

Tierra 5 (2,1) 6 (2,5) 5 (2,1) 4 (1,7) 4 (1,9)

Cemento 227 (96,6) 237 (96,7) 225 (97) 222 (97,3) 208 (97,2)

Madera 2 (0,85) 1 (0,41) 1 (0,43) 1 (0,44) 1 (0,47)

Televisor 235 244 232 228 214

Si 231 (98,3) 240 (98,3) 228 (98,3) 224 (98,3) 210 (98,1)

Refrigerador 235 244 232 228 214

Si 217 (92,3) 224 (91,8) 218 (94) 212 (93) 198 (92,5)

Lavadora 235 244 232 228 214

Si 178 (75,7) 180 (73,7) 175 (75,4) 175 (76,7) 160 (74,7)

Computadora 235 244 232 228 214

No 156 (66,3) 166 (68) 160 (69) 154 (67,5) 149 (69,6)

Aire acondicionado 235 244 232 228 214

No 220 (93,6) 227 (93) 219 (94,4) 216 (94,7) 202 (94,3)

Mosquitero en puertas de

acceso 235 244 232 228 214

No 133 (56,6) 140 (57,3) 134 (57,8) 135 (59,2) 128 (59,8)

En todas 52 (22,1) 53 (21,7) 49 (21,1) 46 (20,1) 40 (18,7)

En algunas 48 (20,4) 48 (19,7) 47 (20,2) 45 (19,7) 44 (20,6)

Mosquiteros en ventanas de

acceso 235 244 232 228 214

No 133 (56,6) 140 (57,3) 134 (57,7) 135 (59,2) 128 (59,8)

En todas 52 (22,1) 53 (21,7) 49 (21,1) 46 (20,1) 40 (18,7)

En algunas 48 (20,4) 48 (19,7) 47 (20,2) 45 (19,7) 44 (20,6)

Al evaluar las acciones de control contra el vector realizadas por los individuos dentro de

la vivienda en el último mes, se observó que en los seguimientos 1 y 2 hubo pocas actividades de

este tipo (<38%), con relación a la fumigación de la casa contra mosquitos durante los

seguimientos 1 y 3 se evidencia la mayor frecuencia de este tipo de actividades (65% y 45%,

respectivamente), adicionalmente se logró determinar la utilización de otras medidas de control

vectorial, como uso de peces, repelentes y toldillos las cuales fueron aumentando en frecuencia a


lo largo de las evaluaciones, pasando de 47% en el primer seguimiento a 88,5% en la última

evaluación (tabla 4).

Tabla 4.

Intervenciones Contra el Vector en las Viviendas y el Vecindario en el Último Mes, según cada

Evaluación

Características de la

Vivienda

Evaluación

1

Evaluación

2

Evaluación

3

Evaluación

4

Evaluación

5

n (%) n (%) n (%) n (%) n (%)

Realizadas por los sujetos 85 (36,2) 92 (37,7) 149 (64,2) 129 (56,5) 113 (52,8)

Fumigación de la casa

contra mosquitos 55 (64,7) 26 (28,2) 68 (45,6) 35 (27,1) 29 (25,7)

Eliminación de criaderos de

la casa 5 (5,8) 14 (15,2) 12 (8) 7 (5,4) 18 (15,9)

Otra medida de control

vectorial 40 (47) 60 (65,2) 110 (73,8) 107 (83) 100 (88,5)

Realizadas por los entes

municipales y de salud 66 (28) 95 (39) 151 (65) 145 (63,6) 81 (37,9)

Abatización 57 (86,4) 92 (96,8) 150 (99,3) 122 (84,1) 78 (96,3)

Fumigación 13 (19,7) 5 (5,3) 12 (8) 36 (24,8) 33 (40,7)

Descacharrización 0 0 2 (1,3) 14 (9,7) 4 (5)

Otra medida en la casa 0 1 (1) 0 0 0

Intervenciones

antivectoriales en el

vecindario por entes de

salud

21 (8,9) 16 (6,6) 8 (3,4) 47 (21) 30 (14)

Descacharrización 6 (28,6) 1 (6,25) 5 (62,5) 46 (97,9) 30 (100)

Abatización 8 (38,1) 0 4 (50) 0 0

Fumigación 3 (14,3) 4 (25) 0 0 0

Nebulización 11 (52,4) 12 (75) 0 0 0

Otra medida 0 1 (6,3) 0 0 0


Respecto a las intervenciones antivectoriales realizadas dentro de las viviendas por parte

de los entes municipales y de salud de las localidades de Tepalcingo y Axochiapan, la medida

más usada fue la abatización en los cinco seguimientos, en las evaluaciones 2 y 3 fue la actividad

más frecuentemente realizada por las autoridades de salud con el 96,8% y 99,3%,

respectivamente, ambas realizadas en el año 2015; en ese mismo periodo, los procesos de

fumigación realizados por estas entidades fueron los más bajos de todos los seguimientos (5,3%

y 8%, respectivamente).

Las intervenciones contra el vector realizadas por estos entes públicos en el vecindario

fueron infrecuentes (21%), dentro de estas, la nebulización durante el primer año de seguimiento

fue la más realizada (>50%), sin embargo, no se evidencia continuidad y articulación entre las

intervenciones de hogar y vecindario (tabla 4).

Entre las características de las viviendas observadas en las inspecciones, se evaluó el

estado de mosquiteros en puertas y ventanas a las casas que poseían estos, encontrando que entre

el 30% y el 40% no estaba integro al momento de la visita.

En la mayoría de evaluaciones las casas se observaban con manteniendo adecuado

(>67%) entendiendo esto como estructura de casa en buenas condiciones, bien pintada, limpia, y

bien mantenida, respecto a los jardines y patios aproximadamente el 50% se encontraban

ordenados sin basura o chatarra aparente, vegetación bien mantenida, y pasto corto o podado,

respecto al área de patio/jardín con zonas con algo de sombra dada por árboles, techos, telas o

cualquier cosa que de sombra en el área del patio/jardín, más del 60% de hogares tenían

sombreada entre el 25% y el 50% de esta área (tabla 5).


Tabla 5.

Características de las Viviendas Inspeccionadas Durante las Cinco Evaluaciones

Características de la Vivienda Evaluación

1

Evaluación

2

Evaluación

3

Evaluación

4

Evaluación

5

n (%) n (%) n (%) n (%) n (%)

Estado de mosquiteros y

ventanas* 100 101 96 90 83

Integro 71 (71) 37 (36,6) 68 (70,8) 65 (72,2) 59 (71)

Estado de mosquiteros en

puertas* 71 73 67 62 56

Integro 45 (63,3) 21 (28,7) 45 (67,1) 43 (69,3) 38 (67,8)

Vivienda con jardín con

macetas 235 244 231 228 214

Si 21 (9) 25 (10,2) 23 (10) 25 (11) 21 (9,8)

Vivienda con patio con macetas 235 244 231 228 214

Si 217 (92,3) 199 (81,6) 218 (94,4) 219 (96) 207 (96,7)

Mantenimiento de la casa 235 244 231 228 214

Bien 158 (67,2) 198 (81,1) 161 (69,7) 161 (70,6) 146 (68,2)

