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João Lucas Gomes de Souza Silveira Influência do ambiente nos padrões de coocorrência de duas espécies de aves congêneres em um fragmento florestal no nordeste brasileiro Natal (RN) Março de 2018
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João Lucas Gomes de Souza Silveira
Influência do ambiente nos padrões de coocorrência de
duas espécies de aves congêneres em um fragmento
florestal no nordeste brasileiro
Natal (RN)
Março de 2018
João Lucas Gomes de Souza Silveira
Influência do ambiente nos padrões de coocorrência de
duas espécies de aves congêneres em um fragmento
florestal no nordeste brasileiro
Dissertação de mestrado apresentada
junto ao Programa de Pós-Graduação
em Ecologia da UFRN, requisito para
obtenção do título de Mestre em
Ecologia
Orientador: Prof. Dr. Mauro Pichorim
Natal (RN)
Março de 2018
Universidade Federal do Rio Grande do Norte - UFRN
Sistema de Bibliotecas - SISBI
Catalogação de Publicação na Fonte. UFRN - Biblioteca Setorial Prof. Leopoldo Nelson
- Centro de Biociências - CB
Silveira, João Lucas Gomes de Souza.
Influência do ambiente nos padrões de coocorrência de duas espécies de aves
congêneres em um fragmento florestal no nordeste brasileiro / João Lucas Gomes de
Souza Silveira. - Natal, 2018.
44 f.: il.
Dissertação (Mestrado) - Universidade Federal do Rio Grande do Norte. Centro de
Biociências. Programa de Pós-Graduação em Ecologia.
Orientador: Prof. Dr. Mauro Pichorim.
1. Coexistência - Dissertação. 2. Coocorrência - Dissertação. 3. Ocupação -
Dissertação. I. Pichorim, Mauro. II. Universidade Federal do Rio Grande do Norte. III.
Título.
RN/UF/BSE-CB CDU 574
RESUMO
Uma das principais explicações para a alta diversidade de espécies tropicais é a
possibilidade de coexistência de espécies com nichos similares. Estudos de coexistência
investigam como espécies se organizam no espaço e no tempo, focando também nas
interações entre elas e delas com o ambiente. Embora a competição interespecífica
pareça explicar sozinha os padrões de coocorrência, características ambientais podem
ter o mesmo poder de explicação. Assim sendo, identificar os fatores que influenciam a
coexistência de espécies é essencial para elucidar mecanismos de regulação de
comunidades. Criar modelos teóricos que incorporam estimativas de detecção e
ocupação de espécies possibilita a avaliação simultânea de múltiplas hipóteses sobre os
padrões de ocorrência de espécies. Estimativas de ocupação de áreas por uma ou mais
espécies vem sendo cada vez mais usadas como ferramenta na modelagem da dinâmica
dessas espécies, guiando também estratégias de monitoramento e ações de manejo. Esse
estudo focou em duas espécies de Passeriformes Conopophaga cearae e Conopophaga
melanops para melhor compreender os padrões de uso do espaço pela ornitofauna na
Mata Atlântica potiguar. Conduzimos nossas amostragens na RPPN Mata Estrela, litoral
sul do RN, através de pontos de escuta visitados em duas estações distintas: seca
(setembro, outubro e novembro de 2016) e úmida (maio, junho e julho de 2017). Além
da ocorrência das espécies, também registramos algumas características ambientais em
cada unidade amostral, foram elas: tipo de habitat, abertura de dossel, acúmulo de
serrapilheira, densidade vegetal e diâmetro das árvores na altura do solo. Para esclarecer
os dados coletados em campo, criamos e testamos modelos de ocupação estática e
condicional no programa MARK. Através dos modelos de ocupação estática
observamos que a abertura de dossel é a covariável mais relevante para C. melanops e
também para C. cearae, junto do acúmulo de serrapilheira e a densidade vegetal. Por
esse motivo inferimos que a plasticidade de nicho de C. cearae parece contribuir
bastante para a coocorrência. A modelagem de ocupação condicional apontou que as
características ambientais (tanto a sazonalidade quando condições estruturais de cada
habitat) são relevantes para a escolha de áreas a serem ocupadas por essas espécies e o
efeito da interação entre elas é irrisório, vide SIF ~ 1. Concluímos, pois, que modelos de
ocupação podem esclarecer preferências ambientais, bem como padrões de interação
entre espécies e assim aprimorar estratégias de conservação e manejo.
Palavras chave: Coexistência, coocorrência, ocupação estática, ocupação condicional,
Mata Estrela, MARK, Conopophagidae.
ABSTRACT
One of the main explanations for the high tropical species diversity is the possibility of
coexistence between species with similar niche. Coexistence studies investigate how
species are organized in time and space, also focusing on the interactions between them
and with the environment. Although the interspecific competition seems to explain
alone the co-occurrence patterns, environmental characteristics may have the same
power of explanation. Therefore, identifying which factors influence species
coexistence is essential for elucidating community regulation mechanisms. Creating
theoretical models that incorporate species detection and occupancy estimates allows
one to simultaneously evaluate multiple hypotheses about the species occurrence
patterns. Occupancy estimates have increasingly been used as a tool in modelling
species dynamics, also guiding monitoring strategies and management actions. This
study focused on two Passeriformes species Conopophaga cearae e Conopophaga
melanops for a better understanding on the space usage patterns by the ornithofauna at
the North-eastern Brazilian Atlantic Forest. Our assessments were conducted at the
RPPN Mata Estrela, south coast of RN state, via point sight/sound censuses, visited
over two distinct seasons, a dry one (September, October and November 2016) and a
wet one (May, June and July 2017). Besides the species occurrence, we also registered
some environmental characteristics at the assessment sites: habitat type, canopy
aperture, litter accumulation, plant density and diameter of threes at ground level. To
clarify the field collected data, we created and tested static and conditional occupancy
models in the program MARK. With the static occupancy models we observed that the
canopy aperture is the most relevant covariate to C. melanops and also for C. cearae,
along with the litter accumulation and plant density. Thus we suppose that the niche
plasticity of C. cearae seems to contribute significantly for the species cooccurence.
The conditional occupancy modelling pointed that environmental characteristics (both
seasonality and habitat structural conditions) are relevant for the choice of areas by
these species and the interaction between them is whimsy, vide SIF ~ 1. We conclude,
therefore, that occupancy models can clarify species environmental preferences, as well
as patterns of interaction between them and thus improve conservation and management
strategies.
Keywords: Coexistence, co-occurrence, static occupancy, conditional occupancy, Mata
Estrela, MARK, Conopophagidae.
SUMÁRIO
INTRODUÇÃO ........................................................................................................................... 1
MÉTODOS .................................................................................................................................. 6
Espécies foco ............................................................................................................................. 6
Figura 1 ................................................................................................................................ 8
Figura 2 ................................................................................................................................ 8
Figura 1 ................................................................................................................................ 9
Área de estudo e procedimentos em campo .............................................................................. 9
Figura 2 .............................................................................................................................. 11
Figura 3 .............................................................................................................................. 13
Figura 4 .............................................................................................................................. 13
Processamento de dados ......................................................................................................... 14
Análise de ocupação estática (uma espécie e uma estação) ............................................... 14
Análise de ocupação condicional (coocorrência) ............................................................... 16
RESULTADOS .......................................................................................................................... 18
Ocupação estática (uma espécie e uma estação) .................................................................... 18
Tabela 1 .............................................................................................................................. 19
Tabela 2 .............................................................................................................................. 20
Tabela 3 .............................................................................................................................. 21
Tabela 4 .............................................................................................................................. 21
Tabela 5 .............................................................................................................................. 21
Figura 7 .............................................................................................................................. 22
Figura 8 .............................................................................................................................. 23
Figura 9 .............................................................................................................................. 23
Ocupação condicional ou coocorrência ................................................................................. 24
Tabela 6 .............................................................................................................................. 26
Tabela 7 .............................................................................................................................. 27
DISCUSSÃO .............................................................................................................................. 27
AGRADECIMENTOS .............................................................................................................. 32
REFERÊNCIAS ........................................................................................................................ 33
1
INTRODUÇÃO
O gradiente latitudinal de diversidade de espécies é uma questão recorrente em
pesquisas ecológicas. Por muito tempo cientistas procuram explicações para a relação
inversa entre a latitude e a biodiversidade em áreas tropicais e temperadas, sendo que
alguns deles focaram nas razões evolutivas e outros na manutenção da biodiversidade
(Phillips, et al., 1994). De modo geral, a alta diversidade de espécies tropicais já foi
relacionada com a quantidade de energia disponível (Currie, 1991), predação espécie-
específica (Janzen, 1970), complexidade estrutural do ambiente e respectiva oferta de
nichos (Went, 1940). Contudo, Klopfer e MacArthur (1961) sugeriram que o fator
principal para o aumento da diversidade de aves na região tropical seria a possibilidade
de coexistência de espécies similares. As espécies tropicais toleram maior sobreposição
de nicho, o que as tornam mais tolerantes à presença de outras espécies com requisitos
ambientais e ecológicos similares (Klopfer & MacArthur, 1961).
Estudos de coexistência investigam como espécies se organizam em
comunidades, no espaço e no tempo (MacArthur, 1972; Chesson, 2000). Segundo
Siepielski e McPeek (2010), interações diretas e indiretas entre espécies coexistentes
têm guiado estudos que investigam quais delas são capazes de persistir na presença de
outras e quais não são. Aquelas que persistem podem ser consideradas coexistentes
(MacArthur, 1972; Chesson, 2000). Com o tempo, trabalhos como o de Hutchinson
(1959) e Chesson (1991) ganharam força e corroboraram a conclusão de que espécies
precisam ser, em algum aspecto, diferentes para que possam coexistir. Diferenças que
levam a vantagens ou desvantagens perante os vários processos denso-dependentes, que
regulam a abundância populacional, promovem a coexistência (Siepielski & McPeek,
2010). Ou seja, espécies coexistem porque apresentam vantagens demográficas quando
são raras e desvantagens quando comuns. Essas vantagens demográficas possibilitam
sua persistência enquanto as desvantagens demográficas impedem que elas excluam
outras espécies (Siepielski & McPeek, 2010). Desse modo, identificar os fatores que
influenciam a coexistência de espécies permite que sejam desvendados os mecanismos
de regulação das comunidades biológicas.
