UNIVERSIDADE DE SÃO PAULO
FACULDADE DE FILOSOFIA CIÊNCIAS E LETRAS DE RIBEIRÃO PRETO
CURSO DE GRADUAÇÃO EM CIÊNCIAS BIOLÓGICAS
Diversidade de insetos aquáticos em riachos da Bacia Hidrográfica do Rio Pardo,
Estado de São Paulo
Gabriel dos Santos Paulon
Monografia apresentada ao Departamento
de Biologia da Faculdade de Filosofia,
Ciências e Letras de Ribeirão Preto da
Universidade de São Paulo, como parte das
exigências para a obtenção do título de
Bacharel em Ciências Biológicas.
Ribeirão Preto
2016
UNIVERSIDADE DE SÃO PAULO
FACULDADE DE FILOSOFIA CIÊNCIAS E LETRAS DE RIBEIRÃO PRETO
CURSO DE GRADUAÇÃO EM CIÊNCIAS BIOLÓGICAS
Diversidade de insetos aquáticos em riachos da bacia Hidrográfica do Rio Pardo,
Estado de São Paulo
Gabriel dos Santos Paulon
Orientador: Dr. Rafael Alberto Moretto
Monografia apresentada ao Departamento de
Biologia da Faculdade de Filosofia, Ciências
e Letras de Ribeirão Preto da Universidade
de São Paulo, como Parte das exigências
para a obtenção do título de Bacharel em
Ciências Biológicas.
Ribeirão Preto
2016
FICHA CATALOGRÁFICA
PAULON, GABRIEL DOS SANTOS
Diversidade de Insetos Aquáticos em riachos da Bacia Hidrográfica do Rio Pardo, Estado de
São Paulo.
Ribeirão Preto, 2016
IX+68 p.
Monografia apresentada à Faculdade de Filosofia, Ciências e Letras de Ribeirão Preto – USP.
Departamento de Biologia
Orientador: Dr. Rafael Alberto Moretto
1. Bioindicadores; 2.BMWP; 3. Ecossistema aquático; 4. Distribuição da fauna aquática.
A vida é sacrifício, fechar os olhos
e se entregar. No inicio é difícil,
mas vai se acostumar.
Agradecimentos
Agradeço em primeiro lugar a minha família, meu pai Abelardo, minha mãe
Sebastiana e ao meu irmão Samuel. A minha família, a qual do essencial tudo me deu e nada
me faltou. Se hoje estou prestes a concluir meu curso de Bacharelado e Licenciatura em
Ciências Biológicas, é por ter estado apoiado em ombro de gigantes.
Em segundo lugar, agradeço o meu orientador, Dr. Rafael Alberto Moretto, por ter
tido a paciência de me orientar por quase 3 anos. Foi por sua boa vontade e dedicação que
esse trabalho pode ser realizado. Você será a minha inspiração para o caminho acadêmico que
estou prestes a percorrer, pois nunca lhe faltou dedicação e perseverança nos trabalhos por
você realizado.
A minha faculdade, Faculdade de Filosofia Ciências e Letras de Ribeirão Preto
(FFCLRP – USP) que tenho muito orgulho de pertencer, onde passei 5 anos, estudando e
conhecendo diversos tipos de pessoas e mentalidades. Da qual fazem parte diversos
professores com quem tive a honra e o prazer de ter aprendido, dentro e fora da sala de aula.
Também agradeço ao CRInt, e as pessoas que lá trabalham, Raquel e Lucas, que me
possibilitaram realizar um grande sonho meu, intercâmbio pro Canadá. Obrigado por terem
demonstrado a paciência nas minhas horas de desespero e de terem vibrado comigo a minha
conquista. Por isso agradeço também a Concordia University of Edmonton, e aos professores
Dra. Mariola Janowicz e ao Dr. Manfred Zeuch, que me receberam e me apoiaram no
momento em que esse sonho era apenas uma possibilidade.
Agradeço também a minha namorada, Mayra Larissa Brunato, por ter me acalmado
nos meus momentos de incertezas, e me animado nos meus momentos de desânimo. Obrigado
de coração por estar ao meu lado, até nos momentos de coleta.
Devo agradecer também ao Prof. Dr. Fábio Nascimento, que dedicou seu tempo e
mostrou apoio no decorrer desse projeto. Agradeço também ao Prof. Dr. Eduardo Andrade,
por ter auxiliado a construção desse projeto. Ao Prof. Dr. Claudio Froehlich, que gentilmente
me acolheu no Laboratório de Entomologia Aquática, pelas conversas e conselhos trocados
durante um café, deixo aqui o meu muito obrigado.
Também agradeço aos demais especialistas que me auxiliaram na identificação dos
espécimes, como também disponibilizaram parte do seu tempo para solucionar duvidas que
apareceram durante o andamento desse trabalho: Dra. Anne Costa (especialista em
Trichoptera), Mestrando Thiago Polizeli (especialista em Coleoptera), Dr. Rodolfo Mariano
(especialista em Ephemeroptera), Mestranda Larissa Ribeiro (especialista em Odonata) , Dr.
Rhainer Guillermo (especialista em Odonata) e a Doutoranda Carla Floriano (especialista em
Hemiptera).
Agradeço as pessoas que participam diretamente da minha vida, como as minhas duas
grandes amigas, de farra, de praça do Jacaré, de domingo de tarde, de filme com pipoca, Livia
Doretto e Monique Elias. Obrigado por tudo.
Aos “brodi” da faculdade Ricardo Brandão, Gabriel Machado, Tiago Amaral,
Guilherme Sandalo e Danilo Sasso e aos demais amigos, que viveram comigo esse período
tão importante da minha vida. Obrigado pelos conselhos, pelo aperto de mão dado, pelas
discussões e pelo ombro dado nos momentos difíceis.
Ao Conexão, cursinho popular no qual faço parte e onde fiz amigos que se
disponibilizam a fazer o que amam em prol da educação.
Por último, mas não menos importante, agradeço ao CNPq pelo apoio financeiro e
pela bolsa de iniciação científica (PIBIC).
Dedico esse trabalho a todos vocês que, de certa forma, mudaram a minha vida.
LISTA DE FIGURAS E TABELAS
Figura 1: Ninfa de Ephemerotera 9
Figura 2: Larva de Trichoptera 12
Figura 3: Ninfa de Plecoptera 13
Figura 4: Larva de Megaloptera 14
Figura 5: Larva de Coleoptera 16
Figura 6: Ninfa de Odonata da subordem Zygoptera 17
Figura 7: Ninfa de Odonata da subrordem Anisoptera 18
Figura 8: Larva de Diptera 19
Figura 9: Ninfa de Hemiptera 21
Figura 10: Bacia Hidrográfica do Rio Pardo 23
Figura 11: Ponto de Coleta em Serrana 24
Figura 12: Ponto de Coleta em Cássia dos Coqueiros 24
Figura 13: Córrego do Matadouro em Serrana – SP (Outubro de 2015) 25
Figura 14: Córrego do Matadouro em Serrana – SP (Março 2016) 25
Figura 15: Córrego do Matadouro em Serrana – SP ( Outubro de 2015) 26
Figura 16: Córrego do Matadouro em Serrana – SP (Outubro de 2015) 26
Figura 17: Ribeirão da Boiada em Cássia dos Coqueiros – SP (Outubro de 2015) 27
Figura 18: Ribeirão da Boiada em Cássia dos Coqueiros – SP (Março de 2016) 27
Figura 19: Ribeirão da Boiada em Cássia dos Coqueiros – SP (Outubro de 2015) 28
Figura 20: Ribeirão da Boiada em Cássia dos Coqueiros – SP (Março de 2016) 28
Figura 21: Ficha cadastral do Córrego do Matadouro (Serrana) 29
Figura 22: Ficha cadastral do Ribeirão da Boiada (Cássia dos Coqueiros) 30
Figura 23. Coleta de Insetos Aquáticos em Cássia dos Coqueiros em Março de 2015 32
Figura 24: Curva de Rarefação 37
Figura 25: Curva do Coletor 37
Figura 26: Diagrama de Whittaker – Abundância de Insetos Aquáticos, a nível de família,
para a Bacia Hidrográfica do Rio Pardo 38
Figura 27: Proporção da Abundância de Insetos Aquáticos, a nível de família, para a Bacia
Hidrográfica do Rio Pardo 38
Figura 28: Abundância de Insetos Aquáticos, a nível de gênero (exceto dípteros), para a
Bacia Hidrográfica do Rio Pardo 39
Figura 29: Proporção da Abundância de Insetos Aquáticos, a nível de gênero (exceto
dípteros), para a Bacia Hidrográfica do Rio Pardo 39
Tabela I. BMWP para Insetos Aquáticos 33
Tabela II. Classes de qualidade da água feitas para análise do BMWP 34
Tabela III. Dados abióticos coletados 35
Tabela IV. Dados bióticos 36
Tabela V. Relação das espécies raras por estimador de riqueza, considerando apenas o nível
taxonômico de gênero 40
Tabela VI. Relação das espécies raras por estimador de riqueza, considerando apenas o nível
taxonômico de família 41
Tabela VII. Compilação dos resultados dos estimadores de diversidade, juntamente com as
informações de Abundância e Riqueza, considerando o nível taxonômico de família 41
Tabela VIII. Compilação dos resultados dos estimadores de diversidade, juntamente com as
informações de Abundância e Riqueza, considerando o nível taxonômico de gênero 41
Tabela IX. Teste de correlação entre as variáveis abióticas. 42
Tabela X. Teste de correlação entre as variáveis abióticas incluindo a abundância como
variável independente 42
Tabela XI. BMWP para o Córrego do Matadouro em Serrana (SP) 43
Tabela XII. BMWP para o Ribeirão da Boiada em Cássia dos Coqueiros (SP) 44
Tabela XIII. BMWP para a Bacia Hidrográfica do Rio Pardo 44
Tabela XIV. Medianas dos resultados dos parâmetros físico-químicos por trecho de
amostragem no Rio Pardo. Modificado de Sampaio, 2012 50
SUMÁRIO
Resumo 1
Abstract 2
1. Introdução 3
1.1. Ecologia de Ambientes Lóticos 5
1.2. Insetos Aquáticos 6
1.3. Ephemeroptera 7
1.4. Trichoptera 9
1.5. Plecoptera 12
1.6. Megaloptera 13
1.7. Coleoptera 14
1.8. Odonata 16
1.9. Diptera 18
1.10. Hemiptera 19
2. Objetivos 21
3. Material e métodos 22
3.1. Área de estudo 22
3.2. Coleta e identificação 31
3.3. Análise dos dados 32
4. Resultados 35
5. Discussão 45
6. Considerações finais 53
7. Referências Bibliográficas 54
1
Resumo
A degradação do meio ambiente vem ocorrendo de forma acelerada e os ecossistemas
aquáticos têm se tornado cada vez mais vulneráveis e importantes, devido ao seu valor
incalculável para a sociedade. A Bacia Hidrográfica do Rio Pardo, localizada entre os
paralelos 22°15’ e 23°15’ de Latitude Sul e os meridianos 48º15’ e 50º’00’ de Longitude
Oeste, ocupando a região Noroeste do Estado de São Paulo e o Sul do Estado de Minas
Gerais, torna-se um importante recurso hídrico para as suas 27 cidades que a compõe. Nesse
trabalho, de forma inédita para essa bacia, realizou-se um levantamento faunístico de insetos
aquáticos (Ephemeroptera, Plecoptera, Trichoptera, Diptera, Coleoptera, Megaloptera,
Hemiptera e Odonota) por meio 4 coletas em 2 riachos pertencentes a Serrana, SP (Córrego
do Matadouro) e Cássia dos Coqueiros, SP (Ribeirão da Boiada). O material coletado foi
analisado e identificado até o nível taxonômico de gênero (exceto para a Ordem Diptera).
Contudo, os dados se mostraram mais robustos quando tratados no nível de família,
contrariando a hipótese previamente feita. As correlações feitas sobre os efeitos dos dados
abiótica na distribuição da fauna de insetos aquáticos denotaram a influência da temperatura
ambiente, oxigênio dissolvido e condutividade. Os dados bióticos foram analisados pelo
Biological Monitoring Working Party (BMWP) adaptado para o Rio das Velhas por Junqueira
& Campos (1998) e denotou que a qualidade da água do Córrego do Matadouro como BOM e
para o Ribeirão da Boiada como EXCELENTE, resultando numa qualidade da água
EXCELENTE ao extrapolar os dados para a Bacia Hidrográfica do Rio Pardo.
2
Abstract
The environmental degradation is occurring at on an accelerated way and the aquatic
ecosystems have become increasingly vulnerable and important because it’s incalculable
value for society. Therefore, the basin of the Pardo River, located between parallels 22°15’
and 23° 15’ South Latitude and the meridians 48º15’ and 50º00’ West Longitude, occupying
the northern part of the São Paulo state and southern Minas Gerais state, it is an important
water resource for the 27 cities there composes. This work has no precedents to this basin,
held a faunal survey of aquatic insects (Ephemeroptera, Plecoptera, Trichoptera, Diptera,
Coleoptera, Megaloptera, Hemiptera and Odonota) through 4 collections in 2 streams
belonging to Serrana, SP (Córrego do Matadouro) and Cassia dos Coqueiros, SP (Ribeirão
da Boiada) under the abiotic conditions of the locals. The raised biotic data were analyzed
and identified unto the genus taxonomic level (except for the Order of Diptera). However, the
data were more robust when treated at family level, contradicting the hypothesis previously
made. The correlations made on abiotic data on the distribution of aquatic insects fauna
denoted the influence of ambient temperature, dissolved oxygen and conductivity. Biotic data
were analyzed by the Biological Monitoring Working Party (BMWP) that was adapt to the
Rio das Velhas by Junqueira & Campos (1998) denoted that the water quality of the Córrego
do Matadouro as GOOD and the Ribeirão da Boiada as EXCELLENT and extrapolating the
data for the basin of Rio Pardo, the water quality is EXCELLENT.
3
1. INTRODUÇÃO
Nos últimos anos, a degradação do meio ambiente vem ocorrendo de forma acelerada
e contínua, devido aos múltiplos impactos ambientais provenientes das atividades antrópicas,
como por exemplo, o aumento do nível de compostos xenobióticos nos ecossistemas
aquáticos (Arias et al., 2007), as influências dos centros urbanos e industriais, como também
da agricultura, contribuindo para a deterioração da qualidade ambiental dos ecossistemas
aquáticos (Hepp et al., 2007).
Por meio do monitoramento ambiental, é possível observar e avaliar as estratégias de
manejo e conservação de áreas naturais, bem como se os planos de recuperação de ambientes
degradados estão sendo efetivos, pois os métodos tradicionais de análise, usando apenas
características físicas e químicas, não são tão abrangentes, trazendo poucos dados sobre a
qualidade estética, recreativa e ecológica do ambiente aquático (Arias et al., 2007) . Dentre as
diversas comunidades que vivem nos variados ecossistemas, a de insetos aquáticos é
amplamente estudada e utilizada em avaliações e programas de monitoramento ambiental.
Os insetos aquáticos, em geral, apresentam diferentes níveis de tolerância face às
atividades antrópicas, as quais podem envolver a remoção das matas ciliares, a entrada de
efluentes orgânicos ou industriais, a destruição de hábitat, entre outros (Ross, 1967;
Rosenberg & Resh, 1993; Morse, 1997). Essa diferença de susceptibilidade frente a distúrbios
ambientais confere aos macroinvertebrados bentônicos grande importância em programas de
monitoramento biológico. Por isso, a prática de biomonitoramento com insetos aquáticos tem
sido bastante utilizada em regiões temperadas, onde o conhecimento taxonômico e ecológico
desses grupos é bastante amplo. Já na Região Neotropical, tal prática ainda não tem sido
muito efetiva, devido talvez à pequena quantidade de estudos sobre a diversidade e carência
de conhecimento taxonômico das ordens de insetos aquáticos, já que para a implementação de
protocolos de biomonitoramento, a identificação da fauna desses insetos deve ser realizada a
priori (Calor, 2009).
Além disso, outros fatores que favorecem o uso de insetos aquáticos em programas de
biomonitoramento são o fato de serem amplamente distribuídos e comuns na maioria dos
ecossistemas dulcícolas, possuírem ciclo de vida relativamente longo, quando comparados
com outros organismos, apresentarem tamanho grande, sendo sésseis ou de pouca mobilidade,
o que permite que eles sejam coletados por métodos simples e de baixo custo (Resh &
4
Jackson, 1993). Por estarem intrinsecamente relacionadas às características dos locais onde
vivem, a utilização de macroinvertebrados bentônicos fornecem de forma direta ou indireta as
características dos locais onde vivem, como por exemplo, qualidade da água, condições do
entorno, entre outras (Hepp et al., 2007).
Entre os insetos aquáticos, Ephemeroptera, Plecoptera e Trichoptera (EPT) são ordens
notoriamente importantes no ambiente aquático, principalmente devido à sua ampla
distribuição, alta abundância e riqueza de espécies, como também por representarem
abundantes recursos na cadeia alimentar de córregos (Righi-Cavallaro et al., 2010), o que
denota que a comunidade dos EPT está estruturada de forma a aproveitar da melhor maneira
possível os recursos ambientais (Bispo & Oliveira, 1998).