Moderadamente bien 68 (29) 37 (15,1) 61 (26,4) 58 (25,4) 71 (29)

No bien mantenida 5 (2,1) 8 (3,3) 8 (3,5) 8 (3,5) 9 (4,2)

Mantenimiento del patio/jardín 235 244 231 228 214

Ordenado 121 (51,5) 165 (67,6) 114 (49,3) 113 (49,6) 100 (46,7)

Moderadamente ordenado 96 (40,8) 70 (28,7) 98 (42,4) 93 (40,8) 91 (42,5)

Desordenado 12 (5,1) 8 (3,3) 19 (8,2) 22 (9,6) 23 (10,7)

Sombra en el patio /jardín 235 244 231 228 214

Sombreado (>50%) 12 (5,1) 27 (11) 9 (3,9) 8 (3,5) 7 (3,3)

Algo de sombra (25-50%) 144 (61,2) 153 (62,7) 145 (62,7) 147 (64,5) 140 (65,4)

Ninguna o poca (< 25%) 66 (28,1) 60 (24,6) 75 (325) 72 (31,6) 67 (31,3)

Nota: Los denominadores corresponden a las viviendas que tenían mosquiteros en las ventanas o

en las puertas (tabla 3). Adaptado de autor.


5.3 Variación Espaciotemporal de la Infección reciente por DENV en las Localidades de

Tepalcingo y Axochiapan (México), Durante 2014 – 2016.

Para la identificación de la distribución espacial de individuos y viviendas evaluados

durante los cinco seguimientos realizados, así como de las frecuencias de infección reciente por

DENV en los sujetos evaluados, en las localidades de Tepalcingo y Axochiapan, fue necesario

realizar georreferenciación de los registros obtenidos, permitiendo trabajar con los eventos para

la aplicación de técnicas descritas de lo cual se obtuvieron los resultados que se muestran a

continuación.

5.3.1 Localidad de Axochiapan.

5.3.2 Ubicación Espacial de Colonias en la Localidad de Axochiapan.

En la figura 9 se observan las principales colonias de la localidad de Axochiapan, las

cuales durante este análisis fueron usadas como referencia en términos de ubicación en la malla

de polígonos creadas para los análisis de los principales Puntos calientes dentro de las cuales se

observó una mediana de casas por polígono de 2 (RIQ 1-4).


Figura 9. Principales colonias de la localidad de Axochiapan, Morelos, México. Tomado de

google maps.

En la figura 10A se observa la distribución espacial de las viviendas donde residen los

sujetos evaluados en la localidad de Axochiapan durante el periodo de agosto a noviembre de

2014, encontrando una alta frecuencia de infección reciente por DENV distribuida en las

colonias de la localidad (Figura 10B), evidenciando una mayor frecuencia de infección en las

colonias Del Carmen y El Progreso (>45%), mientras que la parte centro norte de Axochiapan

correspondiente a las colonias de Los Reyes y Cuauhtémoc, muestran las frecuencias más bajas

de infección reciente entre los individuos muestreados (5% a 16%) (Figura 10B).

El mayor número de conglomerados de sujetos con infección reciente por DENV en este

seguimiento se encontraron en el área suroriental de la localidad, con 8 puntos calientes (99%

confianza), además se logró evidenciar 1 punto caliente adicional en el área de Vista Hermosa

(Figura 10C, color rojo). Por otra parte, el análisis de autocorrelación (I Anselin local de Moran)

identificó conglomerados estadísticamente significativos de infección reciente por DENV en

cinco polígonos ubicados en las colonias Del Carmen y El Progreso y uno en el área de Vista


Hermosa (figura 10D, color rosado), demostrando así el patrón de agrupación espacial de los

sujetos con infección reciente por DENV durante este periodo de tiempo en la localidad de

Axochiapan.


localidad de Axochiapan, 1° Evaluación. A. Distribución Espacial de los sujetos evaluados en las

viviendas (Puntos verdes: Negativos, Puntos Rojos: Infección reciente por DENV). B. Porcentaje

de infección reciente por DENV. C. Puntos calientes (Hot Spots) de infección reciente por

DENV. D. Conglomerados Autocorrelación (I Anselin local de Moran). Adaptado de autor.

En la figura 11A se observa la ubicación espacial de las viviendas donde residen los

sujetos evaluados durante el periodo de febrero a mayo de 2015, evidenciando pocos sujetos con

muestras positivas para DENV en toda la localidad (Figura 11B), mostrando frecuencias bajas de

infección reciente por DENV, entre el 12% y el 21%, en cuatro puntos de la localidad. No se

observaron conglomerados significativos durante este periodo de tiempo en Axochiapan (Figura

11C y 11D).







En la figura 12A se observa el mapa de distribución espacial de las viviendas donde

residen los sujetos evaluados durante el periodo de agosto a noviembre de 2015, que corresponde

a la tercera evaluación, en este seguimiento se observaron frecuencias de infección reciente por

DENV de hasta el 50% en las celdas de polígonos coincidentes con colonias Del Carmen y El

Progreso, localizados en la parte suroriente del municipio. En la ubicación coincidente de las

rejillas con las colonias Bugambilias, Los Reyes y las Ardillas las frecuencias de la infección

oscilaron entre 12% a 16% en los sujetos evaluados (Figura 12B). Además, se observan

conglomerados de sujetos con infección reciente por DENV en la zona suroriental de la localidad

(Progreso y Del Carmen), donde se identificaron 11 puntos calientes (99% confianza) (Figura

12C), lo cual es concordante con el análisis de autocorrelación que logró identificar 4


conglomerados estadísticamente significativos de infección reciente por DENV en el áreas de los

polígonos coincidentes con la zona de ubicación de las colonias Del Carmen y El Progreso

(Figura 12D), evidenciando la agrupación espacial de los sujetos con infección reciente por

DENV durante la tercera evaluación.







sujetos evaluados durante el periodo de febrero a mayo de 2016, evidenciando poco número de

muestras positivas para DENV en toda la localidad y por ende baja frecuencia de la infección

reciente por DENV enfermedad en la localidad en todo el municipio (<50%) (Figura 13B).

Adicionalmente, no se encontraron conglomerados significativos durante este periodo de tiempo

en Axochiapan (Figura 13C y 13D).







En la figura 14A se observa la distribución espacial de los sujetos evaluados durante el

periodo de agosto a noviembre de 2016, mostrando distribución de infectados a lo largo de la

localidad, con frecuencias de infección reciente por DENV entre los sujetos muestreados que van

del 5% al 50% (Figura 14B). Adicionalmente, no se observan Puntos calientes ni conglomerados

significativos durante este periodo de tiempo en la localidad de Axochiapan (Figura 14C y 14D).


Figura 14. Distribución Espacial y Conglomerados de las Infecciones Recientes por DENV en

la localidad de Axochiapan, 5° Evaluación. A. Distribución Espacial de los sujetos evaluados en

las viviendas (Puntos verdes: Negativos, Puntos Rojos: Infección reciente por DENV). B.

Porcentaje de infección reciente por DENV. C. Puntos calientes (Hot Spots) de infección

reciente por DENV. D. Conglomerados Autocorrelación (I Anselin local de Moran). Adaptado

de autor.