Além da coexistência, existe também a possibilidade de coocorrência de
espécies. Leibold e McPeek (2006) usam o termo quando duas ou mais espécies são
encontradas juntas, mas não coexistem. Há muito tempo, vários estudos assumem que
espécies encontradas juntas estão coexistindo, mas apenas alguns dispõem de evidências
2
empíricas ou experimentais adequadas (ver Leibold & McPeek, 2006). A diferença
entre as terminologias implica que algumas dessas espécies coocorrentes podem estar
em um processo lento de extinção estocástico, sendo excluída competitivamente ou
mantida no local por movimentos migratórios de uma população fonte.
Enquanto espécies com nichos similares coexistirem numa mesma área
geográfica, a diversidade biológica será mantida (Chesson, 2000). Além disso, é a
própria diferença entre nichos, mesmo sendo mínima, que garante a estabilidade entre
espécies simpátricas (Levine & HilleRisLambers, 2009). Quando duas ou mais espécies
ecologicamente similares ocupam um mesmo ambiente, há grande probabilidade de elas
competirem por algum recurso. A competição interespecífica é um dos grandes fatores
responsáveis pela estruturação de comunidades ecológicas (Rosenzweig, 1995). Estudos
realizados nos trópicos sugerem que ela está presente na maioria dos casos (Connell,
1983; Schoener, 1983). Segundo Walter (1988), a competição entre espécies pode levar
à extinção do competidor mais fraco ou forçá-lo a selecionar diferentes maneiras de
explorar um recurso e possibilitar a coexistência. Espécies simpátricas estão sujeitas à
exclusão, evasão e até extinção por causa de interações competitivas, principalmente
espécies que compartilham nichos ecológicos similares (Arlettaz, 1999). Desvincular a
relevância potencial da competição para a ocorrência de espécies torna-se, portanto,
uma tarefa difícil. Quanto mais alta for a biodiversidade dentro de um sistema, mais
altas serão as probabilidades de que duas ou mais espécies tenham seus nichos
sobrepostos a ponto de competirem por um recurso comum. Contudo, nos casos cujos
recursos não são limitantes ou os competidores tenham plasticidade de nicho em relação
à exploração dos mesmos, a competição é atenuada e a coexistência torna-se plausível
(Schoener, 2009; Toft, 1985). Isso posto, é possível afirmar que a coexistência dentro de
uma comunidade depende da plasticidade de hábitos das espécies (Oliveira, 2015).
Embora a competição aparentemente explique sozinha os padrões de
coocorrência de várias espécies, características do habitat podem ser mais importantes
para a coexistência de algumas espécies do que interações interespecíficas diretas
(Estevo, et al., 2017). Um exemplo disso é a relação entre a heterogeneidade na
disponibilidade de recursos e a persistência de um maior número de espécies (Tilman,
1982). Recurso alimentar é, geralmente, tido como um fator limitante para aves (Brown
& Sherry, 2006) e está diretamente relacionado às características estruturais do
ambiente. Seastedt e MacLean (1979) propuseram que aves respondem à composição do
habitat em uma área, e não à disponibilidade de recurso propriamente dita. Outras
3
evidências foram testadas e surgiu a “hipótese de pistas estruturais”, que indica mais
uma estratégia de escolha de habitat, onde aves adotam estrutura e composição de
habitat como indicadores para densidade de presas (Smith & Shugart, 1987).
De acordo com Begon, et al. (2007), uma comunidade está estruturada quando
espécies e nichos estão alocados de maneira não aleatória, diferente do que seria
esperado caso as interações ecológicas fossem nulas. Estudos ecológicos de
comunidades vêm questionando os padrões de coocorrência observados para entender se
acontecem através de fatores previsíveis ou por ação do acaso (Chesson, 2000; Gotelli
& Graves, 1996; Silvertown, 2004). Assim sendo, é possível usar modelos nulos
baseados em aleatorizações de dados empíricos para estimar padrões na ausência de
respectivos mecanismos ecológicos (Gotelli & Graves, 1996; Simberlof, 1984).
Também é possível criar modelos teóricos que incorporam variáveis explanatórias (ou
covariáveis), como o tipo de habitat, com o intuito de determinar sua respectiva
importância para os padrões de coocorrência (Steen, et al., 2014). Atrelado a isso, criar
modelos que incorporam estimativas de detecção e ocupação de espécies possibilita a
avaliação simultânea de múltiplas hipóteses. O teste dessas hipóteses ajuda a elucidar os
padrões de ocorrência simultânea de espécies similares e se isso ocorre mais ou menos
frequentemente do que o esperado pelo acaso (MacKenzie, et al., 2004).
As áreas de uma paisagem onde uma ou mais espécies foco são encontradas tem
importância considerável em estudos ecológicos (MacKenzie & Royle, 2005).
Estimativas de ocupação por uma ou mais espécies vem sendo cada vez mais usadas
como ferramenta na modelagem da dinâmica dessas espécies, guiando também
estratégias de monitoramento e ações de manejo (MacKenzie, et al., 2002; 2003;
Mazerolle, et al., 2007). Uma das vantagens desse tipo de ferramenta é assumir a nossa
capacidade de detectar espécies como imperfeita (MacKenzie, et al., 2002; 2003;
MacKenzie & Royle 2005; Richmond, et al., 2010). Quando uma espécie não é
registrada em uma área amostral, ela pode simplesmente não ter sido percebida ou estar
realmente ausente. A detecção imperfeita gera vieses (como a subestimativa de espécies
inconspícuas ou arredias, por exemplo) que podem ser evitados por meio de visitas
múltiplas aos locais de amostragem de forma a permitir estimativas de detectabilidade
(Cerqueira Jr, 2009; MacKenzie, et al., 2002).
Como dito acima, a região tropical abriga alta biodiversidade e grande parte dela
está inserida no Brasil, conhecido por seus ecossistemas megadiversos, dentre os quais
se destaca a Mata Atlântica. Esse domínio morfoclimático é composto por vários tipos
4
de formações florestais e ecossistemas (ver Brasil, 2010). Abrange maior parte da costa
leste do continente sul-americano e está inserido no Brasil, Paraguai e Argentina
(Câmara, 2005). Do pouco que ainda resta, a porção ao norte do rio São Francisco é a
mais impactada e fragmentada, com apenas 2% de sua extensão original (CEPF, 2001).
A Mata Atlântica é considerada um dos 25 hotspots de prioridades conservacionistas
(Myers, et al., 2000). Dentre outros fatores, essa classificação se justifica por sua alta
fragmentação, quantidades elevadas de endemismos e espécies ameaçadas, sendo uma
das áreas mais importantes do mundo para ações de conservação (Pinto, et al., 2006).
Além disso, também existe diferença considerável de hábitats e nichos entre fragmentos
litorâneos e aqueles localizados no interior do continente. É importante ressaltar que a
Mata Atlântica nordestina recebe influência da biota amazônica e das porções sul e
sudeste da Mata Atlântica brasileira (Tabarelli, et al., 2006; Batalha-Filho, 2013),
constituindo um sistema único, com diversas espécies endêmicas e cerca de metade
(417 espécies) da ornitofauna presente no domínio Mata Atlântica (Tabarelli & Santos,
2004). Outra característica da região litorânea brasileira é a presença de planícies
arenosas extensas cobertas por vegetação pioneira, conhecidas como Restinga. Um dos
aspectos mais representativos da vegetação da Restinga é o padrão gradativo que
compreende diferentes fitofisionomias entre a costa e o interior do continente (Araújo,
1992). Sob uma ótica mais abrangente, que caracteriza regiões morfoclimáticas, a
Restinga pode ser classificada como Floresta Tropical Sazonalmente Seca, com
ocorrência em regiões de alta temperatura e com precipitação anual inferior a 1800 mm
(Murphy & Lugo, 1986). Esse tipo de floresta é estruturalmente mais simples que a
Floresta Atlântica devido a um dossel mais baixo e menor área basal (Woodward,
2009).
O Rio Grande do Norte possui cerca de 340 mil hectares de sua área inseridos no
domínio Mata Atlântica, o que equivale a 6,5% da extensão do estado (Brasil, 2010).
Mas além da fragmentação dos remanescentes desse tipo de vegetação, onde as
manchas dificilmente apresentam 50 ha de extensão e a maioria é inferior a 10 ha
(Pinto, et al., 2006), a soma das áreas protegidas por unidades de conservação é de
apenas 0,55% da Mata Atlântica potiguar (Brasil, 2010). De posse desse tipo de
informação, o Ministério do Meio Ambiente identificou diversas áreas potiguares como
sendo prioritárias para criação de novas unidades de conservação, ações de recuperação
e criação de mosaicos e corredores ecológicos (Brasil, 2010). Dentre essas áreas
apontadas como prioritárias está a Reserva Particular do Patrimônio Natural (RPPN)
5
Mata Estrela (Portaria IBAMA nº 20, de 30/03/2000), maior fragmento de Mata
Atlântica do estado. Além disso, é foco de estudos para a criação de um corredor
ecológico que conecte todos os remanescentes de restinga arbustivo-arbórea (inclusos
no domínio Mata Atlântica) no litoral do estado, desde Baía Formosa até Natal
(Develey & Goerck, 2009; Brasil, 2010).
