Post on 10-Jan-2019
Raíssa Maria Mattos Gonçalves
Dieta e comportamento de forrageio de Thamnophilus pelzelni
(Hellmayr, 1924) (Aves: Thamnophilidae) em relação à disponibilidade
de presas em uma área de Floresta Estacional Decidual
Orientador: Professor Dr. Lemuel Olívio Leite
Co-orientador: Professor Dr. Ronaldo Reis Júnior
Montes Claros
2011
UNIVERSIDADE ESTADUAL DE MONTES CLAROS
Centro de Ciências Biológicas e da Saúde
Departamento de Biologia Geral
Raíssa Maria Mattos Gonçalves
Dieta e comportamento de forrageio de Thamnophilus pelzelni (Hellmayr, 1924)
(Aves: Thamnophilidae) em relação à disponibilidade de presas em uma área de
Floresta Estacional Decidual
Dissertação apresentada ao Programa de Pós- Graduação Stricto Sensu em Ciências Biológicas da Universidade Estadual de Montes Claros como pré-requisito necessário para a conclusão do curso de Mestrado em Ciências Biológicas.
Orientador: Professor Dr. Lemuel Olívio Leite
Co-orientador: Professor Dr. Ronaldo Reis Júnior
Montes Claros
2011
G635d
Gonçalves, Raíssa Maria Mattos.
Dieta e comportamento de forrageio de Thamnophilus pelzelni (Hellmayt, 1924)
(Aves:Thamnophilidae) em relação à disponibilidade de presas em uma área de Floresta
Estacional Decidual [manuscrito] / Raíssa Maria Mattos Gonçalves. – 2011.
48f. : il.
Bibliografia: f. 41-48.
Dissertação (mestrado) - Universidade Estadual de Montes Claros -Unimontes,
Programa de Pós-Graduação em Ciências Biológicas - /PPGCB, 2011.
Orientador: Prof. Dr.Lemuel Olívio Leite.
Co-orientador: Prof. Dr. Ronaldo Reis Júnior.
1. Aves insetívoras – Thamnophilus pelzelni. 2. Forrageio ótimo – dieta -
comportamento.3. Matas Secas -Floresta Estacional Decidual - Norte de Minas
Gerais (MG). I. Leite, Lemuel Olívio.II. Reis Júnior, Ronaldo.III. Universidade
Estadual de Montes Claros. IV. Título.
Dedicatória
À Mariana Viera de Carvalho (in memoriam),
dedico.
Agradecimentos
Agradeço a Deus por tudo.
À minha família, especialmente meus pais Netinho e Adriana, pelo amor,
compreensão e numerosos bons momentos que eu passei ao lado deles.
Ao meu orientador, professor Lemuel, pela orientação, por ter confiado em mim
todo esse tempo e permitido que eu realizasse esse trabalho. E também pela paciência,
principalmente nesses últimos meses.
Ao meu co-orientador Ronaldo, que me ensinou a ter uma nova visão de biologia, e
fez com que eu gostasse de trabalhar com pesquisa.
Aos professores do Programa de Pós-Graduação em Ciências Biológicas,
especialmente Mário, Maurício, Frederico, e Marcílio, pelo apoio durante a excussão desse
trabalho.
Aos professores coordenadores dos projetos Tropi-Dry e CT-Hidro, que me deram
a oportunidade de participar desses projetos. Através desses projetos eu aprendi muita
coisa, e fiz amizades que pretendo levar pra vida toda.
Ao professor Fred pelas contribuições nesse trabalho, especialmente durante a
qualificação.
Ao pessoal do laboratório de ornitologia, e também aos que conviveram conosco
durante esse tempo. Aos meninos que me ajudaram nas triagens.
Ao Daniel, meu amigão Danimelzinho por estar sempre por perto me ajudando em
tudo. Por ter participado todas as coletas, sempre positivo, fazendo as coisas darem certo.
Pelas conversas, conselhos, farras e até por umas briguinhas que aconteciam às vezes.
Enfim, é muito bom poder contar com você.
Às meninas que coletaram comigo, Débora, Mariana Vieira, e Ana Paula e Cássia,
por dividirem comigo a responsabilidade no campo, pelas brincadeiras e por cozinharem
(essa última parte exclui Débora, na verdade eu agradeço a ela por não ter cozinhado.
Brincadeira).
Aos meus fiéis companheiros de triagem Débora, Hugo, Deane, Grasi.
Ao Luiz Eduardo por emprestar as armadilhas e ensinar a usar, e também pela
disposição em conversar sobre o tema do trabalho comigo. Valeu pelo incentivo.
Ao Magnel pela ajuda com as análises estatísticas e por discutir o tema desse
trabalho comigo desde o início do projeto.
Ao Luiz Falcão pela correção do texto, e sugestões.
A turma do mestrado, Cleanderson, Cássia, Iuri, Gabi, Thaíse, Fabiano, Wesley, e
Bento. Foi ótimo conviver com vocês.
Ao amigão Cleandson, pela amizade esse tempo todo e pela ajuda durante as
triagens, por ter ajudado mais ainda na fase final de redação do trabalho.
Às colegas e amigas Bet, Alline Loira e Sarinha e Gabi Facção pela amizade, pela
companhia e por terem me ajudado com a apresentação. Obrigada meninas pela
compreensão e pelo incentivo.
Às minhas amigas de Coração Camila, Lalá, Belona e Lubijú por ficarem sempre
perto de mim, pelo incentivo, confiança, e pela alegria de sempre.
Aos professores Frederico e Rodrigo (Nescau) pela participação na banca, pelas
correções e sugestões.
À Fapemig pela concessão de bolsa.
7
Sumário 1 - Resumo ......................................................................................................................................... 8
2 - Abstract.......................................................................................................................................... 9
3 - Introdução ...................................................................................................................................11
4 - Hipótese .......................................................................................................................................16
5 - Predições .....................................................................................................................................16
6 - Material e Métodos ....................................................................................................................17
6.1 - Área de Estudo ...............................................................................................................17
6.2 - Desenho Experimental ..................................................................................................18
6.3 - Amostragem dos Artrópodes .......................................................................................19
6.4 - Amostragem da Dieta das Aves ...................................................................................20
6.5 - Estudo do Comportamento ..........................................................................................22
6.6 - Análise dos Dados ..........................................................................................................22
7 - Resultados ...................................................................................................................................24
8 - Discussão .....................................................................................................................................36
9 – Referências Bibliográficas ........................................................................................................43
8
1.Resumo
Em ambientes sazonais, como é o caso das florestas estacionais decíduas, há uma marcada
variação na comunidade de artrópodes entre as estações úmida e seca. Assim, as espécies
de aves insetívoras que vivem nessas matas, como Thamnophilus pelzelni, devem exibir
respostas em suas estratégias de forrageio de forma a assegurar que sua demanda energética
seja suprida em diferentes condições de disponibilidade de recurso. O objetivo deste
trabalho foi testar a hipótese de que a dieta e o comportamento de forrageio de T. pelzelni
variam em função da abundância de presas no ambiente. Para isso, foram realizadas coletas
no Parque Estadual da Mata Seca, em uma área de Floresta Estacional Decidual, nos meses
de fevereiro, maio e setembro de 2010. Em cada mês de coleta foram marcados dez pontos
amostrais onde foram coletados artrópodes através das armadilhas pitfall, composta, e do
método de batimento. Nos mesmos pontos, simultaneamente à amostragem dos
artrópodes, foi amostrada a dieta de indivíduos da espécie T. pelzelni, através do método de
regurgito forçado. Além disso, foi estudado o comportamento de forrageio dessa espécie
através da observação focal, método ad libitum. Os resultados mostram que não houve
relação entre a riqueza de itens ingeridos por T. pelzelni e a abundância de presas no
ambiente, enquanto que a abundância de presas consumidas por essa espécie aumentou em
função da redução da abundância de recurso. A composição da dieta de T. pelzelni foi
semelhante entre os meses de fevereiro e maio, diferindo apenas no mês de setembro. Nos
primeiros meses as presas mais abundantes na dieta de T. pelzelni foram Ortoptera,
pupa/ovos de artrópodes, e Coleoptera, enquanto que no mês de setembro houve um
significativo aumento no consumo de Isoptera e Formicidae por essa espécie. Os
indivíduos de T. pelzelni forregearam tanto no solo quanto no sub-bosque da mata,
capturando presas na serrapilheira, folhas, troncos, galhos e no ar durante o vôo. As
manobras utilizadas por essa espécie para capturar suas presas foram classificadas em:
pegar; voar; esticar; pular; e esticar o corpo com a cabeça voltada para baixo. Houve
9
diferença na frequência de utilização de alguns dos substratos e manobras entre os meses
de coleta. Assim, foi possível observar a resposta de T. pelzelni à disponibilidade de recursos
no ambiente, tanto através de sua dieta quanto do seu comportamento de forrageio.
2. Abstract
In seasonal environments, such as seasonal deciduous forest, there is a marked variation in
the arthropod community between wet and dry seasons. Therefore, insectivorous birds that
live in these forests, such as Thamnophilus pelzelni, should exhibit varies in their foraging
strategy to ensure that their energy demands are met under different resource availabilities.
The objective of this work was to test the hypothesis that the diet and behaviour of T.
pelzelni change in response to the abundance of prey in the environment. Collections were
made in the Parque Estadual da Mata Seca, na area of Seasonal Deciduous Forest, in
february, may and september. For each month of collecting, ten sampling points were
marked where arthropods were collected by using pitfall traps, composite interseption traps
and through beating. Simultaneous to the arthropod collection, and at the same sampling
points, the diet of individual birds was sampled by forced regurgitation. In addition,
foraging behaviour in this species was studied through focal observations. The results show
that there was no relation between the richness of items ingested by T. pelzelni and the
abundance of prey in the environment, while the abundance of prey consumed by this
species increased with the reduction of resource abundance. The composition of the diet of
T. pelzelni was similar in february and may and only differed in september. In february and
may the most abundant prey in the diet of T. pelzelni were Orthoptera, Arthropoda pupa
and eggs and Coleoptera, while in september there was a significant increase in the amount
of Isoptera and Formicidae consumed. The individuals of T. pelzelni foraged as much in the
soil as in the forest understory, capturing prey in the leaf litter, leaves, trunks, branches and
in the air during flight. The manoeuvres used by this species to capture prey were classified
10
as: picking up, flying, stretching, jumping, and stretching the body with the head facing
down. There was a difference in the frequency that different substrates and manoeuvres
were used during the collecting months. It was possible to observe, through diet and
foraging behaviour, the response of T. pelzelni to the availability of resources in the
environment.