En resumen, en la localidad de Axochiapan se observaron puntos calientes durante la

evaluación 1 y 3, y estos tienen un patrón similar de comportamiento en ubicación dentro de la

malla de polígonos construida para el análisis, concordante visualmente con las colonias Del

Carmen y El Progreso, además de presentarse durante los mismos periodos de tiempo en el año

en los meses de agosto-noviembre.

Las estadísticas de escaneo espacial y las características de los conglomerados de

infección reciente por DENV estadísticamente significativos en la localidad de Axochiapan

durante las cinco evaluaciones se presenta en la tabla 6. Una puntuación Z positiva alta para una

entidad indica que las entidades circundantes tienen valores similares, lo cual muestra un


conglomerado de valores altos estadísticamente significativo para un nivel de confianza del 95%,

estos fueron identificados por la herramienta Análisis de clúster y de valor atípico (I Anselin

local de Moran) (Tabla 6). Llama la atención que toods los poligonos exceptuando el 60 se

repiten en la evaluación 1 y 3; al observar el área geográfica correspondiente a estos poligonos se

identificó la presencia del panteón de la localidad, el estadio de fútbol y locales correspondientes

a montallantas.

Tabla 6.

Ubicación de Conglomerados de Infección Reciente por DENV Estadísticamente Significativos

en la Localidad de Axochiapan

Evaluación ID Polígono % de Infección Puntaje Z Valor p N° Vecinos

1 60 20 2,438 0,04 4

1 122 35,3 4,070 0,008 3

1 149 100 2,893 0,024 3

1 150 40 4,482 0,022 2

1 163 10 3,475 0,026 3

1 164 25 3,911 0,016 3

3 122 5,6 4,591 0,014 3

3 149 33,3 3,044 0,038 3

3 150 33,3 4,321 0,024 2

3 163 18 6,403 0,004 3

Adaptado de autor.

5.3.3 Localidad de Tepalcingo.

5.3.3.1 Ubicación Espacial de Colonias Localidad de Tepalcingo.

En la figura 15 se observan las principales colonias de la localidad de Tepalcingo, las

cuales durante este análisis fueron usadas como referencia en términos de ubicación en la malla


de polígonos creadas para los análisis de los principales puntos calientes y conglomerados,

dentro de las cuales se observó una mediana de casas por polígono de 2 (RIQ 1-4).

Figura 15. Principales Colonias de la Localidad de Tepalcingo, Morelos, México. Tomado de

google maps.

En la figura 16A En la figura 16A se observa la distribución espacial de las viviendas

donde residen los sujetos evaluados en la localidad de Tepalcingo en la malla de polígonos

diseñada para el análisis, durante el periodo de agosto a noviembre de 2014. En la figura 16B se

observa una alta frecuencia de infección reciente por DENV en la zona noroccidental (colonia

Guadalupe >40%) y suroriental (San Francisco 8% - 28%) de la localidad, mientras que en el

área suroccidental de la malla de polígonos coincidente con la colonia Buenos Aires no muestra

sujetos positivos para infección reciente por DENV en ese periodo de tiempo. Así mismo las

frecuencias más bajas de infección reciente se observan en el área ubicada sobre la colonia San

Martín (<8%).

Los conglomerados de sujetos con infección reciente por DENV se encontraron en la

zona de la colonia Guadalupe (11 puntos calientes con 99% confianza) y la colonia San


Francisco (4 puntos calientes con 99% confianza) (Figura 16C). Adicionalmente, el análisis de

autocorrelación (I Anselin local de Moran) identificó conglomerados estadísticamente

significativos de infección reciente por DENV en 2 polígonos de las colonias Guadalupe y San

Francisco (Figura 16D), mostrando así que la mayoría de los individuos recientemente infectados

estaban agrupados y bien delimitados en 2 áreas dentro de la malla que correspondía a colonias

específicas de la localidad.

Figura 16. Distribución Espacial y Conglomerados de las Infecciones Recientes por DENV en

la localidad de Tepalcingo, 1° Evaluación. A. Distribución Espacial de los sujetos evaluados en

las viviendas (Puntos verdes: Negativos, Puntos Rojos: Infección reciente por DENV). B.

Porcentaje de infección reciente por DENV. C. Puntos calientes (Hot Spots) de infección

reciente por DENV. D. Conglomerados Autocorrelación (I Anselin local de Moran). Adaptado

de autor.

En la figura 17A se observa el mapa de ubicación espacial de las viviendas donde residen

los sujetos evaluados en Tepalcingo, durante el periodo de febrero a mayo de 2015, se detectaron

únicamente sujetos positivos en el área donde se ubican las colonias Guadalupe y San Francisco


(ver detalle Apéndice 4), evidenciando baja frecuencia de infección reciente por DENV <25%

(Figura 17B) entre los sujetos evaluados en estas zonas en la segunda evaluación.

Las agrupaciones de sujetos con infección reciente por DENV se observan en la figura

17C, en este periodo se encontraron agrupaciones en el área de la colonia Guadalupe (4 puntos

calientes con 99% confianza) y en la colonia San Francisco (5 puntos calientes con 99%

confianza). Así mismo, el análisis de autocorrelación (I Anselin local de Moran) identificó

conglomerados estadísticamente significativos de infección reciente por DENV en 1 polígono de

la colonia Guadalupe y 1 polígono de la colonia San Francisco (Figura 17D), evidenciando la

agrupación espacial de los sujetos con infección reciente por DENV durante la segunda

evaluación en Tepalcingo.


localidad de Tepalcingo, 2° Evaluación. A. Distribución Espacial de los sujetos evaluados en las





En la figura 18A se observa el mapa de la distribución espacial de las viviendas donde

residen los sujetos evaluados en Tepalcingo, durante el periodo de agosto a noviembre de 2015,

se observan frecuencias de infección reciente por DENV entre los sujetos evaluados

pertenecientes a las colonias de Guadalupe (6% - 25%), la Concepción y San Martín (<25%)

(figura 18B), estas últimas colonias colindantes entre sí, en el resto de la localidad no hay

eventos de infección por DENV en este periodo. Las agrupaciones de casos de sujetos con

infección reciente por DENV se observan en el área de las colonias de Guadalupe (6 puntos

calientes con 99% confianza), Concepción y San Martín (2 puntos calientes con 99% confianza

en cada colonia) (figura 18C). Sin embargo, no se observan conglomerados significativos

durante esta tercera evaluación en la localidad de Tepalcingo (figura 18D).








sujetos evaluados en Tepalcingo, durante el periodo de febrero a mayo de 2016. Se presentaron

infecciones en el área de la malla donde se ubican las colonias San Francisco y Guadalupe, con

frecuencias de infección reciente por DENV menores a 8% en las diferentes áreas de esta

localidad (figura 19B). Las agrupaciones de sujetos con infección se encontraron en la zona de la

colonia San Francisco (figura 19C), observándose en esta área 7 puntos calientes con 99%

confianza, de estos, el análisis de autocorrelación identificó como conglomerados

estadísticamente significativos de infección reciente por DENV, 2 polígonos ubicados en la zona

de la colonia San Francisco (figura 19D).








sujetos evaluados en Tepalcingo, durante el periodo de agosto a noviembre de 2016. En la figura

20B se observaron frecuencias de infección reciente por DENV entre el 25% y el 50% de los

sujetos pertenecientes a zonas de las colonias de Guadalupe, La Concepción, Palo Revuelto y

San Francisco, mientras que en el área de la colonia San Martín fue mayor del 40% la frecuencia

de infección. Respecto a las agrupaciones de sujetos con infección reciente por DENV en la

figura 20C se observan zonas de la malla de polígonos conformando 11 puntos calientes con

99% confianza ubicados en las colonias de La Concepción, San Francisco y Palo Revuelto, por

último, en la región de la colonia San Martín se ubican 4 puntos calientes con 99% confianza, sin

embargo, el análisis de autocorrelación (I Anselin local de Moran) identificó como

conglomerados estadísticamente significativos de infección reciente por DENV solo 2 polígonos

ubicados en la zona de las colonias de San Francisco y Palo Revuelto (Figura 20D).