O presente trabalho consistiu em investigar os padrões de ocupação e
coocorrência das espécies Conopophaga melanops (cuspidor-de-mascara-preta) e
Conopophaga cearae (chupa-dente-do-nordeste), em um fragmento de Floresta Tropical
Sazonalmente Seca que abrange manchas de Restinga também. Morfologicamente
similares e taxonomicamente aparentadas, ambas são insetívoras, ocorrem em matas
úmidas e forrageiam em estratos baixos. De acordo com o padrão observado por
Leyequién, et al. (2007), a razão entre o tamanho do corpo de duas espécies é
inversamente proporcional a intensidade da competição entre elas. Assim sendo,
podemos considerar essas espécies de Conopophaga como potenciais competidoras,
pois apresentam dimensões bastante similares. São duas espécies pouco estudadas e
apresentam requisitos ecológicos parecidos, portanto, são foco adequado para estudos
de coocorrência e uso de espaço.
As hipóteses testadas pelo nosso estudo foram: (1) As espécies estudadas
apresentam afinidades distintas com os tipos de habitat – esperamos que as
probabilidades de ocupação e detecção de ambas espécies mudem de acordo com
habitat. Nossa predição é que C. melanops ocupe mais pontos de Mata Atlântica e C.
cearae esteja mais associada às áreas típicas de Restinga. (2) A sazonalidade influencia
diretamente os padrões de ocupação dessas espécies – é sabido que a abundância de
artrópodes está diretamente relacionada à precipitação (Pinheiro, et al., 2002) e que o
tamanho da área usada condiz com a oferta de recursos. Esperamos que, durante a
estação seca (menor disponibilidade de recursos), as espécies aumentem as respectivas
áreas de uso afim de atender suas demandas de recursos. (3) As espécies coocorrem,
pois a forma como interagem com o ambiente é mais relevante do que as interações
entre elas – o padrão de ocupação de cada espécie é influenciado por covariáveis
ambientais diferentes. Esperamos que as características ambientais apresentem maior
relevância que a presença de outra espécie na explicação dos padrões observados em
campo.
6
MÉTODOS
Espécies foco
Conopophaga melanops (Figura 1) e Conopophaga cearae (Figura 2) pertencem
à família Conopophagidae (chupa-dentes e cuspidores), Aves de pequeno porte que
vivem a pouca altura no interior de matas, nas partes mais densas e escuras (Sick, 1997;
Del Hoyo, et al., 2014). Quando forrageiam, geralmente o fazem em voos rápidos ao
chão para capturar insetos e depois retornam ao poleiro de origem (Sick, 1997; Sigrist,
2013; Del Hoyo, et al., 2014). A dieta dessas espécies é baseada em pequenos
artrópodes e inclui aranhas, besouros (Coleoptera), gafanhotos (Orthoptera), baratas
(Blattodea), entre outros (Del Hoyo, et al., 2014). Todos os membros dessa família
permanecem em pares durante o ano, mas não são aves sociais e não se juntam a bandos
mistos (Del Hoyo, et al., 2014). Estudos sobre aves insetívoras de ambientes
temperados mostraram que elas realizam um controle descendente (top-down control)
sobre a herbivoria, limitando a biomassa de artrópodes (Van Bael, et al., 2003). Esse
controle das aves sobre a herbivoria de artrópodes é essencial, uma vez que reduz os
danos foliares e a mortalidade de plantas, além de afetar positivamente a biomassa
vegetal (Mantyla, et al., 2010). Assim sendo, aves insetívoras tanto de ambientes
temperados quanto tropicais tem um papel chave no funcionamento dos ecossistemas
que integram.
O cuspidor-de-máscara-preta (Conopophaga melanops) (Figura 1) mede entre
10,5 e 13 cm de comprimento e pesa, em média, 20 g (Del Hoyo, et al., 2014). É uma
espécie endêmica da Mata Atlântica, ocupando regiões de encosta, geralmente abaixo
dos 250 m de altitude. O dimorfismo sexual é bastante acentuando (Figura 1), visto que
o macho tem coloração cinzenta nas partes inferiores do corpo, máscara preta e o topo
da cabeça castanho. A fêmea apresenta coloração laranja-ferrugínea e estrias brancas
acima dos olhos. Pode ser encontrada em matas secundárias e também em bordas de
capoeiras e alimenta-se basicamente de insetos (Clements, 2005; Sigrist, 2013).
Forrageia a baixas alturas, tanto no interior quanto nas bordas dos fragmentos onde
ocorre e nidifica nos estratos mais baixos. É composta por três subespécies: C.
melanops melanops que ocorre entre o Espírito Santo e Santa Catarina; C. melanops
perspicillata que ocorre no litoral leste entre Sergipe e Bahia; e C. melanops nigrifrons
que está associada à costa nordestina, desde a Paraíba até Alagoas (Del Hoyo, et al.,
7
2014). Esta última sub-espécie é considerada vulnerável segundo a lista brasileira de
espécies ameaçadas (Portaria MMA 444/2014).
O chupa-dente-do-nordeste (Conopophaga cearae) (Figura 2) mede entre 11,5 e
14 cm de comprimento e pesa entre 16 e 27 g (Whitney, et al., 2016). Ocorre no Brasil
oriental, em matas secas, de galeria, mesófilas e também em matas úmidas. A coloração
parda é predominante em ambos os sexos, mas apresenta ventre e maxila
esbranquiçados. O macho dispõe de um tufo pós-ocular branco vistoso, enquanto a
fêmea apresenta tufos cinzentos ou castanhos na cabeça. Assim como C. melanops,
forrageia nos estratos mais baixos, sozinha ou em casais, tanto no interior quanto nas
bordas de fragmentos. Essa espécie nidifica próximo ao solo e tem comportamento
vocal mais ativo em horários crepusculares (Sick, 1997; Souza, 2004; Sigrist, 2013).
Até pouco tempo atrás era considerada como subespécie de C. lineata, junto com mais
outras duas subespécies (Del Hoyo, et al., 2014). Todavia, foi elevada à condição de
espécie plena recentemente (Batalha-Filho, et al., 2014). Encontra-se classificada como
“Em Perigo” de acordo com a última lista brasileira de espécies ameaçadas (Portaria
MMA 444/2014).
As distribuições espaciais dessas espécies são sobrepostas em algumas partes,
sendo C. melanops mais comum em áreas úmidas próximas à costa, enquanto C. cearae
avança mais para o interior em áreas mais secas (Figura 3). As amostragens desse
estudo foram conduzidas na RPPN Mata Estrela, área de ocorrência conhecida de ambas
espécies (pers. obs.), embora a distribuição considerada pela IUCN indique a ocorrência
apenas de C. cearae (Figura 3).
8
Figura 1: Espécimes adultos da espécie Conopophaga melanops (cuspidor-de-máscara-
preta). Macho a esquerda e fêmea a direita. Fotos de Ciro Albano (macho) e Roberto
Torrubia (fêmea). Macho fotografado em Murici/AL e a fêmea em Paraty/RJ. Fonte:
acervo digital do Wikiaves (http://www.wikiaves.com.br/278262&t=s&s=10972&p=12
e http://www.wikiaves.com.br/892786&t=s&s=10972&p=21, acessados em janeiro de
2018)
Figura 2: Espécimes adultos da espécie Conopophaga cearae (chupa-dente-do-
nordeste). Macho a esquerda e fêmea a direita. Fotos de Ciro Albano, ambas feitas no
município de Guaramiranga/CE. Fonte: acervo digital do Wikiaves
(http://www.wikiaves.com.br/1754452&t=s&s=11981, acessado em janeiro de 2018).
9
Figura 1: Mapa do Brasil com ênfase nas distribuições espaciais de C. melanops e C.
cearae, em laranja e branco, respectivamente. No destaque observa-se a posição da
RPPN Mata Estrela, próxima à fronteira entre Rio Grande do Norte e Paraíba. Fonte:
portal virtual da IUCN (http://maps.iucnredlist.org/map.html?id=22703415 e
http://maps.iucnredlist.org/map.html?id=22728504, acessados em dezembro de 2017).
Mapa: Roney Paiva.
Área de estudo e procedimentos em campo
A RPPN Mata Estrela (6,38° S, 35,02° W) (Figura 4) pertence à Destilaria Baía
Formosa e está localizada no município de Baía Formosa, Rio Grande do Norte. Trata-
se do maior remanescente de Mata Atlântica do estado, com 2.039,93 ha. Além desse
tipo de formação, o fragmento também abrange manchas de Restinga e Manguezal, e
por estar ao norte do rio São Francisco, é considerado parte do Centro de Endemismo
Nordestino (ver Tabarelli & Santos, 2004). Devido a sua proximidade com a cidade de
Baía Formosa, o remanescente está sujeito à fragmentação e outros impactos constantes
como supressão vegetal, poluição com resíduos sólidos, caça e compactação do solo
(principalmente nas trilhas mais acessíveis). Além de ser o maior remanescente de Mata
Atlântica do estado, a relevância da área de estudo se justifica também pelo registro de
espécies-chave, que carregam certo apelo conservacionista como os rapinantes Buteo
brachyurus e Micrastur ruficollis, e as migrantes Coccyzus euleri e Charadrius
10
semipalmatus, (Olmos, 2003). Existem também, segundo moradores do entorno da
RPPN, relatos de espécies-chave representantes de outros grupos, incluindo capivaras
(Hydrochoerus hydrochaeris) e tatu-canastra (Priodontes maximus).
Usando o software Qgis (Quantum GIS Development Team, 2009), geramos
uma camada de pontos espaçados a cada 200 m sobre um “shapefile” da RPPN Mata
Estrela (Figura 4). Dentre eles, sorteamos 40 na Mata Atlântica e outros 40 na Restinga,
totalizando 80 pontos para registro das espécies foco. Cada uma das unidades amostrais
consistiu em um ponto de escuta, onde atraímos as espécies foco com iscas vocais
(arquivos de áudio baixados da biblioteca virtual disponível no site www.xeno-
canto.org) espécie-específicas. A finalidade dessas iscas vocais foi de maximizar a
detecção das espécies foco, dada sua preferência por sítios densos e escuros.