Os estudos com as demais ordens que também apresentam pelo menos uma fase do
desenvolvimento relacionada à água (Diptera, Coleoptera, Megaloptera, Hemiptera e
Odonata) crescem de forma favorável, no sentido de aprimorar as técnicas de
biomonitoramento. Diversos estudos já foram feitos utilizando as ordens supracitadas
juntamente com EPT para se inferir a qualidade d’água de um determinado ambiente ou para
o estabelecimento de áreas prioritárias para conservação (e.g. McGeoch, 1988; Rafael et al.,
2012; Silva & Silva, 2011; Contreras-Ramos, 2011).
Assim, por meio de análises da fauna de macroinvertebrados bentônicos, torna-se
possível a elaboração de modelos estatísticos que permitem a caracterização do ambiente
lótico e a inferência de sua integridade ambiental, utilizando-se índices bióticos baseados na
condição de sensibilidade e tolerância dos táxons aos diferentes impactos, como, por exemplo,
o Biological Monitoring Working Party (BMWP), criado em 1976 na Grã-Bretanha, índices
multimétricos, que utilizam um conjunto de medidas bioindicadoras, de maneira a definir um
sistema de classificação da qualidade da água, e modelos de predição de fauna, que, por meio
de análises físico-químicas da água e de alguns parâmetros ambientais, são capazes de
predizer a fauna de macroinvertebrados de locais não poluídos (Baptista, 2008).
A grande problemática tona-se reconhecer as diferentes espécies ou linhagens
filogenéticas, sendo esse um passo fundamental para documentar a biodiversidade, entender
os processos ecológicos e evolutivos, além de estabelecer estratégias de conservação. Tendo
como base a descrição dos grupos, na grande maioria, apenas machos adultos são utilizados
na descrição e diagnose das espécies, o que torna o conhecimento sobre os estágios imaturos
incipientes (Junqueira & Campos, 1998).
5
O conhecimento da fase imatura é essencial, pois, para a maior parte dos grupos, é
nessa fase que os indivíduos vivem nos ambientes aquáticos. Sendo assim, o reconhecimento
taxonômico dos espécimes e a obtenção das relações entre adultos e imaturos podem fornecer
importantes ferramentas para os estudos ambientais (Malm et al., 2013).
A seguir, para aumentar a inteligibilidade sobre o projeto, torna-se necessária uma
breve descrição sobre ecologia de ambientes lóticos, os insetos aquáticos (de forma geral)e a,
abordar a ecologia e a filogenia das ordens: Ephemeroptera, Trichoptera, Plecoptera, Diptera,
Hemiptera, Odonata, Coleoptera e Megaloptera.
1.1. Ecologia de ambientes lóticos
Os ambientes aquáticos continentais são comumente divididos em ecossistemas
lênticos e lóticos. O fator correnteza é o fato limitante dessa divisão, sendo que para
ambientes lênticos, temos a estagnação das águas, como o observado em lagos, lagoas,
represas, reservatórios, poças, brejos e pântanos (Ward, 1982). Já os ambientes lóticos são
caracterizados pelo movimento unidirecional da correnteza, como nos rios e riachos (Merrit &
Cummins, 1996).
Os ambientes lóticos apresentam divisões quanto a sua origem, sendo que, o curso
d’água originado diretamente de uma nascente, sem tributários, é considerado como de
primeira ordem (normalmente é um riacho pequeno). Quando há a confluência de dois
ambientes lóticos de primeira ordem, forma-se um de segunda ordem (normalmente são rios),
e do encontro de dois ambientes lóticos de segunda ordem forma-se um de terceira ordem (a
regra que dois ambientes lóticos de ordem “n” originam um de ordem “n+1”) (Strahler, 1957).
O tamanho do córrego e a integridade do hábitat podem ser considerados os principais
fatores que afetam a estruturação das comunidades dos organismos aquáticos, sendo
potenciais fatores preditivos da riqueza de insetos aquáticos nos ambientes lóticos (Souza et
al., 2011). Os rios de ordens distintas apresentam diferenças quanto ao regime térmico, à
vazão e velocidade da correnteza, fontes predominantes de energia, disponibilidade de
microhábitats e padrões de diversidade (Hildrew & Townsend, 1987). A biodiversidade tende
a ser maior em riachos de porte médio, pois há grande heterogeneidade ambiental (Vannote et
al,. 1980).
6
Outros fatores ambientais também são importantes em ambientes lóticos, como por
exemplo, altitude, temperatura, concentração de oxigênio dissolvido e outras variáveis físicas
e químicas, como pH e condutividade (Hynes, 1976). Por isso, essas variáveis são
frequentemente mensuradas em estudos sobre diversidade de insetos aquáticos.
A temperatura é um importante fator abiótico responsável pela distribuição de
organismos em ambientes lóticos (Resh & Rosenberg, 1984). Ela pode afetar o
desenvolvimento dos insetos, alterando o número de ciclos de vida completados anualmente
(Ward & Stanford, 1982). Temperaturas elevadas também interferem no teor de oxigênio
dissolvido, sem que temperaturas mais elevadas da água diminuam o teor de oxigênio
dissolvido, interferindo diretamente também na distribuição da fauna (Vannote et al., 1980).
O potencial hidrogeniônico (pH) dos riachos varia de acordo com a composição das
rochas encontradas em seus leitos, as quais em alguns casos podem contribuir com elementos
tamponantes como carbonatos e bicarbonatos. O registro da condutividade elétrica de um
riacho revela a quantidade de sais dissolvidos na água. Os baixos valores de pH e oxigênio
dissolvido, aliados ao aumento da condutividade elétrica, podem ser indicadores de poluição,
provocada pelo enriquecimento orgânico e aumento da quantidade de sólidos suspensos na
água (Hellawell, 1989; Alves et al., 2012).
1.2 Insetos Aquáticos
Os insetos pertencem ao filo Arthropoda, sendo constituintes da classe Hexapoda
(Brusca & Brusca, 2002). Quanto ao seu posicionamento filogenético nesse grupo, temos
duas hipóteses que mais se destacaram. Um delas defende Hexapoda como grupo irmão de
Myriapoda (Ruppert, Fox & Barnes, 2005), e a outra hipótese considera Crustacea como um
grupo parafilético do qual Hexapoda faz parte (Regier et al.,2010).
Os insetos são seres que vivem no planeta Terra há aproximadamente 350 milhões de
anos, e ao longo desse tempo eles se adaptaram a vida em vários habitats, inclusive o
aquático, e desenvolveram diversas características (Triplehorn & Jonnson, 2011). O ciclo de
vida também é algo muito variado, alguns insetos sofrem poucas alterações morfológicas
durante o seu desenvolvimento, como os hemimetábolos, outros já mudam completamente,
como os holometábolos (Triplehorn & Jonnson, 2011).
7
Quanto a morfologia geral dos insetos, sua forma é relativamente alongada e cilíndrica
e possuem simetria bilateral (Triplehorn & Jonnson, 2011). O corpo é dividido em uma série
de segmentos, os metâmeros, que são agrupados em três regiões distintas ou tagmata: a
cabeça, o tórax e o abdômen (Triplehorn & Jonnson, 2011). As funções primárias de cabeça
seriam: percepção sensorial, integração neural e coleta de alimentos; do tórax, sendo
responsável pela locomoção, sustentando as pernas e as asas; o abdômen aloja a maior parte
dos órgãos viscerais, incluindo componentes dos sistemas digestivos, excretor e reprodutor
(Triplehorn & Jonnson, 2011).
Em relação aos insetos aquáticos, eles são reconhecidos como aquáticos quando
possuem parte do seu ciclo de vida é dependente da água, seja durante a fase imatura ou
adulta (Yokoyama, 2008). A transição do ambiente aquático para terrestre surgiu de forma
independe em vários grupos, através de adaptações comportamentais e modificações em seus
sistemas para trocas gasosas com o ar (Brusca & Brusca, 2002). Para a obtenção do oxigênio
no ambiente aquático, é possível observar diferentes estratégias, como: o desenvolvimento de
brânquias, realizar trocas gasosas diretas da epiderme ou projeções cuticulares, utilizar tubos
para obter o oxigênio diretamente do ar, reservar oxigênio através de bolhas de ar, de forma
temporária, ou através de plastrões, de forma permanente (Rafael et al., 2012). Também
surgiram adaptações morfológicas que permitiram a sua fixação no riacho, o que possibilitou
superar a correnteza, e até mesmo superar a velocidade da água, como surgimento de pernas
inseridas lateralmente, presença de estruturas de adesão ao substrato e corpo achatado
dorsoventralmente (Merrit & Cummins, 1996).
Cada ordem tratada nesse projeto, apresenta peculiaridades quanto a sua morfologia e
ecologia, por isso, em seguida apresentamos uma breve descrição a respeito das ordens, como
também a filogenia de cada uma.
1.3. A ordem Ephemeroptera
Os efemerópteros são insetos distribuídos mundialmente (exceto na região Antártica,
no extremo Ártico e em pequenas ilhas oceânicas). Compreendem cerca de 4 mil espécies, das
quais 199 são registradas no Brasil (Silva & Salle, 2012). São dulcícolas e desenvolvem-se
nas proximidades de corpos d’água, algumas espécies desenvolvem tanto em ambientes
8
lênticos quanto lóticos (Silva & Salle, 2012), mas a maior diversidade é encontrada em
riachos de fundo rochoso (Edmunds, 1984).
Quanto à morfologia do inseto adulto, observamos uma cabeça triangular (em vista
dorsal), olhos compostos (que, em machos de alguns grupos, diferenciam-se pelo seu tamanho
avantajado, em comparação aos da fêmea), três ocelos, clípeo anterior à face, antena setácea,
escapo curto, pedicelo pouco articula e flagelo setáceo e multiarticulado, aparelho bucal
mastigador, tórax bem desenvolvido, protórax anular, mesotórax convexo dorsalmente,
metatórax reduzido, meso e metatórax solidamente fundidos, mesonoto dividido em
mesoscuto grande e converxo e um escutelo menor posterior, asas membranosas transparentes
e iridescentes na maioria das espécies (Silva & Salle, 2012). A fase de imago é semelhante à
de subimago, exceto que nesta, o inseto possui seu corpo envolto por uma cutícula
transparente, suas genitálias e os olhos compostos são menores (Silva & Salle, 2012).
As ninfas (Figura 1) são aquáticas e possuem brânquias abdominais bem
desenvolvidas, epicrânio dividido (frontoclípeo, parte posterior, vértice e parte anterior), olho
lateral ou dorsal, três ocelos, antenas filiformes, peças bucais mastigadores (arranjo hipognato
ou prognato), no tórax, o pronoto é menos desenvolvido que o mesonoto e o metanoto é
pequeno, pterotecas visíveis (nas ninfas maduras), três filamentos anais (que podem estar
reduzido ou ausente) (Silva & Salle, 2012).
Por possuírem alta sensibilidade às alterações ambientais, as ninfas de Ephemeroptera
são utilizadas como bioindicadores de qualidade de água (Rosenberg & Resh, 1993) em
diferentes níveis de poluição, alguns grupos possuem sua população aumentada, outras
diminuídas e algumas desaparecem (Silva & Salle, 2012). Os principais contaminantes de
origem agrícola de corpos d’agua são os fertilizantes e os agrotóxicos que prejudicam de
forma direta, através da chuva e irrigação, ou indiretamente através da percolação no solo
chegando a lençóis freáticos (Arias et al., 2007). Estudos mostram que fertilizantes agrícolas
que contribuem para o aumento de algumas espécies de Ephemeroptera que se alimentam de
algas (Egler, 2002). Já o uso de agrotóxicos pode reduzir drasticamente a população de
macroinvertebrados dos ambientes dulcícolas, já que eles têm sistemas biológicos similares ao
do organismo alvo (Arias et al., 2007). As alterações bruscas ambientais podem resultar em
extinções locais, bem como mudanças drásticas nas abundâncias das espécies e isso pode ser
muito prejudicial, principalmente quando tratamos de um grupo com grande sensibilidade,
como no caso dos Ephemeroptera (Shimano et al., 2010).
9
Uma das primeiras classificações proposta para a ordem é de 1935, feita por Needham
et al., a qual dividia Ephemeroptera em 3 famílias (Ephemeridae, Heptageniidae e Baetidae) e
17 subfamílias (Silva & Salle, 2012). Atualmente, a classificação de McCaferry & Edmunds
(1979) ainda é a de maior aceitação, sendo baseada em teorias evolutivas observadas nos
caracteres ninfais, que possibilitaram dividir a ordem em Schistonata, incluindo Baetoidea,
Leptophleboidea e Ephemeroidea; e em Pannota incluindo: Ephemerelloidea, Caenoidea e
Prosopistomatoideaea.
Figura 1. Ninfa de Ephemerotera. Retirada de http://www.troutnut.com/specimen/220.
1.4. A ordem Trichoptera
Os tricópteros são registrados em todos os continentes, exceto no continente Antártico
(Ivanov & Moor, 2007), com cerca de 15.000 espécies em todo o mundo (Morse, 2015),
aproximadamente 3.000 espécies para a região Neotropical (Morse, 2015) e 479 espécies para
o Brasil (Calor, 2011; Paprocki & França, 2014).
Os tricópteros s’ão insetos holometábolos que, na fase adulta, variam de 1 a 50 mm de
comprimento, apresentam olhos compostos bem desenvolvidos, ocelos presentes e antenas
filiformes (longas, podendo chegar a até varias vezes o comprimento do corpo), não
apresentam mandíbulas, o aparelho bucal consiste na fusão do lábio com a hipofaringe,
formando o haustelo, palpos labiais e maxilares bem desenvolvidos, tubérculos presentes
dorsalmente na cabeça e tórax, três pares de pernas bem desenvolvidas, não diferenciadas e
com esporões tibiais conspícuos, fêmeas de algumas espécies com perna posterior achatada
10
lateralmente, utilizada para natação e postura, e dois pares de asas bem desenvolvidas
(Paprocki, 2012).
A fase larval (Figura 2) é estritamente aquática, a sua morfologia corresponde a um
pronoto e cabeça bem esclerosados, mesonoto e metanoto com graus variados de esclerosação
ou membranosos. Quanto às pernas, essas têm modificações como cerdas, escovas e outras,
que estão relacionadas aos hábitos ou alimentação. O abdômen é membranoso, portando
brânquias em algumas famílias. Os últimos segmentos são modificados em falsas pernas
anais, terminando em uma garra anal (Paprocki, 2012). As larvas constroem abrigos ou
grumixás, com seda das glândulas salivares, possuindo diversas formas (como caracóis, tubos
e carapaças de tartaruga) e de diversos materiais, como, por exemplo, folha, areia ou
exclusivamente seda (Paprocki, 2012).
Geralmente, a alimentação dos insetos aquáticos tende a ser singulares e pouco
variadas nas primeiras linhagens dos Pterygota, como nos odonatos, que são exclusivamente
predadores, ou nos que ocupam quantidade menores de habitats (megalópteos, hímenópteros e
neurópeteros) (Hershey et al., 2010). Já os tricópteros, dípteros e coleópteros, grupos que
surgiram posteriormente, apresentam uma alimentação mais diversificada (Hershey et al.,
2010). Em Trichoptera, particularmente em algumas larvas, os abrigos servem como
filtradores de partículas de matéria orgânica que irão servir para a alimentação (Rafael et al.,
2012).
A utilização de tricópteros para atividades de biomonitoramento dá-se pela sua
capacidade de tolerar em vários níveis as atividades antrópicas, que envolvem desde a retirada
de matas ciliares até a destruição completa do habitat. Essa diferença de susceptibilidade
confere ao grupo grande importância em programas de monitoramento biológico (Ross, 1967;
Rosenberg & Resh, 1993; Morse, 1997).
A Ordem Trichoptera é dividida em quatro subordens, Annulipalpia, Integripalpia,
Spicipalpia e Protomeropina. Essa última subordem é constituída de táxons fósseis, do
período Permiano, e de posicionamento bastante controverso. Dentre as características
morfológicas e moleculares que distinguem as outras três subordens, a divisão se deu com
base nas diferenças dos tipos de grumixás. “Spicipalpia” é tida como um grupo parafilético
em relação a Annulipalpia e Integripalpia (Frania & Wiggins, 1997; Grimald & Engel, 2005),
e nela temos as famílias Glossosomatidae, Hydrobiosidae, Hydroptilidae e Rhyacophilidae,
11
cujas larvas não constroem abrigo, são livre-natante ou constroem uma espécie de cúpula ou
bolsa (Holzenthal et al., 2007).
A subordem Annulipalpia, proposta por Martinov em 1924, faz referência ao
segmento terminal flexível dos palpos maxilares do adulto e apresentam as seguintes
sinapomorfias: larvas com tergito abdominal X reduzido, genitália da fêmea com papilas
laterais adjacentes ao cerco e aparato fálico na genitália masculina modificada, com
parâmetros perdidos (Weaver, 1984; Wiggins, 1996). As larvas constroem abrigos fixos de
seda em ambientes aquáticos de água doce e seus hábitos alimentares são classificados como
filtradores, raspadores e coletores (Weaver & Morse, 1986). Tal subordem é dividida em 2
grande grupos, Hydropsychoidea e Philapotamoidea. As famílias que pertencem a
Hydropsychoidea são Economidae, Polycentropodidae, Hydropsychidae e Dpseudopsidae.