En resumen, en la localidad de Tepalcingo, el análisis de autocorrelación evidenció la

ocurrencia de conglomerados significativos durante las evaluaciones 1, 2, 4 y 5 en el barrio San

Francisco, mientras que la colonia Guadalupe tuvo conglomerados significativos en las

evaluaciones 1 y 2, pero en los siguientes seguimientos estos no se presentaron.

En la tabla 7 se muestran las estadísticas de escaneo espacial y las características de los

conglomerados de infección reciente por DENV estadísticamente significativos en la localidad

de Tepalcingo, donde una puntuación Z positiva alta para una entidad indica que las entidades

circundantes tienen valores similares, para un conglomerado de valores altos estadísticamente

significativo con un nivel de confianza del 95%, los cuales fueron identificados por la

herramienta Análisis de clúster y de valor atípico (I Anselin local de Moran). Llama la atención

que el poligono 70 se repite en la evaluación 2 y 4 y en el quinto aunque este poligono no es

significativo se observa el poligono vecino número 69. Al observar el área geográfica

correspondiente a estos poligonos se identificó la presencia del panteón de la localidad.


Tabla 7.

Ubicación de Conglomerados de Infección Reciente por DENV Estadísticamente Significativos

en la Localidad de Tepalcingo

Evaluación ID Polígono % de Infección Puntaje Z Valor p N° Vecinos

1 87 25 3,576 0,01 6

1 135 40 2,204 0,048 3

2 70 9,1 4,510 0,004 6

2 152 7,7 5,426 0,012 3

4 70 11,1 5,268 0,034 6

4 71 10 7,258 0,02 3

5 69 12,5 4,468 0,004 5

5 84 20 3,880 0,038 3

Adaptado de autor.

5.4 Asociación de Factores de la Vivienda y de sus Habitantes con la Pertenencia del

Grupo Familiar a Conglomerados de Infección Reciente por DENV

Con respecto a la asociación de factores de la vivienda y de sus habitantes con la

pertenencia a conglomerados de infección reciente por DENV, en el análisis univariado las

características evaluadas de la casa, como número de convivientes, de cuartos de la vivienda la

relación de número de personas/números de cuartos, el tener drenaje sin conexión a red pública y

la no disponibilidad de excusado con descarga directa no se asociaron significativamente a

pertenecer a un conglomerado de infección en las poblaciones de Tepalcingo y Axochiapan,

otras variables como el tener mosquiteros en puertas o ventanas de la vivienda tampoco

estuvieron asociadas (tabla 8).

Respecto a las intervenciones contra el vector, las actividades realizadas por los sujetos

en las viviendas como la fumigación y la eliminación de criaderos en la vivienda no se

relacionaron con la pertenencia a conglomerados de infección reciente por DENV. Sin embargo,


haber realizado fumigación contra el vector en la vivienda por los entes de salud en el último

mes, así como la abatización y en general las intervenciones contra los vectores en su forma

adulta en el vecindario realizadas por las autoridades sanitarias se asociaron con pertenecer a

conglomerado de infección reciente por DENV (tabla 9).

Tabla 8.

Características de la Vivienda y su Asociación con la Pertenencia a un conglomerado de

infección reciente por DENV

Característica n/n° Grupos/Hexágonos OR IC 95% p

Total de Convivientes 1134/260/84 0,999 0,697 - 1,370 0,860

Convivientes 5 años 1134/260/84 0,977 0,763 - 1,403 0,893

% Seroprevalencia en la

Vivienda 1160/266/84 1,002 0,986 - 1,019 0,758

Frecuencia evaluados por

Vivienda 1152/264/83 1,001 0,990 - 1,013 0,772

Localidad Axochiapan 1160/266/84 0,119 0,011 - 1,303 0,081

Exposición Muestreo Original 1160/266/84 1,023 0,393 - 2,661 0,962

Propiedad de la vivienda

No propietario 1127/260/84 0,807 0,269 - 2,419 0,702

Tiempo Viviendo en la vivienda 1134/260/84 1,222 0,272 - 5,491 0,793

Drenaje

Sin conexión a Red Pública 1134/260/84 1,161 0,268 – 5,036 0,841

Disponibilidad de agua entubada

Agua fuera de la vivienda/hidrante 1134/260/84 2,188 0,357 - 13,42 0,397

Agua de Pozo 0,564 0,204 - 1,557 0,269

Disponibilidad Excusado 1134/260/84 1,169 0,572 - 2,387 0,669

Material de los pisos

Cemento/Madera 1134/260/84 0,589 0,128 - 2,699 0,495

Número de Cuartos 1134/260/84 0,985 0,849 - 1,142 0,842

Relación Personas - Cuartos 1129/259/84 0,996 0,686 - 1,447 0,985

Televisor 1134/260/84 0,766 0,063 - 9,315 0,834

Refrigerador 1134/260/84 2,117 0,195 – 22,94 0,537

Lavadora 1134/260/84 1,275 0,557 - 2,921 0,565

Computadora 1134/260/84 0,789 0,342 - 1,820 0,579

Adaptado de autor.


Tabla 9.

Intervenciones Contra el Vector y su Asociación con la Pertenencia a Conglomerados de