Escolhemos separar os pontos com intervalos de 200 m para que as iscas vocais não
fossem ouvidas nos pontos adjacentes e indivíduos fossem atraídos para áreas que
comumente não ocupam, garantindo independência entre às unidades amostrais. As
iscas vocais foram reproduzidas durante 1 min com 4 min de espera subsequente para o
registro das respostas (visual ou auditiva). Ao fim desses 5 min, o processo era repetido,
com a reprodução da isca para a outra espécie. A ordem de reprodução das iscas foi
alternada entre as visitas para evitar possíveis vieses de afugentamento de uma espécie
caso houvesse alguma relação de dominância entre elas.
De acordo com a descrição das espécies na literatura (Sick, 1997; Sigrist, 2013;
Del Hoyo, et al., 2014), elencamos e medimos algumas covariáveis ambientais para
testar nossas hipóteses sobre os padrões de ocorrência das mesmas. Foram elas: abertura
média de dossel (dossel), acúmulo médio de serrapilheira (serrapilheira), densidade
média da vegetação (densidade vegetal) e diâmetro médio das árvores na altura do solo
(mdas). Através da tomada dessas medidas, buscamos identificar a relevância das
variáveis escolhidas para cada espécie. Para medir a abertura do dossel foram feitas
fotos na altura do solo (usando uma câmera Nikon D3200, lente Nikon 18-55 mm), as
quais foram processadas e analisadas no software ImageJ (Abramoff, et al., 2004) e
indicaram a porcentagem de área coberta em cada ponto. O acúmulo de serrapilheira foi
medido com uma régua de 30 cm inserida através da serrapilheira até o solo formando
um ângulo de 90° com o mesmo; para estimar a densidade vegetal contamos todas as
plantas lenhosas com diâmetro na altura do solo superior a 3 cm, num raio de 5 m;
usamos trenas de tamanhos variados para medir a última covariável, usando a mesma
área de 5 m de raio, citada anteriormente.
11
Figura 2: Imagem aérea da RPPN Mata Estrela (6,38° S, 35,02° W), localizada no
município de Baía Formosa, no litoral sul do RN. Em destaque estão as 80 unidades
amostrais (pontos de escuta) nas quais reproduzimos as iscas vocais. Mapa: Roney
Paiva.
12
Utilizamos cinco subamostragens em cada ponto de escuta para o cálculo das
covariáveis, sendo uma referente ao próprio ponto de escuta e as outras quatro a 50 m
deste, formando um plano cartesiano (Figura 5, estrelas). Além disso, essas
subamostragens foram dividas novamente em 5 pontos de amostragem. Medimos 4
pontos no entorno e 1 no centro, distantes 5 m do ponto central em direções opostas
(Figura 5, círculos). Nesses pontos foram tomadas as medidas de dossel e serrapilheira.
As medidas de densidade vegetal e mdas foram tomadas numa área com 5 m de raio nos
pontos referentes às subamostragens. Geramos assim, médias de 25 valores para as duas
primeiras covariáveis (dossel e serrapilheira), em cada ponto de escuta. Utilizamos a
média dos valores de cada uma das cinco subamostragens para calcular a média geral,
em cada ponto de escuta para as medidas de densidade e diâmetro. As covariáveis
dossel e serrapilheira foram medidas tanto na estação seca quanto na estação úmida,
visto que são mais suscetíveis aos efeitos da sazonalidade, como constatado no estudo
de Costa et al. (2016). As covariáveis densidade vegetal e mdas foram medidas uma
única vez, pois o período entre estações não é suficiente para que ocorram mudanças
significativas.
Para inserirmos a sazonalidade em nossas amostragens, fizemos campanhas de
campo nas estações seca (entre os meses de setembro e novembro de 2016) e úmida
(entre maio e julho de 2017) de acordo com os dados do monitoramento pluviométrico
estadual (De Oliveira, 2012) (Figura 6). Visitamos, em média, oito pontos a cada dia,
sendo pelo menos cinco durante a manhã e outros três à tarde. Em cada estação, cada
um dos 80 pontos de escuta foi visitado três vezes na estação seca e outras três na
estação úmida, totalizando 6 ocasiões de amostragem. Seguindo orientações de
MacKenzie (2006), optamos por um desenho amostral com poucas repetições em um
maior número de sítios, ideal para evitar que a ocupação de espécies pouco comuns seja
subestimada. A preocupação com o número de visitas às unidades amostrais também é
importante para que os investimentos em tempo, recursos e esforço sejam otimizados.
Tivemos, assim, um esforço médio de 30 dias de campo para cada estação (cerca de 10
dias por ocasião).
13
Figura 3: Esquema de pontos visitados para amostragens das covariáveis ambientais na
RPPN Mata Estrela. Estrelas representam as subamostragens onde foram tomados os
dados de densidade vegetal (dveg) e diâmetro médio das plantas na altura do solo
(mdas). Círculos representam locais onde foram medidos o acúmulo de serrapilheira
(ser) e a abertura de dossel (dos).
Figura 4: Precipitação mensal acumulada no município de Baía Formosa, litoral sul do
RN, nos anos 2016 e 2017. Dados coletados no posto Destilaria Vale Verde. Fonte:
EMPARN. Disponível em: http://187.61.173.26/monitoramento/monitoramento.php.
14
Processamento de dados
Incorporamos também a relevância de covariáveis ambientais e a detecção
imperfeita de indivíduos em modelos teóricos com o intuito de testar se essas espécies
têm plasticidade de nicho suficiente para coexistir. De maneira mais específica, usamos
modelos de ocupação estática para investigar separadamente efeitos do ambiente
(habitat, sazonalidade e características estruturais) e modelos de ocupação condicional
para avaliar a importância de interações interespecíficas nos padrões de coocorrência
dessas duas representantes da família Conopophagidae.
Análise de ocupação estática (uma espécie e uma estação)
Utilizamos o programa MARK (White & Burnham, 1999) para gerar modelos de
ocupação estática (uma espécie e uma estação), os quais incorporam dois processos
estocásticos. O primeiro é a probabilidade de uma unidade ou sítio amostral estar
ocupada pela espécie foco, representada por ᴪ (Psi) (Gerber, et al., 2017). Essa
modelagem assume que o status de ocupação das unidades amostrais não muda entre
amostragens. Quando a espécie foco ocupa uma unidade amostral, ela pode ou não ser
detectada (Gerber, et al., 2017). Esse é o segundo processo estocástico, representado por
p – probabilidade de detecção da espécie foco. Todavia, a não detecção da espécie foco
pode significar também que ela está ausente da unidade amostral. Assim sendo, os
parâmetros estimados nesse tipo de modelagem expressam uma relação de dependência
quando p nos dá suporte para estimar Psi.
Esse tipo de modelagem utiliza o histórico de detecção obtido por meio de
visitas múltiplas às unidades amostrais para estimar a detectabilidade da espécie foco e
a proporção de sítios ocupados por ela. As estações (seca e úmida) e a estrutura de
habitat predominante nos pontos amostrados (mata e restinga) foram incluídas no
histórico de registros por meio de grupos – Mata Atlântica durante a estação seca,
Restinga durante a estação seca, Mata Atlântica durante a estação úmida e Restinga
durante a estação úmida. O uso de covariáveis de grupo (estação e habitat) nos permitiu
testar o efeito da sazonalidade e do tipo de ambiente, uma vez considerado o
pressuposto de constância no status de ocupação das unidades amostrais dentro dos
intervalos que chamamos de estação. Outra vantagem do uso de grupos é a
15
possibilidade de testar o efeito das estações numa modelagem idealizada para uma
estação.
Por meio desta modelagem, partimos da hipótese inicial de que a ocupação de
cada espécie estava sob efeito aditivo das covariáveis de grupo habitat (mata e restinga)
e estação (seca e úmida) e das covariáveis individuais de cada ponto dossel (dos),
serrapilheira (ser), densidade vegetal (dveg) e diâmetro médio das plantas na altura do
solo (mdas). Para a detecção, consideramos apenas a influência aditiva das covariáveis
de grupo (habitat e estação). Portanto, o modelo inicial (global) teve a seguinte
estrutura: Psi(habitat+est+dos+ser+dveg+mdas) p(habitat+est). A partir deste modelo, testamos
hipóteses alternativas (versões mais simples) por meio de restrições das covariáveis
especificadas com o objetivo de verificar qual conjunto de covariáveis teve maior
influência sobre as estimativas de ocupação e detecção. Ainda com relação ao modelo
global, testamos a sobredispersão dos dados (c-hat) por meio de 1000 aleatorizações
(bootstrap) realizadas no programa PRESENCE, como indicado por MacKenzie e
Bailey (2004).
Ranqueamos os modelos criados de acordo com seus respectivos valores de
AICc (Critério de Informação de Akaike ajustado para pequenas amostras), sendo os
menores valores referentes aos modelos candidatos mais bem ajustados aos dados. O
Delta AICc (ΔAICc) é a diferença entre o AICc do modelo que melhor se ajustou aos
dados coletados e os demais, significando uma medida de distância entre os modelos.
Segundo Burnham e Anderson (2002), modelos com ΔAICc menor ou igual a 2 são
semelhantes quanto ao seu ajuste aos dados, sendo incerta a importância relativa destes
para a estimativa dos parâmetros. Um último índice também pertinente à ordenação de
modelos é o peso dos AICc (wi) de cada modelo. O wi é uma medida relativa da
importância de cada modelo em relação ao conjunto total de modelos candidatos.
Para a construção do conjunto final de modelos, realizamos todas as
combinações possíveis das covariáveis sobre os parâmetros do modelo global. Em
seguida, eliminamos os modelos com parâmetros não informativos seguindo
recomendação de Arnold (2010). As estimativas finais foram obtidas por meio da média
dos modelos (model averaging), que consiste em uma média ponderada da estimativa de
cada parâmetro com base no peso de cada modelo (ver Burnham & Anderson, 2002).
16
Análise de ocupação condicional (coocorrência)
Ainda no programa MARK, modelamos também a coocorrência das espécies
foco por meio de modelos de ocupação condicional de acordo com Richmond et al.