11
3. Introdução
A dieta dos organismos corresponde ao resultado de uma série de adaptações
fisiológicas, morfológicas, e comportamentais, tanto dos predadores quanto das presas.
Entretanto, a maioria dos predadores apresenta uma dieta mais restrita do que seria
esperado de acordo com essas características (Begon et al. 2007). As possíveis explicações
para esse fato foram desenvolvidas com base na teoria do forrageio ótimo. O objetivo
central dessa teoria é prever como os forrageadores devem alocar sua atividade de forrageio
no espaço e no tempo de forma a maximizar seu ganho energético (MacArthur & Pianka
1966, Charnov 1976).
Um predador pode ter seu forrageio otimizado por dois caminhos, maximizando a
taxa de assimilação energética ou por minimizar o tempo e/ou custos associados a essa
atividade (Rapport 1971). Se um animal possui um tempo fixo de forrageio, o seu
desempenho será máximo ao conseguir aumentar a taxa de obtenção de energia dentro do
tempo disponível (Pyke et al. 1977). Por outro lado, em situações em que o predador requer
uma taxa fixa de energia diária e que uma aquisição energética excedente não traz nenhum
benefício, o desempenho do indivíduo será máximo quando o tempo gasto para adquirir a
quantidade de energia determinada for mínimo (Pyke et al. 1977).
Com o desenvolvimento da teoria de forrageio ótimo, surgiu o conceito de dieta
ótima, que é aquela que maximiza a assimilação de energia ou de biomassa do predador por
unidade de tempo gasto na atividade de forrageio (Pyke et al. 1977). O rendimento
energético que cada presa oferece ao predador inclui o conteúdo calórico da presa, e os
custos energéticos associados à procura, manipulação e digestão dessas (Emlen 1966). Essa
relação custo-benefício indica o saldo energético obtido ao consumir cada tipo de presa, e a
partir disso, as presas podem ser classificadas de acordo com o rendimento energético que
12
essas fornecem ao predador (MacArthur & Pianka 1966). Então a dieta ótima do predador
irá consistir no consumo preferencial das presas mais rentáveis.
Ao encontrar uma presa, o forrageador deve tomar a decisão entre ingeri-la ou
ignorá-la (Krebs & Davies 1997). Essa decisão deve ser tomada de tal forma a maximizar a
assimilação energética do predador (Pyke et al. 1977). Espera-se que, no caso de predadores
generalistas, se a taxa de encontro com as presas preferenciais é baixa, os predadores
devem ser menos seletivos. Por outro lado, se as presas de alta qualidade são abundantes
então aquelas que são menos recompensadoras devem ser ignoradas e, portanto, a dieta se
torna mais restrita (Charnov 1976, Krebs et al. 1977). Esse comportamento resulta em um
acréscimo de tipos de presas à dieta do predador à medida que há uma redução na
abundância dessas no ambiente (MacArthur & Pianka 1966). Por isso, quando a
disponibilidade de presas aumenta, é esperado que os predadores consumam uma menor
variedade de itens, já que essa circunstância favorece a especialização em recursos mais
lucrativos (Pyke et al. 1977, Thompson & Colgan 1990).
A amplitude da dieta dos predadores é também relacionada ao tempo de
manipulação e de procura por presas. O primeiro, geralmente depende das características
do predador e das presas e, portanto, praticamente constante para um mesmo sistema
predador-presa (Charnov 1976). Já o tempo de procura, além de ter relação com a
capacidade do predador de localizar a presa e dessa de se esconder, também varia de
acordo com a disponibilidade de recurso no ambiente. Quando o tempo de procura por
presas é alto, o forrageador deve consumir uma variedade maior de tipos de alimento, pois
o tempo que ele gasta manipulando a presa que foi encontrada dificilmente seria suficiente
para encontrar a presa preferencial (Charnov 1976). De modo contrário, quando o tempo
de procura é baixo, normalmente devido à alta disponibilidade de presas, o predador deve
ignorar as presas menos rentáveis e consumir somente as que são energeticamente mais
rentáveis (Krebs & Davies 1997).
13
A interação entre os predadores e suas presas tem conseqüências para a dinâmica
populacional tanto do predador quanto da presa, e pode gerar estratégias adaptativas, como
respostas comportamentais, em ambos os lados da interação (Schmitz et al. 1997, Begon et
al. 2007). Essas interações são classificadas como resposta numérica e resposta funcional. A
primeira é, basicamente, a relação entre a densidade de predadores e a densidade de presas
(Solomon 1949). Sendo assim, ela está relacionada aos padrões de migração e aos efeitos da
disponibilidade de recurso sobre as taxas de natalidade e mortalidade das populações de
predadores (Jaksic et al. 1992, Hutto 1990b, Salamolard et al. 2000). Algumas espécies
possuem a capacidade de responder a tais variações, por exemplo, através de migrações
sazonais entre ambientes com maior abundância de recursos (Terrill 1990). Outras podem
exibir flexibilidade em relação ao comportamento de forrageio, dieta, e taxa de ataque às
presas, mantendo assim, suas populações estáveis independente da disponibilidade de
presas (Salamolard et al. 2000, Murakami 2002). Essa relação é conhecida como resposta
funcional, que descreve o efeito da disponibilidade de presas precisamente sobre a taxa de
consumo do predador (Solomon 1949).
Assim, os estudos que investigam a relação predador-presa podem revelar os efeitos
da variação na disponibilidade de recursos sobre a população de predadores (Naranjo &
Ulloa 1997). Estudos realizados com aves insetívoras mostram que, nos casos em essas
apresentam flexibilidade em relação a parâmetros como micro-habitat e à tática de
forrageio, seu comportamento pode ser o mecanismo de resposta imediata de predadores à
disponibilidade de presas (Murakami 2002, Unno 2002, Tebbich et al. 2004). Por sua vez, o
comportamento exerce forte influência sobre os tipos de presas que são encontradas pelo
predador e a freqüência em que esses encontros acontecem (Robinson & Holmes 1982).
Os predadores insetívoros estão sujeitos a variações na disponibilidade de recurso
ao longo do tempo, do espaço, ou de ambos, exigindo assim desses forrageadores
estratégias para que seus requerimentos energéticos sejam saciados ao longo do gradiente
14
de variação na disponibilidade de presas (Souto 2010). Essa variação temporal na
disponibilidade de artrópodes é marcante em ambientes sazonais tropicais, como é o caso
das Florestas Estacionais Deciduais (FEDs) (Neves 2009). Essa fitofisionomia é
caracterizada pela forte sazonalidade no regime de chuvas, apresentando períodos de seca
em que ocorre deciduidade foliar mínima de 50% (Murphy & Lugo 1986, Sánchez-Azofeifa
et al. 2005). Em um ambiente sazonal como esse, tanto a estrutura do habitat quanto a
disponibilidade de recurso podem variar entre as estações, acarretando mudanças na
diversidade e composição da comunidade de insetos (Neves 2009).
Em relação aos estudos a respeito do forrageio de aves insetívoras, as características
da comunidade de artrópodes que são, com maior freqüência, relacionadas à sua
disponibilidade para as populações de predadores são a abundância e distribuição (Wolda
1990). Entretanto, alguns autores argumentam que algumas características intrínsecas às
espécies de predador, de presa e ao habitat, também devem ser consideradas como
parâmetros da disponibilidade de presas (Johnson 1980, Cooper & Whitmore 1990, Hutto
1990a, Johnson & Sherry 2001, Gawlik 2002). Esse argumento é sustentado sob o fato de
que a habilidade do predador em localizar e capturar as presas depende de suas próprias
características fenotípicas, das características da presa e da estrutura do ambiente (Cooper
& Whitmore 1990, Poulin & Lefebvre 1997, Unno 2002, Tebbich et al. 2004). Sendo assim,
mesmo que o número absoluto de presas não varie entre diferentes táxons, a probabilidade
de cada um ser capturado pode diferir. Contudo, estes são parâmetros difíceis de serem
avaliados, devido às diferenças na habilidade de percepção entre o observador humano e a
espécie predadora.
Assim, esse estudo está concentrado na resposta de uma espécie de ave insetívora
às variações na disponibilidade de artrópodes de uma FED, em que a abundância e
distribuição dos artrópodes são os parâmetros utilizados como indicativo da
disponibilidade de recurso. Diante do tema proposto a ser investigado, foi estudada a dieta
15
e o comportamento de forrageio da espécie Thamnophilus pelzelni (Hellmayr 1924),
pertencente à família Thamnophilidae (Aves). Essa espécie foi descrita por Hellmayr (1924)
como pertencente ao complexo de espécies Thamnophilus punctatus (Shaw 1809).
Recentemente, em um estudo publicado por Isler e colaboradores (1997) esse complexo foi
dividido, com base distribuição geográfica, vocalização e coloração da plumagem das aves,
validando seis novas espécies, dentre elas T. pelzelni. Essa espécie tem ampla distribuição
geográfica, ocorrendo desde o Nordeste até o Centro-oeste do Brasil, sendo conhecida
popularmente como choca-do-planalto (Sigrist 2009). Essa espécie ocorre geralmente em
grande abundância, em áreas de Caatinga, Cerrado, Mata Atlântica e Matas Secas (Zimmer
& Isler 2003). Em relação à dieta dessa espécie, existem poucas informações disponíveis na
literarura, sendo essas oriundas de estudos realizados em áreas de matas secas e Mata
Atlântica (Lopes et al. 2005, Siqueira et al. 2009, Souto 2010). Atualmente, não são
encontradas informações na literatura a respeito do comportamento de forrageio dessa
espécie. Portanto, o objetivo central deste trabalho foi estudar possíveis respostas de T.
pelzelni a variação temporal na oferta de recurso em uma área de Floresta Tropical Seca
(FTS).