Infección Reciente por DENV

Característica sujetos/n°

Grupos/Hexágonos OR IC 95% p

Mosquitero en puertas de acceso

En todas 1123/260/84 0,794 0,213 - 2,952 0,730

En algunas

1,08 0,455 - 2,565 0,861

Sin Dato

1,48 0,092 - 23,67 0,781

Mosquiteros en ventanas de acceso 1123/257/84

En todas

1,288 0,511 - 3,249 0,592

En algunas

1,486 0,591 - 3,736 0,399

Medidas contra Mosquitos en la vivienda por los Convivientes en el último mes

Alguna medida realizadas por los sujetos 1132/258/83 0,768 0,400 -1,472 0,427

Fumigación 1132/258/83 1,297 0,606 - 2,776 0,503

Eliminación de criaderos 1128/258/83 0,697 0,173 - 2,803 0,612

Otra medida de control vectorial adultos 1132/258/83 0,549 0,261 - 1,155 0,114

Otra medida de control vectorial Inmaduros 1132/258/83 1,445 0,539 - 3,869 0,463

Total Medidas Adultos Casa 1132/258/83 0,641 0,342 - 1,204 0,167

Total Medidas inmaduros Casa 1128/258/83 1,377 0,591 - 3,203 0,458

Actividades contra Mosquitos por entes de salud en el último mes en la vivienda

Alguna medida realizada por entes de salud

en viviendas 1129/259/84 1,479 0,764 – 2,866 0,245

Abatización 1084/258/83 0,794 0,422 - 1,493 0,475

Fumigación 1083/258/83 4,552 1,757 - 11,79 0,002

Medidas contra el vector en vecindario por entes de salud en el último mes

Descacharrización 1082/258/83 2,005 0,758 - 5,300 0,161

Abatización 1081/258/83 21,6 2,256 - 756,7 0,012

Fumigación 1081/258/83 4,671 0,297- 73,31 0,272

Nebulización 1081/258/83 4,677 1,107 - 19,75 0,036

Intervención adultos vecindario 1081/258/83 5,93 2,010 - 4,688 0,012

Intervención Inmaduros vecindario 1082/258/83 2,859 1,042 - 5,320 0,027

Intervención contra adultos 1132/258/83 1,231 0,665 - 2,280 0,508

Intervención contra inmaduros 1133/259/84 0,824 0,449 - 1,513 0,534

Adaptado de autor.


Tabla 10.

Características Inspeccionadas de la Vivienda y su Asociación con la Pertenencia a

Conglomerados de Infección Reciente por DENV

Característica n/n°

Grupos/Hexágonos OR IC 95% p


ventanas NO integro 462/107/59 2,09 0,601 - 7,268 0,246


puertas NO Integro 328/77/48 0,884 0,194 - 5,5215 0,968

Vivienda con jardín con

macetas 1116/260/84 0,549 0,204 - 1,475 0,236

Si

Vivienda con patio con

macetas 1118/259/83 3,033 0,408 - 22,53 0,278

Si

Mantenimiento de la casa 1126/260/84

Bien Mantenida

1

Moderadamente bien

1,161 0 ,514 - 2,619 0,72

No bien mantenida

1,714 0,436 - 6,735 0,44

Mantenimiento del

patio/jardín 1126/260/84

Bien Mantenido

1

Moderadamente ordenado

1,624 0,818 - 3,223 0,166

Desordenado

1,824 0,382 - 8,727 0,451

Sombra en el patio /jardín 1113/259/84

Sin Sombra <25%

1

Algo de sombra (25-50%)

3,442 0,569 - 20,79 0,178

Mucha sombra (>50%)

2,387 0,372 - 15,31 0,359

Índice Mantenimiento

Vivienda ≥3 1106/259/84 1,072 0,881 - 1,303 0,490

Infestación de vivienda con

inmaduros 1130/260/84 1,872 0,872 - 4,019 0,108

Adaptado de autor.


En el modelo de regresión de análisis multinivel múltiple (Tabla 11), se obtuvo que la

pertenencia al conglomerado estuvo asociada a actividades de control en las viviendas por los

entes de salud/municipales tanto para formas adultas como inmaduras del vector, tales como

fumigación y nebulización de las casas, así mismo el mantenimiento moderadamente ordenado

del patio/jardín comparado con el buen mantenimiento de estas áreas, fueron factores

independientes asociados a mayor posibilidad de pertenencia de la vivienda a un conglomerado

de infección reciente por DENV. La infestación con formas inmaduras del vector conservó la

tendencia de la asociación con mayor posibilidad de tener el desenlace, pero no fue significativo

(Tabla 11).

Tabla 11.

Factores Asociados a Pertenecer a un Conglomerado de Infección Reciente por DENV en

Tepalcingo y Axochiapan, Análisis Múltiple

Característica n/n°

grupos/Hexágonos OR ajustado IC 95% p

Fumigación de la vivienda

1049/257/83

16,20 4,03 – 65,17 <0,001

Medidas Contra el vector Adulto 4,53 0,95 - 21,58 0,058

Medidas Contra el vector Inmaduro 5,03 1,23 – 20,48 0,024

Infestación de vivienda con inmaduros

1,86 0,74 – 4,68 0,188

Mantenimiento Patio/Jardín

Moderadamente Ordenado 2,39 1,06 – 5,38 0,036

Moderadamente Desordenado 1,47 0,24 – 9,04 0,674

Localidad 0,16 0,01 – 3,80 0,26

Número de Seguimiento 0,34 0,27 – 0,55 <0,001

Adaptado de autor.


6. Discusión

Este proyecto describe la dinámica espaciotemporal de la transmisión de DENV y los

factores asociados a la ocurrencia de conglomerados de infección reciente en dos poblaciones

endémicas de México, durante 2014 – 2016, buscando contribuir en la toma de decisiones para la

prevención de la transmisión y la aparición de nuevos casos y brotes de dengue en la comunidad.

Para lo anterior se analizaron características de sujetos y viviendas de las localidades de

Axochiapan y Tepalcingo, ubicadas en el estado de Morelos durante cinco evaluaciones cada seis

meses, georreferenciando en cada evaluación el lugar de residencia de individuos que viven en

estas áreas endémicas en quienes se evaluó la ocurrencia de infección reciente por DENV

durante dos años y medio, mediante el estudio de anticuerpos específicos contra DENV en cada

visita; se estudiaron más de 215 viviendas, procesando muestras para diagnóstico de infección

reciente por DENV de hasta 560 individuos por evaluación. Durante los cinco seguimientos se

observaron características sociodemográficas similares en ambas poblaciones, se logró

identificar 175 infecciones recientes durante los seguimientos, sin diferencias significativas entre

las localidades, sin embargo, el número de personas recientemente infectadas por DENV fue

significativamente mayor en los seguimientos 1, 3 y 5 correspondientes a los meses del periodo

comprendido entre agosto y noviembre de los años 2014, 2015 y 2016.

El análisis espacial y temporal realizado en este estudio ha arrojado tres hallazgos clave:

Primero, el agrupamiento de las frecuencias de infección reciente de DENV en ambas

localidades durante las diferentes evaluaciones, coincidentes en temporadas del año y ubicación

espacial con relación a las áreas de colonias donde se sitúan; es así como en la localidad de

Tepalcingo la infección reciente de DENV muestra conglomerados espaciales durante el periodo


de estudio en polígonos ubicados en el área de la colonia San Francisco (suroriente de

Tepalcingo) durante evaluaciones realizadas en los periodos comprendidos entre los meses de

agosto a noviembre de 2014 y de 2015 (evaluaciones 1 y 4) y de febrero a mayo de 2015

(evaluaciones 2 y 5), del mismo modo la colonia Guadalupe (noroccidente de Tepalcingo) tuvo

conglomerados significativos en los periodos de agosto a noviembre de 2014 y de febrero a

mayo de 2015 (evaluaciones 1 y 2, respectivamente), confirmando así la ocurrencia de un patrón

focal de transmision de DENV que en algunas áreas se sostiene en el durante la mayoría del

periodo de tiempo evaluado. En la colonia Guadalupe la transmisión focal se observó en la

primera y segunda evaluación, pero en los seguimientos posteriores no se presentaron

agrupaciones significativas de infección reciente por DENV, esto podría deberse a la interacción

de varios factores como baja circulación de virus en la localidad y a la acumulación de

individuos con respuesta inmune neutralizante contra DENV que bloquea la transmisión

temporalmente.