(2010). Os parâmetros estimados nesse tipo de modelagem são similares aos dos
modelos de ocupação de uma espécie, contudo, a construção do histórico de registros é
um pouco diferente. Nessa modelagem, os registros de ambas as espécies são
considerados em pares por visita, onde a primeira espécie é considerada dominante
(espécie A) e a seguinte é subordinada (espécie B). A ocupação é subdividida para cada
espécie e situação, sendo PsiA a probabilidade de ocupação da espécie A quando apenas
ela está presente, PsiBA a probabilidade de ocupação da espécie B quando a espécie A
também está presente, e PsiBa a probabilidade de ocupação da espécie B quando A está
ausente. O parâmetro de detecção p representa a detectabilidade de cada espécie (pA e
pB) quando elas não estão no mesmo sítio. O parâmetro r representa as probabilidades
de detecção das espécies quando ambas estão presentes no mesmo sítio, onde rA é a
probabilidade de detecção da espécie A quando ambas estão presentes, rBA é a
probabilidade de detecção da espécie B quando ambas estão presentes e A é detectada, e
rBa é a probabilidade de detecção da espécie B quando ambas estão presentes e A não é
detectada.
Modelos de ocupação condicional estimam o Fator de Interação de Espécies
(Species Interaction Factor – SIF), uma razão do quão provável é a coocorrência de
duas espécies em comparação com uma relação de independência entre elas (Richmond,
et al., 2010). Através do valor estimado de SIF, podemos assumir três possíveis
cenários: SIF > 1 indica que existe alguma forma de agregação, como se a presença de
uma espécie facilitasse a presença da outra; SIF < 1 indica que as espécies se evitam por
algum motivo, seja por competição, predação, etc; SIF = 1 indica que as espécies
ocorrem de maneira independente (Richmond, et al., 2010).
Embora esta modelagem assuma a dominância de uma espécie sobre a outra
(Richmond, et al., 2010), não identificamos indícios de dominância entre as espécies
estudadas. Portanto, para atender a essa particularidade da modelagem, assumimos que
a espécie dominante foi aquela com maior ocupação na RPPN Mata Estrela dada pela
modelagem simples (uma espécie) realizada anteriormente. Esta modelagem indicou
maior ocupação de unidades amostrais por C. melanops, sendo assim, usamos o
histórico com C. melanops na posição de espécie dominante e C. cearae como
17
subordinada. Não usamos a modelagem de ocupação condicional sugerida por
MacKenzie et al. (2004), que não considera relação de dominância entre as espécies,
devido seu uso limitado para a modelagem de covariáveis individuais dos sítios.
Nossa hipótese inicial foi similar à da modelagem de ocupação estática, ou seja,
a probabilidade de ocupação de ambas espécies depende do efeito aditivo tanto das
covariáveis de grupo quanto individuais. Nessa modelagem condicional usamos apenas
as covariáveis identificadas como as mais relevantes pelos modelos de ocupação
estática, e assumimos que a probabilidade de detecção é influenciada apenas pelo efeito
aditivo das covariáveis de grupo. Desse modo, o modelo inicial foi
PsiA≠PsiBA≠PsiBa(est+habitat+dos+ser+dveg) pA≠pB
(est+habitat) rA≠rBA≠rBa(est+habitat). A partir deste
modelo, apenas igualamos determinados parâmetros de ocupação e detecção com a
intenção de testar hipóteses alternativas de dependência dos mesmos. Portanto, os
modelos gerados a partir da proposta inicial não alteraram a influência das covariáveis
em cada conjunto dos parâmetros de ocupação (Psi) e detecção (p e r). Sendo assim, os
parâmetros Psi sempre foram mantidos sob a influência aditiva de estação, habitat,
dossel, serrapilheira e densidade vegetal e os parâmetros p e r foram mantidos sob a
influência aditiva de estação e habitat. A partir do ranqueamento e seleção dos modelos
gerados testamos se a ocupação e detecção de uma espécie dependem da presença da
outra.
Para a construção do conjunto final de modelos de coocorrência, optamos por
criar modelos a partir de nossas hipóteses biológicas. A modelagem de ocupação
condicional usa mais parâmetros do que a modelagem de ocupação estática, portanto, a
análise de todas as combinações possíveis criaria a possibilidade de serem construídos
modelos sem significado biológico. Neste sentido, testamos determinadas hipóteses em
cada modelo gerado a partir do modelo global. Inicialmente verificamos se a
probabilidade de detecção da espécie B independe da detecção da espécie A quando
ambas ocupam os sítios (rBA=rBa). Em seguida, testamos se a probabilidade de detecção
da espécie A depende da presença da espécie B (pA=rA). Também verificamos se a
probabilidade de detecção de ambas espécies independe da presença ou detecção da
outra, embora diferentes entre si (rBA=rBa=pB e pA=rA). Por fim, testamos o modelo nulo
com probabilidades de detecção iguais entre as espécies, independentemente da
presença de ambas no local (rBA=rBa=pB=pA=rA). Com relação aos parâmetros de
ocupação, testamos se as probabilidades foram iguais entre as espécies com ou sem a
presença de ambas no local (PsiA=PsiBA=PsiBa) e se a probabilidade de ocupação da
18
espécie B é a mesma quando a espécie A está presente ou ausente (PsiBA=PsiBa). O
conjunto final de modelos compreendeu a combinação de todas as propostas de
modelagens de detecção e ocupação citadas acima.
RESULTADOS
Ocupação estática (uma espécie e uma estação)
Nos 80 pontos amostrados, registramos a presença de C. melanops em 28 (23 na
mata e 5 na Restinga) e C. cearae em 21 (10 na mata e 11 na Restinga). Em 10 pontos
(8 na mata e 2 na Restinga) registramos a ocorrência mútua das espécies. O teste de
ajuste indicou que o modelo global construído para ambas as espécies não apresentou
sobredispersão dos dados (median c-hat inferior a 1) e por isso mantivemos c-hat = 1. A
partir do modelo global, criamos 256 modelos para cada espécie. Após a exclusão de
modelos com parâmetros não informativos, esse número caiu para 44 (C. melanops) e
25 (C. cearae) modelos. Todavia, considerando apenas os modelos que integraram 95%
dos pesos do AICc (wi), obtivemos 11 modelos para C. melanops e 16 para C. cearae
(Tabelas 1 e 2). As modelagens de ambas espécies tiveram dois modelos com ΔAICc
2.
A importância das covariáveis capazes de afetar a proporção de áreas ocupadas
(Psi) e a detectatbilidade (p) diferiu entre as espécies estudadas (Tabela 3). Para estimar
o parâmetro de ocupação de C. melanops, as covariáveis dossel e estação foram as mais
importantes, sendo que o peso acumulado (Σwi) dos modelos contendo tais covariáveis
foi, respectivamente, 0,97 e 0,89 (Tabela 3). Para a detecção, a covariável habitat foi a
mais importante (Σwi = 0,63). No caso de C. cearae, as covariáveis presentes nos
melhores modelos dossel (Σwi = 0,45), estação (Σwi = 0,40), densidade vegetal (Σwi =
0,31) e serrapilheira (Σwi = 0,29) para o parâmetro de ocupação (Tabelas 2 e 3) e foram
estação (Σwi = 0,52) para o parâmetro de detecção.
Observamos diferentes intensidades do efeito das covariáveis individuais sobre a
ocupação das espécies. A covariável dossel afetou negativamente a ocupação de C.
melanops (β = -34,74) e C. cearae (β = -4,38) (Tabela 4, Figura 7). As covariáveis
densidade vegetal e serrapilheira afetaram positivamente a probabilidade de ocupação
de C. cearae (Tabela 4, Figuras 8 e 9). A probabilidade de detecção de ambas espécies
19
sofreu influência positiva de covariáveis distintas: C. melanops foi mais influenciada
pelo habitat, enquanto para C. cearae a estação foi mais importante (Tabela 4).
Através da média dos modelos, verificamos que C. melanops apresentou padrão
de maior probabilidade de ocupação durante a estação seca, com preferência aparente
pela fisionomia de Mata (Tabela 5). De maneira similar, a probabilidade dessa espécie
ser detectada foi maior nos pontos de Mata do que nos de Restinga, em ambas estações
(Tabela 5). C. cearae também apresentou maior probabilidade de ocupação na estação
seca, porém não houve preferência aparente entre habitats (Tabela 5). Embora baixa,
percebemos detectabilidade dessa espécie levemente maior na estação seca, tanto na
Restinga quanto na Mata (Tabela 5).
Tabela 1: Modelos de ocupação para uma espécie (Mackenzie, et al., 2002) aplicados a
Conopophaga melanops em um fragmento florestal do nordeste do Brasil. A
probabilidade de detecção (p) foi estimada a partir da estação (est) e o tipo de vegetação
(habitat), enquanto a probabilidade de ocupação (Psi) considerou também, a abertura
média do dossel (dos), o acúmulo médio da serrapilheira (ser), a densidade vegetal
média (dveg) e o diâmetro médio na altura do solo (mdas). AICc = Critério de
informação de Akaike, ΔAICc = diferença de AICc em relação ao melhor modelo, wi =
peso relativo do modelo, K = número de parâmetros. * Modelo global. ** Modelo
constante. Embora os modelos em destaque tenham wi baixos, foram apresentados para
efeito comparativo com os demais.