As famílias Philopotamidae, Stenopsychidae, Psychomyiidae e Xiphocentronidae pertencem
ao grupo Philapotamoidea. (Calor, 2009).
A subordem Integripalpia, também proposta por Martinov em 1924, possuem as
seguintes sinapomorfias: ovos envoltos por espumalina, qual absorve água (Wichard, 1991),
mesonoto esclerosado, seguimento abdominal com protuberâncias laterais e médio-dorsal
(Weaver, 1984), asas posteriores maiores que as asas anteriores, especialmente na região anal
(Morse 1997), além dos dados moleculares (Kjer et al., 2001 e 2002). Essa subordem também
é dividida por dois grandes grupos, Plenintetoria e Brevitentoria. As famílias Apataniidae,
Brachycentridae, Goeridae, Kokiriidae, Lepidostomatidae, Limnephilidae, Oeconesidae,
Phryganeidae, Phryganopsychidae, Pisuliidae, Plectrotarsidae, Rossianidae e Uenoidae
pertencem ao grupo Plenintetoria. O grupo Brevientoria é divido em Leptoceroidea e
Sericostomatoidea. No grupo Brevientoria, em Leptoceroidea temos as famílias
Atriplectididae, Calamoceratidae, Leptoceridae, Limnocentropodidae, Molannidae,
Odontoceridae, Philorheithridae e Tasimiidae. As famílias Anomalopsychidae,
Antipodoeciidae, Barbarochthonidae, Beraeidae, Calocidae, Chathamiidae, Conoesucidae,
Helicophidae, Helicopsychidae, Hydrosalpingidae, Petrothrincidae e Sericostomatidae estão
em Brevientoria em Sericostomatoidea (Holzenthal et al., 2007).
As famílias de tricópteros que ocorrem no Brasil são: Ecnomidae, Hydropsychidae,
Polycentropodidae, Xiphocentronidae, Philopotamidae, Hydrobiosidae, Glossomatidae,
Hydroptilidae, Atriplectididae, Calamoceratidae, Leptoceridae, Odontoceridae,
Lemnephilidae, Anomalopsychidae, Helicopsychidae e Sericostomatidae (Paprocki, 2012).
12
Figura 2. Larva de Trichoptera. Retirada de https:// trichopteragallery.com/gallery/132416.
1.5. A ordem Plecoptera
Os plecópteros possuem mais de 2.000 espécies descritas no mundo, sendo que na
Região Neotropical há registro de mais de 420 espécies (Froelich, 2012). No Brasil, são cerca
de 150 espécies divididas em duas famílias, Gripopterygidae e Perlidae (Froelich, 2012).
Alguns estudos estimam 2500 espécies no mundo e no Brasil cerca de 300 espécies (Paprocki,
2012).
Os plecópteros são insetos hemimetábolos, anfibióticos, de corpo mole, variando de 4
a 60 mm de comprimento, seus olhos são compostos e apresentam de dois a três ocelos,
aparelho bucal mastigador (podendo ser reduzido em alguns grupos), antena longa e
multiarticulada, pernas cursoriais simples, tarsos trímeros, dois pares de asas membranosas e
o par posterior com lobo anal grande, dobrado quando em repouso e cerco multiarticulado
(Froelich, 2012). Os imaturos são aquáticos e, no Brasil, estão restritos a águas correntes
limpas e bem oxigenadas.
Quanto as famílias que ocorrem no Brasil, as ninfas de Perlidae são predadoras e
caracterizadas por apresentarem brânquias nos paraproctos, enquanto que as de
Gripopterygidae são raspadoras e apresentam um tufo de brânquias anais; em ambas o número
de instares é superior a dez (Froelich, 2012). As ninfas (Figura 3) podem ser encontradas sob
pedras em riachos, e ocasionalmente em qualquer lugar do riacho onde exista oxigênio (Giller
& Malmqvist, 1998). Os plecópteros são organismos pouco tolerantes a poluição e/ou
atividades antrópicas que degradam seu habitat (Froelich, 2012; Hepp et al., 2007), já
denotados em trabalhos que mostram que comunidades de macroinvertebrados bentônicos
13
estão intrinsecamente relacionadas as características dos locais onde vivem (qualidade da
água, condições do entorno, etc.) (Hepp et al., 2007).
A proposta mais recente da filogenia de plecópteros é de Zwick (2000). A ordem foi
dividida em duas subordens, sendo elas Antarctoperalia e Arctopelaria. A subordem
Antarctoperalia possui origem sul-gondwânica e incluem duas superfamílias, Eusthenoidea e
Gripopterygoidea (ocorrem no sul da Região Neotropical). Os Arctopelaria originaram-se no
Hemisfério Norte, e são ainda divididos em duas infraordens, os Euholognatha (cuja principal
característica é o fato dos adultos possuírem peças bucais funcionais) e os Systellognatha
(cujos adultos apresentam peças bucais atrofiadas). Na região Neotropical houve uma invasão
de uma subfamília de Systellognatha, a Acroneuriinae (Perlidae), a qual se diferenciou em 10
gêneros, totalizando 400 espécies (Froelich, 2012).
Figura 3. Ninfa de Plecoptera. Retirada de http://www.worleybuggerflyco.com/plec32
1.6. A ordem Megaloptera
Os megalópteros possuem 346 espécies descritas no mundo, sendo 19 registradas no
Brasil (Contreras-Ramos, 2011) e estima-se que essa fauna possa duplicar, pois ainda é pouco
conhecida, principalmente no Nordeste e Centro-Oeste brasileiro (Hamada & Azevedo, 2012).
A ordem é composta por duas famílias recentes, Corylidalidae e Sialidae, e ambas ocorrem no
Brasil. (Hamada & Azevêdo, 2012). Para o Brasil, são conhecidas 15 espécies de Corydalidae
e 4 de Sialidae (Hamada & Azevêdo, 2012).
Quanto à morfologia das larvas (Figura 4), elas possuem o corpo alongado e achatado,
com cabeça prognata, quadrangular e peças bucais bem desenvolvidas, antenas variando de 4
a 5 artículos, órgãos visuais constituídos por estemas separados, pernas com tarsos longos,
14
não articulados, terminando em duas garras (Hamada & Azevêdo, 2012). A larva de
Corylidalidae possui 8 pares de filamentos abdominais laterais e um par de falsas pernas
anais, cada uma com dois ganchos no ápice do abdômen e seu tamanho pode variar entre 25 a
90 mm, já a larva de Sialidae, varia entre 10 a 25mm e possui 7 pares de filamentos
abdominais laterais e um filamento longo no ápice do abdômen (Hamada & Azevêdo, 2012).
As larvas de Megaloptera são consideradas predadoras de topo de cadeia trófica em
ambientes aquáticos (Hamada & Azevêdo, 2012). A presença ou ausência de predadores de
topo tem efeito sobre toda a comunidade, podendo inclusive influenciar a produtividade e a
ciclagem de nutrientes (Hillebrand, 2002), o que denota potencial para bioindicadores pela
sua representatividade ecossistêmica.
Quanto às relações filogenéticas de Megaloptera, Conteras-Ramos (2004), por meio de
análises cladísticas, questiona a monofilia da família Corydalidae, apresentando Sialidae
(resgatada como monofilética na análise) e duas Subfamílias de Corydalidae, denotando que
Chauliodinae pode ser mais relacionada à Sialidae do que Corydalinae.
Figura 4. Larva de Megaloptera; Retirada de http://www.ecospark.ca/index/gallery?alderfly.
1.7. A ordem Coleoptera
Os coleópteros possuem distribuição cosmopolita com cerca de 350 mil espécies
descritas (Lawrence & Britton, 1994). No Brasil, já foram descritas 28 mil espécies em 105
famílias, e estima-se que haja mais 130 mil novas espécies a serem registradas (Casari & Ide,
2012).
15
Quanto à morfologia das larvas de Coleoptera (Figura 5), temos uma capsula cefálica
bem desenvolvida e geralmente esclerosada, sultura adfrontal ausente, antenas com quatro ou
menos antenômeros, seis ou menos estemas de cada lado da cabeça, mandíbulas do tipo
mastigador, glândula de seda labial mediana ou fiandeiras ausentes, abdômen sem falsas
pernas ventrais com colchetes, sistema respiratório geralmente peripnêustico, nunca com o
espiráculo metatorácico funcional, e espiráculos, se cribriformes, nunca com cicatriz edcisial
completamente envolvida pela placa crivada (Casari & Ide, 2012).
Os besouros possuem um importante papel na reciclagem de nutrientes,
principalmente na fase larval (Casari & Ide, 2012) e também servem de alimento para
anfíbios, peixes e outros invertebrados, estando suscetível a dinâmica do ambiente (McGeoch,
1998; Casari & Ide, 2012). Diante dessa relação com o ecossistema, a sua diversidade,
abundância de espécies como também o fato de ocuparem diversos nichos e apresentarem
diversidade de hábitos alimentares (só não ocorrendo hematofagia), corroboram ainda mais o
seu uso como bons indicadores biológicos (Marioni et al., 2001, Silva & Silva, 2011).
A relação das subordes de Coleoptera é controversa (Vanin & Ide, 2002; Casari & Ide,
2012). A partir de caracteres da asa membranosa, surgiu a relação de parentesco entre as
subordens: (Polyphaga(Archostemata(Adephaga + Myxophaga))), baseado em Kukalová-
Peck & Lawrence (2004). Essa posição basal da subordem Archostemata, quando somente
grupos viventes são considerados, é corroborada inclusive por dados moleculares (Caterino et
al., 2002) e a relação de grupos-irmãos entre Archostemata e os demais Coleopteras também
encontra corroboração nas sequência de registo fossilífero (Casari & Ide, 2012).
Em relação às subordens viventes, a monofilia dos grupos é suportada por caracteres
autapomórficos, corroborados pelas transformações dos caracteres dos estágios imaturos
(Casari & Ide, 2012). Os Archostemata são caracterizados principalmente por autapomorfias
associadas aos hábitos borqueadores das larvas (endocarena dorsal, mandíbulas tridentadas e
robustas, lígula esclerosada, pernas curtas e tergos com ampolas) (Lawrence et al., 1999).
Caracteres larvais derivados de Myxophaga poderia ter evoluído a partir hábito de consumo
de algas em substrato úmidos (Lepiceridae, Shpaeriusidae) ou higropétricos (Hydroscaphidae,
Torridincolidae) (Beutel et al., 1999).
Os caracteres derivados de Polyphaga se devem a presença de escleritos presternais e
propleura interna no tórax (Casari & Ide, 2012). Outra modificação importante é a perda da
16
flexão da zona de flexão da asa membranosa, o que é uma apomorfia da linhagem eucinetoide
(Hansen, 1997).
Outra relação filogenética, apontado por Crowson (1955), considera Archostemata
como grupo-irmão do caldo Polyphaga e Myxophaga – (Archostemata (Adephaga(Polyphaga
e Myxophaga))). A hipótese foi corroborada por Beutel & Haas (2000), com base na
articulação da base das asas.
Figura 5. Larva de Coleoptera. Retirada de http://www.performance-vision.com/123.htm.
1.8. A ordem Odonata
A estimativa é que existam 10 mil espécies de Odonata no mundo, no entanto, apenas
cerca de 5.400 já foram descritas, das quais 2.600 pertencem à subordem Zygoptera (Figura 6)
e mais de 2.800 à subordem Anisoptera (Figura 7) (Davies & Tobin 1984; 1985). No Brasil,
são 828 espécies conhecidas, distribuídas em 14 famílias e 140 gêneros, mas ainda se estima
que possam ser descritas mais 1.500 espécies (Costa et al., 2012).
As ninfas de Odonata são aquáticas e predadoras, alimentam-se de larvas de outros
insetos ou pequenos invertebrados, e sua morfologia corresponde a um aparelho bucal
especializado, com o lábio em forma de máscara, dobrado sob a cabeça, com peças móveis
distais que atuam como pina para captura das presas (Costa et al., 2012). Elas são agrupadas
de acordo com sua ecologia, podendo ser errantes, vivendo agarradas em raízes de plantas
submersas; rastejantes, vivendo no fundo, sobre ou sob pedras do leito de rios, riachos, lagos,
lagoas, igarapés, etc; fossoriais, vivendo enterradas no substrato (Costa et al., 2012).
Os odonatos são bons indicadores biológicos, as ninfas de algumas espécies
necessitam de condições ambientais com o mínimo de influência antrópica, pois alterações
drásticas provocam mudanças ecotópicas e ecológicas e assim resultam no desparecimento de
17
algumas espécies, como aconteceu com Acanthagrion taxaense Santos e Minagrion ribeiroi
Santos (Coenagrionidae) na Lagoa e Canal das Taxas, Recreio das Bandeiras, Rio de Janeiro
(Costa et al., 2012). Alguns estudos comportamentais, termorreguladores, de defesa
territorial e reprodutiva, denotaram potencial como uso de biomonitoramento, ressaltando as
espécies de Chalcopterys Selys (Polythoridae), da região amazônica, e Hetaerina e Mnesarete
(Calopterygidae), da região Sudeste, como prováveis indicadores (Costa et al., 2012).
A ordem Odonata é subdividida em 3 subordens, Anisoptera, Zygoptera e
Anisozygoptera (Costa et al., 2012). Essa divisão foi estruturada por Tyllyard & Fresaer
(1938) e é mantida até hoje. As propostas mais recentes a respeito da filogenia desse grupo
são de Rehn (2003) e Grimaldi & Engel (2005). A primeira é baseada em um estudo
morfológico do exoesqueleto, tendo 9 sinapomorfias definindo essa ordem (Costa et al.,
2012). O grupo monofilético Zygoptera foi sustentado por 6 sinapomofias, e o grupo
Anisoptera, por 9 sinapomorfias (Costa et al., 2012). O cladograma proposto por Rhen (2003)
aborda as afinidades entre os gêneros, enquanto Grimaldi & Engel (2005) se restringiram até
o nível de superfamília, o que o tornou mais simples (Costa et al., 2012).
Figura 6. Ninfa de Odonata da subordem Zygoptera. Retirada de
http://www.keywordsking.com/Y29lbmFncmlvbmlkYWUgbGFydmFl/htm.
18
Figura 7. Ninfa de Odonata da subordem Anisoptera. Retirada de
http://bugguide.net/node/view/253232.htm.
1.9. A ordem Diptera
Os dípteros estão entre as quatro ordens megadiversas de insetos holometábolos,
compreendendo cerca de 153.000 espécies descritas (sem incluir as espécies fossilizadas) em
cerca de 160 famílias (Thompson, 2008). Na região Neotropical, são reconhecidas cerca de
31 mil espécies em 118 famílias (Amorin, 2009).
Quanto à morfologia do inseto adulto, o comprimento é variável (cerca de 0,5 mm, em
alguns Ceratopogonidae, a 60mm, em alguns Mydidae), possuem os olhos compostos,
podendo ser holópticos ou dicópticos, gena, subgena, vértice, fronte , face , clípeo e pós-
crânio, incluindo occipício e pós-gena, as antenas variam entre as famílias (podem ser
multiarticuladas e, em algumas famílias, os artículos e os flagelos se diferenciam), as peças
bucais podem ser do tipo: sugador-lambedor não perfurante e sugador, o tórax é dividido em
pro, meso e metatórax, a mesopleura está subdividida em: anepisterno, catepisterno,
anepímero e catepímero, as pernas possuem tarsos pentâmeros e são bastantes variáveis,
apenas o par de asas mesotorácicas é funcional e desenvolvido, a asa posterior é modificada
em estrutura chamada balancim, o abdômen é composto por 11 segmentos, lateralmente estão
os espiráculos, o órgão copulador masculino (edeago) está localizado atrás do esternito IX e o
da fêmea entre os esternitos VII e IX (dependendo do grupo) (Carvalho et al. 2012).
A morfologia dos imaturos é extremamente variável, em forma, estrutura e ocupação
de hábitats, eles não possuem perna verdadeira, cerca da metade das espécies é aquática,
podendo ser larvas decompositoras ou predadoras, e as espécies parasitoides possuem fase
ativa no primeiro ínstar larval, passando por hiperrmetamorfose (Carvalho et al. 2012).
19
Abordando principalmente a fauna aquática, as larvas de Chironomidae (Figura 8)
destacam-se dos demais insetos bentônicos pelo grande número de espécies e
representatividade numérica (Armitage et al. 1995), como também pela facilidade e rapidez
na colonização dos diferentes biótopos, além de ser um importante elo entre os produtores e
os demais níveis da cadeia trófica (Benke, 1998). Sendo assim, essas características tornam a
família um bom instrumento de pesquisa para entender as relações ecológicas da fauna com o
meio (Mazão, 2013).
A filogenia dos dípteros ainda não possui uma hipótese com ampla aceitação na
literatura, principalmente para as linhagens que divergiram primeiro na evolução do grupo e
para os “Acalyptratae”. As hipóteses mais recentes denotam, entre os maiores grupos,
Bibionomorpha, Culicomorpha, Brachycera, Muscomorpha, Eremoneura, Cyclorrhapha,
Schizophora e Calyptrate como monofiléticos e Orthorrhapha e “Aschiza” como parafiléticos
(Wiegman et al. 2011).
