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UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE CENTRO DE CIÊNCIAS DA SAÚDE DEPARTAMENTO DE EDUCAÇÃO FÍSICA PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM EDUCAÇÃO FÍSICA EFEITO AGUDO DO EXERCÍCIO AERÓBIO VIGOROSO SOBRE AS FUNÇÕES EXECUTIVAS EM ADOLESCENTES Rodrigo Alberto Vieira Browne NATAL RN 2015

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UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE

CENTRO DE CIÊNCIAS DA SAÚDE

DEPARTAMENTO DE EDUCAÇÃO FÍSICA

PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM EDUCAÇÃO FÍSICA

EFEITO AGUDO DO EXERCÍCIO AERÓBIO VIGOROSO

SOBRE AS FUNÇÕES EXECUTIVAS EM

ADOLESCENTES

Rodrigo Alberto Vieira Browne

NATAL – RN

2015

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EFEITO AGUDO DO EXERCÍCIO AERÓBIO VIGOROSO

SOBRE AS FUNÇÕES EXECUTIVAS EM

ADOLESCENTES

RODRIGO ALBERTO VIEIRA BROWNE

Dissertação apresentada ao Programa de Pós-

graduação em Educação Física da Universidade

Federal do Rio Grande do Norte, como requisito

parcial para a obtenção do grau de Mestre em

Educação Física.

ORIENTADOR: Prof. Dr. JÔNATAS DE FRANÇA BARROS

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AGRADECIMENTOS

Dedico este processo de amadurecimento intelectual, humano e

espiritual, à Deus, Jesus Cristo e aos anjos auxiliares que labutam neste

plano físico em prol de toda a humanidade.

Além dessa dedicatória, teço meus agradecimentos às pessoas que

foram essenciais durante a minha formação de mestre:

À minha mãe, Neide Rosa Vieira, pelo companheirismo e altruísmo

em todos os momentos difíceis.

Ao meu orientador, Prof. Dr. Jônatas de França Barros, pela

oportunidade, confiança e aconselhamentos acadêmicos e de vida.

Aos meus amigos, André Igor Fonteles, Luiz Fernando de Farias

Junior, Raphael Rodrigues Valença de Oliveira, Gertrudes Nunes de

Melo e Leônidas de Oliveira Neto, pelo acolhimento e amizade durante a

minha estada em Natal – RN.

Aos professores que também contribuíram na minha formação,

Alexandre Hideki Okano, Eduardo Caldas Costa e Hassan Mohamed

Elsangedy (UFRN); José Fernando Vila Nova de Moraes (UNIVASF); e

Herbert Gustavo Simões e Marcelo Magalhães Sales (UCB).

Ao Prof. Antônio José da Costa, que proporcionou anuência e

acolhimento para que esta pesquisa fosse realizada in loco na Escola de

Ensino Fundamental Prof.ª Joana Marques Bezerra do Município de Icapuí,

estado do Ceará. E aos adolescentes que foram voluntários, sem eles não

seria possível a realização desta pesquisa.

À Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior

(CAPES) pela concessão de bolsa de estudo em nível de mestrado.

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SUMÁRIO

ANEXOS ........................................................................................................................ vi

LISTA DE TABELAS .................................................................................................. vii

LISTA DE FIGURAS .................................................................................................. viii

LISTA DE SIGLAS, ABREVIATURAS E SÍMBOLOS ........................................... ix

RESUMO ......................................................................................................................... x

ABSTRACT .................................................................................................................. xii

1 INTRODUÇÃO ........................................................................................................... 1

2 OBJETIVOS ................................................................................................................ 3

2.1 Objetivo geral ..............................................................................................................3

2.1 Objetivos específicos ...................................................................................................3

3 REVISÃO DA LITERATURA .................................................................................. 4

3.1 Desempenho escolar e funções executivas ..................................................................4

3.2 Maturação das funções executivas e do cérebro..........................................................8

3.3 Exercício aeróbio e funções executivas .....................................................................15

3.4 Prescrição do exercício aeróbio .................................................................................18

3.5 Mecanismos fisiológicos do exercício aeróbio sobre as funções executivas ............21

4 MATERIAL E MÉTODOS ...................................................................................... 23

4.1 Desenho do estudo .....................................................................................................23

4.2 Amostra .....................................................................................................................23

4.2.1 Critérios de inclusão ...............................................................................................23

4.3 Avaliação inicial ........................................................................................................24

4.3.1 Medidas antropométricas e de composição corporal ..............................................24

4.3.2 Avaliação da maturação .........................................................................................25

4.3.3 Teste de corrida progressivo de esforço máximo ...................................................25

4.4 Sessões exercício e controle ......................................................................................26

4.4.1 Sessão exercício......................................................................................................26

4.4.2 Sessão controle .......................................................................................................27

4.5 Avaliação cognitiva ...................................................................................................27

4.5.1 Teste de Stroop computadorizado – Testinpacs .....................................................27

4.5.2 Teste de trilhas ........................................................................................................28

4.6 Tratamento estatístico ................................................................................................29

4.6.1 Cálculo amostral .....................................................................................................30

4.6.2 Análise do teste de Stroop computadorizado – Testinpacs ....................................30

4.6.3 Análise do teste de trilhas .......................................................................................30

4.6.4 Análise de associação .............................................................................................31

5 RESULTADOS .......................................................................................................... 32

6 DISCUSSÃO .............................................................................................................. 40

7 CONCLUSÃO ............................................................................................................ 46

8 REFERÊNCIAS ........................................................................................................ 47

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vi

ANEXOS

ANEXO 1 – Parecer do Comitê de Ética em Pesquisa .................................................. 66

ANEXO 2 – Termo de Consentimento Livre e Esclarecido .......................................... 69

ANEXO 3 – Termo de Assentimento ............................................................................ 73

ANEXO 4 – Prancha de avaliação da maturação sexual masculina .............................. 74

ANEXO 5 – Prancha de avaliação da maturação sexual feminina ................................ 75

ANEXO 6 – Teste de trilhas (parte A) ........................................................................... 76

ANEXO 7 – Teste de trilhas (parte B) ........................................................................... 77

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vii

LISTA DE TABELAS

Tabela 1 – Aspectos de vida associados às funções executivas (FEs). Adaptada do

estudo de Diamond2. ................................................................................................. 7

Tabela 2 – Classificação da intensidade de atividade física. Diretrizes do ACSM para o

teste e prescrição do exercício112

. ............................................................................ 20

Tabela 3 – Caracterização da amostra de adolescentes (n=20). Dados expressos em

média e desvio padrão para as variáveis paramétricas, mediana e intervalo de

confiança de 95% para não paramétricas, e amplitude de variação (mínimo –

máximo). ................................................................................................................. 33

Tabela 4 – Comparação intra e entre condições (2 x 2) dos erros cometidos nas etapas

1, 2 e 3 do teste de Stroop. Dados expressos em mediana e intervalo de confiança

de 95%. .................................................................................................................... 36

Tabela 5 – Comparação intra e entre condições (2 x 2) dos erros cometidos nas partes A

e B do teste de trilhas. Dados expressos em mediana e intervalo de confiança de

95%. ........................................................................................................................ 38

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viii

LISTA DE FIGURAS

Figura 1 – Trajetória do desenvolvimento do desempenho das funções frontais do

cérebro com base no tamanho de efeito médio em relação a idade cronológica

(anos). Figura da metanálise de Romine e Reynolds17

. ............................................ 9

Figura 2 – Ilustração por imagem de ressonância magnética (MRI, magnetic resonance

imaging) da maturação do volume de massa cinzenta através da superfície cortical

entre 5 e 20 anos de idade. Estudo realizado por Gogtay et al.92

. Figura do estudo

de Lenroot e Giedd93

. .............................................................................................. 10

Figura 3 – Efeito da idade cronológica (anos) sobre o fluxo sanguíneo cerebral (CBF,

cerebral blood flow). Declínio do CBF da massa cinzenta média de maneira não

linear. Os pontos de dados representam o CBF da massa cinzenta média de cada

sujeito (n=922). Figura do estudo de Satterthwaite et al.19

. .................................... 13

Figura 4 – Impacto da puberdade sobre padrões específicos do sexo das mudanças no

fluxo sanguíneo cerebral (CBF, cerebral blood flow). Diferenças relacionadas à

idade no CBF divergem em garotos (azul) e garotas (rosa) com o avanço do

desenvolvimento puberal. Figura do estudo de Satterthwaite et al.19

..................... 14

Figura 5 – Desenho da sessão exercício e controle. ...................................................... 27

Figura 6 – Modelo de visualização do teste de Stroop computadorizado – Testinpacs.

(A) Etapa 1, fase congruente, (B) Etapa 2, fase congruente, e (C) Etapa 3, fase

incongruente. ........................................................................................................... 28

Figura 7 – Modelo de visualização da parte A (A) e da parte B (B) do teste de trilhas. 29

Figura 8 – Comparação intra e entre condições (2 x 2) do tempo de reação (TR) da

etapa 1 (A), etapa 2 (B) e etapa 3 (C) do teste de Stroop. * estatisticamente

diferente (p<0,01). ................................................................................................... 35

Figura 9 – Comparação do delta (Δ = pós – pré) do tempo total (TT) da parte A (A) e

da parte B (B) do teste de trilhas entre as condições (exercício x controle). *

estatisticamente diferente (p<0,001). ...................................................................... 37

Figura 10 – Regressão linear (r2) e coeficiente de correlação de Pearson (r) ou de

Spearman (rs) entre o delta (Δ= pós – pré) do tempo de reação (TR) da fase

incongruente do teste de Stroop da condição exercício com a (A) idade cronológica

e (B) maturação sexual. ........................................................................................... 39

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ix

LISTA DE SIGLAS, ABREVIATURAS E SÍMBOLOS

ACSM American College of Sports Medicine (Colégio Americano de Medicina

do Esporte)

ANOVA analysis of variance (análise de variância)

BDNF brain-derived neurotrophic factor (fator neutrófico derivado do cérebro)

CBF cerebral blood flow (fluxo sanguíneo cerebral)

DC dobras cutâneas

DTI diffusion tensor imaging (imagem por tensor de difusão)

EEG eletroencefalograma

ERPs event-related brain potentials (potenciais cerebrais relacionados à

eventos)

FC frequência cardíaca

FCcontrole frequência cardíaca média da sessão controle

FCexercício frequência cardíaca média da sessão exercício

FCmáx frequência cardíaca máxima

FCR frequência cardíaca de reserva

FCrep frequência cardíaca de repouso

FC-alvo frequência cardíaca alvo

FEs funções executivas

fMRI functional magnetic resonance imaging (imagem de ressonância

magnética funcional)

fNIRS functional near infrared spectroscopy (espectroscopia de infravermelho

próximo funcional)

GC gordura corporal

IDEB índice de desenvolvimento da educação básica

IMC índice de massa corporal

METs metabolic equivalents (equivalentes metabólicos)

MRI magnetic resonance imaging (imagem por ressonância magnética)

NIRS near infrared spectroscopy (espectroscopia de infravermelho próximo)

PAR-Q physical activity readiness questionnaire (questionário de prontidão para

a atividade física)

PET positron emission tomography (tomografia por emissão de pósitrons)