Figura 1: Indivíduo macho (à esquerda), e fêmeo (à direita) da espécie Thamnophilus pelzelni.
16
4. Hipótese
A dieta e o comportamento de forrageio de Thamnophilus pelzelni variam em função
da disponibilidade de recurso de forma a assegurar que seus requerimentos energéticos
sejam suportados ao longo da modificação temporal na disponibilidade de recursos.
5. Predições
1- Há um aumento na riqueza e abundância de presas na dieta de Thamnophilus pelzelni em
função da redução na disponibilidade de presas no ambiente.
2- Algumas presas são selecionadas por T. pelzelni.
3- T. pelzeni utiliza estratos da vegetação mais baixos nos meses mais secos.
4- T. pelzelni utiliza os estratos de captura de presas em freqüências distintas entre os
meses de coleta.
5- A freqüência de uso das diferentes táticas de forrageio de T. pelzelni é modificada entre
os meses de coleta.
17
6. Material e Métodos
6.1. Área de Estudo
O estudo foi realizado no Parque Estadual da Mata Seca (PEMS) (Figura 2), uma
área de proteção integral, criado no ano 2 000, e atualmente apresenta uma área de 15.466,4
hectares, sob a responsabilidade do Instituto Estadual de Floresta (IEF) de Minas Gerais.
O PEMS está localizado no Vale do Médio São Francisco, predominantemente nos
municípios de Manga e Itacarambi, norte de Minas Gerais, entre as coordenadas
14°97’02”S-43°97’02”W e 14°53’08”S-44°00’05”W. Segundo a classificação de Köppen, o
tipo de clima predominante na região é o Aw, a temperatura média anual nessa região é de
24.4º C e precipitação média anual de 871 mm (Antunes 1986).
Figura 2: Mapa da distribuição das matas secas no Brasil, em destaque, a área do Parque Estadual da Mata
Seca.
A formação vegetal predominante na área de estudo é a Floresta Estacional
Decidual, esse tipo de formação está distribuído em toda a região tropical em forma de
Mata Seca
18
pequenos fragmentos naturais, e conhecida globalmente como Floresta Tropical Seca (FTS)
(Scariot & Sevilha 2005, Espírito-Santo et al. 2006). Essas florestas são definidas de maneira
geral como formações arbóreas tropicais que apresentam marcante sazonalidade na
distribuição de chuvas, com ocorrência de período longo de seca (Mooney et al. 1995,
Sánchez-Azofeifa et al. 2003). Além disso, a comunidade vegetal é composta por uma
mistura de espécies com diferentes níveis de caducifolia, em que o nível mínimo de queda
foliar na estação seca é de 50% (Murphy & Lugo 1986, Sánchez-Azofeifa et al. 2005).
6.2. Desenho Experimental
As coletas foram realizadas nos meses de fevereiro, maio e setembro de 2010. Esses
meses são representativos de diferentes condições sazonais, especialmente em relação à
umidade, com implicações para a fenologia das espécies vegetais que ocorrem nessa área
(Figura 3). O mês de fevereiro representa o período úmido, quando é encontrada uma
grande quantidade de folhas verdes (Pezzini et al. 2008). Já os meses de maio e setembro
representam a estação seca ao longo da qual ocorre um aumento gradual na quantidade de
folhas senescentes, que chega ao valor máximo em setembro (Pezzini et al. 2008). Para cada
coleta foram marcados 10 pontos amostrais, totalizando 30 pontos distintos. A distância
mínima entre cada par de pontos foi de 200m. Em cada ponto amostral foi amostrada a
comunidade de artrópodes através de armadilhas específicas para diferentes estratos do
ambiente. Simultaneamente à amostragem dos artrópodes ocorreu a captura dos indivíduos
de T. pelzelni com o objetivo de obter seu conteúdo estomacal. Além disso, foram realizadas
observações do comportamento de forrageio de indivíduos da espécie estudada em cada
um desses pontos.
19
Figura 3: Área Estacional Decidual, no Parque Estadual da Mata Seca, nos diferentes meses de coleta.
6.3. Amostragem dos Artrópodes
A amostragem dos artrópodes foi realizada através de três tipos de métodos:
armadilhas do tipo pitfall de solo, armadilha composta e batimento. Os dados das
armadilhas pitfall e composta foram utilizados como indicativo da abundância de presas no
solo e no sub-bosque da vegetação, respectivamente. Já os dados obtidos com a técnica de
batimento foram utilizados como uma informação qualitativa da disponibilidade de presas
na folhagem da vegetação.
O pitfall de solo (Figura 4A) constitui em recipientes plásticos de 14 cm de diâmetro
por nove de profundidade, que foram enterradas em nível do solo. Esses recipientes
continham 250 ml de uma mistura de água, detergente e sal. Em cada ponto foram
colocados cinco pitfalls, localizados aleatoriamente, onde permaneceram por um período de
sete dias em cada período amostral.
A armadilha composta (Figura 4B) é útil na captura de artrópodes que ao serem
interceptados tendem a subir, como os insetos da ordem Diptera, e também na
amostragem dos insetos que tendem a cair como os da ordem Coleoptera (Basset 1988,
Cooper & Whitmore 1990). A cada subunidade da armadilha é acoplado um coletor, que
são recipientes plásticos de 500 ml com aproximadamente 200 ml de álcool 70% e glicerina.
Em cada ponto foi instalada uma armadilha desse tipo, amostrando artrópodes no sub-
Fevereiro Maio Setembro
20
bosque da mata, com sua parte inferior a 1,5m do solo e a superior a 2,5m do solo. Essas
armadilhas foram mantidas no campo por sete dias consecutivos em cada período amostral.
Os artrópodes presentes na folhagem da vegetação do sub-bosque foram
amostrados através da técnica de batimento e coleta com guarda-chuva entomológico
(Figura 4C). O batimento foi realizado na folhagem de herbáceas e arbustos, entre 0,5 e 1,7
m de altura. Em cada ponto foram realizados batimentos em 20 arbustos, sendo 10 batidas
em três ramos de cada um deles.
Figura 4: Métodos de amostragem dos artrópodes: A- pitfall de solo; B: armadilha composta; C: batimento.
6.4. Amostragem da Dieta das Aves
Para a captura das aves foram utilizadas redes de neblina de 12m de comprimento
por 3m de altura (Figura 5). Com o objetivo de direcionar e aumentar a eficiência do
esforço de amostragem foi feita a reprodução da vocalização da espécie (método de
playback), próximo às redes. O esforço amostral em cada ponto foi ajustado ao sucesso de
captura das aves. Os indivíduos capturados foram marcados com anilhas metálicas cedidas
pelo CEMAVE-IBAMA, com o objetivo de identificar os indivíduos que já haviam sido
submetidos ao método de obtenção do conteúdo estomacal, e assim, evitar a pseudo-
replica dos dados da dieta.
A B C
21
Figura 5: Redes de neblina armadas em uma Floresta Estacional Decidual, e fêmea de Thamnophilus pelzelni
sendo retirado da rede.
Para a obtenção do conteúdo estomacal, cada indivíduo foi submetido ao método
de regurgito induzido. Esse é um método bastante efetivo no estudo da dieta de aves,
especialmente insetívoras (Poulin et al. 1994a). Essa técnica consiste na administração de
uma substância emética, o tartarato de antimônio e potássio (Poulin et al. 1994, Poulin &
Lefebvre 1995). O tártaro emético foi administrado através de uma sonda, aclopada a uma
seringa, que é inserida através do esôfago do animal (Poulin et al. 1994). Cada indivíduo
recebeu uma quantidade dessa substância proporcional ao seu peso, sendo 1 ml de solução
(1%) para cada 100g de peso da ave. Após a administração do tártaro emético, a aves foram
colocadas em uma caixa arejada, e forrada com papel toalha, onde permaneceram por 30
minutos. Com o objetivo de que os indivíduos tenham tempo para forragear antes e depois
desse procedimento, as capturas foram realizadas entre a segunda hora após o amanhecer e
penúltima hora antes do anoitecer (Mestre 2002).
As amostras de regurgito obtidas foram armazenadas em recipientes plásticos
contendo álcool 70%, para posterior triagem com o auxílio de microscópio estereoscópio.
Os itens alimentares encontrados foram identificados, a maioria em nível de ordem, com a
ajuda de literatura especializada (Borror et al. 2002). Os fragmentos foram contados de
forma a estimar a quantidade de cada tipo de presa consumida, por exemplo: um par de
élitros será contado como um coleóptero.
22
6.5. Estudo do Comportamento
O comportamento foi estudado através da observação focal. As propriedades do
comportamento estudadas foram altura em que o indivíduo de Thamnophilus pelzelni
capturou suas presas, substrato sobre o qual a presa foi capturada, e o tipo manobra
utilizada na captura. As táticas de forrageio foram classificadas de acordo com a
nomenclatura proposta por Remsen & Robinson (1990).
6.6. Análise dos Dados
Para verificar se houve diferença na abundância de presas no ambiente entre os
meses de amostragem, foram construídos modelos lineares generalizados (GLMs) em que a
abundância de artrópodes para cada armadilha foi utilizada como variável resposta tendo
mês de amostragem como variável explicativa. Nesse modelo o tipo de distribuição de
erros assumida foi quasipoisson. Para testar a predição de que há aumento na riqueza e
abundância de presas na dieta em função da redução do número de presas no ambiente
também foram construídos GLMs com distribuição de erros quasipoisson. Esse mesmo
método foi utilizado para tesar a relação entre a proporção em que cada item foi
consumido em função da abundância de presas no ambiente e à sua própria proporção no
ambiente, porém utilizando a distribuição de erros quasibinomial. Essas análises foram
realizadas a partir dos dados obtidos com as armadilhas pitfall e composta, separadamente.