Figura 8. Larva de Diptera. Retirada de http://www.troutnut.com/specimen/989.htm.
1.10. A ordem Hemiptera
Os hemípteros correspondem à mais diversa ordem entre os insetos hemimetábolos,
ocupando os ambientes aquáticos e terrestres (podendo até ser semiaquáticos), apresentam
geralmente uma coloração uniforme, com predomínio de negro ou castanho, com algumas
espécies com cores brilhantes (vemelho, azul, amarela ou verde) (Grazia et al., 2012). São
conhecidos cerca de 89 mil espécies em todo mundo, com uma estimativa de chegar a 150 mil
espécies, elas são distribuídas em 4 subordens: Sternorryncha, com cerca de 16 mil espécies,
Auchenorryncha, com cerca de 35 mil espécies, e Heteroptera, com cerca de 38 mil espécies
(Grazia et al., 2012). No Brasil, são conhecidos 791 espécies de Sternorryncha, 4 mil de
20
Auchernorryncha e 5.400 espécies de Heteroptera, com estimativa de 30 mil espécies para
toda a ordem no país (Grazia et al., 2012).
Em relação à filogenia dos himipteros, o grupo Sternorryncha é tido como grupo-
irmão de Auchernorryncha, Coleorryncha e Heteroptera (Grazia et al., 2012). Há propostas
que Auchernorryncha seja subdividido em Fulgomorpha (= Achaeorryhncha) e Cicadomorpha
(=Cypeorryncha), passando a ter 5 subordens para Hemiptera (Grazia et al., 2012).
A subordem Sternorryncha Amyot & Serville 1843, está divida em quatro
superfamílias, Aleyrodoidea, Alphidoidea, Ccoidea e Psylloidea (Carver et al., 1991). Os
esternorrincos são terrestres, pequenos, variando de 1 mm a 5 mm de comprimento, cabeça
opisgonata, com o rostro emergindo da parte posterior da cabeça, antena normalmente longa e
filiforme, podendo ser ápteros ou alados e os tarsos monômeros ou dímeros (Grazia et al.,
2012).
A subordem Auchenorrhynca Dumeril, 1806, é considerado um grupo monofilético
por alguns autores (e.g. Grilmaldi & Engel, 2005), outros já não o consideram como um
grupo monofilético (e.g. Sorensen et al., 1995). Segundo Sorensen et al.(1995)
Auchernorryncha poderia ser dividido em Clypeorrryncha e Acheorryncha. Os representantes
dessas subordens são terrestres, variando de 3 mm a mais de 100 mm de comprimento,
possuem antena cerdiforme, podendo ser curta ou longa, rostro com 3 artículos, asa anterior
membranosa, podendo ser levemente esclerosada, mas, em geral, com ápice membranoso e
tarsos trímeros (Grazia et al., 2012).
A subordem Heteroptera Linnaeus 1758, é composto por 7 infraordens, segundo
Cobben (1978), sendo elas: Enicocephalomorpha, Dipscoromorpha, Gerromorpha,
Nepomorpha, Leptopodomorpha, Cimicomorpha e Pentatomomorpha. . Os membros desse
grupo ocupam meios diversificados, podendo ser terrestre, aquáticos ou semi-aquáticos
(Grazia et al., 2012). Os heterópteros apresentam uma coloração bem variável e um corpo
variando de 0,5 a 110mm de comprimento, lábio inserido anteriormente na cabeça, tentório
reduzido, asa anterior modificada em hemiélitro, sendo coriácea anteriormente e membranosa
posteriormente, omatídeo e freno, constituem caracteres diagnóstico (Grazia et al., 2012). As
ninfas se assemelham aos adultos e ocupam geralmente o mesmo hábitat (Schuh & Slater,
1995).
Os hemípteros, segundo Brown (1977), estão dentre os insetos com uso potencial para
programas de monitoramento ambiental, junto com as ordens Coleoptera, Diptera,
21
Hymenoptera, Lepidoptera e Orthoptera, ainda de acordo com esse autor. O papel
desempenhado por eles no ecossistema é a de ciclagem de nutrientes, a decomposição e a
produtividade secundária, polinização, o fluxo de energia, a predação, a dispersão de
sementes, a regulação das populações de plantas e de outros organismos (Price, 1984).
Oliveira et al. (2014) aponta trabalhos que insetos adultos das famílias Gerridae e
Belostomatidae possuem a tendência de acumular metais pesados em ambientes
contaminados, sendo o hábito alimentar predatório desse insetos um agravante para o
acumulo de metais pesados (Corbi et al., 2011). O trabalho do Tchakonté et al. (2015)
corrobora com fato de que as famílias Gyrinidae, Gerridae e Vellidae são negativamente
influenciados por agentes poluentes antropogênicos em corpos d’águas, o que causa o
desaparecimento dos táxons mais sensíveis.
Figura 9. Ninfa de Hemiptera. Retirada de http://bugguide.net/node/view/281408/.
2. Objetivos
Por meio de técnicas de monitoramento biológico da qualidade d’água, esse trabalho
pretende realizar um levantamento faunístico de insetos aquáticos, com as já referidas ordens,
para Bacia Hidrográfica do Rio Pardo, Estado de São Paulo, que está inserida na porção norte
da Bacia do Paranapanema e Leste da Bacia do Paraná (Peron & Piroli, 2011), analisando dois
riachos, que não foram significativamente afetados pelas atividades antrópicas, pertencentes à
bacia. A partir dos dados de diversidade obtidos em cada riacho e utilizando ferramentas
estatísticas, inferir a integridade ambiental da área em questão.
22
Além dos objetivos diretos do trabalho, este contribuiu ainda para o treinamento do
aluno tanto em taxonomia de insetos aquáticos quanto para técnicas de avaliação ambiental de
ecossistemas aquáticos.
3. Material e métodos
3.1. Áreas de estudo
O trabalho foi realizado em riachos da Bacia Hidrográfica do Rio Pardo, Noroeste do
Estado de São Paulo, a qual está inserida na porção norte da Bacia do Paranapanema e Leste
da Bacia do Paraná, entre os paralelos 22° 15‟e 23° 15‟ de Latitude Sul e os meridianos 48º
15‟ e 50º 00‟ de Longitude Oeste, possuindo uma área de 4.801,095 km2 (Peron & Piroli,
2011). A Bacia Hidrográfica do Rio Pardo abrange 8.993 km² (de área drenada) e envolve 27
municípios, totalizando uma população de 1.092.477 habitantes, tendo o setor agrícola como a
base da economia dessa Bacia (Sistema Integrado de Gerenciamento de Recursos Hídricos do
Estado de São Paulo). Para gerenciar esse importante recurso hídrico, em 1996, foi instalado
o Comitê da Bacia Hidrográfica do Rio Pardo, no qual possui a sede da secretaria executiva
em Ribeirão Preto, SP. Na Figura 10, segue a área de abrangência da bacia.
Foram realizadas coletas em diversos pontos ao longo de dois riachos que fazem parte
da Bacia Hidrográfica do Rio Pardo, um localizado no município de Serrana, SP, conhecido
como Córrego do Matadouro (Figura 11), e outro no município de Cassia dos Coqueiros, SP,
nomeado de Ribeirão da Boiada (Figura 12). O método de amostragem utilizando réplicas
permitiu o tratamento dos dados para a construção dos modelos estatísticos.
Abaixo são apresentadas fotos de ambos os riachos amostrados, nos dois períodos em
que as coletas foram realizadas, outubro e março (Figuras 13 a 20), como também as fichas
cadastrais de cada um dos riachos, gentilmente fornecido pelo Comitê da Bacia Hidrográfica
do Rio Pardo (Figuras 21 e 22).
23
Figura 10. Bacia Hidrográfica do Rio Pardo. Retirado de
http://www.sigrh.sp.gov.br/cbhpardo/.
24
Figura 11. Local de coleta no município de Serrana, SP.
Figura 12. Local de coleta no município de Cássia dos Coqueiros, SP.
25
Figura 13. Córrego do Matadouro em Serrana – SP (Outubro de 2015).
Figura 14. Córrego do Matadouro em Serrana – SP (Março 2016).
26
Figura 15. Córrego do Matadouro em Serrana – SP ( Outubro de 2015).
.
Figura 16. Córrego do Matadouro em Serrana – SP ( Outubro de 2015).
27
Figura 17. Ribeirão da Boiada em Cássia dos Coqueiros – SP (Outubro de 2015).
Figura 18. Ribeirão da Boiada em Cássia dos Coqueiros – SP (Março de 2016).
28
Figura 19. Ribeirão da Boiada em Cássia dos Coqueiros – SP (Outubro de 2015).
Figura 20. Ribeirão da Boiada em Cássia dos Coqueiros – SP (Março de 2016).
29
Figura 21. Ficha cadastral com informações a repeito do Córrego do Matadouro em Serrana
(SP). Fornecida pelo Comitê da Bacia Hidrográfica do Rio Pardo.
(http://www.sigrh.sp.gov.br/cbhpardo/apresentacao)
30
Figura 22. Ficha cadastral com informações a repeito do Ribeirão da Boiada, córrego no qual
passa por Cássia dos Coqueiros (SP) e Mococa (SP). Fornecida pelo Comitê da Bacia
Hidrográfica do Rio Pardo (http://www.sigrh.sp.gov.br/cbhpardo/apresentacao).
31
3.2. Coleta, identificação e preparação do material
Foram realizadas quatro grandes coletas, duas em cada um dos pontos das áreas de
estudo, sendo uma em período seco (outubro de 2015) e outra em período chuvoso (março de
2016). A realização de diferentes coletas, preferencialmente em períodos de pluviosidade
diferentes, tem o intuito de avaliar a integridade do ambiente e garantir a confiabilidade do
trabalho, amostrando a possível influência do regime de chuvas sob a fauna.
Foram levantados dados abióticos dos riachos amostrados, a fim de buscar padrões
distribucionais das espécies, como a velocidade da água, mensurada com o uso do fluxômetro,
a vazão, usando o produto da velocidade média por uma área de secção feita no riacho (Lind,
1979), a profundidade e largura, medidas com o auxílio de uma trena, o pH , condutividade,
turbidez e oxigênio dissolvido, utilizando o Analisador Multiparâmetro Horiba, a temperatura
ambiente e da água, mensuradas com o auxílio de um termômetro.
As coletas foram realizadas durante o dia nos leitos dos riachos, totalizando 12
pontos de coleta, 6 em cada riacho, sendo que, em cada ponto amostrado, foi delimitada uma
área de 1 m de comprimento, a qual foi repetida três vezes a montante de cada riacho. O
método de amostragem foi por meio de uma rede do tipo surber, própria para coleta de insetos
imaturos aquáticos, que permite a padronização da coleta, pois possui uma área fixa de
30x30cm, sendo possível visualiza-la na Figura 23. O material coletado foi triado em
bandejas, separado e conservado em álcool 80%, todos os espécimes foram devidamente
etiquetados e identificados.
A identificação dos táxons foi realizada até o nível de gênero e baseada nas chaves de
Rafael et al. (2012), Fernández & Domínguez (2001), Dominguéz & Fernández (2009), Costa
& Simonka (2006), Dominguez et al. (2006), Heackman (2006), Mariano & Froehlich (2007),
Souza et al. (2007), Passos, Nessimian & Junior (2007), Azevedo & Hamada (2008), Calor
(2007) e Lecci & Froehlich (2007).
Segundo Juqueira & Campos (1998), a identificação apenas até o nível de família é
suficientemente precisa, pois quando se é utilizado índices como o BMWP, os scores
atribuídos de acordo com a tolerância a famílias são padronizado para as espécies a elas
pertencentes. Contudo, esse trabalho contrastou os dados nos dois níveis de identificação,
gênero e família, para averiguar qual o mais preciso para os riachos amostrados, de acordo
com a metodologia adotada.
32
Figura 23. Coleta de Insetos Aquáticos em Cássia dos Coqueiros em Março de 2015.
3.3. Análise dos dados
As matrizes obtidas foram analisadas do ponto de vista multivariado através de
ordenações (DCA) e análise de agrupamento (UPGMA ou TWINSPAN) (Romesburg, 1984;
Digby & Kempton, 1987; Manly, 1994; Gauch, 1995; Jongman et al., 1995, Legendre &
Legendre, 1998; Krebs, 1999; McCune & Mefford, 1999). No caso da análise de agrupamento
através da UPGMA, esta foi baseada em uma matriz de similaridade de Morisita-Horn
(Wolda, 1981). A riqueza foi avaliada através curvas de rarefação (Hulbert, 1971; Simberloff,
1972) e de métodos não paramétricos de estimativas de riqueza (Magurran, 2004). Por meio
de modelos lineares (Sokal & Rohlf, 1995; Underwood, 1997), identificamos fatores
ambientais preditivos da riqueza, abundância e composição faunística nos riachos estudados.
Para realizar as análises, utilizamos os programas PC-ORD 4® (McCune & Mefford, 1999) e
EstimateS 9.0 (Colwell, 2004).
Foram atribuídos scores para as famílias coletados, de acordo com o BMWP adaptado
para o Rio das Velhas por Junqueira & Campos (1998) (Tabela I). Esse trabalho apenas
contabilizou as famílias dos insetos aquáticos imaturos, excluindo as outras famílias de
33
macroinvertebrados bentônicos. Os scores são atribuídos de acordo com a sensibilidade das
famílias a agentes poluentes presentes nos ambientes aquáticos. Os scores são somados pela
presença das famílias no ambiente aquático e o total resulta na classificação da qualidade da
água (Tabelas II). Vale salientar que para um trabalho de biomonitoramento, recomenda-se
que a avaliação seja feita de forma periódica ao longo de vários anos para resultados mais
robustos. É recomendado que se elabore um BMWP para os locais de análise, pois esse índice
é muito especifico por ser dependente das características bióticas dos locais, pois esse índice é
calculado de acordo com as qualidades saprobióticas do local com base na abundância dos
macroinvertebrados bentônicos presentes no local (Alba- Tercedor & Sanches-Ortega, 1988;
Junqueira & Campos, 1998; Sniffer, 2007).
Tabela I. BMWP para Insetos Aquáticos Imaturos. Modificado de Junqueira & Campos 1998.
Ephemeroptera
Siphlonuridae 10
Leptophlebidae 8
Leptohyphidae 7
Baetidae 4
Plecoptera
Gripopterygidae 10
Perlidae 8
Lepdoptera
Pyralidae 10
Trichoptera
Odontoceridae 10
Helicopsychidae 10
Hydrobiosidae 8
Philopotamidae 8
Leptoceridae 7
Polycentropodidae 7
Glossomatidae 6
Hydroptilidae 6
Hydropsychidae 5
Coleoptera
Hydroscaphidae 10
Gyrinidae 6
Dysticidae 5
Elmidae 4
Hydrophilidae 4
Hemiptera
34
Hebridae 8
Vellidae 7
Naucoridae 5
Belostomatidae 5
Corixidae 5
Nepidae 5
Odonata
Calopterygidae 8
Coenagrionidae 6
Gomphidae 5
Libellulidae 5
Diptera
Dixidae 8
Simuliidae 5
Athericidae 4
Empidoidea 4
Tabanidae 4
Ceratopogonidae 3
Tipulidae 3
Culicidae 3
Chironomidae 2
Psychodidae 2
Stratiomyidae 2
Syrphidae 2
Megaloptera
Corydalidae 5
Tabela II. Classes de qualidade da água feita para classificação feita para análise do
BMWP. Modificada de Junqueira & Campos (1998).
Classe Score Qualidade da Água
I ≥ 86 Excelente
II 64 – 85 Bom
III 37 – 63 Satisfatório
IV 17 – 36 Ruim
V ≤ 16 Muito Ruim
35
4. Resultados
Os resultados obtidos e aqui apresentados serviram de base para discutir a integridade
e a condição ecológica encontradas nos dois riachos pertencentes à Bacia Hidrográfica do Rio
Pardo. As análises foram feitas e interpretadas separadamente para os níveis de família e
gênero, exceto para a Ordem Diptera, correspondente às famílias Simulidae, Chironomidae e
Culicidae, devido a dificuldade que essa ordem apresenta para a identificação até o nível
taxonômico de gênero.
Abaixo, seguem os dados abióticos (Tabela III) e bióticos (Tabela IV), obtidos nos
dois períodos de coleta (seca e chuva).
Tabela III. Dados abióticos coletados no Córrego do Matadouro em Serrana(SP) e no
Ribeirão da Boiada em Cássia dos Coqueiros (SP).
Estação Seca Chuvosa
Localidade Córrego do
Mataouro
Ribeirão da
Boiada
Córrego do
Matadouro
Ribeirão da
Boiada
Coordenadas
geográficas
S 21o14’ 34”
W 47o35’30”
S 21o17’43”
W 47o8’42”
S 21
o14’ 34”
W 47o35’30”
S 21o17’43”
W 47o8’42”
Data da Coleta 22/10/2015 22/10/2015
22/03/2016 22/03/2016
Horário da Coleta 09:00 13:00
10:00 13:00
Temperatura
Ambiente (ºC) 27,5 26
22 23
Temperatura do
riacho (ºC) 24 21,5
25,4 24,77
Largura do
Riacho (m) 2,05 3,21
5.23 11.1
Profundidade
média (cm) 7,9 14,08
15.3 27.07
Vazão (m3/s) 0,03 0,246
0.045 0.492
pH 7,5 8,1
6.7 8.7
36
Condutividade
(mS/cm) 0,161 0,166
0.13 0.13
Oxigênio
dissolvido (mg/l) 8,71 9,48
3.3 3.4
Salinidade (mg/l) 0 0
0.06 0.06
Turbidez (NTU) 3 2
3 2
Predomínio Remanso Remanso
Corredeira Corredeira
Ordem 1 1
1 1
Classe 4 2 4 2
Tabela IV. Dados bióticos coletados em cada coleta, sendo a primeira coleta ocorrida em
Outubro de 2015 (período de seca) e a segunda em Março de 2016 (período de chuvas).