TCLE termo de consentimento livre e esclarecido

TR tempo de reação

Vmáx velocidade máxima

VO2máx consumo máximo de oxigênio

VO2pico consumo de oxigênio pico

VO2R consumo de oxigênio de reserva

Ʃ2DC soma das dobras cutâneas do tríceps e panturrilha

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x

RESUMO

EFEITO AGUDO DO EXERCÍCIO AERÓBIO VIGOROSO SOBRE

AS FUNÇÕES EXECUTIVAS EM ADOLESCENTES

Autor: RODRIGO ALBERTO VIEIRA BROWNE

Orientador: Prof. Dr. JÔNATAS DE FRANÇA BARROS

Introdução: As funções executivas são processos cognitivos determinantes

para o sucesso escolar, uma vez que executam e controlam atividades

cognitivas complexas, como raciocínio, planejamento e resoluções de

problemas. O desempenho das funções executivas desenvolve-se desde a

primeira infância ao longo da adolescência até a idade adulta,

concomitantemente com as mudanças neuroanatômicas, funcionais e de

perfusão sanguínea do cérebro. Neste sentido, o exercício físico tem sido

considerado um importante fator ambiental para o neurodesenvolvimento,

bem como para a promoção da saúde cognitiva e cerebral. Contudo, ainda

são escassos estudos que tenham investigado os efeitos de uma única

sessão de exercício aeróbio vigoroso sobre as funções executivas em

adolescentes. Objetivo: Verificar o efeito agudo do exercício aeróbio

vigoroso sobre as funções executivas em adolescentes. Métodos: Ensaio

clínico controlado e randomizado com delineamento cruzado, realizado

com 20 púberes de ambos os sexos, com idades entre 10 e 16 anos, que

foram submetidos a duas sessões de 30min: 1) sessão exercício aeróbio

realizado em intensidade entre 65 e 75% da frequência cardíaca de reserva,

sendo 5min para aquecimento, 20min na intensidade alvo e 5min de volta à

calma; e 2) sessão controle assistindo desenho-animado próprio para a

idade. Previamente e após as sessões, foi aplicado o teste de Stroop

computadorizado – Testinpacs e o teste de trilhas para avaliação do

controle inibitório e flexibilidade cognitiva, respectivamente. O tempo de

reação (TR) e a quantidade de erros (n) do teste de Stroop foram

registrados. O tempo total (TT) e a quantidade de erros (n) do teste de

trilhas também foram registrados. Resultados: O TR da sessão controle

não apresentou diferença significativa no teste de Stroop. Por outro lado, o

TR da sessão exercício diminuiu significativamente (p<0,01) após a

intervenção. Os erros cometidos no teste de Stroop não sofreram diferenças

significativas nas sessões controle e exercício. O ΔTT do teste de trilhas da

sessão exercício foi significativamente (p<0,001) menor que o da sessão

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xi

controle. Os erros cometidos no teste de trilhas não sofreram diferenças

significativas nas sessões controle e exercício. Adicionalmente, houve

associação significativa e positiva do ΔTR do teste de Stroop da condição

exercício com a idade cronológica (r= 0,635, p=0,001; r2= 0,404, p=0,003)

e maturação sexual (rs= 0,580, p=0,007; r2= 0,408, p=0,002). De outro

modo, não houve associação do ΔTR da condição controle com a idade

cronológica (r= –0,144, p=0,273; r2= 0,021, p=0,545) e maturação sexual

(rs= –0,155, p=0,513; r2= 0,015, p=0,610). Conclusão: O exercício aeróbio

vigoroso parece promover melhora aguda na capacidade das funções

executivas em adolescentes. O efeito do exercício sobre o desempenho do

controle inibitório foi associado ao estágio puberal e idade cronológica, ou

seja, os benefícios do exercício foram mais evidentes no início da

adolescência (↑ ΔTR) e sua magnitude decresce durante o

desenvolvimento.

Palavras-chave: Esporte, educação física e treinamento, cognição,

controle inibitório, flexibilidade cognitiva, puberdade.

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xii

ABSTRACT

ACUTE EFFECT OF VIGOROUS AEROBIC EXERCISE ON

EXECUTIVE FUNCTION IN ADOLESCENTS

Author: RODRIGO ALBERTO VIEIRA BROWNE

Mentor: Prof. Dr. JÔNATAS DE FRANÇA BARROS

Introduction: Executive functions are determinant cognitive processes for

student success, since they execute and control complex cognitive activities

such as reasoning, planning and solving problems. The development of the

executive functions performances begin early at childhood going through

the adolescence until adulthood, concomitant with the neuroanatomical,

functional and blood perfusion changes over the brain. In this scenario,

exercise has been considered an important environmental factor for

neurodevelopment, as well as for the promotion of cognitive and brain

health. However, there are no large scientific studies investigating the

effects of a single vigorous aerobic exercise session on executive functions

in adolescents. Objective: To verify the acute effect of vigorous aerobic

exercise on executive functions in adolescents. Methods: A randomized

controlled trial (RCT) with crossover design was used. 20 pubescent from

both sexes/gender with age between 10 and 16 years were submitted to two

sessions of 30min each: 1) The aerobic exercise session intensity was

between 65 and 75% of heart rate reserve, in which 5min for warm-up,

20min at the target intensity and 5min of cool down; and 2) control session

watching cartoons. The computerized Stroop test – Testinpacs and trail

making test were used to evaluate the inhibitory control and cognitive

flexibility assessment respectively, before and after both experimental and

control sessions. The reaction time (RT) and number of errors (n) of Stroop

test were recorded. The total time (TT) and the number of errors (n) of the

trail making test were also recorded. Results: The control session’s RT did

not present significant differences in the Stroop test. On the other hand, the

exercise session’s RT decreased significantly (p<0.01) after the session.

The number of errors made at the Stroop test had no significant differences

in control and exercise sessions. The ΔTT of trail making test of exercise

session was significantly (p<0.001) lower than the control session’s. Errors

made in trail making test did not show significant differences between

control and exercise sessions. Additionally, there was significant and

positive association among the Stroop test ΔRT of exercise session with

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xiii

chronological age (r= 0.635, p=0.001; r2= 0.404, p=0.003) and sexual

maturation (rs= 0.580, p=0.007; r2= 0.408, p=0.002). Differently, there was

no association among the control session ΔRT and chronological age (r= –

0.144, p=0.273; r2= 0.021, p=0.545) or sexual maturation (rs= –0.155,

p=0.513; r2= 0.015, p=0.610). Conclusion: Vigorous aerobic exercise

seems to improve acutely executive functions in adolescents. The effect of

exercise on inhibitory control performance was associated to pubertal stage

and chronological age. In other words, the benefits of exercise were more

evident in early adolescence (↑ ΔRT) and its magnitude decreases along the

growing up process.

Keywords: Sports, physical education and training, cognition, inhibitory

control, cognitive flexibility, puberty.

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1

1 INTRODUÇÃO

As funções executivas se referem a processos cognitivos de uma ordem

superior que gerenciam o controle de outras funções cognitivas mais básicas e

orienta o comportamento ideal para alcançar comportamentos dirigidos a

objetivos1. De modo geral, as funções executivas são subdividas em controle

inibitório, memória de trabalho e flexibilidade cognitiva2 que, em conjunto, são

processos cognitivos determinantes para o sucesso escolar, uma vez que

executam e controlam atividades cognitivas complexas, como raciocínio,

planejamento e resoluções de problemas3,4

. Crianças e adolescentes com maior

desempenho das funções executivas também apresentam melhores habilidades

acadêmicas (i.e., raciocínio, leitura e aritmética), e vice-versa5–11

.

Ambas as regiões frontais, corticais e subcorticais, subservem as funções

executivas1, sendo o córtex pré-frontal o que desempenha papel-chave

12.

Aumento da atividade cerebral do córtex pré-frontal foi observado durante a

realização de tarefa das funções executivas (teste de Stroop)13–15

. O córtex pré-

frontal compreende de um quarto a um terço do córtex cerebral, e contém ricas

conexões recíprocas dentro de si própria, com outras áreas corticais e com

regiões subcorticais e límbicas16

. O desempenho das funções executivas se

desenvolvem desde a primeira infância ao longo da adolescência até a idade

adulta17

, concomitantemente com as mudanças neuroanatômicas, funcionais18

e

de perfusão sanguínea19

do cérebro, incluindo regiões do córtex pré-frontal.

O exercício físico tem sido considerado um importante fator ambiental

para o neurodesenvolvimento20

, bem como para a promoção da saúde cognitiva e

cerebral21

. Somente uma única sessão de exercício aeróbio potencializa a

melhora das funções executivas em crianças22

, adultos jovens23

e até mesmo em

idosos24

. O desempenho cognitivo pós-exercício agudo parece ser dependente da

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2

intensidade24

. Na metanálise de Chang et al.24

, a categoria de estudos que

utilizaram de baixa intensidade, < 50% da frequência cardíaca máxima (FCmáx),

apresentou um efeito negativo sobre o desempenho cognitivo. De outro modo, na

categoria de estudos com intensidades superiores à 64% da FCmáx os efeitos

foram positivos.

Alterações fisiológicas têm sido propostas para explicar os efeitos

positivos do exercício sobre os mecanismos neurocognitivos25

. No que se refere

aos efeitos diretos, o fluxo sanguíneo cerebral (CBF, cerebral blood flow) é

aumentado durante26

e após27

o exercício, o que pode estar relacionado com uma

possível melhora da função cognitiva subsequente ao exercício. De outro modo,

o exercício próximo ao limiar anaeróbio leva à um aumento dos níveis

plasmáticos do hormônio adrenocorticotrófico, catecolaminas, vasopressina e β-

endorfina na circulação sanguínea periférica28–30

, o que é aludido aumentar os

níveis de neurotransmissores e a excitabilidade cerebral, reverberando sobre o

desempenho cognitivo pós-exercício.

Outrossim, ainda são escassos estudos que tenham investigado os efeitos

de uma única sessão de exercício aeróbio vigoroso sobre as funções executivas

em adolescentes, o que pode ser importante, na medida em que, possuem o

cérebro em maturação, demarcado por um período de mudanças estruturais,

funcionais18

e de perfusão sanguínea19

em regiões cerebrais das funções

executivas. Portanto, o objetivo do presente estudo foi investigar o efeito de um

protocolo de prescrição do exercício aeróbio sobre as funções executivas em

adolescentes. A hipótese do estudo é que a adoção de uma prescrição do

exercício aeróbio em uma zona de intensidade (vigorosa) recomendada pela

Organização Mundial de Saúde31

para adolescentes possa favorecer o

desempenho das funções executivas igual ou superior às evidências encontradas

em crianças22

e adultos jovens23

.

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3

2 OBJETIVOS

2.1 Objetivo geral

O objetivo do presente estudo foi verificar o efeito agudo de um protocolo

de prescrição do exercício aeróbio vigoroso sobre as funções executivas em

adolescentes púberes.

2.1 Objetivos específicos

i. Verificar o efeito agudo do exercício aeróbio vigoroso sobre o controle

inibitório da atenção;

ii. Verificar o efeito agudo do exercício aeróbio vigoroso sobre a

flexibilidade cognitiva;

iii. Comparar o desempenho do controle inibitório entre as condições

exercício e controle;

iv. Comparar o desempenho da flexibilidade cognitiva entre as condições

exercício e controle;

v. Associar o desempenho do controle inibitório obtido na sessão exercício

com a idade cronológica e maturação sexual.