Nessas análises os dados de abundância e dieta foram contabilizados como média por
ponto. Os dados do comportamento também foram testados através da construção de
GLMs em que a altura foi utilizada como variável resposta em função do mês de coleta, a
distribuição utilizada foi quasipoisson. As variáveis substrato e manobra foram classificadas
de acordo com as observações e, a partir das classes obtidas foi construída uma matriz de
presença e ausência. Para cada tipo de substrato e manobra (variável resposta) foi
construído um GLM, tendo o mês de coleta como variável explicativa, nesse caso a
distribuição utilizada foi quasibinomial. Todos os GLMs foram testados através da análise
23
de Deviance, teste Chi-quadrado, com um nível de significância mínimo de 95%. As escolhas
dos métodos de análise, e das distribuições de erro utilizadas foram feitas de acordo com o
proposto por Crawley (2007). Todas essas análises foram executadas no programa
estatístico R 2.11.0 (R Development Core Team 2008).
A composição da comunidade de artrópodes entre os meses de coleta foi
comparada através do método de escalonamento multidimensional não métrico (NMDS)
(Clarke 1993). Esse método tem como objetivo dispor graficamente os objetos,
representativos de cada ponto amostral, com base na semelhança na composição de presas
amostradas em cada uma deles (Legendre & Legendre 1983). O índice de similaridade
utilizado foi Bray-Curts, que é bastante útil ma análise de composição de comunidades com
base em dados de abundância (Clarke 1993). Para verificar se houve diferença entre os
grupos formados na NMDS, foi realizado o teste One-way-Anosim com correção de
Bonferroni, também com nível de significância mínimo de 95% (Clarke 1993). O mesmo
procedimento foi realizado em relação à composição da dieta de Thamnophilus pelzelni entre
os meses de amostragem. Para verificar a contribuição de cada item nas diferenças
observadas nas análises de composição descritas acima, foi realizada a análise de
porcentagem de similaridade (Simper), para cada tipo de método de coleta de insetos e
também para a dieta das aves. Esse método também tem como parâmetro o índice de
similaridade Bray-Curts (Clarke 1993). A tabela gerada através da analise de porcentagem
de similaridades fornece as seguintes informações: contribuição de cada táxon para as
diferenças observadas entre os grupos; porcentagem acumulativa da abundância total de
presas amostradas; e abundância média de cada táxon para cada mês de coleta.
24
7. Resultados
Ao logo das coletas realizadas no PEMS, considerando os três métodos de
amostragem de invertebrados, foi capturado um total de 70791 indivíduos, sendo que
desses, 68 187 eram adultos, ou ninfas, pertencentes à classe Insecta. Considerando o
período amostrado, a maior abundância de presas ocorreu no mês de fevereiro, que
corresponde ao meio da estação chuvosa na região. A abundância de artrópodes capturados
no solo, através da armadilha pitfall diminuiu da estação úmida para a seca (Figura 6). E, por
outro lado, não foi observada diferença na abundância de presas em relação às coletas,
quando analisamos os dados amostrados através da armadilha composta (Figura 6).
Figura 6: Relação entre a abundância de invertebrados em uma ambiente de
Floresta Estacional Decidual e o mês de amostragem, para os dados das
armadilhas composta (p≥0.05) e pitfall (p<0.05).
A composição de artrópodes amostrados no solo diferiu daquela amostrada no sub-
bosque durante todos os meses de coleta. Os artrópodes do solo também apresentaram
variação sazonal em sua composição entre todos os meses. Já para a armadilha composta, a
2 3 4 5 6 7 8 9
20
04
00
60
08
00
10
00
12
00
Mês
Ab
un
dâ
ncia
de
pre
sa
s n
o a
mb
ien
te
Composta
Pitfall
25
composição foi semelhante para os meses de fevereiro e maio e diferente em setembro
(Figura7).
Figura 7: NMDS mostrando a composição da comunidade de invertebrados no solo (armadilha
pitfall) e sub-bosque (armadilha composta) de uma Floresta Estacional Decidual, entre os meses
de fevereiro, maio e setembro.
Os artrópodes amostrados em maior quantidade pela armadilha pitfall foram os
Hymenoptera da família Formicidae, Isoptera e Diptera, esses três táxons representaram
mais de 80% dos indivíduos amostrados. Esses foram também os táxons que mais
contribuíram para a diferença observada na composição de artrópodes no solo entre os
meses de coleta (Tabela 1).
-0.2 -0.15 -0.1 -0.05 0 0.05 0.1 0.15 0.2 0.25
MDS eixo 1
-0.2
-0.16
-0.12
-0.08
-0.04
0
0.04
0.08
0.12
0.16
MD
S e
ixo 2
Legenda
∆ Pitfall- Fevereiro
Pitfall- Maio
Pitfall- Setembro
+ Composta- Fevereiro
Composta- Maio
Composta- Setembro
Stress= 0.129
26
Tabela 1: Análise de porcentagem de similaridades, em que estão indicados para cada
táxon coletado: a contribuição para as diferenças na comunidade de artrópodes
observadas entre os meses de coleta; a contribuição na abundância acumulativa e
abundância média em cada mês. Dados coletados através de armadilhas do tipo pitfall
em uma Floresta Estacional Decidual, no norte de Minas Gerais.
Táxon Contribuição % Acumulativa Abundância Média
Fevereiro Maio Setembro
Formicidae 16.72 31.9 313 132 112
Isoptera 15.68 61.82 218 29.2 0.36
Diptera 10.82 82.46 62.3 125 29.7
Hymenoptera 3.111 88.4 2.64 14.4 23.4
Coleoptera 1.301 90.88 7.54 5.12 9.46
Blattodea 1.153 93.08 1.46 0.78 11.4
Homoptera 0.8545 94.71 7.34 6.16 0.7
Heteroptera 0.8505 96.33 1.2 7.58 0.42
Ortoptera 0.5014 97.29 5.54 3.34 2.36
Aranha 0.39931 98.04 3.52 4.9 3.52
Ovo/Pupa 0.3099 98.63 3.22 0.84 0.64
Larva 0.2282 99.07 1.86 0.8 0.06
Lepidoptera 0.2138 99.47 1.52 1.64 0.42
Opiliones 0.2073 99.87 0.86 1.08 0.18
Caramujo 0.04805 99.96 0.44 0 0.02
Diplopoda 0.005799 100 0.04 0 0.02
Os insetos capturados em maior abundância pela armadilha composta foram
Homoptera, Diptera e Coleoptera, representando cerca de 70% da abundância acumulada.
Dessas três ordens, apenas Homoptera apresentou redução da abundância na estação seca.
Os insetos da ordem Diptera apresentaram maior abundância no mês de maio, enquanto
que para a ordem Coleoptera a maior abundância foi registrada no mês de setembro
(Tabela 2).
27
Tabela 2: Análise de porcentagem de similaridades, em que estão indicados para cada
táxon coletado: a contribuição para as diferenças na comunidade de artrópodes
observadas entre os meses de coleta; a contribuição na abundância acumulativa e
abundância média em cada mês. Dados coletados através de armadilhas do tipo
composta em uma Floresta Estacional Decidual, no norte de Minas Gerais.
Táxon Contribuição % Acumulativa Abundância Média
Fevereiro Maio Setembro
Homoptera 13.89 27.86 127 102 53.2
Diptera 11.59 51.1 87.5 132 59.7
Coleoptera 8.344 67.69 15.3 26.8 103
Opiliones 5.738 79.35 0 0 71.2
Larva 3.317 86 27.2 8.5 0
Lepidoptera 2.791 91.6 21.8 26 13.9
Hymenoptera 1.576 94.76 10.5 14.6 14.9
Formicidae 0.7984 96.36 7.4 6.8 4.3
Aranha 0.6381 97.64 1.5 4.4 5
Heteroptera 0.2659 98.18 0.4 0.6 2.7
Ortoptera 0.2236 98.63 1.9 0.5 0.3
Isoptera 0.209 99.05 0.3 0.1 1.4
Blattodea 0.12 99.62 0.9 0.2 0.4
Neuroptera 0.1029 99.83 0.7 0.3 0.4
Ovo/Pupa 0.08517 100 0.6 0 0.2
Com a técnica de batimento foram capturados 2 102 artrópodes, o que corresponde
a menos de 3% do total capturado. Os artrópodes amostrados em maior abundância
através desse método foram: Hemiptera (597 indivíduos, sendo 322 da subordem
Homoptera e 275 da subordem Heteroptera); Coleoptera (465 indivíduos); aranha (348
indivíduos); e Formicidae (187 indivíduos). Não houve diferença na abundância média de
presas amostradas entre as coletas. Porém a composição de artrópodes amostrados através
dessa técnica variou entre os três meses de coleta. Os táxons que mais contribuíram para
essa variação foram Homoptera e Coleoptera (Tabela 3). A abundância média de
homópteros foi maior no mês de maio, enquanto os coleópteros apresentaram aumento na
abundância da estação úmida para a seca (Tabela 3).
28
Tabela 3: Análise de porcentagem de similaridades, em que estão indicados para cada
táxon coletado: a contribuição para as diferenças na comunidade de artrópodes
observadas entre os meses de coleta; a contribuição na abundância acumulativa e
abundância média em cada mês. Dados coletados através do método de batimento em
uma Floresta Estacional Decidual, no norte de Minas Gerais.