ORDEM FAMILIA Gênero Córr. Do Matadouro 1 Córr. Do Matadouro 2 Rib. Da Boiada1 Rib. Da Boiada 2
Calamoceratidae Phylloicus 79 4 5 0
Ecnomidae Austrotinodes 0 1 1 9
Hydrobiosidae Atopsyche 0 0 0 1
Leptonema 0 13 0 4
Smicridea 0 15 4 5
Oecets 2 0 1 0
Triplectides 0 0 0 2
Polycentropodidae Polyplectropus 0 0 50 0
Calopterygidae Hetaerina 1 0 0 0
Gomphidae Peruvigomphus 14 0 1 0
Plecoptera Perlidae Anacroneuria 0 2 0 0
Megaloptera Corydalidae Corydalus 0 0 0 2
Heterelmis 3 0 49 2
Hexacylloepus 1 0 11 0
Microcylloepus 0 0 1 0
Xenelmis 0 0 0 1
Americabaetis 0 0 6 0
Apobaetis 0 0 1 0
Callibaetis 0 0 2 0
Cloeodes 0 0 1 0
Caenidae Caenis 0 0 0 6
Traverhyphes 4 0 1 0
Tricorythopsis 0 0 1 3
Leptophlebidae Farrodes 0 0 1 0
Chironomidae 155 3 214 2
Culicidae 2 0 28 0
Simulidae 0 1 11 5
Hemiptera Vellidae Rhagovelia 0 1 0 0
Riqueza 9 8 19 12
Abundância 261 40 389 42
Ephemeroptera
Baetidae
Leptohyphidae
Dptera
Trichoptera Hydropsychidae
Leptoceridae
Odonata
Coleoptera Elmidae
37
A curva de rarefação (Figura 24), que relaciona a quantidade de coletas e a quantidade
de espécimes coletados, juntamente com a curva do coletor (Figura 25), a qual infere, de
forma acumulativa, o número de famílias dos espécimes encontrados com as coletas, denotam
que o número de coletas não foi suficiente para estimar a riqueza total da área amostrada.
Figura 24. Curva de Rarefação.
Figura 25. Curva do Coletor.
38
Os Diagramas de Whittaker (Figuras 26 e 28) foram obitidos ordenando-se as
espécies a partir das mais comuns para as mais raras no eixo das abscissas e a abundância no
eixo das ordenadas (Melo, 2008), a fim de contrastar os dados a nível de gênero e a nivel de
família, das identificações de insetos aquáticos. Também foram feitos gráficos de proporções
de cada diagrama feito para melhor vizualição da relação dos gênero/famílias coletados em
cada caso (Figuras 27 e 29).
Figura 26. Diagrama de Whittaker – Abundância de Insetos Aquáticos, em nível de família,
para a Bacia Hidrográfica do Rio Pardo.
Figura 27. Proporção da Abundância de Insetos Aquáticos, em nível de família, para a Bacia
Hidrográfica do Rio Pardo.
39
Figura 28. Abundância de Insetos Aquáticos, em nível de gênero (exceto dípteros), para a
Bacia Hidrográfica do Rio Pardo.
Figura 29. Proporção da Abundância de Insetos Aquáticos, em nível de gênero (exceto para
dípteros), para a Bacia Hidrográfica do Rio Pardo.
Por meio do indicador Jacknife 1, o qual considera as espécies raras como aquelas que
ocorrem em apenas uma amostra, a riqueza estimada foi de 37,5 para gênero e 22,5 para
família. Para os indicadores Jacknife 2 e Chao 2, os gêneros raros seriam aqueles que ocorrem
40
em até 2 amostras. Por meio deles, as riquezas estimadas foram 46,16 e 35,53 para gênero e
24,41 e 20,15 para família respectivamente. Para o estimador ICE, o pesquisador deve definir
o número de amostras, entre 1 e 5, que as espécies devem ser consideradas raras (Santos,
2003), no caso, adotamos 3 amostras. A estimativa de riqueza para o estimador ICE foi de
44,43 para gênero e 23,47 para família. Já o Bootstrap interpreta os dados, diferentemente dos
outros estimadores, considerando a frequência de todos os espécimes coletados, não só os
raros, sendo o seu valor de 31, 88 para gênero e 19,48 para família. Os resultados dos
estimadores em relação às espécies raras (tanto para gênero quanto para família) amostradas
estão nas Tabelas V e VI e os seus respectivos valores estatísticos nas Tabelas VII e VIII,
juntamente com o Índice de Shannon e abundância.
Tabela V. Relação das espécies raras por estimador de riqueza, considerando apenas o nível
taxonômico de gênero.
ORDEM FAMILIA Gênero Jacknife1 Jacknife 2 e Chao 2 ICE
Calamoceratidae Phylloicus
Ecnomidae Austrotinodes X
Hydrobiosidae Atopsyche X X X
Leptonema X X
Smicridea X
Oecets X X
Triplectides X X X
Polycentropodidae Polyplectropus X X
Calopterygidae Hetaerina X X X
Gomphidae Peruvigomphus X X
Plecoptera Perlidae Anacroneuria X X X
Megaloptera Corydalidae Corydalus X X X
Heterelmis X
Hexacylloepus X X
Microcylloepus X X
Xenelmis X X X
Americabaetis X X X
Apobaetis X X X
Callibaetis X X X
Cloeodes X X X
Caenidae Caenis X X X
Traverhyphes X X
Tricorythopsis X X
Leptophlebidae Farrodes X X X
Chironomidae
Culicidae X X
Simulidae X
Hemiptera Vellidae Rhagovelia X X X
Trichoptera
Odonata
Dptera
Hydropsychidae
Leptoceridae
Coleoptera Elmidae
Baetidae
Leptohyphidae
Ephemeroptera
41
Tabela VI. Relação das espécies raras por estimador de riqueza, considerando apenas o nível
taxonômico de família.
Tabela VII. Compilação dos resultados dos estimadores de diversidade, juntamente com as
informações de Abundância e Riqueza, considerando o nível taxonômico de família.
Local Jacknife
1
Chao
2
Jacknife
2
ICE Bootstrap Ind.
Shannon
Abundância Riqueza
Serrana 17 19.5 17 67* 14.5 1.3 301 13
Cássia dos
Coqueiros
20 18.7 20 40 17.5 1.7 431 16
Bacia Hidrográfica
do Rio Pardo
22.5 20.1 24.4 23.4 19.4 1.7 732 19
Tabela VIII. Compilação dos resultados dos estimadores de diversidade, juntamente com as
informações de Abundância e Riqueza, considerando o nível taxonômico de gênero.
Local Jacknife
1
Chao
2
Jacknife
2
ICE Bootstrap Ind.
Shannon
Abundância Riqueza
Serrana 20 25 20 92* 17 1.41 301 15
Cássia dos Coqueiros 34.5 37.2 34.5 94.
6*
29.7 1.8 431 25
Bacia Hidrográfica do
Rio Pardo
37.5 35.5 46.1 44.
4
31.8 1.9 732 28
ORDEM FAMILIA Jacknife 1 Chao 2 e Jacknife 2 ICE
Calamoceratidae X
Ecnomidae X
Hydrobiosidae X X
Hydropsychidae X
Leptoceridae X
Polycentropodidae X X X
Calopterygidae X X X
Gomphidae X X
Plecoptera Perlidae X X X
Megaloptera Corydalidae X X X
Coleoptera Elmidae X
Baetidae X X X
Caenidae X X X
Leptohyphidae X X
Leptophlebidae X X X
Chironomidae
Culicidae X X
Simulidae X
Hemiptera Vellidae X X X
Odonata
Dptera
Ephemeroptera
Trichoptera
42
Para verificar a influência das condições abióticas sobre a abundância da fauna de
insetos aquáticos, foram feitas regressões lineares. Após a análise de correlação dos dados
entre as variáveis, em um primeiro momento, observamos a relação entre temperatura
ambiente, condutividade e oxigênio dissolvido; temperatura do riacho e salinidade; largura do
riacho, vazão e salinidade; profundidade média e vazão; vazão e pH; condutividade e
oxigênio dissolvido (Tabela IX), no segundo momento, incluímos a abundância como
variável independente (riqueza padronizada), e obtivemos correlação positiva entre ela, a
temperatura ambiente, a condutividade e o oxigênio dissolvido (Tabela X).
Tabela IX. Teste de correlação entre as variáveis abióticas.
Condições
Abióticas
Temperatura
Ambiente
Temperatura
do Riacho
Largura riacho
Profundidade
média
Vazão
(m³/s)
pH Condutividade O2 dissolvido
(mg/l)
Salinidade Turbidez
(NTU)
Temperatura
ambiente
1 --- --- --- --- --- --- --- --- ---
Temperatura do riacho
-0.636 1 --- --- --- --- --- --- --- ---
Largura do riacho
-0.694 0.466 1 --- --- --- --- --- --- ---
Profundidade média (cm)
-0.683 0.301 0.978 1 --- --- --- --- --- ---
Vazão (m³/s) -0.296 -0.095 0.827 0.891 1 --- --- --- --- ---
pH 0.1485 -0.368 0.549 0.614 0.899 1 --- --- --- ---
Condutividade 0.927 -0.846 -0.777 -0.698 -0.303 0.0973 1 --- --- ---
Oxigênio dissolvido (mg/l)
0.932 -0.842 -0.772 -0.694 -0.298 0.106 0.999 1 --- ---
Salinidade (mg/l)
-0.9578 0.788 0.794 0.735 0.348 -0.067 -0.994 -0.995 1 ---
Turbidez
(NTU)
0.056 0.528 -0.504 -0.647 -0.885 -0.878 -0.074 -0.075 0 1
Tabela X. Teste de correlação entre as variáveis abióticas incluindo a abundância como
variável independente.
Condições
Ambientais
Temp.
Ambiente
Temp.
Riacho
Largura
Riacho
Profundidade
média
Vazão
(m³/s) pH Condutividade
O2
dissolvido
(mg/l)
Salinidade Turbidez
(NTU) Abundância
Temperatura
ambiente 1 --- --- --- --- --- --- --- --- --- ---
Temperatura do riacho
-0.636 1 --- --- --- --- --- --- --- --- ---
43
Largura do riacho
-0.694 0.466 1 --- --- --- --- --- --- --- ---
Profundaode média (cm)
-0.683 0.301 0.978 1 --- --- --- --- --- --- ---
Vazão (m³/s) -0.296 -0.095 0.827 0.891 1 --- --- --- --- --- ---
pH 0.148 -0.368 0.549 0.614 0.899 1 --- --- --- --- ---
Condutividade 0.927 -0.846 -0.777 -0.698 -
0.303 0.097 1 --- --- --- ---
Oxigênio dissolvido
(mg/l) 0.932 -0.842 -0.772 -0.694
-0.298
0.106 0.999 1 --- --- ---
Salinidade (mg/l)
-0.957 0.788 0.794 0.735 0.348 -
0.067 -0.994 -0.995 1 --- ---
Turbidez (NTU)
0.056 0.528 -0.504 -0.647 -
0.885 -
0.878 -0.074 -0.075 0 1 ---
Abundância 0.840 -0.932 -0.718 -0.601 -
0.204 0.156 0.979 0.977 -0.952 -0.218 1
O Biological Monitoring Working Party (BMWP) foi usado de forma a medir e
comparar a integridade de cada riacho analisado (Tabelas XI e XII) e foi extrapolado para a
Bacia Hidrográfica do Rio Pardo (Tabela XIII).
Tabela XI. BMWP para o Córrego do Matadouro em Serrana (SP).
Ordem Família Score
Ephemeroptera Leptohyphidae 7
Leptophlebidae 8
Trichoptera
Calamoceratidae
Polycentropodidae 7
Hydropsychidae 5
Ecnomidae
Leptoceridae 7
Plecoptera Perlidae 8
Odonata Gomphidae 5
Calopterygidae 8
Coleoptera Elmidae 4
Hemiptera Vellidea 7
Diptera
Chironomidae 2
Culicidae 3
Simulidae 5
BMWP 76
44
Tabela XII. BMWP para o Ribeirão da Boiada em Cássia dos Coqueiros (SP).
Ordem Família Score
Ephemeroptera
Baetidae 4
Leptohyphidae 7
Leptophlebidae 8
Caenidae
Trichoptera
Calamoceratidae
Polycentropodidae 7
Hydropsychidae 5
Ecnomidae
Leptoceridae 7
Hydrobiosidae 8
Plecoptera Perlidae 8
Odonata Gomphidae 5
Calopterygidae 8
Megaloptera Corydalidae 5
Coleoptera Elmidae 4
Diptera
Chironomidae 2
Culicidae 3
Simulidae 5
BMWP 86
Tabela XIII. BMWP para a Bacia Hidrográfica do Rio Pardo.
Ordem Família Score
Ephemeroptera
Baetidae 4
Leptohyphidae 7
Leptophlebidae 8
Caenidae -
Trichoptera
Calamoceratidae
Polycentropodidae 7
Hydropsychidae 5
Ecnomidae -
Leptoceridae 7
Hydrobiosidae 8
Plecoptera Perlidae 8
Odonata Gomphidae 5
Calopterygidae 8
Megaloptera Corydalidae 5
Coleoptera Elmidae 4
Hemiptera Vellidea 7
45
Diptera
Chironomidae 2
Culicidae 3
Simulidae 5
BMWP 93
5. Discussão
Ao iniciarmos esse trabalho, hipotetizamos que se comparassemos os dois riachos
dessa pesquisa, o Córrego do Matadouro, pertencete ao município de Serrana (SP), com o
Ribeirão da Boiada, do municio de Cássia dos Coqueiros (SP), ao pensarmos na
contaminação aquática envolvendo dejetos humanos e poluição agrotóxica, teríamos uma
diferença significativa em relação à fauna de ambos os riachos, com variações representativas
da diversidade e presença ou ausência de macroinvertebrados bentonicos mais sensíveis à
poluição, já que a hipótese inicial era que o riacho de Serrana seria mais poluído que o de
Cássia dos Coqueiros, pois este encontra-se em uma área muito mais preservada e de acesso
limitado, enquanto aquele passa diretamente por uma fazenda de cana-de-açúcar e estava
visivelmente mais degradado.
Os resultados relacionando a poluição com as análises das condições abióticas não
tiveram diferenças consideráveis. Ao observamos a Tabela III, vemos que os fatores que
poderiam influenciar diretamente na distribuição dos insetos aquáticos (oxigênio dissolvido,
condutividade e pH), em relação à presença de agentes poluentes entre um riacho e outro, não
apresentaram diferenças significativas, embora haja, na região circundade ao Córrego do
Matadouro cana de açucar e dejetos humanos (latas de alumínio, roupas e sapatos) . Ao
obervamos os espécimes coletados (Tabela IV), vemos que, no período de chuva, no Córrego
do Matadouro coletamos espécies muito sensíveis à poluição, fato que será dioscutido
posteriomente, derrubando de vez a nossa hipótese.
O trabalho teve 732 espécimes coletadas (Figura 24), que foram identificadas até o
nível de gênero, exceto para os dípteros. Tivemos oito ordens de insetos aquáticos coletadas,
sendo elas Ephemeropteras, Trichoptera, Plecoptera, Megaloptera, Coleoptera, Odonata,
Diptera e Hemiptera, correspondendo a um total de 19 famílias e 25 gêneros (Tabela IV)
encontrados.
46
Uma segunda hipótese seria que, ao analisarmos os nossos dados bióticos,
comparando os dois níveis taxonômicos, família e gênero, teríamos resultados mais robustos
ao nível de gênero, mas os estimadores mostraram que nossos resultados são mais robustos a
nível de família, o que discutiremos posteriormente. Não desprezamos o fato de que as
identificações a nível de gênero são mais precisas do ponto de vista ecológico do que as
identificações a nível de família, na qual a ecologia é mais generalizada (Junqueira & Campos
1998; Bapitista 2008).
Como denotado por Melo (2008), os padrões de distribuição de espécies são
verificados pelo número de coletas e o tamanho da área, sendo diretamente proporcionais, ou
seja, quanto mais se coleta, maior o número de indivíduos. Logo, existe uma necessidade de
padronização para poder estimar a riqueza de duas áreas de áreas diferentes (Melo, 2008). E
assim, para verificar se o número de espécimes coletados se aproximou da riqueza total da
área estudada, utilizamos a curva do coletor (Colwell & Coddington, 1994), a qual indica que
a quatindade de coletas não foi suficente para amostrar a diversidade de insetos aquáticos
(Figura 25). Contudo, vemos uma leve tendência ao platô da curva, sinal de que não
estavamos tão distantes assim de amostrar a diversidade de cada local. Fato que é corroborado
pelos indices preditivos de diversidade, que analisaram a diversidade com o nível taxônomico
de família (Tabela VII), no qual os valores obtidos pelos estimadores se aproximan dos dados
obtido por esse trabalho.