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4

3 REVISÃO DA LITERATURA

3.1 Desempenho escolar e funções executivas

Recentemente, organizações governamentais e não governamentais que

avaliam e ponderam a qualidade educacional brasileira apontam que o

desempenho escolar e, por conseguinte, o nível de aprendizagem de grande

parcela dos escolares brasileiros ainda encontra-se insatisfatório32–34

. Tais

apontamentos geralmente são baseados nos resultados obtidos na Prova Brasil,

que é uma avaliação educacional aplicada nas turmas de 5º e 9º ano do ensino

fundamental de todo o território nacional. A prova avalia a proficiência em

leitura e interpretação de textos (português) e em resolução de problemas

matemáticos (matemática)34

.

O resultado da Prova Brasil classifica o estudante em um nível de

proficiência para cada disciplina (português e matemática), com níveis variando

entre 1 e 8-10, dependendo da disciplina e ano escolar. Conforme dados do ano

de 2013, 24,5% e 20,4% dos estudantes do 9º ano, que compreende uma faixa

etária média de 14 anos de idade, estavam abaixo do nível mais baixo de

proficiência na língua portuguesa e matemática, respectivamente. Já no 5º ano

(faixa etária média de 10 anos de idade), 24,2% estavam na faixa que vai até o

primeiro nível em português e 5,8% estavam abaixo do primeiro nível em

matemática34

.

Ao mesmo tempo, a organização Todos pela Educação relata que 90% e

73% dos estudantes terminaram o ensino médio sem o aprendizado adequado em

matemática e português, respectivamente. No ensino fundamental, 76% e 89%

dos escolares terminaram com desempenho abaixo do considerado adequado em

português e matemática, respectivamente. Entre os alunos do 5º ano, esses

índices são, respectivamente, 60% e 65%. Somado a isto, 28% dos jovens

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5

brasileiros não conseguiram concluir o ensino fundamental até os 16 anos, sendo

que no ensino médio, 46% também não conseguiram até os 19 anos33

.

No ambiente escolar, as dificuldades na captação e assimilação dos

conteúdos são compreendidas como dificuldades de aprendizagem, e estas

podem ser duradouras ou passageiras, podendo ocorrer em momentos

imprevisíveis durante o processo ensino-aprendizagem. Tais dificuldades

resultam em evasão escolar, atraso no tempo de aprendizagem e, sobretudo,

piora no desempenho acadêmico35

. Colaborando com esse entendimento, Silva e

Capellini36

verificaram que escolares com transtornos de aprendizagem

apresentam desempenho acadêmico inferior aos seus pares sem dificuldades de

aprendizagem.

O processamento das informações durante a aprendizagem depende da

integração de diversas habilidades, como as cognitivas atencionais, mnésicas e

linguísticas, além de fatores emocionais e comportamentais37,38

. A cognição é

formada por várias habilidades que se unificam com o objetivo de solucionar

problemas inéditos, sendo considerada um fator primordial na capacidade de

aprendizagem38,39

.

As habilidades cognitivas necessárias para realizar comportamentos

complexos dirigidos para determinado objetivo e para a capacidade adaptativa as

diversas demandas e mudanças ambientais são conhecidas como funções

executivas, e são subdividas em inibição [controle inibitório e autocontrole

(inibição comportamental) e controle de interferência (atenção seletiva e inibição

cognitiva)], memória de trabalho e flexibilidade cognitiva2. Em conjunto,

executam atividades cognitivas de ordem superior, como raciocínio,

planejamento e resoluções de problemas3,4

.

As atividades escolares são um modelo de solicitação ambiental referente

a autonomia e controle das funções atencionais, de organização e de

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6

planejamento, o que demanda um desempenho eficiente das funções executivas

40. A literatura possui diversas evidências da ligação entre as funções executivas

com as habilidades acadêmicas, como raciocínio, leitura e aritmética5–11

. Além

disso, as funções executivas também estão associadas ao nível de inteligência do

sujeito41,42

. As funções executivas além de serem habilidades essenciais para o

sucesso escolar e para a vida, são igualmente importantes para a saúde física e

mental, e para o desenvolvimento cognitivo, social e psicológico2 (tabela 1).

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7

Tabela 1 – Aspectos de vida associados às funções executivas (FEs).

Adaptada do estudo de Diamond2.

Aspectos Modos em que as FEs são relevantes

Sucesso escolar FEs predizem a competência de matemática e leitura em

todos os anos escolares43–45

Prontidão escolar

FEs são mais importantes para a prontidão escolar do que o

coeficiente de inteligência ou o nível de leitura ou

matemática46,47

Saúde mental

FEs são prejudicadas em muitos distúrbios mentais,

incluindo:

i. Vícios48

ii. Transtorno do déficit de atenção com

hiperatividade49,50

iii. Transtorno de conduta51

iv. Depressão52

v. Transtorno compulsivo obsessivo53

vi. Esquizofrenia54

Saúde física ↓ FEs estão associadas à obesidade, comer em excesso,

abuso de substâncias e baixa adesão ao tratamento55–58

Qualidade de vida Pessoas com melhor FEs possuem uma melhor qualidade de

vida59,60

Sucesso no trabalho ↓ FEs conduzem a baixa produtividade e dificuldade em

encontrar e manter-se em um emprego61

Harmonia conjugal Parceiros com ↓ FEs podem ser mais difícil de se conviver,

menos confiáveis e/ou mais propensos a agir por impulso62

Comportamento social

↓ FEs conduzem à problemas sociais (incluindo crime,

comportamento imprudente, violência e crises

emocionais)63,64

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8

3.2 Maturação das funções executivas e do cérebro

Ambas as regiões frontais corticais e subcorticais subservem as funções

executivas 1,65

, sendo o córtex pré-frontal o que desempenha maior atribuição12

.

Ao realizar uma tarefa cognitiva de função executiva (i.e., teste de Stroop), um

aumento da atividade neuronal do córtex pré-frontal foi observado pela

espectroscopia de infravermelho próximo (NIRS, near infrared

spectroscopy)14,15,66,67

, imagem de ressonância magnética funcional (fMRI,

functional magnetic resonance imaging)68–72

e pela tomografia por emissão de

pósitrons (PET, positron emission tomography)73,74

. O córtex pré-frontal

compreende de um quarto à um terço do córtex cerebral e contém ricas conexões

recíprocas dentro de si próprio, com outras áreas corticais e com regiões

subcorticais e límbicas16

.

As funções executivas e cognitivas se desenvolvem desde a primeira

infância ao longo da adolescência até a idade adulta75–87

. O amadurecimento de

diferentes funções exercidas pela região frontal do cérebro, incluindo as funções

executivas, são bem evidentes na robusta metanálise de Romine e Reynolds17

. Os

autores categorizaram as faixas etárias em intervalos de três anos para verificar o

tamanho de efeito global e de componentes específicos das alterações do

desempenho das funções frontais relacionadas à idade cronológica. Nas duas

primeiras faixas etárias categorizadas em 5–8 e 8–11 anos, o tamanho do efeito

foi considerado grande (d= 1,17 e 0,88, respectivamente). Por outro lado, nas

categorias seguintes compreendidas em 11–14, 14–17 e 17–adultos (anos), os

efeitos foram entre pequeno a moderado (d= 0,47, 0,27 e 0,61, respectivamente).

Na figura 1 é representado graficamente o desenvolvimento global do

desempenho de todas as funções frontais do cérebro, baseados no tamanho de

efeito médio das alterações relacionadas à idade cronológica.

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9

Figura 1 – Trajetória do desenvolvimento do desempenho das funções frontais do

cérebro com base no tamanho de efeito médio em relação a idade cronológica

(anos). Figura da metanálise de Romine e Reynolds17

.

O desenvolvimento das funções executivas é concomitante as mudanças

neuroanatômicas do cérebro, que são caracterizadas por reduções na massa

cinzenta e aumento da densidade da massa branca, da infância até o início da

fase adulta77,88–96

. Gogtay et al.92

avaliaram o desenvolvimento cortical de 13

crianças por um período de oito a 10 anos por imagens de ressonância magnética

(MRI, magnetic resonance imaging), com intervalos médios de dois anos. Na

Figura 2 é demonstrado uma vista da parte lateral direita e superior de sequências

dinâmicas da maturação da massa cinzenta sobre a superfície cortical.

Notavelmente, a espessura cortical do córtex pré-frontal dorsolateral demora a

alcançar o nível de maturação, perfazendo somente no final da adolescência.

Nesta região cortical possuem funções executivas que estão envolvidas em um

circuito que auxilia o controle de impulsos, julgamento e tomada de decisões93

.

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10

Figura 2 – Ilustração por imagem de ressonância magnética (MRI, magnetic

resonance imaging) da maturação do volume de massa cinzenta através da

superfície cortical entre 5 e 20 anos de idade. Estudo realizado por Gogtay et al.92

.

Figura do estudo de Lenroot e Giedd93

.

Adicionalmente, o processo de puberdade possui um papel significativo no

desenvolvimento estrutural do cérebro, uma vez que recentes descobertas

verificaram por MRI que o desenvolvimento neuroanatômico do cérebro de

regiões que subservem direta ou indiretamente às funções executivas (cortical e

subcortical) estão associadas aos hormônios da puberdade (luteinizante,

testosterona e estradiol), estágio puberal e/ou idade cronológica97–99

. Goddings et

al.97

observaram mudanças em estruturas subcorticais durante a adolescência

variando entre 2,3 e 9,9%, assim como o desenvolvimento puberal foi associado

significativamente ao volume sobcortical em todas as regiões investigadas (↑

amígdala e hipocampo; ↓ corpo estriado, incluindo o núcleo accumbens, caudado

e putâmen, e globo pálido), independente do sexo. Do mesmo modo, Herting et

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11

al.98

verificaram que os estágios puberais e hormônios sexuais (testosterona e

estradiol) foram previsores do crescimento da massa branca e da amígdala direita

em toda a adolescência, independente do sexo e idade cronológica. Os

hormônios sexuais e estágios puberais apresentaram relações com o volume da

massa branca e cinzenta, amígdala direita e núcleo caudado. Além disso,

aumentos maiores no volume cortical e subcortical ocorreram durante a

puberdade precoce, seguido por menores alterações durante a puberdade tardia.

Concernente à ligação do desenvolvimento estrutural do cérebro com a

capacidade das funções executivas, algumas evidências apontam que o

desempenho em tarefas cognitivas de funções executivas está positivamente

associado com o desenvolvimento e volume da massa branca96,100,101

. Entretanto,

o momento de crescimento da massa branca durante a adolescência demonstra

ser importante para o desenvolvimento cognitivo96

. No estudo longitudinal de

Simmonds et al.96

, o crescimento precoce da massa branca na adolescência foi

associado com a resposta mais rápida e eficiente e um melhor controle inibitório,

ao passo que o crescimento tardio foi associado com um pior desempenho

cognitivo.

Experimentos com imagem por tensor de difusão (DTI, diffusion tensor

imaging)102

, eletroencefalograma (EEG)103,104

ou fMRI82,84,105–109

têm

demonstrado associação entre o desenvolvimento das funções executivas e a

maturação funcional das estruturas neurais que apoiam. De maneira mais

específica, Durston et al.109

, Durston et al.108

, Liston et al.102

, Bell e Wolfe103

e Lamm et al.104

evidenciaram que melhorias comportamentais da inibição

(controle inibitório) demonstra ser acompanhadas por refinamentos da atividade

cerebral subjacente ao córtex pré-frontal e em redes cerebrais que o incluem.