Modelo AICc ΔAICc wi K
Psi(est+dos) p(habitat) 284,96 0,00 0,41 5
Psi(est+habitat+dos) p(.) 286,51 1,55 0,19 5
Psi(est+dos) p(est+habitat) 287,11 2,15 0,14 6
Psi(est+habitat+dos) p(est) 288,67 3,71 0,06 6
Psi(dos) p(est+habitat) 289,38 4,41 0,04 5
Psi(dos) p(habitat) 290,16 5,20 0,03 4
Psi(est+dos+ser) p(.) 290,34 5,38 0,03 5
Psi(est+dos) p(.) 290,46 5,49 0,03 4
Psi(habitat+dos) p(est) 291,81 6,84 0,01 5
Psi(est+dos+mdas) p(.) 292,57 7,60 0,01 5
Psi(est+dos) p(est) 292,58 7,62 0,01 5
Psi(est+habitat+dos+ser+mdas+dveg) p(est+habitat)* 293,59 8,63 0,01 10
Psi(.) p(.)** 324,50 39,54 0,00 2
20
Tabela 2: Modelos de ocupação para uma espécie (Mackenzie, et al., 2002) aplicados a
Conopophaga cearae em um fragmento florestal do nordeste do Brasil. A probabilidade
de detecção (p) foi estimada a partir da estação (est) e o tipo de vegetação (habitat),
enquanto a probabilidade de ocupação (Psi) considerou, além dessas covariáveis já
citadas, a abertura média do dossel (dos), o acúmulo médio da serrapilheira (ser), a
densidade vegetal média (dveg) e o diâmetro médio na altura do solo (mdas). AICc =
Critério de informação de Akaike, ΔAICc = diferença de AICc em relação ao melhor
modelo, wi = peso relativo do modelo, K = número de parâmetros. * Modelo global. **
Modelo constante. Embora os modelos em destaque tenham wi baixos, foram
apresentados para efeito comparativo com os demais.
Modelo AICc ΔAICc wi K
Psi(dos) p(est) 209,71 0,00 0,24 4
Psi(est+ser+dveg) p(.) 210,50 0,79 0,16 5
Psi(dos+mdas) p(est) 211,82 2,11 0,08 5
Psi(est+dos) p(.) 211,88 2,18 0,08 4
Psi(ser) p(est) 212,40 2,70 0,06 4
Psi(est+ser+mdas+dveg) p(.) 212,67 2,96 0,06 6
Psi(est) p(.) 212,73 3,02 0,05 3
Psi(habitat+dveg) p(est) 213,00 3,30 0,05 5
Psi(dveg) p(est) 213,97 4,26 0,03 4
Psi (.) p(est) 213,98 4,28 0,03 3
Psi(dos) p(.) 214,24 4,53 0,03 3
Psi(est+mdas) p(.) 214,74 5,03 0,02 4
Psi(est) p(habitat) 214,83 5,13 0,02 4
Psi(habitat) p(est) 216,09 6,38 0,01 4
Psi(.) p(est+habitat) 216,09 6,38 0,01 4
Psi(dos+mdas) p(.) 216,33 6,62 0,01 4
Phi(est+habitat+dos+ser+mdas+dveg) p(est+habitat)* 216,54 6,84 0,01 10
Psi(.) p(.)** 217,43 7,72 0,01 2
21
Tabela 3: Soma dos pesos dos AICc dos modelos (Σwi) com cada covariável nos
parâmetros de detecção (p) e ocupação (Psi) de duas espécies da família
Conopophagidae em um fragmento florestal do nordeste do Brasil
Parâmetro(Covariável) Σwi
C. melanops C. cearae
p(estação) 0,27 0,52
p(habitat) 0,63 0,04
Psi(estação) 0,89 0,40
Psi(habitat) 0,27 0,07
Psi(dossel) 0,97 0,45
Psi(serrapilheira) 0,04 0,29
Psi(densidade vegetal) 0,01 0,31
Psi(média diâmetro altura do solo) 0,02 0,18
Tabela 4: Estimativa do valor de Beta (β) e respectivos erros padrões (EP) dos
parâmetros mais relevantes na modelagem de ocupação e detecção de duas espécies de
Conopophaga em um fragmento florestal do nordeste brasileiro. Os valores de β são
referentes aos melhores modelos nos quais aparecem as covariáveis.
C. melanops C. cearae
Covariável β EP Covariável β EP
Psi(dos) -34,74 12,92 Psi(dos) -4,38 4,02
Psi(est) 1,60 0,65 Psi(est) 8,31 3,86
p(habitat) 1,63 0,58
Psi(ser) 3,76 2,65
Psi(dveg) 2,26 1,48
p(est) 1,06 0,43
Tabela 5: Estimativas e respectivos erros padrões (EP) dos parâmetros de ocupação
(Psi) e detecção (p) de duas espécies de Conopophaga em um fragmento florestal do
nordeste do Brasil. As estimativas foram obtidas pela média de modelos de ocupação
estática, mostrados nas tabelas 1 e 2.
Parâmetro C. melanops C. cearae
Estimativa EP Estimativa EP
(Psi) Mata Seca 0,32 0,13 0,99 0,15
(Psi) Restinga Seca 0,25 0,14 0,98 0,17
(Psi) Mata Chuva 0,11 0,10 0,68 0,41
(Psi) Restinga Chuva 0,08 0,09 0,68 0,41
(p) Mata Seca 0,43 0,07 0,09 0,03
(p) Restinga Seca 0,23 0,15 0,09 0,03
(p) Mata Chuva 0,42 0,08 0,06 0,03
(p) Restinga Chuva 0,23 0,15 0,06 0,03
22
Figura 7: Efeito da abertura de dossel sobre a probabilidade de ocupação de C.
melanops e C. cearae em um fragmento florestal no nordeste do Brasil. Estimativas
feitas a partir da média dos modelos de ocupação para uma espécie (Mackenzie, et al.,
2002). Essa covariável indica quão aberto é o dossel nas unidades amostrais, de modo
que um dossel totalmente fechado é representado por 0.
0
0,1
0,2
0,3
0,4
0,5
0,6
0,7
0,8
0,9
1
0 0,05 0,1 0,15 0,2 0,25 0,3 0,35 0,4 0,45 0,5 0,55
Pro
bab
ilid
ad
e d
e O
cup
açã
o (
Psi
)
Abertura de dossel
Conopophaga melanops
Psi (Mata Seca)
Psi (Restinga Seca)
Psi (Mata Chuva)
Psi (Restinga Chuva)
0
0,1
0,2
0,3
0,4
0,5
0,6
0,7
0,8
0,9
1
0 0,05 0,1 0,15 0,2 0,25 0,3 0,35 0,4 0,45 0,5 0,55
Pro
bab
ilid
ad
e d
e ocu
paçã
o (
Psi
)
Abertura de dossel
Conopophaga cearae
Psi (Mata Seca)
Psi (Restinga Seca)
Psi (Mata Chuva)
Psi (Restinga Chuva)
23
Figura 8: Efeito do acúmulo de serrapilheira sobre a probabilidade de ocupação de C.
cearae em um fragmento florestal no nordeste do Brasil. Estimativas feitas a partir da
média dos modelos de ocupação para uma espécie (Mackenzie, et al., 2002). Essa
covariável é uma medida do volume de serrapilheira acumulada durante as estações seca
e úmida e em ambos habitats.
Figura 9: Efeito da densidade vegetal sobre a probabilidade de ocupação de C. cearae
em um fragmento florestal no nordeste do Brasil. Estimativas feitas a partir da média
dos modelos de ocupação para uma espécie (Mackenzie; et al., 2002). Essa covariável é
uma contagem dos espécimes vegetais lenhosos em uma área com raio de 5 metros.
0
0,1
0,2
0,3
0,4
0,5
0,6
0,7
0,8
0,9
1
0 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14
Pro
bab
ilid
ad
e d
e ocu
paçã
o (
Psi
)
Acúmulo de serrapilheira (cm)
Psi (Mata Seca)
Psi (Restinga Seca)
Psi (Mata Chuva)
Psi (Restinga Chuva)
0
0,1
0,2
0,3
0,4
0,5
0,6
0,7
0,8
0,9
1
0 25 50 75 100 125 150 175 200 225 250 275 300 325
Pro
bab
ilid
ad
e d
e ocu
paçã
o (
Psi
)
Densidade vegetal
Psi (Mata Seca)
Psi (Restinga Seca)
Psi (Mata Chuva)
Psi (Restinga Chuva)
24
Ocupação condicional ou coocorrência
Com base nos modelos construídos para o teste das hipóteses predefinidas sobre
a coocorrência das espécies, encontramos três modelos bem ajustados (ΔAICc < 2, Σwi
= 0,72, Tabela 6). O melhor modelo (wi = 0,36) considerou PsiA=PsiBA=PsiBa (Tabela
6). Isto significa que a probabilidade de ocupação da espécie A (C. melanops) foi igual
a probabilidade de ocupação da espécie B (C. cearae), estando A presente ou ausente.
Em outras palavras, as probabilidades de ocupação das duas espécies foram iguais e a
presença de C. melanops não interferiu na probabilidade de ocupação de C. cearae. Esse
melhor modelo também considerou que as probabilidades de detecção foram diferentes
entre as espécies (pA≠pB e rA≠rBA=rBa) e também que não existe dependência entre elas
com relação à detecção (pA=rA e pB=rBA=rBa). Isto é, C. melanops apresentou detecções
iguais nas situações com (rA) e sem (pA) a presença de C. cearae. Além disso, C. cearae
também não apresentou detecções diferentes em função de C. melanops (pB=rBA=rBa). O
segundo modelo (wi = 0,19, Tabela 6) repete as inferências relativas à detecção feitas
pelo primeiro modelo, mas difere deste ao sugerir que a probabilidade de ocupação
varia entre espécies (PsiA≠PsiBA=PsiBa), mas ainda sem a influência de C. melanops (A)
sobre C. cearae (B), pois PsiBA foi igual a PsiBa. Por fim, o terceiro modelo (wi = 0,17,
Tabela 6) mantém a igualdade entre as probabilidades de ocupação (PsiA=PsiBA=PsiBa),
porém sugere que a detectabilidade dessas espécies difere de acordo com a presença de
sua congênere (pA≠rA e pB≠rBA=rBa). O Fator de Interação de Espécies (SIF)
considerando a média entre os modelos (model averaging) indicou ausência de
dominância ou qualquer interação direta entre as espécies tanto na Mata como na
Restinga em ambas estações (SIF entre 0,99 e 1,00).
A soma do wi dos modelos que consideram nula a influência de C. melanops
(espécie A) sobre a detecção de C. cearae (espécie B) (pB=rBA=rBa) foi Σwi = 0,62,
enquanto os modelos opostos (pB≠rBA≠rBa) apresentaram Σwi = 0,17 (Tabela 6).