En lo relacionado con la localidad de Axochiapan se observaron conglomerados durante

las evaluaciones 1 y 3, mostrando un patrón similar de comportamiento dentro de la malla de

polígonos durante los meses de agosto a noviembre de 2014 y 2015, concordante visualmente

con las colonias Del Carmen y El Progreso (área suroriental de la localidad). Estos resultados

muestran que la distribución de la infección reciente por DENV no fue aleatoria sino agrupada

en el espacio y el tiempo evidenciando un patrón de transmisión focal. Este agrupamiento de

infecciones por DENV ha sido reportado en la literatura y apoya la hipótesis de que la incidencia

de enfermedades transmitidas por mosquitos es altamente focal (Van Benthem et al., 2005), lo

cual está influenciado posiblemente por diferentes densidades locales de Aedes aegypti y el

vuelo de corta distancia de los vectores, coincidente además con los resultados de Acharya et al.


quien mapeó, a nivel de distrito, la distribución espacio-temporal de la incidencia y el riesgo

excesivo de la fiebre del dengue en Nepal de 2010 a 2014 y encontró que la distribución de esta

enfermedad en esa población posee una agrupación espaciotemporal significativa (Acharya et al.,

2016). Otro estudio similar encontró un patrón heterogéneo de transmisión de la enfermedad

entre comunas en una ciudad de Colombia (Ortiz et al., 2013), así mismo se encuentra

concordancia con lo hallado por un análisis de hogares, que combina datos sobre la

seroprevalencia del dengue, la infección reciente por DENV y la densidad de vectores en tres

vecindarios de Río de Janeiro, Brasil, durante una epidemia de dengue, que evidenció que la

exposición previa a DENV está altamente asociada con la edad y la vida en áreas de alto

movimiento de individuos y actividad social/comercial, ya que se observaron eventos de

infección reciente por DENV en residencias ubicadas en áreas con baja densidad de mosquitos

pero con alta actividad, lo que sugiere que la infección se produjo fuera de la residencia (Honório

et al., 2009).

La distribución del dengue en poblaciones mexicanas varía en el espacio y el tiempo y

puede ser explicada por las dinámicas de transmisión de DENV propias de cada municipio, la

cual podría estar determinada por diferentes factores de riesgo que convergen en un lugar entre

los que se incluyen factores del hospedero humano, del virus, del mosquito y del medio ambiente

(Hernández-Gaytán et al., 2017), como el número de personas enfermas, la densidad poblacional,

la alta infestación del vector y los aspectos culturales, micro climáticos y socioeconómicos que

varían de un lugar a otro (Mammen et al. 2008; WHO 2016).

Se ha observado influencia de factores meteorológicos, como la temperatura, la

precipitación y la humedad, sobre el desarrollo y la supervivencia del vector, la densidad

vectorial y la tasa de ovoposición del mosquito, estos factores también se han asociado con la


infección por DENV (Wijegunawardana et al., 2019). Entre las características meteorológicas, la

temperatura se considera el principal factor que impulsa la tasa de desarrollo de mosquitos, pero

su efecto es heterogéneo (Couret & Benedict, 2014). Al respecto ambas poblaciones poseen un

clima propicio para el vector y movimientos frecuentes de sus habitantes (Lezama et al. 2017) a

lo cual puede atribuirse en parte los resultados. Es así como en las localidades estudiadas la

temporada de lluvia dura 7 meses, entre mediados de abril y mediados de noviembre, y en el

verano, entre junio y septiembre, se combinan las lluvias y las altas temperaturas, lo que podría

explicar la presencia de los conglomerados espaciales de infección por DENV encontrados en el

presente estudio. Sin embargo, particularmente las variables climatológicas no se evaluaron en

esta investigación puesto que solo se cuenta con una estación meteorológica en cada localidad

que no permite analizar la variabilidad intralocalidad de estas condiciones.

Aunque DENV circula durante todo el año en áreas tropicales y subtropicales, está

altamente correlacionado con la temperatura y la estación lluviosa y la fluctuación del vector en

la estacionalidad. Esta relación entre la transmisión del dengue y los factores climáticos ha sido

previamente evaluada en México, por ejemplo, Hurtado et al. demostraron que el aumento en la

temperatura de la superficie del mar, la temperatura mínima y la precipitación se asocia con un

aumento de los ciclos de transmisión del dengue en los municipios costeros del Golfo de México

(Hurtado-Díaz et al., 2007). Otros estudios en América Central y del Sur, han reportado que el

pico de dengue corresponde a la temporada de lluvias, de febrero a mayo en Brasil y de julio a

diciembre en Puerto Rico (Jing y Wang 2019).

Por otra parte, diversos autores han descrito que cambios en las características

sociodemográficas y la falta de control efectivo de los mosquitos son factores que se relacionan

con el aumento de la incidencia de dengue (Duane J. Gubler, 2011a). Adicionalmente, una mayor


densidad de habitantes y los movimientos locales facilitan la diseminación del virus, como lo

demostró Falcón et al., quien señaló que los destinos y movimientos humanos tienen importancia

en el desarrollo de infecciones por DENV en las localidades de Tepalcingo y Axochiapan

(Falcón et al. 2017). Así mismo se debe tener en cuenta que el grado de inmunidad adquirida

contra DENV puede variar en diferentes áreas de los municipios en función de la distribución

espacial de episodios anteriores de la enfermedad, entonces las áreas de las localidades con

mayor número de sujetos susceptibles pueden presentar una mayor incidencia de la enfermedad.

El segundo hallazgo clave del presente estudio es que se observó asociación entre la

pertenencia a un conglomerado de transmisión de DENV y factores como el mantenimiento

moderadamente ordenado del patio/jardín y actividades de control en las viviendas tanto para

formas adultas como inmaduras del vector, tales como fumigación y nebulización de las casas

realizadas por las autoridades de salud, además la presencia de formas inmaduras del vector en

las viviendas también mostró una tendencia a mayor ocurrencia de conglomerados de

transmisión. Respecto a la asociación entre los conglomerados de transmisión y condiciones de

la vivienda, específicamente mantenimiento moderado del patio/jardín comparado con un

patio/jardín bien mantenido (ordenado, sin basura o chatarra aparente, con la vegetación o el

pasto bien mantenido, corto o podado), un estudio desarrollado en la ciudad de Mérida, ubicada

al sur de México, asoció la densidad vectorial con las condiciones de la vivienda, y el

mantenimiento y la sombra del patio (Pablo Manrique-Saide et al., 2013); así mismo, un estudio

en una ciudad hiperendémica en Venezuela para evaluar la seroprevalencia y los factores

asociados al dengue en personas de 10 años o más, encontró que el factor más fuerte asociado

con vivir en hogares ubicados en áreas de puntos calientes era residir en una cabaña/Rancho (OR

= 13,51; p <0,05) (Vincenti-Gonzalez et al., 2017). También, Vincenti et al. observó que


personas que vivían en hogares donde la basura se encontraba al aire libre (jardín o patio) tenían

2,37 veces la probabilidad de pertenecer a un punto caliente de aquellos que no tenían basura al

aire libre (Vincenti-Gonzalez et al., 2017).