No estudo clássico de Tamm et al.110

, os autores investigaram o

desempenho de uma tarefa de inibição da resposta e ativação da função do córtex

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12

pré-frontal em jovens com idade entre oito e 20 anos. Embora não tenha havido

relação entre precisão da tarefa (acurácia) e idade cronológica, o tempo de reação

(TR) para inibir as respostas diminuiu significativamente com a idade. Houve

correlação positiva entre idade e ativação do giro frontal inferior esquerdo, ínsula

e giro orbitofrontal; e correlação negativa entre idade e ativação do giro frontal

superior e médio esquerdo. Ou seja, os sujeitos mais jovens ativaram áreas

cerebrais mais extensas para um bom desempenho da tarefa, e os jovens mais

próximos da idade adulta ativaram regiões mais específicas da inibição de

resposta, como o giro frontal inferior esquerdo. Resultados semelhantes com o

teste de Stroop também foram encontrados por Adleman et al.111

, evidenciando

que a maturação funcional do córtex pré-frontal contribui para a tarefa de

interferência stroop.

Em um recente estudo transversal envolvendo 922 jovens com idades entre

oito e 22 anos, Satterthwaite et al.19

avaliaram o CBF com auxílio de MRI para

investigar as diferenças do desenvolvimento normativo da perfusão cerebral

entre os sexos (garoto vs. garota), bem como realizar associações específicas

com a puberdade (idade cronológica e estágio puberal). De maneira geral, ao

longo da adolescência o CBF em todo o córtex diminui consideravelmente,

inclusive no centros das funções executivas (i.e., pólo frontal e córtex pré-frontal

dorsolateral). O CBF da massa cinzenta média sofreu um declínio acentuado no

final da infância e início da adolescência até cerca dos 16–18 anos, seguido por

um ligeiro aumento durante o início da fase adulta (figura 3).

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13

Figura 3 – Efeito da idade cronológica (anos) sobre o fluxo sanguíneo cerebral

(CBF, cerebral blood flow). Declínio do CBF da massa cinzenta média de maneira

não linear. Os pontos de dados representam o CBF da massa cinzenta média de

cada sujeito (n=922). Figura do estudo de Satterthwaite et al.19

.

Em relação as possíveis diferenças de perfusão cerebral entre os sexos,

Satterthwaite et al.19

também observaram uma interação entre idade cronológica

– sexo não linear significativa, ou seja, garotos e garotas apresentaram trajetórias

não lineares visivelmente divergentes durante a evolução da perfusão cerebral

em várias regiões do cérebro, sendo que as divergências mais proeminentes

foram em regiões associadas às funções executivas (i.e., córtex pré-frontal

dorsolateral direito, ínsula anterior, córtex orbitofrontal). De maneira similar

entre as regiões cerebrais, antes dos 13 anos de idade as garotas apresentam

menor CBF, mas os garotos apresentam uma taxa mais rápida de declínio do

CBF relacionado à idade, resultando que a perfusão cerebral dos garotos se torna

mais baixa que a das garotas em meados da adolescência. No final da

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14

adolescência, o CBF das garotas aumenta e dos garotos diminui com a idade,

acentuando a divergência entre os sexos. Notavelmente, a perfusão cerebral

também variou entre os sexos durante a puberdade; o declínio do CBF ocorreu

de maneira semelhante entre os sexos no início da puberdade (early puberty),

sendo que a divergência ocorreu somente no meio da puberdade (midpuberty),

quando o CBF aumenta nas garotas e declina nos garotos até a pós-puberdade

(postpuberty) (figura 4)19

.

Figura 4 – Impacto da puberdade sobre padrões específicos do sexo das mudanças

no fluxo sanguíneo cerebral (CBF, cerebral blood flow). Diferenças relacionadas à

idade no CBF divergem em garotos (azul) e garotas (rosa) com o avanço do

desenvolvimento puberal. Figura do estudo de Satterthwaite et al.19

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15

3.3 Exercício aeróbio e funções executivas

As recomendações mundiais de atividade física para a saúde31

, diretrizes

de órgãos de saúde internacionais112,113

e estudos sistemáticos114,115

, com base em

evidências que apontam prevenção e promoção da saúde física, psicológica e

cognitiva através de atividades e/ou exercícios físicos, recomendam que crianças

e adolescentes devem acumular cerca de 60 minutos de atividades/exercícios

físicos diariamente, sendo 30 minutos de exercícios vigorosos, como corrida,

ciclismo, basquetebol e futebol.

No que se referente aos benefícios cognitivos, as evidências para

recomendações são baseadas em estudos conduzidos na própria população de

crianças e adolescentes. Por exemplo, há mais de uma década, Sibley e Etnier116

conduziram uma metánalise sobre a atividade física e cognição em crianças e

adolescentes com idades entre quatro e 18 anos, e mesmo com as limitações

metodológicas dos estudos incluídos, foi evidenciado um tamanho de efeito

considerável (g=0,32). De outra maneira, estudos transversais demonstra que

crianças e adolescentes com maior nível de aptidão física apresenta um melhor

desempenho acadêmico117–120

e das funções executivas121–125

.

Nessa premissa, Van der Niet et al.126

de uma maneira mais robusta,

conduziram um estudo com 263 crianças com idades entre sete e 12 anos, com a

intenção de verificar se as funções executivas apresentam um papel de mediador

na relação entre a aptidão física e o desempenho acadêmico, por meio de um

modelo de equação estrutural entre estes três desfechos, considerando a aptidão

física uma variável exógena e as outras como variáveis endógenas. Certamente

as funções executivas foram consideradas um mediador direto (r=0,33) e indireto

(r=0,41) entre os desfechos. Além disso, houve associação positiva entre a

aptidão física e as funções executivas (r=0,43, r2=0,19) e desempenho acadêmico

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16

(r=0,33, r2=0,11), assim como, as funções executivas e desempenho acadêmico

foram fortemente relacionados (r=0,95, r2=0,90).

Além disso, estudos investigando os efeitos agudos do exercício sobre as

funções cognitivas para se alcançar a melhor relação dose-resposta23,24

, uma vez

que estes efeitos se potencializam quando realizados regularmente por um

período de treinamento21

. Assim, os potenciais benefícios agudos do exercício

aeróbio sobre as funções executivas já foram amplamente evidenciados em

crianças22,23,127–131

, adultos23,132–137

e idosos24,135,138,139

.

Por outro lado, são escassos e controversos os estudos na população de

adolescentes (púberes)140

. Stroth et al.141

prescreveram o exercício à 60% da

FCmáx para 35 adolescentes com idades entre 13 e 15 anos em um ambiente

laboratorial, e não constataram melhora no desempenho das funções executivas

após 20 minutos de exercício em cicloergômetro. De outro modo, Budde et al.142

conduziram o experimento em um ambiente aberto, como uma aula de educação

física, sendo prescritas duas condições: exercícios de coordenação e em circuito,

sem controle de intensidade e por 10 minutos, em uma amostra de 115

adolescentes (entre 13 e 16 anos de idade), e observaram efeitos positivos no

desempenho das funções executivas em ambas as condições de exercício.

O desempenho cognitivo pós-exercício parece ser dependente da

intensidade, ou seja, quanto maior a intensidade melhor é o desempenho

cognitivo, e vice-versa24

. Chang et al.24

conduziram uma metanálise objetivando

evidenciar o efeito do exercício agudo sobre o desempenho cognitivo, com base

em 79 estudos, incluindo estudos desde crianças até idosos. Curiosamente, a

intensidade foi considerada um moderador primário determinante, tendo uma

influência significativa tal que o exercício prescrito < 50% da FCmáx resultou

em um efeito negativo significativo sobre o desempenho cognitivo (d= –0,113),

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17

mas quando prescrito em 64–76% ou 77–93% da FCmáx, os efeitos foram

positivos, com um efeito de 0,202 e 0,268, respectivamente24

.

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18

3.4 Prescrição do exercício aeróbio

É importante que a prescrição do exercício seja de maneira individualizada

e pela intensidade relativa112

, visto que esta abordagem possui a intenção de

considerar as diferenças na capacidade fisiológica e funcional, para produzir um

esforço de exercício aproximadamente equivalente entre os indivíduos, apesar

das diferenças fenotípicas143

.

Tradicionalmente, a prescrição do exercício pela intensidade relativa é

realizada pelo consumo máximo de oxigênio (VO2máx) e FCmáx, conforme

observado anteriormente na metanálise de Chang et al.24

. No entanto, há décadas

é argumentado que a utilização do VO2máx ou da FCmáx não são os métodos

mais adequados para a prescrição do exercício, pois não levam em conta o

estresse metabólico144–148

, visto que alguns sujeitos podem estar acima e outros

abaixo do limiar metabólico (aeróbio ou anaeróbio) no mesmo VO2máx ou

FCmáx143

.

Teoricamente, a utilização dos limiares metabólicos têm sido considerado

o método mais adequado para a prescrição do exercício, visto que seria esperado

provocar respostas metabólicas e respiratórias mais semelhantes entre os

indivíduos, devido uma menor variação no tempo de exaustão durante o

exercício de intensidade constante, estímulo de exercício mais homogêneo em

nível molecular, e menor variação individual nas respostas adaptativas durante

um programa de treinamento143

.

Ao considerar a prescrição do exercício por meio do limiar metabólico

para a população de escolares (crianças e adolescentes), é razoável inferir que o

método se apresenta desvantajoso, uma vez que para determinar com precisão o

limiar, é necessário mais de uma visita, e implica amostragem de coleta de

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19

lactato sanguíneo, que é aversiva para a esta população, além de apresentar uma

série de fontes intrínsecas e extrínsecas de variação143

.

Nessa premissa, a prescrição do exercício pelo consumo de oxigênio de

reserva (VO2R) têm se demonstrado adequado, uma vez que considera as

diferenças individuais na taxa metabólica de repouso (VO2R = VO2máx – VO2

de repouso) e alocam os indivíduos à uma intensidade equivalente acima dos

níveis de repouso149–151

.

Adicionalmente, o VO2R e a frequência cardíaca de reserva (FCR) (FCR =

FCmáx – FC de repouso) são considerados métodos equivalentes para a

prescrição da intensidade relativa do exercício aeróbio149,151,152

. Deste modo,

baseado na conveniência da relação entre o VO2R e a FCR para monitorização

do exercício pela FC, o Colégio Americano de Medicina do Esporte (ACSM,

American College of Sports Medicine)112

em sua diretriz mais recente sobre

prescrição do exercício recomenda que a intensidade das atividades e/ou

exercícios físicos podem ser prescritos e/ou monitorados pela intensidade

relativa do VO2R – FCR (tabela 2).

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20

Tabela 2 – Classificação da intensidade de atividade física. Diretrizes do

ACSM para o teste e prescrição do exercício112

.