Outrossim, os modelos assumindo ausência de interferência de C. cearae (B) sobre a
detecção de C. melanops (A) (pA=rA) apresentaram Σwi = 0,71 e a soma do peso dos
modelos que indicam interação entre as espécies (pA≠rA) foi Σwi = 0,28 (Tabela 6). A
diferença do Σwi entre modelos com e sem a interação entre espécies foi mais
expressiva com relação ao parâmetro de ocupação. Modelos que apresentaram
PsiBA=PsiBa e, portanto, assumiram ausência de interferência de C. melanops (A) sobre a
25
ocupação de C. cearae (B) somaram Σwi = 0,92, já os modelos que consideram a
interação (PsiBA≠PsiBa) tiveram Σwi = 0,08 (Tabela 6).
A ausência de interação entre as espécies também pôde ser conferida a partir das
estimativas dos parâmetros por meio da média dos modelos. A detectabilidade de C.
cearae (espécie B) se mostrou independente da presença e detecção de C. melanops
(espécie A), com as estimativas de pB, rBA e rBa muito próximas nos mesmos hábitats e
estações (Tabela 7). Do mesmo modo, verificamos que a detectabilidade de C.
melanops (A) foi independente da presença de C. cearae (B) uma vez que as estimativas
dos parâmetros pA e rA também foram muito próximas (Tabela 7). As poucas diferenças
detectadas indicam apenas que houve maior probabilidade de detectar C. melanops nos
pontos de Mata, especialmente durante a estação seca (Tabela 7). Além disso, C. cearae
foi mais detectada durante a estação seca, com pouca diferença entre habitats (Tabela
7). A probabilidade de ocupação de C. cearae não foi condicional à presença de C.
melanops, visto que os valores de PsiBA e PsiBa foram bastante similares em um mesmo
habitat e estação (Tabela 7). Além disso, ficou claro que a proporção de áreas ocupadas
por essa espécie é maior na região de Restinga, principalmente no período seco (Tabela
7). Quanto à C. melanops, identificamos também maior probabilidade de ocupação em
áreas de Restinga, bem como maior proporção de áreas ocupadas durante a estação seca
(Tabela 7). Em suma, o modelo médio mostrou que esses parâmetros são
incondicionais. Observamos, pois, que não existiu relação de dependência nem
dominância entre essas espécies.
26
Tabela 6: Modelos de ocupação condicional (Richmond, et al., 2010) usados para
investigar o padrão de coocorrência de C. melanops (dominante) e C. cearae
(subordinada) em um fragmento florestal do nordeste do Brasil. Em todos os modelos
os parâmetros de ocupação (Psi) foram estimados sob influência das covariáveis
mais relevantes de acordo com a modelagem de ocupação para uma espécie
(Tabelas 1 e 2) (estação+habitat+dossel+serrapilheira+densidade vegetal),
enquanto que os parâmetros de detecção (p e r) foram estimados sob influência dos
grupos (estação+habitat). * Modelo global. (.) indica que os parâmetros são constantes
e os efeitos das covariáveis são nulos. AICc = Critério de informação de Akaike, ΔAICc
= diferença de AICc em relação ao melhor modelo, wi = peso relativo do modelo, K =
número de parâmetros.
Modelo AICc ΔAICc wi K
PsiA=PsiBA=PsiBa pA=rA pB=rBA=rBa 501,33 0,00 0,36 12
PsiA,PsiBA=PsiBa pA=rA pB=rBA=rBa 502,61 1,28 0,19 18
PsiA=PsiBA=PsiBa pA,rA pB,rBA=rBa 502,80 1,47 0,17 14
PsiA,PsiBA,PsiBa pA=rA pB=rBA=rBa 504,46 3,13 0,07 19
PsiA=PsiBA=PsiBa pA,rA pB,rBA,rBa 504,76 3,43 0,06 15
PsiA=PsiBA=PsiBa pA=rA pB,rBA,rBa 505,16 3,83 0,05 14
PsiA,PsiBA=PsiBa pA,rA pB,rBA=rBa 506,29 4,96 0,03 20
PsiA,PsiBA=PsiBa pA=rA pB,rBA,rBa 506,58 5,26 0,03 20
PsiA,PsiBA=PsiBa pA,rA pB,rBA,rBa 507,23 5,90 0,02 21
PsiA,PsiBA,PsiBa pA=rA pB,rBA,rBa 509,80 8,48 0,01 21
PsiA,PsiBA,PsiBa pA,rA pB,rBA=rBa 510,04 8,72 0,00 21
PsiA,PsiBA,PsiBa pA,rA pB,rBA,rBa * 511,28 9,95 0,00 22
PsiA,PsiBA=PsiBa pA=rA=pB=rBA=rBa 513,53 12,21 0,00 15
PsiA,PsiBA,PsiBa pA=rA=pB=rBA=rBa 515,92 14,59 0,00 16
PsiA=PsiBA=PsiBa pA=rA=pB=rBA=rBa 523,32 22,00 0,00 9
PsiA,PsiBA=PsiBa(.) p
A=rA(.) pB=rBA=rBa
(.) 542,03 40,70 0,00 4
PsiA,PsiBA,PsiBa(.) p
A, rA(.) pB,rBA,rBa
(.) 547,05 45,72 0,00 8
27
Tabela 7: Estimativa e respectivo erro padrão (EP) dos parâmetros de ocupação (Psi) e
detecção (p e r) de C. melanops (A) e C. cearae (B) em um fragmento florestal do
nordeste do Brasil. As estimativas foram obtidas pela média de modelos de ocupação
condicional mostrados na Tabela 6.
Parâmetr
o
Estação seca Estação úmida
Mata Restinga Mata Restinga
Estimativ
a EP
Estimativ
a EP
Estimativ
a EP
Estimativ
a EP
PsiA 0,29 0,14 0,73 0,38 0,07 0,08 0,66 0,45
PsiBA 0,52 0,37 1,00 0,01 0,39 0,45 0,98 0,09
PsiBa 0,52 0,37 1,00 0,01 0,39 0,45 0,99 0,04
pA 0,34 0,21 0,08 0,11 0,30 0,19 0,07 0,11
pB 0,14 0,08 0,16 0,11 0,06 0,04 0,06 0,05
rA 0,45 0,09 0,10 0,10 0,39 0,10 0,08 0,10
rBA 0,11 0,04 0,12 0,05 0,04 0,03 0,05 0,02
rBa 0,11 0,04 0,13 0,05 0,04 0,03 0,05 0,02
PsiA: probabilidade de ocupação da espécie A quando apenas ela está presente; PsiBA:
probabilidade de ocupação da espécie B quando a espécie A também está presente;
PsiBa: probabilidade de ocupação da espécie B quando A está ausente; pA: probabilidade
de detecção da espécie A quando apenas ela está presente; pB: probabilidade de
detecção da espécie B quando apenas ela está presente; rA: probabilidade de ocupação
da espécie A quando ambas espécies estão presentes; rBA: probabilidade de detecção da
espécie B quando ambas espécie estão presente e A é detectada; rBa: probabilidade de
detecção da espécie B quando ambas espécies estão presentes e A não é detectada.
DISCUSSÃO
A covariável de grupo estação foi a mais relevante para entendermos o padrão
de ocupação tanto de C. melanops quanto de C. cearae (∑wi = 0,87 e 0,40,
respectivamente), mostrando que o efeito da sazonalidade sobre a escolha de áreas por
essas espécies foi maior do que o tipo de habitat (Tabela 3). Nossos resultados
apontaram um efeito positivo da estação seca no parâmetro de ocupação dessas
espécies, independente do habitat (Tabela 4). Dessa maneira, podemos inferir que C.
melanops e C. cearae ocupam mais áreas durante a estação seca, equivalente ao período
com menor disponibilidade de recursos (Pinheiro, et al., 2002; Anu, et al., 2009),
similar ao encontrado por Enoksson e Nilsson (1983) em um estudo sobre o tamanho do
território e a densidade populacional da espécie Sitta europaea. Os pesquisadores
descobriram que essas aves defendem territórios maiores quando a disponibilidade de
recurso alimentar é menor. Em casos de secas atípicas, com duração ou severidade
28
maiores do que o comum, provavelmente observaremos uma expansão das áreas
ocupadas por essa espécie.
Dentre as covariáveis individuais, que se referem às características estruturais de
cada sítio amostrado, a abertura de dossel (dos) se mostrou a mais relevante para a
presença de C. melanops e C. cearae. A ocupação de ambas as espécies foi maior nos
sítios com dossel mais fechado, independente de estação ou ambiente (Tabela 3).
Segundo consta na literatura, espécies do gênero Conopophaga têm preferência pelas
partes mais escuras dos ambientes onde ocorrem (Sick, 1997; Del Hoyo, et al., 2014),
portanto faz sentido que ocupem mais pontos com menor abertura de dossel, vide
influência negativa da covariável dossel para a estimativa do parâmetro de ocupação de
ambas espécies (Tabela 4). Constatamos que a diferença entre o efeito das covariáveis
individuais foi bem mais atenuada no caso de C. cearae (Tabela 3). Por esse motivo,
podemos assumir que as características estruturais elencadas são um fator menos
restritivo para essa espécie do que para C. melanops. Ademais, a quantidade de
covariáveis individuais relevantes para C. cearae foi maior: dossel, densidade vegetal e
serrapilheira (Tabela 3). Essa espécie prefere, além de regiões mais escuras, áreas mais
densas (Sick, 1997; Sigrist, 2013; Del Hoyo, et al., 2014), o que justifica as duas
primeiras covariáveis individuais. Portanto, C. cearae ocupa mais áreas onde há menor
abertura de dossel (dos) e maior densidade vegetal (dveg) (Tabela 4). Constatamos
ainda um efeito positivo do acúmulo de serrapilheira (ser) na probabilidade de ocupação
dessa espécie (Tabela 4, Figura 8). Segundo a literatura, ela nidifica (utiliza material do
substrato para a construção do ninho) e forrageia no chão (Sick, 1997; Sigrist, 2013; Del
Hoyo, et al., 2014). Logo, sítios que oferecem maior disponibilidade desses recursos
apresentam maior probabilidade de serem ocupados por C. cearae.