Táxon Contribuição % Acumulativa Abundância Média
Fevereiro Maio Setembro
Homoptera 11.04 20.53 0.658 1.15 0.0478
Coleoptera 9.066 37.39 0.599 0.705 1.34
Hemiptera 6.722 49.9 0.362 0.885 0.273
Blattodea 5.728 60.55 0.262 0.67 0.0619
Formicidae 5.643 71.05 0.423 0.565 0.0984
Aranha 4.432 79.29 0.502 0.805 0.646
Ortoptera 3.645 86.7 0.481 0.125 0.0723
Hymenoptera 2 89.79 0.0623 0.25 0.0756
Larva 1.577 92.73 0.0234 0.185 0.0266
Acari 1.036 94.65 0.0642 0.06 0.0303
Ovos/Pupa 0.8971 96.32 0 0.055 0.0673
Diptera 0.5533 97.35 0 0.06 0.0105
Caramujo 0.4361 98.17 0.0402 0.015 0.0161
Isoptera 0.3372 98.79 0 0.015 0.0261
Psocoptera 0.2918 99.34 0 0.03 0.00556
Lepidoptera 0.2473 99.8 0.0163 0.02 0
Neuroptera 0.063 99.91 0.00714 0 0
Embioptera 0.04681 100 0 0.005 0
Em relação à dieta de Thamnophilus pelzelni, foi amostrado o conteúdo estomacal de
43 indivíduos, sendo 16 em fevereiro, 11 em maio e 16 em setembro. A riqueza de presas
na dieta de T. pelzelni não foi relacionada à abundância de presas no ambiente (Figura 8).
Por outro lado, a abundância média de presas ingeridas pelos indivíduos aumentou em
função da redução na abundância de presas (Figura 8).
29
Figura 8: Relação entre a riqueza (A) (p≥0.05), e abundância (B) (p<0.05) de presas na dieta de
Thamnophilus pelzelni em função da abundância de presas no ambiente.
Em relação à composição da dieta de T. pelzelni entre os meses de amostragem,
nós observamos semelhança entre os meses de fevereiro e maio, sendo diferente no mês de
setembro (Figura 9). A Tabela 4 mostra a contribuição de cada tipo de item para a
diferença observada na composição da dieta de T. pelzelni entre as coletas.
200 400 600 800 1000 1200 1400 1600
12
34
56
78
Abundância de presas no ambiente
Riq
ue
za
de
pre
sa
s n
a d
ieta
200 400 600 800 1000 1200 1400 1600
05
01
00
15
0
Abundância de presas no ambiente
Ab
un
dâ
ncia
de
pre
sa
s n
a d
ieta
AB
200 400 600 800 1000 1200 1400 1600
12
34
56
78
Abundância de presas no ambiente
Riq
ue
za
de
pre
sa
s n
a d
ieta
200 400 600 800 1000 1200 1400 1600
05
01
00
15
0
Abundância de presas no ambiente
Ab
un
dâ
ncia
de
pre
sa
s n
a d
ieta
200 400 600 800 1000 1200 1400 1600
12
34
56
78
Abundância de presas no ambiente
Riq
ue
za
de
pre
sa
s n
a d
ieta
200 400 600 800 1000 1200 1400 1600
05
01
00
15
0
Abundância de presas no ambiente
Ab
un
dâ
ncia
de
pre
sa
s n
a d
ieta
AB
30
Figura 9: NMDS mostrando a composição da dieta de Thamnophilus pelzelni em uma área de
Floresta Estacional Decidual, entre os meses de fevereiro, maio e setembro.
Nas analises de conteúdo estomacal de T. pelzelni foram encontrados 14 tipos de
presas. Dentre os quais, os mais freqüentes foram Ortoptera, seguido por Coleoptera e
Formicidae. Por outro lado, os itens mais abundantes foram Isoptera e Formicidae, que
juntos constituem mais de 57% do número de itens encontrados na dieta dessa espécie
(Tabela 4). Além disso, os resultados mostram que os insetos da ordem Isoptera
contribuíram com mais de 31% da diferença observada na composição da dieta entre os
meses de fevereiro, maio e setembro (Tabela 4).
-0.4 -0.32 -0.24 -0.16 -0.08 0 0.08 0.16 0.24 0.32
MDS eixo 1
-0.2
-0.15
-0.1
-0.05
0
0.05
0.1
0.15
0.2
0.25M
DS
eix
o 2
Legenda*Fevereiro+Maio Setembro
Stress= 0.1089
31
Tabela 4: Análise de porcentagem de similaridades, em que estão indicados para cada
táxon coletado: a contribuição para as diferenças na comunidade de artrópodes
observadas entre os meses de coleta; a contribuição na abundância acumulativa e
abundância média em cada mês. Dados da dieta de Thamnophilus pelzelni, em uma
Floresta Estacional Decidual, no norte de Minas Gerais.
Táxon Contribuição % Acumulativa Abundância Média
Fevereiro Maio Setembro
Isoptera 31.244 42.15 0.104 0.25 52.3
Formicidae 11.34 57.46 0.583 0.688 13.1
Pupa/Ovo 7.587 67.69 3.35 3 0.906
Ortoptera 6.687 76.71 4.56 4 2.36
Coleoptera 5.288 83.84 1.52 1.81 3.81
Larva 3.457 88.5 0.0625 0.688 1.43
Blattodea 2.422 91.77 0.25 1.06 0
Homoptera 2.325 94.91 0.25 1.13 0.74
Heteroptera 1 96.8 0.125 0.375 0.948
Hymenoptera 1.314 98.57 0.25 0.563 0.521
Aranha 1 99.66 0.167 0.188 0.396
Lepidoptera 0 99.85 0 0.0625 0.0313
Caramujo 0 99.93 0 0 0.0938
Diptera 0 100 0 0 0.0416
Os itens que tiveram seu consumo relacionado à abundância total de presas
amostradas no solo através das armadilhas pitfall foram ortópteros, ovo/pupa de
artrópodes, formigas e cupins. O consumo de ortópteros e ovo/pupa diminuiu à medida
que a abundância de presas no ambiente reduz (Figura 10). Já o consumo de formigas e
cupins foi maior quando a abundância de presas no ambiente diminuiu (Figura 10).
Nenhum item teve seu consumo relacionado à sua própria proporção no ambiente, quando
consideramos os dados provenientes das armadilhas do pitfall.
32
Figura 10: Relação entre a proporção de itens na dieta de Thamnophilus pelzelni e abundância de presas
capturadas com a armadilha pitfall de solo em uma Floresta Estacional Decidual. A: ortópteros (p<0.05); B:
ovo/pupa de artrópodes (p<0.05); C: formigas (p<0.05); D: cupins (p<0.05).
Em relação à armadilha composta, os resultados mostram relação entre o consumo
e disponibilidade para os seguintes táxons: Coleoptera, Heteroptera, Isoptera e Ortoptera.
O consumo de Coleoptera e Heteroptera foi positivamente relacionado à abundância de
presas no ambiente, enquanto o consumo de Isoptera foi inversamente relacionado à
abundância de presas no ambiente (Figura 11). Também em relação aos dados coletados
com a armadilha composta nós podemos observar que o consumo de ortópteros e cupins
foi positivamente relacionado à sua própria proporção no ambiente (Figura 12).
200 400 600 800 1000 1200
0.0
0.2
0.4
0.6
0.8
1.0
Abundância de presas no ambiente
Pro
po
rçã
o d
e o
rto
pte
ros n
a d
ieta
200 400 600 800 1000 1200
0.0
0.1
0.2
0.3
0.4
Abundância de presas no ambiente
Pro
po
rçã
o d
e o
vo
s/p
up
a n
a d
ieta
200 400 600 800 1000 1200
0.0
0.1
0.2
0.3
0.4
0.5
Abundancia de presas no ambiente
Pro
po
rçã
o d
e fo
rmig
as n
a d
ieta
200 400 600 800 1000 1200
0.0
0.2
0.4
0.6
0.8
Abundância de presas no ambiente
Pro
po
rçã
o d
e c
up
ins n
a d
ieta
A B
DC
33
Figura 11: Análise de Deviance mostrando a relação entre a proporção de itens na dieta de T. pelzelni e
abundância de presas capturadas com a armadilha composta em uma Floresta Estacional Decidual. A:
coleópteros (p<0.05); B: heterópteros (p<0.05); C: cupins (p<0.05).
100 200 300 400 500 600 700
0.0
0.1
0.2
0.3
0.4
0.5
Abundância de presas no ambiente
Pro
po
rçã
o d
e c
ole
op
tero
s n
a d
ieta
100 200 300 400 500 600 700
0.0
00
.01
0.0
20
.03
0.0
40
.05
0.0
6Abundância de presas no ambiente
Pro
po
rçã
o d
e h
ete
rop
tero
s n
a d
ieta
100 200 300 400 500 600 700
0.0
0.2
0.4
0.6
0.8
Abundância de presas no ambiente
Pro
po
rçã
o d
e c
up
ins n
a d
ieta
A B
C
34
Figura 12: Análise de Deviance mostrando a relação entre a proporção de presas na dieta de T. pelzelni em
função da proporção em que o item é encontrado no ambiente. A: ortópteros (p<0.05); B: cupins (p<0.05).
Os dados foram coletados em uma área de Floresta Estacional Decidual, através de armadilhas do tipo
composta.
Quanto ao comportamento, T. pelzelni não apresentou diferença na altura de
forrageio entre os meses de coleta, essa espécie foi observada capturando presas desde o
solo até a altura de sete de sete metros. Quanto aos substratos de forrageio, as aves foram
observadas capturando presas durante o vôo (no ar), em folhas, em galhos, em troncos e na
serrapilheira. A freqüência de captura de presas no ar diminuiu ao longo dos meses de
coleta, enquanto que a freqüência de capturas em folhas foi maior nos meses de maio e
setembro (Figura 13). Os demais substratos foram utilizados de maneira semelhante entre
os meses de amostragem (Figura 13).
Figura 13: Freqüência de uso dos substratos de forrageio por T. pelzelni em uma área de Floresta Estacional
Decidual entre os meses fevereiro, maio e setembro.