Intensidade relativa Intensidade absoluta (METs) entre os níveis de aptidão

Intensidade VO2R (%) /

FCR (%) FCmáx (%)

12 METs

VO2máx

10 METs

VO2máx

8 METs

VO2máx

6 METs

VO2máx

Muito leve < 20 < 50 < 3,2 < 2,8 < 2,4 < 2,0

Leve 20 – < 40 50 – < 64 3,2 – < 5,4 2,8 – < 4,6 2,4 – < 3,8 2,0 – < 3,1

Moderado 40 – < 60 64 – < 77 5,4 – < 7,6 4,6 – < 6,4 3,8 – < 5,2 3,1 – < 4,1

Vigoroso

(difícil) 60 – < 85 77 – < 94 7,6 – < 10,3 6,4 – < 8,7 5,2 – < 7,0 4,1 – < 5,3

Vigoroso

(muito difícil) 85 – < 100 94 – < 100 10,3 – < 12,0 8,7 – < 10,0 7,0 – < 8,0 5,3 – < 6,0

Máximo 100 100 12,0 10,0 8,0 6,0

VO2R – consumo de oxigênio de reserva; FCR – frequência cardíaca de reserva;

FCmáx – frequência cardíaca máxima; METs – unidades de equivalentes metabólicos

(1 MET = 3,5 ml·kg-1

·min-1

); VO2máx – consumo máximo de oxigênio.

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21

3.5 Mecanismos fisiológicos do exercício aeróbio sobre as funções executivas

Os mecanismos fisiológicos ainda são um tanto controversos e pouco

explorados, porém as principais hipóteses fisiológicas que podem explicar os

efeitos agudos do exercício aeróbio sobre a função cognitiva são pelo aumento

do fluxo sanguíneo cerebral153,154

e/ou da excitabilidade neuronal28,155

, o que

poderiam reverberar sobre o desempenho cognitivo pós-exercício25

.

O CBF é aumentado durante26,156–158

e após27,156,159–161

o exercício aeróbio,

o que pode estar relacionado com uma melhora da função cognitiva subsequente

ao exercício. Notadamente, Smith et al.161

observaram pela fMRI um aumento

considerável de 20% do CBF logo após 30 minutos de exercício em intensidade

moderada no cicloergômetro, o que representa maior oferta de oxigênio e

nutrientes e, por conseguinte, maior demanda energética ao cérebro. De maneira

mais específica, estudos foram conduzidos com espectroscopia de infravermelho

próximo funcional (fNIRS, functional near infrared spectroscopy) para avaliar a

ativação cortical relacionadas com alterações durante o teste de Stroop associado

ao exercício aeróbio27,159

.

No estudo de Yanagisawa et al.27

realizado com 20 adultos jovens,

avaliaram a ativação cortical durante o teste de Stroop aplicado antes e após 10

minutos de exercício aeróbio à 50% do VO2pico. De fato, houve aumento da

ativação do córtex pré-frontal lateral em ambos os hemisférios (↑ hemoglobina

oxigenada) devido a interferência stroop (incongruência). Em contrapartida, esta

ativação foi significativamente aumentada no córtex pré-frontal dorsolateral

esquerdo em razão do exercício aeróbio; e a ativação aumentada coincidiu com a

melhora do desempenho na tarefa cognitiva (↓ TR). Resultados semelhantes

foram encontrados por Endo et al.159

ao avaliarem 13 adultos jovens. Os autores

investigaram o efeito de 15 minutos do exercício aeróbio realizado em diversas

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22

intensidade no cicloergômetro (20, 40 e 60% da carga máxima em W), mas

somente o exercício realizado à 40% da carga máxima promoveu aumento

significativo no CBF do córtex pré-frontal (↑ hemoglobina oxigenada) e melhora

no desempenho do teste de Stroop (↓ TR).

De outra maneira, o exercício próximo ao limiar anaeróbio leva à um

aumento dos níveis plasmáticos do hormônio adrenocorticotrófico,

catecolaminas, vasopressina e β-endorfina na circulação sanguínea periférica28–

30, o que é aludido aumentar os níveis de neurotransmissores e a excitabilidade

cerebral, reverberando sobre o desempenho cognitivo pós-exercício25

. Sharma et

al.162

, ao investigarem os efeitos agudos de 30 minutos de exercício aeróbio de

natação aplicado em ratos, observaram que o exercício agudo parece atuar na

ativação das catecolaminas cerebrais, facilitando sua entrada através da barreira

hematoencefálica, provocando um aumento de 600% sobre a permeabilidade e

um aumento igual ou superior a 150% sobre as concentrações de serotonina,

provavelmente em função da elevação na temperatura corporal induzida pelo

exercício25

.

Nesse sentido, no estudo clínico de Watson et al.155

, sete homens

fisicamente ativos foram submetidos a duas condições de exercício com

temperatura corporal e ambiental distintas. Inicialmente, ficaram imersos na água

até o pescoço por 30min em temperaturas distintas (35º e 39ºC) e, logo em

seguida, realizaram 60min de exercício aeróbio (60% do VO2pico) em condições

ambientais também diferentes (18,3º e 35ºC, respectivamente). Somente após a

condição realizada com maior temperatura que foi observado um aumento

significativo da concentração sérica de S100β (marcador da permeabilidade

hematoencefálica).

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23

4 MATERIAL E MÉTODOS

4.1 Desenho do estudo

Trata-se de um ensaio clínico controlado e randomizado com

delineamento cruzado, conduzido em ambiente praiano do município de Icapuí –

Ceará, e consistiu em uma intervenção aguda de exercício aeróbio em

adolescentes. O efeito do protocolo de prescrição do exercício foi testado por

duas sessões, aplicadas com intervalo mínimo de 48 horas, a saber: (1) sessão de

exercício aeróbio vigoroso; e (2) sessão controle assistindo desenho-animado

próprio para a idade. A avaliação do desempenho das funções executivas foram

realizadas previamente e após as sessões.

4.2 Amostra

Após aprovação do Comitê de Ética em Pesquisa da Universidade Federal

do Rio Grande do Norte (protocolo n.º 876.286/2014), em consonância com a

Declaração de Helsinki e Resolução nº 466/2012 do Conselho Nacional de Saúde

do Brasil, 20 púberes (tabela 3), de ambos os sexos, fisicamente ativos, com

idade entre 10 e 16 anos foram recrutados no município de Icapuí – Ceará. Todos

apresentaram o termo de consentimento livre e esclarecido, termo de

assentimento, questionário de prontidão para a atividade física (PAR-Q, physical

activity readiness questionnaire)163,164

e questionário histórico-médico163

preenchidos e devidamente assinados.

4.2.1 Critérios de inclusão

Os critérios para serem incluídos no estudo eram: i) fisicamente ativo,

ou seja, estar matriculado e assíduo (≥ 1 ano e ≥ 2x/semana, respectivamente) em

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24

programas esportivos extracurriculares; ii) cumprir os critérios do PAR-Q para

garantir algum fator de risco em potencial para a prática de exercício; iii)

classificado como “púbere” pela maturação sexual (estágios de 2 a 4)165

; e iv)

não poderia apresentar deficiência física ou intelectual e/ou contraindicações

clínicas, neuromotoras, psicológicas e/ou cognitivas.

4.3 Avaliação inicial

4.3.1 Medidas antropométricas e de composição corporal

A massa corporal e a estatura foram mensuradas por uma balança

mecânica (G-Tech®) e um estadiômetro fixo na parede (Sanny®),

respectivamente, conforme procedimentos previamente descritos por

Heyward163

. O índice de massa corporal (IMC) foi calculado considerando-se a

razão entre a massa corporal em quilogramas e a estatura em metros, elevado à

segunda potência (kg·m-2

).

O percentual de gordura corporal (%GC) foi estimado pela técnica de

dobras cutâneas (DC) medidas pelo adipômetro científico tradicional

(Cescorf®). Foram aferidas as DC do tríceps e da panturrilha conforme

procedimentos descritos anteriormente163

. O cálculo para estimativa do %GC foi

realizado pela soma das DC do tríceps e da panturrilha (Ʃ2DC = tríceps +

panturrilha) e posterior aplicação na equação de Slaughter et al.166

para meninos

negros ou brancos, de 6-17 anos: %GC = 0,735 (Ʃ2DC) + 1,0; e para meninas

negras ou brancas, de 6-17anos: %GC = 0,610 (Ʃ2DC) + 5,1.

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25

4.3.2 Avaliação da maturação

A maturação sexual foi avaliada pelas pranchas de Tanner165

. Este

instrumento demonstra ser suficientemente preciso para distinguir a pré-

puberdade da puberdade167

. As pranchas consistem em imagens com legendas

caracterizando a genitália e a pilosidade no caso dos meninos, e as mamas e a

pilosidade no caso das meninas. Foi explicado o método e sua finalidade para

cada avaliado individualmente, e por meio de autoavaliação, o adolescente

assinalou em uma ficha privativa com qual das imagens sua condição mais se

assemelhava.

4.3.3 Teste de corrida progressivo de esforço máximo

O teste de corrida progressivo (Shuttle run test) de Léger e Lambert168

foi

realizado em quadra poliesportiva coberta no período da manhã (entre 7 e 10h).

O protocolo do teste consiste de corridas de forma individual na distância de 20

metros em ida-e-volta, em que a velocidade foi controlada por meio de um áudio

de metrônomo. A velocidade inicial foi de 8,5 km·h-1

, seguido de incrementos de

0,5 km·h-1

a cada estágio de 1 minuto. A frequência cardíaca (FC) foi

constantemente monitorada por meio de cardiofrequêncimetro (Beurer®). O

teste foi mantido até a exaustão voluntária ou se o indivíduo não conseguisse

manter o ritmo estabelecido pelo metrônomo, ficando atrás das linhas

delimitadas dos 20 metros por 2 vezes consecutivas, sendo os participantes

encorajados verbalmente a se manterem em exercício pelo maior tempo possível.

A FCmáx foi definida como a maior FC atingida durante o teste, sendo

considerada válida apenas quando fossem observados sinais de esforço intenso

(hiperpnéia, vermelhidão facial, descompasso de passadas)169

.

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26

A velocidade máxima (Vmáx) do estágio atingido ao final do teste foi

utilizado para estimar o VO2máx pela equação de Léger et al.170

: VO2máx

(ml·kg-1

·min-1

) = 31,025 + 3,238 x [Vmáx (km·h-1

)] – 3,248 x (idade) + 0,1536 x

[Vmáx (km·h-1

) x idade].

A FC de repouso (FCrep) foi verificada com o avaliado na posição de

supino em repouso por cerca de cinco minutos e a menor FC obtida foi

considerada. A FC de reserva (FCR) é a diferença entre a FCmáx e a FCrep

(FCR = FCmáx – FCrep). Para determinar às FCs-alvo para a prescrição do

exercício foi utilizado o percentual da FCR (método de Karvonen e

Vuorimaa171

). O percentual da FCR foi somado à FCrep para determinar a FC-

alvo em exercício: FC-alvo = [% intensidade do exercício (em decimal) x FCR]

+ FCrep163

.

4.4 Sessões exercício e controle

4.4.1 Sessão exercício

Em dia distinto a sessão exercício, os avaliados foram familiarizados com

a intensidade do exercício para se alcançar e permanecer na FC-alvo. Na sessão

exercício, foi realizado um aquecimento inicial de 5 minutos com caminhada,

seguido de 20 minutos de corrida em intensidade vigorosa entre 65 a 75% da

FCR112

, e 5 minutos de volta à calma, totalizando 30 minutos. O exercício foi

realizado na areia da praia (areia úmida, maré baixa e terreno plano), com os

avaliados descalços. As sessões exercício foram realizadas no período matutino

(entre 7 e 10h) com uma temperatura e umidade do ar entre 26 – 30ºC e 52 –

74%, respectivamente.

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27

4.4.2 Sessão controle

Durante a sessão controle, os avaliados permaneceram por 30 minutos na

posição sentada no laboratório de informática da escola assistido desenho

animado próprio para a idade (Kung Fu Panda).