Vale salientar que as coletas foram feitas em dois períodos, estação seca (outubro de
2015) e chuvosa (março de 2016), a fim de correlatar a abundância das espécies junto com a
interferência da sazonalidade. Visualmente, foi perceptível a influência da sazonalidade sobre
a fauna (Figuras 13,14,17 e 18) e, posteriormente, averiguada com as análises dos dados
abióticos, denotado pelo aumento da vazão, profundidade e largura dos riachos (Tabela III) e
da variação na fauna (Tabela III), pela redução drástica da abundância, devido ao aumento da
vazão, um dos fatos que afeta toda fauna de macroinvertebrados bentônicos, como observado
por Bispo & Oliveira (1998).
Ao analizarmos o Diagrama de Whittaker (Figuras 26 e 28), verificamos a menor
equabilidade das espécies pelo aspecto inclinado (Melo, 2008), denotando uma grande
desproporcionalidade entre o número de espécimes coletados e identificados até o nível
taxonômico de familília ou gênero (Figuras 27 e 28), o que não exibe diferenças
47
significativas nas ordenações dos espécimes coletados e nem no arranjo proporcional, que foi
configurado na curva.
Proporcionalmente, a ordem Diptera foi a predominante na coleta, representando cerca
de 58% dos espécimes amostrados , tanto comparados com as indetificações a nível de
gênero como de família, sendo aproximadamente 51% para chironomídeos, 4 % simulídeos e
3% para culicídeos. Outro grupo abundante foram os tricópteros. Calamoceratidae, família
que possui apenas o gênero Phylloicus, foi a família mais abundante da ordem, representando
12% de todos os espécimeas coletados, comparados a nível de gênero e família. Com
representatividade abaixo de 10%, tivemos Elmidae, Polycentropodidae. Hydropsychidae,
Gomphidae, Ecnomidae, Baetidae, Leptohyphidae, Caenidae, Leptoceridae, Perlidae,
Corydalidae, Hydrobiosidae, Calopterygidae, Leptophlebidae e Vellidae.
Os chrinomídeos foram mais abundantes por vários motivos. Segundo Sanseverino,
Nessimian & Oliveira (1998), a ditribuição de Chironomidae está intrisicamente relacionada
com a presença de matéria orgânica, e ambientes brejosos. Segundo eles, os grupos
encontrados nesse tipo de ambiente são os mais diversos possíveis, sendo inversamente
relacionados com a vazão da correnteza. Ainda de acordo com esses autores, a diversidade da
forma alimentar desse grupo é grande, mas o característico para a maioria dos ambientes
aquáticos por eles estudados é a forma coletora, que é trivialmente encontrada em ambientes
de Mata Atlântica, onde há a deposição de folhas em riachos o ano inteiro. Os espécimes
dessa família também apresentam maior resistência e resiliência que outras famílias de insetos
aquáticos (Abilio et al., 2005; Marçal, 2014), possuindo espécie resistência a dessecação por
20 meses, como Polypedilum vanderplanki (Hinton, 1952; McLachlan, 1983). Os
chironomídeos, por serem bastante cosmopolitas em países tropicais, para o BMWP,
apresenta um score mínimo, como podemos observar na Tabela I.
A presença de trichopteros da família Calamoceratidae, relativamente em grande
quantidade, está relacionado com a forma de construção do casulo (grumixás) pelo gênero
Phylloicus, o qual é construido a partir de folhas, que são cortadas em formato oval e
encontradas em local de remansos de rios e córregos, podendo ser muito abundantes em
determinadas localidades, dependendo do tipo da cobertura vegetal em que se insere o riacho
(Moretti et al., 2007). Estes invertebrados são fragmentadores, exercendo importante papel na
conversão de matéria orgânica particulada grossa em matéria orgânica particulada fina, em
ecossistemas lóticos (Wallace & Webster, 1996). Embora não tenha sido avaliada a matéria
48
particulada na água, a vazão no período de outubro de 2015, comparado com março de 2016,
foi significativamente menor, aumentando as zonas de remanso, locais onde a correnteza é
menor, e propiciando o acúmulo de folhas. Segundo Moretti et al. (2007) e Oliveira et al.
(2009), para espécimes do gênero Phyloicus, a espécie a qual a folha pertencente não é o fator
determinante para a construção de casulos, e sim a dureza das folhas (aquleas que apresentam
maiores teores de polifenois) e a durabildiade.
A família Calamoceratidae não aparece no BMWP calculado para o Rio das Velhas,
feito por Junqueira & Campos (1998), para a peninsula Ibérica, Alba-Tercedor & Ortega
(1988) Alba-Tercedor (1996), e nem no BMWP revisto para a Grã Bretanha, por SNIFFER
(2007). Alguns trabalhos que fazem uso do BMWP já calculado por outros autores, optam por
estipular um próprio score para táxons que, como Calamoceratidae, não foram previamente
estipulados, outros, como é o caso desse trabalho, não contabilizam táxons que não foram
estipulados previamente.
A não atribuição de um valor, como visto em trabalhos que elaboraram o BMWP, se
dá pelo não aparecimento nas coletas, pois a atribuição de valores está relacionado com a
quantidade de espécimes coletados em relação aos diferentes níveis saprobioóticos (Junqueira
& Campos, 1998). Há também grandes disparidades de valores atribuidos ao mesmo táxon em
BMWPs de autores diferentes, ou de reviões de um indice feito, isso também se dá pelo
mesmo motivo apresentado.
Ao analisarmos o efeito da sazonalidade com a distribuição dos insetos aquáticos,
atribuímos ao aumento da vazão como o grande responsável pela grande diferença de
espécimes coletados em Outubro de 2015 (650 espécimes, o que represente 88% do total) para
com Março de 2016 (82 espécimes, sendo proporcionalmente 12% do total). Contudo, a
Tabela X nos motra que a distribuição da abundância está diretamente relacionada com as
variáveis abióticas quantidade de oxigênio dissolvido, condutividade e temperatura ambiente.
Tais variaveis também se correlacionam entre si, como mostrado na Tabela IX.
O oxigênio dissolvido no ambiente aquático é proveniente do gás atmosférico, bem
como de organismos fotossintéticos (Lind, 1979). Nesse trabalho tivemos uma grande
variação do oxigênio dissolvido, sendo da 8,71 e 9,48 mg/l (para Córrego do Matadouro e
Ribeirão da Boiada), caindo para 3,3 e 3,4, respectivamente, em um período que normalmente
temos um aumento dessas condições em riachos (Sguarezi et al., 2007; Bleich, Silva &
Rossete, 2008). De acordo com Sipaúba & Gaglionone (1993), vários fatores contribuem para
49
a perda ou ganho de oxigênio pelas águas dos rios, como pressão, turbulência, temperatura,
fotossíntese, respiração de organismos e oxidação de matéria orgânica, reações inorgânicas,
águas de afluentes.
Segundo Arias et al. (2007), a concentração de pesticidas e mais longo o tempo de
exposição, maiores as chances dos impactos negativos atingirem níveis superiores de
organização biológica, como comunidades e ecossistemas, afentando a preseça de algas
macrófitas responsáveis pela produção de parte do oxigênio. Assim, se um estresse dura
tempo suficiente para levar à morte uma população de organismos, afetando suas taxas de
crescimento e de reprodução, impedindo assim o recrutamento de novas espécies, ele é então
capaz de alterar a estrutura da comunidade, assim como visto na queda de espécimes
coletados nos períodos chuvosos, além do aumento da vazão, as chuvas poderiam ter
possibilitado a lixiviação de agentes poluidores.
Contudo, o aparecimento de espécimes, como Corydalidae, Baetidae, Perlidae e
Vellidae nesse locais, por exemplo, denotam que provavelmente houve a dissolução desses
componantes não afentando a fauna desses macroinvertebrados bentônicos.
Não há uma explicação clara sobre a influencia da pluviosidade no oxigênio
dissolvido. Há trabalhos que encontraram uma correlção positiva, como Sguarezi et al. (2007)
e Bleich , Silva & Rossete (2008), uma relação de neutralidade na variação nesses períodos
de alta pluviosidade, denotado por Oliveira et al. (2008), e uma relação negativa, onde o
aumento da pluviosidade reduz as condições de oxigênio dissolvio (Carvalho et al,.2000;
Junior et al,. 2013).
No presente trabalho, vemos uma correlação positiva, entre a temperatura ambiente, a
condutividade e o oxgiênio dissolvido (Tabela VIII). De acordo com Oliveira et al. (2008),
temperaturas mais quentes favorecem para a dissolução do oxigênio em água, o que pode ser
uma explicação plausível para a flutuação inesperada dos dados.
Segundo Hynes (1970), a temperatura é importante em ambientes lóticos, pois regula
o ciclo de vida dos insetos aquáticos. Necchi et al. (2000) denotou que margens de córregos
que predominam mata de galeria tendenciam à menor temperatura, devido ao sombreamento.
A temperatura também pode dificultar a dissolução de gases como o oxigênio na água (Maier
1978), o que pode limitar a distribuição dos insetos aquáticos. Nesse trabalho, a correlação
apresentada foi de (r = 0,840, p<0,05), denotando influência da temperatura na abundância, e
de (r = 0,932, p<0,05), denotando também influência na quantidade de oxigênio dissolvido.
50
De acordo com Maier (1978), é comum que os ambientes lóticos brasileiros
apresentem pH próximo do neutro, o qual verificamos nesse trabalho, de 6,7 a 8,7,. A
condutividade elétrica é usada na determinação do teor de sais dissolvidos na água, (Maier,
1978), o que, nesse trabalho, ambos apresentaram baixo valor.
Ao compararmos os dados físico-químicos obtidos nesse trablho com os de Sampaio
(2012), que obteve os dados em 12 locais diferentes do Rio Pardo, vemos que os valores
obtidos para os dois riachos aqui amostrados e pertencentes à Bacia Hidrgráfica do Rio Pardo
se enquandram nos valores por ela apresentados (Tabela XIV).
Ao analisarmos os indices preditivos, temos que as famílias e gêneros raras (Tabela VI
e VII) não foram considerados significativos para esse trabalho, pois o fator limitante foi a
pequena quantidade de coletas. Como por exemplo, o estimador ICE, no qual considerou até 3
amostras como espécie raros, não tivemos apenas a seleção de chironomídeos.
Tabela XIV. Medianas dos resultados dos parâmetros físico-químicos por trecho de
amostragem no Rio Pardo. Modificado de Sampaio, 2012.
Trecho de
Amostragem
Ph Temperatura(oC) Oxigênio
Dissovido
(Mg L-1
)
Condutividade
Elétrica (µS)
Turbidez
(NTU)
1 5,2 18,7 7,5 13,4 0,1
2 5,8 18,5 7,3 30,7 30,8
3 6,2 20,7 8,1 46,4 21,2
4 6,1 22,4 7,9 51,9 8,0
5 6,3 22,7 7,4 59,0 14,0
6 6,1 22,1 7,1 56,1 34,1
7 6,4 22,9 6,6 54,2 24,3
8 6,3 23,8 6,8 60,0 21,0
9 6,4 23,9 6,9 61,2 24,5
10 6,5 23,4 7,3 62,6 17,6
11 6,5 23,4 7,3 60,4 22,9
12 6,4 23,8 4,2 59,4 14,1
Máximo 6,5 23,9 8,1 62,6 34,1
Mínimo 5,2 18,5 4,2 13,4 0,1
Contudo, ao considerarmos as espécies sensíveis à agentes poluentes, no qual
apareceram em apenas uma amostra, apenas para o nível de gênero temos , Hydrobiosidae
(Atopsyce), Polycentropodidae, Calopterygidae (Hetaerina), Perlidae (Anacroneuria),
51
Corydalidae (Corydalus), Emildae (Mycrocyloepus e Xenemls), Baetidae (Americabaetis,
Apobaetis, Calibaetis e Cloeodes), Leptohyphidae (Traverhyphes), Leptophlebidae
(Farrodes) e Vellidae (Rhagovelia). Para nível de família, teriamos Hydrobiosidae,
Polycentropodidae, Calopterygidae, Perlidae, Corydalidae, Baetidae, Caenidae,
Leptophlebidae e Vellidae, resultando na exclusão de apenas duas famílias (Emildae e
Leptohyphidae), ao contrastarmos os dois resultados.
Ao analisarmos as Tabelas XI e XII, as quais denotam o maior score para famílias
sensíveis à poluição aquática, com a exceção de Baetidae, todos as outras famílias receberam
score 5 ou mais. Então, para esse trabalho, podemos considera-las como espécies raras, com
base no BMWP adaptado para o Rio das Velhas (Junqueira & Campos, 1998).
Os resultados apontados pelos estimadores de diversidade, quando comparados entre
os dois níveis de identificação (gênero e família), demonstraram que a diversidade a nível de
família foi melhor amostrada em comparação com a diversidade de gêneros (Tabelas IV e
V), pois os valores apontados pelos indices (Jacknife 1 , Chao 2 , Jacknife 2, Ice e Bootstrap)
se aproximaram ao da riqueza estimada para o local, tendo baixa diferença em relação a
riqueza amostrada. Quando comparamos as riquez estimadas, Ribeirão da Boiada apresentou
maiores valores que o Córrego do Motadouro.
O índice de Shaanon denotou também que Ribeirão da Boiada apresentou maior
diversidade de insetos aquáticos do que o Córrego do Matadouro e que ele amostrou a
diversidade da Bacia Hidográfica do Rio Pardo nessa metodologia, para os dois níveis
taxônomicos comparados, gênero e família (Tabelas VII e VIII). No entanto, não podemos
inferir que o índice de Shannon, nesses locais, atingiram valores altos ou baixos, pois os
valores numéricos são subjetivos e apenas relevantes quando comparados com dados
anteriories (Melo, 2008), o que não consta na literatura para esses locais.
Um dos motivos é a qualidade da água, classificada pelo Conselho Nacional do Meio
Ambiente (CONAMA), de acordo com a Resolução no 357, de 17 de Março de 2005 (Brasil),
foi de Classe 4 para o Córrego do Mataoduro e Classe 2 para Ribeirão da Boiada.
O objetivo dessa classificação se dá por fonecer um controle e monitoramento desses
corpos d’agua. Segundo o próprio orgão, as condições da água apresentadas por corpos
d’agua de classe 2 permitem a utilização para:
a) o abastecimento para consumo humano, após tratamento convencional;
b) a proteção das comunidades aquáticas;
52
c) à recreação de contato primário, tais como natação, esqui aquático e mergulho;
d) à irrigação de hortaliças, plantas frutíferas e de parques, jardins, campos de esporte
e lazer, com os quais o público possa vir a ter contato direto; e
e) à aquicultura e à atividade de pesca.
Em contraste, os corpos dágua classe 4 são destinados para:
a) navegação;
b) harmonia paisagistica.
O trecho da Resolução No 357, de 17 de março de 2005 do CONAMA sobre corpos
d’agua classe IV, seção II, das águas doces:
“Art 17. As águas doces de classe 4 observarão as seguintes condições e padrões:
I – Materiais flutuantes, inclusive espumas não naturais: virtualmente ausentes;
II- odor e aspecto : não objetáveis;
III – óleo e graxa : toleram-se irisdescências;
IV – substâncias facilmente sedimentáveis que contribuam para o assoreamento de
canis de navegação: virtualmente ausentes;
V – fenóis totais (substâncias que reagem com 4- aminoantipirina) até 1 mg /l de
C6H5OH;
VI – OD , superior a 2mg/L O2 em qualquer amostra; e
VII – pH: 6 a 9.”
Tendo em vista a denominação da classe dos riachos estudados, para o Córrego do
Matadouro, vemos que os padrões estudadas excedem as expectativas dadas pelo CONAMA.
No caso do Ribeirão da Boiada, este também se enquadra na na classe estipulada pelo
CONAMA, segundos os dados dessa pesquisa.
Por meio do BMWP adpaptado para o Rio das Velhas (Junqueira & Campos, 1998),
comparando a qualidade da água dos dois riachos obtivemos os scores de 76 para o Córrego
do Matadouro, e de 86 para o Ribeirão da Boiada, sendo as qualidades da aágua consideradas
BOA e EXCELENTES, segundo o índice estabelecido no estudo em questão (Tabela II).
Esse resultado é corroborado pelos aspectos de diversidade encontrados no Ribeirão
da Boiada, devido ao fato da área ser preservada, mesmo não estando enquadrada em um
sistema de proteção ambiental nacional, ela se encontra distante de influências antrópicas, em
comparação ao Córrego do Matadouro, o qual faz fronteira com a produção de cana-de-
53
açúcar. O score elevado se dá pelos espécimes encontrados no Ribeirão da Boiada que são
mais sensíveis a poluição, apresentando valores elevados no índice BMWP utilizado.