Corroborando com nossa hipótese de que as espécies têm preferências
ambientais distintas, os modelos de ocupação estática apontaram que a ocupação de C.
melanops foi maior nos pontos identificados como Mata Atlântica do que na Restinga
(Tabela 5). Podemos assumir, portanto, que C. melanops tem maior afinidade com áreas
estruturalmente típicas de Mata Atlântica. Ademais, essa espécie foi registrada em
maior número de pontos durante a estação seca, nos dois habitats (Tabela 5). Nossa
segunda hipótese inferia que a sazonalidade exerce influência direta sobre a ocupação
dessas espécies e também foi corroborada. Verificamos que ambas as espécies têm
ocupação maior em condições de menor disponibilidade de recursos, durante a estação
seca (Tabela 5). De acordo com Amorim et al. (2009), a pluviosidade está relacionada à
29
biomassa de artrópodes, portanto é possível afirmar que há menor disponibilidade de
recursos em períodos secos. Padrão similar ao de estudos como o de Marshall e Cooper
(2004), que observaram Vireo olivaceus (juruviara-boreal) utilizando áreas menores
quando a disponibilidade de recursos era maior. De maneira similar, Schoepf et al.
(2015), observaram uma redução de mais de 40% do território defendido por fêmeas de
Rhabdomys pumilio (rato-listrado-africano) quando lhes era fornecido recurso
alimentar.
Em contrapartida, observamos um padrão diferente para C. cearae, a qual
ocupou de maneira semelhante os dois habitats e não exibiu preferência pelos pontos de
Restinga, o que era esperado em função do que se conhece na literatura sobre as
preferências ambientais da espécie (Sick, 1997; Del Hoyo, et al., 2014). Todavia, a área
ocupada durante a estação seca foi maior (Tabela 5), confirmando a hipótese de maior
ocupação quando os recursos estão mais escassos. Trata-se de uma espécie mais difícil
de ser encontrada na área de estudo, aparentemente a proporção de unidades amostrais
em que C. cearae ocorre é alta tanto na Mata Atlântica quanto na Restinga, mas sua
inconspicuidade dificulta sua detecção (a detecção desta espécie foi sensivelmente mais
baixa). Por esse motivo, as estimativas de ocupação podem ter ficado comprometidas,
visto que a não detecção não exclui a possibilidade de ocupação naquela área. Na
verdade, a alta probabilidade de ocupação pode ser resultado do viés gerado pela
ausência de registros em vários pontos. Cabe ressaltar que o parâmetro de ocupação não
é uma medida de densidade (MacKenzie, 2006), o fato de C. cearae ocupar mais sítios
não significa que ela é mais abundante do que C. melanops na área, implica apenas que
ela tem menos restrições de uso dos diferentes habitats. Atrelado a isso, a influência de
um maior número de covariáveis ambientais (Tabela 4) indica que essa espécie dispõe
de maior plasticidade de nicho do que sua congênere.
A estimativa de detectabilidade da modelagem de ocupação condicional resultou
padrões coincidentes com os resultados dos modelos de ocupação estática (Tabelas 5 e
7). Em ambas, C. melanops apresentou maior probabilidade de ser detectada nos pontos
de Mata Atlântica, em especial durante a estação seca. Por sua vez, C. cearae foi mais
detectada na estação seca, independente do habitat. A modelagem de ocupação
condicional apontou três hipóteses alterativas para explicar o padrão de registros
encontrado. De modo geral, essas hipóteses nos indicam que não existiu relação de
dependência entre as espécies, a presença de uma não interferiu na ocupação ou
detecção da outra. O fato do peso acumulado dos modelos (Σwi) que assumem ausência
30
de interação entre as espécies ser maior do que a dos modelos que consideram as
interações importantes (Tabela 6) também respalda esse argumento. Observamos, pois,
o que Richmond et al. (2010) chamam de relações incondicionais de ocupação e
detecção, ou seja, a presença de uma espécie não interfere nos padrões de ocupação e
detecção de outra. Além disso, o valor de SIF ~ 1 indica que as espécies em questão não
estão se evitando, tampouco se agregando, elas apenas coocorrem. Concordamos com
Estevo et al. (2017), quando eles sugerem que a partição de nicho atua como um
importante mecanismo que possibilita a coexistência de espécies aparentadas quando
interações diretas não são relevantes. Portanto, nossos resultados indicam que, nesse
contexto, as características do ambiente são mais importantes para a presença dessas
espécies do que as interações diretas entre elas. Desse modo enfatizamos a importância
de incorporar variáveis explanatórias (covariáveis, no caso) em modelos teóricos,
principalmente para averiguar padrões de coocorrência de espécies (Steen, et al., 2014).
Fatores como a competição atenuada por diferenças comportamentais, diferença
de preferências por um tipo de habitat e tendência à territorialidade podem exercer
efeito regulador mais forte em uma espécie do que nas demais. Quando isso acontece,
tornam possível a coexistência (MacArthur, 1958). A partir desse raciocínio, nosso
estudo indica que características do habitat podem ter relevância maior do que
interações interespecíficas diretas na explicação dos padrões de coocorrência de
algumas espécies. O presente estudo foi realizado com duas espécies de aves
congêneres, mas a literatura dispões de outros estudos que também investigaram
espécies aparentadas e simpátricas de outros grupos, incluindo cobras (Steen, et al.,
2014), salamandras (MacKenzie, et al., 2004), pequenos carnívoros (Nagy-Reis, et al.,
2017) e aves de chão (Estevo, et al., 2017).
Evidências empíricas coletadas para efetivamente testar se espécies coocorrem
sob algum mecanismo são muito escassas (Siepielski & McPeek, 2010). Acreditamos
que nossos resultados sirvam também para instigar estudos parecidos e assim preencher
essa lacuna de conhecimento. Quando focamos em preferências de habitat e padrões de
coocorrência de maneira simultânea, conseguimos definir os efeitos do habitat e
melhorar as inferências sobre a interação de espécies, evitando o viés da detecção
imperfeita, graças aos modelos de ocupação. Portanto, nosso estudo serve como
incentivo para o uso de novas metodologias em atividades de conservação, com o
intuito de aumentar a eficácia das mesmas e talvez reduzir demandas de esforço, tempo
e recursos.
31
Assim como no trabalho de Estevo et al. (2017), os padrões de ocupação dessas
espécies estão associados a diferentes preferências de habitat e também ao efeito da
sazonalidade sobre as mesmas. Embora tenham demandas ecológicas similares, essas
espécies demonstram potencial coexistência (SIF ~ 1). Acreditamos que as diferentes
restrições ambientais sejam uma razão mais relevante para a coexistência dessas
espécies do que as interações diretas entre elas. É importante enfatizar a importância da
plasticidade de nicho de C. cearae para a coocorrência dessas espécies. A competição
por um recurso é atenuada quando um competidor passa a explorar outros recursos
(Schoener, 2009; Toft, 1985) - a potencial competição com C. melanops é menos
provável quando C cearae prefere pontos com maior densidade vegetal e acúmulo de
serrapilheira, ao invés de pontos com dossel mais fechado, apenas. Constatamos
também que essas duas espécies são difíceis de serem detectadas, o que pode ser um
viés significativo em estudos de levantamento de espécies, inclusive pode ser também o
motivo para a inserção de ambas em categorias de ameaça na lista nacional de espécies
ameaçadas (Portaria MMA 444/2014).
Dada a importância das características estruturais do ambiente (especialmente a
abertura de dossel e a densidade vegetal) na ocupação das espécies foco desse estudo,
impactos como a fragmentação de habitat, corte seletivo de madeira e queimadas
merecem atenção especial. Além desses impactos, a contaminação por resíduos
(descarte indevido de lixo) e caça foram frequentemente registrados durante nossas
amostragens. A própria fragmentação de habitats, ao reduzir a oferta de recursos, força a
competição entre espécies e acelera ainda mais potenciais processos de exclusão
competitiva. Diante dessa perspectiva, estratégias para garantir a permanência e
perpetuação dessas e de outras espécies tornam-se mais onerosas e laboriosas. Nosso
estudo indicou, porém, que características do ambiente podem assumir um papel tão
importante quanto interações ecológicas diretas nos padrões de coocorrência de
espécies. O tipo de modelagem usada aqui pode, inclusive, aprimorar estratégias de
manejo de espécies ameaçadas. Por fim, estudos que buscam identificar preferências
ambientais, além de padrões de interação entre espécies deveriam ser mais difundidos e
incentivados.
32
AGRADECIMENTOS
Primeiramente agradeço ao Grupo Farias por me permitir o acesso à RPPN Mata
Estrela para que eu pudesse realizar minhas amostragens; e a CAPES por fomentar todo
o meu processo de mestrado. Agradeço também a todos que compõem o Departamento
de Ecologia da UFRN, professores e colegas, pelas trocas de saberes e construção do
conhecimento.
Sou especialmente grato a minha família que sempre me apoiou e incentivou a
resistir e superar os desafios que surgiram durante esses dois anos de mestrado. Estendo
tal gratidão aos amigos (principalmente os membros do Laboratório de Ornitologia da
UFRN) que também foram essenciais na superação dos meus desafios. A Mauro, meu
orientador e grande amigo, direciono o mais sincero “obrigado”, por ser um exemplo de
que vale a pena investir na vida acadêmica.
Agradeço a Cláudia, minha psicóloga, por ter me ajudado tantas vezes a
organizar meus pensamentos e ideias. Sem sua ajuda eu ainda pensaria que se preocupar
com saúde mental é “frescura”.
Por último expresso minha gratidão a toda a ornitofauna da RPPN Mata Estrela,
que precisou conviver comigo durante esse período e ajudou a amadurecer tanto pessoal
quanto cientificamente.
33
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