Figura 5 – Desenho da sessão exercício e controle.

4.5 Avaliação cognitiva

4.5.1 Teste de Stroop computadorizado – Testinpacs

O teste de Stroop computadorizado – Testinpacs172

possui três etapas,

sendo as duas primeiras congruentes e a última incongruente, e foi utilizado para

avaliar o controle inibitório. Os sujeitos foram familiarizados com o teste e,

previamente à cada sessão, foi realizado um rememoramento. O teste de Stroop

foi aplicado antes e após 10 minutos das sessões experimentais24

. Os dedos

indicador e médio da mão direita permaneceram durante todo o teste sobre as

teclas das setas da esquerda () e da direita (), respectivamente, sendo que

foram acionadas conforme cada estímulo do teste. Na etapa 1, retângulos nas

cores verde, azul, preto e vermelho foram apresentados, individualmente, no

centro do monitor. Nos cantos inferiores do monitor, respostas em

correspondência ou não à cor do retângulo foram exibidas até que o participante

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28

respondesse a tentativa pressionando as teclas ou (figura 6A). Na etapa 2,

tanto os estímulos quanto às respostas foram exibidos na condição de palavras,

sempre em cor branca. Computava-se como acerto quando o estímulo e a

resposta coincidiam (figura 6B). Por último, etapa 3, o nome de uma das quatro

cores era exibido em cor incompatível. O avaliado foi instruído a pressionar a

tecla correspondente à cor da palavra e inibir a resposta para a identidade da

palavra (figura 6C). Em todas as etapas os estímulos foram apresentados de

forma automática e aleatória (12 tentativas por etapa). O TR em milissegundos

(ms) e a quantidade de erros (n) cometidos em cada etapa foram registrados.

Figura 6 – Modelo de visualização do teste de Stroop computadorizado –

Testinpacs. (A) Etapa 1, fase congruente, (B) Etapa 2, fase congruente, e (C)

Etapa 3, fase incongruente.

4.5.2 Teste de trilhas

O teste de trilhas (trail making test)173

foi utilizado para avaliar a

flexibilidade cognitiva. Os sujeitos foram familiarizados com o teste e,

previamente à cada sessão foi realizado um rememoramento. O teste inclui duas

condições, parte A e B. Na primeira condição, os participantes foram instruídos a

conectarem, em ordem crescente, os números de um a 25, que são distribuídos

aleatoriamente em uma folha de papel individual (figura 7A). Na segunda

condição, os participantes foram instruídos a conectarem, em pares, número e

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29

letra, respeitando a ordem numérica e alfabética, por exemplo: 1-A-2-B-3-C

(figura 7B). Neste teste, o tempo total (TT) em segundos (s) e a quantidade de

erros (n) cometidos em cada parte do teste (A e B), separadamente, foram

registrados.

Figura 7 – Modelo de visualização da parte A (A) e da parte B (B) do teste de

trilhas.

4.6 Tratamento estatístico

Os procedimentos estatísticos foram realizados conforme orientações de

Field174

e com auxílio de programas estatísticos, como SPSS® (versão 19.0),

GraphPad Prism® (versão 6.05) e G*Power (versão 3.1.9.2).

A normalidade e a homogeneidade das variâncias dos dados foram

testadas utilizando os testes de Shapiro-Wilk e Levene, respectivamente. As

variáveis paramétricas foram apresentadas em média e (±) desvio padrão, e, as

não paramétricas, em mediana e seus respectivos intervalos de confiança de 95%

(IC95%). O nível de significância foi fixado em 5% (p <0,05).

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30

4.6.1 Cálculo amostral

Para o cálculo amostral, foi aplicado o poder estatístico (1-β) a priori,

utilizando-se da análise de variância (ANOVA, analysis of variance) empregada

(Split-Plot), um effect size de f=0,30 (considerado médio) e um alfa de 5%. Para

tanto, o poder estatístico conferido a presente amostra foi de 95% (power =

0,95).

4.6.2 Análise do teste de Stroop computadorizado – Testinpacs

Comparação intra e entre condições (2 x 2) do TR (paramétricos) foi

realizado pela Split-Plot ANOVA. A hipótese de esfericidade foi verificada pelo

teste de Mauchly, e quando violada, os graus de liberdade foram corrigidos pelas

estimativas de Greenhouse-Geisser. O tamanho do efeito das variâncias foi

calculado pelo eta quadrado (η2). Pairwise comparisons (teste t pareado) foi

aplicado para cada grupo separadamente, a fim de se localizar as diferenças

observadas na Split-Plot, e o tamanho do efeito (r) calculado pela equação:

. Comparação entre e intra condições (2 x 2) dos erros cometidos

(não paramétricos) foi realizado pela ANOVA de Friedman.

4.6.3 Análise do teste de trilhas

Comparação entre as condições (controle x exercício) do delta (Δ) do TR

(não paramétricos) foi realizado pelo teste de Mann-Whitney (U). O tamanho do

efeito (r) foi calculado por uma equação que converte o escore-z de U em uma

estimativa do tamanho do efeito:

. Comparação intra e entre as condições

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31

(2 x 2) dos erros cometidos (não paramétricos) foi realizado pela ANOVA de

Friedman.

4.6.4 Análise de associação

Regressão linear simples (r2), coeficiente de correlação de Pearson (r) e de

Spearman (rs) foram utilizados para associar o ΔTR da fase incongruente do teste

de Stroop das condições exercício e controle com a idade cronológica

(paramétrico) e maturação sexual (não paramétrico).

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32

5 RESULTADOS

Os adolescentes incluídos no estudo estavam matriculados no ensino

fundamental de escolas públicas do município de Icapuí, Ceará (100%). 65% dos

adolescentes eram repetentes.

Na tabela 3 estão apresentadas as variáveis de caracterização da amostra,

maturação sexual, medidas antropométricas e de composição corporal, variáveis

estimadas e obtidas pelo teste de corrida progressivo de esforço máximo

(VO2máx, Vmáx e FCmáx), e FC média das sessões controle e exercício. Além

disto, foi apresentado o %FCR em que os adolescentes permaneceram durante a

sessão exercício.

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33

Tabela 3 – Caracterização da amostra de adolescentes (n=20). Dados

expressos em média e desvio padrão para as variáveis paramétricas,

mediana e intervalo de confiança de 95% para não paramétricas, e

amplitude de variação (mínimo – máximo).

medidas de posição e

dispersão (mínimo – máximo)

Sexo (masculino/feminino) 11/9

Idade (anos) 13,0 ± 1,8 (10,0 – 16,0)

Maturação sexual (estágio)† 3,0 (2,6 – 3,4) (2,0 – 4,0)

Massa corporal (kg) 51,4 ± 9,3 (34,0 – 76,0)

Estatura (m) 1,57 ± 0,09 (1,46 – 1,80)

IMC (kg·m-2

) 20,6 ± 2,3 (15,4 – 24,5)

GC (%) 18,7 ± 6,9 (8,3 – 30,5)

VO2máx (ml·kg-1

·min-1

)† 48,4 (47,4 – 51,8) (43,9 – 59,9)

Vmáx (km·h-1

) 11,6 ± 1,2 (9,5 – 14,0)

FCmáx (bpm) 203,6 ± 6,0 (192,0 – 213,0)

FCrep (bpm) 65,0 ± 7,3 (50,0 – 76,0)

FCcontrole (bpm) 80,8 ± 7,9 (67,3 – 99,8)

FCexercício (bpm) 165,4 ± 8,3 (149,8 – 176,8)

FCR (%) 73,5 (70,0 – 73,3) (65,0 – 75,0)

† variável não paramétrica; IMC – índice de massa corporal; GC – gordura corporal;

VO2máx – consumo máximo de oxigênio; Vmáx – velocidade máxima; FCmáx –

frequência cardíaca máxima; FCrep – frequência cardíaca de repouso; FCcontrole –

frequência cardíaca média da sessão controle; FCexercício – frequência cardíaca média

da sessão exercício; FCR – percentual da frequência cardíaca de reserva da sessão

exercício.

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34

Na etapa 1 (congruente) do teste de Stroop, houve um efeito significativo

no tempo, F(1, 38)=12,21, p=0,001, η2=0,243, e não houve diferença entre as

condições, F(1, 38)=0,00, p=0,983, η2=0,000. A interação tempo x condições

não foi significativa, F(1, 38)=1,95, p=0,170, η2=0,049. Por meio da pairwise

comparisons (pré x pós), verificou-se que a condição controle não diferiu,

t(19)=1,48, p=0,155, r=0,32, e a condição exercício diferiu significativamente,

t(19)=3,46, p=0,003, r=0,62 (figura 8A).

Semelhantemente à etapa anterior, na etapa 2 (congruente) houve um

efeito significativo no tempo, F(1, 38)=19,40, p<0,001, η2=0,338, e não houve

diferença entre as condições, F(1, 38)=0,003, p=0,957, η2=0,000. A interação

tempo x condições não foi significativa, F(1, 38)=2,20, p=0,147, η2=0,055. Por

meio da pairwise comparisons (pré x pós), verificou-se que a condição controle

não diferiu, t(19)=2,05, p=0,055, r=0,43, e a condição exercício diferiu

significativamente, t(19)=4,20, p<0,001, r=0,69 (figura 8B).

Já na fase incongruente (etapa 3), houve um efeito significativo no tempo,

F(1, 38)=17,93, p<0,001, η2=0,321, e não houve diferença entre as condições,

F(1, 38)=0,135, p=0,715, η2=0,004. Diferentemente das etapas congruentes, a

interação tempo x condições da fase incongruente foi significativa, F(1,

38)=11,79, p=0,001, η2=0,237. Por meio da pairwise comparisons (pré x pós),

verificou-se que a condição controle não diferiu, t(19)=0,64, p=0,532, r=0,15, e a

condição exercício diferiu significativamente, t(19)=4,94, p<0,001, r=0,75

(figura 8C).

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35

Figura 8 – Comparação intra e entre condições (2 x 2) do tempo de reação (TR)

da etapa 1 (A), etapa 2 (B) e etapa 3 (C) do teste de Stroop. * estatisticamente

diferente (p<0,01).

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36

A comparação intra e entre condições (2 x 2) dos erros cometidos no teste

de Stroop não apresentou diferença estatística na etapa 1 [X2(3)=0,39, p=0,942],

etapa 2 [X2(3)=0,13, p=0,988] e na etapa 3 [X

2(3)=6,62, p=0,085] (tabela 4).

Tabela 4 – Comparação intra e entre condições (2 x 2) dos erros cometidos

nas etapas 1, 2 e 3 do teste de Stroop. Dados expressos em mediana e

intervalo de confiança de 95%.

controle exercício

pré pós pré pós

Etapa 1 0,0 (-0,0 – 0,3) 0,0 (-0,0 – 0,4) 0,0 (-0,0 – 0,5) 0,0 (0,0 – 0,4)

Etapa 2 0,0 (-0,0 – 0,3) 0,0 (-0,0 – 0,4) 0,0 (-0,0 – 0,3) 0,0 (0,0 – 0,4)

Etapa 3 0,0 (0,2 – 0,8) 1,0 (0,4 – 1,2) 1,0 (0,4 – 1,2) 0,0 (0,0 – 0,7)

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37

O ΔTT no teste de trilhas das condições exercício e controle foram

significativamente diferentes na parte A (U=36,00, p<0,001, r= –0,70) e na parte

B (U=36,00, p<0,001, r= –0,70) (figura 9).