0.000 0.002 0.004 0.006 0.008 0.010
0.0
0.2
0.4
0.6
0.8
1.0
Proporção de ortopteros no ambiente
Pro
po
rçã
o d
e o
rto
pte
ros n
a d
ieta
0.00 0.01 0.02 0.03 0.04 0.05
0.0
0.2
0.4
0.6
0.8
Proporção de cupins no ambiente
Pro
po
rçã
o d
e c
up
ins n
a d
ieta
A B
0
0,05
0,1
0,15
0,2
0,25
0,3
0,35
0,4
0,45
0,5
Fevereiro
Maio
Setembro
35
As táticas utilizadas por T. pelzelni para capturar as presas foram as seguintes: voar,
pular, esticar o corpo, pegar, e esticar o corpo inclinando a cabeça para baixo. A captura
durante o vôo foi mais freqüente nos meses de fevereiro e maio, e a posição de cabeça para
baixo foi mais utilizada por essa espécie em setembro (Figura 14). Para as demais táticas
não houve diferença na freqüência de uso entre os meses de coleta (Figura 14).
Figura 14: Freqüência de uso das táticas de forrageio por T. pelzelni em uma área de Floresta Estacional
Decidual entre os meses de fevereiro, maio e setembro.
0
0,1
0,2
0,3
0,4
0,5
0,6
Pegar Voar Esticar Pular Ficar de cabeça para
baixo
Fevereiro
Maio
Setembro
36
8. Discussão
As florestas tropicais secas são marcadas pela forte sazonalidade no regime de
chuvas, o que por sua vez exerce grande influência sobre a atividade biológica nessas áreas
(Murphy & Lugo 1986, Wright & Cornejo 1990). Durante o período de escassez de água,
grande parte das espécies de plantas que compõem essa formação perde suas folhas, e no
PEMS o nível de caducifólia é superior a 90% no pico da estação seca (Pezzini et al. 2008).
Assim, o recuso disponível para muitos animais, especialmente para os insetos herbívoros é
concentrado na estação úmida, tendo seu pico no inicio das chuvas (Janzen 1981, Dirzo &
Dominguez 1995, Filip et al. 1995). Como conseqüência disso, há uma redução na
abundância e atividade desses insetos ao longo da estação chuvosa (Neves 2009, Silva
2009). Além disso, os padrões fenológicos das espécies vegetais e as condições de baixa
umidade nessas áreas também influenciam na abundância de artrópodes de outras guildas,
como predadores, polinizadores e decompositores (Janzen & Schoener 1968, Willis 1976).
Sendo assim, a sazonalidade na comunidade de artrópodes observada no PEMS é um
padrão comum em áreas de mata seca, sendo relatado previamente por outros autores
(Silva 2009, Neves et al. 2010a, Neves et al. 2010b).
O presente estudo mostra que houve uma redução na abundância de presas ao
longo das coletas. Esse fator, aliado a mudança na estrutura da vegetação entre as estações,
pode ser utilizado como um indicativo da taxa de encontro entre predadores e presas e,
conseqüentemente, do tempo gasto na procura por presas durante o forrageio.
Teoricamente à medida que a abundância de presas no ambiente é reduzida, a taxa de
encontro dessas com os predadores também diminui e, assim, o tempo de procura aumenta
(MacArthur & Pianka 1966). Esses fatores, por sua vez, afetam a dieta do predador.
Segundo o modelo desenvolvido por MacArthur & Pianka (1966), quanto maior a taxa de
encontro do predador com suas presas, menor é a variedade de itens consumidos por esse
37
predador. Sendo por isso, esperado um acréscimo de tipos de presas à dieta dos predadores
à medida que a abundância dessas diminui no ambiente.
Entretanto, os resultados obtidos nesse trabalho mostram que os indivíduos de
Thamnophilus pelzelni não acrescentaram tipos de itens em sua dieta em resposta à menor
abundância de presas no ambiente. Outros autores encontraram resultado semelhante, em
que a amplitude do nicho trófico ou riqueza de itens na dieta não foi relacionada à
sazonalidade (Todd et al. 1998, Tebbich et al. 2004, Souto 2010). Siqueira e colaboradores
(2009) estudaram a dieta de T. pelzelni no PEMS em diferentes estações, esses autores
verificaram que houve um acréscimo de sete tipos de itens na dieta total dessa espécie da
estação chuvosa para a seca. Apesar disso, esses autores mostraram que a riqueza de itens
no conteúdo estomacal de cada indivíduo não variou em função do período de amostragem
(Siqueira et al. 2009). Assim, é provável que a população de T. pelzelni explore uma
quantidade maior de recursos durante a estação seca, enquanto, cada indivíduo mantém a
riqueza média de itens em sua dieta constante. A quantidade de tipos de itens que cada
indivíduo é capaz de consumir pode ser limitada por características morfológicas e ou
fisiológicas da espécie (Brandl et al. 1994, Brandle et al 2002). Por exemplo, as características
morfológicas dos predadores restringem suas presas entre um tamanho máximo e mínimo,
esse padrão tem sido relatado para vários grupos de predadores (Griffiths 1975, Brandl et
al. 1994, Costa et al. 2008). Nesse caso, a otimização do forrageio pode atuar priorizando o
consumo de presas que possuem um tamanho com relação custo/benefício mais favorável
ao predador em ocasiões de alta disponibilidade de presas (Elner & Hughes 1978).
A abundância e a composição da dieta mostraram que houve uma substituição de
itens na dieta de T. pelzelni em função da variação na disponibilidade de recurso. Em
períodos de maior disponibilidade de presas, os indivíduos consumiram uma menor
abundância de presas, sendo essas provavelmente mais ricas em conteúdo energético. À
medida que a abundância de presas no ambiente diminui, há um significativo aumento na
38
abundância de presas ingeridas por essa espécie. Esse resultado pode está ligado á uma
redução na qualidade nutricional das presas encontradas nesse período.
A teoria desenvolvida para o forrageio de predadores prediz que esses são capazes
de selecionar as presas de melhor qualidade, consumindo essas preferencialmente em
períodos ou habitat de maior produtividade (MacArthur & Pianka 1966). T. pelzelni
apresentou maior consumo de ortópteros, ovo/pupa de artrópodes, coleópteros e
heterópteros no período de maior abundância de presas no ambiente, o que pode indicar
sua preferência por essas presas. Em estudos que investigaram a dieta aves, coleóptera
aparece como um dos itens mais abundantes e freqüentes (Durães & Marini 2005, Lopes et
al. 2005, Aguiar & Coltro Júnior 2008). Já estudos que buscaram investigar a seleção de
presas por determinadas espécies de aves indicam Coleoptera, Ortoptera e Heteroptera
como insetos selecionados pelas aves, ou seja, esses insetos são consumidos em proporção
maior do que a que são encontrados no ambiente (Mestre 2002, Moorman et al. 2007).
De maneira contrária, formigas e cupins foram consumidos em maior quantidade
quando a disponibilidade de recurso foi menor (época seca). Esse resultado indica que
essas presas são ignoradas durante o período de maior abundância de recurso, já que sua
abundância no ambiente é alta enquanto seu consumo é baixo, nesse período (Krebs &
Daves 1997). Porém quando as presas se tornam escassas, esses insetos são consumidos em
grande quantidade, o que indica a importância desses insetos como recurso alternativo
durante a estação seca. Dessa forma, esses podem ser considerados recursos importantes
para as aves, por garantir o suprimento de sua demanda energética em períodos de escassez
de recursos. Ou, talvez o consumo desses insetos seja a melhor estratégia de forrageio para
T. pelzelni durante o período de seca.
O aumento do consumo de insetos sociais por T. pelzelni em função da redução na
disponibilidade de presas no ambiente possivelmente, diminui o gasto energético durante o
forrageio. Isso porque, ao consumir insetos que vivem em colônias há um aumento na taxa
39
de encontro com as presas, mesmo que a abundância dessas no ambiente tenha diminuído
durante a estação seca. Assim, há uma diminuição no tempo de procura por presas, e de
energia gasta com o deslocamento. Por outro lado, esses custos podem ser maiores quando
há o consumo de outros tipos de presas durante a estação seca. Além disso, as colônias de
formigas e de cupins são formadas por um grande número de indivíduos ápteros, o que
facilita a captura e manipulação desses por parte do predador.
O aumento da proporção de ortópteros e cupins na dieta de T. pelzelni em função
proporção de cada um desses itens no ambiente pode ser um indicativo de seleção dessas
presas por T. pelzelni. Porém, a diferença na curva de cada um desses itens evidencia que
embora o consumo seja positivamente relacionado à sua proporção no ambiente, a seleção
de cada um ocorre por diferentes motivos. Enquanto a curva de Ortoptera apresenta um
crescimento exponencial, a curva de consumo de Isoptera tende a atingir uma assíntota. O
que pode estar relacionado ao momento em que cada uma dessas presas é selecionada.
Possivelmente, a seleção de ortópteros por T. pelzelni ocorre durante o período úmido, em
que há uma baixa abundância de presas no conteúdo estomacal dos indivíduos, fazendo
com que o consumo preferencial de ortópteros torne essa presa mais representativa na
dieta. Por outro lado, a seleção de cupins ocorre durante o período de seca, quando há o
consumo de uma grande quantidade de presas e grande parte dessas correspondem a
insetos da ordem Isoptera.
Embora T. pelzelni tenha apresentado maior consumo de presas predominantes no
solo durante o período seco, a altura de forrageio não variou entre os meses de coleta.
Entretanto, como podemos observar com os resultados da riqueza e abundância de presas
na dieta, no período de seca os cupins e as formigas são os itens dominantes no conteúdo
estomacal das aves, porém a riqueza de presas permanece constante. Sendo assim, nós
podemos inferir que T. pelzelni mantém sua atividade de forrageio em todos os estratos da
vegetação, porém é provável que o tempo gasto forrageando no solo durante a estação seca
40
seja maior. Murakami (2002) observou modificação na altura de forrageio para a espécie
Ficedula narcissina, o autor atribuiu essa mudança à dieta especialista dessa ave, o que torna
seu comportamento fortemente associado à distribuição de sua presa. Por outro lado,
espécies com dietas mais generalistas não apresentaram mudança na altura de forrageio
(Murakami 2002). Da mesma forma, a capacidade T. pelzelni de consumir tipos distintos de
presas entre as estações, pode ser um fator importante, permitindo a utilização que essa
espécie utilize os mesmos estratos de forrageio no período úmido e seco.