6. Considerações finais
A Bacia Hidrográfica do Rio Pardo é uma importante bacia da região Noroeste do
Estado de São Paulo. Como mostrado por Sampaio (2012) e Peron & Piroli (2011), ela possui
alguns pontos críticos de despejo de componentes orgânicos e falta de mata ciliar. O presente
trabalho é pioneiro ao tentar avaliar a integridade ambiental de riachos pertencentes à Bacia
Hidrográfica do Rio Pardo utilizando dados bióticos e abióticos, ao mesmo tempo tentando
relacionar os fatores ambientais determinantes na distribuição da fauna de insetos aquáticos e
o quanto a atividade antrópica exerce influência sobre a variação da fauna.
Ao extrapolar as condições ambientais e os dados bióticos desse trabalho para a Bacia
Hidrográfica do Rio Pardo, chegamos a um parecer semelhante ao apresentado por Sampaio
(2012), que defende que a bacia se encontra em boas condições, em termos de qualidade da
água. Essa discussão é importante e atual, aparecendo diversas vezes na mídia, já que o
Aquífero Guarani já não é mais suficiente para o abastecimento de água da cidade de Ribeirão
Preto, a qual deve começar a captar água da Bacia do Rio Pardo em breve.
Ao contrastarmos os dados bióticos obtidos a nível taxonômico de gênero ou a nível
de família, vem à tona uma discussão já muito antiga quando falamos em monitoramento
biológico. Qual nível taxonômico devemos usar? A resposta depende.
As identificações até gênero fornecem dados mais espécificos sobre a qualidade da
água, como já alertado por Junqueira & Campos (1998), contudo, os parâmetros oferecidos
por indentificações até o nível taxonômico de família estabelecem algumas vantagens como:
a) facilidade na identificação;
b) rápida amostragem da biodiversidade local;
c) avaliação geral da qualidade da água;
d) facildiade de contrução de indices biomonitoramento, como BMWP;
e) Referencial bibliográfico (a maioria dos trabalhos de biomonitoramento ainda estão
relacionados a nível de família).
54
7. Referências bibliografias
ABILIO, F.J.P., FONSECA-GESSNER, A.A., WATANABE, T. & LEITE, R.L.
Chironomus gr. decorus (Diptera: Chironomidae) e outros insetos aquáticos de um
açude temporário do semi-árido paraibano, Brasil. Entomol. vectores. Vol.12, n.2 ,pp.233-
242p. 2005.
ALBA-TERCEDOR, J. Macroinvertebrados acuaticos y calidad de las aguas de los
rios. In: IV Simposio del Agua em Andalucia (SIAGA), Almeira, vol. 11: 203-211p. 1996.
ALBA-TERCEDOR, J. & SANCHES-ORTEGA, A. Un método rápido y simple
para evaluar la calidad biológica de las aguas corrientes basado en el de Hellawell
(1978). Limnética 4:51-56p. 1988.
ALVES, Igor Charles Castor et al. Qualidade das águas superficiais e avaliação do
estado trófico do Rio Arari (Ilha de Marajó, norte do Brasil). Acta Amaz. Vol.42, n.1 ,
115-124p. 2012.
AMORIM, D.S. Neotropical Diptera diversity: richness, patterns, and
perspectives, 71-75p. In: T.Pape, D. Bickel & R.Meier, Diptera Diversity: status, challenges
and tools. Koninklijke Brill NV. Leiden, 459. 2009.
ARIAS, A.R.L., BUSS, D.F., ALBUQUERQUE, C., INÁCIO, A.F., FREIRE, M.M.,
EGLER, M., MUGNAI, R. & BAPTISTA, D.F. Utilização de bioindicadores na avaliação
de impacto e no monitoramento da contaminação de rios e córregos por agrotóxicos.
Ciênc. saúde coletiva, Rio de Janeiro 12(1). 2007.
ARMITAGE, P; D., CRANSTON P.S. & PINDER, L.C.V. The Chironomidae: The
biology and ecology of non-bitng midges. London, Chapman & Hall, 538p. 1995.
AZEVEDO, C.A.S. & HAMADA, N. Megaloptera. In: Guia on-line: Identificação de
larvas de insetos Aquáticos do Estado de São Paulo. Froelich, C.G. (org). Disponível
em:htpp:/sites.ffclrp.usp.br/aguadoce/guiaonline. 2008.
55
BAPTISTA, D.F. Uso de macroinvertebrados em procedimento de
biomonitoramento em ecossistemas aquáticos. In: Oescologia Brasiliensis, 12(3): 425-
441p. 2008.
BENKE, A.C. Production dynamics of riverine chironomids: extremely high
biomass turnover rates of primary consumers. Ecology, 79(3): 899-910p. 1998.
BEUTEL, R. G. Phylogenetic analysis of Myxophaga (Coleoptera) with a
redescription of Lepicerus horni (Lepiceridae). Zoologischer Anzeiger 237: 291-308p.
1999.
BEUTEL, R. G. & HAAS, F. Phylogenetic relationships of the suborders of
Coleoptera (Insecta). Cladistics, 16: 103–141p. 2000.
BISPO, P.C. & L.G. OLIVEIRA. Distribuição espacial de insetos aquáticos
(Ephemeroptera, Plecoptera e Trichoptera), em córregos de cerrado do Parque
Ecológico de Goiânia, Estado de Goiás. ln: NEISSIMIAN, J.L. Carvalho. E. (eds). Ecologia
de Insetos Aquáticos. Séries Oecologia Brasiliensis, vol V. PPGE-UFRJ. Rio de Janeiro,
Brasil. 175-189p. 1998.
BROWN, K.S. Centros de evolução, refúgios quaternários e conservação de
patrimônios genéticos na região neotropical: padrões de diferenciação em Ithomiinae
(Lepidoptera: Nymphalidae). Acta Amazônica, 7:75-137p. 1977.
BRUSCA, R.C. & BRUSCA, G.J. Invertebrates. Sinauer Associates Sunderland, MA.
936. 2002.
CALOR, A.R. Considerações a cerca da filogenia de Trichoptera Kirby 1813: Da
análise dos dados para as hipóteses ou dos cenários para os dados. EntomoBrasilis 2(1):
01-10 p. 2009.
CALOR, A.R. Check list de Trichoptera (Insecta) do Estado de São Paulo, Brasil.
Biota Neotropica 11(1): 316-328p. 2011.
56
CALOR, A.R. Trichoptera. In: Guia on-line: Identificação de larvas de insetos
Aquáticos do Estado de São Paulo. Froelich, C.G. (org). Disponível
em:htpp:/sites.ffclrp.usp.br/aguadoce/guiaonline/index_trico. 2007.
CARVALHO, A.R.., MINGANTE, F.H., TORNISIELO, L. Relação da atividade
agropecuária com parâmetros físicos e químicos da água. Revista Química Nova, São
Paulo, SP, v.23(5) 618-622p. 2000.
CARVALHO, C.J.B., RAFAEL, J.A., COURI, M.S. & SILVA, V.C. Diptera. In:
RAFAEL, J. A., MELO, G. A. R., CARVALHO, C. J. B. de., CASARI, S.A.,
CONSTANTINO, R. (Ed.). Insetos do Brasil: Diversidade e taxonomia. Holos Editora,
Ribeirão Preto, SP. 796 p. 2012.
CASARI, S.A. & Ide, S. Coleoptera. In: RAFAEL, J. A., MELO, G. A. R.,
CARVALHO, C. J. B. de., CASARI, S.A., CONSTANTINO, R. (Ed.). Insetos do Brasil:
Diversidade e taxonomia. Holos Editora, Ribeirão Preto, SP. 796 p. 2012.
CATERINO, M. S., SHULL, V. L., HAMMOND, P. M. & VOGLER, A.P. Basal
relationships of Coleoptera inferred from 18S rDNA sequences. Zoologica Scripta, 31:
41–49p.2002. Lawrence, J. F. The Australian Ommatidae (Coleoptera: Archostemata): new
species, larva and discussion of relationships.Invertebrate Taxonomy, 13: 369–390p.1999.
COBBEN, R.H. Evolutionary trends in Heteroptera. II. Mouthpartstructures and
feeding strategies. Mededelingen Landbouwhogeschool, Wageningen, The Netherlands. 1978.
CONTRERAS-RAMOS, A. Is the family Corydalidae (Neuropterida,
Megaloptera) a monophylum? Denisia, 13, 135–140. 2004.
CONTRERAS-RAMOS, A. Phylogenetic review of dobosonflies of the subfamily
Corydalinae and the genus Corydalus Latreille (Megaloptera: Corydalus). Zootaxa 2862:
1-38p. 2011.
CORBI, J.J., FROEHLICH, G., TRIVINHO-STRIXINO, S. & SANTOS, A.
Evaluating the use of predatory insects as bioindicators of metals contamination due to
sugarcane cultivation in neotropical streams. Environmental Monitoring and Assessment,
177:545-554p. 2011.
57
COSTA, C., IDE, S. & SIMONKA, C. E. Insetos Imaturos: Metamorfose e
Identificação. Editora Holos, 249p. 2006.
COSTA, J.M., SANTOS, T.C. & OLDRINI, B.B. Odonata. In: RAFAEL, J. A.,
MELO, G. A. R., CARVALHO, C. J. B. de., CASARI, S.A., CONSTANTINO, R. (Ed.).
Insetos do Brasil: Diversidade e taxonomia. Holos Editora, Ribeirão Preto, SP. 796 p. 2012.
COWELL, R.K. & CONDDINGTON, J. A. Estimating terrestrial biodiversity
through extrapolation. Philosophical Transactions of Royal Society: Biological Sciences.
Vol. 345, Nº1311, Biodiversity: Measurement and Estimation, 101- 118p. 1994.
COWELL, R.K. EstimateS: Statistical of Species Richness and Share from Sample
(Software & User‟s Guide). Versão 9.0.
CROWSON, R. A. The Natural Classification of the Families of Coleoptera.
London: Nathaniel Lloyd & Co., Ltd., 187 p. 1955. Re-impressão: E.W. Classey, Hampton,
187 p. 1967.
DAVIES, D.A. & TOBIN, P. The dragonflies of the world: A systematic listo f the
extante species of Odonata, Zygoptera, Anisozygoptera. Societas Internationalis
Odonatologica, Rapid Communications (Supplements) 1:1-127p.1984.
DAVIES, D.A. & TOBIN, P. The dragonflies of the world: A systematic listo f the
extante species of Odonata, Anisoptera. Societas Internationalis Odonatologica, Rapid
Communications (Supplements) 2:1-151p.1985.
DIGBY, P.G. & KEMPTON, R. A. Multivariate Analysis of Ecological
Communities. Champman & Hall, New York. VII, 206p. 1987.
DOMÍNGUEZ, E. & H.R. FERNÁNDEZ. a roi verte rados e t i os
suda eri a os Siste ti a io og a. undación iguel Lillo, Tucumán, Argentina, 656p.
2009.
DOMÍNGUEZ, E., MOLINERI, C., PESCADOR, M., HUBBARD, M. & NIETO, C.
Ephemeroptera of South America. In: ADIS, J.; ARIAS, J. R.; RUEDA-DELGADO, G. &
58
WANTZEN, K. M. eds. Aquatic Biodiversity in Latin America (ABLA). v.2. Sofia -
Moscow, Pensoft. 646p. 2006.
EDMUNDS, G.F; JENSEN, S.L. & BBERNER, L. 1976. The Mayflies of North and
Central America. University of Minesota Press, Minneapolis, X+330p.
EGLER, M, Utilizando a fauna de macroinvertebrados como indicadores da
integridade ambiental em uma área de agricultura intensiva em Nova Friburgo.
Dissertação de Mestrado. Escola Nacional de Saúde Pública, Fundação Oswaldo Cruz. Rio de
Janeiro, RJ, 103 p. 2002.
E E , . . E. O UE . Gu a ara a eter i a i de os
rtr odos e t i os Suda eri a os Universidad Nacional de Tucumán. 282p. 2001.
FRANIA, H. E. & WIGGINS, G. B. Analysis of morphological and behavioural
evidence for the phylogeny and higher classification of Trichoptera (Insecta). Royal
Ontario Museum, Life Sciences Contribution, 160: 1-67 p. 1997.
FROELICH, C.G. Plecoptera. In: RAFAEL, J. A., MELO, G. A. R., CARVALHO,
C. J. B. de., CASARI, S.A., CONSTANTINO, R. (Ed.). Insetos do Brasil: Diversidade e
taxonomia. Holos Editora, Ribeirão Preto, SP. 796 p. 2012.
GAUCH, H. G. Jr. Multivariate Analysis in Community Ecology. Cambrige
University Press. VII, 298p. 1995.
GRAZIA, J., CAVICHIOLI, R.R., WOLF, V.R.S., FERNANDES, J.A.M. &
TAKIYA, D.M. Hemiptera. In: RAFAEL, J. A., MELO, G. A. R., CARVALHO, C. J. B.
de., CASARI, S.A., CONSTANTINO, R. (Ed.). Insetos do Brasil: Diversidade e taxonomia.
Holos Editora, Ribeirão Preto, SP. 796 p. 2012.
GRIMALDI, D. & ENGEL, M.S. 2005. Evolution of the Insects. Cambrige
University Press, Cambrige, xvi+755p.
HAMADA, N. & AZEVÊDO. Megaloptera. In: RAFAEL, J. A., MELO, G. A. R.,
CARVALHO, C. J. B. de., CASARI, S.A., CONSTANTINO, R. (Ed.). Insetos do Brasil:
Diversidade e taxonomia. Holos Editora, Ribeirão Preto, SP. 796 p. 2012.
59
HANSEN, M. Phylogeny and classification of the staphyliniform beetles families
(Coleoptera). Biologiske Skrfter, Det Kongelige Danske Videnskabernes Selskab 48: 1-339p.
1997.
HECKMAN, C. W. 2006. Encyclopedia of South American aquatic insects:
Odonata - Anisoptera. Illustrated keys to known families, genera, and species in South
America. Olympia, Springer Science. 725p. 2006.
HELLAWELL, J.M. Biological Indicators of Freshwater Pollution and
Environmental Management. Elsevier Science Publishers Ltda, London. ix+546p. 1989.
HEPP, L.U., MILESI, S.V., BIASI, C. & RESTELLO M.R. Macroinvertebrados
Bentônicos como Bioindicadores da Qualidade das Águas. XVII Simpósio Brasileiro de
Recursos Hídricos-São Paulo. 2007.
HERSHEY, A.E., CHALONER, G.A.L.D.T & NORTHINGTON, R. M. Aquatic
Insect Ecology in TORP J.H; COVICH A.P. Ecology and Classification of North
American Freshwater Invertebrates. 3ed. San Diego : Academic Press,456 p. 2010.
HILDREW, A.G. & TOWNSEND, C.R. Organization in freshwater benthic
communities. 347-371p. In: Gee, J.H.R. & Giller, P.S. Organization of Communities: Past
and Present. Oxford, Blackwell Scientific Publications. 1987.
HILLEBRAND, H. Top-down versus bottom-up control of autotrophic biomassa
meta-analysis on experiments with periphyton. Journal of the North American.
Benthological Society, 21(3):349–369p. 2002.
HINTON, H.E. Survival of chironomid larva af\ter twenty months dehydration. Trans.
9th Int. Congr. Entomol. 1:478-482. 1952.
HOLZENTHAL, R.W. & BLAHNIK, R.J, et al. An update on the phylogeny of
caddisflies (Trichoptera). Proceedings of the Xllth International Symposium on Trichoptera.
J. Bueno-Soria, R. Barba-Alvarez and B. Armitage. Columbus, Ohio, The Caddis Press: 143-
153 p. 2007.
60
HYNES, H.B.N. The Ecology of Running Waters. Úntario, Liverpool University
Press, 555p.1970
HYNES, H.B.N. Biology of Plecoptera. Annual Review of Entomology, 21: 135-
153p. 1976.
HULBERT, S. H. The nonconcept of species diversity: a critique and alternative
parameters. Ecology, (52): 577-585p. 1971.
IVANOV, V .D. & MOOR, F.C. Global diversity of caddisflies (Trichoptera:
Insecta). In: Freshwater Animal Diversity Assessment: Hydrobiologia, 595: 393-407p. 2007.
JONGMAN, R. H. G., TER, BRAAK, C.J.F. & VAN TONGEREN, O. F. R. Data
Analysis Community and Landscape Ecology. Cambrige University Press. xxi+299p. 1995.
JUNIOR, R.F.V., ABDALA, V.L., GUIDOLINI, J.F., SIQUEIRA, H.E. &
CANDIDO, H.G. Diagnóstico temporal e espacial da qualidade das águas superficiais do
Rio Uberaba – MG. Caminhos de Geografia, Uberlândia, v. 14, n. 45. 01–11p. 2013.
JUNQUEIRA, V.M. & CAMPOS, S.C.M. da tatio of the “ WP” ethod for
Warter Quality Evalution to Rio das Velhas watershed (Minas Gerais, Brazil). Acta
Limnologia Brasiliensis, 10(12):125-135p. 1998.
KJER, K. M., BLAHNIK, R.J. & HOLZENTHAL, R. W. Phylogeny of Trichoptera
(Caddisflies): characterization of signal and noise within multiple datasets. Systematic
Biology, 50 (6): 781–816 p. 2001.
KREBS, C. J. Ecological Methodology. Harper & Row, New York. xii+620p. 1999.