Figura 9 – Comparação do delta (Δ = pós – pré) do tempo total (TT) da parte A

(A) e da parte B (B) do teste de trilhas entre as condições (exercício x controle). *

estatisticamente diferente (p<0,001).

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38

A comparação intra e entre condições (2 x 2) dos erros cometidos no teste

de trilhas não apresentou diferença estatística na parte A [X2(3)=7,48, p=0,059] e

na parte B [X2(3)=6,12, p=0,115] (tabela 5).

Tabela 5 – Comparação intra e entre condições (2 x 2) dos erros cometidos

nas partes A e B do teste de trilhas. Dados expressos em mediana e intervalo

de confiança de 95%.

controle exercício

pré pós pré pós

Parte A 0,0 (-0,1 – 0,2) 0,0 (-0,1 – 0,4) 0,0 (0,0 – 0,6) 0,0 (0,1 – 0,6)

Parte B 0,0 (-0,1 – 0,2) 0,0 (0,1 – 0,6) 0,0 (0,1 – 0,9) 0,0 (-0,0 – 0,3)

Como análise secundária, foi verificado associação significativa e positiva

do ΔTR da fase incongruente do teste de Stroop da condição exercício com a

idade cronológica (r= 0,635, p=0,001; r2= 0,404, p=0,003) e maturação sexual

(rs= 0,580, p=0,007; r2= 0,408, p=0,002) (figura 10). De outro modo, não houve

associação do ΔTR da fase incongruente do teste de Stroop da condição controle

com a idade cronológica (r= –0,144, p=0,273; r2= 0,021, p=0,545) e maturação

sexual (rs= –0,155, p=0,513; r2= 0,015, p=0,610).

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39

Figura 10 – Regressão linear (r2) e coeficiente de correlação de Pearson (r) ou de

Spearman (rs) entre o delta (Δ= pós – pré) do tempo de reação (TR) da fase

incongruente do teste de Stroop da condição exercício com a (A) idade cronológica

e (B) maturação sexual.

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40

6 DISCUSSÃO

O presente estudo investigou o efeito agudo do exercício aeróbio vigoroso

sobre as funções executivas em púberes. Os principais achados sugerem que o

exercício vigoroso, agudamente, melhora o desempenho das funções executivas.

Estes resultados podem ser de grande importância para a elucidação da

influência do exercício sobre as funções executivas e, por conseguinte, contribuir

no processo de aprendizagem em ambiente escolar2.

A influência que o exercício promoveu no desempenho das funções

executivas (figura 8 e 9) está de acordo com evidências de estudos que

controlaram a intensidade do exercício aeróbio em crianças22

e adultos jovens

saudáveis23

. Como a intensidade é um fator importante para determinar o

desempenho cognitivo pós-exercício24

, adotamos um protocolo de exercício

numa zona de intensidade entre 65–75% da FCR, que além de ser indicada para

adolescentes31

, estaria numa zona adequada para induzir os mecanismos

fisiológicos responsáveis à favorecer o desempenho cognitivo24

. Por exemplo,

em uma recente metanálise, a intensidade do exercício teve uma influência

significativa tal que o exercício prescrito < 50% da FCmáx resultou em um efeito

negativo significativo (d= –0,113) sobre o desempenho cognitivo, mas quando

prescrito em 64–76% ou 77–93% da FCmáx, os efeitos foram positivos, com um

efeito de 0,202 e 0,268, respectivamente24

.

Além da intensidade do exercício, outros fatores controlados podem ter

sidos igualmente importantes para que o exercício pudesse favorecer os

benefícios cognitivos, entre eles, o volume e o horário do exercício, e o intervalo

de tempo para a aplicação do teste cognitivo pós-exercício. Neste sentido, o

volume de exercício foi ajustado conforme diversos estudos que evidenciaram

benefícios cognitivos após 20 minutos de exercício em crianças22

. O intervalo de

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41

tempo para aplicação do teste cognitivo foi definido entre 10 e 20min pós-

exercício, conforme o tamanho do efeito obtido pela metanálise de Chang et

al.24

, em que este fator de controle foi considerado um moderador primário dos

benefícios cognitivos.

Por exemplo, Chang et al.24

categorizaram o tempo para aplicação dos

testes cognitivos em 0–10min, 11–20min, ou > 20min após o exercício, e

obtiveram um tamanho de efeito de –0,060, 0,262 e 0,171, respectivamente. Ou

seja, o tempo de aplicação pós-exercício influenciou significativamente o

tamanho do efeito, sendo que os efeitos positivos foram observados somente a

partir de 11 minutos pós-exercício. Além do mais, dentre os moderadores

secundários, o horário da sessão de exercício que provocou um maior efeito foi o

matutino, apresentando um efeito positivo e significativo de 0,43624

.

Nossos dados demonstram que o exercício aeróbio parece ter sido uma

ferramenta capaz de influenciar agudamente os mecanismos fisiológicos

responsáveis à favorecer o desempenho das funções executivas. Os mecanismos

ainda são um tanto controversos e pouco explorados, porém as principais

hipóteses fisiológicas que podem explicar esses efeitos são pelo aumento do

fluxo sanguíneo cerebral e/ou da excitabilidade neuronal25

, o que poderiam

reverberar sobre o desempenho cognitivo pós-exercício.

Por exemplo, Yanagisawa et al.27

com a utilização do NIRS, avaliaram a

ativação cortical durante o teste de Stroop realizado antes e após 10 minutos de

exercício aeróbio à 50% do VO2pico em 20 adultos jovens. De fato, houve

aumento da ativação do córtex pré-frontal lateral em ambos os hemisférios (↑

hemoglobina oxigenada) devido a interferência stroop (incongruência). Em

contrapartida, esta ativação foi significativamente aumentada no córtex pré-

frontal dorsolateral esquerdo em razão do exercício aeróbio; e a ativação

aumentada coincidiu com a melhora do desempenho na tarefa cognitiva (↓ TR).

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42

De outro modo, Sharma et al.162

, ao investigarem os efeitos agudos de 30

minutos de exercício aeróbio de natação aplicado em ratos, observaram que o

exercício agudo parece atuar na ativação das catecolaminas cerebrais, facilitando

sua entrada através da barreira hematoencefálica, provocando um aumento de

600% sobre a permeabilidade e um aumento ≥150% sobre as concentrações de

serotonina.

O protocolo de prescrição do exercício aeróbio parece ser igualmente

determinante em biomarcadores neuronais175

. Zoladz et al.176

submeteram 13

homens jovens a um programa de treinamento aeróbio por cinco semanas em

intensidade moderada, 4x/semana, alternando sessão contínua e intermitente

(cerca de 40min/sessão) em cicloergômetro, e evidenciaram aumento dos níveis

basais plasmáticos de fator neutrófico derivado do cérebro (BDNF, brain-

derived neurotrophic factor), sendo esta uma neurotrofina que desempenha

importante papel no crescimento, transmissão, modulação e plasticidade

neuronal.

Neste sentido, parece existir uma relação dose-resposta da intensidade do

exercício agudo sobre as concentrações séricas e plasmáticas de BDNF, em que

protocolos de exercícios com intensidades mais elevadas são observadas maiores

concentrações de BDNF quando comparado aos de baixa intensidade175

.

Recentemente, Schmolesky et al.177

investigaram os efeitos agudos de

diferentes intensidades (60 e 80% da FCR) e volumes (20 e 40 minutos) do

exercício aeróbio sobre as concentrações séricas de BDNF em homens jovens, e

observaram aumento de ~32% nos níveis de BDNF tanto no moderado quanto no

vigoroso, independentemente do volume, sendo que a intensidade vigorosa com

maior volume foi a que ofereceu a maior probabilidade de uma elevação

significativa do BDNF.

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43

Como análise secundária, foi evidenciado associação positiva e

significativa do ΔTR da fase incongruente do teste de Stroop somente da

condição exercício e a idade cronológica (r2= 0,404) e maturação sexual (r

2=

0,408) (figura 10). De outra maneira, os benefícios do exercício foram mais

evidentes no início da puberdade e sua magnitude decresce durante o

desenvolvimento. A análise de regressão demonstra que 40,4% e 40,8% da

variabilidade encontrada no desempenho das funções executivas pós-exercício

pode ser explicado pela idade cronológica e maturação sexual, respectivamente.

Sendo o exercício um mediador em promover aumento da oferta de oxigênio e

nutrientes para o metabolismo cerebral via incremento de fluxo sanguíneo27

,

estes achados são concordantes com as alterações do nível de perfusão cerebral

durante o desenvolvimento, uma vez que a CBF em regiões das funções

executivas diminui consideravelmente entre a infância e adolescência, ajustado

pela idade cronológica ou estágio puberal19

.

Mesmo que o nosso estudo seja original, o mesmo apresenta limitações,

uma delas foi não ter avaliado o desempenho das funções executivas por um

teste cognitivo combinado com uma técnica de neuroimagem (i.e., fMRI ou

EEG), o que poderia promover maior suporte na confirmação das nossas

evidências. Apesar disso, Li et al.178

confirmaram que o exercício aeróbio, de

forma aguda, pode beneficiar as funções executivas em nível macroneural, visto

que promoveu impacto significativo sobre a atividade cerebral do córtex pré-

frontal (avaliado pela fMRI) durante a realização de uma tarefa de funções

executivas após 20 minutos de exercício com intensidade entre 60–70% da

FCmáx em 15 participantes jovens do sexo feminino (19,6±0,8 anos de idade).

Além disso, diversos estudos que utilizaram o EEG para avaliar os

potenciais cerebrais relacionados à eventos (ERPs, event-related brain

potentials) de componentes relacionados ao fluxo e amplitude do processamento

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de informações das funções executivas, evidenciaram que um melhor

desempenho de tarefa avaliativa das funções executivas pós-exercício foi

acompanhado pelo aumento da amplitude P3 (amplitude de alocação dos

recursos do controle inibitório), sugerindo que o exercício agudo modula

seletivamente o controle cognitivo durante tarefas que exigem maior quantidade

de inibição131,179–181

.

Em contrapartida, o presente estudo é pioneiro na investigação do efeito

direto do exercício aeróbio vigoroso sobre as funções executivas na população de

púberes; assim como, contribui para a elucidação dos efeitos do exercício para

esta população que possui o desempenho das funções executivas17

, e funções e

estruturas cerebrais em maturação18

. Ademais, é de nosso conhecimento que

somente Stroth et al.141

conduziram estudo similar em adolescentes (entre 13 e 14

anos de idade), e não houve melhora no desempenho das funções executivas

após 20min de exercício aeróbio realizado no cicloergômetro à 60% da FCmáx

(intensidade leve). Além disso, os autores não avaliaram a maturação biológica,

ou seja, não se sabe se eram pré-púberes e/ou púberes; e utilizaram a intensidade

em um domínio abaixo do recomendado para crianças e adolescentes.

É válido elencar que as aulas de educação física de diversas escolas

públicas e particulares estão sendo realizadas no contraturno escolar. Como

implicações práticas, os nossos achados contribuem na justificação da inclusão

das aulas de educação física no turno escolar, ou seja, entre as outras disciplinas

(i.e., português e matemática); assim como, para a inclusão de um

recreio/intervalo fisicamente ativo, uma vez que somente 20 minutos de

exercício vigoroso pode favorecer o desempenho das funções executivas e, por

conseguinte, melhorar o nível de aprendizagem logo após 10 minutos de

recuperação pós-exercício.