Al respecto de la asociación encontrada entre los conglomerados de transmisión de

DENV y las actividades de control vectorial, esto podría deberse a la aproximación transversal

del análisis, puesto que las asociaciones se evaluaron utilizando las mediciones de las variables

de los sujetos y de las viviendas del mismo momento en que se tomaron las muestras para definir

la infección reciente por DENV. Lo anterior se hizo porque, aunque la información proviene de

una cohorte poblacional, la mayoría de infecciones se detectaron en la primera evaluación y para

el análisis espacial se consideró el cambio de domicilio de algunos participantes durante el

periodo de estudio. Particularmente las variables de control vectorial se preguntaron respecto al

último mes, y considerando la evidencia encontrada de conglomerados de transmisión, estas

actividades podrían corresponder a aquellas realizadas alrededor de casos de dengue que

hubieran podido ocurrir en el vecindario y que fueron detectados por el sistema de vigilancia, de

tal forma que sería un efecto de la transmisión en conglomerados y no un factor para esta.

Sobre esta asociación, en Tailandia se observaron resultados similares a los hallados en

nuestro estudio, allí el control del dengue se centra en la eliminación de vectores, sin embargo, el

uso de abate en la población de Mae Hia se relacionó con mayor infección por DENV lo que

sugiere que esta medida preventiva se aplicó demasiado tarde cuando la población de larvas ya

había alcanzado niveles altos, o se aplicó incorrectamente, por ejemplo, al no tratar todos los

contenedores (Vanwambeke et al., 2006a).

El fenómeno de asociación de la infección por DENV o la enfermedad con las actividades

de control del vector en las viviendas, realizadas por las autoridades de salud, se señala en


diversos estudios y se atribuye a estrategias después de la reemergencia del dengue en la cuales

los programas de control de mosquitos fueron reemplazados por la fumigación espacial de

emergencia de insecticidas no residuales en respuesta a los casos reportados de dengue (D. J.

Gubler, 1989; Gyawali & Bradbury, 2016). Sin embargo, esta estrategia parece no funcionar

porque se enfoca en los mosquitos adultos, que normalmente están encerrados dentro de las casas

donde los insecticidas no alcanzan a entrar, y porque la fumigación llega tarde y es limitada

geográficamente, debido a que se basa en la vigilancia pasiva de notificación de casos, por tanto

esta intervención no logra interrumpir la transmisión (Duane J. Gubler, 2011b).

Adicionalmente, las actividades de control dirigidas contra Aedes aegypti, como los

métodos de control de vectores urbanos (pulverización de ultra bajo volumen, reducción de

fuente, pulverización aérea), han mostrado limitaciones en la eficacia, sumado a la rápida

propagación de la resistencia de Aedes aegypti a múltiples clases de insecticidas en las Américas

(Fonseca-González et al., 2011). Esta creciente prevalencia de resistencia podría amenazar la

eficacia del control de vectores para la mitigación de enfermedades transmitidas por Aedes

(Achee et al., 2015). Existe evidencia de que las poblaciones de mosquitos en México son

susceptibles a los organofosforados y carbamatos pero muestran resistencia a los piretroides,

debido a que estos últimos se mantuvieron como la primera opción para el control de mosquitos

adultos durante más de 10 años (CENAPRECE, 2016). En Morelos México, con base en el

monitoreo de resistencia a insecticidas (adulticidas) utilizados en el programa nacional de control

de vectores se recomienda usar clorpirifos o malatión (organofosforados) para tratamientos

espaciales en exteriores en poblaciones urbanas, mientras que para rociados en interiores se

recomienda usar bendiocarb o propoxur (carbamatos) por su acción residual

(CENAPRECE,2016); en el presente estudio no conocemos el tipo de insecticida utilizado


puesto que los habitantes reportaban solamente el tipo de aplicación, sin embargo si los entes

públicos siguieron las recomendaciones previamente enunciadas el hallazgo encontrado no

podría relacionarse con la resistencia puesto que se estarían usando los adulticidas de acuerdo

con el monitoreo de la resistencia en la región. Sin embargo, es importante y recomendable

plantear estudios que evalúen el impacto de las intervenciones con estos químicos para el control

vectorial (Yusniawati et al., 2018) y para disminuir la transmisión de DENV en estas localidades

endémicas.

Además, los programas de prevención del dengue en ocasiones no incluyen educación

adecuada respecto al control de vectores, lo que conlleva al fracaso de las estrategias de

intervención contra el vector del dengue, que se ha asociado con la ausencia de una participación

activa de la comunidad local (WHO, 2006), como lo demostró Gyawali, et al. en Australia, un

país con altas tasas de alfabetización en la población (99%), donde aproximadamente el 15% de

la comunidad ignora la forma de transmisión local, los síntomas y los métodos para reducir el

riesgo de infección por DENV, entre los que se incluyen estrategias para la prevención de la

reproducción de mosquitos, uso adecuado de mosquiteros en puertas y ventanas y adecuado

mantenimiento de contenedores domésticos externos (Gyawali & Bradbury, 2016).

Otras medidas preventivas contra mosquitos como el uso de repelentes también han sido

estudiadas. En el presente estudio las medidas contra la forma adulta del vector utilizadas por los

habitantes de las viviendas, incluyendo la aplicación de repelentes, no estuvieron asociadas con

los conglomerados de transmisión. Sin embargo, en Maracay, Venezuela las personas que usaban

repelentes contra mosquitos se asociaron positiva y significativamente con hogares que

pertenecían a puntos calientes (p= 0.013) (Vincenti-Gonzalez et al., 2017).


Respecto a la tendencia observada en el presente estudio de mayor posibilidad de

ocurrencia de conglomerados de transmisión de DENV cuando hay presencia de estados

inmaduros del vector en las viviendas, esto podría explicarse porque una parte de esas larvas y

pupas se convertirán en adultos que trasmitirán la infección. Se han encontrado asociaciones

significativas entre la presencia de pupas y la presencia de vectores adultos en el hogar

(OR=2,27; p= 0,001) (P. Manrique-Saide et al., 2014). Sin embargo, a nivel local la asociación

entre los índices vectoriales y la infección por DENV es controversial, por ejemplo, en un

estudio sobre infección reciente por DENV en Rio de Janeiro Brasil, no se observó asociación

entre el índice de infestación en el hogar y el riesgo de infección por DENV en áreas de

conglomerados (Honório et al., 2009). Mientras que Cromwell et al. en un análisis de encuestas

entomológicas en Iquitos, Perú, reportaron que el índice de pupas y el índice de contenedor

infestado fueron indicadores de formas inmaduras y se asociaron con la infección por DENV a

nivel de bloque, además a nivel de hogar encontraron un riesgo elevado de infección por DENV

relacionado con presencia de formas inmaduras, utilizando diferentes índices analizados en un

diseño de cohorte (Cromwell et al., 2017).