KUKALOVÁ-PECK, J. & LAWRENCE, J.F. Relationships among coleopteran
suborders and major neopteran lineages: evidence from hind wing characters. European
Journal of Entomology 101:195–144p. 2004.
LAWRENCE, J.F. & BRITTON. E.D. Australia beetles. Melbourne Univeristy Press:
Carlton, Australia. 1994.
61
LEGENDRE, P. & LEGENDRE, L. Numerical Ecology. Developments in
Environmental Modelling, 20. Elsevier New York. xv+853p. 1998.
LECCI, L.S. & FROEHLICH, C.G. Plecoptera. In: Guia on-line: Identificação de
larvas de insetos Aquáticos do Estado de São Paulo. Froelich, C.G. (org). Disponível
em:htpp:/sites.ffclrp.usp.br/aguadoce/guiaonline. 2007.
LIND, O. T. Handbook of Common Methods in Limnology. The C.V. Mosby
Company. 199p. 1979.
MAGURRAN, A. E. Measuring biological diversity. Oxford, Blackwell Science,
256p. 2004.
MAIER, M.H. Considerações sobre características limnológicas de ambientes
lóticos. Bolm. Inst. Pesca 5 (2): 75-90p. 1978.
MALM, T.; JOHANSON, K. A. & WAHLBERG, N. The evolutionary history of
Trichoptera (Insecta): A case of successful adaptation to life in freshwater. Systematic
Entomology, The Royal Entomological Society: 1-15 p.2013.
MANLY, B. F. G. A primer of Multivariate Statistics. Champman & Hall, London,
179p. 1994.
MARIANO, R. & FROEHLICH, C.G. Ephemeroptera. In: Guia on-line:
Identificação de larvas de insetos Aquáticos do Estado de São Paulo. Froelich, C.G. (org).
Disponível em:htpp:/sites.ffclrp.usp.br/aguadoce/guiaonline. 2007
MARÇAL, S.F. Efeitos de alterações do nível da água do reservatório salto
grande, usadas para controle de macrófitas, na estrutura e estrablidade da fauna de
invertebrados fitófilos em uma lagoa marginal do Rio Paranapanema. Tese de doutorado
apresentado a Universidade Estadual Paulista , Instituto de Biociências de Botucatu. 2014.
MAZÃO, G.R. Influência da complexidade do substrato na ecologia das
comunidades de Chironomidae (Diptera). Tese apresentada ao Programa de Pós-Graduação
em Ecologia e Recursos Naturais do Centro de Ciências Biológicase da Saúde da
62
Universidade Federal de São Carlos, como parte dos requisitos para a obtenção do título de
doutor em ciências, area de concentração em Ecologia e Recursos Naturais. 2013.
McCAFFERTY,W.P.& EDUMUNDS, G.F. The higher classification of
Ephemeroptera and its evolutionary basis. Ann. Entomol. Soc. Am. 72: 5-12p. 1979.
MCCUNE, B. & MEFFORD, M. J. PC-ORD. Multivariate Analysis of Ecological
Data. Version 4.0, MjM Software Design. Gleneden Beach, Oregon, USA.1999.
MCGEOCH, M. A. The selection, testing and application of terrestrial insects as
bioindicators. Biology Review, 73: 181-201p. 1988.
MCLACHLAN, A.J. Life-history tactics of rain-pool dwellers. J. Anim. Ecol. 52:
545-561p. 1983.
MELO, A.S. O que ga ha os „ o fu di do‟ riqueza de espécies e equabilidade
em um índice de diversidade? Biota Neotrop., vol8, no3. 2008.
MERRIT, R.W. & CUMMINS, K.W. An introduction to the Aquatic Insects of
North America. 3rd
Edition. Kendall/Hunt Publishing Company. xiii+862 p. 1996.
MORETTI, M.S., LOYOLA, R.D., BECKER, B. & CALLISTO, M. Abundância e
dureza de folhas co-determinam a seleção de espécies de plantas para a construção de
casulos por larvas de phylloicus (Trichoptera, Calamoceratidae). In: Anais do VIII
Congresso de Ecologia do Brasil, Setembro de 2007, Caxambu – MG. 2007.
MORSE, J.C. Philogeny of Trichoptera. In Annual Review of Entomology 42:427-
450 p. 1997.
MORSE, J. C. 2015. Trichoptera World Checklist. Available from
http://www.clemson. edu/cafls/departments/esps/database/trichopt/index.htm (accessed 15
June 2015).
NECCHI, O. Jr., BRANCO, L.H.Z., BRANCO, C.C.Z. Características limnológicas
da bacia do Alto Rio São Francisco, Parque Nacional da Serra da Canastra, Minas
Gerais. Acta Limnologica Brasiliensia, Botucatu, v.12, n. 1, 11-22p, 2000.
63
OLIVEIRA, P. C. A.; COUCEIRO, S. R. M. & HAMADA, N. Preferência alimentar
de Phylloicus sp. (Trichoptera: Calamoceratidae) por folhas de espécies vegetais com
diferentes níveis de dureza e com diferentes períodos de condicionamento em igarapé de
terra firme. IN: XVIII Jornada de Iniciação Científica PIBIC CNPq/F APEAM/INPA em
Manaus. 2009.
OLIVEIRA, L. C., GOMES, B. M.; BAUMGARTNER, G. & SEBASTIEN, N. Y.
Variação espacial e temporal dos fatores limnológicos em riachos da microbacia do rio
São Francisco Verdadeiro. Eng. Agríc. [online]. vol.28, n.4 [cited 2016-10-23].770-781p .
2008
OLIVEIRA, M. A., GOMES, C. F. F. G., PIRES, E. M.; MARINHO, C. G. S.,
DELLA LUCIA, T. M. C. Bioindicadores ambientais: insetos como um instrumento desta
avaliação. Revista Ceres, Viçosa, v. 61, suplemento, 800-807p. Novembro/Dezembro, 2014.
PAPROCKI, H. Trichoptera. In: RAFAEL, J. A., MELO, G. A. R., CARVALHO, C.
J. B. de., CASARI, S.A., CONSTANTINO, R. (Ed.). Insetos do Brasil: Diversidade e
taxonomia. Holos Editora, Ribeirão Preto, SP. 796 p. 2012.
PAPROCKI, H. & FRANÇA, D. Brazilian Trichoptera Checklist II. Biodiversity
data journal, 2: e1557. doi: 10.3897/BDJ.2.e1557. 2014.
PASSOS, M.I.S., NESSIMIAN, J.L. & JUNIOR, N. F. Chaves para identificação
dos gêneros de Elmidae (Coleoptera) ocorrentes no Estado do Rio de Janeiro, Brasil.
Revista Brasileira de Entomologia 51(1): 42-53p. 2007.
PERON, A. F. & PIROLI, E. L. Projeto APPs: Conhecendo e cuidando da bacia
hidrográfica do Rio Pardo. Ed. CEDIAP-GEO. 22p. 2011.
PRICE, P.W. Insect Ecology. 2aed. New York, John Wiley & Sons. 607p. 1984.
RAFAEL, J. A., MELO, G. A. R., CARVALHO, C. J. B. de., CASARI, S.A.,
CONSTANTINO, R. (Ed.). Insetos do Brasil: Diversidade e taxonomia. Holos Editora,
Ribeirão Preto, SP. 796 p. 2012.
64
REGIER, J., SHULTZ, J., ZWICK, A., HUSSEY, A., BALL, B., WETZER, R.,
MARTIN., J. & CUNNIGHAM, C. Arthropod relationship revealed by phylogenomic
anlyzis of nuclear protein-coding sequences. Nature, 463:1079-1084p. 2010.
REHN, A.C. A phylogenetic analysis of higher level relationship of Odonata.
Systematic Entomology 28: 181-239p. 2003.
RESH, V.H. & JACKSON, J.K. Rapid assessment approaches to biomonitoring
using benthic macroinvertebrates. In: ROSENBERG, D.M. & RESH V.H. (Eds.)
Freshwater Biomonitoring and Benthic Macroinvertebrates. New York, Chapman & Hall.
195 -233p. 1993.
RIGHI-CAVALLARO, K. O; SPIES, M. R. & SIEGLOCH, A.E. Ephemeroptera,
Plecoptera e Trichoptera assemblages in Miranda River basin, Mato Grosso do Sul
State, Brazil. Biota Neotropical. Campinas , 10(2). 2010
ROSENBERG, D. M. & RESH, V. H. Introduction to freshwater biomonitoring
and benthic macroinvertebrates. In: ROSENBERG,D. M. & RESH, V. H. eds. Freshwater
biomonitoring and benthic macroinvertebrates. New York, Chapman & Hall.1-9 p. 1993.
ROMESBURG, H.C. Cluster Analysis for Researchers. Robert E. Krieger
Publishing Company, INC, Malabar, Florida. XV, 334p. 1984.
ROSS, H. H. The evolution and the past dispersal of the Trichoptera. Annual
Review of Entomology, 12:169-2006 p. 1967.
RUPPERT, E.E., FOX, R.S. & BARNES, R.D. Zoologia dos Invertebrados. 7aed.
Editora Roca, São Paulo. 1145p. 2005.
SAMPAIO, C. F. Avaliação ambiental do rio Pardo, Brasil: ênfase para Áreas de
Preservação Permanente, ecossistemas aquáticos superficiais e condições físico-químicas
da água. Dissertação apresentada à Escola de Enfermagem de Ribeirão Preto da Universidade
de São Paulo, para obtenção do título de Mestre em Ciências, Programa Enfermagem em
Saúde Pública. 2012.
65
SANSEVERINO, A.M., NESSIMIAN, J.L. & OLIVEIRA, A.L.H. A fauna de
Chironomidae (Diptera) em diferentes biótopos aquáticos na Serra do Subaio
(Teresópolis, RJ). 253-263p. In: Nessimian, J.L. & Carvalho A.L. (eds). Ecologia de Insetos
Aquáticos. Series Oecologia Brasiliensis, vol V. PPGE-UFRJ, Rio de Janeiro Brasil. 1998.
SANTOS, A.J. Estimativas de riquezas em espécies. In: Cullen, L. Jr.; RUDRAM,
R. & VALLADARES, C.P. Métodos de estudos em Biologia da Conservação e Manejo da
Vida Silvestre. Editora da UFPR, Curitiba. 19-14p. 2003.
SCHUH, R.T. & SLATER, J.A. True Bugs of the World (Hemiptera:
Heteroptera): Classification and Natural History. Comstock Pub. Associates, Ithaca. 336p.
1995.
SGUAREZI, E.M., BLEICH, M.E., MAMAN, A.P. & SILVA, C.J. Características
limnológicas de três córregos de primeira ordem na Serra dos Parecis, Mato Grosso.
Revista de Ciências Agro-Ambientais, Alta Floresta, v.5, n.1, p. 45-58, 2007.
SHIMANO, Y., CABETTE, H. S. R., SALLES, F. F. & JUEN, L. Composição e
distribuição da fauna de Ephemeroptera (Insecta) em área de transição Cerrado-
Amazônia, Brasil. Iheringia, Sér. Zool., Porto Alegre 100(4). 2010.
SILVA, E.R. & SALLES, F.F. Ephemeroptera. In: RAFAEL, J. A., MELO, G. A. R.,
CARVALHO, C. J. B. de., CASARI, S.A., CONSTANTINO, R. (Ed.). Insetos do Brasil:
Diversidade e taxonomia. Holos Editora, Ribeirão Preto, SP. 796 p. 2012
SILVA, P.G. & SILVA, F.C. Besouros (Insecta: Coleoptera) utilizados como
bioindicadores. Revista Congrega Urcampa, (5) 1-16p. 2011.
SIMBERLOFF, D. Properties of the rarefaction diversity measurement. The
American Naturalist, (106): 414-418 p. 1972.
SCOTLAND & NOTHERN IRELAND FORUM FOR EVIROMENTAL
RESEARCH (SNIFFER).REVISION AND TESTING OF BMWP SCORES. May 2007.
Disponível em: http://www.sniffer.org.uk/files/1513/4183/8007/WFD72a.pdf.
66
SOKAL, R. R. & ROHLF, F. J. Statistical Tables. 3rd edition. W. H. Freeman, New
York. 199p. 1995.
SORENSEN, J.T., CAMPBELL, B.C., Gill, R.J. & STEFFEN-CAMPBELL, J.D.
Non- o o h of u he orrh ha („Ho o tera‟), ased u o 18s r N h oge :
eco-evolutionary and cladistic implications within pre-Heteropterodea Hemiptera (s.1.)
and a proposal for new, monophyletic suborders. Pan-Pac. Entomol. 71: 31–60. 1995.
SOUZA, H.M. de L., CABETTE, H. S. R. & JUEN, L. Baetidae (Insecta,
Ephemeroptera) em córregos do cerrado matogrossense sob diferentes níveis de
preservação ambiental. Iheringia, Sér. Zool. [online]. 2011, vol.101, n.3 [cited 2016-10-27],
pp.181-190. Available from: <http://www.scielo.br/scielo.php?script=sci_arttext&pid=S0073-
47212011000200005&lng=en&nrm=iso>. ISSN 0073-4721.
http://dx.doi.org/10.1590/S0073-47212011000200005.
SOUZA, L.O.I., COSTA, J.M. & OLDRINI, B. B. Odonata. In: Guia on-line:
Identificação de larvas de insetos Aquáticos do Estado de São Paulo. Froelich, C.G. (org).
Disponível em:htpp:/sites.ffclrp.usp.br/aguadoce/guiaonline. 2007.
STRAHLER, H.N. Quantitative anlysis of watershed geomorphology. American
Geophysical Union Transaction, (33): 913-920 p. 1957.
TCHAKONTÉ, S; AJEAGAH, G.A; TCHATCHO, N.L.N; CAMARA, A.I.
DIOMANDÉ, D. & NGASSAM, P. Strea ‟s water qua it a d des ri tio of so e
aquatic species of Coleoptera and Hemiptera (Insecta) in Littoral Region of Cameroon.
Biodiversity Journal, 6 (1): 27–40p. 2015.
THOMPSON, F.C. The diptera site. The biosystematics database of word diptera.
Nomenclator status statistics. Version 10.5http://www.sel.barc.usda.
gov/diptera/names/Status/bdwdstat.htm.. 2008.
TRIPLEHORN, C.A. & JONNSON, N.F. Estudo dos insetos. São Paulo, Cengage
Lerning. 809p. 2011.
67
UNDERWOOD, A. J. Experiments in Ecology: Their Logical Design and
Interpretation Using Analysis of Variance. Cambridge University Press, Cambridge, U.K.
482p. 1997.
VANIN, S. A. & IDE, S. Classificação comentada de Coleoptera. 193–205. 2002. In
COSTA, C., VANIN, S. A., LOBO, J. M. and MELIC, A. (eds). Proyeto de Red
Iberoamericana de Biogeografía y Entomología Sistemática, PrIBES. Sociedad Entomólogica
Aragonesa (SEA) & CYTED, Saragossa, 2, 329p. 2002.
VANNOTE, R.L., MINSHALL, G.W., CUMMINS, K.W.L., SEDELL, J.R. &
CUSHING, C.E. The river continuum concept. Canadian Journal of Fisheries and Aquatic
Sciences, 37:130-137p. 1980.
WARD,J.V. & STANFORD, J.A. Thermal responses in evolutionary ecology of
aquatic insects. Annual Review of Entomology, 27:97-117p. 1982.
WEAVER, J.S.III & MORSE, J.C. Evolution of feeding and case-making behavior
in Trichoptera. Journal of North American Benthological Society, 5(2): 150-158p. 1986.
WICHARD, W. The evolutionary effect of overcoming osmossis in Trichoptera.
Proceedings of the 6th International Symposium on Trichoptera. C. Tomaszewski. Poznan,
Poland, Adam Mickiewicz University Press, 337-342p. 1991
WIGGINS, G.B. Larvae of the Noth American Caddisfly Genera (Trichoptera).
2nd E.d. University of Toronto Press. Toronto. 1996.
WIEGMAN, B.M; TRAUTWEIN, M.D; WINKLER, I.S; BARR, N.B; Kim, J.-W;
LAMBKIN, C; BERTONCE, M.A; CASSEL, B.K; BAYLESS, K.M; HEIMBERG, A.M;
WHEELER, B.M; PETERSON, K.J; PAPE, T; SINCLAIR, B.J; SKEVINGTON J.H;
BLAGODEROV, V; CARAVAS, J; KUTTY, S.N; SCHMIDT-OTT, U; KAMPMEIER, G.E;
THOMPSON, C. F; GRIMALDI, D.A; BECKENBACH A.T; COURTNEY, G.W;
FRIEDRICH, M; MEIER, R. & YEATES, D.K. Episodic radiations in the fly tree of life.
PNAS, www.pnas.org/ogi/doi/10.1073/pnas.1012675108. 2011.
WOLDA, H. Similarity Indices, sample and diversity. Oecologia (50): 296-302p. 1981.
68
YOKOYAMA, E. Distribuição de Trichoptera Kirby, 1813 (Insecta) em riachos de Mata
Atlântica da Serra de Paranapiacaba, Estado de Sâo Paulo, Brasil. Dissertação
apresentada à Faculdade de Filosofia, Ciências e Letras de Ribeirão Preto da USP, como parte
das exigências para a obtenção do título de Mestre em Ciências , Área: Entomologia. 2008.
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