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45

Por fim, sugerem-se futuras investigações que analisem e associem os

efeitos agudos e crônicos da intensidade do exercício aeróbio sobre componentes

das funções executivas em púberes, se possível em ambiente informal (escolar

ou de lazer), uma vez que o exercício aeróbio empregado em campo não se

demonstra um fator limitante, e um desenho perfeito de estudo controlado e

randomizado em ambiente formal pode ser limitado para generalização em

outros contextos140

, ou seja, tem baixa validade ecológica.

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46

7 CONCLUSÃO

Em conclusão, o exercício aeróbio vigoroso realizado por 20 minutos

parece promover melhora aguda na capacidade das funções executivas em

adolescentes. Além disto, o efeito do exercício sobre o desempenho do controle

inibitório foi associado ao estágio puberal e idade cronológica, sendo que os

benefícios do exercício foram mais evidentes no início da adolescência (↑ ΔTR)

e sua magnitude decresce durante o desenvolvimento.

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ANEXO 1 – Parecer do Comitê de Ética em Pesquisa

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ANEXO 2 – Termo de Consentimento Livre e Esclarecido

TERMO DE CONSENTIMENTO LIVRE E ESCLARECIDO – TCLE

Esclarecimentos

Estamos solicitando a você a autorização para que o menor pelo qual você é responsável

participe da pesquisa: “Efeito agudo do exercício aeróbio vigoroso sobre as funções executivas

em adolescentes”, que tem como pesquisador responsável o Professor de Educação Física da

escola, o Prof. Rodrigo Alberto Vieira Browne.

Esta pesquisa pretende verificar se o exercício físico realizado por 30 minutos em forma de

corrida na praia e em intensidade vigorosa (nem muito rápido e nem muito devagar, “trotando”) pode

influenciar na melhora da cognição logo após o exercício (por exemplo: melhora da atenção ao

realizar uma tarefa importante).

O motivo que nos leva a fazer este estudo provêm de estudos que evidenciaram que

escolares que possuem melhor cognição, também apresentam melhor aprendizagem no ambiente

escolar, e vice-versa. Então, pretendemos investigar se o exercício físico pode servir como um meio

para melhorar a cognição e, por conseguinte, a aprendizagem no ambiente escolar. Além disso, as

diretrizes de prescrição do exercício físico (p. ex: Colégio Americano de Medicina do Esporte)

recomendam que crianças e adolescentes devem realizar exercícios vigorosos por, pelo menos, 30

minutos por sessão e três vezes por semana (p. ex: corrida, jogar bola). Estudos já verificaram que o

exercício vigoroso promove benefícios à saúde física de adolescentes, no entanto, são escassos os

estudos sobre os efeitos desta dose de exercício sobre a cognição.

Caso você decida autorizar, ele(a) será submetido a 3 (três) visitas em dias distintos, sendo

que a primeira visita será a avaliação inicial que será composta por: a) medidas antropométricas

(peso e altura) e de composição corporal pela dobras cutâneas do braço (tríceps) e da perna

(panturrilha); b) avaliação da maturação sexual por meio de imagens com legendas caracterizando a

genitália e a pilosidade no caso dos meninos, e as mamas e a pilosidade no caso das meninas. Será

explicado o método e sua finalidade para cada adolescente individualmente, e por meio de

autoavaliação, o adolescente assinalará em uma ficha privativa com qual das imagens sua condição

mais se assemelha (o adolescente possui o direito de se recusar a responder as perguntas que lhes

cause constrangimento de qualquer natureza); c) avaliação da frequência cardíaca máxima por meio

do teste de corrida vai-e-vem de 20 metros na quadra de esportes com auxílio de um relógio com

frequencímetro cardíaco. As outras duas visitas serão compostas por sessões experimentais com

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intervalo mínimo de 48 horas, sendo uma com exercício físico (30 minutos de corrida na areia da

praia, descalço, em intensidade vigorosa) e a outra em condição sedentária (assistindo desenho

animado próprio para a idade por 30 minutos). Dois testes cognitivos, sendo um em papel e outro

computadorizado, serão aplicados antes e após 10 minutos das sessões experimentais.

Durante a realização do teste de corrida vai-e-vem de 20 metros a previsão de riscos é

mínima, por se tratar de um teste não laboratorial, ou seja, o risco que ele(a) corre é semelhante

àquele sentido durante uma partida competitiva de futsal, podendo sentir cansaço, ofegância e

aumento dos batimentos cardíacos, no entanto, a recuperação do equilíbrio corporal pós-teste é

rápida, tendo em vista que o teste possui uma duração média de 5 minutos. Além disso, o adolescente

pode interromper o teste a qualquer momento quando sentir-se exaurido.

Durante a realização da corrida na areia da praia em intensidade vigorosa a previsão de riscos

é mínima, ou seja, o risco que ele(a) corre é semelhante àquele sentido durante os exercícios físicos

habituais (aulas de Educação Física ou práticas esportivas do Programa Segundo Tempo).

Pode acontecer um desconforto pelo teste de corrida de vai-e-vem ou pela corrida na praia

que será minimizado pelas orientações e acompanhamento individual do professor. Por exemplo,

previamente aos exercícios físicos, o professor irá dialogar com o adolescente sobre seu estado físico

e emocional, deste modo, só realizará o exercício caso o professor tenha plena convicção que o

adolescente esteja hidratado e alimentado, e emocionalmente e fisicamente bem, e se a temperatura

e o clima estão próprios para à prática do exercício em campo.

O adolescente terá como benefício direto deste estudo, conhecer o nível de sua aptidão

aeróbia, e seu estado de saúde físico pelo consumo máximo de oxigênio (VO2máx) indireto e

composição corporal, bem como, ter a oportunidade de aprender a realizar uma corrida com

benefícios ecológicos de sua própria região (praia) e a controlar sua zona de treinamento por

parâmetros cardiovasculares (frequência cardíaca). Além disso, este estudo irá promover importante

impacto benéfico na ciência para a elucidação da melhor dose do exercício físico para potencializar

benefícios na cognição de adolescentes e, por conseguinte, na aprendizagem escolar.

Em caso de algum problema que ele(a) possa ter, relacionado com a pesquisa, ele(a) terá

direito a assistência gratuita que será prestada pelas unidades municipais de saúde, como o Hospital

Municipal Maria Idalina Rodrigues de Medeiros, Unidades Básicas de Saúde e outras unidades de

saúde conveniadas ao Município de Icapuí, sendo o Sistema Único de Saúde responsável por isso,

conforme a Lei Federal nº 8.080, de 19 de setembro de 1990.

Durante todo o período da pesquisa você poderá tirar suas dúvidas ligando para o Prof.

Rodrigo Alberto Vieira Browne nos números (88)9351-9244(Claro) e (88)9828-3268(Tim), ou mesmo

procurando-o pessoalmente na Escola de Ensino Fundamental Profa Joana Marques Bezerra, nas

segundas, quartas e quintas-feiras pelo turno da tarde ou nas terças e sextas-feiras no turno da

manhã.

Você tem o direito de recusar sua autorização, em qualquer fase da pesquisa, sem nenhum

prejuízo para você e para ele(a).

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Os dados que ele(a) irá nos fornecer serão confidenciais e serão divulgados apenas em

congressos ou publicações científicas, não havendo divulgação de nenhum dado que possa identificá-

lo(a).

Esses dados serão guardados pelo pesquisador responsável por essa pesquisa em local

seguro e por um período de 5 anos.

Se você tiver algum gasto pela participação dele(a) nessa pesquisa, ele será assumido pelo

pesquisador e reembolsado para você.

Se ele(a) sofrer algum dano comprovadamente decorrente desta pesquisa, ele(a) será

indenizado.

Qualquer dúvida sobre a ética dessa pesquisa você deverá ligar para o Comitê de Ética em

Pesquisa da Universidade Federal do Rio Grande do Norte, telefone (84) 3215-3135.

Este documento foi impresso em duas vias. Uma ficará com você e a outra com o pesquisador

responsável Prof. Rodrigo Alberto Vieira Browne.

Consentimento Livre e Esclarecido

Eu, ____________________________________________, representante legal do menor

____________________________________________, autorizo sua participação na pesquisa “Efeito

agudo do exercício aeróbio vigoroso sobre as funções executivas em adolescentes”.

Esta autorização foi concedida após os esclarecimentos que recebi sobre os objetivos,

importância e o modo como os dados serão coletados, por ter entendido os riscos, desconfortos e

benefícios que essa pesquisa pode trazer para ele(a) e também por ter compreendido todos os

direitos que ele(a) terá como participante e eu como seu representante legal.

Autorizo, ainda, a publicação das informações fornecidas por ele(a) em congressos e/ou

publicações científicas, desde que os dados apresentados não possam identificá-lo(a).

Icapuí, ____ de _____________ de _______.

Assinatura do representante legal

Impressão datiloscópica do

representante legal

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Declaração do pesquisador responsável

Como pesquisador responsável pelo estudo “Efeito agudo do exercício aeróbio vigoroso

sobre as funções executivas em adolescentes”, declaro que assumo a inteira responsabilidade de

cumprir fielmente os procedimentos metodologicamente e direitos que foram esclarecidos e

assegurados ao participante desse estudo, assim como manter sigilo e confidencialidade sobre a

identidade do mesmo.

Declaro ainda estar ciente que na inobservância do compromisso ora assumido estarei

infringindo as normas e diretrizes propostas pela Resolução 466/12 do Conselho Nacional de Saúde –

CNS, que regulamenta as pesquisas envolvendo o ser humano.

Icapuí, ____ de _____________ de _______.

Assinatura do pesquisador responsável

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ANEXO 3 – Termo de Assentimento

TERMO DE ASSENTIMENTO

Através deste termo esclareço que aceito participar da pesquisa “Efeito agudo do exercício

aeróbio vigoroso sobre as funções executivas em adolescentes”, coordenada pelo professor

Rodrigo Alberto Vieira Browne.

Como sou menor de idade (ou legalmente incapaz), meu responsável legal assinou um Termo

de Consentimento Livre e Esclarecido onde o pesquisador responsável explica a maneira como a

pesquisa será realizada, todos os meus direitos, riscos e benefícios que terei ao participar dessa

pesquisa.

Nesse mesmo um Termo de Consentimento Livre e Esclarecido o pesquisador responsável

declarou que cumprirá tudo que ele esclareceu e prometeu.

Juntamente com o meu representante legal (pai, mãe ou outro), recebi, de forma que entendi,

explicações sobre essa pesquisa e os endereços onde devo tirar minhas dúvidas sobre a pesquisa e

se a mesma é eticamente aceitável.

Depois de conversar com meu representante legal, resolvi voluntariamente participar dessa

pesquisa.

Icapuí, ____ de _____________ de _______.

___________________________________________

Assinatura do participante

___________________________________________

Assinatura de uma testemunha

___________________________________________

Assinatura do pesquisador responsável

Impressão datiloscópica do

participante

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ANEXO 4 – Prancha de avaliação da maturação sexual masculina

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ANEXO 5 – Prancha de avaliação da maturação sexual feminina

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ANEXO 6 – Teste de trilhas (parte A)

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ANEXO 7 – Teste de trilhas (parte B)