Por último, no se encontraron asociaciones significativas entre la ocurrencia de

conglomerados de infección reciente por DENV y las siguientes variables: número de cuartos de

la vivienda, relación personas/números de cuartos, disponibilidad de servicios públicos, así como

tener mosquiteros en puertas o ventanas. Esta falta de asociación significativa muestra

similitudes con otros estudios reportados en la literatura donde no se hallaron asociaciones con el

número de personas por m2 de vivienda, el acceso a la electricidad, la tasa de pobreza ajustada

por provincia y el porcentaje de población en entornos urbanos (Ashmore et al., 2020), así

mismo la presencia de sitios comunes de reproducción de mosquitos, como los neumáticos de


automóviles usados, las botellas y los floreros no mostraron una asociación estadísticamente

significativa, al igual que la disponibilidad de los servicios públicos no influyó en las

probabilidades de vivir en un hogar de puntos críticos (Vincenti-Gonzalez et al. 2017b). Esto

podría deberse a que estas variables son similares en las viviendas de las diferentes áreas

estudiadas en estas localidades.

Adicionalmente, otros estudios que abarcan diversas condiciones sociales y económicas

de pobreza no muestran asociaciones claras con las tasas de dengue (Mulligan et al., 2015),

autores sugieren que la elección de variables socioeconómicas que reflejan la vulnerabilidad de

la población, parece ser específica del contexto y la escala, impulsada por la disponibilidad de

los datos y la heterogeneidad de los datos sociodemográficos (Delmelle et al. 2016). En este

estudio no se exploraron estas variables debido a la poca variabilidad de estos factores en estas

localidades y no se dispone de mediciones a nivel de áreas más pequeñas que el municipio.

Este estudio es el primero en identificar la heterogeneidad espacial de la transmisión de

DENV en las poblaciones endémicas de Tepalcingo y Axochiapan y la relación entre factores de

vivienda con la pertenencia a conglomerados de infección reciente por DENV. En nuestro

estudio se presentan datos de infecciones por DENV (175), las cuales fueron identificadas

porque a los sujetos se les realizó seguimiento y aplicación de pruebas cada 6 meses para

detectar infección reciente, no es común contar con este tipo de información en encuestas de

población, que permite evidenciar la circulación del virus y la magnitud de la transmisión

endémica de DENV a través de la detección de infecciones tanto sintomáticas como

asintomáticas, considerando que hay alta frecuencia de infecciones asintomáticas en estas

localidades las cuales representan alrededor del 60% (Martínez-Vega et al., 2015). Lo anterior es

una fortaleza, debido a que el análisis de solo los casos notificados subestima la verdadera


incidencia de infección y dificulta la identificación de áreas de transmisión de alto riesgo dentro

de las ciudades (Honório et al., 2009). Esta fortaleza del presente estudio permite una mayor

comprensión de los patrones espaciotemporales de transmisión de DENV. Otra fortaleza respecto

al análisis espacial es la forma regular y similar de ambas localidades que permitió construir una

malla de polígonos de forma simétrica, respetando los límites geográficos y la geolocalización de

los individuos muestreados.

No obstante, el presente estudio tiene algunas limitaciones, por ejemplo, en el análisis no

están incluidos datos de la colonia siglo XXI por su lejanía del resto del área urbana de la

localidad de Axochiapan, lo anterior hubiese ocasionado que algunos polígonos no tuvieran

vecinos y hubiese aumentado el número de ceros. Adicionalmente, para el análisis de los factores

asociados a la transmisión los datos son limitados porque se presentaron pocos conglomerados

durante los dos años y medio de seguimiento, por lo cual se recomiendan análisis con

seguimientos posteriores que permitan tener mayor poder estadístico y que incluyan factores

climáticos, como la temperatura, la precipitación y la humedad (B. et al., 2014; Honório et al.,

2009; Vincenti-Gonzalez et al., 2017), y otros factores ambientales (Vanwambeke et al., 2006b),

como el porcentaje de área construida de la vivienda y otros índices entomológicos (Ashmore

et al., 2020; Vanwambeke et al., 2006b).

Finalmente, la propagación del dengue en el tiempo y el espacio es compleja y justifica la

realización de investigaciones en diferente escala espacial, durante periodos de tiempo

prolongados (Ashmore et al., 2020) y con inclusión no solamente de los casos detectados por la

vigilancia pasiva, por lo que consideramos que este análisis ofrece conocimientos sobre la

dinámica espaciotemporal de la transmisión de DENV en las localidades de Tepalcingo y

Axochiapan y sobre la asociación entre factores de la vivienda y de sus habitantes con la


pertenencia del grupo familiar a conglomerados de infección reciente por DENV. Estos

resultados pueden ser el punto de inicio para relacionar diversos factores que permitan responder

el por qué de la distribución actual del dengue y fortalecer y focalizar los programas de

prevención y control en los principales lugares de transmisión de DENV en las localidades de

Tepalcingo y Axochiapan, así como ayudar a la planeación de políticas de educación de la

población.

7. Conclusiones

En este trabajo se describe la dinámica de la transmisión de DENV en las localidades de

Tepalcingo y Axochiapan durante 2014 – 2016, mostrando conglomerados significativos de

infección reciente por DENV en ambas localidades durante las evaluaciones, coincidentes con un

patrón estacional de la transmisión y persistencia de áreas con mayor transmisión ubicadas en

colonias específicas. Dentro del análisis hecho en la malla de polígonos los conglomerados

significativos de infección reciente por DENV en la localidad de Tepalcingo se ubicaron en el

área de las colonias Guadalupe y San Francisco, mientras que en Axochiapan se observaron en la

zona de las colonias de El Carmen y El Progreso.

Los factores asociados a la transmisión local del DENV, evaluados a través de la

pertenencia al conglomerado de infección reciente por DENV, fueron el inadecuado

mantenimiento del jardín y las actividades de control en las viviendas tanto para formas adultas

como inmaduras del vector, tales como fumigación y nebulización de las casas realizadas por las

autoridades de salud. Además, la presencia de pupas en las viviendas mostró una tendencia de

asociación de riesgo.


8. Recomendaciones

Se recomienda efectuar seguimiento a las áreas donde se observan conglomerados de

infección reciente por DENV en ambas localidades y establecer acciones de educación en la

comunidad sobre el mantenimiento adecuado de patios y jardines y la eliminación de criaderos

del vector.

Focalizar medidas de control antes del inicio de la temporada de lluvias para mitigar la

transmisión de DENV en los vecindarios identificados como de alta transmisión y reforzar las

actividades de vigilancia en estas zonas.

Respecto a las medidas de control vectorial en estas localidades es importante establecer

el impacto de estas actividades sobre el control eficaz de la enfermedad y la densidad vectorial.

Continuar realizando investigaciones que evalúen la dinámica espaciotemporal de la

transmisión del DENV durante periodos de tiempo prolongados, que permitan analizar el efecto

de otras variables como la inmunidad de la población y el microclima dentro de las localidades.

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Apéndices


Apéndice 1. Consentimiento Informado


Apéndice 2. Instrumento Primera Visita Viviendas


Apéndice 3. Formulario Para Viviendas Visita De Seguimiento


Apéndice 4. Formulario Para Individuos Primera Visita


Apéndice 5. Formulario Para Individuos


Apéndice 6. Aprobación De Bioética Instituto Nacional de Salud Pública


Apéndice 7. Aprobación de Bioética Universidad de Santander

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