A maior freqüência de captura de insetos em folhas durante a estação seca, a
principio, é um resultado bastante inesperado quando consideramos o tipo de
fitofisionomia em que esse trabalho foi realizado. Entretanto, esse comportamento se deve
à presença de folhas secas enroladas na copa de algumas árvores, sendo esse substrato
bastante utilizado por essas aves na busca por presas. A utilização de folhas mortas
suspensas na vegetação como fonte de recurso foi relatada para aves das famílias
Furnariidae e Formicariidae, sendo algumas consideradas especialistas nesse tipo de recurso
(Remsen & Parker 1984, Mallet-Rodrigues 2001). A amostragem de insetos nessas folhas
mostra que essas funcionam como abrigo para artrópodes, sendo aos mais abundantes
coleópteros, aranhas, baratas e ortópteros (Mallet-Rodrigues 2001, Rosenberg 1997,
Rosenberg 1990). A composição da dieta de T. pelzelni reflete o maior uso desse substrato
no período seco, já que foi observado aumento na abundância média de aranhas,
coleópteros e heterópteros na dieta no mês de setembro quando comparado ao mês de
fevereiro. Assim, o uso desse substrato durante o mês de setembro ajuda a explicar os
resultados obtidos para a riqueza de presas na dieta em função da abundância de presas no
ambiente. Além disso, associado ao uso das folhas secas como substrato de forrageio, foi
observada uma maior utilização do comportamento no qual a ave fica de cabeça para baixo
no poleiro. Esses resultados estão relacionados, já que essa tática de captura de presas foi
observada principalmente durante o forrageio em folhas secas.
41
O substrato de forrageio e a manobra utilizada para capturar as presas também
estão fortemente associados em relação à captura de presas no ar durante o vôo. De
maneira geral, o comportamento de pegar presas no ar foi o menos utilizado por T. pelzelni,
isso pode estar associado ao comportamento de procura por presas exibido por essas aves.
O comportamento de procura pode ser classificado em dois extremos entre “senta e
espera” e busca ativar, ocorrendo normalmente um contínuo entre esses dois extremos
(Pianka 1966). Não existe descrição na literatura sobre o comportamento de busca por
presas para essa espécie. Apesar disso, por essa espécie ser bastante ativa, com
movimentação freqüente e utilização de vários poleiros em poucos segundos, nós podemos
inferir que sua estratégia de procura seja busca ativa, ou esteja próxima desse extremo.
Assim, é esperado que os animais que utilizam essa estratégia consumam presas sedentárias,
enquanto as espécies que utilizam a estratégia “senta e espera” consumam presas mais
ativas (Huey & Pianka 1981). O comportamento de busca por presas não foi um parâmetro
avaliado nesse estudo. Apesar disso, a dieta de T. pelzelni indica que essa espécie exibiu um
comportamento de forrageio mais ativo durante a estação seca, já que consumiu uma maior
presas sedentárias, e que vivem em colônias.
Como previsto, e relatado em outros estudos, a disponibilidade de presas exerce
forte influência sobre a população dos predadores, levando a mudanças em sua dieta e
comportamento, como foi observado (Murakami 2002, Unno 2002). As espécies da família
Thamnophilidae são normalmente encontradas em áreas de mata, e dificilmente deslocam
por grandes distâncias (Zimmer & Isler 2003) assim, é pouco provável encontrar uma
resposta numérica para essa espécie em relação à disponibilidade de presas. Além disso,
como foi observado por Dornelas (2010) essa espécie apresenta abundância estável na área
de estudo. Contudo, outras características ecológicas dessa espécie podem apresentar
variações atribuídas à disponibilidade de presas. Um exemplo disso é o tamanho da área de
vida, característica que, em uma área de Cerrado foi influenciada pela sazonalidade, sendo
42
que no período de menor abundância de recurso houve expansão da área de vida dos casais
(Parruco 2010). Essa estratégia pode está ocorrendo nas áreas de mata seca, podendo ser
um fator determinante para que essa espécie continue utilizando alguns recursos mesmo
quando esses são escassos. Assim, este trabalho contribui mostrando a capacidade da
espécie T. pelzelni de responder à disponibilidade de recurso no ambiente, adequando tanto
sua dieta, quanto o comportamento de forrageio às condições de oferta de recurso.
43
9. Referencias Bibliográficas
Aguiar, K. M. O. & Coltro Júnio, L. A. 2008. Dietas de algumas espécies de aves das
famílias Thamnophilidae, Grallariidae e Formicariidae do Amapá. Revista Brasileira
de Ornitologia, 16: 376-379.
Antunes, F. Z. 1986. Caracterização climática do Estado de Minas Gerais: climatologia
agrícola. Informe Agropecuário, 12: 9-13.
Basset, Y. 1988. A composite interception trap for sampling arthropods in tree canopies.
Australian Journal of Entomology, 27: 213-219.
Begon, M.; Townsend, C, R. & Harper, J. L. 2007. Ecologia: de Indivíduos a
Ecossistemas. Porto Alegre: Artmed, 4ª edição.
Borror, D. J.; Triplehorn, C. A. & Johnson, N. F. (eds). 2002. An introduction to the
study of insects. Orlando: Saunders College Publing.
Brandl, R.; Kristín, A. & Leisler, B. 1994. Dietary niche breadth in a local community of
passerine birds: na analysis using phylogenetic contrasts. Oecologia, 98: 109-116.
Brandle, M.; Prinzing, A.; Pfeifer, R. & Brandl, R. 2002. Dietary niche breadth for Central
European birds: correlations with species-specific traits. Evolutionary Ecology
Research, 4: 643-657.
Charnov, E. L. 1976. Optimal foraging, the marginal value theorem. Theoretical
Population Biology, 9: 129-136.
Clarke, K. R. 1993. Non-parametric multivariate analyses of changes in community
structure. Australian Journal of Ecology, 18: 117-143.
Cooper, R. J. & Whitmore, R. C. 1990. Arthropod sampling methods in ornithology.
Studies in Avian Biology, 13: 29-37.
Costa, G. C.; Vitt, L. J.; Pianka, E. R.; Mesquita, D. O. & Colli, G. R. 2008. Optimal
foraging constrains macroecological patterns: body size and dietary niche breadth in
lizards. Global Ecology and Biogeography, 17: 670-677.
Crawley, M. J. 2007. The R book. Ed.: John Wiley & Sons, Ltd.
Dirzo, R. & Domínguez, C. A. 1995 Plant-herbivore interactions in Mesoamerican tropical
dry forest. In: Bullock, S. H.; Mooney, A. & Medina, E. (Eds.) Seasonally Dry
Tropical Forest. Cambridge University Press, Cambridge.
Dornelas, A. A. F. 2010. Avifauna do Parque Estadual da Mata Seca. Dissertação de
Mestrado. Universidade Estadual de Montes Claros, Montes Claros, Minas Gerais.
44
Durães, R. & Marini, M. Â. 2005. A quantitative assesment of bird diets in the brazilian
Altantic Forest, with recommendations for future diet studies. Ornitologia
Neotropical, 16: 65-83.
Elner, R. W. & Hugles, R. N. 1978. Energy maximization in the diet of the shore crab,
Carcinus maenas. Journal of Animal Ecology, 47: 103-116.
Emlen, J. M. 1966. The role of time and energy in food preference. The American
Naturalist, 100: 611-617.
Espirito-Santo, M. M.; Fagundes, M.; Nunes, Y. R. F; Fernandes, G. F.; Sanchez-Azofeifa,
A. & Quesada, M. 2006. Bases para a conservação e uso sustentável das florestas
estacionais deciduais brasileiras: a necessidade de estudos multidisciplinares.
Unimontes Científica, 8: 13-22.
Filip, V.; Dirzo, R. J.; Maass, M. & Sarukhán, J. 1995. Within- and among-year variation in
the levels of herbivory on the foliage of trees from a Mexican tropical deciduous
forest. Biotropica, 27:78-86.
Gawlik, D. E. 2002. The effects of prey availability on the numerical response of wading
birds. Ecological Monographs, 72: 329-346.
Griffths, D. 1975. Prey availability and the food of predators. Ecology, 56: 1209-1214.
Huey, R. B. & Pianka, E. R. 1981. Ecological consequences of foraging mode. Ecology,
62: 991-999.
Hutto, R. L. 1990a. Measuring the availability of food resources. 1990. Studies in Avian
Biology, 13: 20-28.
Hutto, R. L. 1990b. Studies of foraging behavior: central to understanding the ecological
consequences of variation in food abundance. Studies in Avian Biology, 13: 389-
390.
Isler, M. L.; Isler, P. R. & Whitney, B. M. 1997. Biogeography and systematics of the
Thamnophilus punctatus (Thamnophilidae) complex. Ornithological Monographs,
48: 355-381.
Jaksic, F. M.; Jimenez, J. E.; Castro, S. A. & Feinsinger, P. 1992. Numerical and functional
response of predators to a long-term decline in mammalian prey at a semi-arid
Neotropical site. Oecologia, 89: 90-101.
Janzen, D. H. 1981. Patterns of herbivory in a tropical deciduous forest. Biotropica, 13:
271-282.
Janzen, D. H. & Schoener, T. W. 1968. Differences in insect abundance and diversity
between wetter and drier sites during a tropical dry season. Ecology, 49: 96-110.
45
Johnson, D. H. 1980. The comparison of usage and availability measurements for
evaluating resource preference. Ecology, 61: 65-71.
Johnson, M. D. & Sherry, T. W. 2001. Effects of food availability on the distribution of
migratory warbles among habitats in Jamaica. Journal of Animal Ecology, 70:
546-560.
Krebs, J. R.; Davies, N. B. 1997. Introdução à Ecologia Comportamental. São Paulo:
Atheneu Editora, 3ª edição.
Krebs, J. R.; Erichsen, J. T. & Webber, M. I. 1977. Optimal Prey Selection in the Great Tit
(Parus major). Animal Behaviour, 25: 30-38.
Legendre, L., and P. Legendre. 1983. Numerical ecology. Elsevier, Amsterdam.
Lopes, L. E.; Fernandes, A. M. & Marini, M. Â. 2005. Diet of some Atlantic Forest birds.
Ararajuba, 13: 95-103.
MacArthur, R. H. & Pianka, E. R. 1966. On Optimal Use of a Patchy Environment. The
American Naturalist, 100: 603-609.
Mallet-Rodrigue, F. 2001. Foraging and diet composition of the black-capped foliage-
gleaner (Philydor atricapillus). Ornitologia Neotropical, 12: 255-263.
Mestre, L. A. M. 2002. Dieta de aves insetívoras terrestres e a disponibilidade de presas em
fragmentos florestais amazônicos. Dissertação de Mestrado. Universidade
Federal de São Carlos, São Carlos, São Paulo.
Mooney, H.; Bullock, S. & Medina, E. 1995. Introdution. In S. Bullock, H. Mooney, & E.
Medina (Eds.). Seasonally dry tropical forest. New York: Cambridge University
Press.
Moorman, C. E.; Bowen, L. T.; Kilgo, J. C.; Soreson, C. E.; Hanula, J. L.; Horn, S. &
Ulyshen, M. D. 2007. Seasonal diets of insectivorous birds using canopy gaps in a
bottomland forest. Journal of Field Ornithology, 78: 11-20.
Mora. 2003. Tropical dry climates. In Phenology: an integrative environmental
science, Schwartz, M. D. (Ed). Dordrecht: Kluwer Academic
Murakami, M. 2002. Foraging mode shifts of four insectivorous bird species under
temporally varying resource distribution in a Japanese Deciduous Forest.
Ornithological Science, 1: 63-69.
Murphy, P. G. & Lugo, A. E. 1986. Ecology of Tropical Dry Forest. Annual Review of
Ecology and Systematics, 17: 67-88.
Naranjo, L. G. & Ulloa, P. C. 1997. Diversidad de insectos y aves insectivoras de
sotobosque em habitats pertubados de selva lluviosa tropical. Caldasia: 19: 507-520.
46
Neves, F. S. 2009. Dinâmica espaço-temporal de insetos associados a uma Floresta
Estacional Decidual. Tese de Doutorado. Universidade Federal de Minas Gerais,
Belo Horizonte, Minas Gerais.
Neves, F. S.; Braga, R. F.; Espírito-Santo, M. M.; Delabie, H. C.; Fernandes, G. W. &
Sánchez-Azofeifa, G. A. 2010b. Diversity of Arboreal Ants In a Brazilian Tropical
Dry forest: Effects Of Seasonality and Successional Stage. Sociobiology, 56: 1-18.
Neves, F. S.; Oliveira, V. H.; Espírito-Santo, M. M.; Vaz-de-Melo, F. Z.; Louzada, J.;
Sanchez-Azofeifa, A. & Fernandes, G. W. 2010a. Successional and seasonal changes
in a community of dung beetles (Coleoptera: Scarabaeinae) in a Brasilian Tropical
Dry Forest. Natureza & Conservação, 8: 160-164.
Parruco, C. H. F. 2010. Área de vida da choca-do-planalto Thamnophilus pelzelni Hellmayr,
1924 (Passeriformes: Thamnophilidae) na Estação Ecológica de Jataí, Luiz Antônio,
SP. Dissertação de Mestrado. Universidade Estadual Paulista Júlio Filho, Rio
Claro, São Paulo.
Pezzini, F. F.; Brandão, D. O.; Ranieri, B. D.; Espírito-Santo, M. M.; Jacobi, C. M. &
Fernandes, G. W. 2008. Polinização, dispersão de sementes e fenologia de espécies
arbóreas no Parque Estadual da Mata Seca. MG Biota, 1: 37-45.
Pianka, E. R. 1966. Convexity, desert lizards, and spatial heterogeneity. Ecology, 47: 1055-
1059.
Poulin, B. & Lefebvre, G. 1997. Estimation of arthropds available to birds: effect of
trapping technique, prey distribution, and bird diet. Journal of Field Ornithology,
68: 426-442.
Poulin, B.; Lefebvre, G. 1995. Additional information on the use of tartar emetic in
determining the diet of tropical birds. The Condor, 97: 897-902.
Publishers.
Pyke, G. H.; Pullian, H. R. & Charnov, E. L. 1977. Optimal foraging: a selective review of
theory and tests. The Quarterly Review of Biology, 52: 137-154.
R Development Core Team (2008) R: A language and environment for statistical
computing. R Foundation for Statistical Computing, http://www.R-project.org.
Rapport, D. J. 1971. An optimization model of food selection. The American Naturalist,
105: 575-587.
Remsen, J. V. & Robinson, S. K. 1990. A classification scheme for foraging behavior of
birds in terrestrial habitats. Studies in Avian Biology, 13: 144-160.
47
Remsen, J. V. Jr. & Parker, T. A., III. 1984. Arboreal dead-leaf-search birds of the
Neotropics. The Condor, 86: 36-41.
Robinson, S. K. & Holmes, R. T. 1982. Foraging behavior of forest birds: the relationships
among search tactics, diet, and habitat structure. Ecology, 63: 1918-1931.
Rosenberg, K. V. 1990. Dead-leaf foraging specialization in tropical forest birds: Measuring
resources availability and use. Studies in Avian Biology, 13: 360-368.
Rosenberg, K. V. 1997. Ecology of dead-leaf foraging specialist and their contribution to
Amazonian bird diversity. Ornithological Monographs, 48: 673-700.
Salamolard, M.; Butet, A.; Leroux, A. & Bretagnolle, V. 2000. Responses of an avian
predator to variation in prey density at a temperate latitude. Ecology, 81: 2428-
2441.
Sánche-Azofeifa, G. A.; Quesada, M.; Rodríguez, J. P.; Nssar, J. M.; Stoner, K. E.; Castillo,
A.; Garvin, T.; Zent, E. L.; calvo, J.; Kalacska, M.; Fajardo, L.; Gamon, J. &
Cuevas-Reyes, P. 2005. Research priorities for Neotropical Dry Forests.
Biotropica, 37: 477-485.
Sanchez-Azofeifa, A., E. Kalacska, M. Quesada, K. E. Stoner, J. A. Lobo, and P. Arroyo-
Scariot, A. & Sevilha, A.C., 2005. Biodiversidade, estrutura e conservação de florestas
estacionais deciduais no Cerrado. In A. Scariot, J. Felfili, & J. Sousa-Silva (Eds.)
Cerrado: Ecologia, Biodiversidade e Conservação. Brasília, Ministério do Meio
Ambiente.
Schmitz, O. J.; Beckerman, A. P. & O’Brien K. M. 1997. Behaviorally mediated trophic
cascades: effects of predation risk on food web interactions. Ecology, 78: 1388-
1399.
Sigrit, T. 2009. Guia de campo Avis Brasilis- Avifauna brasileira: descrição das
espécies. Avisbrasilis Editora, 1ª edição.
Silva, J. O. 2009. Herbivoria em Tabebuia ochracea (Bigniniaceae) ao longo de um gradiente
sucessional em uma floresta tropical seca. Dissertação de Mestrado. Universidade
Estadual de Montes Claros, Montes Claros, Minas Gerais.
Siqueira, P. R.; Gonçalves, R. M. M; Lopes, Â, C. B; Pessoa, R. O; Leite, L. O. 2009.
Variação sazonal da dieta de Thamnophilus pelzelni (choca do planalto) em uma região
de floresta estacional decidual. In: Anais do IX Congresso de Ecologia do Brasil.
Congresso de Ecologia do Brasil, São Loureço, Minas Gerais.
Solomon, M. E. 1949. The natural control of animal populations. Journal of Animal
Ecology, 18: 1-35.
48
Souto, G. H. B. O. 2010. Ecologia alimentar de aves insetívoras de um fragmento de mata
decídua do extremo norte da Mata Atlântica. Dissertação de Mestrado,
Universidade Federal do Rio Grande do Norte, Natal, Rio Grande do Norte.
Tebbich, S.; Taborsky, M.; Fessl, B.; Dvorak, M. & Winkler, H. 2004. Feeding behavior of
four arboreal Darwin’s finches: adaptations to spatial and seasonal variability. The
Condor, 106: 95-106.
Terrill, S. B. 1990. Food availability, migratory behavior, and population dynamics of
terrestrial birds during the nonreproductive season. Studies in Avian Biology, 13:
438-443.
Thompson, I. D. & Colgan, P. W. 1990. Prey choice by marten during a decline in prey
abundance. Oecologia, 83: 443-451.
Todd, L. D.; Poulin, R. G. & Brigham, R. M. 1998. Diet of common nighthawks (Chordeiles
minor: Caprimulgidae) relative to prey abundance. American Midland Naturalist,
139: 20-28.
Unno, A. 2002. Tree species preferences of insectivorous birds in a Japanese deciduous
Forest: the effect of different foraging techniques and seasonal change of food
resources. Ornithol Sci, 1: 133-142.
Willis, E. O. 1976. Seasonal changes in the invertebrate litter fauna on Barro Colorado
island, Panamá. Revista Brasileira de Biologia, 36: 643-657.
Wolda, H. 1990. Food availability for an insectivore and how measure it. Studies in Avian
Biology, 13: 38-43.
Wright, S. J. & Cornejo, F. H. 1990. Seazonal drought and leaf fall in a tropical Forest.
Ecology, 71: 1165-1175.
Zimmer, J. K.; Isler, M. L. Family Thamnophilidae (typical antbirds). In: Del Hoyo, J.;
Elliot, A. & Christie, D. A. Handbook of the birds of the World. Vol. 8. Broadbills
to tapaculos. Barcelona: Lynx Edicions, 2003.